ART+662+Jenny+Granados en Es2023 PDF

Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.
com
Universidad ciencia 27(2): 187–202,

2022 doi: 10.11144/Javeriana.SC272.coss
ARTÍCULO ORIGINAL
Caracterización de seis productores de toxina ShigaEscherichia

coli(STEC) cepas portadoras de fagos Stx2 de Colombia
Brayan Stiven Arango-Gil*1, Sebastián Peña Buitrago1, Jhon Carlos Castaño Osorio1, claudia
Viviana Granobles-Velandia1
Editado por
Juan Carlos Salcedo-Reyes Abstracto
salcedo.juan@javeriana.edu.co
Productor de toxina ShigaEscherichia coli(STEC) es un patógeno bacteriano que causa diarrea y
1. Grupo de Inmunología Molecular enfermedades humanas graves como HUS; su principal factor de virulencia son las toxinas Shiga (Stx1 y
(GYMOL), Centro de Investigaciones
Stx2). Se han identificado algunos subtipos de Stx2 y se han asociado con el riesgo de desarrollar una
Biomédicas, Universidad del Quindío.
Armenia, Quindio, Colombia. enfermedad grave. Las toxinas Stx se codifican en bacteriófagos templados que controlan su expresión a
través del ciclo lítico que está regulado por los genes tardíos y la proteína Q antiterminadora. El objetivo
* bsarangog@uqvirtual.edu.co
de este trabajo fue caracterizar seis cepas STEC portadoras de fagos Stx2 para proporcionar información
Recibió:10-11-2020 preliminar y comprensión sobre las cepas Stx2 de Colombia con respecto a la producción de Stx, la
Aceptado:01-08-2022 inducción del ciclo lítico y la subtipificación de Stx2. Se observaron dos cepas destacadas con mayores
Publicado en línea:26-08-2022
niveles de producción de Stx e inducción del ciclo lítico. Todas las cepas evaluadas portaban los subtipos
Citación:Arango-Gil B, Peña-Buitrago S, Stx2a, Stx2c o Stx2d. Además,qO111alelo, y sólo una cepa mostró diferencias en elNingregión. Se
Castaño-Osorio JC, observaron diferencias en las características evaluadas de las cepas, lo que podría indicar la variabilidad
Granobles-Velandia C. Caracterización de de estas seis cepas STEC portadoras de fagos Stx2.
seis cepas de Escherichia coli productoras
de toxina Shiga (STEC) portadoras de fagos
Stx2 de Colombia,Universidad científica,
27(2): 187–202, 2022. Palabras clave:STEC; bacteriófagos; toxina Shiga; Ganado; SUH
doi: 10.11144/Javeriana.SC272.coss
Fondos:Universidad del Quindío con el

proyecto interno denominado No 5 No 890.
1. Introducción
Material complementario electrónico:
Supl. 1
Productor de toxina ShigaEscherichia coli(STEC), es un patógeno emergente involucrado en infecciones
transmitidas por alimentos que causa brotes de enfermedades diarreicas, como la colitis hemorrágica (HC) y el
síndrome urémico hemolítico (SUH). El SUH es una de las enfermedades humanas más severas causadas por
STEC, caracterizada por producir trombocitopenia e insuficiencia renal severa, afectando principalmente a
niños menores de 5 años y adultos mayores [1]. En este sentido, el ganado bovino es considerado el principal
reservorio de STEC patógenas para humanos y su transmisión puede ocurrir a través del consumo de alimentos
contaminados por las heces bovinas, como carne, queso y leche no pasteurizada. Asimismo, otras vías de
transmisión son posibles por la ingesta de agua, frutas y verduras contaminadas, provocando los brotes de
infección por STEC [2].
El principal factor de virulencia de STEC asociado al SUH son las toxinas Shiga (Stx). Las toxinas Shiga
pertenecen a la AB5familia de toxinas proteicas, con una fracción A enzimáticamente activa y una fracción B no
tóxica responsable de unirse a los receptores celulares en las células diana, como las células renales, el tracto
gastrointestinal y las células del sistema nervioso central. Hay dos tipos de Stx: Stx1 y Stx2, que comparten
aproximadamente56 %de la homología en su secuencia de aminoácidos. Sin embargo, Stx2
Universidad científica, Revista de la Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana, tiene licencia Creative Commons Attribution 4.0 International Public License
188 Caracterización de seis productores de toxina ShigaEscherichia coli(STEC) cepas portadoras de fagos Stx2 de Colombia
se ha relacionado epidemiológicamente con el desarrollo de enfermedades graves, como el SUH [3]. Los estudios
sobre las células endoteliales microvasculares del cerebro humano (HBMC) han demostrado que son hasta 1000 veces
más susceptibles a Stx2 que a Stx1 [4], en este sentido, Stx2 ha recibido una mayor atención de investigación.
Se han identificado siete subtipos de Stx2: Stx2a, Stx2b, Stx2c, Stx2d, Stx2e, Stx2f, Stx2g. Los subtipos
más frecuentes identificados hasta el momento en cepas de origen humano y bovino son Stx2a, Stx2c y
Stx2d; estos tres subtipos han mostrado alta toxicidadin vitroya menudo se asocian con el desarrollo de
colitis hemorrágica (HC) y HUS. A diferencia de los subtipos Stx2b, Stx2e, Stx2f y Stx2g que rara vez se
asocian con enfermedades graves en humanos, y con frecuencia se aíslan de reservorios animales
diferentes al ganado. [5, 6]. Las secuencias de aminoácidos de los subtipos Stx2a, Stx2c y Stx2d
mostraron estar estrechamente relacionadas y compartidas entre97 %y99 %identidad; sin embargo,
debido a sus diferencias biológicas y toxicidad, se clasifican en diferentes subtipos [7].
genes de la toxina Shiga (stx) son codificadas por bacteriófagos templados insertados en el cromosoma
bacteriano, fagos que codificanstx(Stx-fagos) pueden ser inducidos por agentes que dañan el ADN como
la mitomicina C. La expresión de Stx está ligada al ciclo lítico del bacteriófago y su liberación depende de
la lisis de la bacteria. Como resultado del proceso de inducción, los fagos Stx juegan un papel importante
en la patogénesis de STEC debido a la regulación de la expresión de Stx y su contribución a la
propagación de lastxgenes en otras bacterias [8]. Elstxlos genes se localizan en la región tardía de los
fagos Stx donde se encuentran los genes implicados en el ciclo lítico. Asimismo, los genes tardíos están
regulados por una proteína Q antiterminadora de la transcripción. En ausencia de la proteína Q, los
fagos no pueden realizar su ciclo lítico, lo que implica que no producirán Stx [9]. Tres variantes alélicas:
q933,q21, yqO111,han sido identificados para el gen de la proteína Q. los cuales están relacionados con
diferencias en los niveles de expresión de las Stx y la virulencia de las cepas que las portan [10, 11].
En Colombia, el conocimiento sobre STEC aún es limitado. Los pocos estudios se han centrado en la
detección del serotipo O157:H7 de diferentes fuentes sin el uso de técnicas moleculares [12, 13];
además, actualmente no existe una caracterización de las cepas nativas aisladas. El objetivo de este
estudio es caracterizar seis cepas STEC portadoras de fagos Stx2 para proporcionar información
preliminar y comprensión sobre la producción de Stx2, la inducción del ciclo lítico y la subtipificación de
Stx2 en cepas STEC de Colombia.
2. Materiales y métodos
2.1. Cepas bacterianas
Este estudio fue descriptivo de corte transversal. Se seleccionaron seis cepas STEC bovinas (102, 10610, 600,
5052, 615 y N108) portadoras de fagos Stx2, pertenecientes a la colección de cepas del Centro de
Investigaciones Biomédicas de la Universidad del Quindío. Quiguanas et al. [14] caracterizaron previamente
estas cepas según la presencia-ausencia de genes de virulencia STEC (stx2,eee,sáa, ymuy bienA). En resumen,
se recolectaron muestras de heces mediante hisopado rectal de bovinos en la finca El Cofre, ubicada en Ulloa-
Valle del Cauca, Colombia. Cada muestra fue transportada en tubos de ensayo con agua peptonada a
temperatura ambiente al Centro de Investigaciones Biomédicas (CIBM) de la Universidad del Quindío para su
procesamiento. Por PCR multiplex,stx1,stx2o se detectaron ambos genes. Las muestras positivas para uno o
ambos genes de la toxina se consideraron positivas para STEC. Las cepas se aislaron en agar MacConkey. Las
colonias individuales se caracterizaron por PCR multiplex para la detección de genes, que codifican diferentes
factores de virulencia (eee,sáa, ymuy bienA). Sin embargo, aún se desconoce el serotipo de estas cepas (tabla 1
). Para este estudio, seleccionamos solo cepas STEC portadoras de fagos Stx2 debido a
Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Arango-Gil et al. 189
Tabla 1.Características genéticas y genes de virulencia de las cepas STEC.
Genes de virulencia qalelos genéticos

