Ata-Ali et al.

BMC Oral Health (2015) 15:43

DOI 10.1186/s12903-015-0031-9 CAR TÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Acceso abierto

Aspectos clínicos, microbiológicos e

inmunológicos del tejido sano versus
periimplantitis en pacientes con
reconstrucción de arcada completa: un
estudio transversal prospectivo
Javier Ata-Ali 1,2*, Antonio Juan Flichy-Fernández 2, Teresa Alegre-Domingo 3, Fadi Ata
-Alí3, José Palacio4 y Miguel Peñarrocha-Diago2

Resumen
Antecedentes: Debido al aumento mundial de tratamientos que involucran la colocación de implantes, la
incidencia de enfermedad periimplantaria está aumentando. El fracaso tardío del implante es el resultado
de la incapacidad para mantener la osteointegración, cuya causa más importante es la periimplantitis. El
objetivo de este estudio fue analizar los aspectos clínicos, microbiológicos e inmunológicos en el líquido
del surco periimplantario (PISF) de pacientes con implantes dentales sanos y pacientes con
periimplantitis. Métodos: Se obtuvieron muestras PISF de 24 sitios periimplantitis y 54 sitios
periimplantarios sanos en este estudio transversal prospectivo. Los parámetros clínicos registrados
fueron: índice gingival modificado (mGI), índice de placa modificado (mPI) y profundidad de sondaje
(PPD). Se evaluaron las bacterias periodontopatógenas Tannerella forsythia, Treponema denticola y
Porphyromonas gingivalis, junto con la carga bacteriana total (TBL). Las muestras de PISF se analizaron
para la cuantificación de interleucina (IL)-8, IL-1β, IL-6, IL-10 y factor de necrosis tumoral (TNF)-α
mediante citometría de flujo (FACS). Resultados: Las puntuaciones de mGI y PPD en el grupo de
periimplantitis fueron significativamente más altas que en el grupo sano (p < 0,001). El 61,5% de los
pacientes con periimplantitis tenían rehabilitadas ambas arcadas, frente al 22,7% de los pacientes con
tejidos periimplantarios sanos; no hubo implante con periimplantitis en los casos que recibieron
tratamiento mandibular exclusivamente (p < 0,05). Las concentraciones de Porphyromonas gingivalis (p
< 0,01), la asociación con las bacterias Porphyromonas gingivalis y Treponema denticola (p < 0,05), así
como el TBL (p < 0,05) son significativamente mayores en el grupo de periimplantitis. IL-1β (p < 0,01),
IL-6 (p < 0,01), IL-10 (p < 0,05) y TNF-α (p < 0,01) son significativamente más altos en los sitios con
periimplantitis en comparación con los periimplantitis sanos. tejido del implante, mientras que la IL-8 no
aumentó significativamente. Conclusión: Los resultados del presente estudio con una muestra limitada de
pacientes sugieren que la microbiota periimplantaria y la arcada dental involucrada que se rehabilitó
podrían contribuir a la pérdida ósea en la periimplantitis. Se observa una relación significativa entre la
concentración de citoquinas (interleucinas 1β, 6 y 10 y TNF-α) y la respuesta inflamatoria en el tejido
periimplantitis.
Palabras clave: Periimplantitis, Citoquinas, Revisión, Patógenos periodontales, Enfermedades
periimplantarias, Implante dental, Líquido del surco periimplantario (PISF)
* Correspondencia: javiataali@hotmail.com
1
Servicio Público de Salud Dental, Hospital Arnau de Vilanova, San Clemente
Calle 12, 46015 Valencia, España
2
Cirugía Bucal e Implantología, Facultad de Medicina y Odontología
Universidad de Valencia, Valencia, España
La lista completa de información sobre los autores está disponible al final del artículo

© 2015 Ata-Ali et al.; licenciatario BioMed Central. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia de atribución de
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a menos que se indique lo contrario.
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Antecedentes
La restauración de dientes perdidos por medio de
implantes dentales se ha convertido en un
tratamiento de rutina de uso común [1]. Diversos
estudios longitudinales han demostrado las altas
tasas de supervivencia de los implantes en uso
funcional, que oscilan entre el 90 % y el 95 % durante
un período de seguimiento de hasta 20 años [2-4]. La
etiología de la infección por enfermedad
periimplantaria se ha descrito en detalle en la
literatura tanto para la mucositis [5-8] como para la
periimplantitis [9-12]. El fracaso tardío del implante es
el resultado de la incapacidad de mantener la
osteointegración, cuya causa más importante es la
periimplantitis [1].
