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Respuestas únicas y multigeneracionales de la masa corporal a

las concentraciones de oxígeno atmosférico en Drosophila melanogaster:
evidencia de roles de plasticidad y evolución C. J. KLOK,AJHUBB&J. F.
HARRISON School of Life Sciences, Arizona State Univesity, Tempe, AZ,
EE. UU.
Introducción
Basado en correlaciones históricas entre altas presiones
parciales de oxígeno atmosférico (aPO 2 ) y la aparición
de animales gigantes en el registro fósil, varios Las
publicaciones de perfil han planteado la hipótesis de que
la aPO 2 elevada permitió la evolución de animales
gigantes, particularmente insectos, en el Paleozoico tardío
(Graham et al., 1995; Dudley, 1998, 2000a,b; Berner et
al., 2003). De manera similar, los datos ecológicos han
demostrado una correlación positiva entre los niveles de
oxígeno acuático y los tamaños corporales máximos de
muchas especies de invertebrados (Chapelle & Peck, 1999,
2004; Peck & Chapelle, 1999). Por lo tanto, la disponibilidad de
oxígeno puede ser un factor abiótico extremadamente importante que
influye en los patrones evolutivos y ecológicos en el tamaño corporal adulto
de muchos animales. Sin embargo, la interpretación de estas correlaciones
entre aPO 2 y el tamaño del animal a lo largo del tiempo geológico y el espacio
ecológico es difícil debido a factores de confusión como la temperatura la
calidad de los alimentos y las interacciones bióticas (Butterfield, 2009).

Las correlaciones históricas y entre entornos entre

la aPO 2 y el tamaño máximo podrían deberse en
parte a las respuestas plásticas del tamaño del
organismo a la aPO 2 . La plasticidad del desarrollo
da como resultado una supresión hipóxica del tamaño
corporal y la tasa de crecimiento en el gusano de la harina
Tenebrio molitor (Loudon, 1988; Greenberg & Ar, 1996), pero
reduce las tasas de crecimiento sin afectar el tamaño corporal
en el saltamontes Schistocerca americana (Harrison et al., 2006). La hiperoxia (40
kPa) no afectó el tamaño corporal adulto en experimentos de cría de una sola
generación con T. molitor (Greenberg & Ar, 1996) ni S. americana (Harrison et al.,
2006). En la mosca del
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vinagre, Drosophila melanogaster, el tamaño corporal adulto

disminuyó con la hipoxia y aumentó con la hiperoxia durante los
experimentos de crianza de una sola generación (Loudon, 1988; Greenberg
& Ar, 1996; Frazier et al., 2001; Henry & Harrison, 2004; Peck & Maddrell,
2005). ; Harrison et al., 2006). Sin embargo, todos los estudios previos que
examinaron los efectos de aPO 2 en D. melanogaster han utilizado protocolos de crianza
en masa que no han permitido una separación inequívoca de la plasticidad del desarrollo
de la fuerte selección que ocurre dentro de una sola generación.

Correspondencia: C. Jaco Klok, Facultad de Ciencias de la Vida, Universidad Estatal de

Arizona
, PO Box 874501, Tempe, AZ 85287-4501, EE. UU.
Teléfono: +1 480 727 7449; fax: +1 480 727 9440; e-mail: cjklok@asu.edu ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 2496
COMPILACIÓN DE REVISTAS ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA DE BIOLOGÍA
EVOLUTIVA Palabras clave: tamaño corporal; hiperoxia; hipoxia; selección natural
de laboratorio; plasticidad fenotípica.

Resumen
Se ha planteado la hipótesis de que una mayor disponibilidad de oxígeno es
importante para permitir la evolución de los invertebrados más grandes durante la
historia de la Tierra y en los entornos acuáticos. Probamos las respuestas evolutivas y
de desarrollo del tamaño corporal adulto de Drosophila melanogaster a la hipoxia y la
hiperoxia. Las moscas criadas individualmente eran más pequeñas en hipoxia, pero la
hiperoxia no tuvo efecto. En cada uno de los tres tratamientos con oxígeno (hipoxia,
normoxia

hiperoxia) criamos tres líneas replicadas de moscas durante siete generaciones,

seguidas de cuatro generaciones en normoxia. En hipoxia, las respuestas se debieron
principalmente a la plasticidad del desarrollo, ya que el tamaño corporal promedio
disminuyó en una generación y volvió a los valores de control después de una o dos
generaciones de normoxia. En la hiperoxia, las moscas desarrollaron tamaños corporales
más grandes. La masa máxima de moscas se alcanzó durante la primera generación de
retorno de la hiperoxia a la normoxia.

Nuestros
resultados sugieren que los niveles más altos de oxígeno podrían hacer que las
especies de invertebrados
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evolucionen a tamaños promedio más grandes, en lugar de simplemente permitir la

evolución de especies gigantes. doi: 10.1111/j.1420-9101.2009.01866.x Las
correlaciones históricas y entre entornos entre la disponibilidad de oxígeno y el
tamaño corporal podrían deberse a respuestas evolutivas del tamaño de los animales
al oxígeno atmosférico .

Una
aPO 2
más alta podría conducir directa o
indirectamente a la selección natural, y los animales más grandes tendrían
una mayor forma física en atmósferas con más O 2

. Dudley (citado en
Berner et al., 2003) mostró aumentos en la masa corporal de
adultos de D. melanogaster criados durante cinco generaciones en
condiciones hiperbáricas que elevaron la aPO 2 a 23 kPa.

