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Revisión  anual  de  entomología

Los  impactos  del  clima
Cambio  en  Ticks  y
Riesgo  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas

lucy  gilbert
Instituto  de  Biodiversidad,  Sanidad  Animal  y  Medicina  Comparada,  Universidad  de  Glasgow,  
Glasgow  G12  8QQ,  Reino  Unido;  correo  electrónico:  Lucy.gilbert@glasgow.ac.uk

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año  Rev.  Entomol.  2021.  66:373–88
Palabras  clave
La  Revisión  anual  de  entomología  está  en  línea   Ixodes  ricinus,  Ixodes  scapularis,  borreliosis  de  Lyme,  encefalitis  transmitida  por  garrapatas,  
en  ento.annualreviews.org
venado,  medio  ambiente
https://doi.org/10.1146/annurev­ento­052720­094533  
_ Abstracto

Copyright  ©  2021  por  Revisiones  anuales.
Reservados  todos  los  derechos
Las  garrapatas  existen  en  todos  los  continentes  y  transportan  más  patógenos  zoonóticos  que  
cualquier  otro  tipo  de  vector.  Las  garrapatas  pasan  la  mayor  parte  de  su  vida  en  el  ambiente  
externo  lejos  del  huésped  y,  por  lo  tanto,  se  espera  que  se  vean  afectadas  por  los  cambios  en  el  
clima.  La  mayoría  de  los  estudios  empíricos  y  teóricos  demuestran  o  predicen  cambios  de  rango  
o  aumentos  en  las  garrapatas  y  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas,  pero  puede  haber  
mucha  heterogeneidad  en  tales  predicciones.  Los  sistemas  de  enfermedades  transmitidas  por  
garrapatas  son  complejos  y  puede  ser  difícil  determinar  si  los  cambios  se  deben  al  cambio  
climático  oa  otros  factores.  Los  estudios  de  modelado  pueden  ayudar  a  desentrañar  y  comprender  
los  roles  de  los  diferentes  impulsores  del  cambio.  Los  modelos  predictivos  también  pueden  ser  
invaluables  para  proyectar  cambios  según  diferentes  escenarios  de  cambio  climático.  Sin  
embargo,  la  validación  de  estos  modelos  sigue  siendo  un  desafío  y  es  esencial  estimar  la  
incertidumbre  en  las  predicciones.  Otro  enfoque  para  futuras  investigaciones  debería  ser  evaluar  
la  resiliencia  de  las  garrapatas  y  los  patógenos  transmitidos  por  garrapatas  al  cambio  climático.

373
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INTRODUCCIÓN
Los  patógenos  que  se  transmiten  por  contacto  directo  o  cercano  pueden  propagarse  sorprendentemente  rápido  a  través  
de  una  población  susceptible,  como  experimentamos  con  el  nuevo  coronavirus  (SARS­CoV­2,  que  causa  la  enfermedad  
COVID­19),  que  se  propagó  por  todos  los  países  del  mundo  extremadamente.  rápidamente  en  2020,  como  consecuencia  
de  la  globalización  moderna,  especialmente  los  viajes  internacionales.  Sin  embargo,  los  patógenos  transmitidos  por  
vectores,  en  particular  los  transmitidos  por  vectores  de  reproducción  lenta,  de  múltiples  etapas,  de  alimentación  lenta  y  
en  gran  medida  inmóviles,  como  las  garrapatas,  no  tienen  la  capacidad  de  una  propagación  tan  rápida.  Sin  embargo,  
varias  especies  de  garrapatas  y  los  patógenos  que  transportan  están  aumentando  actualmente  en  distribución  e  
incidencia,  con  graves  consecuencias  para  la  salud  y  el  bienestar  humano  y  animal.  Las  razones  de  estos  cambios  
pueden  ser  múltiples,  interrelacionadas  y  complejas;  esta  revisión  se  enfoca  en  discutir  la  evidencia  sobre  si  los  
parámetros  del  cambio  climático  son  importantes  impulsores  de  los  cambios  informados  en  la  abundancia  o  distribución  
de  especies  clave  de  garrapatas  y  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas.

La  importancia  mundial  de  las  garrapatas  y  las  enfermedades  transmitidas  por  

garrapatas  Las  garrapatas  son  miembros  de  la  familia  Acari,  relacionados  con  las  arañas  y  los  ácaros,  y  son  importantes  
a  nivel  mundial  como  vectores  de  enfermedades,  ya  que  transmiten  más  tipos  de  patógenos  de  humanos  y  ganado  que  
cualquier  otro  vector  invertebrado  (13,  36,  66).  Muchos  de  estos  patógenos  causan  graves  problemas  de  salud,  
bienestar  y  economía.  Por  ejemplo,  la  enfermedad  de  Lyme,  causada  por  el  complejo  Borrelia  burgdorferi  sensu  lato  de  
la  bacteria  espiroqueta,  es  la  enfermedad  transmitida  por  vectores  más  prevalente  en  el  hemisferio  norte  y  ocurre  en  
todas  las  regiones  templadas  de  América  del  Norte,  Europa  y  Asia.  Varias  otras  especies  de  Borrelia  causan  una  
variedad  de  fiebres  recurrentes  transmitidas  por  garrapatas  en  muchos  países  tropicales  y  subtropicales,  así  como  en  
algunas  partes  de  América  del  Norte;  estas  fiebres  causan  la  muerte  hasta  en  10%  de  las  personas  infectadas  no  
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tratadas  (p.  ej.,  19).  El  complejo  de  virus  de  la  encefalitis  transmitida  por  garrapatas  (TBE),  que  es  endémico  en  gran  
parte  de  Europa  y  en  toda  Asia,  también  tiene  una  tasa  de  mortalidad  de  hasta  el  10%  (17).  Las  muchas  especies  de  
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Rickettsia  causan  fiebres  maculosas  en  las  Américas  (desde  Canadá  hasta  Brasil),  Asia,  la  región  del  Mediterráneo,  
África  y  el  noreste  tropical  de  Australia.  Otras  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  incluyen:  babesiosis,  bartonella  
y  una  variedad  de  ehrlichiosis  y  anaplasmosis  en  todo  el  mundo;  fiebre  Q,  causada  por  Coxiella  burnetii,  que  se  
distribuye  ampliamente  a  nivel  mundial;  tularemia,  causada  por  Francisella  tularensis,  que  ocurre  en  Europa,  Japón,  
América  del  Norte  y  la  antigua  URSS;  la  fiebre  hemorrágica  viral  de  Crimea­Congo,  que  causa  una  mortalidad  del  10%  
al  50%  (20,  84);  y  el  Banyangvirus  (virus  SFTS)  del  este  de  Asia.
Las  garrapatas  están  enormemente  extendidas  a  nivel  mundial  y  se  encuentran  en  todos  los  continentes,  incluida  la  
Antártida  [Ixodes  uriae,  la  garrapata  de  las  aves  marinas  (5)].  Las  garrapatas  comprenden  aproximadamente  800  
especies  (650  garrapatas  duras  Ixodidae  y  150  garrapatas  blandas),  muchas  de  ellas  especializadas  en  tipos  particulares  
de  huéspedes  (p.  ej.,  Ixodes  lividus,  la  garrapata  del  avión  de  arena,  que  vive  en  bancos  de  arena  a  lo  largo  de  los  
túneles  de  anidación  de  aviones  de  arena).  La  mayoría  de  las  especies  de  garrapatas  están  poco  estudiadas,  por  lo  que  
es  imposible  discutir  el  impacto  potencial  del  cambio  climático  en  la  mayoría  de  las  especies  de  garrapatas  y  los  
patógenos  que  transmiten.  En  esta  revisión,  por  lo  tanto,  la  mayor  parte  de  la  información  se  extrae  de  las  especies  de  
garrapatas  más  ampliamente  estudiadas,  que  tienden  a  ser  las  más  importantes  en  términos  de  transmisión  de  
patógenos  predominantes  transmitidos  por  garrapatas  y,  a  menudo,  son  generalistas  en  términos  de  huéspedes;  
además,  la  mayor  parte  de  la  literatura  sobre  las  implicaciones  del  cambio  climático  proviene  de  América  del  Norte  y  
Europa.  Los  tipos  de  garrapata  que  son  más  importantes  en  términos  de  abundancia,  distribución  y  contribución  a  las  
enfermedades  transmitidas  por  garrapatas,  además  de  ser  los  mejor  estudiados,  incluyen  Ixodes  ricinus  en  toda  Europa;  
Dermacentor  reticulatus  e  Ixodes  persulcatus  en  Siberia  y  Asia;  la  garrapata  de  patas  negras  Ixodes  scapularis  en  gran  
parte  de  la  mitad  oriental  de  América  del  Norte;  Ixodes  cookei,  la  garrapata  más  abundante  en  Quebec;  la  garrapata  de  
madera  de  las  Montañas  Rocosas  Dermacentor  andersoni  en  América  del  Norte,  Central  y  del  Sur;  las  garrapatas  
Amblyomma,  que  dominan  América  del  Sur  [especialmente  Am  blyomma  neumanni,  Amblyomma  cajennense,  
Amblyomma  trieste,  Amblyomma  ovale  y  Amblyomma  aureolatum  (30)];  y  la  garrapata  parálisis  Ixodes  holocyclus  en  Australia.