Utilizando el método de hibridación ADN-ADN de
tablero de ajedrez, Socransky et al. [13] identificaron
un consorcio de las especies bacterianas Tannerella
forsythia (T. forsythia), Treponema denticola (T.
denticola) y Porphyromonas gingivalis (P. gingivalis)
como las que tienen la asociación más alta con la
gravedad de la enfermedad periodontal. Los autores
llamaron a este consorcio microbiano "complejo rojo".
La evaluación de la literatura ha demostrado que la
microbiota asociada a la periimplantitis es más
compleja que la que se encuentra en condiciones
periimplantarias saludables: la flora principal consiste
en bacterias gramnegativas anaeróbicas [14]. Se ha
observado un alto grado de asociación entre este
complejo rojo y la aparición de periimplantitis
[9-12,14]. Sin embargo, en los surcos periimplantarios
sanos, los estreptococos orales constituyen la flora
bacteriana predominante [15].
Aunque se han evaluado diferentes citoquinas
[16-18], no se conocen las concentraciones de
citoquinas que diferencian entre sitios sanos y
estables y la aparición de un proceso periodontal y
periimplantario patológico [19]. En el periodonto, las
diferencias individuales en las respuestas
Creative
dominio público de Creative Commons
inflamatorias e inmunológicas a la infección
bacteriana pueden influir en la susceptibilidad del
huésped a la enfermedad [20]. La cascada de
mediadores inflamatorios del huésped en respuesta a
la infección bacteriana, que puede provocar la
destrucción del tejido conjuntivo y del hueso, está
determinada por factores genéticos [21].
El objetivo de este estudio fue estudiar las
características clínicas de la periimplantitis según lo
establecido por el índice de placa modificado, el
índice gingival modificado y la profundidad de la
sonda, examina la respuesta microbiana y del
huésped Interleucina (IL)-8, IL-1β, IL- 6, IL-10 y
Factor de Necrosis Tumoral (TNF)-α en implantes
dentales con periimplantitis, y establece
comparaciones con implantes dentales sanos.
Métodos
Población de estudio
Este es un estudio transversal prospectivo de
marcadores clínicos, microbiológicos e inmunológicos
de 24 periimplantitis y 54 sitios periimplantarios
sanos. Sesenta y seis pacientes fueron tratados en el
Departamento de Cirugía Bucal e Implantología de la
Facultad de Medicina y Odontología de la
Universidad de Valencia (Valencia, España). Todos
los pacientes presentaban
al menos una arcada dental completamente edéntula,
las cuales fueron rehabilitadas con implantes
dentales (Figura 1). Todos los pacientes fueron vistos
por un solo examinador (JAA). El estudio se realizó
de acuerdo con la Declaración de Helsinki y el
protocolo fue aprobado por la junta de revisión
institucional de la Universidad de Valencia; los
pacientes dieron su consentimiento informado para
participar en el estudio por escrito.
Se excluyeron aquellos pacientes que habían
recibido algún tipo de tratamiento local o sistémico de
descontaminación de la cavidad bucal en los tres
meses previos (como antibióticos o enjuagues), o
tratamiento periodontal en los seis meses previos.
También se excluyeron pacientes con enfermedad
periodontal no controlada (evaluados por un
especialista en periodoncia), así como aquellos que
presentaban implantes con exposición de la
superficie rugosa, pacientes con enfermedades
sistémicas (p. ej., infección por VIH o leucemia) o que
estuvieran en tratamiento. de fármacos capaces de
alterar de alguna manera la salud gingival, o mujeres
embarazadas y madres lactantes (Figura 1).
La población de estudio estuvo compuesta por 35
individuos (22 pacientes con implantes sanos y 13
con periimplantitis). Setenta y ocho implantes
dentales fueron evaluados durante el estudio (24 con
periimplantitis y 54 sitios periimplantarios sanos). Los
implantes Phibo® superficie de tratamiento
Avantblast (TSA) (Phibo Dental Solutions,
Sentmenat, Barcelona, ​España) se habían
implantado en la muestra de pacientes, y todos los
implantes habían estado en uso funcional durante al
menos 24 meses. Se analizaron los datos recogidos,
relacionándolos con la edad, el sexo, el tabaquismo,
la higiene bucal, qué arcada se había rehabilitado y
el tipo de prótesis (tabla 1).
