01.

Introducción, definición, y clasificación de los

nutrientes minerales
Se han conocido los efectos beneficiosos de agregar elementos minerales (e.g.,
ceniza vegetal ó cal) a los suelos para mejorar el crecimiento vegetal en la agricultura
por más de 2000 años. No obstante, aún hace 150 años era aún materia de
controversia científica de si los elementos minerales funcionan como nutrientes para el
crecimiento vegetal. Fue principalmente la influencia de Justus von Liebig (1803-1873)
de que la información dispersa concerniente a la importancia de los elementos
minerales para el crecimiento vegetal fuera compilada y resumida y que la nutrición
mineral de las plantas se estableciera como una disciplina científica. Estos logros
condujeron a un rápido incremento en el uso de fertilizantes minerales. A finales del
siglo diecinueve, especialmente en Europa, se usaban en agricultura y horticultura
grandes cantidades de potasa, superfosfato y, más tarde, nitrógeno inorgánico para
mejorar el crecimiento vegetal.

La conclusión de Liebig de que los elementos minerales nitrógeno, azufre,

fósforo, potasio, calcio, magnesio, silicio, sodio, y hierro son esenciales para el
crecimiento vegetal surgió por observación y especulación en vez de experimentación
precisa. El hecho de que la “teoría de elementos minerales” se basara en éste
infundado principio fue una de las razones del gran número de estudios emprendidos
al final del siglo diecinueve. A partir de estas y otras extensas investigaciones sobre la
composición mineral de diferentes especies vegetales cultivadas en varios suelos, se
entendió ya al principio de este siglo que ni la presencia ni la concentración de un
nutriente mineral en una planta es criterio de esencialidad. Las plantas tienen una
limitada capacidad para la toma selectiva de aquellos elementos minerales que son
esenciales para su crecimiento y que pueden aún ser tóxicos.

La composición mineral de plantas cultivadas en suelo no puede por lo tanto

usarse para establecer si un elemento mineral es esencial. Una vez que se valoró este
hecho, se llevaron a cabo experimentos de cultivos en agua y arena en el que
elementos minerales particulares eran omitidos. Estas técnicas hicieron posible una
caracterización más precisa de la esencialidad de los elementos minerales y condujo a
un mejor entendimiento de su rol en el metabolismo vegetal. El progreso en estas
investigaciones estuvo estrechamente relacionado con el desarrollo de la química
analítica, particularmente en la purificación de químicos y métodos de estimación. Esta
relación se refleja en la escala de tiempo en el descubrimiento de la esencialidad de
los micronutrientes (Tabla 1.1).

Tabla 1.1

Descubrimiento de la esencialidad de micronutrientes en

plantas superiores
Elemento Año Descubierto por
Hierro 1860 J. Sachs

Manganeso 1922 J. S. McHargue

Boro 1923 K. Warrington

Zinc 1926 A. L. Sommer y C. B.

Página 1
 Cobre 1931 Lipman

Molibdeno 1938 C. B. Lipman y G.

MacKinney
Cloro 1954
D. I. Arnon y P. R. Scout
Níquel 1987
T. C. Broyer et al.

P. H. Brown et al.

El termino elementos minerales esenciales (ó nutriente mineral) fue propuesto por

Arnon y Stout (1939). Estos autores concluyeron que, para que un elemento sea
considerado esencial, debe cumplir tres criterios:

1. Una planta dada debe ser incapaz de completar su ciclo de vida en

ausencia del elemento mineral.

2. La función del elemento debe no ser reemplazable por otro elemento

mineral.

3. El elemento debe participar directamente en el metabolismo vegetal –por

ejemplo, como un componente de un constituyente esencial de la planta tal como una
enzima– ó debe se requerido para un paso metabólico distinguible como una reacción
enzimática.

De acuerdo a esta estricta definición no son esenciales aquellos elementos

minerales que compensen los efectos tóxicos de otros elementos ó que simplemente
reemplacen nutrientes minerales en algunas de sus funciones menos específicas, tal
como el mantenimiento de la presión osmótica, pero pueden describirse como
elementos “beneficiosos” (Capítulo 10). Es aún difícil generalizar cuando se discute
que elementos minerales son esenciales para el crecimiento vegetal. Es
particularmente obvio cuando se comparan las plantas superiores e inferiores (Tabla
1.2). Esta bien establecido en las plantas superiores la esencialidad de 14 nutrientes
minerales, aunque el requerimiento conocido para el cloro y el níquel aún se restringe
a un limitado número de especies vegetales.

Tabla 1.2

Esencialidad de elementos minerales para plantas superiores e inferiores

Clasificación Elemento Plantas Plantas inferiores
superiores
Macronutriente N, P, S, K, Mg, Ca + + (excepción: Ca para
hongos)
Micronutriente Fe, Mn, Zn, Cu, B, Mo, +
Cl, Ni + (excepción: B para
hongos)

Micronutriente y ±
elemento Na, Si, Co
“beneficioso” ─

Página 2
 I, V ±

Debido a las continuas mejoras en las técnicas analíticas, especialmente en la

purificación de químicos, esta lista puede extenderse para incluir elementos minerales
que son esenciales en muy bajas concentraciones en plantas (i.e., que actúan como
micronutrientes). Esto es cierto en particular para el sodio y el silicio, que son
abundantes en la biosfera. Se ha establecido la esencialidad de estos dos elementos
minerales para algunas especies de plantas superiores (Capítulo 10). La mayoría de
micronutrientes son constituyentes predominantemente de moléculas enzimáticas y de
este modo son esenciales solo en pequeñas cantidades. En contraste, los
macronutrientes son cualquier constituyentes de compuestos orgánicos, como
proteínas y ácidos nucleicos, ó actúan como osmóticos. Estas diferencias en la función
se reflejan en las concentraciones caulinares promedio de los nutrientes minerales que
son suficientes para el adecuado crecimiento (Tabla 1.3). Los valores pueden variar
considerablemente dependiendo de la especie vegetal, edad de la planta, y
concentración de otros elementos minerales. Este aspecto se discute en los Capítulos
8 a 10.

Tabla 1.3

Concentraciones promedio de nutrientes minerales en materia seca caulinar

que son suficientes para el adecuado crecimiento a
Elemento Abreviación µmol g-1 mg kg-1 % Número
relativo de
peso seco (ppm) átomos
Molibdeno Mo 0.001 0.1 ─ 1

Níquel b Ni ~0.001 ~0.1 ─ 1

Cobre Cu 0.10 6 ─ 100

Zinc Zn 0.30 20 ─ 300

Manganeso Mn 1.0 50 ─ 1000

Hierro Fe 2.0 100 ─ 2000

Boro B 2.0 20 ─ 2000

Cloro Cl 3.0 100 ─ 3000

Azufre S 30 ─ 0.1 30000

Fósforo P 60 ─ 0.2 60000

Magnesio Mg 80 ─ 0.2 80000

Página 3
Calcio Ca 125 ─ 0.5 125000

Potasio K 250 ─ 1.0 250000

Nitrógeno N 1000 ─ 1.5 1000000

a
A partir de Epstein (1965).
b
En base a Brown et al. (1987b).

Página 4
02. Mecanismos de toma de iones de células
individuales y raíces: transporte a corta distancia

2.1 General

Por lo general hay una gran discrepancia entre la concentración de nutrientes

minerales en el suelo ó solución nutritiva, por un lado, y el requerimiento vegetal de
nutrientes minerales, por el otro. Además, el suelo y también en algunos casos las
soluciones nutritivas pueden contener altas concentraciones de elementos minerales
no necesarios para el crecimiento vegetal. Por lo tanto los mecanismos por los cuales
las plantas toman los nutrientes deben ser selectivos. Esta selectividad puede ser bien
demostrada particularmente en células de algas (Tabla 2.1), donde las soluciones
externas e internas (savia celular) están separadas por solo dos membranas: la
membrana plasmática y el tonoplasto.

Tabla 2.1

Relación entre la concentración iónica en el sustrato y en la savia celular de Nitella y

Valonia a
Nitella Valonia

concentración (mм) concentración (mм)

A, B, Relación A, B, Relación

agua Savia B/A Agua de Savia B/A

Ión tanque celular mar celular
Potasio 0.05 54 1080 12 500 42

Sodio 0.22 10 45 498 90 0.18

Calcio 0.78 10 13 12 2 0.17

Cloruro 0.93 91 98 580 597 1

a
Modificado a partir de Hoagland (1948).

En Nitella la concentración de los iones potasio, sodio, calcio y cloruro es

mayor en la savia celular que en el agua de tanque, pero la relación de concentración
difiere considerablemente entre los iones. En Valonia cultivada en agua de mar
altamente salina, por otro lado, solo el potasio es mucho mas concentrado en la savia
celular, mientras que las concentraciones de sodio y calcio permanecen a un nivel
menor en la savia celular que en el agua de mar.

Aunque usualmente menos dramática, también es un característica típica en

plantas superiores la selectividad en la toma iónica. Cuando las plantas son cultivadas
en volúmenes limitados de solución nutritiva, la concentración externa cambia en
pocos días (Tabla 2.2). Las concentraciones de potasio, fosfato y nitrato disminuyen
marcadamente, mientras que pueden aumentar las de sodio y sulfato, indicando que el
agua es tomada más rápido que cualquiera de estos dos iones. Entre las dos especies
vegetales (maíz y fríjol) difieren las tasas de toma, especialmente para el potasio y

Página 5
calcio. La concentración iónica en la savia radical exprimida es generalmente mayor
que en la solución nutritiva; esto es mas evidente en el caso del potasio, nitrato y
fosfato

Tabla 2.2

Cambios en la concentración iónica en la solución (nutritiva) externa y en la

savia radical exprimida en maíz y fríjol
Concentración externa (mм) Concentración en la savia
Después de 4 días a radical exprimida (mм)
Ión Inicial Maíz Fríjol Maíz Fríjol
Potasio 2.00 0.14 0.67 160 84

Calcio 1.00 0.94 0.59 3 10

Sodio 0.32 0.51 0.58 0.6 6

Fosfato 0.25 0.06 0.09 6 12

Nitrato 2.00 0.13 0.07 38 35

Sulfato 0.67 0.61 0.81 14 65

a
No se reemplaza el agua perdida por transpiración.

Los resultados obtenidos en ambas plantas inferiores y superiores demuestran

que la toma de iones se caracteriza por lo siguiente:

1. Selectividad. Ciertos elementos minerales son tomados preferentemente,

mientras que otros son en contra discriminados ó casi excluidos.

2. Acumulación. La concentración de elementos minerales puede ser mucho

mayor en la savia celular vegetal que en la solución externa.

3. Genotipo. Hay notables diferencias entre especies vegetales en las

características de la toma iónica.

Estos resultados plantean muchas preguntas. Por ejemplo, cómo las células
individuales y las plantas superiores regulan la toma iónica? Es la toma iónica un
reflejo de la demanda ó son iones que no juegan un rol en el metabolismo vegetal ó es
tóxico incluso el tomarlos? Para discutir la regulación de la toma iónica a un nivel
celular es necesario seguir la vía de los solutos (iones, moléculas cargadas y no
cargadas) desde la solución externa a través de la pared celular y la membrana
plasmática hacia el citoplasma y la vacuola.