374  gilberto
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Envolturas  climáticas  Todos  

los  organismos  que  interactúan  con  el  ambiente  externo  existen  dentro  de  su  propia  envoltura  climática,  la  cual  define  las  
condiciones  climáticas  bajo  las  cuales  sus  poblaciones  pueden  sobrevivir.  Algunas  garrapatas  tienen  una  envoltura  climática  
estrecha,  lo  que  requiere  condiciones  climáticas  específicas;  es  probable  que  esto  resulte  en  una  distribución  geográfica  bastante  
estrecha,  de  modo  que  es  más  probable  que  los  cambios  en  las  condiciones  climáticas  afecten  el  tamaño  de  la  población  y  el  
rango  de  dichas  especies  que  para  las  garrapatas  con  distribuciones  más  amplias.  Por  el  contrario,  algunas  especies  de  
garrapatas  tienen  una  gran  distribución  geográfica,  como  es  el  caso  de  I.  ricinus,  que  es  una  garrapata  generalista  abundante  
que  se  alimenta  de  casi  cualquier  vertebrado  terrestre  en  casi  toda  Europa,  así  como  en  otras  regiones  (52).  Abarca  desde  la  
Noruega  ártica  en  el  norte  hasta  el  norte  de  África  en  el  sur,  desde  la  costa  del  Atlántico  nororiental  en  el  oeste  hasta  el  mar  
Caspio  en  el  este  (26),  y  desde  el  nivel  del  mar  hasta  una  altura  de  1500  m  en  los  Alpes  europeos,  lo  que  demuestra  una  
asombrosa  envoltura  climática  amplia.  De  manera  similar,  se  estima  que  I.  scapularis,  otro  alimentador  generalista,  se  distribuye  
por  casi  toda  la  mitad  oriental  (o  al  menos  un  tercio)  de  los  Estados  Unidos  y  hasta  Canadá  (18).  Para  especies  como  esta,  es  
probable  que  el  cambio  climático  tenga  efectos  directos  principalmente  en  los  extremos  de  su  rango  latitudinal  y  altitudinal.  
Además,  especies  como  estas  con  envolturas  climáticas  y  rangos  geográficos  amplios  se  han  adaptado  claramente  a  los  climas  
locales  ya  las  comunidades  anfitrionas  locales;  por  lo  tanto,  potencialmente  pueden  tener  la  capacidad  de  adaptarse  y  mostrar  
resiliencia  a  los  cambios  climáticos  actuales  (28).  Las  garrapatas  generalistas  como  I.  ricinus  e  I.  scapularis  tienen  más  
probabilidades  de  cambiar  sus  áreas  de  distribución  debido  al  cambio  climático,  en  lugar  de  sufrir  contracciones  de  su  área  de  
distribución,  ya  que  pueden  utilizar  nuevos  huéspedes;  por  ejemplo,  pueden  cambiar  de  ciervo  rojo,  Cervus  elaphus,  o  venado  
de  cola  blanca,  Odocoileus  virginianus,  a  reno  (caribú),  Rangifer  tarandus.

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Efectos  indirectos  del  cambio  climático  El  cambio  

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climático  también  puede  operar  indirectamente  en  la  distribución  y  abundancia  de  garrapatas  a  través  de  cambios  en  los  
huéspedes.  Nuevamente,  para  los  generalistas  como  I.  ricinus  e  I.  scapularis  que  pueden  alimentarse  de  casi  cualquier  animal  
terrestre,  es  menos  probable  que  los  cambios  inducidos  por  el  clima  en  los  huéspedes  tengan  un  gran  impacto.  Sin  embargo,  
para  las  garrapatas  que  son  más  específicas  del  huésped,  como  la  garrapata  de  murciélago  de  patas  largas  Ixodes  vespertilionis,  
si  el  cambio  climático  afecta  a  las  poblaciones  huésped,  entonces  podríamos  esperar  que  el  efecto  indirecto  sobre  las  garrapatas  sea  dramático.

Dificultades  para  inferir  el  cambio  climático  como  un  impulsor  En  la  práctica,  puede  

ser  extremadamente  difícil  separar  los  mecanismos  de  los  cambios  en  la  distribución  y  abundancia  de  las  garrapatas  y  las  
enfermedades  transmitidas  por  las  garrapatas,  es  decir,  si  estos  cambios  se  deben  al  cambio  climático  per  se  o  debido  a  cambios  
relacionados  con  el  clima  en  los  huéspedes,  el  hábitat  o  incluso  el  comportamiento  humano  que  alteran  el  riesgo  de  exposición  
(Figura  1).  También  es  importante  recordar  que  los  cambios  en  los  anfitriones,  el  hábitat  y  el  comportamiento  humano  a  menudo  
ocurren  independientemente  del  clima.  Esto  hace  que  sea  aún  más  difícil  determinar  si  un  cambio  en  la  enfermedad  transmitida  
por  garrapatas,  debido  a  un  cambio,  por  ejemplo,  en  los  huéspedes,  está  relacionado  en  última  instancia  con  el  cambio  climático  
o  si,  en  cambio,  está  relacionado  con  otros  factores  que  han  cambiado  la  abundancia  de  huéspedes.  como  el  uso  antropogénico  
de  la  tierra  o  la  gestión  de  la  vida  silvestre.
Para  demostrar  los  impactos  del  cambio  climático  en  las  poblaciones  de  garrapatas  y  el  riesgo  y  la  incidencia  de  enfermedades  
transmitidas  por  garrapatas,  se  requieren  conjuntos  de  datos  a  largo  plazo  de  las  mismas  áreas,  y  estos  no  son  comunes.  Incluso  
cuando  existen  tales  conjuntos  de  datos,  el  mero  hecho  de  mostrar  una  correlación  entre  un  clima  cambiante  y  un  cambio  en  la  
población  de  garrapatas  o  la  incidencia  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  no  implica  causalidad.  Si  la  correlación  se  
combina  con  datos  adicionales  que  demuestren  las  respuestas  de  las  garrapatas  a  los  parámetros  climáticos  apropiados  sin  
mostrar  cambios  consistentes  en  otros  impulsores  potenciales  (como  los  anfitriones),  entonces  se  podría  inferir  que  el  cambio  
climático  es  el  responsable.  Los  modelos  de  garrapatas,  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas,  clima,  hábitat  y  huéspedes  
también  pueden  ayudarnos  a  inferir  (pero  no  probar)  posibles  impulsores.  Varios  tipos

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Cambio  
climático

Hábitat

garrapatas

INFECCIÓN
RIESGO

Hospedadores

Patógenos

Figura  1  

Diagrama  esquemático  que  muestra  cómo  el  cambio  climático  puede  afectar  a  las  garrapatas  directamente  (cambiando  la  
oviposición,  el  desarrollo,  las  tasas  de  mortalidad  y  la  actividad)  e  indirectamente  (cambiando  el  hábitat,  las  especies  huésped  
y  la  abundancia).  El  cambio  climático  puede,  a  su  vez,  afectar  el  riesgo  de  infección  por  patógenos  transmitidos  por  garrapatas  en  
humanos  al  afectar  directamente  el  comportamiento  humano  (p.  ej.,  recreación  al  aire  libre)  e  indirectamente  afectar  las  tasas  de  
transmisión  de  patógenos  y  la  prevalencia  a  través  de  huéspedes  y  garrapatas.  La  importancia  relativa  de  cada  vía  es  difícil  de  determinar.

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de  modelos  predictivos  también  se  utilizan  a  menudo  para  proyectar  cómo  el  cambio  climático  (y  otros  cambios)  podrían  afectar  
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de  

las  garrapatas  y  el  riesgo  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas,  según  nuestro  conocimiento  actual  de  las  respuestas  del  
ciclo  de  vida  de  las  garrapatas  o  enfermedades  a  los  parámetros  climáticos  (p.  ej.,  actividad  y  mortalidad  relacionadas  con  
temperatura)  o  abundancias  o  distribuciones  actuales  relacionadas  con  el  clima.

Mecanismos  de  los  impactos  del  cambio  climático  en  las  garrapatas  y  las  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  Las  

estimaciones  más  recientes  del  cambio  climático  indican  que,  globalmente,  el  clima  se  ha  calentado  en  un  promedio  de  1°C  desde  
el  período  preindustrial  (1850–1900),  y  se  prevé  que  las  temperaturas  exceder  de  1,5  a  2  °C  entre  2081  y  2100  (33).  Sin  embargo,  
los  climas  no  están  cambiando  de  la  misma  manera  en  todo  el  mundo;  por  ejemplo,  las  temperaturas  están  aumentando  más  
sobre  la  tierra  que  sobre  los  océanos,  y  se  proyecta  que  las  áreas  del  Ártico  experimenten  aumentos  de  temperatura  mucho  más  
altos  que  la  mayoría  de  las  otras  regiones  (33).  No  es  sólo  la  temperatura  lo  que  está  cambiando;  las  precipitaciones  también  
están  cambiando,  con  algunas  áreas  recibiendo  más  precipitaciones  o  eventos  climáticos  más  extremos  (p.  ej.,  tormentas  de  lluvia  
más  fuertes,  vientos  más  fuertes  e  inundaciones  más  frecuentes),  mientras  que  otras  áreas,  especialmente  las  regiones  más  
secas,  experimentan  sequías  más  prolongadas  y  frecuentes.