Criterios de inclusión de los implantes
Los pacientes se dividieron en dos grupos según
presentaran o no periimplantitis. La periimplantitis se
definió según Schwarz et al. [22]: implante con una
profundidad de sondaje ≥4 mm y signos de
periimplantitis aguda (pérdida de hueso de soporte
estimado en radiografías, sangrado al sondaje o
supuración) y sin movilidad del implante. Los criterios
de inclusión en el grupo de pacientes con implantes
dentales sanos fueron: profundidad de sondaje (PPD)
< 4 mm [17,23,24], ausencia de signos clínicos de
inflamación de la mucosa periimplantaria y sin
pérdida ósea radiográfica. Si uno de los implantes
estaba sano pero otro presentaba signos de
periimplantitis, se clasificaba al paciente como
portador de la enfermedad.
Se seleccionó el implante con el bolsillo
periimplantario más profundo para la toma de
muestras microbiológicas y para la determinación de
interleucinas, seleccionando un implante de cada
cuadrante rehabilitado. Cuando había dos o más
implantes con la misma profundidad de sonda, se
seleccionó el implante más anterior.
Ata-Ali et al. BMC Oral Health (2015) 15:43 Página 3 de 10Figura 1 Diagrama que muestra los pacientes incluidos y excluidos
 del estudio.
Examen clínico
Examinamos todos los implantes en cada paciente,
registrando los datos de los implantes por cuadrante
rehabilitado en cada sujeto (registrando dos o cuatro
implantes según se rehabilitara el maxilar superior, la
mandíbula o ambos). El índice gingival modificado
(mGI) y el índice de placa modificado (mPI) se
determinaron para cada implante según los métodos
descritos por Mombelli et al. [25]. La profundidad de
la bolsa de sondaje periimplantaria (PPD) se midió
con una sonda calibrada a 0,25 Nw (Click Probe,
Kerr, EE. UU.). Específicamente, el PPD se midió en
los puntos mesiobucal, mediobucal, distobucal,
mesiolingual,
mediolingual y distolingual de cada implante, y se
calculó el PPD medio para cada implante [26].
Evaluación radiográfica
La pérdida ósea marginal se midió a partir de los
estudios de rayos X intraorales, utilizando el sistema
intraoral XMind® (Groupe Satelec-Pierre Rolland,
Burdeos, Francia) y el receptor digital intraoral RVG®
(Kodak Dental System, Atlanta, GA, EE. UU.). El
dispositivo de posicionamiento de rayos X XCP®
(Dentsply, Des Plaines, IL, EE. UU.) se utilizó para
reproducir el ángulo de los rayos X en revisiones
posteriores. Para colocar correctamente el XCP®, la
barra guía se colocó paralela a la dirección
 Ata-Ali et al. BMC Oral Health (2015) 15:43 Página 4 de 10

Tabla 1 Descripción demográfica y clínica de la población de estudio

Sana Periimplantitis Diferencias
por grupo
Edad (media ± sd) 63,6 ± 10,4 52 ± 7,7 ** Sexo (% mujeres) Número de pacientes Número de implantes 59,1 22 54 53,8 13 24
ns Tabaquismo No fumadores (%) 100,0 38,5 ** Fumadores (%) 0,0 61,5
Higiene bucal Nunca (%) 0 7,7 ns 1-2 veces/día (%) 63,6 46,2
3 veces/día (%) 36,4 46,2
Arco rehabilitado Superior (%) 31,8 38,5 * Inferior (%) 45,5 0
Ambas (%) 22,7 61,5
Prótesis1 Fija (%) 31,8 38,5 ns OD Locator® (%) 45,5 7,7 * OD Bar (%) 9,1 38,5 * Fijo y OD Locator (%) 4,5 0
OD Locator y OD Bar (%) 4,5 7,7
OD Bar e híbrido (%) 4,5 0,0
Híbrido (%) 0,0 7,7
Test chi-cuadrado para evaluar diferencias en género y tipo de prótesis entre grupos.
Prueba U de Mann-Whitney para evaluar las diferencias en fumar, cepillarse y arquearse entre grupos.
Prueba t de Student para evaluar diferencias de edad entre grupos.
Nota: Solo se evalúan las diferencias en la proporción de los tres tipos de prótesis más frecuentes.
ns = no significativo.
