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Respuestas unicas y multigeneracionales de la masa corporal a

las concentraciones de oxígeno atmosférico en Drosophila melanogaster:
evidencia de roles de plasticidad y evolución
CJ KLOK,AJHUBB&J. F. HARRISON
Escuela de Ciencias de la Vida, Universidad Estatal de Arizona, Tempe, AZ, EE. UU.
Introducción
Basado en correlaciones históricas entre altas presiones
parciales de oxígeno atmosférico (aPO
2
) y la aparición
de animales gigantes en el registro fósil, varias Las
publicaciones de perfil han planteado la hipótesis de que la
aPO
2 elevado
permitió la evolución de animales gigantes, particularmente
insectos, en el Paleozoico tardío (Graham et al., 1995; Dudley,
1998, 2000a,b; Berner et al., 2003). De manera similar, los datos
ecológicos han demostrado una conexión positiva
entre los niveles de oxígeno acuático y los tamaños corporales máximos de
muchas especies de invertebrados (Chapelle & Peck,
1999, 2004; Peck y Chapelle, 1999). Por lo tanto, la disponibilidad de oxígeno
puede ser un factor abiótico extremadamente importante que influye en los
patrones evolutivos y ecológicos
en el tamaño corporal adulto de muchos animales. Sin embargo, la
interpretación de estas correlaciones entre aPO
2
y el tamaño del animal a lo
largo del tiempo geológico y el espacio ecológico es difícil
debido a factores de confusión como la temperatura
, la calidad de los alimentos y las interacciones bióticas (Butterfield,
2009).
Las correlaciones históricas y entre entornos entre la
aPO
2
y el tamaño máximo podrían deberse en parte a
las respuestas plasticas del tamano del organismo a la aPO 2

. la plasticidad
del desarrollo da como resultado una supresión hipóxica del
tamaño corporal y la tasa de crecimiento en el gusano de la harina Tenebrio molitor
(Loudon, 1988; Greenberg & Ar, 1996), pero reduce las tasas de crecimiento sin afectar
el tamaño corporal en el
saltamontes
Schistocerca americana (Harrison et al., 2006). La hiperoxia (40
kPa) no afectó el tamaño corporal adulto en
experimentos de cría de una sola generación con T. molitor (Greenberg & Ar,
1996) ni S. americana (Harrison et al., 2006). En la mosca del
vinagre, Drosophila melanogaster, el tamaño corporal adulto
eventualmente con la hipoxia y aumentado con la hiperoxia
durante los experimentos de crianza de una sola generación (Loudon,
1988; Greenberg & Ar, 1996; Frazier et al., 2001; Henry &
Harrison, 2004; Peck y Maddrell, 2005). ; Harrison et al.,
2006). Sin embargo, todos los estudios previos que examinaron los efectos de aPO 2

en D. melanogaster han utilizado protocolos de crianza en masa

que no han permitido una separación inequívoca de
la plasticidad del desarrollo de la fuerte selección que ocurre
dentro de una sola generación.
Correspondencia: C. Jaco Klok, Facultad de Ciencias de la Vida, Universidad Estatal de
Arizona
, PO Box 874501, Tempe, AZ 85287-4501, EE. UU.
Teléfono: +1 480 727 7449; fax: +1 480 727 9440; e-mail: cjklok@asu.edu ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504
2496 COMPILACIÓN DE REVISTAS ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA DE BIOLOGÍA
EVOLUTIVA
Palabras clave:
tamaño corporal;
hiperoxia;
hipoxia;
selección natural de laboratorio;
plasticidad fenotípica.
Resumen
Se ha planteado la hipótesis de que una mayor disponibilidad de oxígeno es
importante para permitir
la evolución de los invertebrados más grandes durante la historia de la Tierra y en los
entornos acuáticos. Probamos las
respuestas evolutivas y de desarrollo del tamaño corporal adulto de Drosophila
melanogaster a la hipoxia y la
hiperoxia. Las moscas criadas eran más pequeñas en hipoxia, pero la hiperoxia

no tuvo efecto. En cada uno de los tres tratamientos con oxígeno (hipoxia, normoxia o

