Este resumen examina la síntesis de la investigación en ecología aplicada y conservación. El recuento de
votos y la agrupación de promedios no ponderados están generalizados a pesar de la superioridad de las síntesis basadas en la combinación ponderada de efectos. Dichos análisis permiten la exploración de la incertidumbre metodológica además de la coherencia de los efectos entre especies, espacio y tiempo, pero explorar la heterogeneidad sigue siendo controvertido. Se requieren metanálisis para generalizar en ecología y para informar la toma de decisiones basada en evidencia, pero las técnicas estadísticas más sofisticadas y los registros de investigación utilizados en otras disciplinas deben emplearse en ecología para obtener plenamente sus beneficios. Keywords: síntesis de evidencia; tamaño del efecto; Bayesiano; incertidumbre; análisis de decisión; parcialidad 1. ¿QUÉ ES EL METANÁLISIS? Los ecologistas aplicados utilizaron por primera vez métodos estadísticos para combinar y resumir los resultados de múltiples estudios hace 16 años (Fernandez Duque & Vallegia 1994). Desde entonces, han aparecido aproximadamente 220 análisis que combinan datos de múltiples estudios (figura 1). Por lo general, los ecologistas aplicados están interesados en el tamaño de una diferencia o la fuerza de una relación, en relación con su variabilidad, y cuán consistente es esto en los sitios o escalas de especies. La generación de tales "tamaños de efecto" ponderados en relación con su tamaño (o varianza inversa) proporciona magnitudes de efecto e intervalos que transmiten más información que las pruebas de significancia (Berger y Selke 1987). Aunque los estadísticos recomiendan que los metanálisis utilicen una combinación ponderada de tamaños de efecto, aproximadamente la mitad de las síntesis en ecología aplicada emplean diseños más débiles, como el recuento de votos, la combinación de probabilidades y la agrupación de datos entre estudios o especies. El método más simple para sintetizar múltiples estudios independientes es el conteo de votos donde se suman los números de estudios positivos y negativos (estadísticamente significativos) (Light & Smith 1971). Los principales metaanalistas deploran su uso (Gurevitch y Hedges 1999) ya que tiene poca potencia (Hedges y Olkin 1980) e ignora el tamaño de la muestra (Light y Smith 1971) y la magnitud del efecto (Glass et al. 1981). No obstante, el recuento de votos sigue utilizándose en ecología aplicada (por ejemplo, Davies y Pullin 2007). La combinación de valores de probabilidad (o niveles de significancia) de pruebas independientes es una variante del conteo de votos con una larga historia (Fisher 1932) que también perdura más allá de su fecha de caducidad (por ejemplo, Desouhant et al. 2003). Aunque estas técnicas pueden parecer razonables cuando las estimaciones de los estudios no están disponibles, estudios previos han demostrado resultados sesgados (Cooper y Hedges 1994) que sugieren un peligro en este enfoque. Cuando se dispone de estimaciones del estudio, pero no de variaciones, los investigadores a menudo sintetizan promedios no ponderados de los tamaños del efecto (por ejemplo, Parmesan y Yohe 2003; Georges y Fossette 2006). Este enfoque también es subóptimo porque ignora las diferentes cantidades de información que presentan los estudios de diferentes tamaños y diferente calidad. 2. EL USO DEL METANÁLISIS El metanálisis tiene múltiples aplicaciones en la ecología aplicada, pero es particularmente valioso para aumentar el poder, explorar la heterogeneidad, identificar patrones a gran escala y facilitar la toma de decisiones basada en evidencia. Estas aplicaciones no son posibles con métodos como el recuento de votos. Muchos estudios ecológicos no detectan cambios debido a su pequeño tamaño en relación con los efectos estudiados (Moller y Jennions 2002; Jennions y Moller 2003). La combinación de efectos en estudios similares utiliza toda la información disponible y aumenta de manera útil la precisión de la estimación (p. Ej., Tonhasca y Byrne 1994), aunque más generalmente el valor del metaanálisis radica en explorar la variación entre múltiples estudios. La existencia de controversia es un fundamento que se cita a menudo para realizar el metanálisis (Cooper y Hedges 1994) porque relacionar la heterogeneidad sustancial de los resultados con las covariables explicativas puede resolver la controversia. Worm y col. (2002) utilizaron un metanálisis para explorar el impacto relativo de la productividad y la perturbación en la diversidad de especies. La exploración de la heterogeneidad mostró que los efectos positivos del enriquecimiento de nutrientes en la diversidad solo se lograron cuando los consumidores estaban presentes. Los efectos de la productividad y la perturbación en la diversidad dependían unos de otros, y la dirección de sus efectos y la diversidad máxima se desplazaban entre sitios de baja y alta productividad. Explorar la heterogeneidad también puede identificar procesos a gran escala, incluso cuando estos están oscurecidos por factores locales, abordando el problema, a menudo insoluble, de la ampliación de la ecología. El uso del metanálisis para identificar tendencias sistemáticas en diversas especies