Sin embargo, este estudio examinó solo una única población

de moscas y no devolvió la población al 21% de oxígeno, por
lo que es posible que los efectos observados se deban
simplemente a la plasticidad o la deriva. Henry y Harrison (2004)
encontraron poca evidencia de cambios hereditarios en la masa
larvaria para dos líneas replicadas criadas durante seis
generaciones en 10 o 40 kPa aPO 2

. Zhou et al. (2008)

demostraron que las poblaciones de moscas derivadas de
líneas isogénicas agrupadas redujeron el tamaño corporal de los adultos en
respuesta a muchas generaciones de atmósferas cada vez más hipóxicas
(reduciendo la aPO 2 de 8 a 4 kPa), pero aparentemente la respuesta se
debió a la plasticidad del desarrollo a medida que las diferencias en el tamaño
corporal las líneas de control no persistieron cuando las moscas regresaron a
la normoxia. Hemos demostrado que la hipoxia restringe la evolución de
tamaños corporales más grandes en D. melanogaster artificialmente
seleccionados para una gran masa adulta (Klok y Harrison, 2009).

En este estudio, probamos la evolución y el desarrollo

Respuestas de plasticidad opmental del tamaño corporal adulto de
D. melanogaster a la hipoxia o hiperoxia. Nuestra prueba de
plasticidad del desarrollo utilizó moscas criadas individualmente,
expuestas desde el huevo hasta la edad adulta a 10, 16, 21, 24, 27, 31
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o 40 kPa de aPO
2 . Estudios
previos que utilizaron enfoques de crianza en masa han
demostrado que el tamaño corporal disminuye linealmente en
respuesta a la hipoxia (Peck & Maddrell, 2005).
Sin embargo, se desconoce la forma de la norma de reacción para las
respuestas del tamaño corporal a la hiperoxia. El aumento previamente
mostrado en la masa corporal en respuesta a la hiperoxia (Frazier et al.,
2001; Berner et al., 2003) para las moscas del vinagre criadas en masa
sugiere un efecto positivo en el desarrollo de la hiperoxia sobre el tamaño.
Sin embargo, dado que los niveles muy altos de oxígeno son tóxicos
(Fridovich, 1998), es probable que la respuesta del tamaño corporal a la
hiperoxia sea bifásica, con una disminución del tamaño y la supervivencia
en algún rango de niveles altos de oxígeno. Nuestra prueba para las
respuestas evolutivas de la masa corporal adulta a aPO 2 fue criar nueve
poblaciones de moscas durante siete generaciones en 10, 21 o 40 kPa aPO
2

(tres poblaciones replicadas por tratamiento) seguido de

cuatro generaciones en 21 kPa. Si las respuestas del tamaño corporal a la
aPO 2 se deben a la evolución, el tamaño debería cambiar a lo largo de
varias generaciones y seguir siendo significativamente diferente de las
poblaciones ancestrales y de control incluso después de dos o más
generaciones de reversión a la normoxia. Si los tamaños corporales
convergen dentro de una o dos generaciones de regreso al jardín común,
condiciones de 21 kPa aPO 2 esto

,
indicaría que los cambios de tamaño corporal observados a 10 o
40 kPa aPO 2 probablemente se debieron a plasticidad o efectos
parentales.

Materiales y métodos Reservas de

Drosophila y mantenimiento del cultivo antes
de los experimentos Se adquirieron cultivos de Drosophila amelanogaster de tipo
salvaje consanguíneos (cepa Oregon R) de Carolina Biological Supply ( http://
www.carolina.com). con 50 ml de medio de cultivo de Drosophila estandarizado a
base de levadura en incubadoras de baja temperatura VWR o Percival a 25
Canda12L: 12 D de fotoperíodo. Durante las primeras cinco a siete generaciones
durante la expansión de los cultivos de laboratorio (no durante los procedimientos
de selección), el medio de crecimiento se trató con tetraciclina o
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rifampicina en cada generación alternativa para eliminar posibles Wolbachia.