hiperoxia) criamos tres líneas replicadas de moscas durante siete generaciones,

seguidas de cuatro generaciones en normoxia. En hipoxia, las respuestas se
debieron
principalmente a la plasticidad del desarrollo, ya que el tamaño corporal promedio
tendrá en una
generación y volvió a los valores de control después de una o dos generaciones de
normoxia. En la hiperoxia, las moscas desarrollan tamaños corporales más grandes. La
masa máxima de moscas se
alcanzado durante la primera generacion de retorno de la hiperoxia a la normoxia.
Nuestros
resultados sugieren que los niveles más altos de oxígeno podrían hacer que las
especies de invertebrados
evolucionen a un tamaño promedio más grande, en lugar de simplemente permitir la
evolución de
especies gigantes.
doi: 10.1111/j.1420-9101.2009.01866.x Las correlaciones
históricas y entre entornos entre
la disponibilidad de oxígeno y el tamaño corporal podrían deberse a respuestas
evolutivas del tamaño de los animales al oxígeno
atmosférico
Una aPO
2 más altas
podría conducir directa o indirectamente a
la selección natural, y los animales más grandes tendrán una mayor forma
física en atmósferas con más O
2
. Dudley (citado en
Berner et al., 2003) mostraron aumentos en la masa corporal de adultos
de D. melanogaster criados durante cinco generaciones en condiciones
hiperbáricas que elevaron la aPO
2
23 kPa.
Sin embargo, este estudio resultó solo una población única de
moscas y no devolvió la población al 21% de
oxígeno, por lo que es posible que los efectos observados se deban
simplemente a la plasticidad o la deriva. Henry y Harrison (2004)
encontraron poca evidencia de cambios hereditarios en la masa
larvaria para dos líneas replicadas criadas durante seis
generaciones en 10 o 40 kPa aPO
2
. Zhou et al. (2008)
demostrando que las poblaciones de moscas derivadas de
lineas isogénicas agrupadas redujeron el tamaño corporal de los adultos en
respuesta a
muchas generaciones de atmosferas cada vez mas hipoxicas
(reduciendo la apo
2
de 8 a 4 kPa), pero aparentemente la
respuesta se debe a la plasticidad del desarrollo a medida que las diferencias en
el tamaño corporal las líneas de control no persistieron cuando las moscas
regresaron a la normoxia. Hemos demostrado que la hipoxia restringe la
evolución del tamaño corporal más grande en
D. melanogaster artificialmente seleccionada para una gran masa adulta
(Klok y Harrison, 2009).
En este estudio, probamos la evolución y el desarrollo Respuestas de
plasticidad opmental del tamaño corporal adulto de D. melanogaster a la
hipoxia o hiperoxia. Nuestra prueba de plasticidad del desarrollo produjo
moscas criadas individualmente, expuestas desde el huevo hasta la edad
adulta a 10, 16, 21, 24, 27, 31
o 40 kPa de aPO
2
. Estudios previos que utilizaron enfoques de crianza en masa han
demostrado que el tamaño corporal disminuye linealmente en respuesta a
la hipoxia (Peck & Maddrell, 2005). Sin embargo, se desconoce la forma de
la norma de reacción para las respuestas del tamaño corporal a la
hiperoxia. El aumento mostrado previamente en la masa corporal en
respuesta a la hiperoxia
(Frazier et al., 2001; Berner et al., 2003) para las moscas del
vinagre criadas en masa sugiere un efecto positivo en el desarrollo de la
hiperoxia sobre el tamaño. Sin embargo, dado que los niveles muy altos de
oxígeno son tóxicos (Fridovich, 1998), es probable que la
respuesta del tamaño corporal a la hiperoxia sea bifásica, con una
disminución del tamaño y la supervivencia en algún rango de niveles altos de
oxígeno. Nuestra prueba para las respuestas evolutivas de la masa corporal
adulta a aPO
2
fue criar nueve poblaciones
de moscas durante siete generaciones en 10, 21 o 40 kPa aPO 2

(tres poblaciones replicadas por tratamiento) seguido de

cuatro generaciones en 21 kPa. Si las respuestas del tamaño corporal a la aPO

2
se deben a la evolución, el tamaño debería cambiar a lo largo de varias
generaciones y seguir siendo significativamente diferente de las
poblaciones ancestrales y de control incluso después de dos o más
generaciones de reversión a la normoxia. Si los
rangos corporales convergen dentro de una o dos generaciones de regreso al
jardín común, condiciones de 21 kPa aPO
2
, esto
indicaría que los cambios de tamaño corporal observados a 10 o 40
kPa aPO
2
probablemente se debió a plasticidad o
efectos parentales.
Materiales y métodos Reservas de Drosophila y
mantenimiento del cultivo antes
de los experimentos Se adquirieron cultivos de Drosophila amelanogaster de tipo
salvaje
consanguíneos (cepa Oregon R) de Carolina Biological Supply (http://
www.carolina.com). con 50 ml de medio cultivo de Drosophila estandarizado a base
de levadura en incubadoras de baja temperatura VWR o Percival a 25 Canda12L: 12 D
de fotoperíodo. Durante las primeras cinco a siete generaciones durante la
expansión de los cultivos de laboratorio (no durante los procedimientos de
selección), el medio crecimiento se trató con tetraciclina o
rifampicina en cada generación alternativa para eliminar posibles Wolbachia. infecciones
para evitar efectos impredecibles en las respuestas durante las condiciones
experimentales (Harcombe & Hoffmann, 2004; Jaenikeet al., 2006; Koukouet al., 2006; de
Crespigny & Wedell, 2007; Jaenike, 2007). Los tratamientos con antibióticos cesaron dos
generaciones antes del comienzo de los procedimientos de selección. Durante el período
preexperimental, las moscas se mezclaron entre varias botellas para asegurar
poblaciones de más de varias millas. Protocolo de selección natural de laboratorio y
control de oxígeno atmosférico Para comenzar la generación 0 e iniciar las nueve
poblaciones separadas (líneas de réplica), se colocaron aproximadamente 80 moscas
adultas (machos + hembras) de uno a tres días de edad en cada una de las nueve botellas
separadas, y se les permitió poner huevos durante 5 días (ver Figura 1). Los experimentos
preliminares indicaron que este procedimiento mantuvo la densidad de larvas por debajo
de lo que causaría límites de densidad en la masa corporal. Durante la generación 0,
todas las botellas se mantuvieron a 21 kPa aPO 2 . Para esta generación y las siguientes,
las moscas adultas recién emergidas (< 48 h de edad) se anestesiaron con frío
colocándolas en un refrigerador de laboratorio a 4 ± 1 C durante 1 h antes de pesarlas
(Gibert et al., 2001). Usamos anestesia fría en lugar de anestesia con CO 2 o N 2 para
evitar exponer a las moscas a la anoxia aguda que podría, durante un experimento
diseñado específicamente para investigar los efectos de la aPO 2 variable en el tamaño
corporal, introducir efectos importantes adicionales en los genes de respuesta a la
hipoxia. Para comenzar la generación1 y todas las generaciones subsiguientes de cada
una de las nueve líneas replicadas, se eligieron aleatoriamente 30 hembras adultas y 20
machos adultos de la generación anterior y se pesaron adecuadamente (microbalanza
Mettler MX 5, precisión 0,001 mg; Mettler Toledo, http ://www. .us.mt.com). En cada
generación para cada línea replicada, después de pesar los cincuenta adultos, añadimos
otras 30 a 40 moscas seleccionadas al azar (incluidos machos y hembras) de la misma
edad, de la misma generación y de la misma línea replicada para obtener una muestra.
tamaño total de la población de 80 a 90 moscas. Al comienzo de la generación 1, las
nueve líneas replican Respuestas del tamaño del cuerpo al oxígeno en Drosophila 2497 ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 REVISTA COMPILACIÓN ª 2009
SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA se dividieron entre tres aPO 2 de
prueba , con tres líneas cada una en hipoxia (10 kPa aPO 2 ), hiperoxia (40 kPa aPO 2 ) y
normoxia ( líneas de control, 21 kPa aPO 2 ). Las líneas se mantuvieron en estos aPO 2 s
hasta la generación 7. Para las generaciones 8 a 11, todas las líneas replicadas se
devolvieron y se mantuvieron en 21 kPa aPO 2 (Fig. 1) para probar si los posibles cambios
en el tamaño eran el resultado de plasticidad fenotípica/del desarrollo, o los resultados
de la evolución: selección genética. Durante las generaciones 0-11, las botellas de cultivo
se mantuvieron en cámaras herméticas de plexiglás (40 cm · 50 cm · 70 cm) alojadas
dentro de un gabinete más grande con temperatura controlada (Percival, Boone IO, EE.
UU., 25 C). La aPO 2 en las cámaras se reguló dentro de 1 kPa mediante un sistema de
regulación de oxígeno paramagnético ROXY-8 de Sable Systems (http://
www.sablesys.com/roxy8.html) a 10, 21 y 40 kPa de aPO 2 durante las generaciones 1 a 7,
ya 21 kPa aPO 2 durante las generaciones 8–11. Este sistema permitió el monitoreo y
registro continuo de aPO 2 dentro de cada cámara. Las moscas experimentaron 21 kPa
aPO 2 durante < 3
h (< 1 % del tiempo de generación) durante el pesaje y la clasificación entre
generaciones. Experimento de oxígeno múltiple, individuo único, generación única

