Biología evolutiva de los Ciempiés (Myripoda: Chilopoda)

Resumen
Los nuevos conocimientos sobre la anatomía, la sistemática y la biogeografía de los
ciempiés han puesto a estos artrópodos terrestres depredadores a la vanguardia de los
estudios evolutivos. Los ciempiés también han jugado un papel fundamental en la
comprensión de las relaciones entre los artrópodos de alto nivel. Su profunda historia
evolutiva, con un registro fósil que abarca 420 millones de años, explica su distribución
mundial actual. Los análisis recientes de datos moleculares y morfológicos combinados
proporcionan una filogenia estable que sustenta las interpretaciones evolutivas de su
biología. El tronco del ciempiés, con su primer par de patas modificado en un órgano que
libera veneno seguido de 15 a 191 pares de patas, es el foco de los estudios de
segmentación de artrópodos. Los estudios de expresión génica y la filogenética arrojan luz
sobre cuestiones clave en la biología evolutiva del desarrollo con respecto al número fijo
de segmentos del tronco, a menudo específico de grupo, cómo algunos ciempiés agregan
segmentos después de la eclosión mientras que otros eclosionan con el recuento
completo de segmentos, la adición de segmentos a través de la evolución, y el número
invariablemente impar de segmentos del tronco con patas.
Introducción
Los ciempiés (Chilopoda), uno de los cuatro linajes principales de miriápodos, son un
grupo importante de artrópodos depredadores en muchos hábitats terrestres.
Comprenden aproximadamente 3300 especies pertenecientes a los cinco órdenes
existentes ilustrados en la Figura 1, y un orden extinto representado por una sola especie
(84). Los ciempiés se conocen en todos los continentes excepto en la Antártida; la mayor
diversidad se encuentra en los trópicos y las regiones de temperaturas cálidas, y tienen un
registro fósil que abarca 420 millones de años. La mayoría de las especies habitan en la
hojarasca y el suelo o se encuentran debajo de piedras, corteza o madera en los bosques,
aunque algunas especies ocupan pastizales, desiertos, cuevas y la zona litoral.
Los ciempiés son típicamente solitarios, excepto cuando crían sus huevos o crías. La
longitud del cuerpo adulto varía de 4 a 300 mm, y la mayoría de las especies miden de 10
a 100 mm de largo. Son casi exclusivamente depredadores y, acorde con su rango de
tamaño, en la mayoría de los casos se alimentan de pequeños artrópodos vivos y otros
invertebrados, aunque los grandes escolopendridos pueden capturar presas vertebradas
(67). La presa es inmovilizada por el veneno inyectado de las glándulas venenosas, que
están alojadas en un primer par modificado de patas del tronco (63). En todos los
ciempiés, estas patas están incorporadas funcionalmente a la cabeza como un par de
maxilípedos (también llamados fór- cipulae), siendo este par de apéndices modificados el
carácter derivado compartido más conspicuo de Chilopoda. La mayoría de las especies son
nocturnas y viven la mayor parte de sus vidas de forma críptica.
Los ciempiés han fascinado a todo tipo de biólogos, incluidos ecologistas interesados en
sus modos de vida y biodiversidad, biogeólogos interesados en comprender su
distribución actual y pasada, y sistemáticos interesados en el papel fundamental de los
ciempiés en la comprensión de la filogenia de los artrópodos. Los biólogos evolutivos del
desarrollo utilizan los centípedos como modelos para comprender las segmentaciones.
Además, los ciempiés son de importancia médica debido a la presencia de poderosos
venenos neurotóxicos (11).
Aparte de la taxonomía y la sistemática, algunos de los temas más interesantes en la
evolución de los ciempiés son los modos de desarrollo y el número de segmentos del
tronco, así como los diferentes modos de atención materna que muestran algunos grupos
de ciempiés. El estudio de estos personajes y tendencias requiere una sólida comprensión
de las relaciones entre los ciempiés. El plan corporal típico de un ciempiés incluye seis
segmentos de la cabeza seguidos por el par de maxilpiés, una serie de segmentos del
tronco que soportan las patas con un par de patas por segmento y dos segmentos
genitales. El número de segmentos del tronco que soportan las piernas (pares de piernas
para caminar) varía entre los grupos (Tabla 1). Varios grupos tienen 15 segmentos de
tronco con patas, mientras que algunos tienen hasta 191 pares de patas. Los estados
intermedios con 21 y 23 pares de patas se producen en los scolopendromorphs, y en los
geophilomorphs el número de segmentos con patas oscila entre 27 y el mencionado 191.
Curiosamente, este es siempre un número impar, por lo que el número de segmentos de
tronco Ments (incluido el segmento maxilipede) es siempre par. El número bruto de
segmentos en cada especie puede fijarse o puede variar dentro de los diferentes órdenes
(Tabla 1). El número de pares de patas se conserva en los miembros de los órdenes
Scutigeromorpha, Lithobiomorpha y Craterostigmomorpha, mientras que varía levemente
en Scolopendromorpha y enormemente en Geophilomorpha. El número de segmentos
tiene relevancia para el desarrollo de modelos de segmentación, tanto en ciempiés como
en artrópodos, cuestiones que recientemente han recibido atención desde la perspectiva
de los datos de expresión génica en embriones (13, 45).