OD = sobredentadura; Locator® (Zest Anchors, Escondido, CA, EE. UU.).
sd = desviación estándar.
*p < 0,05; ** p < 0,01.
segundos; e) colocación entre los sensores del
Periotron® 8000, para registrar la cantidad de PISF
del haz de rayos X, perpendicular al receptor digital.
obtenida en unidades Periotron previamente
Según el VII Taller Europeo en Periodoncia, para
calibradas siguiendo las indicaciones del fabricante.
establecer la línea de base se debe obtener una
radiografía para determinar los niveles de hueso Cada tira absorbió PISF. Cada muestra se diluyó en
alveolar después del remodelado fisiológico, y no se un tubo Eppendorf con 200 μL de tampón fosfato 50
deben realizar evaluaciones de sondaje mM, pH 7,2, junto con un pool de inhibidores de
periimplantario antes de que este haya tenido lugar, proteasa (Roche Diagnostics GmbH, Mannheim,
ya que se supone que el hueso la pérdida que se Alemania) y fluorato de fenilsulfonilo 0,1 mM, y se
produce después de la remodelación inicial se debe incubaron durante dos horas. . Las muestras se
principalmente a una infección bacteriana [27]. centrifugaron a 1000 g durante cinco minutos y el
sobrenadante se almacenó a -80 °C hasta su uso.
Muestreo PISF
Ensayo
El líquido del surco periimplantario (PISF) se recogió
de cada implante después de evaluar la presencia o de citoquinas Se evaluaron las citoquinas IL-1β, 6, 8,
ausencia de placa (mPI) y antes de registrar 10 y TNF-α en los sobrenadantes almacenados a
cualquier otro parámetro clínico [26]. Después de -80°C. La evaluación se realizó utilizando el sistema
calibrar el Periotron® 8000 (Proflow Incorporated. de matriz de perlas citométricas de inflamación
Nueva York, EE. UU.), la muestra de PISF se humana (CBA) (Becton Dickinson, BD Biosciences,
recolectó con tiras de papel estériles (Periopa per San Diego, CA, EE. UU.) y el análisis FACS (Becton
Strip® Proflow Incorporated. Nueva York, EE. UU.). Dickinson, BD Biosciences, San Diego, CA, EE. UU.).
La técnica utilizada fue la siguiente: a) secado de la Las muestras y los controles positivos (curva
estándar) se procesaron de acuerdo con las
boca con aspiración; b) aislamiento de la zona con
instrucciones del fabricante, y los valores de citocinas
rollos de algodón; c) secado suave de la zona; d)
se calcularon e informaron como pg/ml. Los datos se
toma de muestras de líquido del sulcus colocando las
adquirieron con un citómetro de flujo FACS calibur
tiras de papel estériles en el surco entre el implante y
(Becton Dickinson, Franklin Lakes, NJ, EE. UU.).
la encía, manteniendo esta posición durante 30
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placa supragingival se eliminó del implante con la
bolsa periimplantaria más profunda en cada
cuadrante utilizando una cureta o un rollo de algodón,
sin penetrar el surco gingival. Se utilizaron rollos de
Muestreo microbiológico La algodón para el aislamiento relativo. El sitio de
muestreo se secó con una pistola de aire. Se
insertaron puntas de papel estériles (Johnson & Resultados
Johnson, Medical Inc., Arlington, TX, EE. UU.) en el La Tabla 1 informa la edad media de los pacientes
surco periimplantario durante 10 segundos. A (p<0,01), el sexo, el tabaquismo (p<0,01), la higiene
continuación, las puntas de papel se impregnaron bucal, la arcada rehabilitada (p<0,05) y el tipo de
completamente en una solución de tiocianato de prótesis (p<0,05) para los dos grupos de estudio.
guanidina 4 M y 2-mercaptoetanol contenida en un Cuando se registró el tipo de prótesis, Locator®
tubo. Para el análisis microbiológico, las muestras se soportando una sobredentadura fue la más frecuente
enviaron a IAI, Inc., donde se realizaron análisis de T. en el grupo de pacientes con sitios periimplantarios
forsythia, P. gingivalis, T. denticola y la carga sanos, mientras que las sobredentaduras sobre
bacteriana total (TBL) utilizando el IAI-PadoTest 4.5® barras fueron las más frecuentes en los implantes
(IAI Inc. , Instituto IAI, Zuchwill, Suiza), un método con periimplantitis. El 61,5% de los pacientes con
utilizado por otros investigadores [28-30]. Para ello, periimplantitis tenían ambas arcadas rehabilitadas,
las muestras se montaron en membranas de nailon y frente al 22,7% de los pacientes con tejidos
se hibridaron con sondas P32 específicas dirigidas periimplantarios sanos; no hubo implante con
contra la subunidad ribosomal sRNA de las tres periimplantitis en los casos que recibieron tratamiento
especies bacterianas periodontales mencionadas mandibular exclusivamente.