24, 27, 31 y 40 kPa. Un cultivo madre de aproximadamente 2000 moscas adultas en un

recipiente grande (30,5 cm · 25,5 cm · 15,25 cm) puso huevos que se distribuyeron al
azar a los diferentes tratamientos. Se introdujeron bloques de medio de mosca de la
uva a base de levadura en este cultivo madre y se logró que las moscas depositaran
sus huevos en estos bloques durante un período de 2 h. Se recolectaron huevos
individuales de estos bloques, se transfirieron a medio de crecimiento estándar en
viales de vidrio (2,5 cm de diámetro · 9,5 cm de alto) y se distribuyeron entre los siete
tratamientos con aPO 2 , con 55 huevos por tratamiento con aPO 2 . Los viales se
monitorean cada 8 h para la etapa de desarrollo (huevo, larva, pupa, adulto). Los
adultos se recogieron dentro de las 8 h posteriores a la eclosión y se pesaron. Análisis
estadísticos Las moscas macho y hembra se analizan por separado debido a las
diferencias significativas de dimorfismo sexual en el tamaño del cuerpo. Probamos los
efectos generales del oxígeno en la evolución de la masa adulta de moscas mediante
la prueba de interacciones significativas entre aPO 2 y la generación con un ANOVA
factorial (de dos vías). En este análisis usamos las masas medias de cada línea
replicada dentro de cada generación en un aPO 2 dado como dato. Debido a que hubo
una interacción significativa entre la aPO 2 y la generación en la masa, luego
probamos las diferencias en las masas corporales de las moscas en una aPO 2 dada
durante múltiples generaciones durante exposiciones a PO 2 o después de regresar a
la normoxia con ANOVA de una vía ANOVA, nuevamente usando la masa media de
cada línea replicada. adato. También usamos ANOVA anidado ANOVA s para probar
las diferencias en la masa corporal de las moscas en diferentes aPO 2 s en
generaciones específicas durante el protocolo de generación múltiple, con líneas
replicadas anidadas dentro de aPO 2 ; este enfoque nos permitió abordar
estadísticamente la posible variación en las respuestas de las diferentes líneas
replicadas. Los efectos de las exposiciones de generación única a aPO2 se analizaron
con ANOVA ANOVA unidireccional. En el experimento de cría individual de una sola
generación, la proporción de adultos que eclosionaron de los 55 huevos transferidos a
cada uno de estos eventos se analizó a mano usando una prueba G (Sokal & Rohlf,
1995). Todos los demás análisis se realizaron con STATISTICA 8 STATISTICA 8 (http://
www.StatSoft.com , Tulsa, OK, EE. UU.). Los resultados en los tamaños corporales en
respuesta a la multigeneracional a las masas adultas experimentales de aPO 2 Fly
divergieron entre las generaciones 1 a 7 durante la exposición a 10 o 40 kPa,
mostrando diferencias claras y significativas en la masa (Fig. 2 ;Tabla 1). En general,
hubo una interacción significativa entre la aPO 2 y la generación tanto para moscas
hembras como machos (Fig. 2). Las moscas expuestas a 10 kPa disminuyeron en masa
(ANOVA ANOVA de una vía para las generaciones 0–7 – moscas hembras: F 7,16 =
36,978, P < 0,0001; moscas machos : F 7,16 = 8,852, P < 0,0003) ; con el mayor mas
grande de las generaciones de existencias superadas 21 40 40 40 40 40 40 F0 F1 F2 F3
a 7 F8 a 11 (retorno normóxico) Normoxia Oxígenos de prueba Normoxia Fig. 1 Diseño
experimental para experimentos multigeneracionales. Nueve lineas
repetidas pasaron por una generación de normoxia (21 kPa), tres réplicas cada una
pasaron por siete generaciones en una prueba de aPO 2 (10, 21 o 40 kPa) y finalmente
cuatro generaciones de normoxia. En cada generación, 80–90 adultos (<48 h de edad)
elegidos al azar de la generación anterior de esa línea fundaron la nueva generación. De
esos adultos elegidos al azar, se pesaron 30 moscas hembras y 20 machos. 2498 CJ KLOK
Y AL. ª 2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 COMPILACIÓN DE
REVISTAS ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA DE BIOLOGÍA EVOLUTIVA (rango del 8% al 10%) en
la generación 1 (Fig. 2). Las moscas expuestas a 40 kPa mostraron una respuesta opuesta,
aumentando en masa con el tiempo (ANOVA ANOVA de una vía – moscas hembras : F 7,16
= 5,664, P < 0,002; moscas machos: F 7,16 = 18,428, P < 0,0003, figura 2). Las masas
parecieron estabilizarse durante las generaciones 4-7. Las masas de las moscas de
control exponens a 21 kPa no cambiaron significativamente durante las generaciones 0–7
(ANOVA ANOVA unidireccional: moscas hembra: F 7,16 = 1,69, P = 0,182; moscas macho: F
7,16 = 1 ,57, P = 0.214, y ver Fig. 2). Las masas divergentes para las moscas hembra y
macho criadas en hipoxia e hiperoxia también fueron significativamente diferentes de las
moscas de control criadas continuamente en 21 kPa (Tabla 1). Respuestas del tamaño