infecciones para evitar efectos impredecibles en las respuestas durante las
condiciones experimentales (Harcombe & Hoffmann, 2004; Jaenikeet al., 2006;
Koukouet al., 2006; de Crespigny & Wedell, 2007; Jaenike, 2007). Los tratamientos
con antibióticos cesaron dos generaciones antes del comienzo de los procedimientos
de selección. Durante el período preexperimental, las moscas se mezclaron entre
varias botellas para asegurar poblaciones de más de varios miles.
Protocolo de selección natural de laboratorio y control de oxígeno atmosférico Para
comenzar la generación 0 e iniciar las nueve poblaciones separadas (líneas de
réplica), se colocaron aproximadamente 80 moscas adultas (machos + hembras) de
uno a tres días de edad en cada una de las nueve botellas separadas, y se les
permitió poner huevos durante 5 días (ver Figura 1). Los experimentos preliminares
indicaron que este procedimiento mantuvo la densidad de larvas por debajo de lo que
causaría limitaciones de densidad en la masa corporal. Durante la generación 0, todas
las botellas se mantuvieron a 21 kPa aPO 2 . Para esta generación
las moscas y las
adultas siguientes,
recién
emergidas (< 48 h de edad) se anestesiaron con frío colocándolas en un refrigerador
de laboratorio a 4 ± 1 C durante 1 h antes de pesarlas (Gibert et al., 2001). Usamos
anestesia fría en lugar de anestesia con CO 2 o N 2 para evitar exponer a las moscas
a la anoxia aguda que podría, durante un experimento diseñado específicamente para
investigar los efectos de la aPO 2 variable en el tamaño corporal, introducir efectos
importantes adicionales en los genes de respuesta a la hipoxia. Para comenzar la
generación1 y todas las generaciones subsiguientes de cada una de las nueve líneas
replicadas, se eligieron aleatoriamente 30 hembras adultas y 20 machos adultos de la
generación anterior y se pesaron individualmente (microbalanza Mettler MX 5, precisión
0,001 mg; Mettler Toledo, http://www. .us.mt.com). En cada generación para cada
línea replicada, después de pesar los cincuenta adultos, añadimos otras 30 a 40
moscas seleccionadas al azar (incluidos machos y hembras) de la misma edad, de la
misma generación y de la misma línea replicada para obtener una muestra . tamaño
total de la población de 80 a 90 moscas. Al comienzo de la generación 1, las nueve
líneas replican Respuestas del tamaño del cuerpo al oxígeno en Drosophila 2497 ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 REVISTA COMPILACIÓN
ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA se dividieron entre
tres aPO 2 de prueba , con tres líneas cada una en hipoxia (10 kPa aPO 2 ), hiperoxia
(40 kPa aPOen2 estos
) y normoxia
aPO 2 s(control
hasta lalíneas, 21 kPa7.aPO
generación Para2las
). Las líneas se mantuvieron
generaciones 8 a 11,
todas las líneas replicadas se devolvieron y se mantuvieron en 21 kPa aPO 2 (Fig. 1)
para probar si los posibles cambios en el tamaño eran el resultado de plasticidad
fenotípica/del desarrollo, o los resultados de la evolución: selección genética. Durante
las generaciones 0-11, las botellas de cultivo se mantuvieron en cámaras herméticas
de plexiglás (40 cm · 50 cm · 70 cm) alojadas dentro de un gabinete más grande con
temperatura controlada (Percival, Boone IO, EE. UU., 25 C). La aPO 2 en las cámaras
se reguló dentro de 1 kPa mediante un sistema de regulación de oxígeno paramagnético
ROXY-8 de Sable Systems (http://www.sablesys.com/roxy8.html) a 10, 21 y 40 kPa de
aPO 2 durante las generaciones 1 a 7, y a 21 kPa aPO 2 durante las generaciones 8–
11. Este sistema permitió el monitoreo y registro continuos de aPO 2 dentro de cada
cámara. Las moscas experimentaron 21 kPa aPO 2 durante < 3
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h (< 1 % del tiempo de generación) durante el pesaje y la clasificación entre