anteriormente. Los valores medios de los parámetros clínicos para
todos los implantes (con o sin periimplantitis) se
Análisis presentan en la Tabla 2. No hubo diferencias
estadístico Para el análisis estadístico se utilizó el estadísticamente significativas en el porcentaje de
paquete estadístico SPSS versión 15.0 para sitios en los que se encontró placa entre los grupos.
Microsoft Windows (SPSS Inc., Chicago, IL, EE. Las puntuaciones de mGI fueron significativamente
UU.). Las tablas 1 y 2 muestran las pruebas más altas alrededor de los implantes con
estadísticas utilizadas para cada medida. Se periimplantitis que alrededor de los implantes sanos
consideró significancia estadística para p < 0,05. La (p < 0,001). Las PPD medias registradas en el grupo
potencia estadística alcanzada por la prueba U de de periimplantitis y el grupo sano fueron 5,15 ± 0,68 y
Mann-Whitney (utilizada en la comparación de los 24 2,72 ± 0,59, respectivamente, siendo esta diferencia
implantes con periimplantitis versus los 54 sin) estadísticamente significativa (p < 0,001) (Figura 2).
Al examinar los volúmenes de PISF, no se
Tabla 2 Características clínicas de los implantes con observaron diferencias significativas entre los dos
encía periimplantaria sana y con periimplantitis grupos.
Periimplantitis El análisis de los patógenos periodontales putativos
sana Diferencias del complejo rojo (T. forsythia, P. gingivalis, T.
por grupo denticola) y la carga bacteriana total (TBL) se
PPD media en mm 2,72 ± 0,59 5,15 ± 0,68 * mPI 0,96 ± resumen en la Tabla 3. La microbiota subgingival
1,03 1,25 ± 1,15 ns 0 (%) 46,3 37,7 estuvo compuesta por un mayor número de
patógenos periodontales en pacientes con
1 (%) 18,5 16,7
periimplantitis, mostrando diferencia significativa en
2 (%) 27,8 29,2 los recuentos de P. gingivalis (p < 0,01), en la
3 (%) 7,4 16,7 asociación de P. gingivalis y T. denticola (p < 0,05),
mGI 0,63 ± 2,7,92 ± 0,46 * 0 (%) 63,0 0 así como en TBL (p < 0,05).
1 (%) 14,8 0 El grupo de periimplantitis mostró un nivel de IL-6
significativamente mayor que el grupo sano (0,96 ±
2 (%) 18,5 29,2
0,64 y 0,53 ± 0,63 respectivamente, p < 0,01); IL-1β
3 (%) 3,7 70,8 (58,5 ± 84,8 y 21,2 ± 24,2 respectivamente, p < 0,01);
PISF 91,7 ± 50,3 83,9 ± 43,1 ns IL-10 (0,91 ± 0,90 y 0,45 ± 0,87 respectivamente, p <
Media ± sd o %, como se indica 0,05); TNF-α (1,08 ± 1,49 y 0,25 ± 0,56
*p < 0,001 respectivamente, p < 0,01) (Figuras 3 y 4). Aunque la
Mann -Prueba U de Whitney para evaluar diferencias en PPD,
mPI y mGI entre grupos. IL-8 aumentó en el grupo de periimplantitis, no hubo
Prueba t de Student para evaluar diferencias en PISF entre diferencia estadísticamente significativa en
grupos. ns = no significativo.