La adición de segmentos a través del desarrollo es otra cuestión clave en la evolución de
los cenpípedos, porque algunos grupos nacen con el número completo de segmentos
adultos (epimorfosis), mientras que otros agregan segmentos después de la eclosión
(anamorfosis) (ver recuadro). Si la epimorfosis o la anamorfosis es la condición primitiva
en los ciempiés se ha debatido extensamente en la literatura, pero solo a través de un
marco filogenético riguroso podemos comprender esta importante tendencia evolutiva.
Por último, algunos ciempiés muestran el cuidado de la cría materna, aunque el hecho de
que la madre proteja a la cría con sus regiones esternal (ventral) o tergal (dorsal) también
tiene un significado evolutivo.
En este artículo revisamos estos importantes aspectos de la biología evolutiva de los
ciempiés y los colocamos en un contexto filogenético. También revisamos las
interpretaciones más actuales de la posición de los ciempiés dentro del árbol de la vida de
los artrópodos y nos centramos en las relaciones entre los órdenes de ciempiés, un tema
que ha recibido una enorme atención de los estudios morfoanatómicos detallados y su
combinación con múltiples fuentes de datos moleculares. La intención de esta revisión es
ampliar la comprensión actual de este fascinante y antiguo grupo de artrópodos
terrestres, que desempeña un papel importante como depredadores en la mayoría de los
ecosistemas terrestres.
CENTIPEDES Y FILOGENIA DE ARTHROPOD
¿Monófilo miriápodo?
La posición de los ciempiés en el árbol artrópodo de la vida está ligada a una cuestión
relativa a la monofilia de Myriapoda. Además de Chilopoda, Myriapoda incluye otros tres
grupos: Symphyla, Pauropoda y Diplopoda. Los symphylans y paurópods son grupos
relativamente menores, conocidos de sólo 200 y 700 especies (1), respectivamente,
mientras que Diplopoda (milpiés) incluye 11.000 especies descritas (1). Los paurópodos y
diplopodos se reconocen casi universalmente como los parientes más cercanos entre sí, y
juntos forman el clado Dignatha, y la mayoría de los morfólogos identifican a Symphyla
como su grupo hermano (16, 23, 54). En conjunto, estas tres clases de miriápodos
comprenden el clado Progoneata, llamado así por la posición de la abertura genital en la
parte anterior del tronco, detrás del segundo par de patas; en contraste, los quilopodos
son opistogonatados, con la abertura genital ubicada en el extremo del cuerpo, como en
los insectos. . La pregunta fundamental sobre Myriapoda es entonces si los ciempiés son
parte de un grupo natural con los myriapodos progoneados (16). Estudios recientes que
utilizan datos morfológicos o moleculares han resuelto de manera variable miriápodos
como monofiléticos (23, 36, 37, 79, 80), parafiléticos (53, 55, 71) o polifiléticos (57),
aunque el caso de la monofilia se sostiene por la mayor cantidad de evidencia.
Los argumentos morfológicos a favor de la monofilia de Myriapoda se derivan
principalmente de la estructura y los movimientos del endoesqueleto tentorial cefálico y
la estructura de las mandíbulas (23). El argumento clásico a favor de la monofilia
miriápoda es la abducción de las mandíbulas por los movimientos de los brazos tentoriales
anteriores, el llamado tentorio oscilante (60). El tentorio de Chilopoda y Progoneata
comparte un patrón común de fusión de su proceso posterior a una barra transversal que
se extiende hasta la pared lateral del cráneo (7, 52). Las mandíbulas de miriápodos tienen
una estructura única en el sentido de que están divididas en un lóbulo gnathal móvil,
musculado independientemente y una placa base. La separación del lóbulo gnathal está
marcada por un gran músculo flexor con un punto de origen común en el techo del
cráneo.
Mandibulata
Durante la mayor parte del siglo pasado, la mayoría de los morfólogos han unido
miriápodos con hexápodos y crustáceos sobre la base de la presencia compartida de
mandíbulas como la parte bucal adulta más anterior, formada a partir de los apéndices del
segmento postritocerebral. Este clado se ha denominado Mandibulata. Las mandíbulas
están incrustadas en una cámara de masticación en la cápsula de la cabeza; su
musculatura indica una identidad común como gnathobase coxal, y comparten
subestructuras similares en su borde de mordida (30). Los argumentos morfológicos
clásicos para la homología de las mandíbulas se han visto reforzados por los datos de
expresión génica. Por ejemplo, las mandíbulas se diferencian de otros apéndices en su
gradiente de expresión decreciente del gen que contiene el homeobox-menos distal a
través de la ontogenia (74, 82); el patrón de expresión de este gen, así como el del perro
salchicha (75), refuerza la identidad gnathobásica uniforme de las mandíbulas. Además de
la mandíbula en sí, la monofilia de Mandibulata encuentra apoyo de la ultraestructura de
los ojos compuestos, en particular la presencia de un cono cristalino compuesto de cuatro
células de cono, células de pigmento primario y células de pigmento interommatidial que
se encuentran en scutigeromorph ciempiés, crustáceos y hexápodos (69). Otra evidencia
de una agrupación natural de Mandibulata incluye los patrones de expresión de los genes
Hox en la cabeza [(45, 46); datos de Chilopoda basados en Lithobius atkinsoni], neuronas
inmunorreactivas a la serotonina específicas [(39); datos para Chilopoda basados en L. for
fi catus y Scolopendra sp.], la organización de los neuropilos cerebrales (40) y datos de
secuencia de hemocianina (56).