Debido  a  que  las  garrapatas  pasan  la  mayor  parte  de  su  vida  fuera  del  huésped,  están  sujetas  a  condiciones  ambientales  
abióticas  y  es  probable  que  se  vean  afectadas  por  todos  estos  parámetros  del  cambio  climático.  Por  ejemplo,  se  ha  demostrado  
para  I.  ricinus  que  las  temperaturas  más  cálidas  aceleran  las  tasas  de  oviposición,  las  tasas  de  desarrollo  de  huevos  y  las  tasas  
de  desarrollo  interestadial  (45,  51,  71).  Los  experimentos  demuestran  que  una  mayor  proporción  de  la  población  de  I.  ricinus  es  
activa  a  temperaturas  más  cálidas  (28).  Varios  estudios  han  demostrado  cómo  el  déficit  de  saturación  (el  poder  de  secado  del  aire,  
una  función  tanto  de  la  temperatura  como  de  la  humedad  relativa)  afecta  la  actividad  de  I.  ricinus  (p.  ej.,  65,  69).  Por  lo  tanto,  para  
garrapatas  con  condiciones  ambientales  similares

376  gilberto
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necesita  I.  ricinus,  es  más  probable  que  los  bordes  más  fríos  de  la  envoltura  climática  se  establezcan  por  temperaturas  frías  
que  inhiben  las  tasas  y  la  actividad  del  ciclo  de  vida.  El  aumento  de  la  mortalidad  invernal  en  altitudes  y  latitudes  más  altas  
también  puede  desempeñar  un  papel  en  el  establecimiento  de  la  envolvente  climática,  ya  que  I.  ricinus  no  puede  sobrevivir  
mucho  tiempo  a  temperaturas  inferiores  a  ­15  °C  (51).  Más  al  sur,  donde  hay  temperaturas  más  cálidas,  las  garrapatas  I.  
ricinus  se  benefician  de  tasas  de  ciclo  de  vida  y  actividad  más  altas,  pero  cuando  las  temperaturas  superan  los  30  °C  
(incluso  si  la  humedad  es  alta,  es  decir,  >80  %),  experimentan  una  mortalidad  mucho  mayor ;  se  cree  que  esto  establece  
los  límites  meridionales  de  su  área  de  distribución  (51).  La  abundancia  de  garrapatas  per  se  puede  ser  relevante  para  las  
tasas  de  transmisión  de  patógenos:  con  densidades  de  garrapatas  más  altas,  existe  una  mayor  probabilidad  de  que  más  
garrapatas  piquen  (y,  por  lo  tanto,  adquieran  la  infección)  a  un  huésped  mientras  es  infeccioso  (Figura  2 ) .
Además  de  los  efectos  de  los  parámetros  climáticos  sobre  el  desarrollo,  la  oviposición,  la  fecundidad,  la  mortalidad  y  la  
actividad  de  las  garrapatas,  el  clima  puede  cambiar  la  fenología  estacional  de  las  diferentes  etapas  de  las  garrapatas  (larvas,  
ninfas,  adultos).  Esto  puede  ser  relevante  para  el  riesgo  de  enfermedades  cuando  la  transmisión  de  patógenos  requiere  que  
las  ninfas  infectadas  se  alimenten  de  un  huésped  simultáneamente  con  larvas  no  infectadas,  por  ejemplo,  a  través  de  una  
transmisión  de  alimentación  conjunta  no  sistémica  ( Figura  2),  como  es  el  caso  del  virus  TBE  (42).  Si  el  pico  estacional  de  
larvas  coincide  con  el  pico  de  ninfas,  más  larvas  se  infectarán.  Por  lo  tanto,  si  el  cambio  climático  cambia  los  picos  
estacionales  de  las  diferentes  etapas  de  las  garrapatas  de  una  forma  u  otra,  entonces  el  potencial  de  transmisión  de  
enfermedades  puede  cambiar  (72).
Incluso  donde  el  cambio  climático  no  afecta  directamente  la  demografía  de  las  garrapatas,  el  cambio  climático  puede  
afectar  el  hábitat  y  la  abundancia  de  huéspedes,  con  efectos  en  cascada  sobre  la  abundancia  de  garrapatas  y  la  prevalencia  
de  patógenos  (Figura  1).  No  es  necesariamente  difícil  (si  existen  los  datos)  determinar  un  vínculo  entre  los  cambios  en  el  
hábitat,  el  uso  de  la  tierra  o  la  abundancia  de  huéspedes  y  la  incidencia  de  garrapatas  y  enfermedades  transmitidas  por  
garrapatas.  Sin  embargo,  puede  ser  difícil  determinar  si  el  impulsor  final  de  estos  efectos  indirectos  está  relacionado  con  el  
clima  y,  de  ser  así,  en  qué  medida  el  impacto  del  clima  es  mayor  que  el  de  otros  posibles  impulsores.
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COMPARACIÓN  DE  PARÁMETROS  RELEVANTES  DE  GARRAPATAS  Y  ENFERMEDADES
El  cambio  climático  puede  afectar  la  distribución  geográfica  (es  decir,  presencia  o  ausencia)  y/o  la  abundancia  de  
garrapatas.  La  abundancia  es  un  parámetro  más  útil  e  interesante  tanto  ecológicamente  como  en  términos  de  riesgo  de  
exposición.  Sin  embargo,  la  mayoría  de  los  métodos  de  estudio  de  garrapatas  (p.  ej.,  contar  la  carga  de  garrapatas  en  los  
huéspedes,  marcar  con  banderas  o  arrastrar  mantas  o  telas  sobre  la  vegetación,  o  usar  medios  como  trampas  de  dióxido  
de  carbono)  solo  cuentan  las  garrapatas  activas,  y  la  actividad  de  las  garrapatas  puede  variar  enormemente  según  la  
estación  y  el  lugar.  condiciones  climáticas  inmediatas;  además,  los  métodos  varían  entre  los  estudios.  Por  lo  tanto,  aunque  
la  abundancia  de  garrapatas  activas  debería  ser,  teóricamente,  el  estándar  de  oro  para  medir  los  impactos  del  cambio  
climático,  muchos  estudios  empíricos  y  teóricos  utilizan  la  distribución  (presencia  o  ausencia  dentro  de  un  área  geográfica).  
Este  parámetro  es  menos  sensible  al  cambio  y  perderá  muchos  detalles,  pero  es  menos  propenso  a  errores  tanto  dentro  
como  entre  estudios  y  es  más  fácil  de  modelar.

También  es  necesario  aclarar  los  parámetros  utilizados  para  evaluar  el  riesgo  de  enfermedades  transmitidas  por  
garrapatas.  El  parámetro  más  importante  desde  la  perspectiva  humana  es  la  incidencia  de  la  enfermedad,  el  número  
registrado  de  personas  diagnosticadas  con  infección  por  unidad  de  población,  por  ejemplo,  por  10.000  personas  en  un  área  
definida.  Un  parámetro  clave  desde  la  perspectiva  de  la  ecología  de  las  garrapatas  es  la  densidad  de  garrapatas  infectadas  
(generalmente  ninfas)  en  el  medio  ambiente.  Esto  se  usa  a  menudo  como  un  indicador  de  riesgo  para  los  humanos.  Otro  
parámetro,  que  es  menos  útil  en  términos  de  exposición  humana  porque  no  incluye  la  densidad  de  garrapatas  activas,  es  la  
prevalencia  de  infección  por  patógenos  en  las  garrapatas  (la  proporción  de  garrapatas  que  dan  positivo  para  la  infección  por  
el  patógeno).  Esto  es  de  interés  académico  para  aquellos  que  buscan  comprender  el  papel  de  los  diferentes  tipos  de  
huéspedes  en  la  conducción  de  los  ciclos  de  transmisión  de  patógenos.  Estos  parámetros  pueden  tener  diferentes  
respuestas  al  cambio  climático  porque  algunos  incluyen  solo  la  actividad  y  la  supervivencia  de  las  garrapatas,  algunos  
también  dependen  de  los  tipos  y  densidades  del  huésped,  y  la  incidencia  de  enfermedades  también  contiene  un  componente  
de  densidad  y  comportamiento  humanos.  Por  lo  tanto,  es  importante  reconocer  qué  parámetro  está  bajo  escrutinio  durante  los  estudios  de  cambio  climático.

www.annualreviews.org  •  Cambio  climático  y  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  377
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un  huésped  que  apoya  la  transmisión  sistémica  de  patógenos

Ninfa  infectada  muerde  al  huésped El  patógeno  produce  infección   Las  larvas  

muerden  
larvas   ia
larvas   l  hnuésped  
o  infectadas  
infectadas  
nfectadas   infectado  
pican  
pican  
i  inf y  
sistémica  en  el  huésped. adquieren  el  patógeno
El  huésped  adquiere  el  patógeno
El  período  infeccioso  depende  
del  huésped  y  del  tipo  de  patógeno.

b  Huésped  que  soporta  solo  la  transmisión  no  sistémica  (coalimentación)  del  patógeno  
alimentación)   Huésped  
transmisión   que  soporta  
eding)  transmisión   o  ost  qo ue  soporta  o  ppn  y
eding)  transmisión  

ninfa  fiectada  
Ninfa  
huésped  nfectada  
No  sm
e  uerde  
m
produce  
uerde  
hos  
al   Ninfa  infectada  muerde  al  huésped fue  hmay  
No   iiiiiiii
ordido  
infección  
por  
huésped,  
usna  
istémica  
ninfa  
ipreviamente  
ncluso  
infectada,  
en  esl  i  
infección  sistémica  en  el  huésped,   No  se  produce  infección  sistémica  en  el   por  lo  que  las  larvas  no  infectadas  
pero  las  larvas  infectadas  pueden   huésped;  si  ninguna  larva  se  alimenta   no  pueden  adquirir  el  patógeno.
adquirir  patógenos  si  se  alimentan   simultáneamente,  entonces  no  hay  transmisión
simultáneamente  (es  decir,  coalimentación)
Abundancia  
garrapatas
de   Abundancia  
garrapatas
de   Abundancia  
garrapatas
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larvas
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día  del  año día  del  año día  del  año