2.2 Vía de los solutos desde la solución externa hacia las células

2.2.1 Influjo al apoplasto

El movimiento de solutos de bajo peso molecular (e.g., iones, ácidos orgánicos,

aminoácidos, azucares) desde la solución externa hacia las paredes celulares de

Página 6
células individuales ó raíces (el espacio libre) es un proceso no metabólico, pasivo,
conducido por difusión ó flujo másico (Fig. 2.1). No obstante, las paredes celulares
pueden interactuar con los solutos y así pueden facilitar ó limitar el ulterior movimiento
a los centros de toma de la membrana plasmática de células individuales ó raíces.

Fig. 2.1 Sección transversal de dos células rizodérmicas en una raíz de maíz. V, vacuola; C, citoplasma;
W, pared celular; E, solución externa. (Cortesía de C. Hecht-Buchholz)

Las paredes celulares primarias consisten de una red de celulosa, hemicelulosa,

(incluyendo pectinas) y glicoproteínas, las ultimas pueden representar entre 5% y 10%
del peso seco de las paredes celulares. Esta red contiene poros, los llamados
espacios intermicelares e interfibrilares, que difieren en tamaño. Se ha calculado para
células de pelos radicales de rábano un diámetro máximo de 3.5 – 3.8 nm (35-38 Å);
los valores máximos para poros en paredes celulares vegetales están en el rango de
5.0 nm. En comparación, los iones hidratados como K+ y Ca2+ como se muestra abajo
son pequeños estando en el orden de solo 10 – 20% del tamaño del poro de la pared
celular. No se espera que los poros por ellos mismos ofrezcan restricción al
movimiento de iones en el espacio libre.

Diámetro
(nm)
Pared celular rizodérmica (maíz; 500-3000
Fig. 2.1)
100-200
Pared celular cortical (maíz)
<5.0
Poros en pared celular
1.0
Sacarosa

Iones hidratados
0.66
K+
0.82
2+
Ca

En contraste a los nutrientes minerales y solutos orgánicos de bajo peso

molecular, los solutos de alto peso molecular (e.g., quelatos metálicos, ácidos fúlvicos,

Página 7
y toxinas) ó virus y otros patógenos son cualquiera severamente limitados ó evitados
por el diámetro de los poros de entrar al espacio libre de la células radicales.

En esta red, una proporción variable de pectinas consisten de ácido

poligalacturónico originado principalmente de la lamela media. Por consiguiente ambos
en raíces y en el continuo de pared celular de otros tejidos vegetales, el llamado
apoplasto, los grupos carboxílicos (R۰COO─) actúan como intercambiadores
catiónicos. Por lo tanto en las raíces, los cationes de la solución externa pueden
acumularse en un paso no metabólico en el espacio libre, mientras que los aniones
son “repelidos” (Fig. 2.2) .

Fig. 2.2 Diagrama esquemático del sistema de poros del espacio libre aparente. DFS, espacio libre de
Donan; WFS, espacio libre acuoso.

Debido a que estas cargas negativas el apoplasto no proporcionan un espacio

libre para el movimiento de solutos cargados, Hope & Stevens (1952) introdujeron los
términos espacio libre aparente (AFS). Este comprende el espacio libre acuoso (WFS),
el cual es fácilmente asequible a iones y moléculas cargadas y no cargadas, y el
espacio libre de Donnan (DFS), donde sucede el intercambio catiónico y la repulsión
aniónica (Fig. 2.2) La distribución iónica dentro del DFS se caracteriza por la típica
distribución de Donnan que se presenta en suelos en superficies de partículas de
arcilla cargadas negativamente. Por lo tanto los cationes divalentes como Ca2+ son
enlazados preferentemente a estos centros de intercambio catiónico. Las especies
vegetales difieren considerablemente en su capacidad de intercambio catiónico (CEC),
esto es, en el número de centros de intercambio catiónico (aniones fijados; R۰COO─),
localizados en paredes celulares, como se muestra en la Tabla 2.3.

Tabla 2.3

Capacidad de intercambio catiónico de peso seco radical

en diferentes especies vegetales a
Capacidad de intercambio
catiónico

Especie vegetal meq (100g)-1 peso seco

Trigo 23

Página 8
Maíz 29

Fríjol 54

Tomate 62
a
En base a Keller & Deuel (1957).

Por lo general, la CEC de especies dicotiledóneas es mucho mayor que en

especies monocotiledóneas. La CEC efectiva disminuye como el pH externo caiga, y
es usualmente mucho menor en raíces intactas que los valores mostrados en la Tabla
2.3. Debido a limitaciones espaciales (banda de Caspari y exodermis, Sección 2.5.1)
solo son accesibles directamente parte de los centros de intercambio del AFS a los
cationes de la solución externa. No obstante, las diferencias mostradas son típicas de
las que existen entre especies vegetales.

La adsorción de intercambio en el AFS del apoplasto no es un paso esencial

para la toma ó transporte iónico a través de la membrana plasmática hacia el
citoplasma. No obstante, el ligamiento preferencial de cationes di- y polivalentes
aumenta la concentración de estos cationes en el apoplasto de las raíces y de este
modo en la cercanía de los centros de toma activa de la membrana plasmática. Como
resultado de este efecto indirecto, se puede observar una correlación positiva entre la
CEC y la relación Ca2+ a K+ en contenido en diferentes especies vegetales. La
competencia efectiva entre H+ ó especies de aluminio mono- y polivalentes ó ambas
con el magnesio por sitios de ligamiento en el apoplasto radical es obviamente un
factor principal responsable de la depresión en la toma de magnesio y la aparición de
deficiencia de magnesio en especies anuales y árboles forestales cultivados en suelos
minerales ácidos (Sección 16.3).

La importancia del ligamiento catiónico en el AFS para la toma y subsiguiente

transporte al vástago también es indicada por experimentos con las mismas especies
vegetales pero con diferentes formas de ligamiento de un catión divalente como el zinc
(Tabla 2.4). Cuando el zinc es suplido en forma de sal inorgánica (i.e., Zn 2+ libre), el
contenido de zinc no solo radical sino también caulinar es varias veces mayor que
cuando el zinc es suplido como quelato (ZnEDTA), esto es, sin un ligamiento
sustancial del soluto en el AFS. Además, puede contribuir la restringida permeabilidad
del zinc quelatado en los poros del AFS. Usando estas diferencias en la tasa de toma
entre cationes metálicos como Zn2+ (y también Cu2+ y Mn2+) y sus complejos con
quelantes sintéticos en las llamadas soluciones quelatadas-tamponadas se pueden
hacer cálculos de la concentración de cationes metálicos libres en la solución externa
requerida para el crecimiento vegetal óptimo. De acuerdo a estos cálculos,
concentraciones externas extremadamente bajas en la membrana plasmática de
células corticales radicales parecen ser adecuadas para satisfacer la demanda vegetal
de estos micronutrientes catiónicos (Sección 2.5.4).

tabla 2.4

Toma y translocación del zinc en plantas de

cebada a
Tasa de toma y
translocación

(µg Zn g-1 peso seco por 24

Zinc suplido h)
como b Radical Caulinar

Página 9
ZnSO4 4598 305

ZnEDTA 45 35
a
En base a Barber & Lee (1974).

b
Concentración de zinc en la solución nutritiva:
1 mg l-1

Con cationes metales pesados en particular, el ligamiento en el apoplasto

puede ser bastante específico. El cobre, por ejemplo, puede ser enlazado en la pared
celular en forma no iónica (ligamiento coordinado) a grupos con nitrógeno cualquiera
de glicoproteínas ó proteínas de ectoenzimas, como fosfatasas ó peroxidasas. Este
ligamiento catiónico en el apoplasto puede contribuir significativamente al contenido
catiónico radical total, como se mostró en estudios de toma de cationes polivalentes
como el cobre, zinc y hierro. También se demuestra por los datos en la Tabla 2.4. Por
lo tanto cuando se suple en formas no quelatadas, los altos contenidos radicales de
cationes polivalentes comparando con el caulinar no necesariamente refleja la
inmovilización en el citoplasma ó vacuolas sino que pueden resultar del ligamiento
preferencial en el apoplasto del cortex radical.

El apoplasto radical puede también servir como un pool transitorio de reserva

para metales pesados como hierro y zinc que pueden ser movilizados, por ejemplo por
exudados radicales específicos como los fitosideróforos, y ulteriormente translocados
a los vástagos. El tamaño de este pool de almacenamiento para hierro probablemente
juegue un rol en las diferencias genotípicas sobre la sensibilidad a la deficiencia de
hierro en soya. Por otro lado, puede limitarse la excesiva toma de calcio por
precipitación como oxalato de calcio en las paredes celulares del cortex.

2.2.2 Paso al citoplasma y vacuola

A pesar de la poca selectividad en el ligamiento catiónico en la pared celular (Sección

2.1.1), los principales centros de selectividad en la toma catiónica y aniónica así como
de solutos en general están localizados en la membrana plasmática de células
individuales. La membrana plasmática es una barrera efectiva contra la difusión de
solutos cualquiera desde el apoplasto hacia el citoplasma (influjo) ó desde el
citoplasma hacia el apoplasto y solución externa (eflujo). La membrana plasmática es
también el principal centro de transporte activo en cualquier dirección. La otra barrera
principal a la difusión es el tonoplasto (membrana vacuolar). En la mayoría de células
vegetales maduras la vacuola comprende mas del 80-90% del volumen celular (Fig.
2.1) actuando como compartimiento central de almacenamiento para iones, también
para otros solutos (e.g., azucares, metabolitos secundarios).

Puede demostrarse fácilmente que la membrana plasmática y el tonoplasto

funcionan como barreras efectivas a la difusión e intercambio iónico, como se muestra
por ejemplo, K+ y Ca2+ (Fig. 2.3). La mayoría del Ca2+ (45Ca) tomado dentro de 30 min.
(influjo) es todavía fácilmente intercambiable (eflujo) y está seguramente localizado en
el AFS. En contraste solo una fracción mínima del K+ (42K) es fácilmente
intercambiable dentro de este periodo de 30 min, siendo la mayoría del K+ ya
transportado a través de membranas hacia el citoplasma y vacuolas (“espacio
interno”).

Página 10
Fig. 2.3 Curso de tiempo de influjo (I) y eflujo (E) de 45Ca y 42K en raíces aisladas de cebada. Después de
30 min. (flecha) algunas de las raíces se transfirieron a soluciones con Ca 2+ y K+ no marcado. Se calculo
la proporción de fracción intercambiable en el espacio libre aparente al extrapolar a tiempo cero (x).

Aunque la membrana plasmática y el tonoplasto son las principales biomembranas

directamente involucradas en la toma y transporte radical de solutos, debe tenerse en
cuente que la compartimentación por biomembranas es un prerrequisito general para
sistemas vivos. Por lo tanto el transporte de solutos hacia organelos como mitocondria
y cloroplastos también debe ser regulado por membranas que separan estos
organelos del citoplasma circundante. Un ejemplo del transporte de solutos a través de
la membrana externa del cloroplasto es dado en la Sección 8.4 para fósforo y
azucares.