y regiones geográficas se ejemplifica mediante análisis de la disminución de los corales (Gardner et al. 2003), los efectos elevados del CO2 en los árboles (Curtis y Wang 1998) y el reclutamiento de poblaciones de peces (Myers et al. 1999). Gardner y col. (2003) mostró cómo la disminución de la abundancia de coral variaba con el tiempo, no con el espacio, lo que sugiere que las causas locales operan en sincronía a escala regional. Los impulsores de esta disminución son probablemente regionales, lo que obstaculiza los esfuerzos de conservación localizados. Curtis y Wang (1998) sintetizaron más de 500 efectos del CO2 elevado en plantas leñosas e identificaron respuestas consistentes entre especies para la biomasa total, independientemente de las condiciones de crecimiento. Esta mejor predicción de las reacciones terrestres en el ciclo global del carbono y una mayor comprensión del funcionamiento del ecosistema forestal. En otra aplicación, los modelos de pesca asumieron que las poblaciones de peces podrían recuperarse rápidamente hasta que un metaanálisis de más de 700 relaciones entre reproductores y reclutas ilustró que la mayoría de los peces marinos comerciales producen menos de cinco crías viables al año con poblaciones de tamaño reducido (Myers et al. 1999). Este controvertido hallazgo desafió las creencias de los científicos pesqueros de que las poblaciones sobreexplotadas podrían recuperarse del agotamiento inducido por la pesca. El metanálisis también cuantifica la adquisición de conocimientos acumulativos en el corazón de la toma de decisiones basada en la evidencia en la medicina y las ciencias sociales (Lipsey y Wilson 2001; Sutton y Higgins 2008). El volumen de literatura en constante expansión y la comprensión de que las conclusiones de muchos estudios de investigación primaria pueden ser engañosas (Ioannidis 2005) implican que la toma de decisiones basada en la evidencia requiere una evaluación crítica y la síntesis de múltiples estudios. Muchas disciplinas científicas reconocen cada vez más que la investigación y la práctica deben basarse en la totalidad de la evidencia relevante y sólida y que el metanálisis es la herramienta adecuada para cuantificar los efectos (Sutton & Higgins 2008). Los metaanalistas en ecología han sido conscientes de las sinergias con otras disciplinas desde hace algún tiempo (Gurevitch & Hedges 1993, 1999; Osenberg et al. 1999), pero los llamados a enfoques de conservación basados en evidencia son más recientes (Pullin & Knight 2001), con revisiones sistemáticas formales publicadas por primera vez en 2005 (Stewart et al. 2005), y revisiones acompañadas de protocolos aún más tarde (por ejemplo, Stewart et al. 2007). Estas síntesis basadas en necesidades suelen ser controvertidas y desafían las nociones convencionales sobre la eficacia de la gestión. Por ejemplo, el metanálisis y la revisión sistemática muestran que el control de depredadores aumenta las poblaciones recolectables después de la reproducción, pero no aumenta el tamaño de la población de aves reproductoras, contrariamente al dogma de manejo predominante (Coˆte´ & Sutherland 1997; Smith et al. En prensa). Asimismo, es posible que las técnicas de restauración de ríos no aumenten eficazmente el tamaño de la población de peces (Stewart et al. 2009) y que las técnicas de manejo de los brezales no logren sus objetivos (Newton et al. 2009). Estos metanálisis también ilustran el peligro de depender demasiado de la información de una gama limitada de estudios o sitios. Incluso cuando los mismos científicos aplican los mismos tratamientos a la misma especie, a menudo surgen respuestas diferentes debido a interacciones únicas entre especies y factores ambientales (por ejemplo, Stewart et al. 2008). Por lo tanto, las estimaciones de asociaciones de diferentes situaciones en ecología se desvían entre sí de formas que difieren sistemáticamente del azar. El metanálisis ofrece un mecanismo atractivo para la exploración de esta variación, al mismo tiempo que evita el peligro de extrapolar en exceso los estudios dependientes del contexto único y permite evaluar la coherencia de los resultados (controvertidos) de estudios específicos en comparación con otros estudios. 3. CRÍTICAS DEL METANÁLISIS Las críticas dirigidas a los metaanálisis ecológicos son comunes en otras disciplinas. Considero (y refuto) cada una de las críticas comunes en ecología. Es una preocupación legítima que el metaanálisis ecológico pueda sobrestimar el tamaño del efecto (Stewart et al. 2009) debido al sesgo de publicación inducido por no publicar estudios negativos (Kotiaho y Tomkins 2002) o puede estar sesgado a favor del paradigma predominante (Koricheva 2003) . Sin embargo, las amplias búsquedas repetibles defendidas por la metodología de revisión sistemática minimizan el sesgo de publicación potencial, aunque a expensas de introducir sesgos de calidad. Además, al hacer que estas búsquedas sean transparentes, el metanálisis evita el sesgo de publicación oculto probablemente presente en otras síntesis no sistemáticas. La inclusión de datos heterogéneos ha provocado muchas críticas al metanálisis (p. Ej., Eysenck 1978; Markow y Clarke 1997). Los estudios ecológicos siempre difieren y se