corporal al retorno a la normoxia después de múltiples generaciones de hiperoxia o
hipoxia Regreso a la normoxia después de múltiples generaciones de hipoxia 7 y 8–F 2,6 =
115.59, P < 0.0001), pero aún eran significativamente más pequeños que sus ancestros de
la generación 0 criados normóxicos o las líneas de control criadas continuamente en 21
kPa (ANOVA anidado ANOVA, Tabla 2). En la generación 8, las masas de las moscas macho
eran significativamente mayores que las de los machos de la generación 7 criados
hipóxicos ( ANOVA ANOVA unidireccional –F 2,6 = 28,87, P < 0,0009) y eran equivalentes a
las masas de sus ancestros normoxicreados de la generacion 0 ya las de las moscas de
control criadas continuamente. en 21 kPa (ANOVA ANOVA anidado, Tabla 2). Durante las
generaciones 9–11, las masas de moscas macho y hembra no fueron estadísticamente
diferentes de sus ancestros de la generación 0 (ANOVA ANOVA unidireccional: moscas
hembra : F 3,8 = 0,159, P = 0,92; moscas macho: F 3,8 = 1.58, P = 0.269, y vea la Fig. 2) o las
de control de moscas continuamente criadas en 21 kPa (ANOVA anidado ANOVA, Tabla 2).
Regreso a la normoxia después de múltiples generaciones de hiperoxia Durante la
primera generación de retorno a la normoxia (generación 8), las moscas de ambos sexos
mostraron un fuerte y significativo aumento de tamaño en comparación con la
generación 7 (ANOVA de una vía ANOVA para las generaciones 0, 7 y 7). 8 – moscas
hembras : F 2,6 = 29,77, P < 0,0008, moscas machos: F 2,6 = 26,98, P < 0,001, y ver Fig. 2).
Las moscas en la tercera a cuarta generación después del regreso a la normoxia
(generaciones 10–11) mantuvieron masas más grandes que sus antepasados de la
generación 0 (ANOVA de una vía ANOVA para las generaciones 0, 10 y 11 – moscas
hembras: F 2,6 = 6,64, P = 0,031, moscas macho: F 2,6 = 57,41, P < 0,0002, y ver Fig. 2). Las
masas de estas moscas también eran mayores que las de las moscas de control criadas
continuamente en 21 kPa (ANOVA anidado ANOVA, Tabla 2). Efectos de desarrollo de la
hipoxia o la hiperoxia en el tamaño corporal, la tasa de desarrollo y la hasta la edad
adulta de moscas criadas individualmente Cuando se criaron individualmente durante
una generación, las moscas hipóxicas en el tratamiento con aPO 2 de 10 kPa mostraron
disminuciones en la masa corporal del
16,7 % para las hembras y del 12,8 % para las hembras . machos en comparación con moscas criadas
en el tratamiento de control con 21 kPa aPO 2 (ANOVA ANOVA de una vía – moscas hembras: F 1,46 =
46,63, P < 0,0001; moscas machos: F 1,47 = 34 ,93, P < 0,0001). Las moscas del otro tratamiento
hipóxico (16 kPa) no mostraron diferencias significativas en relación con las del tratamiento de control
(moscas hembras: F 1,52 = 0,86, P = 0,86; moscas machos: F 1,39 = 0 ,62, P = 0,43) . Además, todas las
moscas criadas en tratamientos hiperóxicos no mostraron cambios significativos en la masa en
relación con el tratamiento de control (21 kPa) (moscas hembras : F 4,43 = 1,23, P = 0,35; moscas
machos: F 4,99 = 0,49, P = 0,74, y ver Fig. 3a). Tiempos de desarrollo para 0.55 0.60 0.65 0.70 0.75 0.80
0.85 0.90 0.95 1.00 Masa, mg Moscas macho 0 1234567 8 9 10 11 Generaciones 0 12 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Generaciones 0.9 1.0 1.1 3 1.2 Masa 1 mg . kPa 21 kPa 40 kPa 10 kPa 21 kPa 40 kPa (a) (b) Fig. 2 Las
líneas replicadas siguieron diferentes trayectorias en diferentes condiciones de aPO 2 (ANOVA
factorial (bidireccional), aPO 2 x término de interacción de generación; (a ) hembras: F 22, 72 = 8,91, P
< 0,0001; (b) machos: F 22, 72 = 15,23, P < 0,0001). Los recuadros rojos indican qué generaciones
experimentan normoxia (Generaciones 0 y 8–11). Las medias y los intervalos de confianza de 0,95
para las tres repeticiones en cada generación y aPO 2 se calculan usando la masa media de moscas
para cada repetición como dato. Respuestas del tamaño corporal al oxígeno en Drosophila 2499 ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 COMPILACIÓN DE REVISTA ª 2009 SOCIEDAD
EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA Las moscas criadas individualmente, expresadas como
tiempo hasta la pupa, parecían ser el recíproco del tratamiento con aPO 2 en el tamaño corporal . Las
moscas criadas en 10 kPa puparon significativamente más tarde que las de todos los demás
tratamientos con aPO 2 (Fig. 3b), pero ninguno de los otros tratamientos difirieron significativamente.
En normoxia eclosionaron 51 adultos de los 55 huevos iniciales. En comparación con la normoxia, ni la
aPO 2 hipóxica ni la hiperóxica tuvieron efectos significativos sobre la eclosión (o supervivencia) del
adulto. En adultos hipóxicos aPO 2 s⁄ y ⁄ encerrados en 10 y 16 kPa respectivamente (G = 1,981, gl = 2,