generaciones. Experimento de oxígeno múltiple, individuo único, generación única
Para probar los efectos del oxígeno en el desarrollo de la masa de moscas adultas ,
D. melanogaster se crió individualmente en siete tratamientos de oxígeno: 10, 16, 21,
24, 27, 31 y 40 kPa. Un cultivo madre de aproximadamente 2000 moscas adultas en
un recipiente grande (30,5 cm · 25,5 cm · 15,25 cm) puso huevos que se distribuyeron
al azar a los diferentes tratamientos. Se introdujeron bloques de medio de mosca de la
uva a base de levadura en este cultivo madre y se permitió que las moscas depositaran
sus huevos en estos bloques durante un período de 2 h. Se recolectaron huevos
individuales de estos bloques, se transfirieron a medio de crecimiento estándar en
viales de vidrio (2,5 cm de diámetro · 9,5 cm de alto) y se distribuyeron entre los siete
tratamientos con aPO 2 Los viales se monitorearon cadapor
, con 55 huevos 8 htratamiento
para la etapa
conde 2 .
desarrollo
aPO
(huevo, larva, pupa, adulto). Los adultos se recogieron dentro de las 8 h posteriores a
la eclosión y se pesaron. Análisis estadísticos Las moscas macho y hembra se
analizaron por separado debido a las diferencias significativas de dimorfismo sexual
en el tamaño del cuerpo. Probamos los efectos generales del oxígeno en la evolución
de la masa adulta de moscas mediante la prueba de interacciones significativas entre
aPO 2 y la generación con un ANOVA factorial (de dos vías). En este análisis usamos
las masas medias de cada línea replicada dentro de cada generación en un aPO 2
dado como dato. Debido a que hubo una interacción significativa entre la aPO 2 y la
generación en la masa, luego probamos las diferencias en las masas corporales de las
moscas en una aPO 2 dada durante múltiples generaciones durante exposiciones a
PO 2 o después de regresar a la normoxia con ANOVA de una vía ANOVA, nuevamente
usando la masa media de cada línea replicada. adato. También usamos ANOVA
anidado ANOVA s para probar las diferencias en la masa corporal de las moscas en
diferentes aPO 2 s en generaciones específicas durante el protocolo de generación
múltiple, con líneas replicadas anidadas dentro de aPO 2 ; este enfoque nos permitió
abordar estadísticamente la posible variación en las respuestas de las diferentes líneas
replicadas. Los efectos de las exposiciones de generación única a aPO2 se analizaron
con ANOVA ANOVA unidireccional. En el experimento de cría individual de una sola
generación, la proporción de adultos que eclosionaron de los 55 huevos transferidos a
cada uno de estos eventos se analizó a mano usando una prueba G (Sokal & Rohlf,
1995). Todos los demás análisis se realizaron con STATISTICA 8 STATISTICA 8 (http://
www.StatSoft.com , Tulsa, OK, EE. UU.). Resultados Los cambios en los tamaños
corporales en respuesta a la exposición multigeneracional a las masas adultas
experimentales de aPO 2 Fly divergieron entre las generaciones 1 a 7 durante la
exposición a 10 o 40 kPa, mostrando diferencias claras y significativas en la masa (Fig.
2; Tabla 1). En general, hubo una interacción significativa entre la aPO 2 y la generación
tanto para moscas hembras como machos (Fig. 2). Las moscas expuestas a 10 kPa
disminuyeron en masa (ANOVA ANOVA de una vía para las generaciones 0–7 –
moscas hembras: F 7,16 = 36,978, P < 0,0001; moscas machos : F 7,16 = 8,852, P <
0,0003) ; con el mayor más grande de las generaciones de existencias superadas 21
21 21 21 21 21 21 21 10 10 21 21 21 21 40 40 21 21 21 21 21 21 21 21 21 21 10 10
10 21 21 21 40 40 40 10 10 21 21 21 40 40 40 40 40 40 F0 F1 F2 F3 a 7 F8 a 11
(retorno normóxico) Normoxia Oxígenos de prueba Normoxia Fig. 1 Diseño experimental
para experimentos multigeneracionales. Nueve líneas
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repetidas pasaron por una generación de normoxia (21 kPa), tres réplicas cada una
pasaron por siete generaciones en una prueba de aPO 2 (10, 21 o 40 kPa) y finalmente
cuatro generaciones de normoxia. En cada generación, 80–90 adultos (<48 h de edad)
elegidos al azar de la generación anterior de esa línea fundaron la nueva generación. De
esos adultos elegidos al azar, se pesaron 30 moscas hembras y 20 machos. 2498 CJ KLOK
Y AL. ª 2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009)
2496–2504 COMPILACIÓN DE REVISTAS ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA DE BIOLOGÍA
EVOLUTIVA (rango del 8% al 10%) en la generación 1 (Fig. 2). Las moscas expuestas a 40
kPa mostraron una respuesta opuesta, aumentando en masa con el tiempo (ANOVA ANOVA
de una vía – moscas hembras : F 7,16 = 5,664, P < 0,002; moscas machos: F 7,16 = 18,428,
P < 0,0003 , Figura 2). Las masas parecieron estabilizarse durante las generaciones 4-7.
Las masas de las moscas de control expuestas a 21 kPa no cambiaron significativamente
durante las generaciones 0–7 (ANOVA ANOVA unidireccional: moscas hembra: F 7,16 =
1,69, P = 0,182; moscas macho: F 7,16 = 1,57, P = 0.214, y ver Fig. 2). Las masas
divergentes para las moscas hembra y macho criadas en hipoxia e hiperoxia también fueron
significativamente diferentes de las moscas de control criadas continuamente en 21 kPa
(Tabla 1). Respuestas del tamaño corporal al retorno a la normoxia después de múltiples
generaciones de hiperoxia o hipoxia Regreso a la normoxia después de múltiples generaciones
de hipoxia 7 y 8–F 2,6 = 115.59, P < 0.0001), pero aún eran significativamente más pequeños
que sus ancestros de la generación 0 criados normóxicos o las líneas de control criadas
continuamente en 21 kPa (ANOVA anidado ANOVA, Tabla 2). En la generación 8, las masas
de las moscas macho eran significativamente mayores que las de los machos de la
generación 7 criados hipóxicos ( ANOVA ANOVA unidireccional –F 2,6 = 28,87, P < 0,0009)
