Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.
com
JIPB Revista de integración
biología vegetal
Señalización de frío en plantas: conocimientos sobre
mecanismos y regulación
FA
Xiaoyu Guo1,2, Dongfeng Liu1y Kang Chong1,2*
1. Key Laboratory of Plant Molecular Physiology, Institute of Botany, the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China
2. Universidad de la Academia China de Ciencias, Beijing 100049, China doi:
10.1111/jipb.12706
kang chong
* Correspondencia:
chongk@ibcas.ac.cn
Abstracto Para sobrevivir bajo temperaturas frías plantas
debe ser capaz de percibir una señal fría y traducirla en
componentes aguas abajo que induzcan los mecanismos de
defensa apropiados. Además de inducir defensas adaptativas,
como la producción de factores osmóticos para evitar la
congelación y la reprogramación de vías transcripcionales, las
temperaturas frías inducen cambios en el crecimiento y
desarrollo de las plantas que pueden afectar a la planta.
INTRODUCCIÓN
La temperatura es uno de los factores ambientales más
importantes que afectan el crecimiento y desarrollo de las plantas.
El estrés por frío en las plantas se clasifica en estrés por frío (0–20
°C) y estrés por congelamiento (<0 °C), según las temperaturas y
varios mecanismos fisiológicos que funcionan en diferentes
rangos de temperatura. En las zonas climáticas tropicales y
subtropicales, el estrés por frío es el principal estrés por frío, que
influye en la producción y la calidad de cultivos económicamente
importantes como el arroz (Xu et al. 2008;Suh et al. 2010). Sin
embargo, en regiones climáticas templadas, el estrés por frío
puede inducir la aclimatación al frío y, por lo tanto, aumentar la
tolerancia a la congelación de una planta. La tolerancia a la
congelación de las plantas depende directamente de la capacidad
de reprimir la formación de hielo.
© 2018 Instituto de Botánica, Academia de Ciencias de China
www.jipb.net
Revisión de expertos invitados
ciclo vital. En esta revisión, resumimos el progreso reciente en la
caracterización de los genes relacionados con el frío y las vías que
permiten la transducción de la señal del frío en las plantas,
centrándonos principalmente en estudios enArabidopsis thalianay
arroz (Oriza sativa).Resumimos la percepción del frío y la
transducción de señales desde la membrana plasmática hasta el
núcleo, lo que implica sensores de frío, señales de calcio, proteínas
de unión al calcio, cascadas de proteínas quinasas activadas por
mitógenos y las vías de unión del factor de unión a la repetición C/
elemento sensible a la deshidratación, así como la trehalosa.
metabolismo. Finalmente, describimos el equilibrio entre la
organogénesis vegetal y los mecanismos de tolerancia al frío en el
arroz. Esta revisión resume los factores de señalización de frío
conocidos en las plantas y proporciona perspectivas para la
investigación en curso de señalización de frío.
Editado por:Jia Li, Universidad de Lanzhou, China
Recibió19 de junio de 2018;Aceptado8 de agosto de 2018;En línea en10 de agosto de 2018
FA: Acceso libre
cristales en las células. Cuando las plantas se exponen a bajas
temperaturas sin congelación, adquieren una mayor tolerancia a
Acceso libre
la congelación, lo que se conoce como aclimatación al frío. En un
diseño experimental típico, el fenotipo de tolerancia a la
congelación deArabidopsises inducida por enfriamiento previo
con aclimatación al frío (Chinnusamy et al. 2007).
La tolerancia al frío de las plantas depende de las vías de
transducción de señales celulares. Recientemente, se han
logrado avances significativos con respecto a la comprensión
de la percepción y transducción de señales de frío de las
plantas (Ding et al. 2015;Ma et al. 2015;Hong et al. 2017;Jiang
et al. 2017;Li et al. 2017;Liu et al. 2017;Zhang et al. 2017; Zhao
et al. 2017;Ding et al. 2018). En el modelo actualmente
aceptado para la detección de temperatura, una fluctuación
en la temperatura provoca un cambio en la fluidez de la
membrana y la reorganización del citoesqueleto, que es
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756

746
seguido de una afluencia de calcio que desencadena
respuestas aguas abajo para conferir tolerancia al frío (
Sangwan et al. 2001;Zhang et al. 2014;Ma et al. 2015; Zhu
2016). En estas respuestas aguas abajo, la vía de
regulación transcripcional típica incluye vías dependientes
o independientes del factor de unión a la repetición C
(CBF). Además, estas respuestas involucran varias capas de
regulación. Por ejemplo, se han identificado reguladores
clave que modifican postraduccionalmente los factores de
la vía dependientes de CBF (Figura 1).
Durante el estrés por frío, una planta debe poder equilibrar las
señales de desarrollo endógenas y las señales externas para
coordinar las respuestas al estrés con patrones de desarrollo para
adaptarse al medio ambiente a lo largo de su ciclo de vida. Varios
estudios, basados en el destino celular y la defensa contra el
estrés por frío, han arrojado luz sobre cómo las plantas equilibran
las estrategias de defensa con el crecimiento y el desarrollo (Hong
et al. 2017;Chen et al. 2018).
Aquí, resumimos los logros de investigación recientes
relacionados con la percepción del frío y la transducción de
señales. Basado en estudios realizados utilizando las plantas
modelo. Arabidopsisy arroz, analizamos los genes relacionados
con el estrés por frío que integran diferentes vías de señalización y
discutimos cómo estos enlaces brindan nuevos conocimientos
sobre el estrés por frío. Además, examinamos la relación entre la
organogénesis de las plantas y la tolerancia al frío en el arroz (
Figura 2).
PERCEPCIÓN DE SEÑAL FRÍA
La hipótesis de la fluidez de la membrana celular
La percepción de la planta de los estímulos externos, como las
temperaturas frías, comienza con un receptor de proteínas en la
membrana plasmática. El estrés por frío puede provocar una
disminución de la fluidez de la membrana celular y, por lo tanto,
cambios conformacionales en las proteínas de la membrana,
acumulación de metabolitos y un cambio del estado redox en las
células. Los cambios en la fluidez de la membrana celular y la
conformación de la proteína de la membrana se consideran los
primeros cambios físicos en la planta a bajas temperaturas, y
dicho aumento de la rigidez de la membrana celular sirve como
base para la percepción de bajas temperaturas sin congelamiento
(Plieth et al. 1999;Orvar et al. 2000).
Después de la exposición a bajas temperaturas, el
citoesqueleto de la planta sufre cambios por los cuales
los microtúbulos y filamentos forman haces (Pokorna
et al. 2004). Esto plantea la cuestión de si o no
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Guo et al.
los cambios en el citoesqueleto de la célula vegetal ocurren aguas
arriba de la señalización fría. El tratamiento con taxol, un
estabilizador de microtúbulos y filamentos, inhibió la expresión de
BN115 inducida por el tratamiento con frío, mientras que el
tratamiento con colchicina, un dispersante de microfilamentos,
promovióBN115 expresión (Orvar et al. 2000;Sangwan et al. 2001).
Por lo tanto, la despolimerización del citoesqueleto es necesaria
para la inducción a baja temperatura de la expresión génica en
células vegetales.
La señalización del calcio está involucrada en la transducción
de señales en la respuesta a bajas temperaturas. Un estudio que
se centró en la visualización del citoesqueleto del elemento tamiz
(SE) y su participación en las respuestas eléctricas al choque por
frío local ilustró un papel del citoesqueleto en Ca2þ-Cascadas de
señales desencadenadas en SE después del tratamiento en frío. El
citoesqueleto controla el Ca inducido por el choque frío2þentrada
en los SE, lo que lleva a la dispersión de forisomas y la oclusión de
la placa de tamiz en el frijol fava (Vicia faba) (Hafke et al. 2013).
El sensor de frío COLD1/RGA1 en arroz
El arroz prospera en climas cálidos y es particularmente
sensible al frío. Por lo tanto, se usa comúnmente como planta
modelo para el estudio de las respuestas al frío. El complejo
COLD1/RGA1, un sensor de frío vegetal, se identificó con base
en los criterios que describen los sensores de temperatura en
células animales: proteína de membrana, señal específica de
calcio y respuesta electrofisiológica (Ma et al. 2015).FRÍO1es
un gen locus de rasgo cuantitativo que confiere tolerancia al
frío en el arroz y codifica un regulador de la señalización de la
proteína G localizada en la membrana plasmática y el retículo
endoplásmico. COLD1 hace que la proteína Gasubunidad para
activar la actividad de guanosina trifosfatasa (GTPasa) de
RGA1.
Una vez que la planta experimenta el enfriamiento, estos
factores interactúan y desencadenan una entrada de calcio que
conduce a la activación de factores de transcripción clave, como la
unión de elementos sensibles a la deshidratación (DREB) que
funcionan en la defensa contra el enfriamiento en el arroz. Este
modelo está respaldado por evidencia genética, bioquímica y
electrofisiológica. También se ha propuesto que COLD1/ RGA1
representa un canal potencial permeable al calcio, o parte del
mismo, ya que la falta de COLD1 afecta la señalización del calcio
sobre el estrés por frío en el arroz (Ma et al. 2015; Manishankar y
Kudla 2015;Shi y Gong 2015;Shi y Yang 2015;Li y Lin 2016). Los
estudios de estructura y función de COLD1/RGA1 pueden ayudar a
comprender cómo este complejo proteico está involucrado con los
canales de calcio.
www.jipb.net
 17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Señalización de estrés por frío 747