PPD = profundidad de la bolsa de sonda; mPI = índice de placa
comparación con el grupo de implantes sanos. La
modificado; mGI = índice gingival modificado ;PISF = fluido del surco relación IL-1β/IL-10 resultó ser de 9,9 ± 11,9 para el
periimplantario. grupo sano y de 37,2 ± 44,4 para el grupo con
periimplantitis) en el análisis de carga bacteriana en periimplantitis (p = 0,006).
la muestra de 78 implantes fue de 0,88. Se asumió
un tamaño del efecto detectado de 0,8, con un nivel Discusión
de confianza del 95 % (α = 0,05). Debido al aumento mundial de tratamientos que
involucran la colocación de implantes, la incidencia
 de enfermedad periimplantaria está aumentando. El cribado inicial de los tejidos periimplantarios
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Figura 2 Los valores de mGI y PPD para el grupo de periimplantitis fueron significativamente más altos que en el grupo sano.
que tanto mGI como PPD fueron significativamente
más altos en los implantes con periimplantitis (p <
consisten en una evaluación de la profundidad de
0,001).
sondaje de la bolsa periimplantaria y el grado de
La mayoría de los estudios sobre los factores de
sangrado al sondaje [31]. Cuando el aumento de
riesgo de la enfermedad periimplantaria han
placa bacteriana y el sangrado en respuesta al
concluido que el tabaquismo está claramente
sondaje afecta a más del 30% de los implantes
implicado [35-40]. Esto también es apoyado por el
dentales, esta situación se relaciona con un alto
presente estudio, en el que se encontró una relación
riesgo de mucositis y periimplantitis [32]. Un estudio
significativa entre el tabaquismo y la presencia de
[33] en el que participaron 34 pacientes con 77
periimplantitis. Sin embargo, estos datos deben
implantes dentales (que comprendían 23 mucositis y
tomarse con cautela, ya que el grupo con implantes
54 sitios periimplantarios sanos) concluyó que la
sanos estaba formado por no fumadores; en
placa bacteriana induce una respuesta inflamatoria
consecuencia, el tabaquismo no pudo influir en los
que puede conducir al desarrollo de mucositis
parámetros clínicos, microbiológicos e inmunológicos
periimplantaria. Una revisión sistemática reciente [34]
estudiados.
destaca la falta de un tratamiento uniforme y la
Los pacientes con periimplantitis eran
necesidad de establecer investigaciones adicionales
significativamente más jóvenes en promedio que los
para proporcionar tratamientos completamente
pacientes con tejidos periimplantarios sanos, un
efectivos para esta condición común, que es el
hallazgo que difiere de otros estudios en los que los
primer paso para la prevención de la periimplantitis.
pacientes mayores mostraron tasas más altas de
Estos datos son consistentes con los publicados por
periimplantitis [41]. En esta población, cuando se
Shibli et al. [11], que encontró que los pacientes con
estudió el tipo de prótesis, se encontró que las
periimplantitis tenían incrementos en todos los
sobredentaduras apoyadas en Locator® fueron más
parámetros clínicos evaluados, excepto el porcentaje
frecuentes entre pacientes con tejidos
de localizaciones con placa bacteriana. La
periimplantarios sanos, mientras que las
puntuación mGI y la PPD son parámetros que deben
sobredentaduras sobre barras fueron más frecuentes
evaluarse para el diagnóstico de la enfermedad
en implantes con periimplantitis. En un estudio de
periimplantaria [27,28,32].consecuencia, el presente
Marrone et al. [41] más casos de periimplantitis
estudio encontró
Tabla 3 Frecuencias de detección de bacterias diana en sitios subgingivales periimplantarios para cada grupo T. forsythia
(Tf) P. gingivalis (Pg) T. denticola (Td) TBL Tf + Pg Tf + Td Pg + Td Complejo rojo Sano 12 (22,2%) 6 (11,1%) 9 (16,7%) 52 (96,3%) 6
(11,1%) 6 (11,1%) 6 (11,1%) 6 (11,1%) Periimplantitis 8 (33,3%) 9 (37,5%) 8 (33,3%) 24 (100%) 6 (25%) 6 (25%) 8 (33%) 6 (25%)
Diferencias por grupo ns ** nsnsnsns * ns
Chi- Prueba al cuadrado para evaluar las diferencias en la presencia bacteriana entre grupos.
ns = no significativo.
*p < 0,05; ** p < 0,01.
Tf: Tannerella forsythia (T. forsythia); Pg: Porphyromonas gingivalis (P. gingivalis); Td: Treponema denticola (T. denticola).
Complejo rojo = Tf + Pg + Td.
TBL = Carga Bacteriana Total.