Los  picos  estacionales  de   Los  picos  estacionales  de  abundancia  de   Los  picos  estacionales  de  abundancia  de  
abundancia  de  ninfas  y  larvas  coinciden ninfas  alcanzan  su  punto  máximo  en  un   ninfas  alcanzan  su  punto  máximo  en  un  
momento  diferente  al  de  las  larvas momento  diferente  al  de  las  larvas

Figura  2  

Diagrama  esquemático  que  ilustra  las  posibles  formas  en  que  el  cambio  climático  puede  afectar  la  transmisión  de  patógenos.  (a)  Los  huéspedes  que  apoyan  
la  transmisión  sistémica  permiten  que  el  patógeno  se  multiplique  sistémicamente  después  de  una  picadura  de  garrapata  infectada.  El  período  infeccioso  
depende  del  patógeno  y  de  la  especie  huésped  y  su  estado  inmunitario.  Si  las  garrapatas  no  infectadas  pican  al  huésped  mientras  aún  es  infeccioso,  entonces  el  
patógeno  puede  transmitirse  a  las  garrapatas.  Si  el  cambio  climático  aumentara  la  densidad  de  garrapatas  (directa  o  indirectamente),  sería  más  probable  que  más  
garrapatas  piquen  al  huésped  mientras  aún  es  infeccioso,  aumentando  así  la  cantidad  de  garrapatas  infectadas.  (b)  Algunos  huéspedes  que  no  producen  una  
infección  sistémica  aún  pueden  soportar  la  transmisión  de  manera  no  sistémica  si  las  garrapatas  se  alimentan  simultáneamente  y  juntas  (lo  que  se  denomina  
coalimentación).  Para  muchos  patógenos  transmitidos  por  garrapatas,  no  hay  transmisión  transovárica  (o  es  rara),  lo  que  significa  que  las  larvas  que  aún  no  se  han  
alimentado  no  están  infectadas.  Las  ninfas,  sin  embargo,  pueden  estar  infectadas  y  pueden  pasar  el  patógeno  a  través  de  la  piel  del  huésped  (sin  pasar  por  el  sistema  
sanguíneo  del  huésped)  a  las  larvas  que  se  alimentan  conjuntamente.  Esto  es  más  probable  que  ocurra  cuando  el  clima  es  tal  que  los  picos  estacionales  de  
abundancia  de  ninfas  y  larvas  coinciden  (izquierda).  Si  el  cambio  climático  hiciera  que  la  abundancia  de  ninfas  alcanzara  su  punto  máximo  en  un  momento  diferente  
al  de  las  larvas  (derecha,  centro),  entonces  la  transmisión  por  coalimentación  ocurriría  con  menos  frecuencia  (42).

378  gilberto
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Las  advertencias  anteriores  sobre  las  dificultades  de  discernir  los  efectos  del  cambio  climático  frente  a  los  de  los  
anfitriones,  el  hábitat  o  los  humanos,  y  los  errores  en  la  medición  de  los  diversos  parámetros  relevantes  (presencia  de  
garrapatas,  abundancia  de  garrapatas,  incidencia  de  enfermedades  o  prevalencia  o  riesgo  de  patógenos),  deben  atenuar  
cualquier  conclusión  sobre  los  impactos  del  cambio  climático  en  las  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas.  En  la  siguiente  
sección,  considero  qué  evidencia  real  existe  de  los  cambios  en  la  abundancia  o  distribución  de  las  garrapatas  y  el  riesgo  de  
patógenos  transmitidos  por  garrapatas  en  relación  con  el  cambio  climático.

EVIDENCIA  DE  LOS  IMPACTOS  DEL  CAMBIO  CLIMÁTICO  EN  EL  ESPACIO:
ESTUDIOS  DE  ALTITUD

Los  estudios  a  largo  plazo  son  esenciales  para  medir  los  cambios  a  largo  plazo,  como  los  debidos  al  cambio  climático;  sin  
embargo,  estos  estudios  son  raros.  Sin  embargo,  para  inferir  el  impacto  del  cambio  climático,  la  altitud  es  un  sustituto  útil  
porque  el  clima  cambia  espacialmente  en  lugar  de  temporalmente,  y  la  altitud  incluye  cambios  en  el  hábitat  y  los  huéspedes  
que  probablemente  acompañarían  el  cambio  climático  temporal  a  largo  plazo.  Pasar  a  una  altitud  más  baja  simula  el  
calentamiento  climático:  normalmente,  en  promedio,  hay  un  aumento  de  aproximadamente  6,5  °C  por  cada  descenso  de  1000  
m  en  la  elevación  (4).  Usando  I.  ricinus  como  ejemplo,  el  desarrollo  interestadial,  la  oviposición  y  el  desarrollo  de  huevos  son  
más  rápidos  en  temperaturas  más  cálidas  (50,  71),  y  la  proporción  de  garrapatas  activas  aumenta  [hasta  cierto  punto  y  
siempre  que  la  humedad  relativa  permanezca  adecuada  ( por  ejemplo,  28,  65,  69)].  Por  lo  tanto,  no  sorprende  que  muchos  
estudios  hayan  demostrado  que  la  abundancia  de  I.  ricinus  aumenta  a  medida  que  desciende  la  altitud  (es  decir,  con  el  
calentamiento  espacial  del  clima)  (2,  6,  7,  27,  38,  67).  Además,  como  era  de  esperar,  el  límite  altitudinal  depende  del  clima  
del  país.  Por  ejemplo,  en  la  parte  más  fría  del  norte  del  rango  de  I.  ricinus,  el  límite  altitudinal  es  de  aproximadamente  500  m  
sobre  el  nivel  del  mar  en  el  oeste  de  Noruega  (37,  67)  y  600  m  en  el  noreste  de  Escocia  (27),  aumentando  a  1100­1500  m  
más  al  sur,  en  el  norte  de  Italia,  Suiza  y  la  República  Checa  (6,  8,  14,  54,  73),  y  hasta  2000  m  en  España  (56).
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De  manera  similar,  varios  estudios  informan  una  mayor  prevalencia  de  B.  burgdorferi  sensu  lato  en  altitudes  más  bajas  
(35,  38),  aunque  otros  no  encontraron  ningún  efecto  (8).  El  parámetro  más  relevante  para  el  riesgo  de  infección  para  humanos,  
es  decir,  la  densidad  de  ninfas  de  I.  ricinus  infectadas,  también  aumenta  con  una  caída  en  la  elevación,  es  decir,  un  clima  
más  cálido  (p.  ej.,  35,  73).  Si  una  caída  en  la  altitud  es  realmente  un  buen  sustituto  para  un  clima  cálido  (a  largo  plazo,  
después  de  que  el  hábitat  y  los  huéspedes  también  hayan  cambiado),  entonces  estos  estudios  sugieren  que  las  poblaciones  
de  I.  ricinus  y  el  riesgo  de  enfermedad  de  Lyme  pueden  aumentar  con  el  calentamiento  climático,  al  menos  en  el  frío  y  
templado  noroeste  de  Europa  y  en  altitudes  más  altas.

EVIDENCIA  DE  LOS  IMPACTOS  DEL  CAMBIO  CLIMÁTICO  A  LO  LARGO  DEL  TIEMPO

Es  difícil  atribuir  cambios  de  distribución  a  largo  plazo  o  cambios  en  la  abundancia  al  cambio  climático,  ya  que  es  probable  
que  hayan  ocurrido  otros  cambios  durante  el  período  bajo  examen  [p.  ej.,  cambios  en  el  hábitat,  huéspedes  y  factores  
antropogénicos  (40,  70)] .  Semenza  &  Suk  (76)  señalan  que  el  cambio  climático  es  probablemente  un  factor  en  la  aparición  
reciente  en  Europa  de  varias  enfermedades  exóticas  transmitidas  por  vectores  (como  el  virus  del  Nilo  Occidental)  y  vectores  
(como  el  mosquito  Aedes  albopictus,  que  transmite  el  virus  Zika ,  dengue  y  chikungunya);  sin  embargo,  otras  expansiones  del  
rango  de  vectores  y  enfermedades  se  deben  a  la  creciente  globalización  y  los  viajes  aéreos  internacionales,  no  al  cambio  
climático.
¿Qué  evidencia  hay  de  cambios  en  la  incidencia  o  distribución  de  garrapatas  y  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas?  
¿Podemos  concluir  que  la  principal  fuerza  impulsora  detrás  de  estos  cambios  es  el  cambio  climático?