Cepa Ning
Sub Stx2saa hlyA q933 qO111
102 Stx2d CC Ca CCb C
10610 Stx2a C C Ca CCb C
5052 Stx2c C C Ca CCb C
600 Stx2c C C Ca CC C
615 Stx2d C C Ca b C
N108 Stx2c C Ca CCb CC
aPositivo para los cebadores QATG y Q3 y negativo para los cebadores Q-stx-f y 595
bPositivo para los cebadores SF1-F y SF1-R, y SF1-R y 595
CTamaño de amplificado1200pb
su importancia epidemiológica a nivel mundial, ya que es el tipo predominante en las infecciones por
STEC en humanos, y se asocia con una mayor severidad de la enfermedad. La cepa de referencia STEC
EDL933 se utilizó como control positivo y laE. coliSe utilizó la cepa DH5̨ como control negativo por su
gran capacidad para hospedar fagos Stx.
2.2. Inducción del ciclo lítico
Las seis cepas se cultivaron individualmente en LB Broth Base (Lennox, polvo, L Broth Base) durante la
noche a37iC,100rpm. Estos cultivos se refrescaron en medio LB a37iC,180rpm, cuando el cultivo alcanzó
la fase de crecimiento exponencial (densidad óptica OD600D0:2nanómetro a0:3Nuevo Méjico); se dividió
en dos subcultivos y se añadió Mitomicina C (MMC) a una fracción a una concentración final de0:5µg ml1(
inductor del ciclo lítico) [15]. el OD600de los cultivos con y sin MMC se monitorearon en diferentes
momentos (0 h, 1 h, 2 h, 3 h, 4 h y 5 h) para construir curvas de crecimiento/lisis; el crecimiento se midió
con un espectrofotómetro de microplaca Epoch™ (BioTek). Todos los ensayos se realizaron al menos tres
veces e independientemente para cada cepa.
2.3. producción de Stx2
Para comparar los títulos de Stx2, después de la incubación durante la noche (37iC,180rpm) los cultivos
con y sin MMC se centrifugaron a11:500rpm,4iC durante 10 min y se evaluó la presencia de Stx2 en los
sobrenadantes mediante el uso de un inmunoensayo enzimático (Ridascreen®Verotoxin, R-Biopharm)
según las instrucciones del fabricante. Las placas ELISA se leyeron en el espectrofotómetro de
microplacas Epoch™ (BioTek) a OD650. Sin embargo, cuando el OD650valores excedieron el límite
permitido por el Epoch™ (BioTek), se realizaron diluciones seriadas para obtener un valor dentro del
rango de lectura del equipo. Los títulos de toxina se expresaron como resultado de la multiplicación
entre la DO650y el recíproco del factor de dilución; todos los ensayos se realizaron al menos tres veces.
2.4. Análisis de la región tardía de fagos Stx2
La región aguas arriba de lastx2El gen se analizó mediante PCR en Veriti 96-Well Thermal Cycler
(Applied Biosystems™). La proximidad de laNinggen constx2se evaluó utilizando NinG/526 y 595
cebadores[16], la variabilidad en este gen se evaluó comparando los tamaños de los