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**

**

Figura 3 Diferencias en IL-6 (p < 0,01), IL-10 (p < 0,05) y TNF-α (p < 0,01) en pacientes con periimplantitis y en pacientes con
tejidos periimplantarios sanos (pg/ mililitros).
un posible mecanismo que puede promover la
inflamación en las células periodontales. enfermedad
se encontraron en pacientes portadores de
[43]. En el presente estudio hubo una relación
sobredentaduras que entre pacientes rehabilitados
significativa entre periimplantitis y P. gingivalis,
con prótesis fija, lo que concuerda con los presentes
asociación con P. gingi valis y T. denticola y carga
resultados. Un total de 61,5% de los pacientes con
bacteriana total. Otros estudios [14,44-47]
periimplantitis tenían rehabilitadas ambas arcadas,
encontraron estas bacterias en pacientes con tejido
frente a solo un 22,7% de pacientes con tejidos
periimplantario sano, similar a la presente muestra de
periimplantarios sanos, y no hubo casos de implantes
pacientes periimplantarios sanos, en los que se
con periimplantitis que hubieran sido rehabilitados
encontró complejo rojo en el 11,1 % de los sitios
exclusivamente en la mandíbula.
periimplantarios sanos. mientras que el complejo rojo
P. gingivalis se detectó en la mitad de los pacientes
se encontró en el 25% de los implantes con
con gingivitis y en más del 80% de las muestras
periimplantitis. En un estudio de Nowzari et al. [23] se
derivadas de pacientes con periodontitis [42]. Se han
encontró que el 16,7% de los tejidos periimplantarios
observado recuentos elevados de T. forsythia, P. gingi
sanos presentaban presencia de P. gingivalis y el
valis y T. denticola en implantes con periimplantitis
25% de T. forsythia, resultados similares a los de este
[9-12]. Por primera vez, un estudio demostró que la
estudio.
bacteria periodontal del complejo rojo Pg produce una
concentración de sulfuro de hidrógeno capaz de Una de las opciones para diagnosticar la
enfermedad periimplantaria es el análisis del fluido
regular al alza la expresión de IL-8 inducida en
del surco periimplantario (PISF), que ofrece
las células epiteliales gingivales y orales, revelando
 Figura 4 Diferencias en IL-1β (p < 0,01) e IL-8 en pacientes entre periimplantitis y pacientes con implantes sanos (pg/ml).
Ata-Ali et al. BMC Oral Health (2015) 15:43 Página 8 de 10
un medio no invasivo para estudiar la respuesta del
huésped a la enfermedad periimplantaria y puede
proporcionar una indicación temprana de aquellos
pacientes en riesgo de desarrollar una enfermedad
activa [16]. En el presente estudio, el volumen de
PISF fue mayor en los implantes sanos (91,7 ± 50,3)
que en el grupo de periimplantitis (83,9 ± 43,1),
aunque la diferencia no fue estadísticamente
significativa.
Muchos estudios han examinado la presencia de
citocinas en pacientes con periodontitis [48-50].
Debido a la similitud entre la periodontitis y la
periimplantitis, se han evaluado muchos marcadores
inflamatorios para monitorear la salud periimplantaria
y pueden indicar la presencia de cualquiera de las
dos enfermedades [51-53]. Los productos bacterianos
de los patógenos periodontales estimulan la
producción de mediadores inflamatorios secretados
en PISF, que provocan la destrucción de los tejidos
periimplantarios [17]. Ciertas citocinas se han
propuesto como marcadores diagnósticos o
pronósticos potencialmente válidos de la destrucción
del tejido periodontal o periimplantario [16]. Se
observa un aumento de los niveles de interleucina en
pacientes con enfermedad periimplantaria, aunque
existe controversia sobre el efecto de las
interleucinas en el líquido crevicular y la
periimplantitis en relación con el fracaso del implante
o el desarrollo de enfermedad periimplantaria [54]. La
IL-10 es una citocina antiinflamatoria, producida por
células T-helper 2 (Th2), macrófagos y células B, que
inhibe la síntesis de citocinas proinflamatorias como
IL-1, IL-2, IL-6 , IL-8, TNF-a e IFN-g (interferón
gamma) [55]. Por otro lado, IL10 actúa como un
estimulador de células B, mejorando la proliferación y
diferenciación de células B [56]. Estos hechos
sugieren que la IL10 puede desempeñar un papel
importante en la regulación de las respuestas
inmunitarias celular y humoral [57]. En cuanto a la
IL-10, Liskmann et al. (18) reportaron una mayor
concentración de IL-10 en pacientes con
periimplantitis. Por el contrario, Duarte et al. [58] no
observaron diferencias entre sujetos sanos y
pacientes con enfermedad. Algunos estudios han
demostrado previamente que la interleucina-1ß
(IL-1ß) en PISF está elevada en casos de
periimplantitis [52,59,60]. TNF α, una citocina con
algunas funciones similares a las de IL-1β, se ha
detectado en sitios afectados por periodontitis [61]
TNF-α e IL-1β actúan sinérgicamente para iniciar la
cascada de mediadores inflamatorios [62]. La IL-6
tiene efectos proinflamatorios y es responsable de la
reabsorción de colágeno de los tejidos gingivales
[63], mientras que la IL-10 es un inhibidor de la
inflamación [64]. La IL-8 actúa como un potente
quimioatrayente de neutrófilos en los tejidos
gingivales [65]. En este estudio, se encontró que
IL-1β (p < 0,01), IL-6 (p < 0,01), IL-10 (p < 0,05) y
TNF-α (p < 0,01) aumentaron significativamente en
los sitios con periimplantitis, mientras que la IL-8 no.