La capacidad de las biomembranas para el transporte de solutos y su

regulación esta estrechamente relacionada con su composición química y estructura
molecular. Antes de que los mecanismos de transporte de solutos a través de las
membranas sean discutidos en mayor detalle (Secciones 2.4 y 2.5), es apropiado por
lo tanto considerar algunos aspectos fundamentales de la composición y estructuras
de las biomembranas.

2.3 Estructura y composición membranal

a fascinado a botánicos desde el siglo diecinueve la capacidad de las membranas

celulares vegetales para regular la toma de solutos. En esos tiempos las técnicas
experimentales disponibles limitaron la investigación del proceso. No obstante, ya en
los primeros años del siglo veinte se habían establecido algunos hechos básicos sobre
la penetración de solutos a través de la membrana plasmática y tonoplasto, como por
ejemplo la relación inversa entre la penetración de la membrana y el diámetro de
moléculas no cargadas y las tasas a las que penetran las membranas. Se han
confirmado recientemente estas propiedades de las membranas como ultrafiltros, por
lo menos en su principio (Tabla 2.5).

Tabla 2.5

Coeficiente de reflexión (δ) de algunos no electrolitos

en las membranas celulares de Valonia utricularis a
Compuesto δ b Radio de la molécula
(nm)

Página 11
Rafinosa 1.00 0.61

Sacarosa 1.00 0.53

Glucosa 0.95 0.44

Glicerol 0.81 0.27

Urea 0.76 0.20

a
En base a Zimmermann & Steudle (1970).
b
1.00 indica que las membranas son impermeables al
soluto; 0 indica que las membranas son fácilmente
permeables al soluto.

De este modo, además de las paredes celulares (Sección 2.2.1) las

membranas celulares son barreras efectivas para solutos de alto peso molecular. La
mayoría de quelatantes sintéticos como EDTA (ver también Tabla 2.4) y sideróforos
microbianos como los quelatantes específicos de hierro (Sección 16.5) son de alto
peso molecular y esta limitada su tasa de penetración a través de la membrana
plasmática de las células radicales. Es posible, por lo tanto, usar altas concentraciones
externas de solutos orgánicos de alto peso molecular como el polietilenglicol como
efectivos osmóticos a fin de inducir una deficiencia hídrica (estrés hídrico) en plantas.

Las moléculas que son altamente solubles en solventes orgánicos, i.e., con
propiedades lipofílicas, penetran las membranas mucho mas rápido que lo que se
predice en base a su tamaño. Presumiblemente los principales factores responsables
de la rápida penetración son la solubilidad de estas moléculas en la membrana y su
habilidad para difundirse a través del corazón lipídico de las membranas.

Las membranas se componen típicamente de dos clases principales de

compuestos: proteínas y lípidos. Los carbohidratos comprenden solo una mínima
fracción de las membranas. La abundancia relativa de proteínas y lípidos puede ser
bastante variable dependiendo de si la membrana es plasmática, mitocondrial ó del
cloroplasto. Las membranas también difieren en diámetro, por ejemplo en espinaca
desde 10.5 nm (membrana plasmática) a 8.1 nm (tonoplasto) y 6.3 nm (retículo
endoplasmático). Sin embargo, todas las biomembranas tienen alguna estructura
básica común como se muestra en el modelo de la Fig. 2.4

Fig. 2.4 Modelo de biomembrana con lípidos polares y con proteínas integradas, cualquiera extrínseca ó
intrínseca. La última puede atravesar la membrana para formar “proteínas de canal”.

Página 12
 Los lípidos polares (e.g., fosfolípidos) con cabezas cargadas hidrofílicas
(grupos fosfato, amino y carboxílicos) se orientan hacia la superficie membranal. Las
moléculas proteicas pueden estar adheridas (proteínas extrínsecas), por ejemplo, por
ligamiento electrostático a las superficies como enzimas de membrana. Otras
proteínas pueden estar integradas dentro de las membranas (proteínas intrínsecas), ó
cruzar las membranas para formar “proteínas de canal” (proteínas transportadoras)
que funcionan en el transporte membranal de solutos polares como los iones (Sección
2.4).

Tres lípidos polares representan los mayores componentes lipídicos de

membranas: los fosfolípidos, los glucolípidos, y menos abundantes, los sulfolípidos
(excepto en las membranas tilacoidales de los cloroplastos, donde ellas están en
cantidades considerables). Se muestran a continuación ejemplos de estos lípidos
polares:

Otro grupo importante de lípidos de membrana consisten los esteroles, por ejemplo el
β-sitosterol:

A través de su rol estructural en las membranas los esteroles pueden afectar

indirectamente los procesos de transporte como la actividad de la ATPasa
bombeadora de protones de la membrana plasmática. De acuerdo con esta afirmación
el contenido de esteroles es muy bajo en las endomembranas (e.g., retículo
endoplasmático) pero puede ascender hasta más del 30% de los lípidos totales en la
membrana plasmática y también en el tonoplasto (Tabla 2.6). A pesar de estas
diferencias en los lípidos, la composición de ácidos grasos de fosfolípidos es similar en
ambas membranas. Los ácidos grasos de cadena larga en los lípidos polares de

Página 13
membrana varían en ambos en longitud y en grado de insaturación (i.e., numero de
enlaces dobles) que influyen el punto de fusión (Tabla 2.6).

Tabla 2.6

Composición de lípidos y ácidos grasos en membrana plasmática y tonoplasto en

fríjol mungo a
Lípidos Membrana plasmática Tonoplasto

µmol mg-1 proteína µmol mg-1 proteína

Fosfolípidos 1.29 1.93

Esteroles 1.15 1.05

Glucolípidos 0.20 0.80

Composición de ácidos grasos en los fosfolípidos
Ácidos grasos Longitud Punto de Membrana Tonoplasto
de cadena fusión plasmática
(% del
(°C) (% del total) total)
Ácido palmítico C16 +62.8 35 39

Ácido esteárico C18 +70.1 6 6

Ácido oléico C18:1 b +13.0 9 9

Ácido linoleico C18:2 b -5.5 21 22

Ácido linolénico C18:3 b -11.1 19 20

Otros ─ ─ 10 4
a
En base a Yoshida & Uemura (1986). Reimpreso con permiso de la American
Society of Plant Physiologists.
b
Numeral a la derecha de los dos puntos indica el número de enlaces dobles.

La composición lipídica característicamente no solo difiere entre membranas de

células individuales sino también entre células de diferentes especies vegetales,
también fuertemente afectada por factores ambientales. En hojas, por ejemplo, se
presentan marcadas variaciones anuales en los niveles de esteroles y en raíces
disminuyen ambos el contenido de fosfolípidos y la proporción de ácidos grasos
altamente insaturados bajo deficiencia de zinc. En muchos casos los cambios en la
composición lipídica reflejan la adaptación vegetal a su ambiente mediante el ajuste de
las propiedades de la membrana. Generalmente, los ácidos grasos altamente
insaturados predominan en plantas que crecen en clima frío. Durante la aclimatación
vegetal a bajas temperaturas también se observa frecuentemente un aumento en
ácidos grasos altamente insaturados. Tal cambio mueve el punto de congelamiento
(i.e., la temperatura de transición) de las membranas a una temperatura menor y
puede así ser de importancia para el mantenimiento de las funciones de la membrana
a bajas temperaturas. Es cuestionable, sin embargo, generalizar acerca del efecto de
la temperatura sobre la composición lipídica de las membranas. En centeno, por

Página 14
ejemplo, que es una especie vegetal tolerante al frío, la proporción de ácidos grasos
poliinsaturados en las raíces disminuye en vez de incrementarse cuando las raíces
fueron refrigeradas.

Durante la aclimatación de raíces a bajas temperaturas también se realza la

síntesis de nuevas proteínas de membrana y aumentan considerablemente los
fosfolípidos. Ya que los fosfolípidos probablemente actúan como receptores para
fitohormonas como el ácido giberélico, puede estar relacionada con estos cambios la
creciente sensibilidad de membranas a bajas temperaturas al ácido giberélico.

Frecuentemente están altamente correlacionadas las propiedades de

membrana entre la selectividad iónica y composición lipídica como por ejemplo entre la
toma del cloruro y los esteroles y galactolípidos (Sección 16.6). Además los cultivos
fríjol, remolacha azucarera y cebada difieren no solo en la composición de ácidos
grasos de las membranas radicales sino también considerablemente en la toma de
sodio (Sección 10.2).

Las alteraciones en la composición lipídica de las membranas radicales son

también respuestas típicas a cambios en el suministro de nutrientes minerales ó
exposición a la salinidad. De los nutrientes minerales, el calcio juega el rol más directo
en el mantenimiento de la integridad de la membrana, una función que es discutida en
la Sección 2.5.2. En raíces de soya, los cambios en el suministro de calcio y de
nitrógeno afectan la relación de ácidos grasos saturados a insaturados así como la
tasa de toma de ciertos herbicidas. Puede observarse un incremento en la
permeabilidad de membrana en raíces que sufren de deficiencia de fósforo y zinc. En
caso de deficiencia de fósforo, se asume que el factor responsable es el agotamiento
de fosfolípidos en las membranas. En caso de deficiencia de zinc, se presume que
esta involucrada en el agujereado de membrana la autooxidación de los ácidos grasos
altamente insaturados en las membranas.

Se demuestra claramente la naturaleza dinámica de las membranas, por

ejemplo, por la rápida disminución en el eflujo de solutos de bajo peso molecular
(potasio, azucares, aminoácidos) después de reabastecer de zinc a raíces deficientes
en zinc. Otro ejemplo es la rápida incorporación de constituyentes de membrana
suplidos externamente como los fosfolípidos a la estructura de la membrana. Para la
membrana plasmática las tasas de recambio parecen estar en el orden de solo unas
pocas horas. Tales tasas de recambio indican que ciertas subunidades (e.g., con
proteínas intrínsecas; Fig. 2.4) son ya sintetizadas y transportadas a la membrana
plasmática vía vesículas secretoras como por ejemplo el aparato de Golgi.

La incorporación de además compuestos suplidos externamente, sin embargo,

deja a las membranas más sensibles al daño. La incorporación de antibióticos como la
nistatina induce la formación de poros (“huecos”) en las membranas y una
correspondiente rápida filtración de solutos de bajo peso molecular como el potasio.
Los ácidos monocarboxílicos como el ácido acético y el ácido butírico, también
inducen daño a la membrana. Las especies no disociadas de estos ácidos son
tomadas rápidamente y conducen al súbito incremento del agujereado de membrana,
como lo indica la filtración de potasio y nitrato desde el tejido radical. La capacidad de
los ácidos monocarboxílicos para inducir el agujereado de membrana se incrementa
con el largor de la cadena del ácido [C2(ácido acético) → C8(ácido caprílico)] y por lo
tanto con el incrementado comportamiento lipofílico, así como con una disminución del
pH externo (R۰COO- + H+ → R۰COOH). Los ácidos monocarboxílicos no disociados
pueden incrementar el agujereado de la membrana al cambiar la composición de
ácidos grasos de la membrana, particularmente al disminuir la proporción de ácidos

Página 15
grasos poliinsaturados como el ácido linolénico. Es de considerable importancia
ecológica el efecto de los ácidos monocarboxílicos sobre la permeabilidad de la
membrana radical, ya que estos ácidos se acumulan en suelos inundados (Sección
16.4).