Figura 1.Esquema de la última región de Stx-fagos. Las flechas de colores muestran los genes evaluados. Las líneas punteadas
muestran la región amplificada por elcebadores. Tomado y adaptado de: Burgan et al. (39).
fragmentos amplificados. La presencia de los diferentes alelos deqgen (q933,qO111, yq21) se

evaluó en todas las cepas así como su cercanía con elstx2gene. Para detectar elq933alelo, el
QATG5' y Q3'cebadores[17], y la cercanía con elstx2gen fue evaluado utilizando el Q-stx-f y 595
cebadores[dieciséis]. la presencia de laqO111alelo fue evaluado con el SF1-F y SF1-Rcebadores
[11] y su cercanía con elstx2gen fue evaluado con el SF1-F y 595cebadores. Elq21alelo y su
cercanía con elstx2gen fue evaluado con el Q21 y 595cebadores[18] (Figura 1). Todos
cebadoresutilizados aquí se muestran enTabla 2. Las condiciones para la PCR fueron las
siguientes:94iC durante 5 min, seguido de 30 ciclos de94iC durante 1 minuto,60iC durante 1
minuto,72iC durante 3 min, terminando con72iC durante 10 min. Para QATG5' y Q3 cebadores
temperatura de recocido era53iC.
2.5. Identificación de subtipos de Stx2
La identificación de los subtipos Stx2 se realizó mediante análisis de secuencias con el método
propuesto por Persson et al. [19] y Scheutz et al. [7]. Una secuencia parcial destx2El gen se obtuvo
usando la secuenciación F4 y R1cebadores(Tabla 2), estoscebadoresamplificando un fragmento de
491 pb que se tradujo a 159 aminoácidos, cubriendo 95 residuos de la región C-terminal de la
subunidad A y 64 residuos de la región N-terminal de la subunidad B, donde las secuencias de las
toxinas tienen mayor variabilidad. Las PCR se realizaron con el kit Platinum™ Taq DNA Polymerase
High Fidelity (Invitrogen™) con las siguientes condiciones:95iC durante 15 min, seguido de 35 ciclos
a94iC durante 50 s,56iC durante 40 s, y72iC durante 1 min, y una temperatura final de72iC durante
3 min. Los amplicones obtenidos con cebadores de PCR directa e inversa fueron secuenciados por
el método de Sanger en un ABI3500 (Applied Biosystems™). El ADN utilizado para las diferentes
PCR se purificó utilizando el Asistente®Kit de Genómica (Promega).

Tabla 2.imprimacionesutilizado para evaluar la región tardía y secuenciar lastx2gen de los fagos Stx.
Cebador Secuencia Referencia
Ning/526 CACAAGCAATGCGTGGTGTGC
Unkmeir y Schmidt, 2000
595 CCGAAGAAAAACCCAGTAACAG
QATG5' ATGTTCTTATGGTTCACCG
Smith et al. 2007
Q3' TTACGATCGTAAACTATTTTT
Q-stx-f CGGAGGGGATTGTTGAAGGC Unkmeir y Schmidt, 2000
SF1-F ATACCGTGGCATTTGAAGAGAAGT
Haugum et al. 2012
SF1-R TTTTTAGCAGCCAGTCGTCCA
Q21 GAAATCCTCAATGCCTCGTTG Lejeune et al. 2004
F4 GGCACTGTCTGAAACTGCTCCTGT
Scheutz et al. 2012
R1 ATTAAACTGCACTTCAGCAAATCC
Las secuencias consenso se obtuvieron con los cromatogramas directo e inverso utilizando el software
Uniprot UGENE RRID: SCR_005579. Para identificar los subtipos, las regiones intergénicas entre las
subunidades A y B destx2Se compararon las secuencias de todas las cepas. Las secuencias de nucleótidos
se tradujeron en aminoácidos con el ORF establecido para Stx2 (excluyendo la región intergénica). Se
realizó un alineamiento múltiple con las secuencias de aminoácidos obtenidas y las secuencias de
referencia para los subtipos Stx2 empleando el software MEGA7 RRID:SCR_- 000667 y el algoritmo
Muscle. Las posiciones conservadas descritas en la literatura [7, 19] para cada subtipo se examinaron en
la alineación múltiple; los códigos de acceso para las secuencias de referencia utilizadas en la alineación
fueron: Stx2a (GenBank ID: Z37725) Stx2c (GenBank ID: L11079) Stx2d (GenBank ID: DQ059012).
Las secuencias parciales obtenidas se utilizaron para construir un dendrograma

utilizando el algoritmo UPGMA (bootstrap of 1000) con varias secuencias de referencia de
subtipos Stx2 registradas en la base de datos GenBank: X07865; Z37725; AF524944;
AF461173; AY633471; AY633472; EF441599; EF441609; AY443052; AY443057; EF441613;
Z50754; DQ344636; FM998856; EF441618; M59432; AB015057; DQ235774; L11079;
AY633473; AY443045; AY633467; AY633453; AF291819; EF441604; AY739670; AY739671;
AY443044; AY443043; AY443049; AB071845; FM998860; FM177471; EU086525; AF479828;
AF479829; AY095209; X61283; DQ235775; AF500190; AF500189; AF500191; AY443047;
AY443048; DQ059012; AF329817; AF500192; FM998855; FM998840; EF441605; M21534;
AJ313016; M29153; AB472687; AY286000; AB048227; X65949. Aunque las secuencias de
las cepas de referencia eran secuencias completas, para realizar el análisis,Figura 4A).
Las secuencias obtenidas en este estudio fueron depositadas en el GenBank con los
siguientes números de acceso: MT680394; MT680395; MT680396; MT680397; MT680398;
MT680399.

3. Resultados
3.1. Inducción del ciclo lítico
El análisis de las curvas de crecimiento mostró que todos los cultivos sin MMC tuvieron un crecimiento
exponencial con OD600valores de aproximadamente 1,4; el mismo comportamiento se observó con los
cultivos control positivo y negativo: EDL933 y DH5˛. Sin embargo, al inducir los fagos con MMC,
observamos diferentes cinéticas en la inducción de los fagos stx2 (Figura 2). Dos cepas (10610 y 600)
mostraron una alta inducción con OD600valores inferiores a 0,2 (5 h después de la inducción de MMC) y
los demás (102, 5052, 615 y N108) mostraron una inducción más reducida con OD600valores de
aproximadamente 0,7 (5 h después de la inducción de MMC).
3.2. Producción de toxina Shiga
Todas las cepas evaluadas mostraron producción de Stx2; sin embargo, los títulos obtenidos fueron diferentes
entre sí. La cepa 10610 mostró una mayor producción de Stx, presentando títulos similares a la cepa de control
positivo. Las cepas 5052, 600 y N108 mostraron títulos más bajos que la cepa control, pero con una producción
moderada de Stx. Las cepas 102 y 615 produjeron los títulos más bajos en comparación con las otras cepas (
figura 3). En general, todas las cepas mostraron un aumento en los títulos de toxina cuando los cultivos fueron
inducidos con MMC. Observamos que Stx también se detectó en condiciones de no inducción, pero siempre
con títulos bajos, demostrando una producción de toxina basal en todas las cepas. Los resultados de
absorbancia y diluciones realizadas se muestran en el material complementario:Tabla S1.
Figura 2.Curvas de crecimiento/lisis de las cepas evaluadas en presencia/ausencia de Mitomicina C (MMC).