Se cree que el componente principal de la
destrucción de tejidos blandos y duros asociada con
la enfermedad periodontal es el resultado de la
activación de la respuesta inmunoinflamatoria del
huésped al desafío bacteriano [66].la IL-1 como la
IL-6 están
significativamente elevadas en los sitios
periodontales enfermos en comparación con los sitios
sanos o inactivos [67]. La IL-1 también se ha
correlacionado positivamente con una mayor
profundidad del sondaje y pérdida de inserción [68].
Otros datos clínicos indican que los niveles de IL-6
son más altos en la periodontitis refractaria, y los
niveles elevados del factor quimiotáctico de
granulocitos (GCF) se correlacionan con las fimbrias
gramnegativas [69]. Sobre la base de la mayor
 expresión de IL-1 e IL-6 en la encía inflamada y los
altos niveles de GCF en pacientes con periodontitis,
varios estudios han sugerido que una mayor
producción de estas citocinas puede desempeñar un
papel importante en la destrucción del tejido
periodontal [48].
Conclusiones
Se ha realizado un análisis de los aspectos clínicos,
microbiológicos y de respuesta del huésped en
implantes con periimplantitis. Los resultados del
presente estudio con una muestra limitada de
pacientes sugieren que la microbiota periimplantaria
y la arcada dental involucrada que se rehabilitó
podrían contribuir a la pérdida ósea en la
periimplantitis. Se observa una relación significativa
entre la concentración de citoquinas (interleucinas
1β, 6 y 10 y TNF-α) y la respuesta inflamatoria en el
tejido periimplantitis.
Abreviaturas
T. forsythia: Tannerella forsythia; P. gingivalis: Porphyromonas
gingivalis; T. denticola: Treponema denticola; TNF-α: factor de
necrosis tumoral-α; IL: interleucina; FACS: citometría de flujo; mGI:
índice gingival modificado; mPI: índice de placa modificado; PPD:
Profundidad de sondaje de la bolsa; TBL: Carga bacteriana total;
TSA: Superficie de tratamiento avantblast.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no tienen conflictos de intereses.
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los autores Todos los autores contribuyeron ampliamente al trabajo
presentado en este documento. JAA y AJF aportaron la idea del
proyecto, revisaron el documento y contribuyeron a la redacción. JAA,
AJF, TAD y FAA reclutaron a los participantes, recopilaron los datos y
compilaron todos los registros médicos. Análisis JRP de muestras de
líquido del surco periimplantario para la cuantificación de
Interleucinas. MPD fue responsable del diseño del estudio, la
interpretación de los datos junto con JAA y FAA, implementó la
búsqueda bibliográfica y la aprobación final del artículo. Todos los
autores aprobaron el manuscrito antes de su envío.
Agradecimientos
Los autores desean agradecer a los pacientes que participaron en este
estudio.
autor
1
Servicio Público de Salud Dental, Hospital Arnau de Vilanova, C/
San Clemente 12, 46015 Valencia, España. 2Cirugía Bucal e
Implantología, Facultad de Medicina y Odontología de la
Universidad de Valencia, Valencia, España. 3Facultad de Medicina
y Odontología de la Universidad de Valencia, Valencia, España.
4
Unidad de Inmunología, Instituto de Biotecnología y Biomedicina,
Universidad de Barcelona, ​Barcelona, ​España.
Recibido: 11 de noviembre de 2014 Aceptado: 25 de marzo de 2015
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