P > 0,37), y en hiperóxicos aPO 2 s¹⁄, ⁄, ⁄ y ¹⁄ adultos cerrados en 24 , 27, 31 y 40 kPa respectivamente (G
= 1,894, df = 4, P > 0,75). Discusión La plasticidad del desarrollo es el principal mecanismo de
respuesta del tamaño adulto de D. melanogaster a la hipoxia El tamaño corporal adulto de las moscas
del vinagre deberá debido a la plasticidad del desarrollo en respuesta a la hipoxia, pero no hubo
evidencia de que la hipoxia impulsara cambios evolutivos en el tamaño adulto (Figs. 2 y 3; Tabla 1). En
los ensayos de cría individual de una sola generación , el tamaño corporal puede resultar
significativamente en aproximadamente un 15% en 10 kPa aPO 2 , resultados similares a los
encontrados en estudios previos con enfoques de cría en masa (Frazier et al., 2001; Peck & Maddrell,
2005). En los ensayos multigeneracionales, tanto las moscas hembras como los machos redujeron su
tamaño en aproximadamente un 10 % en la generación 1 y luego mantuvieron masas relativamente
estables para las generaciones posteriores en 10 kPa aPO 2 . Ambos sexos mostraron un fuerte
aumento de masa al volver a 21 kPa. Para los machos, las masas corporales fueron estadísticamente
equivalentes a las moscas de control y las moscas ancestrales de la generación 0 dentro de una
generación de regreso a la normoxia (Fig. 2a; Tabla 2). Hubo algunas pruebas muy débiles de los
efectos las masas corporales fueron estadísticamente equivalentes a las moscas de control y las
moscas ancestrales de la generación 0 dentro de una generación de regreso a la normoxia (Fig. 2a;
Tabla 2). Hubo algunas pruebas muy débiles de los efectos las masas corporales fueron
estadísticamente equivalentes a las moscas de control y las moscas ancestrales de la generación 0
dentro de una generación de regreso a la normoxia (Fig. 2a; Tabla 2). Hubo algunas pruebas muy
débiles de los efectos
parentales o evolutivos de la hipoxia en las hembras, ya que el tamaño de sus cuerpos se mantuvo
significativamente más pequeño que el de las moscas ancestrales o de control criadas continuamente
en 21 kPa durante la primera generación de retorno a la normoxia (Fig. 2; Cuadro 2). Los resultados
de Zhou et al. (2008) también respaldan la hipótesis de que la plasticidad del desarrollo es el principal
mecanismo de respuesta de las masas de moscas (en mg) en las generaciones 0, 1, 2 y 7. Se pesaron
30 $ + 20 # por repetición, con tres réplicas. poblaciones por generación Moscas en la generación 0
Moscas en la generación 1 Moscas en la generación 2 Moscas en la generación 7 10 kPa ± 0,037 b
1,114 ± 0,009 b 1,104 ± 0,017 b 40 kPa $ 1,179 ± 0,012 a 1,189 ± 0, 009 c 1,254 ± 0,007 c 1,258 ± 0,008 c
ANOVA anidado ANOVA $ F 2261 = 0,32; P < 0,73 F 2259 = 56,55; P < 0,0001 F 2261 = 208,02; P < 0,0001
F 2261 = 116,43; P <0.0001 10 kPa # 0.754 ± 0.005 AB 0.692 ± 0.007 A 0.693 ± 0.008 A 0.648 ± 0.006 A
21 kPa # 0.757 ± 0.008 A 0.758 ± 0.007 B 0.769 ± 0.008 B 0.753 ± 0.007 B 40 KPA # 0.73332 ± 0. 0,005 c
0,837 ± 0,007 c ANOVA anidado ANOVA # F 2171 = 4,05; P < 0,02 F 2171 = 159,33 ; P < 0,0001 F 2171 =
128,06 ; P < 0,0001 F 2171 = 199,84 ; P < 0,0001 Los superíndices indican diferencias significativas en
las masas (prueba post hoc de Tukey HSD) entre los grupos de prueba de oxígeno. Generación 0: 21
kPa aPO 2 ; generaciones 1, 2, 7: prueba aPO 2 s. Tabla 2 Masas de moscas (en mg) para las
generaciones 8, 10 y 11, despues del retorno a la normoxia. Se pesaron 30 $ +20 # por repetición, con
tres poblaciones de réplicas por generación Generación 8 (primera en 21 kPa) Generación 10 (tercera
en 21 kPa) Generación 11 (cuarta en 21 kPa) 10 kPa $ 1,096 ± 0,011 a 1,172 ± 0.008 a 1.153 ± 0.010 a 21
kPa $ 1.151 ± 0.008 a 1.171 ± 0.008 a 1.139 ± 0.019 a 40 kPa $ 1.392 ± 0.011 b 1.273 ± 0.007 b 1.249 ±
0.010 b ANOVA anidado =2,4ANOVA. P < 0,0001 F 2261 = 64,84; P < 0,0001 F 2261 = 20,32; P <0.0001 10
kPa # 0.742 ± 0.008 A 0.786 ± 0.008 A 0.788 ± 0.009 A 21 kPa # 0.789 ± 0.006 b 0.784 ± 0.007 A 0.778 ±
0.007 A 40 kPa # 0.878 ± 0.007 C 0.851 ± 0.006 B 0.819 ± ANOVA 2,171 = 104,25; P < 0,0001 F 2171 =
30,81; P < 0,0001 F 2,171 = 8,56; pag < 0, 0003 Los superíndices indican diferencias significativas en las
masas (prueba posthoc de Tukey HSD) entre los grupos de prueba de oxígeno. 2500 CJ KLOK Y AL. ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 REVISTA COMPILACIÓN ª 2009 SOCIEDAD
EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA tamaño corporal a la hipoxia en Drosophila; en su estudio,
las moscas se volvieron un 40 % más livianas después de > 32 generaciones en aire cada vez más
hipóxico (8–4 kPa aPO 2 ), pero exhibieron masas corporales normales cuando se criaron en normoxia