Figura 1. Percepción de señal fría y vía de respuesta enArabidopsis

Al comienzo del estrés por frío, el Ca2þSe activan los canales y la proteína de membrana plasmática tipo quinasa regulada por
CaM (CRLK) 1/2, seguido de una rápida activación de Ca2þseñales y vías en cascada de proteína quinasa activada por mitógeno
(MAPK). California2þlas señales son decodificadas por una serie de Ca2þproteínas de unión, lo que conduce a la transducción de
señales aguas abajo. ICE1, que es un regulador clave en la vía ICE1-CBF-COR, está regulado por múltiples modificaciones
postraduccionales. OST1 fosforila ICE1 para activar su actividad transcripcional. ICE1 puede ser ubiquitinado por HOS1, lo que
lleva a su degradación. Sin embargo, la sumoilación de ICE1 por SIZ1 y la fosforilación por OST1 pueden inhibir la degradación
de ICE1. BTF3 y BTF3L también pueden ser fosforilados por OST1 y sus interacciones con los factores de unión de repetición C
(CBF) se mejoran para estabilizar los CBF bajo estrés por frío. Durante la aclimatación al frío, ICE1 puede ser fosforilado por
MPK3/6 en la cascada de MAPK, lo que lleva a la degradación de ICE1 por una ligasa E3 desconocida. Mientras tanto, las
proteínas 14-3-3, que son fosforiladas por la PROTEÍNA CINASA 1 QUE RESPONDE AL FRÍO (CRPK1), lanzadera desde el citosol al
núcleo para promover la degradación de los CBF y, por lo tanto, regular la duración de la respuesta de defensa contra el frío.
Expresión deFBCLos genes también están regulados por otros reguladores positivos y negativos. El fitocromo B (phyB) participa
en la percepción de la temperatura a través de su reversión dependiente de la temperatura desde el P activoFRestado a la P
inactivaRestado. Las flechas con líneas continuas indican activación directa; las flechas con líneas punteadas indican activación
indirecta; las líneas que terminan con una barra indican regulación negativa.

Enarabidopsis,PROTEÍNA QUINASA RESPONSABLE AL FRÍO
1 (CRPK1), una proteína cinasa localizada en la membrana
plasmática, funciona a través de la vía CBF clásica y juega un
papel negativo en la regulación de las respuestas excesivas al
frío.Bauman 2017;Guo et al. 2017;Liu et al. 2017). Durante la
congelación, CRPK1 fosforila proteínas 14-3-3 y
provoca su translocación nuclear, lo que desestabiliza los
factores de transcripción CBF y evita respuestas excesivas de
estrés por frío. Es posible que CRPK1 forme un complejo con
una quinasa similar a un receptor estimulada por frío (RLK)
para percibir la señal de frío; sin embargo, tal propuesta
requiere verificación experimental.

www.jipb.net septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756

 17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
748 Guo et al.

Figura 2. Percepción de señal fría y vía de respuesta en arroz

El estrés por frío (enfriamiento) estimula la rigidez de la membrana y el reordenamiento del citoesqueleto. La señal de frío es
percibida por la membrana y el sensor de temperatura (COLD1/RGA1) y otros componentes, lo que provoca una entrada de Ca2þ,
producción de especies reactivas de oxígeno (ROS), acumulación de ácido abscísico (ABA) y reacciones en cascada (OsMKK6-
OsMPK3) de quinasa activada por mitógeno (MAPK). Entre estos, la principal vía de respuesta en el núcleo es la vía OsMAPK3-
OsbHLH002/OsICE1-OsTPP1, que está regulada por ROS. Además, Ca2þlas señales son traducidas por una serie de Ca2þproteínas
de unión que inducen factores de transcripción (OsMYB3R-2, OsMYBS3 y OsMADS57). Otra vía es la vía de señalización ABA, que
es transducida por ABF1/2 y el ABRE que contieneOsNAC gene. Las flechas con líneas continuas indican activación directa; las
flechas con líneas punteadas indican activación indirecta; las líneas que terminan con una barra indican regulación negativa.

California2þcanales El canal controlado por nucleótidos (CNGC) es uno de los

En las células animales que experimentan estrés por frío, los
sensores en la membrana perciben el frío y luego
desencadenan la entrada de Ca2þpara activar las respuestas
aguas abajo. Estos sensores de frío primarios localizados en la
membrana son potencialmente Ca2þcanales Uno de los
canales iónicos del receptor de potencial transitorio
excitatorio termosensible (TRP), a saber, TRP melastatina 8
(TRPM8) o receptor de frío y mentol 1 (CMR1), que no tiene
ortólogo en las células vegetales, se activa con las bajas
temperaturas y funciona como un sensor térmico en células
de ratones (Bautista et al. 2007;Dacca et al. 2007). el cíclico
factores clave en esta vía para la detección térmica y la
termotolerancia (Finka et al. 2012;Shi et al. 2015).
En las plantas, los CNGC comprenden una gran familia de
canales conductores de cationes no selectivos que se localizan
principalmente en la membrana plasmática.Zelman et al. 2012).
California2þLos canales juegan un papel importante en el
crecimiento del vello radicular y la aclimatación a bajas
temperaturas de plantas tolerantes al frío. Arabidopsis (Shao et al.
2008). en arroz,OsCNGCse clasifican en cuatro grupos principales
(I-IV) y dos subgrupos (IV-A y IV-B) según la filogenia (Nawaz et al.
2014). Bajo estrés por frío, la expresión deOsCNGC

septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756 www.jipb.net


Señalización de estrés por frío
de los grupos I, II y III se induce significativamente, mientras
que la expresión del grupo IVOsCNGCes reprimido Entre estos
genes,OsCNGC6yOsCNGC16muestran los niveles de expresión
más inducidos (192 veces) y más reprimidos (-2 veces),
respectivamente, en respuesta al estrés por frío. Estos
hallazgos sugieren que los OsCNGC juegan un papel
importante en las respuestas de las plantas al estrés por frío.
Nawaz et al. 2014).
Receptores de glutamato (GLR), que median Ca2þ
flujos a través de las membranas, producen una multitud de
señales exógenas y endógenas en las plantas. El gen similar a
un canal del receptor de glutamatoEn GLR3.4codifica una
proteína que se localiza en la membrana plasmática. El estrés
por frío estimulaEn GLR3.4expresión, de una manera
dependiente del calcio, que se asocia con la elevación del
calcio citosólico inducida por glutamato y frío (Meyerhof et al.
2005;Weiland et al. 2016). Actualmente, no hay pruebas
suficientes para concluir que los CNGC o los GLR son posibles
sensores de frío en las plantas (Zhu 2016).
Detección de temperatura por phyB
Los fitocromos son fotorreceptores vegetales que regulan la
fotomorfogénesis. El fitocromo B (phyB) es el principal
fotorreceptor que controla el crecimiento de las plantas en
Arabidopsisplántulas expuestas a diferentes condiciones de
sombra (Casal 2013). Un informe reciente demostró que phyB
podría funcionar como un termosensor en Arabidopsis (Jung
et al. 2016). Según sus datos, phyB se asocia directamente con
los promotores de genes objetivo clave de una manera
dependiente de la temperatura. La tasa de inactivación oscura
de phyB es proporcional a la temperatura, lo que permite que
los fitocromos funcionen como temporizadores térmicos que
integran información de temperatura en el transcurso de la
noche (Jung et al. 2016). Otro estudio sugirió que phyB
participa en la percepción de la temperatura a través de la
reversión dependiente de la temperatura del P activoFRestado
a la P inactivaRestado (Legris et al. 2016). Sin embargo, se
necesitan más estudios para proporcionar apoyo
experimental adicional para su conclusión sobre cómo
funciona phyB como termosensor.
en arroz,físicalos mutantes exhiben una mayor tolerancia
al frío. Un estudio reciente estableció que OsPIL16 regula
positivamente la expresión deOsDREB1,que podría mejorar la
integridad de la membrana celular y reducir la concentración
de malondialdehído en estosfísicamutantes (Él et al. 2016).
También se informó que phyB interactúa con el factor 4 de
interacción con fitocromos (PIF4) y PIF7 para reprimir la
expresión de la vía CBF y congelar
www.jipb.net
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
749
tolerancia en condiciones de día largo (LD). Sin embargo,
la represión podría liberarse en condiciones de día corto
(SD), en las que la vía CBF se regula al alza para inducir la
tolerancia a la congelación.Lee y Thomashow 2012).
PIF3, un factor de transcripción clave y represor de la
fotomorfogénesis, juega un papel negativo en la tolerancia
a la congelación enArabidopsis.PIF3 se une directamente a
los promotores deFBCgenes para regular a la baja su
expresión bajo estrés por congelación. Las proteínas F-
box, EBF1 y EBF2, se dirigen a PIF3 y median en su
degradación. El estrés por frío promueve la degradación
de EBF1 y EBF2, estabilizando así PIF3 y provocando una
expresión reducida deFBC genes (Jiang et al. 2017). Por lo
tanto, las respuestas de luz y frío se integran en una red
que involucra factores regulatorios clave como PIF3 y
phyB. Sin embargo, quedan varias preguntas, como si
phyB detecta directamente la señalización de temperatura
y cómo cambia la señalización de luz y la temperatura.
TRANSDUCCIÓN DE SEÑALES EN FRÍO, DESDE
LA MEMBRANA PLASMÁTICA HASTA EL
NÚCLEO
California2þProteínas de señalización y de unión al calcio.
En respuesta a diversos estímulos, Ca2þactúa como un mensajero
secundario que es reconocido por proteínas fijadoras de calcio,
muchas de las cuales funcionan como Ca2þsensores (Kudla et al.
2018) para transducir rápidamente señales externas dentro de la
célula. Se han identificado una serie de proteínas decodificadoras
de calcio, que incluyen calmodulina (CaM), proteínas similares a
CaM (CML), Ca2þproteínas quinasas dependientes de la proteína B
(CDPK) y proteínas similares a la calcineurina B (CBL).
Después de una exposición transitoria a bajas
temperaturas, el Ca citosólico2þlos niveles pueden
aumentar debido a la entrada de Ca libre2þcontenida en el
apoplasto o vacuolas (Monroy y Dhindsa 1995). La
respuesta a baja temperatura de una célula vegetal
conduce a una entrada de Ca2þal citoplasma a través del
Ca2þcanales y esto produce Ca2þfirmas que inducen
acciones posteriores, como la expresión deFBC/CORgenes
en la vía de señalización del frío (Chinnusamy et al. 2007;
Chinnusamy et al. 2010).
Las proteínas con un dominio EF-hand, como CaMs, CMLs,
CBLs y CDPKs juegan papeles importantes como Ca2þ
sensores en la respuesta al estrés por frío (Caballero et al.
1996;Luan et al. 2002;Sanders et al. 2002). Después de la
unión de Ca2þ, estos factores interactúan con otros
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756

750
proteínas y regulan sus actividades en la señalización aguas abajo.
Sin embargo, las CDPK detectan Ca2þa través de su dominio EF-
hand y también responden a través de su dominio de proteína
quinasa. Ca activado2þ/California2þLos complejos de sensores
podrían inducir respuestas celulares fisiológicas a través de sus
proteínas objetivo y desencadenar respuestas posteriores,
incluidos cambios en el transporte de iones, el metabolismo, las
modificaciones de proteínas postraduccionales y la expresión
génica.Parek et al. 2017).
OsCDPK7la expresión es inducida por estrés por frío y sal en
brotes y raíces de arroz.OsCDPK7las líneas de sobreexpresión
exhiben una mayor tolerancia al estrés por frío; sin embargo,
estas líneas de sobreexpresión no muestran niveles elevados de
proteína OsCDPK7 tras el estrés por frío, lo que sugiere que un
mecanismo postraduccional regula OsCDPK7 (Saijo et al. 2000).
OsCPK17 (OsCDPK17) también funciona en la respuesta al estrés
por frío del arroz, probablemente mediando la actividad de los
canales de membrana y el metabolismo del azúcar (Almadanim et
al. 2017).
CaM es un Ca ácido pequeño conservado y bien
caracterizado2þ-proteína de unión. CaM contiene cuatro
dominios EF-hand y la unión de Ca2þinduce un cambio
conformacional que da como resultado la inducción de
proteínas que interactúan con CaM (Kim et al. 2009). Se
requiere CaM para la expresión inducida por frío deCOR
genes en Arabidopsis (Braam y Davis 1990;Tahtiharju et al.
1997). Sobreexpresión deCaM, en planta,provoca la
represión deCORexpresión y también inhibe la expresión
inducida por frío deparentesco 1/2yLTI78.Se propuso que
la sobreexpresión deLevaregula negativamente la
señalización fría, lo que lleva a una expresión reducida de
CORgenes (Townley y Knight 2002).
Las proteínas CBL son un grupo único de sensores de
calcio en plantas que regulan los niveles de calcio celular al
interactuar con la familia de proteínas quinasas de serina-
treonina proteína quinasas que interactúan con CBL
(CIPK). UnArabidopsismutante de pérdida de función de
CBL1 muestra una mayor sensibilidad a la congelación.
Sobreexpresión deCBL1conduce a un fenotipo tolerante a
la congelación e induce la expresión de genes de
respuesta al frío, incluso en ausencia de tratamiento con
frío (Cheong et al. 2003). CIPK7, que interactúa con CBL1,
es inducido por estrés por frío y se altera el patrón de
expresión de su gen correspondiente encbl1plantas
mutantes, en comparación con las de tipo salvaje (WT)
bajo estrés por frío, lo que sugiere que CBL1 puede
trabajar junto con CIPK7 para regular la señalización de
frío enArabidopsis (Huang et al. 2011).
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Guo et al.
Las cascadas MAPK median la transducción de señales frías
También se ha propuesto que las cascadas de proteínas
quinasas activadas por mitógenos (MAPK) funcionan en las
respuestas al frío. Una cascada MAPK típica contiene tres
proteínas quinasas: MAP quinasa quinasa quinasa (MAPKKK,
MAP3K o MEKK), MAP quinasa quinasa (MAP2K, MKK o MEK) y
MAP quinasa (MAPK). Las MAPKKK son inducidas por varios
estreses abióticos, incluido el frío enArabidopsis.Las MAPKKK
fosforilan las MAPKK en los residuos de serina/treonina
conservados, luego las MAPKK activadas activan las MAPK al
fosforilar sus residuos de treonina y tirosina, lo que lleva a la
activación de varias proteínas efectoras. MKK2 se activa por
estrés por frío junto con la quinasa MAPKKK MEKK1. MKK2
interactúa con MPK4 (MAPK4) y MPK6 (MAPK6) para regular su
actividad. Mientras tanto, MKK2 induce la expresión deCOR
genes para mejorar la tolerancia a la congelación de las
plantas (Teige et al. 2004).
La CA2þLa quinasa tipo receptora regulada por calcio/CaM
CRLK1 regula los regulones CBF y la tolerancia a la
congelación mediante la modulación de la actividad de la
quinasa MAPK (Yang et al. 2010). Elcrlk1Los mutantes knock-
out exhiben una mayor sensibilidad a las temperaturas de
enfriamiento y congelamiento, lo que indica que CRLK1
desempeña un papel en el puente entre la señalización de
calcio/CaM y la señalización de frío.Yang et al. 2013).
expresión inducida deOsPLDa1 (fosfolipasa da1) se observa
durante las primeras respuestas al estrés por frío. Otros
estudios sugieren que el producto de OsPLDa1, a saber, el
ácido fosfatídico, se une a OsMPK6 (OsMAPK6) y OsSIZ1 (SAP
[factor de unión al andamio A/B/acinus/PIAS] y MIZ1) y altera
la localización o actividad de la proteína, que luego regula
positivamente la expresión deOsDREB1s.A su vez, OsDREB1s
puede promover la expresión deOsPLDa1,creando así una
regulación de retroalimentación positiva (Huo et al. 2016).
MPK3/6 (MAPK3/6) regula negativamente las respuestas al frío
enArabidopsisal fosforilar ICE1 luego del inicio de la
señalización en frío, lo que resulta en la poliubiquitinación y
degradación de ICE1 (Li et al. 2017;Zhao et al. 2017). Por el
contrario, OsMAPK3 mejora la tolerancia al frío en el arroz al
fosforilar OsbHLH002/OsICE1 bajo estrés por frío, lo que evita
su degradación (Zhang et al. 2017). Por lo tanto, diferentes
redes pueden estar involucradas en la señalización en frío en
Arabidopsisy arroz, aunque están involucrados actores
moleculares comunes.
La vía ICE1/OsbHLH002-CBF/OsTPP1 Las vías de señalización
dependientes de CBF son importantes vías de señalización en
frío en las plantas. Transcripción de CBF/DREB
www.jipb.net