y eran equivalentes a las masas de sus ancestros normoxicreados de la generación 0 y a las
de las moscas de control criadas continuamente. en 21 kPa (ANOVA ANOVA anidado, Tabla
2). Durante las generaciones 9–11, las masas de moscas macho y hembra no fueron
estadísticamente diferentes de sus ancestros de la generación 0 (ANOVA ANOVA
unidireccional: moscas hembra : F 3,8 = 0,159, P = 0,92; moscas macho: F 3,8 = 1.58, P =
0.269, y vea la Fig. 2) o las de control de moscas continuamente criadas en 21 kPa (ANOVA
anidado ANOVA, Tabla 2). Regreso a la normoxia después de múltiples generaciones de
hiperoxia Durante la primera generación de retorno a la normoxia (generación 8), las moscas
de ambos sexos mostraron un fuerte y significativo aumento de tamaño en comparación con
la generación 7 (ANOVA de una vía ANOVA para las generaciones 0, 7 y 7). 8 – moscas
hembras : F 2,6 = 29,77, P < 0,0008, moscas machos: F 2,6 = 26,98, P < 0,001, y ver Fig. 2).
Las moscas en la tercera a cuarta generación después del regreso a la normoxia
(generaciones 10–11) mantuvieron masas más grandes que sus antepasados de la
generación 0 (ANOVA de una vía ANOVA para las generaciones 0, 10 y 11 – moscas
hembras: F 2,6 = 6,64, P = 0,031; moscas macho: F 2,6 = 57.41, P < 0.0002, y ver Fig. 2).
Las masas de estas moscas también eran mayores que las de las moscas de control criadas
continuamente en 21 kPa (ANOVA anidado ANOVA, Tabla 2). Efectos de desarrollo de la
hipoxia o la hiperoxia en el tamaño corporal, la tasa de desarrollo y la supervivencia hasta la
edad adulta de moscas criadas individualmente Cuando se criaron individualmente durante
una generación, las moscas hipóxicas en el tratamiento con aPO 2 de 10 kPa mostraron
disminuciones en la masa corporal del
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16,7 % para las hembras y del 12,8 % para las hembras . machos en comparación con
moscas criadas en el tratamiento de control con 21 kPa aPO 2 (ANOVA ANOVA de
una vía – moscas hembras: F 1,46 = 46,63, P < 0,0001; moscas machos: F 1,47 =
34,93, P < 0,0001). Las moscas del otro tratamiento hipóxico (16 kPa) no mostraron
diferencias significativas en relación con las del tratamiento de control (moscas
hembras: F 1,52 = 0,86, P = 0,86; moscas machos: F 1,39 = 0,62, P = 0,43) . Además,
todas las moscas criadas en tratamientos hiperóxicos no mostraron cambios
significativos en la masa en relación con el tratamiento de control (21 kPa) (moscas
hembras : F 4,43 = 1,23, P = 0,35; moscas machos: F 4,99 = 0,49, P = 0.74, y ver Fig.
3a). Tiempos de desarrollo para 0.55 0.60 0.65 0.70 0.75 0.80 0.85 0.90 0.95 1.00
Masa, mg Moscas macho 0 1234567 8 9 10 11 Generaciones 0 12 3 4 5 6 7 8 9 10 11
Generaciones 0.9 1.0 1.1 3 1.2 Masa 1 mg . kPa 21 kPa 40 kPa 10 kPa 21 kPa 40 kPa
(a) (b) Fig. 2 Las líneas replicadas siguieron diferentes trayectorias en diferentes
condiciones de aPO 2 (ANOVA factorial (bidireccional), aPO 2 x término de interacción
de generación; (a) hembras: F 22, 72 = 8,91, P < 0,0001; (b) machos: F 22, 72 = 15,23,
P < 0,0001). Los recuadros rojos indican qué generaciones experimentaron normoxia
(Generaciones 0 y 8–11). Las medias y los intervalos de confianza de 0,95 para las
tres repeticiones en cada generación y aPO 2 se calcularon usando la masa media de
moscas para cada repetición como dato.
Respuestas del tamaño corporal al oxígeno en Drosophila 2499 ª 2009 LOS
AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 COMPILACIÓN DE REVISTA ª
2009 SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA Las moscas criadas
individualmente, expresadas como tiempo hasta la pupa, parecían ser el recíproco
del tratamiento con aPO 2 en el tamaño corporal . Las moscas criadas en 10 kPa
puparon significativamente más tarde que las de todos los demás tratamientos con
aPO 2 (Fig. 3b), pero ninguno de los otros tratamientos difirió significativamente. En
normoxia eclosionaron 51 adultos de los 55 huevos iniciales. En comparación con la
normoxia, ni la aPO 2 hipóxica ni la hiperóxica tuvieron efectos significativos sobre la
eclosión (o supervivencia) del adulto. En adultos hipóxicos aPO 2 s46ÿ55 y 44ÿ55
encerrados en 10 y 16 kPa respectivamente (G = 1,981, gl = 2, P > 0,37), y en
hiperóxicos aPO 2 s51ÿ55, 49ÿ55, 50ÿ55 y 51ÿ55 adultos cerrados en 24, 27, 31 y 40
kPa respectivamente (G = 1,894, df = 4, P > 0,75). Discusión La plasticidad del
desarrollo es el principal mecanismo de respuesta del tamaño adulto de D. melanogaster
a la hipoxia El tamaño corporal adulto de las moscas del vinagre disminuyó debido a
la plasticidad del desarrollo en respuesta a la hipoxia, pero no hubo evidencia de que
la hipoxia impulsara cambios evolutivos en el tamaño adulto (Figs. 2 y 3; Tabla 1). En
los ensayos de cría individual de una sola generación , elsignificativamente
tamaño corporal endisminuyó
aproximadamente un 15% en 10 kPa aPO 2 resultados similares a los , estudios
encontrados
previosen
con enfoques de cría en masa (Frazier et al., 2001; Peck & Maddrell , 2005). En los
ensayos multigeneracionales, tanto lassumoscas
tamañohembras
en aproximadamente
como las machos
un 10redujeron
% en la
generación 1 y luego mantuvieron masas relativamente estables para las generaciones
posteriores en 10 kPa aPO 2 . Ambos sexos mostraron un fuerte aumento de masa al
volver a 21 kPa. Para los machos, las masas corporales fueron estadísticamente
equivalentes a las moscas de control y las moscas ancestrales de la generación 0
dentro de una generación de regreso a la normoxia (Fig. 2a; Tabla 2). Hubo algunas
pruebas muy débiles de los efectos
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parentales o evolutivos de la hipoxia en las hembras, ya que el tamaño de sus