En el contexto de la hipótesis de Mandibulata, los miriápodos se han unido
tradicionalmente con los hexápodos para formar un grupo llamado Atelocerata o
Tracheata (54). La hipótesis de Atelo- cerata ha sido seriamente desafiada por el análisis
de datos moleculares, muchos de los cuales sugieren, en cambio, un agrupamiento
crustáceo-hexápodo. Estos incluyen datos de secuencia para genes ribosomales nucleares
(58), genes codificantes nucleares (79), genes mitocondriales (48), genes Hox (15),
hemocianina (56) o la combinación de múltiples loci y morfología (36 , 37). El soporte
morfológico para un clado crustáceo-hexápodo incluye varios caracteres neurológicos,
incluida la estructura cerebral (87), la generación de células madre ganglionares mediante
la división mitótica de neuroblastos (40) y neuronas de diferenciación temprana
específicas (20) y pares de neuronas serotoninérgicas (39).
Si los hexápodos están más estrechamente relacionados con los crustáceos o se derivan
de ellos, favorecidos por prácticamente todo tipo de datos moleculares y un conjunto de
caracteres neurológicos, entonces hay pocas dudas de que los miriápodos son
monofiléticos porque los caracteres atelocerados [como un miembro sin extremidades
segmento intercalar (tritocerebral) en la cabeza, los túbulos de Malpighi derivados
ectodérmicamente y un endoesqueleto cuticular cefálico tentorial] servirían como
caracteres miriápodos adicionales.
Paradoxopoda

En algunos estudios moleculares se ha encontrado una relación más estrecha entre

miriápodos y quelicerados que la que comparten con hexápodos o crustáceos, incluidos
análisis de genes ribosomales nucleares (58), así como genes mitocondriales (48, 71, 73) y
genes Hox. (15). El grupo miriápodo-quelicerato se ha denominado Paradoxopoda (58) o
Myriochelata (73) y nunca antes se había propuesto sobre la base de datos anatómicos.
La hipótesis de Paradoxopoda entra en conflicto con el cuerpo sustancial de apoyo
morfológico de Mandibulata y carece en sí misma de un apoyo morfológico convincente.
Hasta la fecha, la única sugerencia para un grupo de miriápodos-quelicerados desde la
perspectiva de la morfología se deriva de un patrón compartido de neurogénesis en una
araña, un milpiés y un ciempiés litobiomorfo (19, 49). En cada uno de estos artrópodos,
los precursores neurales forman grupos similares de células que invaginan desde el
neuroectodermo. No se puede descartar que el patrón de neurogénesis miriápodo-
quelicerado sea simplemente plesiomórfico para los artrópodos, en contraste con el papel
compartido de los neuroblastos en la generación de las células precursoras neuronales en
crustáceos y hexápodos (40).
El análisis muestreado más completo de datos combinados de secuencia morfológica y
molecular (37) apoya la monofilia de Mandibulata sobre condiciones más analíticas que
apoyan la hipótesis de Paradoxopoda (14 versus 2), incluidas las condiciones que
maximizan la congruencia general entre todos los datos. Un clado crustáceo-hexápodo,
Tetraconata, también es estable a la variación analítica, y Myriapoda es monofilético bajo
la mayoría de los regímenes analíticos (Figura 2).
MORFOLOGÍA, MOLÉCULAS Y SISTEMÁTICAS DE LOS CINCO ÓRDENES DE CENTIPEDOS
EXTENDIDOS
Los ciempiés existentes se agrupan en cinco órdenes, todos los cuales se reconocen
actualmente como entidades monofiléticas. En esta sección discutimos cada uno de estos
órdenes y proporcionamos la evidencia que se ha utilizado para respaldar su monofilia.
Scutigeromorpha
Scutigeromorpha (Figura 1a) consta de 100 especies válidas (∼200 especies nombradas)
asignadas a tres familias: Pselliodidae, Scutigeridae y Scutigerinidae. La especie más
familiar y mejor estudiada es Scutigera coleoptrata, una nativa circunmediterránea que es
el ciempiés doméstico sinantrópico en muchas otras partes del mundo. La monofilia de
Scutigeromorpha está ampliamente respaldada por numerosos caracteres únicos (27). Las
antenas son fl agelas multianuladas, generalmente compuestas por unos cientos de
artículos en forma de anillo (Figura 3a). El sistema respiratorio presenta pulmones
traqueales que se abren a un espiráculo en la parte posterior de los tergitos (Figura 3e); en
todos los demás quilópodos, los espiráculos se abren por encima de las bases de las
piernas, a los lados del cuerpo (Figura 3f). Los escutigeromorfos son los únicos ciempiés
que utilizan hemocianina como molécula de transporte de oxígeno (59). Ocho placas
tergal alargadas cubren los 15 pares de patas del tronco. Los escutigeromorfos tienen ojos
facetados (Figura 3a), cuya ultraestructura corresponde a los ommatidios de los ojos
compuestos de crustáceos y hexápodos (69). La cabeza contiene varios órganos y
glándulas distintivos.