Señalización de estrés por frío
factores se unen a lacis-elementos de genes sensibles
al frío para activar su expresión y conferir tolerancia al
frío en las plantas. Enarabidopsis,hay tres miembros de
laFBCfamilia de genes que exhiben una alta similitud
de secuencia, a saberCBF1, CBF2,yCBF3 (DREB1A,
DREB1B,yDREB1C).La expresión de estos genes es
rápidamente inducida por bajas temperaturas, junto
con la regulación deCORla expresion genica (Gilmore et
al. 2004).
la expresión deFBCgenes enArabidopsisestá
regulada positiva y negativamente por una serie de
factores de transcripción. Por ejemplo, los factores de
transcripción bHLH ICE1 e ICE2 regulan positivamente
la expresión deCBF.ICE1 es ubiquitinado por HOS1, lo
que conduce a la degradación de ICE1, lo que inhibe la
activación mediada por ICE1 aguas abajo.FBC/COR
genes a baja temperatura (Dong et al. 2006;Parque et
al. 2011). Sin embargo, la sumoilación de ICE1 por SIZ1
y SIZ2 inhibe la degradación de ICE1, manteniendo así
la expresión deFBC/CORgenes
La regulación antagónica de ICE1 se conserva en
monocotiledóneas y dicotiledóneas (Parque et al. 2010).
Además, la expresión deCBFtambién está regulado
positivamente por el ACTIVADOR DE TRANSCRIPCIÓN DE
UNIÓN DE CALMODULINA 3 (CAMTA3) y está regulado
negativamente por MYB15 y EIN3 enArabidopsis (Agarwal et
al. 2006;Doherty et al. 2009; Shi et al. 2012). Expresión de
OsMYB3R-2es inducida por el estrés por frío y su
sobreexpresión las líneas de arroz exhiben una mayor
tolerancia al frío. Objetivos OsMYB3R-2OsCycB1;1 expresión y
regula el progreso del ciclo celular durante el estrés por frío (
Ma et al. 2009). Los análisis mutantes de ganancia y pérdida
de función indicaron queMYBS3es necesario y suficiente para
mejorar la tolerancia al frío en el arroz. MYBS3 reprime la
señalización de frío dependiente de DREB1/CBF bajo estrés
por frío prolongado, y esta represión puede ocurrir a nivel
transcripcional (Su et al. 2010).
En el nivel de la traducción, las proteínas 14-3-3 fosforiladas
que se transportan desde el citosol al núcleo pueden interactuar
con las proteínas CBF y desestabilizarlas, lo que reduce la
tolerancia a la congelación enArabidopsis (Liu et al. 2017). De
manera similar, en el arroz, las proteínas 14-3-3 están
involucradas en la señalización en frío, con la expresión de ambos
Os14-3-3fy Os14-3-3gsiendo altamente inducida por el estrés por
frío. Os14-3-3f se expresó incluso después de 24 h de estrés por
frío (Yashvardhini et al. 2018).
En la vía CBF, ICE1 interactúa con OST1/ SnRK2.1,
una proteína quinasa involucrada en el ácido abscísico
www.jipb.net
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
751
(ABA) señalización que también se activa con el estrés por frío.
El ost1Los mutantes son hipersensibles a la congelación,
mientras que las plantas transgénicas que sobreexpresan
OST1exhibir una mayor tolerancia a la congelación. OST1/
SnRK2.1 activado en frío fosforila ICE1, lo que interfiere con la
interacción entre HOS1 e ICE1, lo que conduce a una represión
de la degradación de ICE1 mediada por HOS1 (Ding et al. 2015
). Mientras tanto, OST1 mantiene la estabilidad y la actividad
transcripcional de ICE1 provocando la activación deFBC/COR
expresión (Ding et al. 2015). Sin embargo, ICE1 es sumoilado
por un pequeño modificador relacionado con la ubiquitina
(SUMO) E3 ligasa, SIZ1, lo que reduce la ubiquitinación de ICE1
mediada por HOS1 y conduce a una mayor estabilidad de
ICE1.Miura et al. 2007).
Un estudio reciente identificó dos sustratos más de OST1,
a saber, BTF3 (factor de transcripción básico 3) y BTF3L
(proteína similar a BTF3), que codificanb-subunidades de un
complejo asociado a polipéptido naciente (NAC) que regula
positivamente la tolerancia a la congelación. OST1 fosforila
BTF3 y BTF3L para facilitar su interacción con los CBF y, por lo
tanto, estabiliza los CBF bajo estrés por frío (Ding et al. 2018).
Las proteína quinasas MPK3 y MPK6 fosforilan ICE1,
reduciendo su estabilidad y actividad transcripcional, por lo
que regula negativamenteFBCexpresión y tolerancia a la
congelación en las plantas. Por el contrario, la cascada MEKK1-
MKK1/2-MPK4 promueve la tolerancia a la congelación al
antagonizar la vía MPK3/6 (Li et al. 2017;Liu y Zhou 2017;Zhao
et al. 2017). Durante las primeras etapas del estrés por frío,
ICE1 se activa a través de la fosforilación mediada por OST1,
que inhibe su degradación. Una vez que se inicia la
señalización en frío, ICE1 es fosforilado por MPK3/6, lo que
resulta en su ubiquitinación y degradación enArabidopsis.Este
proceso está controlado por MKK5 y regulado con precisión
por YODA y MPK4. La vía regulada MPK3/6-ICE1-CBF crea un
equilibrio entre la tolerancia al estrés por frío y el crecimiento,
lo que promueve la supervivencia de las plantas después de la
exposición al estrés por frío (Ramírez y Poppenberger 2017).
Con un patrón alternativo en el arroz, elHIELO1homólogo,
bHLH002,regula la tolerancia al frío. Elosbhlh002-1 mutantes
knockout y plantas transgénicas antisentido muestran
hipersensibilidad al frío, mientras queOsbHLH002 las plantas
que sobreexpresan exhiben una mayor tolerancia al frío.
OsMAPK3 interactúa con OsbHLH002 para evitar su
ubiquitinación por parte de OsHOS1. OsMAPK3 fosforila
OsbHLH002 en condiciones de frío, que funciona para
promoverOsTPP1expresión que conduce a un aumento
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756