cuerpos se mantuvo significativamente más pequeño que el de las moscas
ancestrales o de control criadas continuamente en 21 kPa durante la primera
generación de retorno a la normoxia (Fig. 2; Tabla 2). Los resultados de Zhou et al.
(2008) también respaldan la hipótesis de que la plasticidad del desarrollo es el
principal mecanismo de respuesta de las masas de moscas (en mg) en las
generaciones 0, 1, 2 y 7. Se pesaron 30 $ + 20 # por repetición, con tres réplicas.
poblaciones por generación Moscas en la generación 0 Moscas en la generación 1
Moscas en la generación 2 Moscas en la generación 7 10 kPa $ 1,177 ± 0,005 a 1,056
± 0,011 a 1,045 ± 0,008 a 0,984 ± 0,106 a 21 kPa $ 1,166 ± 0,016 a 1,114 ± 0,037 b
1,114 ± 0,009 b 1,104 ± 0,017 b 40 kPa $ 1,179 ± 0,012 a 1,189 ± 0,009 c 1,254 ±
0,007 c 1,258 ± 0,008 c ANOVA anidado ANOVA $ F 2261 = 0,32; P < 0,73 F 2259 =
56,55; P < 0,0001 F 2261 = 208,02; P < 0,0001 F 2261 = 116,43; P <0.0001 10 kPa #
0.754 ± 0.005 AB 0.692 ± 0.007 A 0.693 ± 0.008 A 0.648 ± 0.006 A 21 kPa # 0.757 ±
0.008 A 0.758 ± 0.007 B 0.769 ± 0.008 B 0.753 ± 0.007 B 40 KPA # 0.7332 ± 0,005 C
0,848 ± 0,005 c 0,837 ± 0,007 c ANOVA anidado ANOVA # F 2171 = 4,05; P < 0,02 F
2171 = 159,33 ; P < 0,0001 F 2171 = 128,06 ; P < 0,0001 F 2171 = 199,84 ; P < 0,0001
Los superíndices indican diferencias significativas en las masas (prueba post hoc de
Tukey HSD) entre los grupos de prueba de oxígeno . Generación 0: 21 kPa aPO 2 ;
generaciones 1, 2, 7: prueba aPO 2 s. Tabla 2 Masas de moscas (en mg) para las
generaciones 8, 10 y 11, después del retorno a la normoxia. Se pesaron 30 $ +20 # por
repetición, con tres poblaciones de réplicas por generación Generación 8 (primera en
21 kPa) Generación 10 (tercera en 21 kPa) Generación 11 (cuarta en 21 kPa) 10 kPa $
1.096 ± 0.011 a 1.172 ± 0.008 a 1.153 ± 0.010 a 21 kPa $ 1.151 ± 0.008 a 1.171 ±
0.008 a 1.139 ± 0.019 a 40 kPa $ 1.392 ± 0.011 b 1.273 ± 0.007 b 1.249 ± 0.010 b
ANOVA anidado ANOVA $ F 2,46.4 = ; P < 0,0001 F 2261 = 64,84; P < 0,0001 F 2261
= 20,32; P <0.0001 10 kPa # 0.742 ± 0.008 A 0.786 ± 0.008 A 0.788 ± 0.009 A 21 kPa
# 0.789 ± 0.006 b 0.784 ± 0.007 A 0.778 ± 0.007 A 40 kPa # 0.878 ± 0.007 C 0.851 ±
0.006 B 0.819 ± ANOVA $: F 2.171 = 104,25; P < 0,0001 F 2171 = 30,81; P < 0,0001 F
2.171 = 8,56; P < 0,0003 Los superíndices indican diferencias significativas en las
masas (prueba posthoc de Tukey HSD) entre los grupos de prueba de oxígeno . 2500
CJ KLOK Y AL. ª 2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 REVISTA
COMPILACIÓN ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA
tamaño corporal a la hipoxia en Drosophila; en su estudio, las moscas se volvieron un
40 % más livianas después de > 32 generaciones en aire cada vez más hipóxico (8–4
kPa aPO 2 ), pero exhibieron masas corporales normales cuando se criaron en normoxia
durante una sola generación. La falta de una respuesta evolutiva a la hipoxia observada
en este estudio no debería llevar a la conclusión de que la hipoxia no puede causar una
evolución de menor tamaño en insectos u otros animales bajo otras circunstancias
(Harshman & Hoffmann, 2000).
Las especies de insectos más grandes podrían ser más sensibles a la hipoxia y
exhibir una mayor respuesta evolutiva. La evolución en la naturaleza, cuando los
insectos deben volar y hacer frente a condiciones menos óptimas, también podría
impulsar una respuesta evolutiva más fuerte. Los tamaños de población más
grandes y la mayor variación en las poblaciones iniciales también podrían producir
una mayor respuesta evolutiva, aunque estas moscas Oregon R se consideran líneas
exogámicas. Se están dilucidando los mecanismos por los cuales la hipoxia reduce
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el tamaño corporal de Drosophila (Gorr et al., 2006). Las moscas criadas en hipoxia
tienen menos células epiteliales en las alas (Peck & Maddrell, 2005). Estos efectos
del tamaño celular pueden deberse a los efectos mediados por el óxido nítrico o HIF
(factor inducible por hipoxia) en la división del ciclo celular (Wingrove & O'Farrell,
1999; Douglas et al., 2001; Reiling & Hafen, 2004; Douglas et al., 2005). Los aumentos
y disminuciones en la expresión de los dominios de prolil hidroxilasa (Fatiga), enzimas
que confieren sensibilidad al oxígeno en HIF, conducen a tamaños de células más
grandes y más pequeños, respectivamente (Frei y Edgar, 2004), y los cambios en el
tamaño de las células se correlacionan con los niveles de SIMA Drosophila HIF1a
(Centanin et al. ,2005). Las disminuciones en el tamaño celular en hipoxia también
parecen estar reguladas por Scylla, un gen inducible por hipoxia que regula
negativamente la vía TOR (objetivo de la rapamicina) involucrada en los efectos
nutricionales sobre el tamaño celular y corporal (Reiling & Hafen, 2004). El crecimiento
durante la hipoxia también puede verse inhibido por la supresión de la tasa metabólica
y la disponibilidad de ATP (Zhou et al., 2008) y ATP insuficiente para apoyar la
alimentación (Frazier, 2007). Evolución de un tamaño corporal más grande en respuesta
a la hiperoxia No hubo evidencia de una respuesta de plasticidad del desarrollo a la
hiperoxia. En los ensayos de crianza individual de una sola generación, no hubo efecto
de ninguna de las mezclas de aire hiperóxicas sobre la masa corporal (Fig. 3a), el
tiempo de desarrollo (Fig. 3b) o la supervivencia adulta. Este resultado es consistente
con estudios previos de respuestas masivas de larvas a la hiperoxia (Henry & Harrison,
2004), así como la falta de respuesta plástica del tamaño a la hiperoxia en gusanos de
la harina, T. molitor (Loudon, 1988) y saltamontes, S. gregaria. (Harrison et al., 2006).
Parece probable que con un alto nivel de oxígeno, el tamaño corporal y la supervivencia
de los adultos disminuyan debido a la toxicidad del oxígeno, pero para D. melanogaster
esto aparentemente ocurre por encima de 40 kPa aPO 2 . Por el contrario, el
experimento multigeneracional
tamaños corporales arrojó evidencia
más grandes en clara de que
respuesta lashiperoxia
a la moscas desarrollan
(Fig. 2). Para
las mujeres, el tamaño del cuerpo aumentó constantemente durante tres generaciones
de hiperoxia y luego se estabilizó (Fig. 2a). En los machos, el tamaño del cuerpo
aumentó más fuertemente de la generación 0 a la 1 (Fig. 2b).