durante una sola generación. La falta de una respuesta evolutiva a la hipoxia observada en este
estudio no debería llevar a la conclusión de que la hipoxia no puede causar una evolución de menor
tamaño en insectos u otros animales bajo otras circunstancias (Harshman & Hoffmann, 2000). Las
especies de insectos más grandes podrían ser más sensibles a la hipoxia y exhibir una mayor
respuesta evolutiva. La evolución en la naturaleza, cuando los insectos deben volar y hacer frente a
condiciones menos óptimas, también podría impulsar una respuesta evolutiva más fuerte. Los
tamaños de población más grandes y la mayor variación en las poblaciones iniciales también podrían
producir una mayor respuesta evolutiva, aunque estas moscas Oregon R se consideran líneas
exogámicas. Se están dilucidando los mecanismos por los cuales la hipoxia reduce Los tamaños de
población más grandes y la mayor variación en las poblaciones iniciales también podrían producir una
mayor respuesta evolutiva, aunque estas moscas Oregon R se consideran líneas exogámicas. Se están
dilucidando los mecanismos por los cuales la hipoxia reduce Los tamaños de población más grandes y
la mayor variación en las poblaciones iniciales también podrían producir una mayor respuesta
evolutiva, aunque estas moscas Oregon R se consideran líneas exogámicas. Se están dilucidando los
mecanismos por los cuales la hipoxia reduce
el tamaño corporal de Drosophila (Gorr et al., 2006). Las moscas criadas en hipoxia tienen
menos células epiteliales en las alas (Peck & Maddrell, 2005). Estos efectos del tamaño
celular pueden deberse a los efectos medios por el óxido nítrico o HIF (factor inducible
por hipoxia) en la división del ciclo celular (Wingrove & O'Farrell, 1999; Douglas et al.,
2001; Reiling & Hafen, 2004) ; Douglas et al., 2005). Los aumentos y disminuciones en la
expresión de los dominios de prolil hidroxilasa (Fatiga), enzimas que obtienenn
sensibilidad al oxígeno en HIF, conducen a un tamaño de células más grandes y más
pequeños, respectivamente (Frei y Edgar, 2004), y los cambios en el tamaño de las células
se correlacionan con los niveles de SIMA-Drosophila HIF1a (Centanin et al., 2005). Las
disminuciones en el tamaño celular en hipoxia también parecen estar reguladas por
Scylla, un gen inducible por hipoxia que regula negativamente la vía TOR (objetivo de la
rapamicina) involucrada en los efectos nutricionales sobre el tamaño celular y corporal
(Reiling & Hafen, 2004) . El durante el crecimiento de la hipoxia también puede verse
inhibido por la supresión de la tasa metabólica y la disponibilidad de ATP (Zhou et al.,
2008) y ATP insuficiente para apoyar la alimentación (Frazier, 2007). Evolución de un
tamaño corporal más grande en respuesta a la hiperoxia No hubo evidencia de una
respuesta de plasticidad del desarrollo a la hiperoxia. En los ensayos de crianza individual
de una sola generación, no hubo efecto de ninguna de las mezclas de aire hiperóxicas
sobre la masa corporal (Fig. 3a), el tiempo de desarrollo (Fig. 3b) o la supervivencia adulta.
Este resultado es consistente con estudios previos de respuestas masivas de larvas a la
hiperoxia (Henry & Harrison, 2004), así como la falta de respuesta plástica del tamaño a la
hiperoxia en gusanos de la harina, T. molitor (Loudon, 1988) y saltamontes, S. gregaria.
(Harrison et al., 2006). Parece probable que con un alto nivel de oxígeno, el tamaño
corporal y la supervivencia de los adultos disminuyan debido a la toxicidad del oxígeno,
pero para D. melanogaster esto aparentemente ocurre por encima de 40 kPa aPO 2 . Por
el contrario, el experimento multigeneracional arrojó evidencia clara de que las moscas
desarrollan tamaños corporales más grandes en respuesta a la hiperoxia (Fig. 2). Para las
mujeres, el tamaño del cuerpo aumentó constantemente durante tres generaciones de
hiperoxia y luego se estabilizó (Fig. 2a). En los machos, el tamaño del cuerpo aumentó
más duro de la generación 0 a la 1 (Fig. 2b). Las moscas regresaron y se criaron durante
múltiples generaciones en normoxia después de siete generaciones en hiperoxia
retuvieron su tamaño corporal más grande en relación con las moscas de control o la
generación ancestral 0 (Fig. 2; Tablas 1 y 2). Estos resultados sugieren que los resultados
previos de tamaños más grandes en una sola generación de poblaciones de cría de
moscas en 40 kPa (Fraziere et al., 2001) se debieron a efectos de selección durante una
sola generación en lugar de plasticidad del desarrollo. Las respuestas evolutivas a la
hiperoxia sugieren que el estado físico de las moscas mejoró al ser más grande cuando la
PO 2 es alta. La explicación de tal interacción entre 80 90 100 110 120 Tiempo hasta la
pupa,