Los escutigeromorfos son notablemente flotantes y corren a velocidades de hasta 40 cm s
− 1 (61). Las madres ponen huevos individuales, que se abandonan en el suelo. Las crías
tienen cuatro pares de patas y están activas; los segmentos restantes se agregan mediante
una serie de mudas.
Lithobiomorpha
El orden Lithobiomorpha (Figura 1b) incluye 1100 especies válidas entre más de 1800
especies nombradas. Su especie más familiar es el común europeo y norteamericano
Lithobius para fi catus. Se reconocen dos familias, una principalmente laurasiática
(Lithobiidae) y la otra principalmente gondwana (Henicopidae). Lithobiomorpha es la
única orden de ciempiés cuya monofilia ha sido cuestionada, pero en estudios recientes se
ha acumulado una amplia evidencia de morfología y datos de secuencia molecular para
defender la monofilia del grupo (22, 25).
Los litobiomorfos rara vez miden más de 30 mm de largo y tienen 15 pares de patas de
tronco. El escudo de la cabeza está aplanado, con un grupo de ocelos a cada lado de la
cabeza (en Lithobiidae) (Figura 3b) o un solo ocello en cada lado de la cabeza (en
Henicopidae). La antena consta de 15 a más de 100 artículos. El tronco tiene tergitos
largos en los segmentos 1, 3, 5, 7, 8, 10, 12 y 14 que llevan las patas y tergitos cortos en
los segmentos alternos. El desarrollo posmbrionario es anamórfico, como en los
escutigeromorfos, y los huevos también se ponen individualmente sin cuidado materno.
Las crías suelen tener siete (aunque en algunas especies seis u ocho) pares de patas. Los
caracteres que unen a Lithobiomorpha como grupo monofilético incluyen setas plumosas
en el segundo tarso maxilar, una seta transversal que se proyecta medialmente desde la
pieza lateral del labrum y una gonópoda femenina con su artículo basal con macrosetae
(espuelas) y una garra ancha.
Craterostigmomorpha
Craterostigmus tasmanianus es la única especie descrita del orden Craterostig-
momorpha. Originalmente conocido y extendido por todo el estado australiano de
Tasmania, el Craterostigmus también se encuentra en Nueva Zelanda (Figura 1c). Las
colecciones de Nueva Zelanda son morfológicamente distintas de C. tasmanianus. Los
caracteres únicos de Craterostigmus incluyen la subdivisión de los tergitos largos de modo
que el tronco parece tener 21 tergitos que cubren los 15 pares de patas del tronco;
maxilípedos largos, que se proyectan frente a la placa de la cabeza; escleritos del
decimoquinto segmento de soporte de la pierna fusionados como un anillo cilíndrico
completo; y la región anogenital encerrada en una cápsula bivalva que se abre
ventralmente para exponer una red de aberturas para los órganos coxales.
Debido a su posición sistemática aislada, la morfología, ultraestructura y genética de C.
tasmanianus se han investigado en detalle. Se han realizado importantes contribuciones
sobre la morfología externa y la anatomía interna (10, 18, 61), junto con estudios
detallados de los sistemas genitales (78), el espermatóforo y la ultraestructura del
esperma (12), los órganos anales (81), las tráqueas (42), ojos (68a) y el sistema circulatorio
(91).
Scolopendromorpha
El orden Scolopendromorpha (Figura 1d, e) es el depredador más agresivo y voraz entre
los ciempiés, con una longitud corporal de hasta 30 cm en el Neotrópico Scolopendra
gigantea. Se conocen más de 800 especies válidas (de casi 1300 especies nombradas),
generalmente clasificadas en tres familias sobre la base del recuento de patas y la
presencia o ausencia de un grupo de cuatro ocelos laterales.
Los escolopendridos y los criptópidos tienen 21 pares de patas del tronco, mientras que
los escolopocriptópidos tienen 23 pares.
Los caracteres únicos que definen a Scolopen- dromorpha incluyen un solo tergito que
cubre tanto el segmento del maxilípedo como el primer segmento del tronco que soporta
la pierna; los espiráculos atendidos por músculos que tienen una función apodemal (42);
un espermatóforo en forma de frijol con una pared resistente de varias capas; y un
oviducto izquierdo y un conducto eyaculatorio rudimentarios (77).
Los scolopendromorphs comparten importantes aspectos de su embriología y desarrollo
postembrionario temprano con Geophilomorpha. Ambos tienen un desarrollo epimórfico
y la madre incuba los huevos y dos etapas posteriores a la eclosión sin alimentación.