Figura 3.Producción de toxina Shiga de cepas STEC evaluadas en presencia/ausencia de mitomicina C (MMC).
3.3. Análisis de la región tardía de fagos Stx2
La proximidad de laNinggen con elstx2se confirmó el gen en todas las cepas, donde se amplificó
1700se observó un fragmento de pb, a excepción de la cepa N108 que obtuvo un fragmento de
1200bp, lo que sugiere que existen diferencias en la región reguladora de estos fagos. Con
respecto aqalelos del gen, elq933se detectó el alelo en todas las cepas; sin embargo, al evaluar su
cercanía con elstx2gen, no se obtuvo el amplicón. En cuanto aqO111alelo, su presencia y cercanía
con elstx2gen fueron confirmados en cinco cepas. Ninguna de las cepas estudiadas llevó laq21
alelo, los resultados se muestran en la Tabla 1.
3.4. Identificación de subtipos de Stx2
En algunas cepas, los cromatogramas mostraron picos dobles en posiciones específicas que correspondían a
diferentes nucleótidos, en estos casos se utilizó la nomenclatura de nucleótidos de la IUPAC para resolver estas
ambigüedades. Una vez obtenida la secuencia consenso y traducida a aminoácidos, observamos que en la
mayoría de los casos las ambigüedades no alteraban las secuencias de aminoácidos (mutaciones sinónimas);
solo en dos cepas (10610 y 600) observamos un cambio de codón en la posición 137 y podría traducirse a dos
aminoácidos diferentes: alanina o ácido aspártico (Figura 4A).
El análisis de la región intergénica entre los genes de las subunidades A y B de Stx2 mostró que todas las cepas
tenían la misma secuencia (AGGAGTTAAGT); esta secuencia ha sido reportada para los subtipos Stx2a, Stx2c y
Stx2d. Al analizar la alineación, observamos que todas las secuencias de los subtipos estaban altamente
conservadas y solo diferían en algunas posiciones (Figura 4A). La combinación de estas posiciones se utilizó
para clasificar los subtipos, obteniendo los siguientes resultados: subtipo Stx2a; una cepa, subtipo Stx2c; tres
cepas y subtipo Stx2d; dos cepas Se observaron cambios específicos en los residuos de aminoácidos en algunas
secuencias; sin embargo, estos no están estrictamente restringidos a un subtipo. En el dendrograma tanto la
secuencia estudiada como la de referencia formaron grupos separados, confirmando lo observado en el
alineamiento (Figura 4B).

Figura 4.A) Alineamiento múltiple con secuencias de referencia parciales de subtipos de Stx2 y secuencias de Stx2 obtenidas en este
estudio. Los colores muestran sitios conservados para cada subtipo. * En esa posición, pueden estar presentes tanto el ácido aspártico
como la alanina. B) El dendrograma muestra los grupos formados por las secuencias de referencia y las secuencias de Stx2 obtenidas
en este estudio.

4. Discusión
La presencia de fagos inducibles en las cepas estudiadas se evaluó mediante el análisis de las curvas de
crecimiento/lisis; dos cepas (10610 y 600) mostraron bacteriólisis por inducción de fagos con MMC.
Asimismo, sus cultivos presentaron los títulos más altos de Stx junto con la cepa 5052 en condiciones
inducidas. Demostrando que estas cepas presentan fagos inducibles capaces de producir Stx2. Diversos
estudios demostraron que las cepas STEC con Stx-fagos inducibles aumentan sustancialmente la
producción de Stx, cuando los cultivos fueron tratados con MMC, evidenciando una relación directa entre
la inducción y la producción de Stx [20, 21]. Además, Ogura et al. [22] han propuesto que la variabilidad
en la producción de Stx entre las cepas de STEC puede estar relacionada con las características genéticas
de los fagos que las portan.
Analizando las curvas de crecimiento/lisis bacteriana construidas, dos cepas (102 y 615) mostraron un
comportamiento diferente; ambos tuvieron baja respuesta a la inducción y bajos títulos de Stx, incluso bajo
condiciones inducidas. De hecho, hay estudios que demuestran que las bacterias pueden tener una alta
frecuencia de profagos defectuosos [20, 21, 22, 23, 24], que no son capaces de llevar a cabo su ciclo lítico, lo
que limita su capacidad para matar a la célula bacteriana huésped; por lo tanto, esto evitaría (en el caso de
Stxphages) la producción de Stx. Aunque Johansen et al. [25] sugieren que el nivel de producción de Stx en
bacterias portadoras de fagos aparentemente defectuosos es menor que en bacterias portadoras de fagos
inducibles. En este sentido, la baja producción de Stx en las cepas 102 y 615 puede explicarse por la falta de
inducción del fago Stx2 observada a través de la OD600cinética, que podría deberse a la presencia de un fago
Stx2 defectuoso.
En este estudio detectamos la producción de Stx en cultivos sin MMC, lo que sugiere que los genes stx2 son
transportados por profagos con inducción espontánea, lo que conduce a una alta liberación de Stx
independientemente del sistema SOS bacteriano, involucrado en la activación del ciclo lítico [21]. De acuerdo con
nuestros resultados, Gamage et al. [26] mediante el análisis de sobrenadantes puros, también informaron que todos
stx2cepas produjeron altos niveles de Stx tanto en presencia como en ausencia de inductores del ciclo lítico. Shimizu et
al. [27] también informaron que algunos fagos Stx tienen una inducción espontánea relativamente alta, detectando la
presencia de Stx2 en la fracción extracelular en ausencia de cualquier inducción aplicada.
Se han descrito tres alelos que codifican la proteína Q (q933, qO111yq21), todos ellos difieren en su
actividad como antiterminadores [10, 11]. ElqO111El alelo se detectó en cinco cepas (102, 10610, 5052,
615 y N108), que se describió recientemente en cepas STEC fermentadoras de sorbitol aisladas de
pacientes con enfermedades diarreicas y SUH en varios países europeos [28, 29, 11] y relacionados con
alta progresión a SUH [30]. En este estudio no fue posible demostrar la cercanía de laq933alelo con elstx
2genes Tal vez, Stx2 está codificado en un fago Stx defectuoso o algunos fagos codificados en estas
cepas no llevan elstx2gene. Con respecto aq21alelo, no se encontraron cepas portadoras de este alelo,
identificadas principalmente en cepas STEC con baja o nula producción de Stx y frecuentemente aisladas
de carne bovina, de origen animal o del medio ambiente en países asiáticos, donde están ampliamente
distribuidas [31, 32, 33, 10].
La subtipificación de las cepas STEC permitió identificar tres subtipos de Stx2: una cepa positiva para Stx2a, tres
cepas positivas para Stx2c y dos cepas positivas para Stx2d. Según la literatura, las cepas de STEC portadoras
de estos tres subtipos son frecuentemente aisladas de pacientes con SUH [5, 34], lo que ha llevado a que se
relacionen fuertemente con esta enfermedad. Los subtipos más relevantes identificados en este estudio
fueron: el Stx2a; según la literatura ha demostrado ser el más potente y activo sobre las células endoteliales [4,
6] y la Stx2d, debido a una “cola activable” que provoca un aumento de hasta 25 veces su toxicidad sobre las
células Vero cuando se incuba previamente con elastasas [35].