Evidencia  de  los  impactos  del  cambio  climático  en  las  garrapatas
Para  algunos  cambios  de  rango,  el  cambio  climático  parece  ser  al  menos  uno  de  los  factores  clave;  esto  es  particularmente  
probable  que  sea  el  caso  en  los  bordes  del  rango  altitudinal  y  latitudinal  de  la  garrapata

www.annualreviews.org  •  Cambio  climático  y  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  379
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y  patógeno  en  cuestión,  donde  el  clima  es  un  factor  limitante.  Por  ejemplo,  I.  ricinus  ha  mostrado  un  cambio  de  rango  hacia  el  norte  en  
Europa,  su  límite  norte  ahora  es  69°  N  en  el  Ártico  de  Noruega,  que  es  un  cambio  de  400  km  hacia  el  norte  desde  la  década  de  1940  
(37);  De  manera  similar,  en  Suecia,  I.  ricinus  se  ha  propagado  desde  debajo  de  los  61°  N  hasta  los  66°  N  desde  la  década  de  1980  (48,  
81).  I.  ricinus  también  se  desplaza  hacia  arriba  en  altitud;  por  ejemplo,  en  la  República  Checa,  el  límite  altitudinal  superior  ha  aumentado  
de  aproximadamente  700  m  en  la  década  de  1950  a  1100  m  en  la  década  de  2000  (15,  54).  Sin  embargo,  es  probable  que  los  aumentos  
en  la  distribución  y  abundancia  de  I.  ricinus  en  el  Reino  Unido  (41,  75)  también  estén  relacionados  con  aumentos  sustanciales  en  la  

distribución  y  abundancia  de  ciervos  (12,  56),  que  son  el  principal  huésped  de  reproducción  de  I.  ricinus  en  el  Reino  Unido  (29).  Sin  
embargo,  el  aumento  de  ciervos  rojos  en  Escocia  puede  estar  relacionado  con  cambios  en  las  condiciones  climáticas  invernales  (12),  
por  lo  que  también  puede  haber  una  influencia  indirecta  del  cambio  climático  en  I.  ricinus  en  el  Reino  Unido.  Un  modelo  mecanicista  
basado  en  agentes  predijo  que  I.  ricinus  expandiría  su  temporada  de  actividad  y  rango  altitudinal  en  Escocia  debido  al  calentamiento  
climático,  lo  que  resultaría  en  un  aumento  del  riesgo  de  enfermedad  de  Lyme,  incluso  dentro  de  los  límites  de  la  envolvente  climática  
(45).

El  modelo  de  nicho  ecológico  también  predice  una  expansión  del  área  de  distribución  de  I.  ricinus  más  al  norte  y  al  este  de  Europa  
como  resultado  del  cambio  climático  (1).
De  manera  similar,  en  Canadá,  un  conjunto  de  modelos  mecánicos  y  dinámicos  cada  vez  más  refinados  de  las  etapas  de  vida  de  
I.  scapu  laris  predice  que,  en  escenarios  de  calentamiento  climático,  habrá  una  mayor  supervivencia  de  la  población  y  una  expansión  
del  rango  más  allá  de  la  envoltura  climática  actual  hacia  regiones  más  frías  de  Canadá  ( 55,  61–63,  88).

La  garrapata  estrella  solitaria,  Amblyomma  americanum,  es  común  en  el  sureste  de  los  Estados  Unidos  y  es  una  amenaza  para  la  
salud  humana,  ya  que  transmite  especies  de  Ehrlichia  y  Rickesttsia  y  F.  tularensis  (para  una  revisión,  consulte  80).  Los  registros  
muestran  que  A.  americanum  se  ha  expandido  hacia  el  norte  hasta  la  frontera  con  Canadá  desde  la  década  de  1890  (80);  aunque  se  
desconoce  el  motivo  de  esta  expansión,  la  distribución  coincide  con  las  predicciones  de  los  modelos  dinámicos  de  población  basados  
en  la  idoneidad  de  la  temperatura  (74).  Estos  modelos  también  predicen  que  el  cambio  climático  causará  una  mayor  expansión  del  
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rango  del  norte  hacia  las  partes  más  frías  de  Canadá  (74).
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Si  bien  la  mayoría  de  los  estudios  empíricos  y  los  modelos  predictivos  teóricos  sugieren  expansiones  de  rango  de  garrapatas  
debido  al  cambio  climático,  algunas  garrapatas  pueden  experimentar  lo  contrario.  Por  ejemplo,  los  modelos  de  aptitud  climática  del  
complejo  de  especies  Amblyomma  cajannense  en  Brasil  predicen  una  contracción  en  el  rango  bajo  escenarios  climáticos  futuros  (64),  
con  implicaciones  positivas  para  la  salud  de  la  fiebre  maculosa  en  la  región.

Centrándose  no  solo  en  el  cambio  climático  térmico,  sino  también  en  las  precipitaciones,  en  Argentina  y  Australia,  los  modelos  de  
idoneidad  del  clima  y  el  hábitat  predicen  aumentos  (al  menos  en  algunas  áreas,  especialmente  donde  se  prevé  un  aumento  de  las  
precipitaciones)  de  la  garrapata  del  ganado  Boophilus  microplus,  con  implicaciones  negativas  para  la  industria  ganadera  de  carne  (21,  
86).
Lo  que  es  bueno  para  una  especie  de  garrapata  puede  no  serlo  para  otra.  Si  bien  I.  ricinus  e  I.scapularis  requieren  un  bajo  déficit  
de  saturación  para  sobrevivir  y  tener  actividad  (65,  69),  de  modo  que  el  calentamiento  climático  está  desplazando  a  estas  especies  de  
garrapatas  más  al  norte,  algunas  las  garrapatas  se  benefician  de  climas  más  cálidos  y  secos.  Por  ejemplo,  algunas  de  las  garrapatas  
blandas  Argasid  del  género  Ornithodoros  están  adaptadas  a  climas  cálidos  y  secos,  y  Ornithodoros  sonrai  y  Ornithodoros  marocanus  
han  aumentado  en  abundancia  y  distribución  en  Senegal  y  el  noroeste  de  Marruecos  debido  a  sequías  más  frecuentes  (una  
manifestación  del  cambio  climático)  en  estas  regiones  (78,  83).

Evidencia  de  los  impactos  del  cambio  climático  en  las  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  Un  

aumento  en  la  abundancia  o  distribución  de  garrapatas  no  necesariamente  se  traduce  directamente  en  aumentos  en  la  prevalencia  de  
patógenos,  el  riesgo  de  enfermedades  o  la  incidencia  de  enfermedades,  que  también  dependen  de  las  densidades  de  los  huéspedes  
transmisores.  ¿Cuál  es  la  evidencia  de  los  cambios  inducidos  por  el  cambio  climático  en  las  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas?

380  gilberto
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Enfermedad  de  Lyme.  Los  casos  informados  de  la  enfermedad  de  Lyme  se  han  multiplicado  por  cuatro  (de  
aproximadamente  10  000  a  40  000)  en  los  Estados  Unidos  desde  principios  de  la  década  de  1990  (9).  Hay  poca  
evidencia  de  que  el  cambio  climático  sea  el  principal  impulsor  de  la  aparición  de  la  enfermedad  de  Lyme  en  las  
regiones  del  noreste  de  los  Estados  Unidos,  que  se  encuentran  dentro  de  la  envoltura  climática  del  principal  vector,  I.  
scapularis ;  en  cambio,  el  aumento  se  ha  atribuido  a  una  recuperación  en  las  poblaciones  de  venado  cola  blanca,  O.  
virginianus,  que  impulsan  un  aumento  en  la  densidad  de  garrapatas  (p.  ej.,  3,  79,  87)  y,  curiosamente,  a  cambios  en  la  
abundancia  de  depredadores  (específicamente  un  aumento  en  coyotes,  Canis  latrans,  provocando  una  disminución  de  
zorros  colorados,  Vulpes  vulpes),  lo  que  ha  resultado  en  un  aumento  de  las  densidades  de  los  pequeños  mamíferos  
transmisores  de  B.  burgdorferi  sensu  lato  (44).
Sin  embargo,  en  el  extremo  norte  de  la  envolvente  climática,  se  cree  que  el  aumento  de  los  casos  de  la  enfermedad  
de  Lyme  en  Canadá  (la  mayoría  de  los  casos  se  encuentran  en  Ontario)  (59),  aunque  también  tiene  múltiples  
impulsores  (85),  se  debe  en  gran  parte  a  un  cambio  climático  –expansión  del  área  de  distribución  norte  inducida  y  
aumento  de  la  densidad  de  garrapatas  de  patas  negras,  I.  scapularis  (11);  esto  está  en  línea  con  múltiples  predicciones  
de  modelos  de  un  clima  cálido  (p.  ej.,  10,  43,  77).  Modelos  de  McPherson  et  al.  (55)  predijeron  que  la  enfermedad  de  
Lyme  seguirá  aumentando  sustancialmente  en  la  mayoría  de  los  escenarios  de  cambio  climático  en  muchas  partes  del  
sur  de  Canadá,  y  que  aumentará  (aunque  en  menor  grado)  incluso  en  los  escenarios  de  emisiones  de  gases  de  efecto  
invernadero  más  optimistas.