Geophilomorpha
Geophilomorpha (Figura 1f) es, con mucho, el orden de ciempiés más diverso a nivel
familiar, con 14 familias actualmente reconocidas para albergar aproximadamente 1300
especies válidas entre más de 1700 especies nombradas. Los caracteres derivados
compartidos por todos los geofilomorfos incluyen los segmentos de tronco casi
homónomos con un espiráculo en todos los segmentos de tronco con patas excepto el
último, y un mayor número de segmentos que en otros centípedos. Los geofilomorfos
difieren de otros quilopodos en que el número de segmentos del tronco suele ser variable
dentro de una especie [a veces mucho, por ejemplo, 87 a 177 segmentos en Himantarium
gabrielis (2)], a pesar de que no se agregan segmentos después eclosión, y las hembras
suelen tener más segmentos que los machos. Todas las especies son ciegas y el cerebro
tiene una diferenciación menos clara de sus tres lóbulos en comparación con los otros
quilópodos. El número de segmento de la antena se fija con precisión en 14 segmentos.
Los tergitos del tronco se dividen en pretergitos y metatergitos prominentes, cada uno
musculado independientemente, una característica que se ha relacionado con los hábitos
de remo de estos ciempiés (61).
Un conjunto convincente de caracteres morfológicos, de comportamiento y moleculares
divide a Geophilomorpha en los clados Placodesmata (compuesto por una sola familia,
Mecistocephalidae) y Adesmata (todas las demás familias). Los mecistocéfalos son los
únicos geofilomorfos en los que las madres empollan con el esternón contra los huevos o
las crías, como también es el caso de los escolopendromorfos (9). Todos los demás
geofilomorfos se reproducen con el esternón hacia arriba. Este cambio de
comportamiento está asociado con una innovación morfológica significativa; en
Adesmata, las glándulas defensivas se desarrollan a lo largo del tronco, y el ritual de
crianza evidentemente se ha modificado para mantener las secreciones defensivas nocivas
fuera del contacto de la cría (9). Un argumento adicional a favor de una posición basal de
mecistocéfalos dentro de Geophilomorpha es el número fijo de segmentos dentro de las
especies (sin morfismo sexual), como en todos los demás órdenes de ciempiés.
RELACIONES EVOLUTIVAS ENTRE LAS ÓRDENES DE CENTIPEDE
De todos los principales grupos de artrópodos, Chilopoda es quizás el clado con el
consenso más universal sobre el patrón de relaciones filogenéticas de alto nivel (Figura 4),
al menos desde la perspectiva de la morfología. Los datos de secuencias moleculares,
especialmente las secuencias de genes ribosomales nucleares, generalmente han
reforzado las relaciones basadas en la morfología (33). La discordancia más sustancial se
encuentra entre diferentes marcadores moleculares más que entre moléculas y
morfología (34).
El primer análisis de Hennig de las relaciones entre los cinco órdenes existentes de
ciempiés (17) refrendó una división basal de Chilopoda en Notostigmophora (=
Scutigeromorpha) y Pleurostigmophora que había sido propuesta en tiempos
precladísticos. Los análisis más recientes se han basado en conjuntos de datos que
muestrean la diversidad de quilópodos utilizando un gran número de especies ejemplares
en lugar de patrones de suelo ordinales, codificando el mismo conjunto de especies que se
utilizaron en los análisis moleculares (25, 28). Estos análisis apoyan la división
Notostigmophora-Pleurostigmophora que también ha sido reconocida por estudios
basados en análisis cladísticos no numéricos (84, 86) o estudios de sistemas de caracteres
particulares (81, 91). Pleurostigmophora se apoya en caracteres apomórficos como el
aplanamiento de la placa de la cabeza (Figura 3b), la coalescencia medial de la coxa del
maxilípedo (Figura 3d), un tarsungulum maxilipede (tarso y pretarso fusionados),
espiráculos pleurales (Figura 3f), órganos coxales, deposición de espermatóforo en una
red y ultraestructura de los ocelos laterales.
La aceptación del concepto de Pleurostigmophora significa que la división de Chilopoda en
Anamorpha y Epimorpha (4) sobre la base del desarrollo anamórfico frente al epimórfico
no está justificada. En cambio, la anamorfosis se resuelve como un carácter plesiomórfico
compartido entre Scutigeromorpha, Lithobiomorpha y Craterostigmomorpha, el último
reduciendo la fase anamórfica a un solo estadio con 12 pares de patas. La epimorfosis se
asigna al cladograma como una sinapomorfia de Scolopendromorpha + Geophilomorpha,
un clado llamado Epimorpha (Figura 4).
Otros caracteres morfogenéticos están correlacionados con la diferencia entre desarrollo
anamórfico y epimórfico. Los dos órdenes con fases anamórficas prolongadas regeneran
patas después de la pérdida, mientras que en los órdenes epimórficos la regeneración
ocurre sólo para las últimas patas o no ocurre en absoluto (66). Los geofilomorfos, que
tienen el menor número de segmentos anteriores, son los únicos en no agregar
segmentos anteriores después de la eclosión y en la falta de capacidad para regenerar
antenas.
La mayoría de los análisis morfológicos y morfológicos y moleculares combinados unen a
Craterostigmomorpha con Epimorpha. Este grupo comparte el cuidado materno de los
huevos y las crías y ha sido denominado Phylactometria por este comportamiento (25).
Otros caracteres diagnósticos incluyen un fortalecimiento de los maxilípedos, con la
bisagra entre los coxosternitos fusionados y los testículos con vesículas laterales.