Las moscas regresaron y se criaron durante múltiples generaciones en normoxia

después de siete generaciones en hiperoxia retuvieron su tamaño corporal más
grande en relación con las moscas de control o la generación ancestral 0 (Fig. 2;
Tablas 1 y 2). Estos resultados sugieren que los hallazgos previos de tamaños más
grandes en una sola generación de poblaciones de cría de moscas en 40 kPa
(Fraziere et al., 2001) se debieron a efectos de selección durante una sola generación
en lugar de plasticidad del desarrollo. Las respuestas evolutivas a la hiperoxia sugieren
que el estado físico de las moscas mejoró al ser más grandes cuando la PO 2 es alta.
La explicación de tal interacción entre 80 90 100 110 120 Tiempo hasta la pupa, 6.136
10 16 21 24 27 31 40 Presión parcial de oxígeno, kPa 0,4 0,6 0,8
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1,0
1,2
Masa, mg
Moscas hembras Moscas
machos (a) (b)

Fig. 3 Los análisis de varianza de una vía (medias gráficas ± 0,95

intervalos de confianza) muestran que La aPO 2 afectó significativamente
las masas corporales (a) de hembras y machos de Drosophila
melanogaster criados individualmente para una sola generación en 10,
16, 21, 24, 27, 31 o 40 kPa de aPO 2 así como el tiempo hasta la
pupación (b).