6.136
10 16 21 24 27 31 40 Presión
parcial de oxígeno, kPa 0,4

0,6
0,8
1,0
1,2
Masa, mg
Moscas hembras Moscas
machos
(a)
(b)
Fig. 3 Los análisis de varianza de una vía (medias gráficas ± 0,95
intervalos de confianza) muestran que La aPO
2
afectó significativamente las masas corporales
(a) de hembras y machos de Drosophila melanogaster criados
individualmente para una sola generación en 10, 16, 21, 24, 27, 31 o 40
kPa de aPO
2
, así como el tiempo hasta la pupación (b).
Respuestas del tamaño corporal al oxígeno en Drosophila 2501 ª 2009 LOS
AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 COMPILACIÓN DE REVISTA ª 2009
SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA El oxígeno y el tamaño no
están claros, pero son posibles múltiples mecanismos.

La posibilidad más probable es que las moscas más grandes tengan más éxito
reproductivo en la hiperoxia, ya que en
el experimento de una sola generación criadas individualmente, la supervivencia de las
moscas en diversos tratamientos hiperóxicos no se vio afectado. machos En las hembras,
los niveles más altos de oxígeno podrían mejorar la fecundidad en los adultos grandes.
Estos efectos de la fecundidad podrían habilitarse si una aPO 2 más alta aumentara la
producción de ATP, ya sea a través de efectos directos sobre la PO 2 tisular , o al permitir
que las larvas obtuvieran alimentos de mayor calidad mediante un túnel más profundo
en el medio de crecimiento (TWAlbert, NBPierce, CJKlok, JF Harrison, inédito datos). Las
moscas podrían desarrollar un tamaño más grande en respuesta a esta condición
energética mejorada. Otra posibilidad es que los tamaños corporales más grandes en las
moscas puedan tener un efecto de dilución que resulte en una PO 2 interna más baja y,
por lo tanto, una disminución del daño oxidativo, lo que conduce a un mejor rendimiento
para las moscas más grandes y posiblemente también a una mayor viabilidad para los
huevos de las hembras más grandes. Tal relación podría ocurrir si las moscas más
grandes tienen mayores gradientes internos de PO 2 ya sea dentro de la tráquea (debido
a que las tráqueas son más largas) o dentro de las células (si las moscas más grandes
tienen células más grandes). Las moscas desarrollan tráqueas de menor diámetro
cuando se crían en 40 kPa PO 2 (Henry & Harrison, 2004), lo que es consistente con la
hipótesis de que la prevención del daño oxidativo es importante durante la hiperoxia.
¿Por qué el tamaño corporal de D. melanogaster podría evolucionar en respuesta a la
hiperoxia pero exhibir plasticidad de desarrollo en respuesta a la hipoxia? Las
investigaciones teóricas sugieren que la plasticidad evolucionará si un estrés se
experimenta frecuentemente y ocurre solo durante una parte de la vida útil (Gabriel,
2005); ambas características parecen probables para la
hipoxia en las moscas del vinagre. Las larvas, que viven y excavan túneles en la materia
orgánica en destrucción, muy probablemente experimentarán hipoxia. De hecho, se ha
documentado que los niveles de oxígeno de los insectos que viven en materia orgánica en
función son tan bajos como 1 kPa (Holter & Spangenberg, 1997) y algunos de los hongos
y microbios que viven con las larvas de D. melanogaster en este material podrido pueden
desarrollarse anaeróbicamente (Wingrove & O Farrell, 1999). Como consecuencia, D.
melanogaster ha desarrollado múltiples mecanismos fisiológicos para responder a la
hipoxia, incluida la regulación del crecimiento por oxígeno, el desarrollo traqueal
compensatorio y la capacidad de mantener tasas metabólicas estables durante la hipoxia
leve (> 5 kPa aPO 2 ) (Wingrove & O'Farrell, 1999). ; Henry y Harrison, 2004; Gorr et al.,
2006; Klok et al., 2009). Por el contrario, es poco probable que D. melanogaster haya
experimentado hiperoxia en la historia evolutiva reciente. Hembras vs. machos Las
moscas macho y hembra difieren en varias de sus respuestas a la hipoxia y la hiperoxia.
Los machos disminuyeron de tamaño más dramáticamente durante la crianza hipóxica
(Fig. 2), tal vez porque las hembras están bajo una selección más fuerte para un tamaño
grande. Las hembras criadas durante múltiples generaciones en hipoxia mostraron
alguna evidencia de efectos parentales que los machos no mostraron, ya que el tamaño
de la hembra requirió dos generaciones, después de regresar a la normoxia, para
alcanzar la equivalencia con las hembras ancestrales (generación 0) o control
(continuamente normóxicas). criadas) hembras. Por el contrario, las moscas macho
criadas en condiciones hipóxicas alcanzaron la equivalencia con los machos ancestrales y
los machos de control dentro de la primera generación en normoxia (Fig. 2). Los machos
también mostraron una fuerte respuesta de tamaño a la hiperoxia durante la generación
1, mientras que las hembras no (Fig. 2). Estas respuestas sexualmente dimórficas a la
selección son comunes para Drosophila. Cuando la selección ocurre según el tamaño del