Una topología en conflicto con el cladograma morfológico se produce mediante el análisis
de tres genes codificantes nucleares (80). Estos datos resuelven a Craterostigmus como
hermano de todos los demás quilópodos y apoyan una relación de grupo hermano entre
Scutigeromorpha y Scolopendromorpha. Cuando estos datos se combinan con otros
cuatro genes y morfología, se obtienen dos topologías básicas de árboles (34). La
topología clásica surge bajo ciertos conjuntos de parámetros en los que los genes
ribosomales representan una porción mayor de la longitud total del cladograma, mientras
que bajo los conjuntos de parámetros complementarios domina la topología obtenida de
los genes codificadores de proteínas nucleares.
BIOGEOGRAFÍA Y CENTIPEDES
Muchos grupos de ciempiés tienen distribuciones geográficas relativamente estrechas. La
baja vagilidad individual y las distribuciones geográficas restringidas de las especies hacen
que estos taxones sean sujetos útiles para estudios biogeográficos históricos. Se conocen
excepciones al endemismo de rango estrecho dentro de cada uno de los grupos
principales. Entre las distribuciones más extendidas, cada una conocida de varios
continentes en una variedad de zonas climáticas, se encuentran Pachymerium
ferrugineum (Geophilomorpha), Lamyctes emarginatus (Lithobiomorpha) y Scutigera
coleoptrata (Scutigeromorpha). P. ferrugineum es muy resistente a la inmersión en agua,
lo que puede explicar su aparición en islas alejadas. L. emarginatus se reproduce por
partenogénesis en la mayor parte de su área de distribución, una estrategia que ha
facilitado su distribución casi cosmopolita. S. coleoptrata es sinantrópico en gran parte de
su rango, como se describió anteriormente, y aunque se identifica como una sola
morfoespecie, exhibe una variación genética sustancial (27).
Las tres familias de Scutigeromorpha tienen distribuciones en gran parte disyuntivas, y dos
de ellas están restringidas a solo dos fragmentos continentales (Figura 5). Scutigerinidae
es endémico del sur de África y Madagascar y Pselliodidae está restringido al Neotrópico y
al África tropical. Scutigeridae es la familia más extendida, incluidos todos los
scutigeromorphs en Europa, África del Norte, Asia, Australia y las Islas del Pacífico.
En Lithobiomorpha, la familia Henicopidae, mayoritariamente del hemisferio sur, ha sido
sometida a análisis cladísticos que proporcionan un marco para los análisis biogeográficos
(24, 29). Los problemas más persistentes en la sistemática de alto nivel de Henicopidae
involucran a grupos con distribuciones biogeográficas disyuntivas (24). Los pequeños
Anopsobiinae ciegos se resuelven como hermanos de todos los demás Henicopidae en la
mayoría de los análisis. Dentro de este grupo, la mayor parte de la diversidad de especies
pertenece a un clado gondwano bien definido, con miembros en Australia, Nueva Zelanda,
Nueva Cale- donia, el sur de Sudamérica y el sur de África (26). Cinco géneros monotípicos
de Anopsobiinae tienen ocurrencias ampliamente separadas en el hemisferio norte,
incluyendo Japón, Tayikistán, la isla de Rodas (probablemente una introducción
sinantrópica) y Kazajstán.
La tribu henicopina Zygethobiini también ha demostrado ser de una monofilia incierta (24)
e implica una distribución transpaci fi ca disyunta. Sus miembros incluyen dos o tres
géneros neárticos y dos géneros orientales. La distribución transpací fi ca de Zygethobiini
es en gran medida congruente con la del género litobíido Bothropolys (21), que se
encuentra en el este y sudeste de Asia y en América del Norte (Figura 5).
Los datos filogenéticos y biogeográficos más completos están disponibles para Henicopini,
predominantemente templado del sur. El género Paralamyctes se ha utilizado para análisis
biogeográficos debido a su endemicidad para la mayoría de los principales fragmentos de
Gondwana, incluidos el sur de África, Madagascar, India, Patagonia, el este de Australia y
Nueva Zelanda. Se ha construido un cladograma para Paralamyctes utilizando 20 de las 26
especies conocidas del género (35). El análisis filogenético identificó dos clados
principales: uno une especies del sur de África, Madagascar, de Australia tropical a
subtropical y Nueva Zelanda, y el otro incluye especies que se encuentran en las zonas
templadas de Australia, Nueva Zelanda y Chile. El análisis biogeográfico concluyó que los
clados australianos tienen afinidades más cercanas a otros fragmentos de Gondwana.
Las poblaciones disyuntas de Craterostigmus en Tasmania y en Nueva Zelanda plantean un
enigma biogeográfico porque no se ha encontrado diferenciación morfológica entre ellas.
Sin embargo, la diferenciación genética en los genes mitocondriales es sustancial (25). El
análisis del ARNr 16S muestra niveles de divergencia similares a los de las diferentes
especies de litobiomorfos y escolopendromorfos.
Un análisis morfológico cladístico detallado de la familia de geofilomorfos Mecistocephal-
idae sugiere una tendencia evolutiva hacia un aumento en el número de segmentos (8).