,
Respuestas del tamaño corporal al oxígeno en Drosophila 2501 ª
2009 LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504
COMPILACIÓN DE REVISTA ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA
EVOLUTIVA El oxígeno y el tamaño no están claros, pero son posibles múltiples
mecanismos .
La posibilidad más probable es que las moscas más grandes tengan más éxito
reproductivo en la hiperoxia, ya que en el experimento de una sola generación criadas
individualmente, la supervivencia de las moscas en los diversos tratamientos hiperóxicos
no se vio afectada. machos En las hembras, los niveles más altos de oxígeno podrían
mejorar la fecundidad en los adultos grandes. Estos efectos de la fecundidad podrían
habilitarse si una aPO 2 más alta aumentara la producción de ATP, ya sea a través de
efectos directos sobre la PO 2 tisular
, o al permitir que las larvas obtengan
alimentos de mayor calidad mediante un túnel más profundo en el medio de
crecimiento (TWAlbert, NBPierce, CJKlok, JF Harrison, inédito datos). Las moscas podrían
desarrollar tamaños más grandes en respuesta a esta condición energética mejorada. Otra
posibilidad es que los tamaños corporales más grandes en las moscas puedan tener un
efecto de dilución que resulte en una PO 2 interna más baja y , por lo tanto, una disminución
del daño oxidativo, lo que conduce a un mejor rendimiento para las moscas más grandes y
posiblemente también a una mayor viabilidad para los huevos de las hembras más grandes.
Tal relación podría ocurrir si las moscas más grandes tienen mayores gradientes internos de
PO 2 ya sea dentro de la tráquea (debido a que las tráqueas son más largas) o dentro de las
células (si las moscas más grandes tienen células más grandes). Las moscas desarrollan
tráqueas de menor diámetro cuando se crían en 40 kPa PO 2 (Henry & Harrison, 2004), lo
que es consistente con la hipótesis de que la prevención del daño oxidativo es importante
durante la hiperoxia. ¿Por qué el tamaño corporal de D. melanogaster podría evolucionar en
respuesta a la hiperoxia pero exhibir plasticidad de desarrollo en respuesta a la hipoxia? Las
investigaciones teóricas sugieren que la plasticidad evolucionará si un estrés se experimenta
comúnmente y ocurre solo durante una parte de la vida útil (Gabriel, 2005); ambas
características parecen probables para la
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hipoxia en las moscas del vinagre. Las larvas, que viven y excavan túneles en
la materia orgánica en descomposición, muy probablemente experimentarán hipoxia.
De hecho, se ha documentado que los niveles de oxígeno de los insectos que viven
en materia orgánica en descomposición son tan bajos como 1 kPa (Holter &
Spangenberg, 1997) y algunos de los hongos y microbios que viven con las larvas de
D. melanogaster en este material podrido pueden desarrollarse anaeróbicamente
(Wingrove & O Farrell, 1999). Como consecuencia, D. melanogaster ha desarrollado
múltiples mecanismos fisiológicos para responder a la hipoxia, incluida la regulación
del crecimiento por oxígeno, el desarrollo traqueal compensatorio y la capacidad de
mantener tasas metabólicas estables durante la hipoxia leve (> 5 kPa aPO 2 )
(Wingrove & O'Farrell, 1999 ). ; Henry & Harrison, 2004; Gorr et al., 2006; Klok et
al., 2009). Por el contrario, es poco probable que D. melanogaster haya
experimentado hiperoxia en la historia evolutiva reciente. Hembras vs. machos Las
moscas macho y hembra difieren en varias de sus respuestas a la hipoxia y la
hiperoxia. Los machos disminuyeron de tamaño más dramáticamente durante la
crianza hipóxica (Fig. 2), tal vez porque las hembras están bajo una selección más fuerte par
Las hembras criadas durante múltiples generaciones en hipoxia mostraron alguna
evidencia de efectos parentales que los machos no mostraron, ya que el tamaño de
la hembra requirió dos generaciones , después de regresar a la normoxia, para
alcanzar la equivalencia con las hembras ancestrales (generación 0) o control
(continuamente normóxicas). criadas) hembras. Por el contrario, las moscas macho
criadas en condiciones hipóxicas alcanzaron la equivalencia con los machos
ancestrales y los machos de control dentro de la primera generación en normoxia
(Fig. 2 ) . Los machos también mostraron una fuerte respuesta de tamaño a la
hiperoxia durante la generación 1, mientras que las hembras no (Fig. 2). Estas
respuestas sexualmente dimórficas a la selección son comunes para Drosophila.
Cuando la selección ocurre según el tamaño del cuerpo, los machos y las hembras
responden de manera diferente (Karan et al., 1998, 2000). En casos similares de
selección por características específicas, como la selección por fecundidad (Reeve &
Fairbairn, 1999) o la selección por actividad locomotora adulta (Belgacem & Martin,
2006), los procedimientos de selección también tuvieron efectos diferenciales en
machos y hembras. Estas diferencias generalizadas entre machos y hembras que a
menudo se manifiestan en un dimorfismo de tamaño sexual variable enfatizan la
necesidad de incluir ambos sexos en los experimentos de selección para tener una
comprensión más completa de cómo responderá una población a un régimen de
selección dado. El tamaño aumenta al regresar a la normoxia desde la hiperoxia Un
patrón inesperado, pero consistente entre ambos sexos y entre las tres líneas
replicadas criadas en hiperoxia fue que las moscas alcanzaron las mayores masas
durante la primera generación en normoxia después de siete generaciones en hiperoxia
(Fig. 3) . Los mecanismos de este patrón no están claros. Como se señaló
anteriormente, se ha demostrado que la hiperoxia está asociada con el estrés oxidativo
y, por lo tanto, este aumento de tamaño podría reflejar de alguna manera el alivio de
tales costos, junto con los efectos previos de la selección de tamaño grande. Tal vez
estén involucrados los efectos de los padres; por ejemplo , la crianza hiperóxica
aumentar
podría
el tamaño de la descendencia al inducir huevos más grandes. Los huevos más
grandes generalmente se asocian con un tamaño corporal más grande en los insectos
(Berrigan, 1991; Blanckenhorn, 2000; Garcia-Barros,
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2000). Los estudios futuros deben probar cuidadosamente los efectos maternos o
paternos de aPO 2 en el tamaño de la descendencia. Implicaciones de los efectos
históricos del oxígeno atmosférico en el tamaño de los insectos Estos son los
primeros datos que demuestran que los insectos pueden desarrollar tamaños
corporales más grandes en hiperoxia y, por lo tanto, son evidencia emocionante que
respalda la hipótesis de que la hiperoxia paleozoica estuvo involucrada en la evolución
de insectos gigantes. Un punto importante es que la hiperoxia facilitó un tamaño más
grande en un insecto muy pequeño. El mecanismo 2502 CJ KLOK ET AL. ª 2009
LOS AUTORES. J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 2496–2504 COMPILACIÓN DE REVISTAS
ª 2009 SOCIEDAD EUROPEA PARA LA BIOLOGÍA EVOLUTIVA propuesta por
Graham et al. (1995) para la facilitación hiperóxica del gigantismo animal fue que la
hiperoxia mejoraría el intercambio difusivo a lo largo de tráqueas más largas, lo que
permitiría a los animales alcanzar tamaños más allá de los establecidos por una
limitación biofísica. El modelo de Graham et al. podría sugerir que la hiperoxia sería
más importante para establecer el tamaño máximo del taxón, sin afectar necesariamente
el tamaño medio. Nuestros datos sugieren que la hiperoxia puede estar asociada con
la evolución de masas más pesadas en insectos de todos los tamaños y, por lo tanto,
la aparición de gigantes paleozoicos se asoció con un cambio en la distribución total
de tamaños de insectos en lugar de simplemente un aumento en el tamaño máximo.
Los sistemas de suministro de oxígeno tienen costos en materiales, espacio y energía.
Los insectos, incluidas las moscas del vinagre, reducen su inversión en el sistema
traqueal cuando los niveles de oxígeno son más altos, presentando diámetros
traqueales reducidos y una cantidad reducida de traqueolas, lo que reduce
potencialmente los costos de materiales y las demandas espaciales del sistema
traqueal (consulte la revisión de Harrison et al., 2006). Por lo tanto la hiperoxia podría
permitir la evolución, de
múltiples
un mayor
generaciones
tamaño derequeridas
insectos alpara
reducir
la selección
dichos costos,
de lascon
variantes capaces de aprovechar las mejores condiciones ofrecidas.

Si bien el aumento de tamaño inducido por la hiperoxia fue relativamente pequeño en

este estudio, ciertamente es posible que con una mayor diversidad genética y tiempo
se puedan lograr mayores aumentos de tamaño. Los insectos más grandes tienen
proporcionalmente más tráqueas (Lease et al., 2006; Kaiser et al., 2007) y , por lo
tanto, pueden ser aún más sensibles a las compensaciones asociadas con las
concentraciones de oxígeno atmosférico. Agradecimientos Damos las gracias a
Manoush Farzin, Tiffany Allen y Vanessa Avelar por su ayuda con el mantenimiento
de moscas y la recopilación de datos. Agradecemos a Alex Kaiser, Donna Folk, Allen
Gibbs, Tim Bradley, Ray Huey, Susan Bertram, Terri Markow y Ted Garland por sus
interesantes debates sobre la interpretación de datos y los procedimientos de selección,
a los miembros del laboratorio de Harrison y a dos revisores anónimos por sus aportes .
sobre el manuscrito. Esta investigación fue parcialmente financiada por NSF IBN
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