En  Europa,  así  como  en  América  del  Norte,  los  probables  impulsores  de  los  aumentos  informados  de  la  enfermedad  
de  Lyme  varían  según  la  proximidad  al  borde  de  la  envoltura  climática  del  vector  y  de  qué  otros  cambios  ambientales  
o  antropogénicos  han  estado  ocurriendo.  Por  ejemplo,  los  casos  notificados  de  la  enfermedad  de  Lyme  en  Escocia  
aumentaron  drásticamente  durante  un  período  de  10  años,  desde  un  puñado  a  fines  de  la  década  de  1990  hasta  
aproximadamente  300  por  año  desde  2008  hasta  la  actualidad  (31).  Sin  embargo,  dado  que  el  vector  I.  ricinus  y  los  
huéspedes  de  transmisión  de  Borrelia  se  encuentran  dentro  de  su  entorno  climático  en  Escocia,  es  probable  que  este  
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el  

aumento  no  se  deba  directa  o  principalmente  al  cambio  climático.  El  aumento  en  la  incidencia  informada  de  la  
enfermedad  de  Lyme  en  Escocia  (y  el  resto  del  Reino  Unido)  podría  deberse  potencialmente  a  una  combinación  de  
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mejores  conocimientos  y  diagnósticos,  más  personas  que  disfrutan  de  la  recreación  al  aire  libre  y  un  aumento  informado  
en  las  poblaciones  de  I.  ricinus  ( 41 ,  75),  que  puede  relacionarse  con  un  aumento  de  tres  o  cuatro  veces  en  la  
abundancia  de  ciervos  desde  la  década  de  1960  (p.  ej.,  12).  Sin  embargo,  puede  haber  un  componente  climático  
indirecto  en  el  aumento  de  I.  ricinus  en  Escocia,  ya  que  se  cree  que  el  aumento  de  ciervos  se  debe  en  parte  a  la  
influencia  de  inviernos  más  templados  (12).
Sin  embargo,  en  los  extremos  septentrionales  de  su  área  de  distribución  europea,  como  el  norte  y  el  interior  de  
Noruega,  se  considera  que  los  factores  antropogénicos  no  son  un  factor  tan  importante  del  aumento  notificado  de  
casos  de  enfermedad  de  Lyme  (37).  En  cambio,  en  el  norte  y  el  interior  de  Noruega,  de  manera  similar  a  la  situación  
en  Canadá,  es  probable  que  el  calentamiento  climático  haya  jugado  un  papel  más  importante  en  el  aumento  de  los  
casos  de  la  enfermedad  de  Lyme  (37).  En  Noruega,  Mysterud  et  al.  (57)  demostraron  una  asociación  positiva  temporal  
y  espacial  entre  los  casos  de  enfermedad  de  Lyme  y  la  densidad  de  ciervos;  sin  embargo,  su  análisis  sugirió  que  el  
calentamiento  climático  también  puede  haber  jugado  un  papel  en  la  reciente  aparición  de  casos  de  enfermedad  de  
Lyme  en  Noruega.
Los  modelos  predictivos  de  la  enfermedad  de  Lyme  y  el  cambio  climático  reflejan  la  complejidad  del  sistema  y  rara  
vez  brindan  predicciones  simples.  Por  ejemplo,  Li  et  al.  (46)  predijeron  que  el  riesgo  de  enfermedad  de  Lyme  en  toda  
Europa  aumentará  bajo  ciertos  escenarios  combinados  de  cambio  climático  y  cambio  antropogénico  en  algunas  áreas,  
pero  permanecerá  sin  cambios  o  disminuirá  en  otras.

Encefalitis  transmitida  por  garrapatas.  Los  casos  de  TBE  han  aumentado  en  Europa  en  aproximadamente  un  400%  en  
las  últimas  tres  décadas  (25).  Randolph  (70)  argumentó  que  las  razones  del  aumento  de  casos  de  TBE  en  Europa  
eran  muy  complejas  y  multifactoriales,  incluidos  los  cambios  sociopolíticos  que  llevaron  a  cambios  en  el  comportamiento  
humano,  lo  que  aumentó  la  exposición  de  los  humanos  a  las  garrapatas  infectadas.  Sin  embargo,  en

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los  límites  altitudinales  y  latitudinales  del  rango  del  virus  TBE,  el  cambio  climático  se  ha  implicado  en  la  expansión  
de  las  garrapatas  I.  ricinus  y  el  virus  TBE  a  mayores  altitudes  en  la  República  Checa  (16,  90)  y  Eslovaquia  (49)  y  
hacia  el  norte  en  Suecia  ( 47,  48).  Una  revisión  perspicaz  de  Jaenson  et  al.  (34)  mostraron  que  los  casos  humanos  
de  TBE  en  Suecia  se  habían  multiplicado  por  10  en  un  período  de  30  años  desde  la  década  de  1980,  y  concluyeron  
que  esto  probablemente  se  debió  a  cambios  en  la  abundancia  del  huésped,  con  el  clima  desempeñando  un  papel  
complejo  e  indirecto. ,  actuando  a  través  de  huéspedes,  hábitat  y  comportamiento  humano.
Por  ejemplo,  la  abundancia  de  corzos  (que  no  transmiten  el  virus  TBE)  disminuyó  durante  este  período,  lo  que  se  
debió,  en  algunos  años,  al  clima  invernal  que  provocó  una  alta  mortalidad;  debido  a  esta  disminución,  más  garrapatas  
tuvieron  que  alimentarse  de  roedores  (huéspedes  de  transmisión).  Los  veranos  más  cálidos  y  húmedos  en  algunos  
años  mejoraron  el  hábitat  de  la  vegetación  del  suelo  y  la  actividad  y  supervivencia  de  las  garrapatas,  al  mismo  tiempo  
que  alentaron  a  más  personas  a  pasar  más  tiempo  al  aire  libre.  Además,  en  algunos  años,  el  aumento  de  las  
precipitaciones  de  verano  aumentó  la  cantidad  de  cuerpos  fructíferos  de  hongos,  que  la  gente  recolectaba,  
exponiéndose  a  las  garrapatas  en  los  bosques.  Este  es  un  excelente  ejemplo  de  cómo  el  cambio  climático  puede  
afectar  el  riesgo  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  a  través  de  su  impacto  en  muchos  otros  factores  
relevantes  para  el  ciclo  de  transmisión  y  la  exposición  humana,  lo  que  hace  extremadamente  difícil  asignar  una  
importancia  relativa  a  cada  factor  (ver  Figura  1 ) .
Los  modelos  (68,  72)  predicen  que  el  virus  TBE  aumentará  en  altitudes  y  latitudes  más  altas,  como  también  
sugieren  los  datos  empíricos;  Curiosamente,  sin  embargo,  los  modelos  también  predicen  una  contracción  del  virus  
TBE  en  partes  del  rango  principal  actual,  como  Suiza  y  Hungría.  Los  modelos  sugieren  que  esto  se  debe  a  que  el  
cambio  climático  altera  la  fenología  de  las  diferentes  etapas  de  I.  ricinus  de  tal  manera  que  los  picos  estacionales  de  
larvas  y  ninfas  ya  no  coinciden,  interrumpiendo  así  el  ciclo  de  transmisión  en  roedores,  que  son  los  principales  
huéspedes  competentes  que  permiten  transmisión  no  virémica  entre  garrapatas  coalimentadas  (42).  No  es  posible  
una  validación  sólida  de  los  modelos  que  predicen  el  futuro  (hasta  que  haya  pasado  el  tiempo),  y  algunos  modelos  
que  también  tienen  en  cuenta  la  fenología  de  las  diferentes  etapas  de  las  garrapatas  predicen  que  la  transmisión  del  
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virus  TBE  aumentará  sustancialmente  dentro  del  rango  actual  [por  ejemplo,  para  Hungría  ( 58)].  Dos  cuestiones  
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clave  que  requieren  más  atención  son  la  creación  de  estimaciones  de  incertidumbre  y  la  validación  de  dichos  modelos  
predictivos.
El  cambio  climático  puede  tener  otros  impactos  además  de  los  cambios  en  el  rango  de  distribución  y  los  cambios  
en  la  tasa  de  incidencia.  Por  ejemplo,  el  virus  TBE  muestra  grandes  variaciones  interanuales  en  la  prevalencia  y  la  
incidencia  relacionadas  con  las  interacciones  entre  los  ciclos  de  población  del  huésped,  la  inmunidad  del  huésped  y  
la  longevidad.  Zeman  (89)  demostró  oscilaciones  cíclicas  en  el  virus  TBE  en  grandes  áreas  de  Europa  (Suecia,  
Alemania,  la  República  Checa,  Eslovenia,  Austria  e  Italia)  y  mostró  que  el  cambio  climático  altera  la  duración  de  
estos  ciclos:  Condiciones  más  cálidas  alargan  la  frecuencia  del  ciclo  debido  a  una  mayor  longevidad  del  huésped,  lo  
que  reduce  la  velocidad  de  variación  en  la  inmunidad  del  huésped,  lo  que  retroalimenta  el  nivel  del  virus  TBE  que  
circula  en  la  población  de  huéspedes  (y  garrapatas).

Fiebre  hemorrágica  de  Crimea­Congo.  La  fiebre  hemorrágica  de  Crimea­Congo,  transmitida  por  el  género  de  
garrapatas  Hyalomma ,  es  endémica  en  el  Medio  Oriente,  la  mitad  occidental  de  Asia  y  partes  de  África  (53).  En  los  
últimos  20  años  ha  habido  un  aumento  de  casos  y  brotes  en  partes  de  Europa  oriental  (Ucrania,  Grecia,  Albania,  
Kosovo,  suroeste  de  Rusia  y  Turquía)  (para  una  revisión,  consulte  53).  Los  modelos  de  clima  y  hábitat  para  Turquía  
sugieren  un  papel  del  cambio  climático,  ya  que  este  aumento  en  los  casos  está  asociado  con  una  mayor  idoneidad  
climática  para  la  garrapata  vector  Hyalomma ,  así  como  con  factores  antropogénicos  como  la  fragmentación  de  la  
tierra  agrícola  (24).  Hyalomma  marginatum,  la  principal  garrapata  vector  de  la  fiebre  hemorrágica  de  Crimea­Congo  
en  Europa,  es  endémica  en  algunas  áreas  del  sureste  de  Europa,  y  los  modelos  también  predicen  que  el  cambio  
climático  (aumento  de  la  temperatura  y  reducción  de  las  precipitaciones)  aumentará  las  poblaciones  de  H.  marginatum  
en  la  región  mediterránea  y  causar  una  expansión  del  rango  hacia  el  norte  (23).  De  hecho,  ya  hay  registros  de  H.  
marginatum  en  los  Países  Bajos  y  el  sur  de  Alemania  (22,  39,  60).