Ciertos grupos tienen distribuciones biogeográficas muy disyuntivas (por ejemplo,
Dicellophilus en Europa central, Japón y California) que pueden sugerir que la distribución
actual es una reliquia de una condición anteriormente más extendida. De manera similar,
una revisión de los taxones de geofilomorfos neotropicales sugiere que ciertos clados
conservan distribuciones reales de Gondwana, aunque la mayoría de la biota tiene una
distribución cosmopolita que se originó a través de una dispersión más reciente (72).
Debido a su variación típica en el número de segmentos dentro de una especie, los
geofilomorfos adesmatanos pueden examinarse desde la perspectiva de la variación
geográfica en la segmentación. Se han documentado clines latitudinales en número de
segmentos en varias especies en Gran Bretaña (3, 50), lo que indica un aumento en el
número de segmentos en poblaciones más al sur en comparación con sus conspeci fi cas
más septentrionales.
CENTIPEDES Y EL REGISTRO FÓSIL
Debido a que los ciempiés tienen un exoesqueleto no mineralizado y por lo general
habitan en sitios no acuáticos con bajo potencial de fosilización, su registro de fósiles es
irregular. Aun así, su historia se remonta al último Silúrico, aproximadamente 418 millones
de años. Cada uno de los cuatro órdenes diversos de ciempiés se conoce a partir de fósiles
de ámbar, y de estos sólo Lithobiomorpha carece de un registro fósil precenozoico. Como
es el caso de los miriápodos en general, los fósiles de centípodos geológicamente
tempranos son sorprendentemente modernos y pueden identificarse como miembros del
grupo de la corona de los quilópodos (84, 85).
Los primeros ciempiés fósiles conocidos pueden asignarse con confianza a
Scutigeromorpha. El género Silúrico-Devónico Crussolum (1a, 85) tiene la sección
transversal pentagonal de los podómeros de la pierna con filas de espinas en forma de
hoja de sierra que se conservan en scutigero- morfos existentes. El maxilípedo tiene una
separación entre los coxosternitos y las robustas cerdas de la columna a lo largo del
margen del coxosternum, como en el actual Scutigeromorpha (1a). Crussolum es conocido
por el último Silúrico en Inglaterra, el Devónico Inferior de Escocia y el Devónico Medio de
Gilboa, Nueva York. Otros escutigeromorfos fósiles incluyen la Latzelia carbonífera
superior, de los depósitos Mazon Creek de Illinois (70), y el Fulmenocursor del Cretácico
Inferior, de la Formación Crato en el noreste de Brasil (89). Fulmenocursor tiene artículos
de antenas cortos y gonópodos masculinos de estilo que sugieren pertenencia a la familia
actual Scutigeridae.
Devonobius delta, del Devónico medio de Gilboa, Nueva York, es un representante del
orden monotípico Devonobiomorpha y es conocido por restos cuticulares magníficamente
conservados (84). Se conservan la cabeza y la parte anterior del tronco, pero se desconoce
el número completo de segmentos (al menos 16). Su carácter más distintivo es la
presencia de largos apodemas ventrales en el maxilípedo que son desconocidos en los
quilópodos existentes. Devonobius se interpretó inicialmente como el grupo hermano de
Epimorpha (84), pero posteriormente se consideró como el más estrechamente
relacionado con Craterostigmus (10). Los personajes citados en apoyo de esta última
relación no resisten el escrutinio (25), y el análisis de la morfología con parsimonia deja sin
resolver la posición de Devonobius con respecto a Craterostigmus y Epimorpha.
Los escolopendromorfos paleozoicos se conocen exclusivamente de dos especies en los
depósitos carboníferos superiores de Mazon Creek, Illinois. El más conocido,
Mazoscolopendra richardsoni (70), tiene 21 segmentos de tronco con patas como en
Scolopendridae y Cryptopidae. El registro mesozoico de escolopendromorfos se basa en
dos especies del Cretácico Inferior del noreste de Brasil, Velocipede betimari y
Cratoraricrus oberlii (62, 90). Este último es el mejor entendido de los dos, poseyendo
algunos caracteres típicos de Scolopendridae (90).
El geofilomorfo razonablemente establecido más temprano es Eogeophilus jurassicus, de
las calizas del Jurásico Superior Solnhofen de Alemania (83). Aunque el habitus de esta
especie es incuestionablemente geofilomorfo, presenta una incongruencia
desconcertante en la forma de los maxilípedos. Los geofilomorfos existentes comparten
una unión entre el primer y cuarto artículo del telopodita. Esta modificación se comparte
con los scolopendromorphs y se ha considerado como una sinapomorfia para
Scolopendromorpha y Geophilomorpha. Eogeophilus tiene artículos segundos y terceros
completos (no reducidos). Interpretar la forma de Eogeophilus como plesiomórfica fuerza
una convergencia entre los geofilomorfos existentes y los escolopendromorfos.
CENTIPEDES Y BIOLOGÍA DEL DESARROLLO EVOLUTIVO
Dos aspectos importantes de los ciempiés se encuentran actualmente a la vanguardia de
los estudios de biología evolutiva y del desarrollo: los patrones y modos de segmentación.