Aunque los tres subtipos comparten un alto porcentaje de identidad en cuanto a su secuencia de
aminoácidos, se encontraron diferencias en las posiciones 89, 95 al final del C-terminal de la
subunidad A, y en el motivo END o EDD de la subunidad B. El motivo END de la subunidad B juega
un papel importante en la interacción de la toxina con su receptor; por tanto, mutaciones en estas
posiciones provocarían cambios en la afinidad de la toxina con su receptor [6], lo que podría
explicar las diferencias en la toxicidad de estos subtipos de Stx2. Finalmente, en las cepas
evaluadas no se identificaron los subtipos Stx2b, Stx2e, Stx2g y Stx2f; estos subtipos rara vez se
asocian con enfermedades humanas y, a diferencia de los otros subtipos, se han aislado de cerdos
y palomas. En este estudio, estos subtipos no fueron detectados,
5. Conclusión
Los resultados obtenidos en este estudio muestran que las seis cepas STEC nativas evaluadas tuvieron
diferencias en los títulos Stx2, inducción del ciclo lítico del fago, subtipos Stx2 y región tardía de los fagos Stx2.
Las características de las cepas STEC encontradas en este estudio ayudarán a mejorar la comprensión de STEC
de Colombia, ya que estas cepas son similares a las cepas STEC que causan enfermedades en humanos
reportadas en la literatura. Sin embargo, son necesarios más estudios con muestras más amplias que permitan
determinar su virulencia.
6. Agradecimientos
Los autores agradecen el apoyo financiero a través de la Universidad del Quindío con el interno
denominado N°5; proyecto N° 890.
7. Conflicto de intereses
Los autores declaran que no existe conflicto de intereses.
Referencias
[1] Orig T.Escherichia coliMecanismos de acción de la toxina Shiga en la enfermedad renal.toxinas, 2(12):
2769–2794, 2010.
doi: 10.3390/toxinas2122769
[2] Persad A, Lejeune J. Reservorios animales de la producción de toxinas ShigaEscherichia coli. En:
Sperandio V, Hovde C editores,Escherichia coli enterohemorrágica y otras E. coli productoras de
toxina Shiga, 211–230, 2015.
doi: 10.1128/microbiolspec.EHEC-0027-2014
[3] Bergan J, Lingelem A, Simm R, Skotland T, Sandvig K. Toxinas Shiga,Toxicón, 60(6): 1085–
1107, 2012.
doi: 10.1016/j.toxicon.2012.07.016

[4] Bauwens A, Bielaszewska M, Kemper B, Langehanenberg P, Bally G, Reichelt R, Mulac

D, Humpf HU, Friedrich AW, Kim KS, Karch H, Müthing J. Acciones citotóxicas diferenciales de
la toxina Shiga 1 y la toxina Shiga 2 en células endoteliales microvasculares y
macrovasculares, Trombosis y hemostasia, 105(3): 515–528, 2011.
doi: 10.1160/TH10-02-0140
[5] Kawano K, Okada M, Haga T, Maeda K, Goto Y. Relación entre la patogenicidad para humanos
y el genotipo stx en la producción de toxina ShigaEscherichia coliserotipo O157, Revista
Europea de Microbiología Clínica y Enfermedades Infecciosas, 27(3): 227–232, 2008.
doi: 10.1007/s10096-007-0420-3
[6] Fuller CA, Pellino CA, Flagler MJ, Strasser JE, Weiss AA. Los subtipos de toxina Shiga muestran
diferencias dramáticas en potencia,Infección e inmunidad, 79(3): 1329–1337, 2011.
doi: 10.1007/s10096-007-0420-3
[7] Scheutz F, Teel L, Beutin L, Piérard D, Buvens G, Karch H, Mellmann A, Caprioli A, Tozzoli
R, Morabito S, Strockbine N, Melton-Celsa A, Sanchez M, Persson S, O'Brienb
A. Evaluación multicéntrica de un protocolo basado en secuencias para subtipificar toxinas Shiga y
estandarizar la nomenclatura Stx,revista de microbiologia clinica, 50(9): 2951–2963, 2012.
doi: 10.1128/JCM.00860-12
[8] Muhldorfer I, Hacker J, Keusch GT, Acheson DW, Tschape H, Kane AV, Ritter A, Olschlager
T, Donohue-Rolfe A. Regulación del operón de la toxina II similar a Shiga enEscherichia coli,
Infección e inmunidad, 64: 495–502, 1996.
doi: 10.1128/iai.64.2.495-502.1996
[9] Plunkett G, Rose D, Durfee T, Blattner F. Secuencia de Shiga Toxin 2 Phage 933W deEscherichia
coliO157: H7: Toxina Shiga como producto de gen tardío de fago,revista de bacteriologia,
181(6): 1767–1778, 1999.
doi: 10.1128/JB.181.6.1767-1778.1999
[10] Matsumoto M, Suzuki M, Takahashi M, Hirose K, Minagawa H, Ohta M. Identificación y descripción