752
nivel de trehalosa y mayor tolerancia al frío en el arroz (
Zhang et al. 2017). En comparación con elArabidopsisvía
de transducción de señales de CBF objetivo de ICE1,
OsbHLH002/OsICE1 es objetivo de MAPK3, lo que afecta el
metabolismo de sustancias osmorreguladoras clave
(trehalosa), y es una nueva vía reguladora que controla la
tolerancia al frío en el arroz.
La expresión de genes inducida por el frío que actúa en la
vía de señalización de CBF/DREB también está habilitada por
la señalización de jasmonato. JAZ1 y JAZ4 interactúan con ICE1
para reprimir su actividad transcripcional, atenuando así la
expresión de genes regulados aguas abajo (Hu et al. 2013).
ICE1, como nodo de la red, integra diferentes señales para
regular la tolerancia al frío enArabidopsis.Sin embargo, aún
no se sabe bien cuándo y cómo interactúan JAZ1/JAZ4 con
ICE1 a nivel bioquímico.
COMPENSACIÓN ENTRE EL DESARROLLO DE LAS
PLANTAS Y LA DEFENSA DURANTE LA
ADAPTACIÓN AL ESTRÉS POR FRÍO
Durante la adaptación al estrés por frío, las respuestas de defensa
de las plantas se activan para promover la supervivencia. Al mismo
tiempo, el crecimiento y el desarrollo de las plantas cambian en
respuesta al estrés en múltiples niveles, incluida la división celular,
la diferenciación y la organogénesis. La compensación entre
crecimiento y desarrollo y la defensa contra las condiciones
ambientales cambiantes sigue siendo una cuestión fundamental
clave de la biología vegetal. Estudios recientes revelan nuevos
conocimientos sobre mecanismos reguladores tan complicados (
Hong et al. 2017;Zeng et al. 2017;Chen et al. 2018).
El estrés por frío afecta el destino de las células vegetales
Las especies reactivas de oxígeno (ROS) tienen funciones
duales con un bucle que depende de la dosis, con un nivel
bajo que actúa para desencadenar defensas y respuestas de
desarrollo en etapas tempranas, y un nivel alto que ataca la
membrana celular para destruir la célula bajo la ruptura de la
defensa. barrera. Las ROS son producidas por enzimas en las
células vegetales y ajustan la señalización de la planta en el
crecimiento y la defensa contra el estrés biótico y abiótico,
incluido el estrés por frío. Las ROS regulan el equilibrio entre
el crecimiento y la defensa, donde una red transcripcional
central regula las vías de crecimiento y defensa para equilibrar
el destino de la planta. Por lo tanto, los estreses pueden
desencadenar estrés oxidativo y, por lo tanto, limitar el
crecimiento vegetativo y la capacidad de reproducción (
Morales y Munne-Bosch 2016;Mittler 2017).
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Guo et al.
En el arroz, las ROS inducen la adaptación al frío. Datos
metabolómicos y de RNA-seq en elindicayrosal japonésLas variedades
de arroz, que son significativamente diferentes en términos de
tolerancia al frío, muestran una divergencia significativa en los
metabolitos relacionados con la oxidación y la expresión génica
mediada por ROS. El análisis metabolómico también descubrió
modelos metabólicos dinámicos e indica que la regulación de genes
mediada por ROS subyace a la adaptación del arroz al enfriamiento (
Zhang et al. 2016). Las ROS también controlan el destino de las células
madre mediante la regulación antagónicaWUSCHELactividad en
Arabidopsis (Zeng et al. 2017). Estos datos sugirieron que el peróxido
de hidrógeno regula negativamente la acumulación de anión
superóxido y el equilibrio entre dos ROS,
H2O2y O- juegan un papel clave en el mantenimiento de las células madre
2
y diferenciación (Zeng et al. 2017).
Curiosamente, el estrés por frío causa daños en el ADN e
induce la muerte protectora de las hijas de las células madre de la
columela, lo que da como resultado el restablecimiento del
máximo de auxina en el centro quiescente (QC) y el
mantenimiento de la actividad funcional del nicho de células
madre en Arabidopsisraíces (Hong et al. 2017). Por lo tanto, el
estrés por frío puede afectar el destino de las células vegetales a
través de ROS y daños en el ADN. Este avance respalda un nuevo
concepto de que el daño del ADN y las ROS coordinan el destino
celular durante las respuestas al estrés por frío.
Equilibrar la organogénesis y la tolerancia al frío El estrés por
baja temperatura causa daños evidentes a las plantas, como
marchitamiento, decoloración, secado de los bordes de las
hojas, envejecimiento acelerado, maduración incompleta e
incluso la muerte. Además, las hojas cloróticas o los fenotipos
albinos se producen en condiciones de estrés por frío y los
genes clave, comoOsV4 (Oryza sativa Virescent 4), TCD10
(mutante 10 deficiente en clorofila termosensible), TCD11
(mutante deficiente en clorofila termosensible
11), TSV (mutante virescente termosensible),yTSV3
(mutante virescente termosensible 3)son esenciales para
el desarrollo de cloroplastos a bajas temperaturas en
Arabidopsis (Gong et al. 2014;Wu et al. 2016;sol et al. 2017;
Wang et al. 2017;Lin et al. 2018). Las raíces laterales son
tejidos modelo para estudiar la respuesta al estrés por frío
enArabidopsis. FACTOR DE RESPUESTA A CITOCININA 2
(CRF2)yFACTOR DE RESPUESTA A CITOCININA 3 (CRF3)
controlan la iniciación y el desarrollo de la raíz lateral y
juegan un papel en la adaptación al estrés por frío y
congelación (Jeon et al. 2016;Kim 2016).
Varios estudios revelan que los CBF también están
involucrados en el crecimiento y desarrollo de las plantas. Líneas
de sobreexpresión de CBF1yCBF2exhibió anomalías morfológicas
www.jipb.net

Señalización de estrés por frío
y un fenotipo de floración tardía comparado con el de WT (Gilmore
et al. 2004;Parque et al. 2015). Elcbf1/cbf2/ cbf3El triple mutante es
defectuoso en el desarrollo de plántulas y muestra una tasa de
germinación más baja y un crecimiento de raíces más lento (Zhao
et al. 2016). Estos hallazgos indican queFBCLos genes de
respuesta al estrés juegan un papel importante en el crecimiento y
desarrollo de las plantas.
Como se sabe actualmente en el arroz, OsMADS57
interactúa con TEOSINTE BRANCHED1 (OsTB1) y se dirige a
Enano14 (D14)expresión para controlar el crecimiento de
las yemas axilares (Guo et al. 2013). OsMADS57 se dirige
directamente al gen de defensaOsWRKY94e induce su
expresión de manera dependiente de la temperatura, y
OsWRKY94la expresión se reprime en condiciones
normales y se activa tras un estímulo escalofriante. En
condiciones normales de crecimiento,D14yOsWRKY94
expresión son reprimidos por OsMADS57 y OsTB1, lo que
resulta en un aumento del crecimiento de la yema axilar (
Chen et al. 2018). Esta es una clara demostración de la
relación de compensación que existe entre la
organogénesis y la defensa contra el estrés por frío, que
en el arroz involucra al regulador clave OsMADS57.
CONCLUSIONES
Para hacer frente al estrés por frío, las plantas han desarrollado
sofisticados mecanismos de regulación molecular, que muestran
similitudes y diferencias en varias especies de plantas. En la
presente revisión, resumimos la información sobre la percepción
del frío y la transducción de señales, así como el equilibrio de las
respuestas al estrés por frío y el crecimiento. Sin embargo, los
procesos detallados de señalización de frío de extracelular a
intracelular y la coordinación de las vías de señalización de
tolerancia y crecimiento siguen sin comprenderse bien. La
capacidad de tolerar el frío se basa en la transducción de señales
por una serie de factores en las células vegetales. Los avances en
la identificación de las funciones de los componentes de la
membrana plasmática y las proteínas clave de la membrana han
mejorado nuestra comprensión de la transducción de señales en
el estrés por frío.
El estrés por frío conduce inicialmente a la rigidez de la
membrana plasmática y la reorganización del citoesqueleto, lo
que conduce a una entrada de calcio a través de los canales de
calcio (como los CNGC) hacia el citoplasma. Este mecanismo
ha sido ampliamente reconocido enArabidopsis y arroz La
señal de calcio luego es decodificada por las proteínas de
unión al calcio, lo que lleva a acciones posteriores para
www.jipb.net
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
753
entregar la señal fría. Enarabidopsis,CRPK1 y CRLK1/2
localizados en la membrana plasmática se han implicado en la
detección de señales de frío y en la fosforilación de factores
aguas abajo que activan las respuestas al estrés por frío. En el
arroz, el sensor de frío COLD1, que funciona como un RGS
(Regulador de Señalización de Proteína G), activa la GTPasa
RGA1 para equilibrar las situaciones de proteína para la
respuesta al sentido del frío. COLD1/RGA1 puede ser parte de
un canal de calcio o regular los canales de calcio. El estudio
adicional podría centrarse en la relación entre COLD1 y la
señalización de calcio o los canales de calcio, y esto puede
ofrecer una mayor comprensión de los mecanismos de
percepción y transducción del frío en el arroz.
La proteína central en la transducción de señales frías
en arabidopsis,ICE1, es un regulador clave de la vía de
señalización de CBF. La modificación de ICE1 proporciona
más información sobre los mecanismos de señalización
dependiente de CBF. El ortólogo de ICE1 en arroz,
OsbHLH002, junto con su nuevo objetivo,OsTPP1,actúa
para controlar el metabolismo de sustancias osmóticas y
juega un papel importante en la señalización del frío del
arroz, pero con diferencias del proceso enArabidopsis.
Además, es necesaria una mayor comprensión de la
diafonía entre diferentes vías de señalización y requiere
mayor atención en este campo.
Además, el equilibrio de defensa y crecimiento o
desarrollo determina el destino de las plantas. La baja
temperatura es una de las tensiones ambientales más
importantes y que cambia con frecuencia. Por lo tanto, la
planta debe poder equilibrar las señales de desarrollo
endógenas y las señales externas y coordinar la respuesta al
estrés con patrones de desarrollo para adaptarse al medio
ambiente a lo largo de su ciclo de vida. Esto sugiere que la
capacidad de mantener el comportamiento y la actividad de
las células madre y la organogénesis son factores
determinantes que pueden mejorar la supervivencia y el
crecimiento durante y/o después del estrés por frío. Es
necesario realizar más estudios para dilucidar aún más el
mecanismo por el cual las células vegetales determinan su
destino. Una mayor comprensión del equilibrio entre la
organogénesis y la tolerancia al frío, a nivel molecular, puede
ayudar a mejorar la tolerancia al estrés por frío en los cultivos.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue apoyado por los Programas de Investigación de
Prioridad Estratégica A de la Academia de Ciencias de China
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756