cuerpo, los machos y las hembras responden de manera diferente (Karan et al., 1998,
2000). En casos similares de selección por características específicas, como la selección
por fecundidad (Reeve & Fairbairn, 1999) o la selección por actividad locomotora adulta
(Belgacem & Martin, 2006), los procedimientos de selección también tuvieron efectos
diferenciales en machos y hembras. Estas diferencias generalizadas entre machos y
hembras que a menudo se manifiestan en un dimorfismo de tamaño sexual variable
enfatizan la necesidad de incluir ambos sexos en los experimentos de selección para
tener una comprensión más completa de cómo responderá una a un régimen de
selección dado. El tamaño aumenta al regresar a la normoxia desde la hiperoxia Un
patrón inesperado, pero consistente entre ambos sexos y entre las tres líneas replicadas
criadas en hiperoxia fue que las moscas alcanzaron las mayores masas durante la
primera generación en normoxia después de siete generaciones en hiperoxia ( Fig. 3) .
Los mecanismos de este patrón no están claros. Como se mencionó anteriormente, se ha
demostrado que la hiperoxia está asociada con el estrés oxidativo y, por lo tanto, este
aumento de tamaño podría reflejarse de alguna manera el alivio de tales costos, junto
con los efectos previos de la selección de tamaño grande. Tal vez estén involucrados los
efectos de los padres; por ejemplo, la crianza hiperóxica podría aumentar el tamaño de la
descendencia al inducir huevos más grandes. Los huevos más grandes generalmente se
asocian con un tamaño corporal más grande en los insectos (Berrigan, 1991;
Blanckenhorn, 2000; Garcia-Barros,
2000). Los estudios futuros deben probar cuidadosamente los efectos maternos o paternos
de aPO 2 en el tamaño de la descendencia. Implicaciones de los efectos históricos del
oxígeno atmosférico en el tamaño de los insectos son los primeros datos que demuestran
que los insectos pueden desarrollar tamaño corporales más grandes en hiperoxia y, por lo
tanto, son evidencia emocionante que respalda la hipótesis de que la hiperoxia paleozoica
estuvo involucrada en la evolución de insectos gigantes. Un punto importante es que la
hiperoxia facilitó un tamaño más grande en un insecto muy pequeño. El mecanismo 2502 CJ
KLOK ET AL. ª 2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 COMPILACIÓN DE
REVISTAS ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA propuesta por Graham
et al. (1995) para la facilitación hiperóxica del gigantismo animal fue que la hiperoxia
mejoraría el intercambio difusivo a lo largo de tráqueas más largas, lo que permitiría a los
animales alcanzar más tamaño más allá de los establecidos por una limitación biofísica. El
modelo de Graham et al. podría sugerir que la hiperoxia sería más importante para
establecer el tamaño máximo del taxón, sin embargo, afectaría el tamaño medio. Nuestros
datos sugieren que la hiperoxia puede estar asociada con la evolución de masas más pesadas
en insectos de todos los tamaños y, por lo tanto, la aparición de gigantes paleozoicos se
asocia con un cambio en la distribución total de tamaños de insectos en lugar de
simplemente un aumento en el tamaño máximo. Los sistemas de suministro de oxígeno
tienen costos en materiales, espacio y energía. Los insectos, incluidas las moscas del vinagre,
reducciones su inversión en el sistema traqueal cuando los niveles de oxígeno son más altos,
presentando diámetros traqueales reducidos y una cantidad reducida de traqueolas, lo que
reduce los costos de materiales y las demandas espaciales del sistema traqueal (consulte la
revisión de Harrison et al., 2006). Por lo tanto, la hiperoxia podría permitir la evolución de un
mayor tamaño de insectos al reducir dichos costos, con múltiples generaciones requeridas
para la selección de las variantes capaces de aprovechar las mejores condiciones ofrecidas. Si
bien el aumento de tamaño inducido por la hiperoxia fue relativamente pequeño en este
estudio, seguramente es posible que con una mayor diversidad genética y tiempo se puedan
lograr mayores aumentos de tamaño. Los insectos más grandes tienen proporcionalmente
más tráqueas (Lease et al., 2006; Kaiser et al., 2007) y, por lo tanto, pueden ser aún más
sensibles a las compensaciones asociadas con las concentraciones de oxígeno atmosférico.
Agradecimientos Damos las gracias a Manoush Farzin, Tiffany Allen y Vanessa Avelar por su
ayuda con el mantenimiento de moscas y la recopilación de datos. Agradecemos a Alex
Kaiser, Donna Folk, Allen Gibbs, Tim Bradley, Ray Huey, Susan Bertram, Terri Markow y Ted
Garland por sus interesantes debates sobre la interpretación de datos y los procedimientos
de selección, a los miembros del laboratorio de Harrison ya dos revisores anónimos por sus
aportes. sobre el manuscrito. Esta investigación fue parcialmente financiada por NSF IBN
0419704 para JFH. Referencias Belgacem, YH & Martin, JR 2006. La interrupción de las vías de
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