requiere un juicio acerca de cuán similares deben ser para que los efectos combinados sean significativos. Los analistas emiten juicios deficientes y los críticos exigen una homogeneidad excesiva. Incluso cuando se definen universos de muestreo estrechos, es común que se combinen diferentes comparadores, particularmente cuando los tamaños del efecto se basan en correlaciones (por ejemplo, Jones et al. 2008). Se requiere una interpretación cuidadosa para evitar estimaciones del efecto falsamente precisas. El metanálisis ecológico implica inevitablemente la síntesis de estudios medidos en diferentes escalas espacio-temporales, lo que requiere un enfoque en la exploración de la heterogeneidad en casi todos los casos. Sólo explorando la heterogeneidad se puede evaluar empíricamente la consistencia y, por tanto, la generalización. La variación en la estrategia de muestreo y otras variaciones estratificadas entre estudios es a menudo una barrera para la síntesis, pero esto se puede resolver utilizando modelos jerárquicos, que modelan explícitamente la no independencia en tales datos. Otra crítica se centra en la inclusión de "estudios de baja calidad en síntesis". Sin embargo, el metanálisis de todos los estudios disponibles puede identificar la sensibilidad de las síntesis a la calidad metodológica o características específicas mediante la inclusión de covariables en una metarregresión. Curtis y Wang (1998) utilizaron este enfoque para cuantificar la diferencia entre la investigación de campo y de laboratorio. Otras críticas de calidad comunes enfatizan la posibilidad de que los efectos puedan confundirse con cambios no medidos en el medio ambiente o que los puntos finales se hayan medido de manera inapropiada (por ejemplo, Hampton et al. 2005). Aunque a menudo no se pueden comprobar, se puede determinar que estas críticas son infundadas mediante un análisis adicional (por ejemplo, Myers & Worm 2003). Sin embargo, sigue siendo cierto que todas las síntesis están limitadas por la calidad de los datos disponibles y los estándares de presentación de informes en la investigación primaria. 4. EL FUTURO La ecología no avanzará por mera acumulación de datos. Los nuevos datos deben situarse en el contexto de los conocimientos y estudios empíricos existentes. Este contexto variará entre especies, sitios, espacio y tiempo. Por lo tanto, los ecologistas aplicados tienen razones convincentes y fundamentales para aumentar su uso del metanálisis, pero las aplicaciones ecológicas actuales no aprovechan el progreso metaanalítico de otras disciplinas científicas y de los modelos estadísticos de vanguardia para describir la estructura única de los datos ecológicos. El establecimiento de un registro mundial de vigilancia ambiental e investigación primaria que requiera la presentación de objetivos y métodos antes del comienzo de la recopilación de datos minimizaría el sesgo de publicación. También alentaría la colaboración, la estandarización y reduciría la duplicación innecesaria, facilitando el uso óptimo de los fondos de investigación por parte de las agencias de financiamiento. Los editores de revistas, los consejos de investigación, las agencias gubernamentales y las organizaciones no gubernamentales deben fomentar el registro de proyectos y el posterior suministro de datos, como ha hecho la comunidad médica (Horton & Smith 1999; http: // www.controlled trial.com). Los enfoques menos radicales (y menos efectivos) para abordar el sesgo de publicación incluyen mejores recursos de recuperación de información, mejores informes de la investigación primaria, mayor difusión de resultados negativos o confirmatorios y una menor dependencia de los valores p. Además de mejorar la accesibilidad y la calidad de los datos en los que se basa la síntesis, los ecologistas deberían aumentar la sofisticación de sus técnicas analíticas empleando metodologías modernas desarrolladas en otras disciplinas. Los meta-analisis ecológicos han reconocido el beneficio de utilizar modelos bayesianos jerárquicos para explorar datos complejos (por ejemplo, Myers 2001), pero todo su potencial permanece sin explotar. Tanto el modelado espacio-temporal como los datos faltantes o las herramientas de clasificación errónea pueden mejorar el análisis de datos heterogéneos (Ashby 2006). Se requieren enfoques más flexibles e innovadores para desarrollar estrategias analíticas que integren las grandes cantidades de datos brutos disponibles de encuestas con resúmenes disponibles en la literatura u otras fuentes (por ejemplo, Sutton et al. En prensa). El uso de síntesis de evidencia multiparamétrica (Ades 2006) que compara los efectos de múltiples intervenciones podría priorizar las estrategias de conservación, pero los ecologistas aún tienen que cerrar la brecha entre el análisis estadístico y la toma de decisiones para realizar plenamente el beneficio de un paradigma basado en evidencia. Es de esperar que los ecologistas presten atención a las lecciones aprendidas en otras disciplinas y por los primeros pioneros del metanálisis en ecología. El mundo natural es maravillosamente variado. Solo apreciaremos el alcance y la importancia de esta variación si la exploramos utilizando las mejores herramientas disponibles.