754
(XDA08010205), y el Proyecto del Centro de Ciencias Básicas
de la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China
(31788103).
REFERENCIAS
Agarwal M, Hao YJ, Kapoor A, Dong CH, Fujii H, Zheng XW,
Zhu JK (2006) Un factor de transcripción MYB de tipo R2R3 está
involucrado en la regulación del frío deFBCgenes y en la
tolerancia a la congelación adquirida.J Biol Chem281: 37636–
37645
Almadanim MC, Alexandre BM, Rosa MTG, Sapeta H, Leitao
AE, Ramalho JC, Lam TT, Negrao S, Abreu IA, Oliveira MM (2017) La
proteína quinasa dependiente del calcio del arroz OsCPK17 se
dirige a la proteína intrínseca de la membrana plasmática y la
sacarosa-fosfato sintasa y es necesaria para una respuesta
adecuada al estrés por frío.Entorno de células vegetales40: 1197–
1213
Baumann K (2017) Respuestas al estrés: membrana a núcleo
las señales modulan la tolerancia al frío de las plantas.Nat Rev Mol Cell
Biol18: 276–277
Bautista DM, Siemens J, Glazer JM, Tsuruda PR, Basbaum AI,
Stucky CL, Jordt SE, Julius D (2007) El receptor de mentol
TRPM8 es el principal detector de frío ambiental.
Naturaleza448: 204–208
Braam J, Davis RW (1990) Inducida por la lluvia, el viento y el tacto
expresión de calmodulina y genes relacionados con calmodulina
en Arabidopsis.Celúla60: 357–364
Casal JJ (2013) Redes de señalización de fotorreceptores en planta
respuestas a la sombra.Annu Rev Plant Biol64: 403–427
Chen LP, Zhao Y, Xu SJ, Zhang ZY, Xu YY, Zhang JY, Chong K
(2018) OsMADS57 junto con OsTB1 coordina la transcripción
de su objetivo OsWRKY94 y D14 para cambiar su
organogénesis a defensa para la adaptación al frío en el arroz.
nuevo fitol218: 219–231
Cheong YH, Kim KN, Pandey GK, Gupta R, Grant JJ, Luan S
(2003) CBL1, un sensor de calcio que regula diferencialmente las
respuestas de sal, sequía y frío enArabidopsis.Célula vegetal 15:
1833–1845
Chinnusamy V, Zhu J, Zhu JK (2007) Regulación del estrés por frío
de expresión génica en plantas.Tendencias Plant Sci12:
444–451
Chinnusamy V, Zhu JK, Sunkar R (2010) Regulación de genes durante
aclimatación al estrés por frío en las plantas.Métodos Mol Biol639: 39–
55
Dhaka A, Murray AN, Mathur J, Earley TJ, Petrus MJ,
Patapoutian A (2007) TRPM8 es necesario para la sensación de frío en
ratones.Neurona54: 371–378
Ding Y, Jia Y, Shi Y, Zhang X, Canción C, Gong Z, Yang S (2018)
La fosforilación de BTF3L mediada por OST1 regula positivamente los
CBF durante las respuestas al frío de las plantas.EMBÚ Je98228
Ding YL, Li H, Zhang XY, Xie Q, Gong ZZ, Yang SH (2015) OST1
La quinasa modula la tolerancia a la congelación al mejorar la estabilidad de
ICE1 enArabidopsis.Célula de desarrollo32: 278–289
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Guo et al.
Doherty CJ, Van Buskirk HA, Myers SJ, Thomashow MF (2009)
Funciones paraArabidopsisFactores de transcripción CAMTA en la
expresión génica regulada por frío y la tolerancia a la congelación.
Célula vegetal21: 972–984
Dong CH, Agarwal M, Zhang YY, Xie Q, Zhu JK (2006) El
El regulador negativo de las respuestas al frío de las plantas, HOS1,
es una ligasa RING E3 que media en la ubiquitinación y
degradación de ICE1.Proc Natl Acad Sci EE. UU.103: 8281–8286
Finka A, Cuendet AF, Maathuis FJ, Saidi Y, Goloubinoff P (2012)
Los canales de calcio dependientes de nucleótidos cíclicos de la membrana
plasmática controlan la detección térmica de la planta terrestre y la
termotolerancia adquirida.Célula vegetal24: 3333–3348
Gilmour SJ, Fowler SG, Thomashow MF (2004)Arabidopsis
los activadores transcripcionales CBF1, CBF2 y CBF3 tienen
actividades funcionales coincidentes.Mol biol vegetal54: 767–781
Gong X, Su Q, Lin D, Jiang Q, Xu J, Zhang J, Teng S, Dong Y
(2014) El arrozOsV4Se requiere la codificación de una nueva proteína
repetida de pentatricopéptido para el desarrollo del cloroplasto durante
la etapa temprana de la hoja bajo estrés por frío.J Integr Plant Biol56:
400–410
Guo SY, Xu YY, Liu HH, Mao ZW, Zhang C, Ma Y, Zhang QR,
Meng Z, Chong K (2013) La interacción entre OsMADS57 y
OsTB1 modula el macollamiento del arroz a través de
DWARF14.comuna nacional4: 1566
Guo X, Xu S, Chong K (2017) Transbordadores de señales frías desde
membrana al núcleo.Célula Mol66: 7–8
Hafke JB, Ehlers K, Foller J, Holl SR, Becker S, van Bel AJE
(2013) Participación del citoesqueleto del elemento tamiz en las
respuestas eléctricas a los choques fríos.Fisiolo vegetal162: 707–
719
Él YA, Li YP, Cui LX, Xie LX, Zheng CK, Zhou GH, Zhou JJ, Xie XZ
(2016) El fitocromo B afecta negativamente la tolerancia al frío al
regularOSDREB1expresión génica a través de la proteína OsPIL16
del factor de interacción de fitocromos en arroz. Ciencia de la
planta frontal7: 1963
Hong JH, Savina M, Du J, Devendran A, Ramakanth KK, Tian X,
Sim WS, Mironova VV, Xu J (2017) Un mecanismo de sacrificio por
supervivencia protege el nicho de células madre de la raíz del estrés por
frío.Celúla170: 26
Hu YR, Jiang LQ, Wang F, Yu DQ (2013) Jasmonate regula
la cascada INDUCTOR OF CBF EXPRESSION-C-REPEAT BINDING
FACTOR/DRE BINDING FACTOR1 y la tolerancia a la
congelación enArabidopsis.Célula vegetal25: 2907–2924
Huang CL, Ding S, Zhang H, Du H, An LZ (2011) CIPK7 está involucrado
en respuesta al frío al interactuar con CBL1 enArabidopsis thaliana.
Ciencia de las plantas181: 57–64
Huo CM, Zhang BW, Wang H, Wang FW, Liu M, Gao YJ, Zhang
WH, Deng ZP, Sun DY, Tang WQ (2016) El estudio comparativo de
proteínas tempranas reguladas por frío mediante electroforesis en gel
de diferencia bidimensional revela un papel clave para la fosfolipasa D1
en la mediación de la vía de señalización de aclimatación al frío en el
arroz.Proteómica de células moleculares15: 1397-1411
Jeon J, Cho C, Lee MR, Van Binh N, Kim J (2016) CITOQUININA
El FACTOR DE RESPUESTA 2 (CRF2) y CRF3 regulan el desarrollo de
la raíz lateral en respuesta al estrés por frío enArabidopsis. Célula
vegetal28: 1828–1843
www.jipb.net