Estos ejemplos demuestran que por un rango de factores ambientales se

afectan la composición, estructura e integridad de membrana. En la ultima década en
particular, se ha acumulado creciente evidencia de que un rango de factores de estrés
ambientales como la alta intensidad lumínica, la sequía, las heladas, los
contaminantes aéreos, y también las deficiencias de nutrientes minerales son dañinas
para las plantas al deteriorar la integridad de la membrana, y esto eleva los niveles de
especies tóxicas de oxigeno que están causalmente involucradas en este deterioro.

Como se muestra en la Fig. 2.5, estas especies tóxicas de oxigeno son

cualquiera radicales como el superóxido (O2.-) ó hidroxilo (OH.), ó la molécula peróxido
de hidrogeno (H2O2). Todas se forman en varias reacciones y procesos metabólicos
donde el oxigeno este involucrado, por ejemplo en la fotosíntesis y en la respiración,
incluyendo la oxidación de NADPH ó NADH en la interfase membrana plasmática–
pared celular. La toxicidad por especies activadas de oxigeno y sus derivados se
causa, por ejemplo por la oxidación de grupos tioles (-SH) de enzimas y la
peroxidación de los ácidos grasos poliinsaturados de membrana. Los organismos
aeróbicos incluyendo plantas poseen un rango de sistemas de defensa (Fig. 2.5) para
la detoxificación de radicales de oxigeno y peróxido de hidrogeno, incluyendo la
superóxido dismutasa (O2.-→H2O2) y la peroxidasa/catalasa (H2O2 →H2O ).

Fig. 2.5 Modelo de generación de, y peroxidación lipídica membrana por, radicales de oxígeno y peróxido
de hidrógeno, y sistemas de secuestro y detoxificación. (I. Cakmak, no publicado.)

La nutrición mineral vegetal puede afectar en varios niveles ambos, la

generación de especies tóxicas de oxigeno de peróxido de hidrogeno, y los
mecanismos para su detoxificación. Esto puede resumirse así:

Página 16
 1. Como un componente de enzimas detoxificantes (e.g., zinc, cobre,
manganeso, ó hierro en las superóxido dismutasas; hierro en peroxidasas y
catalasas);

2. Por acumulación de precursores para la formación de radicales (e.g., fenoles

y quinonas) bajo deficiencia nutricional (e.g., deficiencia de boro);

3. A través de la disminución en la actividad demanda (i.e., la demanda) y la

acumulación de fotosintatos y correspondientemente elevados niveles de especies
tóxicas de oxigeno en hojas fuente bajo deficiencia de nutrientes minerales (e.g.,
potasio y magnesio).

Varios de estos aspectos son discutidos en mayor detalle en secciones relevantes

sobre fotosíntesis (Capitulo 5) y sobre las funciones de los nutrientes minerales
(Capítulos 8 y 9).

2.4.1 Transporte y demanda energética

Las membranas intactas son barreras efectivas al paso de iones y moléculas no

cargadas. Por otro lado, ellas también son centros de selectividad y transporte contra
el gradiente de concentración de los solutos. En el experimento registrado en la Tabla
2.2, por ejemplo, la concentración de potasio en la savia radical exprimida de maíz
(que es aproximadamente igual a la concentración de potasio en las vacuolas) se
eleva 80 veces del valor de la solución externa. En contraste, la concentración de
sodio en la savia radical exprimida permanece menor que en la solución externa. Se
acepta generalmente que tal selectividad y acumulación requiere ambos, de un
suministro de energía como fuerza motriz y de sitios de ligamiento específicos, carriers
ó permeasas de membrana, mas probablemente proteínas como la proteína ligadora
de sulfato aislada de microorganismos ó la sulfato permeasa en raíces (Sección 2.5.6).
Se propuso en este proceso un acoplamiento directo del transporte selectivo de iones
mediado por carriers y el consumo de fosfatos ricos en energía en forma de ATP. En
este modelo se suministro ATP vía respiración (fosforilación oxidativa en la
mitocondria; Sección 8.4.3) y se requirió para la activación del carrier, para el
ligamiento del ión al carrier, para el transporte membranal del complejo carrier–ión, ó
para la liberación del ión del carrier en la superficie interna de la membrana.

Fisher et al (1970) fue el primero en presentar un fuerte apoyo a la participación

del ATP en el transporte iónico mediado por carriers. Estudiando la toma radical de K+
en varias especies vegetales, estos trabajadores demostraron una estrecha relación
entre la toma de K+ y la actividad ATPasa (Fig. 2.6). Además, las Mg۰ATPasas
(Sección 8.5) de la membrana plasmática son fuertemente estimuladas por el K+, así
que cuando se añaden a la solución externa iones como el K+, aceleran su propio
transporte a través de la membrana plasmática.µ

Página 17
Fig. 2.6 (A) Toma del ión potasio (influjo) y (B) actividad ATPasa (ATP → ADP + Pi) en raíces aisladas de
diferentes especies vegetales. Clave: ▲, cebada; ○, avena; ■, trigo; ●, maíz. (Después de Fisher et al.,
1970.)

Es considerable la demanda energética para la toma iónica radical,

especialmente durante el rápido crecimiento vegetativo (Tabla 2.7). Del costo de
energía respiratoria total, expresado como consumo de ATP, se requiere hasta 36%
para la toma iónica. Con el incremento de edad vegetal está proporción declina a favor
de la demanda de ATP para crecimiento y mantenimiento de la biomasa. Se han
encontrado en principio resultados similares con el maíz.

Tabla 2.7

Costos de energía respiratoria para la toma iónica radical de

Carex diandra a
Proporción del ATP demandado Edad vegetal (días)
total requerido para 40 60 80
Toma iónica 36 17 10

Crecimiento 39 43 38

Mantenimiento de biomasa 25 40 52
a
En base a Werf et al. (1988).

Estos cálculos al nivel de planta entera sobre la demanda de ATP para la toma
iónica radical tienen que interpretarse con cuidado respecto a la demanda energética
para el transporte membranal iónico en células radicales. En primer lugar, estos
cálculos incluyen la demanda energética para el transporte radial a través de las raíces
y la secreción hacia el xilema (Secciones 2.7 y 2.8). En segundo lugar, una proporción
relativamente grande de carbohidratos suministrada desde el vástago hacia las raíces
se oxida vía la cadena de transporte de electrones mitocondrial no fosforilante (“vía
alternativa”; Sección 5.3) desarrollando menos ATP sintetizado por molécula de
carbohidrato oxidado. Tomando en cuenta este cambio en la vía respiratoria, se ha
calculado un requerimiento de una molécula ATP por ión transportado a través de la
membrana plasmática. Tales cálculos se basan en la toma neta e incluyen el
requerimiento energético para la re-toma (“recuperación”) de iones desde el apoplasto
radical (“costos de eflujo”) que se asumen estar en el rango de 20% de los costos de
influjo. En tercer lugar, el acoplamiento directo del consumo de ATP y del transporte
iónico a través de la membrana es la excepción en vez de la regla. Como se discutió

Página 18
antes, las ATPasas de membrana plasmática y de tonoplasto también tiene otras
funciones aparte del transporte de nutrientes minerales y solutos orgánicos a través de
la membrana.

2.4.2 Transporte activo y pasivo: bombas electrogénicas, carriers, canales

iónicos

El transporte de solutos a través de las membranas no es necesariamente un

proceso activo. Los solutos pueden estar mas concentrados en un lado de la
membrana (i.e., ellos puede poseer mas energía libre) y así difundirse de una
concentración mayor a una menor (ó potencial químico). Este transporte “cuesta
abajo” a través de una membrana es, en términos termodinámicos, un transporte
pasivo con la ayuda de carriers, a través de poros acuosos. En células, tal transporte
iónico cuesta abajo a través de la membrana plasmática puede mantenerse al
disminuir la actividad iónica en el citoplasma, por ejemplo, debido a la adsorción en
grupos cargados (e.g., R۰COO– ó R۰NH ) ó la incorporación en estructuras orgánicas
(e.g., fosfatos en ácidos nucleicos). Esto es particularmente cierto en tejidos
meristemáticos (e.g., puntas radicales).

En contraste, el transporte membranal contra el gradiente de energía potencial

(“cuesta arriba”) debe enlazarse directamente ó indirectamente a un mecanismo
consumidor de energía, una “bomba” de membrana. Sin embargo para determinar si
un ión es transportado activamente a través de la membrana, se deben conocer
ambos la actividad ó concentración del ión en cualquier lado de la membrana (i.e., el
gradiente del potencial químico) y el gradiente del potencial eléctrico (i.e., diferencias
en milivoltios) a través de la membrana. Por medio de microelectrodos insertados en
las vacuolas, se puede medir un potencial eléctrico fuertemente negativo entre la savia
celular y la solución externa (Fig. 2.7). Las primeras mediciones de esta clase se
hicieron en células de algas gigantes como Chara, donde se encontró potenciales
eléctricos fuertemente negativos entre -100 y -200 mV. Higinbotham et al. (1967) y
Glass & Dunlop (1979) usaron el mismo método para demostrar la existencia de
gradientes de potenciales eléctricos similares en células de plantas superiores.

Fig. 2.7 A . Representación esquemática del sistema para medir electropotenciales en células vegetales.
B. Ejemplo del cálculo de la distribución iónica en equilibrio químico y electroquímico asumiendo un
potencial de -59 mV.

Página 19
 Se puede calcular la concentración a cada lado de la membrana a la cual
cationes y aniones están en equilibrio electroquímico ó a la que los iones en la
solución externa están en equilibrio con aquellos en la vacuola de acuerdo a la
ecuación de Nernst:

De acuerdo a esta ecuación, a un electropotencial negativo de -59 mV, los cationes

monovalentes como el K+ ó aniones como el Cl- podrían estar en equilibrio
electroquímico si su concentración en la vacuola fuera 10 veces mayor (K+) ó 10 veces
menor (Cl-) que en la solución externa (Fig. 2.7). En cationes ó aniones divalentes la
diferencia entre equilibrio químico y electroquímico difiere por un factor aún mayor al
100. En células de plantas superiores las diferencias de potencial eléctrico entre
vacuolas y la solución externa son generalmente mayores a -59 mV (Tabla 2.8).De
este modo, por lo general, en términos de electrofisiología, solo la toma aniónica hacia
las vacuolas siempre requerirá de un proceso de transporte activo. Esto se indica en la
Tabla 2.8 en las diferencias entre las concentraciones vacuolares aniónicas basadas
en cálculos de acuerdo al equilibrio electroquímico y las reales concentraciones
vacuolares aniónicas halladas en el experimento.

Tabla 2.8

Concentración iónica (mм) determinada experimentalmente y calculada

de acuerdo a las diferencias de potencial eléctrico en raíces de arveja y
avena a
Raíces de arveja (-110 Raíces de avena (-84
mV) mV)
Ión Experimental Calculada Experimental Calculada
Potasio 75 74 66 27

Sodio 8 74 3 27

Calcio 2 10800 3 1400

Cloruro 7 0.014 3 0.038

Nitrato 28 0.027 56 0.076

a
Composición de la solución externa: 1 mм KCl, 1 mм Ca(NO3)2, y 1 mм
NaH2PO4. En base a Higinbotham et al. (1967).