epidemiológica de enterohemorrágicoEscherichia coliCepas O157 que producen bajas cantidades
de toxina Shiga 2 en la Prefectura de Aichi, Japón,Revista japonesa de enfermedades infecciosas,
61(6): 442–445, 2008.
[11] Haugum K, Lindstedt B, Løbersli I, Kapperud G, Brandal T. Identificación del antiterminador

qO111: H−gen en la fermentación del sorbitol noruegoEscherichia coliO157: Nuevo México,
Cartas de microbiología FEMS, 329(2): 102–110, 2012.
doi: 10.1111/j.1574-6968.2012.02505.x
[12] Piedrahita D, Márquez T, Máttar S. Detección deEscherichia coli0157: H7 en poblaciones

porcinas, canal bovina y productos cárnicos en el departamento de Córdoba,Revista
MVZCórdoba, 6: 119–126, 2001.
doi: 10.21897/rmvz.532

[13] Franco P, Orozco M, Ramírez L, López L. Determinación deEscherichia colie identificación del
serotipo O157: H7 en carne de cerdo comercializada en los principales supermercados de la
ciudad de Cartagena,Revista Lasallista de investigacion, 10: 91–100, 2013.
[14] Quiguanás-Guarín E, Granobles-Velandia C, Arango-Gil B, Giraldo-Rubio V, Castaño-Osorio J.

Aislamiento deEscherichia coliproductora de toxina Shiga (STEC) en heces de ganado y
detección de factores de virulencia asociados con su patogénesis,Infeccion, 25(1): 33–38,
2021.
doi: 10.22354/in.v25i1.906
[15] Muniesa M, Simon M, Prats G, Ferrer D, Panella H, Jofre J. Shiga toxina 2-convierte
bacteriófagos asociados con la variabilidad clonal enEscherichia coliO157: cepas H7 de origen
humano aisladas de un solo brote,Inmune a infecciones, 71(8): 4554–4562, 2003.
doi: 10.1128/iai.71.8.4554-4562.2003
[16] Unkmeir A, Schmidt H. Análisis estructural de genes stx transmitidos por fagos y sus secuencias
flanqueantes en la producción de toxina ShigaEscherichia coliy cepas de Shigella dysenteriae tipo 1,
Inmune a infecciones, 68(9): 4856–4864, 2000.
doi: 10.1128/IAI.68.9.4856-4864.2000
[17] Smith D, Wareing B, Fogg P, Riley L, Spencer M, Cox M, Saunders J, McCarthy A, Allison
H. Esquema de caracterización multilocus para bacteriófagos que codifican la toxina Shiga,
Microbiología aplicada y ambiental., 73(24): 8032–8040, 2007.
doi: 10.1128/AEM.01278-07
[18] LeJeune J, Abedon S, Takemura K, Christie NP, Sreevatsan S. HumanosEscherichia coli Marcador
genético O157:H7 en aislados de origen bovino,Enfermedades infecciosas emergentes, 10(8):
1482–1485, 2004.
doi: 10.3201/eid1008.030784
[19] Persson S, Olsen K, Ethelberg S, Scheutz F. Subtyping method forEscherichia coliToxina Shiga
(verocitotoxina) 2 variantes y correlaciones con manifestaciones clínicas,revista de
microbiologia clinica, 45(6): 2020–2024, 2007.
doi: 10.1128/JCM.02591-06
[20] Granobles C, Krüger A, Parma Y, Parma AE, Lucchesi PM. Diferencias en la toxina Shiga y la
producción de fagos entre las cepas STEC positivas para stx2g,Fronteras en microbiología celular y
de infecciones, 2: 1–5, 2012.
doi: 10.3389/fcimb.2012.00082
[21] De Sablet T, Bertin Y, Vareille M, Girardeau JP, Garrivier A, Gobert AP, Martin C. Expresión
diferencial de variantes de stx2 en la producción de toxinas ShigaEscherichia coli
pertenecientes a los seropatotipos A y C,Microbiología, 154(1): 176–186, 2008.
doi: 10.1099/mic.0.2007/009704-0

[22] Ogura Y, Mondal SI, Islam MR, Mako T, Arisawa K, Katsura K, Ooka T, Gotoh Y, Murase K, Ohnishi M,
Hayashi T. El nivel de producción de la toxina Shiga 2 en enterohemorrágicoEscherichia coliO157:
H7 se correlaciona con los subtipos de fagos que codifican toxinas,Informes científicos, 5(1): 1–11,
2015.
doi: 10.1038/srep16663
[23] Canchaya C, Fournous G, Chibani-Chennoufi S, Dillmann ML, Brüssow H. Phage como agentes de
transferencia lateral de genes,Opinión actual en microbiología., 6(4): 417–424, 2003.
doi: 10.1016/s1369-5274(03)00086-
[24] Bobay L, Touchon M, Rocha E. Domesticación generalizada de profagos defectuosos por bacterias,
procedimientos de la Academia Nacional de Ciencias, 111(33): 12127–12132, 2014.
doi: 10.1073/pnas.1405336111
[25] Johansen B, Wasteson Y, Granum P, Brynestad S. Estructura de mosaico de fagos que codifican la
toxina Shiga-2 aislados deEscherichia coliO157:H7 indica intercambio frecuente de genes entre
genomas de fagos lambdoides,Microbiología, 147(7): 1929–1936, 2001.
doi: 10.1099/00221287-147-7-1929
[26] Gamage S, Patton A, Hanson J, Weiss AA. Diversidad y gama de huéspedes del fago que codifica la
toxina Shiga,Infección e inmunidad, 72(12): 7131–7139, 2004.
doi: 10.1128/IAI.72.12.7131
[27] Shimizu T, Ohta Y, Noda M. Shiga Toxin 2 se libera específicamente de las células bacterianas por
dos mecanismos diferentes,Infección e inmunidad, 77(7): 2813–2823, 2009.
doi: 10.1128/IAI.00060-09
[28] Karch H, Bielaszewska M. Fermentador de sorbitol Productor de toxina ShigaEscherichia coli