382  gilberto
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Fiebre  recurrente  transmitida  por  garrapatas.  La  fiebre  recurrente  transmitida  por  garrapatas  es  causada  por  varias  
especies  de  la  bacteria  espiroqueta  Borrelia .  Es  una  de  las  enfermedades  bacterianas  más  prevalentes  en  África;  
en  partes  de  Senegal,  ha  aumentado  su  incidencia  desde  la  década  de  1970,  y  se  ha  estimado  una  extensión  de  350  
km  hacia  el  noroeste  de  Marruecos,  aparentemente  en  respuesta  al  aumento  de  las  condiciones  de  sequía  (78,  83).  
El  mecanismo  detrás  de  estos  cambios  es  un  aumento  en  las  poblaciones  de  vectores  de  garrapatas  Ornithodoros  
(O.  sonrai  y  O.  marocanus)  que  se  benefician  de  las  condiciones  áridas,  aumentando  así  la  transmisión  de  los  
patógenos  Borrelia  crocidurae  y  Borrelia  hispanica  en  los  roedores  huéspedes  transmisores  (78,  83).

¿RESILIENCIA  AL  CAMBIO  CLIMÁTICO?

Es  probable  que  el  cambio  climático,  como  cualquier  otro  cambio  ecológico  o  externo  importante  experimentado  por  
los  organismos,  imponga  nuevas  presiones  selectivas  sobre  parásitos  y  patógenos.  Esto  podría  dar  lugar  a  la  
adaptación  al  nuevo  clima,  nuevos  huéspedes  o  nuevo  hábitat,  lo  que  podría  dar  lugar  a  nuevos  tipos  de  cepas,  
razas  o  incluso  especies  de  vectores  o  patógenos;  alternativamente,  si  no  se  adaptan,  es  posible  que  ocurra  la  
extinción  local  del  vector  o  patógeno  (para  una  revisión,  ver  32).  La  resiliencia  puede  tener  diferentes  significados  en  
diferentes  campos  y  contextos.  En  este  caso,  la  resiliencia  se  refiere  a  la  capacidad  de  una  especie  de  garrapata  o  
patógeno  para  sobrevivir  y  mantener  una  población  viable  cuando  se  expone  a  un  cambio  en  el  clima.  Esto  puede  
requerir  la  capacidad  de  adaptarse  (mediante  evolución  genética  o  plasticidad  fenotípica)  al  nuevo  entorno.

Hay  muy  poca  información  sobre  la  resiliencia  de  las  garrapatas  o  las  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  
a  los  cambios  climáticos,  e  incluso  hay  escasez  de  información  sobre  cómo  las  garrapatas  podrían  adaptarse  a  
ciertos  parámetros  del  clima,  como  los  cambios  de  temperatura.  Esta  sería  un  área  importante  de  investigación  a  

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realizar  porque  las  proyecciones  modeladas  de  cambios  en  las  poblaciones  de  garrapatas  y  la  incidencia  de  
enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  debido  al  cambio  climático  generalmente  no  consideran  la  adaptación  en  
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de   las  capacidades  climáticas  de  las  garrapatas,  sus  hábitats  o  sus  huéspedes.  Sin  embargo,  si  las  garrapatas  son  
capaces  de  adaptarse  a  los  cambios  climáticos,  existe  la  posibilidad  de  que  las  proyecciones  de  cambio  del  modelo  
que  se  basan  en  las  respuestas  de  temperatura  actuales  de  las  garrapatas  sean  demasiado  sólidas.  Por  ejemplo,  
Gilbert  et  al.  (28)  y  Tomkins  et  al.  (82)  realizaron  experimentos  con  I.  ricinus  de  climas  contrastantes  (noreste  de  
Escocia,  Gales,  sur  de  Inglaterra  y  centro­sur  de  Francia)  y  demostraron  que  la  proporción  de  I.  ricinus  que  están  
activas  aumentó  sustancialmente  con  el  aumento  de  las  temperaturas  para  todas  las  poblaciones.  Sin  embargo,  lo  
que  es  más  importante,  el  patrón  exacto  de  actividad  creciente  con  la  temperatura  difería  entre  las  poblaciones:  las  
garrapatas  del  clima  más  cálido  del  centro­sur  de  Francia  se  adaptaron  mejor  al  calor  que  las  garrapatas  de  climas  
más  fríos  más  al  norte;  por  ejemplo,  a  7  °C,  menos  del  10  %  de  las  garrapatas  francesas  estaban  activas,  en  
comparación  con  casi  el  40  %  de  las  garrapatas  escocesas  (28).  Estos  experimentos  demuestran  claramente  que  I.  
ricinus  adapta  su  actividad  al  clima  térmico  local,  aunque  no  se  sabe  si  esta  adaptación  es  resultado  de  la  evolución  
genética  intergeneracional  o  de  la  plasticidad  fenotípica  (incluidos  los  efectos  maternos).  El  mecanismo  de  adaptación  
es  relevante  en  el  contexto  de  la  resiliencia  al  cambio  climático  porque  la  adaptación  debido  a  la  plasticidad  fenotípica  
ocurre  muy  rápidamente  (dentro  de  la  misma  generación  o,  para  efectos  maternos,  en  la  siguiente  generación),  
mientras  que  la  evolución  genética  generalmente  toma  muchas  generaciones.  Dependiendo  del  mecanismo  y  la  
velocidad  de  adaptación,  por  lo  tanto,  cuando  el  calentamiento  climático  disponga  que  Escocia  en  el  futuro  tenga  un  
clima  térmico  similar  al  de  Francia  en  el  presente,  es  posible  que  las  garrapatas  escocesas  ya  no  muestren  una  
actividad  tan  alta  a  temperaturas  más  frías.  En  cambio,  podríamos  esperar  que  muestren  una  actividad  reducida,  
como  lo  hacen  actualmente  las  garrapatas  francesas,  lo  que  reduce  el  riesgo  de  exposición  para  los  humanos  y  
amortigua  el  impacto  del  cambio  climático.

CUESTIONES  FUTURAS

En  términos  de  optimizar  el  enfoque  para  el  control  y  la  mitigación  de  enfermedades,  es  fundamental  poder  distinguir  
los  efectos  del  cambio  climático  de  los  de  otros  impulsores  del  cambio  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas.

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(como  cambios  en  las  poblaciones  de  ciervos,  roedores  y  depredadores  o  en  el  comportamiento  humano).  Por  ejemplo,  
si  el  aumento  de  la  enfermedad  se  debe  a  un  aumento  en  la  densidad  de  ciervos,  entonces  el  control  de  la  densidad  de  
ciervos  podría  considerarse  una  estrategia  de  mitigación  (29).  Sin  embargo,  si  la  causa  principal  del  aumento  de  la  
enfermedad  es  el  cambio  climático,  entonces  se  debe  enfocar  una  parte  diferente  del  ciclo  de  la  enfermedad  (por  ejemplo,  
mitigando  la  exposición  humana  a  través  de  campañas  de  concientización  o  mejorando  el  tratamiento  posterior  a  la  
infección  a  través  de  la  educación  de  los  profesionales).  Los  modelos  predictivos  que  proyectan  cambios  en  las  garrapatas  
y  el  riesgo  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas  debido  al  cambio  climático  son  cada  vez  más  refinados,  pero  sin  
conjuntos  de  datos  de  validación  (que  son  imposibles  hasta  que  pasa  el  tiempo),  es  crucial  centrarse  en  las  estimaciones  
de  la  incertidumbre  en  las  predicciones  ( 64).  La  investigación  futura  también  debería  incorporar  la  idea  de  la  resiliencia  al  
cambio  climático  a  través  de  la  adaptación  de  las  garrapatas  y  los  huéspedes  a  las  condiciones  locales,  y  la  medida  en  que  
las  garrapatas  y  los  patógenos  pueden  utilizar  nuevos  huéspedes  fuera  del  entorno  climático  actual.

DECLARACIÓN  DE  DIVULGACIÓN
El  autor  no  tiene  conocimiento  de  ninguna  afiliación,  membresía,  financiamiento  o  tenencia  financiera  que  pueda  percibirse  
como  que  afecte  la  objetividad  de  esta  revisión.

EXPRESIONES  DE  GRATITUD
El  autor  recibió  el  apoyo  de  la  División  de  Servicios  Analíticos  y  Ciencias  Ambientales  y  Rurales  del  Gobierno  Escocés,  a  
través  de  su  programa  de  investigación  estratégica  y  su  Centro  de  Experiencia  en  Brotes  de  Enfermedades  Animales  
(EPIC).