En este ejemplo, el único catión que requeriría transporte activo para su toma
es el K+ en las raíces de avena. A baja concentración externa de K+, usualmente se
requiere del transporte activo. Para Na+ y Ca2+ en particular, la concentración en
equilibrio en la savia celular (i.e., la calculada) será mucho mayor que aquella
encontrada experimentalmente en el estado estable (Tabla 2.8). Una explicación
posible para esta discrepancia es que le membrana plasmática restringe fuertemente
la penetración de estos iones ó que los iones son bombeados (transportados) de
vuelta a la solución externa. Se ha establecido en varias especies vegetales una

Página 20
bomba de eflujo de Na+ en la membrana plasmática de células radicales. La expulsión
activa de Ca2+ (bomba de eflujo de Ca2+) de la membrana plasmática también existe
en células radicales. En la sección 8.6 se discute la importancia general de esta
bomba de eflujo de Ca2+ de ambos membrana plasmática y tonoplasto para el
funcionamiento celular. Ya que las concentraciones de Ca2+ en las soluciones de
suelos son usualmente mayores a 1mм, la bomba de eflujo de Ca2+ tendrá un
considerable requerimiento de energía para evitar el transporte de Ca2+ a lo largo del
gradiente químico (e.g., Tabla 2.8). Es probable, por lo tanto, que factores
fisicoquímicos adiciónales como el tamaño y la carga del Ca2+ limite fuertemente la
penetración a lo largo del gradiente del potencial electroquímico a través de la
membrana plasmática.

En años recientes se ha hecho un impresionante progreso en el entendimiento

ambos de los mecanismos que conducen a la formación de eletropotenciales a través
de las membranas y la importancia de estos potenciales para el crecimiento y
funcionamiento celular. Fue posible el progreso por las nuevas técnicas que permiten
la medición de potenciales de membrana y flujos iónicos en vesículas de membrana
aisladas ó en secciones de membranas (técnica de patch-clamp). Algunos de los
principios del transporte iónico membranal se muestran en la Fig. 2.8. Una ATPasa-H+
(“fuerza motriz de protones”) transporta H+ a través de la membrana de la superficie
interna hacia la externa, por ejemplo en la membrana plasmática desde el citoplasma
al apoplasto, creando por lo tanto un gradiente de pH y electropotencial. El transporte
catiónico y aniónico a lo largo del gradiente es mediado cualquiera por carriers ó
canales con selectividad iónica. Este modelo además toma en cuenta otra función
importante de la membrana, es decir aquella de receptora de señales externas e
internas (e.g., pH, concentración iónica) y la transformación de estas señales en
procesos de transporte membranal.

Fig. 2.8 Mecanismos principales de transporte iónico en membranas plasmáticas. (A) ATPasa
bombeadora de H+; (B) canal iónico; (C) carrier; (D) proteínas acopladoras para percepción y transducción
de señales. (Modificado de Hedritch et al., 1986; con permiso de Trends in Biochemical Sciences.)

También un consenso general de que en plantas las bombas de protones están

localizadas en ambos membrana plasmática y tonoplasto, y que su principal función es
la regulación del pH en el citoplasma. Estas bombas transportan H+ desde el
citoplasma cualquiera a través de la membrana plasmática hacia el apoplasto ó a

Página 21
través del tonoplasto hacia la vacuola conduciendo a las típicas diferencias del pH
entre estos compartimentos. Por lo general, el pH del citoplasma (citosol) es de 7.3-
7.6, el de la vacuola 4.5-5.9 y el del apoplasto cerca de 5.5. De acuerdo con esto, en
células vegetales la extrusión de protones desde el citoplasma a través de la
membrana plasmática y el tonoplasto es el principal proceso energizado y proporciona
la fuerza motriz para los procesos de transporte energizados secundarios de cationes
a lo largo del gradiente electroquímico. El funcionamiento y localización de las bombas
de protones y del transporte catiónico y aniónico y aniones a través de la membrana
plasmática y el tonoplasto se resumen en un modelo en la Fig. 2.9. El transporte
membranal de aminoácidos y azucares sigue los mismos principios, i.e., es conducido
por bombas de protones de membrana (Sección 5.4.1).

Fig. 2.9 Modelo para el funcionamiento y localización de bombas electrogénicas de protones (ATPasa,
PPiasa-H+), bomba redox transmembranal (NAD(P) oxidasa), canales iónicos, y transporte catiónico y
aniónico a través de la membrana plasmática y tonoplasto.

En el modelo mostrado en la Fig. 2.9 la H +-ATPasa de la membrana

plasmática juega un rol clave en ambos la regulación del pH citoplásmico y en la
fuerza motriz para la toma catiónica y aniónica. Se considera por lo tanto como la
“enzima maestra”. Se ha hecho considerable progreso en el entendimiento de cómo es
regulada la actividad de esta enzima, también a nivel genético. La actividad de la H +-
ATPasa de la membrana plasmática es particularmente alta en pelos radicales donde
esta consume tanto como 25-50% del ATP celular. Por consiguiente, bajos niveles
radicales de carbohidratos no solo disminuyen la extrusión neta de protones hacia el
medio externo sino también disminuye el pH citosólico. La H +-ATPasa de la
membrana plasmática es estimulada por cationes monovalentes en el orden K+ > Na+
y es relativamente insensible a aniones. Un ejemplo de la estimulación por el K+ se ha
dado en la Fig. 2.6. El calcio en general y la concentración de Ca2+ libre citosólico en
particular juega un rol clave en la estimulación de esta enzima. Un incremento en el
Ca2+ libre citosólico incrementa fuertemente la actividad de esta enzima de la
membrana plasmática, presentándose la máxima estimulación ya a valores menores a
7 µm Ca2+ libre. La activación se logra presumiblemente por los efectos del Ca2+ libre
sobre una proteína quinasa asociada con la superficie interna de la membrana
plasmática (Sección 8.6.7).

Página 22
 Los cationes son transportados “cuesta abajo” a lo largo del gradiente del
potencial eléctrico (alrededor de -120 a -180mV) a través de la membrana plasmática
hacia el citoplasma pon un uniporte, mediado por estructuras específicas (carriers,
permeasas) en la membrana (Fig. 2.9). Para el potasio (K+), sin embargo, a bajas
concentraciones externas (<1mм) opera la alta afinidad de toma del sistema contra la
diferencia del potencial electroquímico imperante (e.g., actividad exterior de 10 µm K+;
actividad citoplásmica de ~80 mм K+).De este modo, se requeriría un transporte
energizado de K+ cualquiera como antiporte K+-protón mediado por carriers
(contratransporte) ó, mas probablemente como un simporte ó cotransporte K+-protón
1:1.

Para el transporte de aniones a través de la membrana plasmática opera un

cotransporte protón–anión (ó simporte); usando los abruptos gradientes eléctricos
(diferencia de potencial) y químicos (diferencia de pH) de los protones como fuerza
motriz. Se ha presentado evidencia del cotransporte protón–anión en la membrana
plasmática para cloruro, fosfato y nitrato, así como aminoácidos. Todavía no es clara
la estequiometría de este cotransporte; más de un protón puede ser transportado por
una carga negativa del anión,

Hay también otros enfoques sobre los mecanismos de transporte aniónico a

través de la membrana plasmática. De acuerdo a Liu (1979), la toma radical de fosfato
en maíz es mediada por un contratransporte OH–/fosfato en que el transporte cuesta
abajo del OH– desde el alto potencial electroquímico en el citoplasma (alto pH y fuerte
carga negativa) hacia el apoplasto está acoplado con un contratransporte de aniones
fosfato al citoplasma. Sin embargo, es débil la evidencia experimental para el
intercambio ó transporte del OH– ó HCO a través de la membrana como fuerza
motriz para el transporte aniónico, ya que no están disponibles inhibidores específicos
del transporte de OH– y HCO .

Se ha establecido la existencia en el tonoplasto de dos bombas de protones

funcionalmente y físicamente distintas, una H+-ATPasa y una pirofosfatasa inorgánica,
la PPiasa (Fig. 2.9). Ambas bombas de protones son fosfohidrolasas que usan
cualquiera ATP ó pirofosfato inorgánico como fuente energética (Sección 8.4). El
magnesio es esencial para ambas bombas, indicando que el Mg·ATP y el Mg·PPi son
los sustratos. El pirofosfato inorgánico es generado en varias vías biosintéticas
principales como en la síntesis de almidón (Sección 8.4) ó en la activación del sulfato
(Sección 8.3.2). Se asume que la concentración del PPi, en el citosol esta en el rango
de 50–390 μм que es la adecuada para mover esta bomba de protones.

La contribución relativa de la PPiasa a la actividad de bombeo total de protones

en el tonoplasto parece ser menor que de la ATPasa , y ambas bombas se afectan de
manera bien diferente por cationes y aniones inorgánicos (Tabla 2.9). Excepto por la
esencialidad del Mg2+ en ambas bombas, la Mg ·ATPasa es estimulada por el cloruro e
inhibida (ó no afectada) por el potasio y el nitrato mientras que lo contrario es cierto en
la Mg ·PPiasa. La Mg ·PPiasa-H+ exhibe una dependencia obligatoria de presencia de
K+ y se presenta la activación por K+ en la fase citoplásmica. No son claras las
implicaciones de estas diferencias en la capacidad y sensibilidad de ambas bombas en
la acumulación de iones en las vacuolas ó en el transporte radial de iones a través de
las raíces (Sección 2.7). La diferente proporción de actividades de ambas bombas del
tonoplasto radical puede estar involucrada en las diferencias genotípicas entre plantas
en la translocación de cloruros hacia los vástagos (Capítulo 16).

Página 23
 Tabla 2.9

Algunas características de las bombas de protones del tonoplasto

ATPasa PPiasa
a + +
Actividad bombeadora de H (mol H 214 95
m-2 s-1)

Actividad afectada b
Mg2+, Cl- Mg2+, K+, NO
Estimulada por

No afectada ó inhibida por K+, NO

Cl-
a
A partir de Hoffmann & Bentrup (1989).
b
Datos compilados a partir de Bennet et al. (1984); Marquardt & Lüttge
(1987) y Pugliarello et al. (1991).

Las bombas de protones del tonoplasto se requieren para el mantenimiento de

un alto pH citosólico y simultáneamente proporcionan la fuerza motriz para el
transporte catiónico hacia la vacuola como contratransporte (ó antiporte, Fig. 2.9). Este
contratransporte no solo es importante por ejemplo, para la regulación del turgor (altas
concentraciones vacuolares de K+, Sección 8.7) sino también para el mantenimiento
de las bajas concentraciones citosólicas de sodio (Sección 16.6.5) y calcio (Sección
8.6). Para aniones la situación es menos clara. Mientras que se ha demostrado en
células foliares de plantas con metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM, Sección
5.2.4) un cotransporte estequiométrico protón-anión malato en vacuolas, es débil la
evidencia para raíces del acoplamiento de tal transporte protón-anión. El transporte
aniónico desde el citoplasma hacia la vacuola puede seguir el gradiente del
electropotencial el cual es menos negativo en la vacuola comparando con el
citoplasma (Fig. 2.9).