O157: Cepas H−: epidemiología, características fenotípicas y moleculares y diagnóstico
microbiológico,Diario de Microbiología Clínica, 39(6): 2043–2049, 2001.
doi: 10.1128/JCM.39.6.2043-2049.2001
[29] Allison L. HUS debido a un verotoxigénico fermentador de sorbitolE. coliO157 en Escocia,

Eurovigilancia, 6(44), 1955.
doi: 10.2807/esw.06.44.01955-es
[30] Rosser T, Dransfield T, Allison L, Hanson M, Holden N, Evans J, Naylor S, La Ragione

R, Low C, Gally D. Potencial patogénico de la fermentación de sorbitol emergenteEscherichia coli O157:
Nuevo México,Infección e inmunidad, 76(12): 5598–5607, 2008.
doi: 10.1128/IAI.01180-08
[31] Koitabashi T, Vuddhakul V, Radu S, Morigaki T, Asai N, Nakaguchi Y, Nishibuchi M.

Caracterización genética deEscherichia coliO157: H7/–Cepas que portan el gen stx2 pero
no producen la toxina Shiga 2,Microbiología e inmunología, 50(2): 135–148, 2006.
doi: 10.1111/j.1348-0421.2006.tb03779.x

[32] Rahman M, Nabi A, Asadulghani M, Faruque SM, Islam MA. Propiedades toxigénicas y
caracterización de fagos stx deEscherichia coliO157 aislado de fuentes animales en un entorno de
país en desarrollo,Microbiología BMC, 18(1): 98, 2018.
doi: 10.1186/s12866-018-1235-3
[33] Koitabashi T, Cui S, Kamruzzaman M, Nishibuchi M. Aislamiento y caracterización del gen de la

toxina Shiga (stx) que llevaEscherichia coliO157 y no O157 de carnes al por menor en la provincia
de Shandong, China, y caracterización de los fagos stx 2 derivados de O157,revista de proteccion
alimentaria, 71(4): 706–713, 2008.
doi: 10.4315/0362-028x-71.4.706
[34] Fierz L, Cernela N, Hauser E, Nüesch-Inderbinen M, Stephan R. Infecciones humanas con

toxina productora de ShigaEscherichia coli, Suiza, 2010-2014,Fronteras en Microbiología, 8:
1471, 2017.
doi: 10.3389/fmicb.2017.01471
[35] Melton-Celsa A, O'Brien A, Feng P. Potencial de virulencia de la toxina Shiga activable 2d: producción
Escherichia coliAislados de productos frescos,revista de proteccion alimentaria, 78(11): 2085–2088,
2015.
doi: 10.4315/0362-028X.JFP-15-180
[36] Schmidt H, Scheef J, Morabito S, Caprioli A, Wieler LH, Karch H. Una nueva variante de
toxina Shiga 2 (Stx2f) deEscherichia coliaislado de palomas,Microbiología Aplicada y
Ambiental, 66(3): 1205–1208, 2000.
doi: 10.1128/aem.66.3.1205-1208.2000
[37] Meng Q, Bai X, Zhao A, Lan R, Du H, Wang T, Shi C, Yuan X, Bai X, Ji S, Jin D, Yu B, Wang
Y, Sun H, Liu K, Xu J, Xiong Y. Caracterización de la toxina productora de ShigaEscherichia coli
aislado de cerdos sanos en China,Microbiología BMC, 14: 5, 2014.
doi: 10.1186/1471-2180-14-5

Caracterización de seis cepas colombianas deEscherichia coliproductoras de toxina Shiga

(STEC) portadoras de fagos codificantes de Stx2
Resumen:Escherichia coliLa productora de toxinas Shiga (STEC) es un patógeno bacteriano

que causa diarrea y enfermedades graves como síndrome urémico hemolítico en los humanos.
Su principal factor de virulencia son las toxinas Shiga (Stx1 y Stx2). Algunos subtipos de Stx2
han sido identificados y asociados con el riesgo de desarrollar enfermedades graves. Los
tóxicos Stx están codificados por bacteriófagos templados que controlan su expresión a través
del ciclo lítico que a su vez es regulado por los genes tardíos y la proteína antiterminadora Q. El
objetivo de este trabajo fue caracterizar seis sepas STEC portadoras de fagos Stx2 para
proporcionar información Preliminar y conocer las cepas stx2 de Colombia respecto a su
producción de toxina, inducción del ciclo lítico y subtipificación de Stx2. Nuestras
observaciones resaltaron dos cepas que producían mayores niveles de Stx y mayor inducción
del ciclo lítico. Todas las cepas evaluadas contenían los subtipos Stx2a, Stx2c o Stx2d. Además,
la mayoría de las cepas portaban el aleloqO111y solo una cepa mostró diferencias en la región
noche Las diferencias en las características evaluadas entre las cepas observadas podrían
indicar la preferencia de estas seis cepas de STEC portadoras de fagos Stx2.
Palabras clave:STEC; bacteriófagos; Toxina Shiga; ganado; SUH
Caracterización de seis cepas colombianas deEscherichia coliproductoras de toxina Shiga

(STEC) portadoras de fagos codificantes de Stx2
Resumen:Escherichia coliprodutora de toxinas Shiga (STEC) é um patógeno bacteriano que

causa diarrea y doenças graves como síndrome hemolítico-urêmica nos humanos. Seu
principal factor de virulência são como toxinas Shiga (Stx1 y Stx2). Alguns subtipos de Stx2 têm
sido identificados e associados com o risco de desenvolver doença severa. As toxinas están
codificadas por bacteriófagos templados que controlan su expresión a través del ciclo lítico
que é por sua vez regulado pelos genes tardios ea proteína antiterminadora Q. O objetivo
deste trabalho foi caracterizar seis cepas STEC portadoras de fagos Stx2 para probar
información preliminar sobre como cepas stx2 da Colombia respeto a su producción de toxina,
inducción del ciclo lítico y subtipificación de Stx2. Nossas observações destacanam duas cepas
que produziam maiores níveis de Stx e uma maior indução do ciclo lítico. Todas las cepas
validadas portavam um destes subtipos: Stx2a, Stx2c ou Stx2d. adicionalmente, a maioria das
cepas portavam o aleloqO111e só uma cepa presenta diferencias en la región nocheComo
diferenças nas características avaliadas entre as cepas observadas podrían indicar a necesitare
destas seis cepas de STEC portadoras de fagos Stx2.
Palavras-chave:STEC; bacteriófagos; Toxina Shiga; Gado; SUH