Señalización de estrés por frío
Jiang BC, Shi YT, Zhang XY, Xin XY, Qi LJ, Guo HW, Li JG, Yang
SH (2017) PIF3 es un regulador negativo de la vía CBF y la
tolerancia a la congelación enArabidopsis.Proc Natl Acad Sci
EE. UU.114: E6695–E6702
Jung JH, Domijan M, Klose C, Biswas S, Ezer D, Gao M, Khattak
AK, Box MS, Charoensawan V, Cortijo S, Kumar M, Grant A,
Locke JC, Schafer E, Jaeger KE, Wigge PA (2016) Los
fitocromos funcionan como termosensores enArabidopsis.
Ciencia354: 886–889
Kim J (2016) FACTORES DE RESPUESTA DE CITOQUININA
señales mentales y hormonas.Tendencias Plant Sci21: 993–
996
Kim MC, Chung WS, Yun DJ, Cho MJ (2009) Calcio y
regulación mediada por calmodulina de la expresión génica en
plantas.Mol planta2: 13–21
Knight H, Trewavas AJ, Knight MR (1996) Calcio frío
señalización enArabidopsisimplica dos piscinas celulares y un cambio en
la firma de calcio después de la aclimatación.Célula vegetal8: 489–503
Kudla J, Becker D, Grill E, Hedrich R, Hippler M, Kummer U,
Parniske M, Romeis T, Schumacher K (2018) Avances y desafíos
actuales en la señalización del calcio.nuevo fitol218: 414–431
Lee CM, Thomashow MF (2012) Regulación fotoperiódica de
la ruta de aclimatación al frío del factor de unión de repetición C
(CBF) y la tolerancia a la congelación enArabidopsis thaliana. Proc
Natl Acad Sci EE. UU.109: 15054–15059
Legris M, Klose C, Burgie ES, Rojas CC, Neme M, Hiltbrunner A,
Wigge PA, Schafer E, Vierstra RD, Casal JJ (2016)
Phytochrome B integra señales de luz y temperatura
enArabidopsis.Ciencia354: 897–900
Li H, Ding Y, Shi Y, Zhang X, Zhang S, Gong Z, Yang S (2017)
La fosforilación de ICE1 mediada por MPK3 y MPK6 regula
negativamente la estabilidad de ICE1 y la tolerancia a la congelación en
Arabidopsis.Célula de desarrollo43: 630–642
Li XM, Lin HX (2016) Firma molecular de la adaptación escalofriante
en arrozRevista científica nacional3: 276–277
Lin DZ, Jiang Q, Ma XJ, Zheng KL, Gong XD, Teng S, Xu JL, Dong
YJ (2018) ArrozTSV3La codificación de la proteína GTPasa similar a Obg
es esencial para el desarrollo del cloroplasto durante la etapa temprana
de la hoja bajo estrés por frío.G3-Genes Genoma Geneta8: 253–263
Liu Y, Zhou J (2017) Mapeo de la regulación de la quinasa de ICE1 en
tolerancia a la congelación.Tendencias Plant Sci23: 91–93
Liu ZY, Jia YX, Ding YL, Shi YT, Li Z, Guo Y, Gong ZZ, Yang SH
(2017) La fosforilación de proteínas 14-3-3 mediada por CRPK1 de
la membrana plasmática induce su importación nuclear para afinar
la señalización de CBF durante la respuesta al frío.Célula Mol 66: 1–
12
Luan S, Kudla J, Rodríguez-Concepción M, Yalovsky S,
Gruissem W (2002) Calmodulinas y proteínas similares a la calcineurina
B: sensores de calcio para el acoplamiento de respuesta de señal
específica en plantas.Célula vegetal14: S389–S400
Ma Q, Dai X, Xu Y, Guo J, Liu Y, Chen N, Xiao J, Zhang D, Xu Z,
Zhang X, Chong K (2009) Mayor tolerancia al estrés por frío
enOsMYB3R-2El arroz transgénico está mediado por
www.jipb.net
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
755
alteración en el ciclo celular y expresión ectópica de genes de
estrés.Fisiolo vegetal150: 244–256
Ma Y, Dai X, Xu Y, Luo W, Zheng X, Zeng D, Pan Y, Lin X, Liu H,
Zhang D, Xiao J, Guo X, Xu S, Niu Y, Jin J, Zhang H, Xu X, Li L,
Wang W, Qian Q, Ge S, Chong K (2015) COLD1 confiere
tolerancia al frío en el arroz.Celúla160: 1209–1221
Manishankar P, Kudla J (2015) Tolerancia al frío codificada en uno
SNP.Celúla160: 1045–1046
Meyerhof O, Mu€ller K, Roelfsema MRG, Latz A, Lacombe B,
Hedrich R, Dietrich P, Becker D (2005)En GLR3.4,un gen similar
a un canal del receptor de glutamato es sensible al tacto y al
frío.plantas222: 418–427
Mittler R (2017) Las ROS son buenas.Tendencias Plant Sci22: 11–19
Miura K, Jin JB, Lee J, Yoo CY, Stirm V, Miura T, Ashworth
EN, Bressan RA, Yun DJ, Hasegawa PM (2007) Sumoilación de
controles ICE1 mediada por SIZ1CBF3/DREB1A expresión y
tolerancia a la congelación enArabidopsis.Célula vegetal19:
1403-1414
Monroy AF, Dhindsa RS (1995) Señal de baja temperatura
transducción: Inducción de genes de alfalfa específicos de
aclimatación al frío por calcio a 25 grados C.Célula vegetal 7:
321–331
Morales M, Munne-Bosch S (2016) Estrés oxidativo: un maestro
regulador de las compensaciones de la planta?Tendencias Plant Sci21: 996–999
Nawaz Z, Kakar KU, Saand MA, Shu QY (2014) Cíclico
Familia de genes de canales iónicos controlados por nucleótidos
en arroz, identificación, caracterización y análisis experimental de
la respuesta de expresión a hormonas vegetales, estrés biótico y
abiótico.Genómica BMC15:18
Orvar BL, Sangwan V, Omann F, Dhindsa RS (2000) Primeros pasos
en la detección de frío por células vegetales: el papel del citoesqueleto de
actina y la fluidez de la membrana.Planta J23: 785–794
Pareek A, Khurana A, Sharma AK, Kumar R (2017) Una descripción general
de los regulones de señalización durante la tolerancia al estrés por frío en las
plantas. genómica actual18: 498–511
Parque HC, Kim H, Koo SC, Parque HJ, Cheong MS, Hong H, Baek D,
Chung WS, Kim DH, Bressan RA, Lee SY, Bohnert HJ, Yun DJ
(2010) Caracterización funcional de las ligasas SUMO E3 tipo
SIZ/PIAS, OsSIZ1 y OsSIZ2 en arroz.Entorno de células
vegetales33: 1923-1934
Park HJ, Park HC, Lee SY, Bohnert HJ, Yun DJ (2011) Ubiquitina
y modificadores similares a la ubiquitina en plantas.J Planta Biol54: 275–
285
Parque S, Lee CM, Doherty CJ, Gilmour SJ, Kim Y, ThomashowMF
(2015) Reglamento de laCBF de Arabidopsisregulon por una
compleja red reguladora de baja temperatura.Planta J82: 193–
207
Plieth C, Hansen UP, Knight H, Knight MR (1999) Temperatura
detección por las plantas: Las características principales de la
percepción de la señal y la respuesta del calcio.Planta J18: 491–497
Pokorna J, Schwarzerova K, Zelenkova S, Petrasek J, Janotova
I, Capkova V, Opatrny Z (2004) Sitios de iniciación y reorganización de
filamentos de actina en células de tabaco tratadas con frío. Entorno de
células vegetales27: 641–653
Ramirez VE, Poppenberger B (2017) Señalización de MAP quinasa
recurre a ICE.Célula de desarrollo43: 545–546
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756