Mientras que se ha establecido la existencia de dos bombas de protones del

tonoplasto (ATPasa; PPiasa) y la H +-ATPasa en la membrana plasmática, todavía es
materia de controversia si esta involucrado un segundo sistema de translocación de
protones a través de la membrana plasmática desde el citoplasma al apoplasto en la
formación y mantenimiento del electropotencial y del pH transmembranal (Fig. 2.9).
Este segundo sistema está ligado a una cadena redox con el NAD(P)H como donador
de electrones. Hay buena evidencia de la intervención de este sistema en el realzado
crecimiento inducido por auxinas, en la actividad antimicrobiana ó en la reducción del
Fe(III) en la superficie de las membranas plasmáticas radicales. Sin embargo, hasta
ahora principalmente el ferrocianuro u otros compuestos artificiales tienen que ser
usados como aceptores de electrones para lograr una capacidad considerable de
transporte transmembranal de protones. Permanece cuestionable el rol de este
sistema redox para el gradiente transmembranal de protones y el transporte iónico
hasta que se encuentre un aceptor de electrones fisiológico. En vista de la efectividad
del ascorbato (radical libre del ascórbico) como aceptor de electrones para la bomba
redox transmembranal y las relativamente altas concentraciones de ascorbato en el
apoplasto foliar, no se puede excluir un rol de este sistema en el transporte iónico y de
otros solutos en la membrana plasmática foliar.

Página 24
 Mas recientemente, se ha establecido la existencia de canales iónicos también
en membranas de las células vegetales y de este modo, los canales se incluyen en los
modelos actuales de transporte iónico membranal (Fig. 2.8 y 2.9). Los canales iónicos
son únicos entre las proteínas transportadoras en su habilidad para regular ó “vigilar”
el flujo iónico sujeto al ambiente físico-químico de la proteína canal. Estos canales
permiten rápida penetración pasiva (uniporte) de iones a través de la membrana. Los
canales abiertos catalizan la penetración de 106 a 108 iones por segundo que es por lo
menos tres ó aún cinco veces mas rápido que el transporte iónico mediado por
carriers. Sin embargo, los canales de iones están cerrados la mayoría del tiempo, y su
número por célula parece ser bastante pequeño. Por ejemplo se asumen en la
membrana plasmática de células foliares cerca de 200 canales K+ por célula. Hasta
ahora, se han identificado canales específicos para K+, Ca2+, H+ y Cl-, y se ha
postulado un canal para NO en el tonoplasto.

Hay muchas suposiciones acerca de la función de estos canales iónicos en las

células vegetales. Ellos son importantes para la osmorregulación, por ejemplo en
células guarda foliares y en los movimientos foliares seismonásticos y nictinásticos,
i.e., en procesos donde se requiere el rápido transporte de solutos de bajo peso
molecular como K+ ó Cl- entre compartimentos celulares como una respuesta a
señales ambientales (Sección 8.7). Los canales selectivos de Ca2+ en la membrana
plasmática y tonoplasto que conducen al rápido incremento en la concentración del
Ca2+ citosólico libre son considerados de clave importancia en la transducción de
señales y funcionamiento del Ca2+ como mensajero secundario en el citoplasma al
modular las actividades enzimáticas (Sección 8.6.7).

Además de estas funciones específicas de canales iónicos, no es muy claro su

papel en la toma iónica, por ejemplo radical. Para la toma de cationes divalentes en
general y de Ca2+ en particular, la apertura de los canales facilita el rápido influjo al
citoplasma de las células radicales Para la toma de K+ se propone un canal rectificante
de entrada el cual se abre por la hiperpolarización de la membrana plasmática y
facilitaría el influjo de K+ en presencia de altas concentraciones externas (>1mм K+).
Otro canal de alta conductancia en la membrana plasmática de células radicales sería
permeable para cationes ambos monovalentes y divalentes, abierto en la
despolarización (i.e., caída en el potencial de membrana) y permite el rápido influjo de
cationes como el Ca2+ pero facilita el rápido eflujo de K+ a lo largo del gradiente del
potencial electroquímico (canal de K+rectificante de salida) a bajas (<1mм)
concentraciones externas de K+.De este modo, los canales catiónicos en la membrana
plasmática de las células radicales presumiblemente juegan una parte importante en la
toma de cationes divalentes aún a bajas concentraciones externas pero para cationes
monovalentes y el K+ en particular solo a altas concentraciones.

Aunque los canales en membranas permiten flujos rápidos y pasivos de

solutos, las dimensiones de estos canales no son aptas para la penetración de
macromoléculas. No obstante, las células vegetales también toman macromoléculas
como proteínas (e.g., insulina) ó partículas de ferritina (Sección 8.4.5). Más
probablemente, la endocitosis (pinocitosis) es el mecanismo responsable en el cual las
vesículas de la membrana plasmática median la penetración. Interesantemente, la
toma de insulina en células vegetales vía endocitosis requiere un acoplamiento de la
proteína con la vitamina biotina. Esta capacidad de toma de macromoléculas refleja las
propiedades dinámicas de las estructuras membranales (Sección 2.4.1). No debe
sobreestimarse la importancia de esta capacidad de toma en plantas, sin embargo, ya
que los poros en las paredes celulares limitan fuertemente la penetración de
macromoléculas (Sección 2.2.1).

Página 25
2.4.3 La cinética del transporte

Por lo general la toma iónica por células y raíces vegetales tiene características de
cinética de saturación. Esto concuerda con la suposición de control, como por ejemplo
por el número de centros de ligamiento iónico (carriers, permeasas), ó por la
capacidad de las bombas de eflujo de protones, en la membrana plasmática y
tonoplasto (Sección 2.4.2). El trabajo pionero de Emmanuel Epstein y su grupo a inicio
de 1950 contribuyo fundamentalmente al mejor entendimiento de la toma iónica y su
regulación en plantas con respecto a la cinética del transporte iónico a través de
membranas de células vegetales equivalente formalmente a la relación entre un
enzima y su substrato usando términos de enzimología (Fig. 2.10). Al comparar un
carrier con una molécula enzimática y el ión al sustrato para la enzima, la tasa de
transporte de un ión depende de los siguientes dos factores:

Vmax Un factor de capacidad que denota la tasa máxima de transporte cuando se

cargan todos los centros disponibles del carrier, es decir, la tasa máxima de
transporte.

Km La constante de Michaelis, equivalente a la concentración del ión

sustrato dada la mitad de la tasa máxima de transporte.

Fig. 2.10 Tasa de toma de K+ (v) en función de la concentración externa de KCl (○) ó K2SO4 (∆); Km =
0.023 mм). (Después de Epstein, 1972)

Cuando el rango de concentración es bajo, la toma frecuentemente es bien descrita

por la cinética de Michaelis-Menten, como se mostró en un ejemplo en la Fig. 2.10
para la toma radical de potasio en cebada. Es evidente de esta Figura que la isoterma
de la toma de potasio es la misma si la fuente de potasio es KCl ó K2SO4. Como
veremos después, sin embargo, cuando las concentraciones del sustrato son mayores,
el anión acompañante tiene efecto en la tasa de toma del catión y viceversa. El valor
Km refleja la afinidad de los centros del carrier por el ión, justo como en reacciones
enzimáticas donde este indica la afinidad de la enzima por el sustrato.

Como primera aproximación al rango de baja concentración, la cinética de

Michaelis-Menten también puede emplearse para describir tasas de toma del sulfato y
fosfato. Sin embargo, como resumió Jensen et al. (1987), y demostrado en unos pocos

Página 26
ejemplos citados abajo, es muy limitada la aplicación formal de la cinética de
Michaelis-Menten por razones teóricas (Sección 2.4.2) y frecuentemente no concuerda
con los resultados experimentales.

El concepto original de un mecanismo de transporte iónico mediado por un solo

carrier (un sistema carrier para cada ión) no describe suficientemente la cinética de la
toma cuando se probaron amplios rangos de concentraciones. A concentraciones de
K+ por encima de 1mм, por ejemplo, la cinética difiere considerablemente de aquella a
menores concentraciones. La selectividad de los centros de ligamiento es menor (el
Na+ compite con el K+) y el anión acompañante tiene un efecto sobre la tasa de toma
(Sección 2.5.5). Estas diferencias conducen a la hipótesis de un sistema dual, el
Sistema I con mayor selectividad y el Sistema II con menor selectividad, localizados
cualquiera en la misma ó en diferentes membranas (i.e., membrana plasmática,
tonoplasto, respectivamente). Para mas detalles ver Epstein (1972).

Las desviaciones en la isoterma de la toma, cuando se considera para un

amplio rango de concentración, especialmente a altas concentraciones externas
fueron interpretadas como indicadores de sistemas carriers “multifasicos” ó como
inhibición alostérica (retroregulación negativa) de los centros del carrier a altas
concentraciones celulares. En vista de usualmente muy bajas concentraciones en la
solución del suelo particularmente de fósforo y potasio (Sección 13.2.2), y de los
resultados de estudios en toma iónica en el rango de baja concentración (<10 μм) se
introdujo el termino (Cmin) definiendo la concentración a la cual la toma iónica neta
cesa antes que se agoten completamente los iones (Fig. 2.11). La concentración Cmin
es un factor importante en la toma iónica del suelo, debido a que es la menor
concentración a la cual las raíces pueden extraer un ión de la solución del suelo
(Sección 13.2). Las concentraciones Cmin difieren considerablemente entre especies
vegetales. Para fósforo, se encontró por ejemplo un valor de 0.12 μм en tomate, 0.04
μм en soya y 0.01 μм en ryegrass. Para potasio, los valores correspondientes fueron 2
μм en maíz y 1 μм en cebada. Las concentraciones Cmin para nitrato pueden variar
entre más de 50 μм y menos de 1 μм dependiendo no solo de la especie vegetal sino
también de las condiciones ambientales; para amonio las concentraciones Cmin
disminuyen desde 30 a 1.5 μм como la temperatura de la zona radical aumente.

Fig. 2.11 Presentación esquemática de las relaciones entre la tasa de toma (influjo neto = I) iónica y su
concentración externa; Cmin = toma neta cero (influjo = eflujo).

A fin de interpretar la cinética de la toma iónica radical vegetal, al usar la ecuación de

Michaelis-Menten no solo se introdujo el término Cmin sino también el termino I para
influjo el cual reemplaza velocidad (v) (Fig. 2.11). Sin embargo, muy frecuentemente

Página 27
solo se determina la toma neta iónica que es resultante del influjo y eflujo.
Particularmente a bajas concentraciones externas el eflujo puede volverse similar en
magnitud al influjo y de este modo ser un componente importante al determinar la
toma neta como se muestra en la Tabla 2.10 para fósforo. A una concentración
externa dada, el eflujo de fósforo así mismo es 5-8 veces mayor en raíces de plantas
suficientes en fósforo comparando con plantas deficientes en fósforo. De acuerdo con
esto, las concentraciones Cmin son de 0.34 μм en plantas suficientes en fósforo y 0.08
μ μм en plantas deficientes en fósforo.

Tabla 2.10

Efecto de las bajas concentraciones de fósforo en el influjo y eflujo radical

de fósforo en maíz a
Flujo de P
Concentración
suministrada de P (nmol P g-1 peso fresco radical min- Eflujo
1
)
(µм) Influjo Eflujo (%)
0.2 0.21 0.15 71

2.0 4.40 0.32 7

a
Elliott et al.(1984).