Brayan Stiven Arango Gil
Bióloga de la Universidad del Quindío, Colombia con experiencia en investigación sobre Escherichia coli
productora de toxina Shiga (STEC) desde 2016. Doctoranda en Ciencias Biomédicas de la Universidad
Nacional de Rosario, Argentina. Investigación enfocada en biotecnología de fagos, optimización genética y
determinación de condiciones de producción de una mezcla de fagos, activa sobre cepas locales de
Staphylococcus aureus en el Laboratorio de Microbiología Molecular de la Facultad de Ciencias Médicas,
Universidad Nacional de Rosario, Argentina.
ORCID: 0000-0003-0311-3433
Sebastián Peña Buitrago
Estudiante de Biología en la Universidad del Quindío, Colombia. Estudiante de investigación en el Grupo

de Inmunología Molecular (GYMOL) centrado en la caracterización de bacteriófagos de Escherichia coli
productora de toxina Shiga (STEC).
ORCID: 0000-0002-4657-4232
Jhon Carlos Castaño Osorio
Doctorado en la Universidad del Quindío, Colombia. Doctora en Ciencias Biomédicas del Instituto de
Medicina Tropical Pedro Kourí, Ciudad de La Habana, Cuba con 25 años de experiencia investigando sobre
enfermedades inmunitarias e infecciosas. Profesor de Inmunología y Biología Celular desde 2001 y
miembro del Grupo de Inmunología Molecular (GYMOL) de la Universidad del Quindío, Colombia.
ORCID: 0000-0002-7639-3053
Claudia Viviana Granobles-Velandia
Lic. En Biología y Educación Ambiental en la Universidad del Quindío, Colombia. Doctora en

Ciencia Animal de la Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires,
Argentina con 15 años de experiencia investigando sobre Escherichia coli productora de toxina
Shiga (STEC). Profesor de Biología Celular desde 2013 y miembro del Grupo de Inmunología
Molecular (GYMOL) de la Universidad del Quindío, Colombia.
ORCID: 0000-0002-0742-6181

ART+662+Jenny+Granados en Es2023 PDF

Cargado por

Información del documento

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

ART+662+Jenny+Granados en Es2023 PDF

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.

Universidad ciencia 27(2): 187–202,

Caracterización de seis productores de toxina ShigaEscherichia

Fondos:Universidad del Quindío con el

2.1. Cepas bacterianas

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Tabla 1.Características genéticas y genes de virulencia de las cepas STEC.

Genes de virulencia qalelos genéticos

2.2. Inducción del ciclo lítico

2.3. producción de Stx2

2.4. Análisis de la región tardía de fagos Stx2

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

fragmentos amplificados. La presencia de los diferentes alelos deqgen (q933,qO111, yq21) se

2.5. Identificación de subtipos de Stx2

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Cebador Secuencia Referencia

Las secuencias parciales obtenidas se utilizaron para construir un dendrograma

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

3.1. Inducción del ciclo lítico

3.2. Producción de toxina Shiga

Figura 2.Curvas de crecimiento/lisis de las cepas evaluadas en presencia/ausencia de Mitomicina C (MMC).

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

3.3. Análisis de la región tardía de fagos Stx2

3.4. Identificación de subtipos de Stx2

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Los autores declaran que no existe conflicto de intereses.

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

[4] Bauwens A, Bielaszewska M, Kemper B, Langehanenberg P, Bally G, Reichelt R, Mulac

[10] Matsumoto M, Suzuki M, Takahashi M, Hirose K, Minagawa H, Ohta M. Identificación y descripción

[11] Haugum K, Lindstedt B, Løbersli I, Kapperud G, Brandal T. Identificación del antiterminador

[12] Piedrahita D, Márquez T, Máttar S. Detección deEscherichia coli0157: H7 en poblaciones

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

[14] Quiguanás-Guarín E, Granobles-Velandia C, Arango-Gil B, Giraldo-Rubio V, Castaño-Osorio J.

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

[28] Karch H, Bielaszewska M. Fermentador de sorbitol Productor de toxina ShigaEscherichia coli

[29] Allison L. HUS debido a un verotoxigénico fermentador de sorbitolE. coliO157 en Escocia,

[30] Rosser T, Dransfield T, Allison L, Hanson M, Holden N, Evans J, Naylor S, La Ragione

[31] Koitabashi T, Vuddhakul V, Radu S, Morigaki T, Asai N, Nakaguchi Y, Nishibuchi M.

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

[33] Koitabashi T, Cui S, Kamruzzaman M, Nishibuchi M. Aislamiento y caracterización del gen de la

[34] Fierz L, Cernela N, Hauser E, Nüesch-Inderbinen M, Stephan R. Infecciones humanas con

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Caracterización de seis cepas colombianas deEscherichia coliproductoras de toxina Shiga

Resumen:Escherichia coliLa productora de toxinas Shiga (STEC) es un patógeno bacteriano

Palabras clave:STEC; bacteriófagos; Toxina Shiga; ganado; SUH

Caracterización de seis cepas colombianas deEscherichia coliproductoras de toxina Shiga

Resumen:Escherichia coliprodutora de toxinas Shiga (STEC) é um patógeno bacteriano que

Palavras-chave:STEC; bacteriófagos; Toxina Shiga; Gado; SUH

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

Brayan Stiven Arango Gil

Sebastián Peña Buitrago

Estudiante de Biología en la Universidad del Quindío, Colombia. Estudiante de investigación en el Grupo

Jhon Carlos Castaño Osorio

Claudia Viviana Granobles-Velandia

Lic. En Biología y Educación Ambiental en la Universidad del Quindío, Colombia. Doctora en

Universitas Scientiarum: 187–202 http://ciencias.javeriana.edu.co/investigacion/universitas-scientiarum

También podría gustarte