756
Saijo Y, Hata S, Kyozuka J, Shimamoto K, Izui K (2000)
expresión de un solo Ca2þLa proteína quinasa dependiente
confiere tolerancia tanto al frío como a la sal/sequía en las plantas
de arroz.Planta J23: 319–327
Sanders D, Pelloux J, Brownlee C, Harper JF (2002)
El calcio en la encrucijada de la señalización.Célula vegetal14:
S401–S417
Sangwan V, Foulds I, Singh J, Dhindsa RS (2001) Cold-
activación deBrassica napus BN115El promotor está mediado por
cambios estructurales en las membranas y el citoesqueleto, y
requiere Ca2þafluencia.Planta J27: 1–12
Shao HB, Chu LY, Shao MA, Li SQ, Yao JC (2008)
Bioingeniería de la resistencia de las plantas al estrés abiótico por el
sistema global de señales de calcio.Avanzado en biotecnología26: 503–
510
Shi Y, Tian S, Hou L, Huang X, Zhang X, Guo H, Yang S (2012)
La señalización de etileno regula negativamente la tolerancia a la
congelación al reprimir la expresión deFBCy tipo-AARRgenes en
Arabidopsis.Célula vegetal24: 2578–2595
Shi Y, Ding Y, Yang S (2015) Transducción de señales frías y su
interacción con las fitohormonas durante la aclimatación al frío. Fisiol
de células vegetales56: 7–15
Shi Y, Gong Z (2015) Un SNP en COLD1 determina el frío
tolerancia durante la domesticación del arroz.J Genet Genómica42: 133–
134
Shi Y, Yang S (2015) COLD1: Un sensor de frío en arroz.ciencia china vida
ciencia58: 409–410
Su CF, Wang YC, Hsieh TH, Lu CA, Tseng TH, Yu SM (2010)
Una nueva vía dependiente de MYBS3 confiere tolerancia al
frío en el arroz.Fisiolo vegetal153: 145–158
Suh JP, Jeung JU, Lee JI, Choi YH, Yea JD, Virk PS, Mackill
DJ, Jena KK (2010) Identificación y análisis de QTL que
controlan la tolerancia al frío en la etapa reproductiva y
validación de QTL efectivos en genotipos de arroz
tolerantes al frío (Oriza satival.).Teor Appl Genet 120:
985–995
Sun J, Zheng TH, Yu J, Wu TT, Wang XH, Chen GM, Tian YL,
Zhang H, Wang YH, Terzaghi W, Wang CM, Wan JM (2017) TSV,
una supuesta oxidorreductasa plastídica, protege los
cloroplastos del arroz del estrés por frío durante el desarrollo
al interactuar con la tiorredoxina Z plastídica.nuevo fitol215:
240–255
Tahtiharju S, Sangwan V, Monroy AF, Dhindsa RS, Borg M
(1997) La inducción defamiliaresgenes en la aclimatación al frío
Arabidopsis thaliana.Evidencia de un papel para el calcio.plantas
203: 442–447
Teige M, Scheikl E, Eulgem T, Doczi R, Ichimura K,
Shinozaki K, Dangl JL, Hirt H (2004) La vía MKK2 media la
señalización del estrés por frío y sal enArabidopsis. Célula
Mol15: 141–152
Townley HE, Knight MR (2002) La calmodulina como potencial
regulador negativo deArabidopsis CORla expresion genica.
Fisiolo vegetal128: 1169–1172
septiembre 2018 | Volumen 60 | Número 9 | 745–756
17447909, 2018, 9, Descargado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/jipb.12706 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [26/03/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Guo et al.
Wang WJ, Zheng KL, Gong XD, Xu JL, Huang JR, Lin DZ, Dong
YJ (2017) El arroz TCD11 que codifica la proteína ribosómica de plástido
S6 es esencial para el desarrollo de cloroplastos a baja temperatura.
Ciencia de las plantas259: 1–11
Weiland M, Mancuso S, Baluska F (2016) Señalización vía
glutamato y GLR enArabidopsis thaliana.Funct Plant
Biol43: 1–25
Wu LL, Wu J, Liu YX, Gong XD, Xu JL, Lin DZ, Dong YJ (2016)
El gen de la repetición del pentatricopéptido del arrozTCD10es necesario para
el desarrollo de cloroplastos bajo estrés por frío.Arroz9: 67
Xu LM, Zhou L, Zeng YW, Wang FM, Zhang HL, Shen SQ, Li ZC
(2008) Identificación y mapeo de loci de rasgos cuantitativos para la
tolerancia al frío en la etapa de arranque en una línea casi isogénica de
arroz japónica.Ciencia de las plantas174: 340–347
Yang CH, Li DY, Mao DH, Liu X, Ji CJ, Li XB, Zhao XF, Cheng ZK,
Chen CY, Zhu LH (2013) Sobreexpresión demicroARN319 afecta la
morfogénesis de la hoja y conduce a una mayor tolerancia al frío
en el arroz (Oriza satival.).Entorno de células vegetales36: 2207–
2218
Yang T, Shad Ali G, Yang L, Du L, Reddy AS, Poovaiah BW
(2010) La quinasa similar al receptor regulada por calcio/calmodulina CRLK1
interactúa con MEKK1 en las plantas.Comportamiento de la señal de la planta
5: 991–994
Yashvardhini N, Bhattacharya S, Chaudhuri S, Sengupta DN
(2018) Caracterización molecular de la14-3-3familia de genes
en arroz y sus estudios de expresión bajo estrés abiótico.
plantas247: 229–253
Zelman AK, Dawe A, Gehring C, Berkowitz GA (2012)
Perspectivas evolutivas y estructurales de los canales catiónicos activados por
nucleótidos cíclicos de plantas.Ciencia de la planta frontal3: 95
Zeng J, Dong Z, Wu H, Tian Z, Zhao Z (2017) Regulación redox
del destino de las células madre vegetales.EMBÚ J36: 2844–2855
Zhang JY, Luo W, Zhao Y, Xu YY, Song SH, Chong K (2016)
El análisis metabolómico comparativo revela un modelo
dinámico dominado por especies de oxígeno reactivo que
subyace a la adaptación y tolerancia al ambiente frío en el
arroz. nuevo fitol211: 1295-1310
Zhang Q, Chen QH, Wang SL, Hong YH, Wang ZL (2014) Arroz
y estrés por frío: métodos para su evaluación y resumen de loci de
rasgos cuantitativos relacionados con la tolerancia al frío.Arroz7: 12
Zhang Z, Li J, Li F, Liu H, Yang W, Chong K, Xu Y (2017)
OsMAPK3 fosforila OsbHLH002/OsICE1 e inhibe su ubiquitinación
para activar OsTPP1 y mejora la tolerancia al enfriamiento del
arroz.Célula de desarrollo43: 731–743
Zhao C, Zhang Z, Xie S, Si T, Li Y, Zhu JK (2016) Mutacional
evidencia del papel crítico de los factores de transcripción CBF en la
aclimatación al frío enArabidopsis.PlantaPhysiol171: 2744–2759
Zhao C, Wang P, Si T, Hsu CC, Wang L, Zayed O, Yu Z, Zhu Y,
Dong J, Tao WA, Zhu JK (2017) Las cascadas de MAP quinasa
regulan la respuesta al frío al modular la estabilidad de la proteína
ICE1.Célula de desarrollo43: 618–629
Zhu JK (2016) Señalización y respuestas de estrés abiótico en plantas.
Celúla167: 313–324
www.jipb.net