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1.  Alkishe  AA,  Peterson  AT,  Samy  AM.  2017.  Influencias  del  cambio  climático  en  la  distribución  geográfica  potencial
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5.  Benoit  JB,  Yoder  JA,  López­Martínez  G,  Elnitsky  MA,  Lee  RE,  Denlinger  DL.  2007.  Requisitos  de  hábitat  de  la  garrapata  de  
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de  los  huevos,  las  etapas  no  alimentadas  y  llenas  de  sangre.  J.Comp.  Fisiol.  B  177(2):205–15  6.  Burri  C,  Cadenas  FM,  Douet  
V,  Moret  J,  Gern  L.  2007.  Densidad  de  Ixodes  ricinus  y  prevalencia  de  infección  de  Borrelia  burgdorferi  sensu  lato  a  lo  largo  de  
un  gradiente  altitudinal  orientado  al  norte  en  el  valle  del  Ródano  (Suiza).
Enfermedades  zoonóticas  transmitidas  por  vectores.  7(1):50–58

7.  Cadenas  FM,  Rais  O,  Humair  PF,  Douet  V,  Moret  J,  Gern  L.  2007.  Identificación  de  la  fuente  de  harina  de  sangre  del  huésped  
y  Borrelia  burgdorferi  sensu  lato  en  garrapatas  Ixodes  ricinus  recolectadas  en  el  campo  en  Chaumont  (Suiza).
J.Med.  Entomol.  44(6):1109–17  8.  
Cadenas  FM,  Rais  O,  Jouda  F,  Douet  V,  Humair  P,  et  al.  2007.  Fenología  de  Ixodes  ricinus  e  infección  con  Borrelia  burgdorferi  
sensu  lato  a  lo  largo  de  un  gradiente  altitudinal  orientado  al  norte  y  al  sur  en  la  montaña  Chaumont,  Suiza.  J.Med.  Entomol.  
44(4):683–93
9.  ciento.  Dis.  control  anterior  2019.  ¿Por  qué  los  CDC  están  preocupados  por  la  enfermedad  de  Lyme?  Rep.,  Cent.  Dis.  Control  
anterior,  Atlanta,  GA.  https://www.cdc.gov/lyme/por­que­es­cdc­preocupado­sobre­la­enfermedad­de­lyme.html  10.  Cheng  A,  
Chen  D,  Woodstock  K,  Ogden  N,  Wu  X,  Wu  J.  2017.  Análisis  del  riesgo  potencial  del  cambio  climático  en  la  enfermedad  de  Lyme  
en  el  este  de  Ontario,  Canadá,  utilizando  series  temporales  de  datos  de  temperatura  de  detección  remota  y  modelos  de  
población  de  garrapatas.  Sensor  remoto  9(6):609
11.  Clow  KM,  Leighton  PA,  Ogden  NH,  Lindsay  LR,  Michel  P,  et  al.  2017.  La  expansión  del  rango  hacia  el  norte  de  Ixodes  
scapularis  es  evidente  en  un  corto  período  de  tiempo  en  Ontario,  Canadá.  PLOS  UNO  12(12):e0189393

384  gilberto
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12.  Clutton­Brock  TH,  Coulson  T,  Milner  JM.  2004.  Poblaciones  de  ciervos  rojos  en  las  tierras  altas  de  Escocia.  Naturaleza
429  (6989):  261–62

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Veterinario.  Parasitol.  182:14–21  14.  Daniel  M,  Kriz  B,  Danielová  V,  Materna  J,  Rudenko  N,  et  al.  2005.  Ocurrencia  de  garrapatas  infectadas  

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15.  Danielová  V,  Rudenko  N,  Daniel  M,  Holubová  J,  Materna  J,  et  al.  2006.  Extensión  de  las  garrapatas  Ixodes  ricinus  y  agentes  de  enfermedades  

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16.  Danielová  V,  Schwarzová  L,  Materna  J,  Daniel  M,  Metelka  L,  et  al.  2008.  La  expansión  del  virus  de  la  encefalitis  transmitida  por  garrapatas  a  

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de  

388  gilberto
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Revisión  anual
de  Entomología

Contenido
Volumen  66,  2021

La  preferencia  proporciona  una  plétora  de  problemas  (no  entre  en  pánico)
Michael  C.  Singer  1

Un  siglo  de  sinergia  en  la  investigación  de  simbiosis  de  termitas:  vinculando  el  
pasado  con  nuevos  conocimientos  genómicos  Michael  E.  Scharf  y  Brittany  F.  
Peterson  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣23

Ecología  química,  bioquímica  y  biología  molecular  de  hidrocarburos  de  
insectos  Gary  J.  Blomquist  y  Matthew  D.  Ginzel  
♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣45

La  interacción  entre  virus  y  vías  de  ARNi  en  insectos  Bryony  C.  Bonning  
y  Maria­Carla  Saleh  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣61

Creciendo  en  un  Mundo  Cambiante:  Regulación  Ambiental  de
190.67.150.15  
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Desarrollo  en  insectos  
Christen  K.  Mirth,  Timothy  E.  Saunders  y  Christopher  Amourda
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Semioquímicos  para  trips  y  su  uso  en  el  manejo  de  plagas  William  DJ  
Kirk,  Willem  Jan  de  Kogel,  Elisabeth  H.  Koschier,
y  David  AJ  Teulon ♣¯rafoículo  esquivitano.  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 101

Mecanismos  de  resistencia  a  las  proteínas  insecticidas  de  Bacillus
thuringiensis  
Juan  Luis  Jurat­Fuentes,  David  G.  Heckel,  and  Juan  Ferré    ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 121

Aparición  de  Maruca  vitrata  como  principal  plaga  de  leguminosas  y
Evolución  de  las  prácticas  de  gestión  en  Asia  y  África
Ramasamy  Srinivasan,  Manuele  Tamò  y  Periasamy  Malini ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 141

Sobrevivir  a  un  clima  cálido:  respuestas  de  insectos  a  niveles  extremadamente  altos
Temperaturas
Chun­Sen  Ma,  Gang  Ma  y  Sylvain  Pincebourde ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 163

La  miel  como  alimento  funcional  para  Apis  mellifera  
May  R.  Berenbaum  y  Bernarda  Calla ♣¯raforaforafoaronginar.  ♣ 185

Dinámica  de  población  de  piojos  masticadores  (Phthiraptera)  que  infestan  aves
(Aves  de  corral)

Terry  D.  Galloway  y  Robert  J.  Lamb ♣¯rafoículo  esquivitano.  ♣♣ 209

viii
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Diversificación  de  arañas  a  través  del  espacio  y  el  tiempo
Dimitar  Dimitrov  and  Gustavo  Hormiga  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣   225  

Cómo  los  escarabajos  peloteros  se  dirigen  en  línea  recta

Marie  Dacke,  Emily  Baird,  Basil  el  Jundi,  Eric  J.  Warrant  y  Marcus  Byrne  ♣♣♣♣♣♣♣♣  243

Laboulbeniomycetes :  asociados  fúngicos  íntimos  de  los  artrópodos  Danny  
Haelewaters,  Meredith  Blackwell  y  Donald  H.  Pfister

Diversidad  de  árboles  y  resistencia  forestal  a  plagas  de  insectos:  patrones,
Mecanismos  y  Perspectivas
Hervé  Jactel,  Xoaquín  Moreira  y  Bastien  Castagneyrol

Digestión  mediada  por  simbiontes  de  biomasa  vegetal  en  el  cultivo  de  hongos
Insectos  

Hongjie  Li,  Soleil  E.  Young,  Michael  Poulsen  y  Cameron  R.  Currie ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 297

Navegación  a  lo  largo  de  penachos  de  feromonas  y
Olores  vinculados  a  recursos

Anillo  T.  Cardé ♣¯rafoículo  esquivitano.  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 317

Comportamientos  e  Interacciones  de  Insectos  en  Ecosistemas  Mesozoicos  Medios  de
Noreste  de  China

Taiping  Gao,  Chungkun  Shih  y  Dong  Ren ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣  ♣ 337

Elementos  transponibles  y  la  evolución  de  los  insectos
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Clément  Gilbert,  Jean  Peccoud  y  Richard  Cordaux ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 355

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El  impacto  del  cambio  climático  en  las  garrapatas  y  el  riesgo  de  enfermedades  transmitidas  por  garrapatas

lucy  gilbert ♣¯rafoículo  esquivitano.  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 373

Transmisión  por  insectos  de  virus  de  ADN  monocatenario  de  plantas
Xiao­Wei  Wang  y  Stéphane  Blanc ♣¯rafoículo  esquivitano.  ♣♣♣♣♣ 389

Ingeniería  de  la  composición  y  el  destino  de  las  poblaciones  silvestres  con  genes

Conducir  Bruce  A.  Hay,  Georg  Oberhofer  y  Ming  Guo ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 407

Evolución  de  la  visión  del  color  de  los  insectos:  de  la  sensibilidad  espectral  a  la  visual
Ecología  
Casper  J.  van  der  Kooi,  Doekele  G.  Stavenga,  Kentaro  Arikawa,  Gregor  Belušic,ˇ  y  Almut  
Kelber ♣¯rafoículo  esquivitano.  ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 435

Control  biológico  con  Trichogramma  en  China:  historia,  estado  actual  y  perspectivas

Lian­Sheng  Zang,  Su  Wang,  Fan  Zhang  y  Nicolás  Desneux ♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣ 463

Avanzando  en  la  educación  de  laboratorio  de  pregrado  utilizando  especies  de  
insectos  que  no  son  modelo  Christopher  W.  Beck  y  Lawrence  S.  Blumer
♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣♣  ♣ 485

viii  Contenido
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Fe  de  erratas

Se  puede  encontrar  un  registro  en  línea  de  las  correcciones  a  los  artículos  de  la  Revisión  anual  de  entomología  en  http://

www.annualreviews.org/errata/ento

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y  Paul­Camilo  Zalamea

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