El eflujo de iones y otros solutos no solo es afectado por el electropotencial

transmembranal y la integridad de la membrana plasmática sino también por la
concentración y actividad de los respectivos iones en el citoplasma. En arveja, por
ejemplo, la alta toma neta de sulfato en raíces deficientes en azufre cae cerca del 30%
en 1 h debido a un marcado aumento en el eflujo de sulfatos, a pesar de aún un ligero
incremento en el influjo. Para nitrato y amonio también el componente eflujo puede
explicar la alta proporción –casi 40-50% de influjo – relacionado muy probablemente
con las altas concentraciones de nitrato y amonio en el citoplasma. El rápido
intercambio iónico entre la solución externa y el citoplasma se refleja en el tiempo
medio para el intercambio (t1/2) que para sulfato está en el rango de 10-20 min. y para
nitrato entre 4 y 107 min. Estas tasas de intercambio con el pool citoplásmico son
usualmente órdenes de magnitud superiores que las tasas de intercambio iónico en la
vacuola (e.g., alrededor de 700h para nitrato). Debido a ambos las altas tasas de
intercambio y el pequeño volumen del compartimiento citoplásmico (~5% del volumen
celular total en células diferenciadas), el rol del eflujo en la toma neta solo puede
medirse en estudios a corto plazo, usualmente con radioisótopos (e.g., 13N; 32P). En
vista de los actuales modelos sobre estructura y funcionamiento de la membrana
plasmática (Fig. 2.9), las relativamente altas tasas de eflujo iónico pueden estar
relacionadas con cualesquiera canales iónicos ó transporte mediado por protones
desde el citoplasma al apoplasto por cotransporte (aniones) ó contratransporte
(cationes).

Estos parámetros de la cinética de la toma de iones también son fuertemente

afectados por el estado nutricional vegetal. Esto es cierto no solo para Cmin sino
también para Km y particularmente para Imax. Se da un ejemplo en la Tabla 2.11 para
fósforo. Con el creciente contenido de fósforo en plantas, disminuyen ligeramente el
Km y rápidamente el Imax, indicando una retroregulación efectiva. Ya que en este
experimento los valores Imax se basan en la toma neta, no se puede evaluar el aporte
del aumentado eflujo con las mayores concentraciones internas de fósforo. Al menos
para nitrato, sin embargo, las mediciones del influjo indican claramente que además
del eflujo contribuyen otros mecanismos para el descenso en la toma neta cuando las

Página 28
concentraciones internas son altas. En raíces de cebada con crecientes
concentraciones internas de nitrato disminuyen ambos Imax y Km por un factor de 4–5,
indicando una retroregulación efectiva del componente influjo.

Tabla 2.11

Efecto de las bajas concentraciones de fósforo en el influjo y eflujo de fósforo en

raíces de maíz a
Concentración Contenido de P (% peso Imax
suministrada de P seco) Km
(µм) Caulinar Radical -1 -1
(mol cm s x
10-14) (µм)
0.03 0.22 0.23 17.6 1.6

0.3 0.34 0.30 16.9 1.7

3.0 0.59 0.56 6.5 1.2

30.0 0.66 0.90 3.7 1.0

a
En base a Jungk et al. (1990).

Las evaluaciones de los parámetros cinéticos de la toma de nitrato se

complican por el hecho que obviamente hay dos sistemas de transporte y toma
localizados en la membrana plasmática. Uno es constitutivo, con un sistema de baja
capacidad, y el otro es un sistema que es inducible por nitratos, y tiene para el nitrato
ambos una mayor afinidad (menor Km) y una mayor capacidad de transporte (mayor
Imax). Por consiguiente, ambos Km y Imax son bastante diferentes en plantas no
inducidas comparando con plantas inducidas. Los inhibidores de la síntesis proteica
deprimen fuertemente la formación de este sistema de transporte inducible en el cual
los grupos arginina parecen jugar un rol esencial en el ligamiento ó transporte de
nitrato ó en ambos. Algunas de las implicaciones de la retroregulación para la toma de
nutrientes minerales se discuten en la sección 2.5.6.

En el rango de altas concentraciones se halla frecuentemente una relación

lineal entre la concentración externa (>1mм) y la tasa de influjo iónico, como por
ejemplo para rubidio y nitrato. Es bastante probable que las relaciones lineales
(también definidas inicialmente como Sistema II), son reflejo del flujo pasivo de iones
por canales iónicos a través de la membrana plasmática a lo largo del gradiente de
concentración ó actividad iónica. En vista de las usualmente bajas concentraciones
iónicas en la solución del suelo, la importancia ecológica de estos mecanismos que
operan en rangos de alta concentración para la nutrición mineral en plantas cultivadas
en suelo puede cuestionarse para potasio, pero no para cationes divalentes (Sección
2.4.2). El influjo no energizado (pasivo) iónico a través de canales de la membrana
plasmática juega ciertamente un rol importante en suelos salinos (Sección 16.6), en el
transporte de elementos minerales en la planta, especialmente en la carga del xilema
en las raíces (Sección 2.8) y en la descarga del xilema, i.e., la toma en células a lo
largo de la vía y en células foliares (Sección 3.2).

2.5.1 Influjo hacia el apoplasto

Antes de alcanzar la membrana plasmática de las células radicales los iones tienen
que pasar a través de las paredes celulares. En general, el movimiento de iones y

Página 29
otros solutos de bajo peso molecular por difusión ó flujo másico no se limita a la
superficie externa de las raíces, esto es las células rizodérmicas (Fig. 2.1). Las
paredes celulares y los espacios intercelulares acuosos del cortex radical son también,
por lo menos en cierto grado, accesibles a estos solutos de la solución externa.

Fig. 2.12 A . Sección transversal de una zona diferenciada de raíz en maíz. B. Representación
esquemática de la sección transversal.

La principal barrera al flujo de solutos en el apoplasto radical es la endodermis,

la capa mas interna de las células del cortex (Fig. 2.12). En las paredes transversales
y radiales de la endodermis, incrustaciones hidrofóbicas (suberina) –la banda de
Caspari– constituyen una barrera efectiva contra el movimiento pasivo de solutos al
estele. En la mayoría de especies de angiospermas también se encuentra lamela de
suberina en la hipodermis ó exodermis (capa celular debajo de la rizodermis). La
exodermis (Fig. 2.12) puede también funcionar como barrera para proteger el cortex
interno de la colonización por microorganismos, por ejemplo de raíces de sorgo por el
endofito Polymixa sp.

Comparando con la banda de Caspari está retrasada la formación de esta

exodermis a lo largo del eje radical, particularmente en raíces de crecimiento rápido.
Hay diferentes enfoques acerca de la eficacia de la exodermis como barrera contra el
flujo pasivo de solutos hacia el apoplasto radical. En plantas adaptadas a condiciones
anegadas la exodermis sirve para otra función, es decir como una barrera efectiva
contra la difusión de oxigeno (escape) desde el aerénquima radical hacia la rizosfera
(Sección 14.3).

El volumen de tejido radical accesible para el flujo pasivo de solutos –el espacio
libre– representa solo una pequeña fracción del total de volumen radical (~5% en
maíz). La presencia de este espacio libre permite a las células individuales del cortex
tomar los solutos directamente desde la solución externa. Para un volumen dado de
espacio libre la magnitud de flujo de solutos hacia el espacio libre depende de varios
factores como la tasa de transpiración, la concentración de solutos y la formación de
pelos radicales. Ha sido una tendencia sobrestimar la importancia del espacio libre
para la toma iónica radical. Como mostró hace más de 25 años Vakhmistrov (1967), a
bajas concentraciones externas se dilata la formación de pelos radicales y la toma, de
potasio y fósforo por ejemplo se limita principalmente a la capa de células
rizodérmicas. Esto es particularmente cierto en raíces cultivadas en suelo (ver Sección
2.10). Más recientemente, también se ha demostrado en cultivos en solución el rol
particular de las células rizodérmicas para la toma de nitrato y sulfato y también la

Página 30
predominante localización de ATPasas-H+ de membrana en células rizodérmicas
radicales. Se dan otros ejemplos para el rol clave de las células rizodérmicas en la
toma iónica en la sección 2.7.

2.5.2 Rol de las propiedades fisicoquímicas de los iones y el metabolismo radical

A pesar de las interacciones de los iones con grupos cargados en las paredes
celulares del apoplasto, las características de la toma iónica se determinan
principalmente por el transporte a través de las membranas, en particular la membrana
plasmática (Sección 2.3). Hay algunas propiedades fisicoquímicas de iones y otros
solutos, e.g., diámetro iónico y valencia, que determinan en un grado considerable sus
tasas de transporte membranal, a pesar de las propiedades dinámicas de las
membranas.

2.5.2.1 Diámetro Iónico

Para iones con la misma valencia frecuentemente hay una correlación negativa entre
la tasa de toma y el radio iónico. Se da un ejemplo de esto para cationes
monovalentes en la Tabla 2.12. Se observa relación inversa entre el radio iónico y la
tasa de toma solo cuando son comparados el Li+, el Na+ y el K+. A pesar de su menor
diámetro, el Cs+ es tomado a mucha menor tasa que el K+. Obviamente, en la
regulación de la toma están involucrados otros factores aparte del diámetro iónico; uno
de estos es la afinidad de los carriers de membrana, ó de los canales, para iones de
una valencia dada.

Tabla 2.12

Relación entre el radio iónico y la toma de cationes álcali

en raíces de cebada a
Catión Radio iónico b Tasa de toma

(nm) (µmol g-1 peso fresco por

3 h)
Litio 0.38 2

Sodio 0.36 15

Potasio 0.33 26

Cesio 0.31 12
a
Los cationes fueron suplidos a pH 6.0 como sales de
bromuro, 5 mм. En base a Jacobson et al. (1960).
b
Ión hidratado; datos a partir de Conway (1981).

2.5.2.2 Toma de moléculas versus toma iónica y el rol de la valencia

Página 31
 Los constituyentes de membrana, particularmente los fosfo- y sulfolípidos y proteínas,
contienen grupos cargados eléctricamente, y los iones interactúan con estos grupos.
Por lo general, la fuerza de está interacción aumenta en el siguiente orden:

Moléculas no cargadas < Cat+, An– < Cat2+, An2– < Cat3+, An3–

A la inversa, la tasa de toma disminuye frecuentemente en este orden.

Ciertamente el aumento en el diámetro del ión hidratado con valencia es un factor
adicional responsable de este orden. Unos pocos ejemplos ilustraran este patrón
general.

Como se muestra en la Fig. 2.13 la tasa de toma del boro cae dramáticamente
cuando se incrementa el pH externo. Este patrón de comportamiento está
estrechamente relacionado con el cambio en la relación de ácido bórico a anión
borato. Hay un consenso general con los resultados obtenidos con otros ácidos
débiles como el ácido acético. La relación de especies de ácidos disociados a no
disociados –y de este modo el pH de la solución– también determina la penetración
por la membrana de ciertas fitohormonas como al ácido abscísico (ABA); solo las
especies no disociadas penetran rápidamente las membranas celulares, un factor que
está estrechamente relacionado con la acción del ABA en las células.