La adición de segmentos a través de la evolución es un tema importante en el grupo. El
número fijo de segmentos del tronco en la mayoría de las especies de ciempiés y el
cambio de un modo de desarrollo anamórfico a uno epimórfico en el curso de la filogenia
del ciempiés, incluida una etapa intermedia en Craterostigmus, han cautivado a los
biólogos evolutivos interesados en la evolución de la segmentación. ción en artrópodos en
general y en miriápodos en particular.
Una de las peculiaridades de la segmentación de los ciempiés es el número impar
invariante de segmentos del tronco con patas. La base de esta restricción de desarrollo en
el emparejamiento de segmentos que conduce a un número de segmento impar- ber ha
sido dilucidado en Strigamia mar- itima, que es también la única excepción a la regla, con
un mutante que tiene 48 pares de patas (producido por una duplicación del último
segmento de apoyo de la pierna) (51). Estudios embriológicos recientes de esta especie,
incluidos los datos de expresión de genes de segmentación (14), han corregido un error
fundamental en la descripción del eje anterior-posterior del cuerpo en embriones
ciempiés introducidos por Heymons (41) y ampliamente perpetuados en posteriores
literatura. La descripción corregida reconoce la segmentación que se origina en una zona
de crecimiento terminal, con anillos de expresión de genes de segmentación alrededor del
proctodeo que se desvanecen anteriormente. Las bandas de expresión para saltos
impares y caudal muestran que el número de segmento de tronco impar surge a través de
un patrón de regla de par de doble segmentación que involucra dos fases de
segmentación (13). Curiosamente, la doble fase de segmentación descrita para S.
maritima no se detectó en Lithobius atkinsoni, para la cual los genes de segmentación
indican una formación de segmentos estrictamente uno por uno (45).
La variación en el número de segmentos del tronco en los ciempiés se ha explorado
utilizando un modelo meromérico de segmentación (64). El modelo implica un tronco que
originalmente constaba de unidades secundarias conocidas como merosegmentos. El
tronco de 16 segmentos, el maxilípedo más los 15 segmentos que soportan las patas, se
generaría así mediante una sola fase de duplicación meromérica de los ocho segmentos
originales. Fases adicionales de duplicación meromérica producirían 24 segmentos (como
en Scolopocryptopidae en Scolopendromorpha) y los números modales de segmentos de
tronco observados en diferentes grupos de Geophilomorpha. En los geofilomorfos como
un todo, el número de segmentos se separa en intervalos regulares de 2, 4, 8 o 16
segmentos (65). El modelo es en gran medida consistente con la variación observada en el
número de segmentos de tronco entre ciempiés, aunque requiere modificaciones para
explicar el patrón común de 22 segmentos de tronco que se encuentran en la mayoría de
los escolopendromorfos.
Los datos sobre la identidad del grupo de genes Hox y las secuencias de Hox en ciempiés
se generaron primero para un escolopendromorfo (38), un litobiomorfo (15) y un
geofilomorfo (6). Los patrones de expresión del gen Hox se documentan mejor en L.
atkinsoni (46, 47). Estos estudios muestran que los ciempiés tienen el grupo de artrópodos
completo de 10 genes Hox (47). Los dominios de expresión de los miriápodos son en
algunos aspectos intermedios entre los dominios ampliamente superpuestos de los
quelicerados y los dominios generalmente más restringidos de insectos y crustáceos. La
tagmosis cabeza-tronco de ciempiés está marcada por dominios de expresión
relativamente restringidos en la cabeza y maxilli- pede y una amplia superposición de Ubx,
Abd-A y Abd-B en el resto del tronco, que corresponde a su homonimia estructural.
Los patrones de expresión de otros genes de segmentación en L. atkinsoni generalmente
muestran que sus funciones se conservan entre los artrópodos. Por ejemplo, la expresión
con saltos pares es similar a la de otros artrópodos con embriones de banda germinal
cortos, mostrando fuertes franjas de expresión posterior que se desvanecen
anteriormente. El estudio inicial sobre la expresión del gen de la polaridad del segmento
grabado en un escolopendromorfo sugirió que los ciempiés tienen patrones únicos en
comparación con otros artrópodos (88). El trabajo posterior en un litobiomorfo (45) y un
geofilomorfo (14, 51a) muestra en cambio la expresión típica de artrópodos de rayas
grabadas en el extremo posterior de los segmentos. La expresión de genes engrailed y
otros genes de segmentación muestran que la cabeza del ciempiés está compuesta de seis
segmentos (45), como se acepta generalmente para otros artrópodos mandibulados. Los
datos de secuencia derivados de engrailed están altamente conservados entre órdenes de
ciempiés, aunque se pueden postular algunos casos de duplicación de genes (5).
Conclusión
El proceso de segmentación en los ciempiés se ha estudiado principalmente hasta la etapa
en que se expresan los genes de polaridad de segmento (14, 51a). Están surgiendo datos
sobre más genes de segmentación aguas arriba, incluidos los homólogos de los genes de la
regla del par de Drosophila (13, 45). El trabajo adicional sobre estos y otros genes
importantes de formación de patrones ayudaría a aclarar la evolución de la segmentación
de ciempiés.