Fig. 2.13 Toma relativa de boro por raíces de cebada en función del pH de la solución externa. Toma a pH
6 = 100 a cada concentración suministrada. Línea sólida: porcentaje de H 3BO3 no disociado. Clave para
las concentraciones de boro mg l–1: ∇, 1.0; .☐, 2.5; ○, 5.0; ▼, 7.5; ■, 10 (Reproducido a partir de Oertli &
Grguveric, 1975, con permiso de la American Society of Agronomy)

En el caso de ácidos débiles, la alta penetración membranal de especies no

cargadas ciertamente no es simplemente el resultado de una menor interacción con
grupos cargados en las membranas. También, puede estar involucrado a lo largo del
gradiente del pH el transporte cuesta abajo a través de la membrana plasmática (Fig.
2.9), lo que también refleja un correspondiente gradiente químico hacia el citoplasma
para especies no cargadas [e.g., H3BO3 (afuera) → H2BO (citoplasma)].

Se observa un caso especial de toma dependiente de pH de una especie

molecular cuando se suministra nitrógeno amonio (Sección 2.5.3). A alto pH externo
se incrementa abruptamente la toma, probablemente debido al aumento en la
proporción de las especies moleculares (NH3 y NH4OH).

Página 32
 En el caso del fósforo en el rango de pH de 5–8 se presentan simultáneamente
dos especies iónicas

–H+

H2PO ⇌ HPO

+H+

Consecuentemente, a bajo pH domina el H2PO , mientras que lo contrario es

cierto a alto pH. Como se muestra en la Fig. 2.14, en el rango de pH de 8.5–5.6 hay
una notable correlación positiva entre la proporción de H2PO en la solución externa y
la tasa de toma del fosfato. En contraste, hay un efecto mucho menor en la tasa de
toma de sulfato, ya que en este rango de pH solo se presenta el anión divalente SO .

Fig. 2.14 Relación del pH de la solución, proporción de H2PO (---), y tasa de toma de fosfato (—) y
sulfato (·····) por plantas de fríjol; valores relativos. (Después de Hendrix, 1967.)

El aumento en la toma de fosfato, sin embargo, no puede explicarse

únicamente en términos de la caída en el pH de 8.5 a 5.5 con el asociado cambio en la
valencia. Como veremos después (Sección 2.5.3), los cambios inducidos por el pH en
el cotransporte protón–anión son presumiblemente los principales factores
responsables de esta realzada toma de aniónica.

2.5.2.3 Actividad metabólica

A fin de que iones y otros solutos se acumulen contra un gradiente de concentración,

se requiere un gasto de energía sea directa ó indirectamente. La principal fuente de
energía en células y tejidos no fotosintetizantes (incluyendo raíces) es la respiración.
De este modo, todos los factores que puedan afectar la respiración pueden también

Página 33
influenciar la acumulación iónica. Los pocos ejemplos a continuación demuestran esta
conexión.

Oxigeno. Como la tensión de oxigeno disminuya, cae la toma de iones como el potasio
y fosfato, particularmente a muy bajas tensiones de oxigeno (Tabla 2.13).
Consecuentemente, la deficiencia de oxigeno es uno de los factores que puede limitar
el crecimiento vegetal en sustratos pobremente aireados (e.g., suelos inundados;
Sección 16.4).

Tabla 2.13

Efecto de la presión parcial de oxígeno alrededor de

raíces en la toma de potasio y fosfato en plantas de
cebada a
Presión parcial de Toma b
oxígeno (%) Potasio Fosfato
20 100 100

5 75 56

0.5 37 30
a
En base a Hopkins et al. (1950).

b
Datos representan valores relativos.

Carbohidratos. Los principales sustratos energéticos para la respiración son los

carbohidratos. Por lo tanto, en raíces y otros tejidos no fotosintetizantes, bajo
condiciones de limitado suministro de carbohidratos desde una fuente (e.g., hojas)
puede encontrarse frecuentemente una estrecha correlación entre el contenido de
carbohidratos y la toma iónica, e.g., potasio. En raíces en unas pocas horas después
de la escisión con el agotamiento del contenido de carbohidratos, disminuye la
respiración y también la toma de nitrógeno. (Tabla 2.14). Estas relaciones son de
particular importancia ecológica, por ejemplo, cuando se eliminan las hojas (pastoreo,
corte) ó en poblaciones densas cuando se limita el suministro de luz a las hojas
básales, ya que las hojas básales son las principales fuentes de carbohidratos para las
raíces. El contenido radical de carbohidratos puede también volverse un factor
limitante de crecimiento a altos suministros de nitrógeno amonio en combinación con
altas temperaturas en la zona radical (ver también Sección 8.2.4).

Tabla 2.14

Efecto de la escisión radical en el contenido de azúcar, respiración

(toma de O2) y toma de nitrógeno en raíces de cebada a
Toma neta
Contenido de
Tiempo (h) azúcar (µmol g–1 peso seco min–1)
después de O2
escisión (µmol g–1 peso NH NO

Página 34
 seco)
0 82 4.5 1.8 1.5

3 51 3.3 1.1 1.0

a
Recalculado a partir de Bloom & Caldwell (1988).

Las fluctuaciones diurnas en la excreción neta de protones y en la tasa de toma

iónica por raíces pueden también estar por lo menos en parte causalmente
relacionadas a las correspondientes fluctuaciones en el suministro de carbohidratos a
las raíces. Pueden observarse notables patrones diurnos en las tasas de toma
(máxima durante el día, mínima durante la noche) para nitrato y potasio. El contenido
radical de carbohidratos puede actuar como un control grueso para la toma iónica y es
uno de los factores responsables de las fluctuaciones diurnas en la toma iónica. Sin
embargo, en raíces de maíz, por ejemplo, las fluctuaciones diurnas en la toma de
nitratos estaban solo pobremente relacionadas con el contenido radical de
carbohidratos (Fig. 2.15). En contraste, las relaciones fueron estrechas entre el
contenido radical de carbohidratos y la actividad de la nitrato reductasa (NRA).

Fig. 2.15 Fluctuaciones diurnas en la toma de nitrato (—), actividad nitrato reductasa y contenido de
carbohidratos hidrosolubles en raíces de maíz. Toma de nitrato: valores relativos, toma al final del periodo
lumínico = 100. (En base a Keltjens & Nijenstein, 1987; por cortesía de Marcel Dekker Inc.)

Hay buena evidencia de que el contenido radical de carbohidratos como factor

regulador de las fluctuaciones diurnas en la toma iónica está sobrepuesto a factores
internos como la demanda ó retranslocación de nutrientes ó ambas (Sección 2.5.6). En
soya cultivada bajo condiciones de día corto, pueden revertirse las típicas
fluctuaciones diurnas en la toma de nitratos mediante una intervención por un periodo
de 3h de poca luz (i.e., imitando condiciones de día largo, reprimiendo la iniciación
florar); entonces las tasas de toma de nitrato fueron el doble de altas durante la noche
comparando con el día.

Temperatura. Mientras que procesos físicos como el intercambio adsorción de

cationes en el AFS solo son escasamente afectados por la temperatura (Q10 ≈ 1.1–1.2)
[Q10, ó cociente 10 se refiere al cambio en la tasa de una reacción ó proceso (i.e., tasa
de transporte membranal) impuesto por un cambio en la temperatura de 10ºC], las
reacciones químicas son mucho mas dependientes de la temperatura. Un incremento
en la temperatura de 10ºC usualmente realza las reacciones por un factor de 2 (Q10 ≈
2). Para reacciones bioquímicas, se observa frecuentemente valores Q10

Página 35
considerablemente mayores que 2. También, para la toma de iones como el potasio, el
Q10 es a menudo mayor que 2, por lo menos dentro del rango de temperatura
fisiológica (Fig. 2.16). Una comparación de los valores Q10 para la toma iónica y
respiración revelan que la toma iónica es mucho más dependiente de la temperatura,
especialmente debajo de 10ºC

Fig. 2.16 Efecto de la temperatura en las tasas de respiración (●) y toma de fósforo (○) y potasio (□)
(suministro de 0.25 mм fósforo) en segmentos radicales de maíz (Después de Bravo & Uribe, 1981.)

Esto puede posiblemente indicar que en especies vegetales sensibles a heladas

como el maíz, la limitada toma iónica a bajas temperaturas es resultado principalmente
de la baja fluidez en la membrana y la fuertemente deprimida actividad de la bomba de
protones de la membrana plasmática. A temperaturas supraóptimas aún aumenta la
respiración radical mientras que declina la toma iónica (Fig. 2.16), de nuevo indicando
que la respiración y el transporte membranal de iones no están acoplados
directamente.

En estudios sobre los efectos de la temperatura en la toma iónica surgen dos

principales problemas: efectos a corto plazo de la temperatura en la zona radical (e.g.,
disminuciones desde 20ºC a 10ºC , y viceversa, en minutos ó menos de 1 h) reflejan
efectos directos de la temperatura sobre el sistema de toma, pero son de limitada
relevancia ecológica. Por otro lado, los efectos a largo plazo de la temperatura en la
zona radical (e.g., crecimiento por varios días ó semanas a diferentes temperaturas en
la zona radical) son de mayor relevancia ecológica ya que incluyen la adaptación de la
raíz, por ejemplo cambios en las propiedades de la membrana (Sección 2.3). Sin
embargo, a largo plazo, las diferentes temperaturas en la zona radical pueden afectar
de manera bastante diferente el crecimiento radical y caulinar y, así, la relación peso
seco raíz/vástago (ver también Sección 14.7). Por consiguiente, los efectos a largo
plazo de las diferentes temperaturas en la zona radical sobre la toma iónica incluyen
retroregulaciones vía demanda, se muestra un ejemplo para esto para maíz en la
Tabla 2.15.

Página 36
 Tabla 2.15

Efectos a largo plazo de la temperatura en la zona radical (RZT) y de la temperatura en la

base del tallo (temperatura en la zona de crecimiento caulinar, SGT) en el crecimiento
caulinar y radical y en la toma de nitrato y potasio en plantas de maíz; tratamientos de
temperatura por ocho días a
Tratamiento de (SGT°C/RZT°C)
temperatura
24/24 12/12 24/12
Crecimiento caulinar (g peso fresco 1.91 0.32 1.34
día–1)
0.85 0.20 0.26
Crecimiento radical (g peso fresco
día–1) 6.4 4.2 7.6

Toma de nitrato (pmol g–1 peso 2.5 1.2 3.1

fresco h–1)

Toma de potasio (pmol g–1 peso

fresco h–1)
a
Después de Engels & Marschner (1992b)

Como se espera en especies vegetales sensibles a heladas, las bajas temperaturas

en la zona radical ( 12ºC ) disminuyen el crecimiento caulinar y radical y las tasas de
toma de nitrato y potasio. Sin embargo, la depresión en la toma iónica a bajas
temperaturas no fue per se un efecto de las bajas temperatura sobre las raíces, sino el
reflejo de una retroregulación vía menor demanda. Esto se muestra al elevar la zona
de crecimiento caulinar (base del tallo) fuera de la zona de enfriamiento (24/12ºC).
Aumentó fuertemente el crecimiento caulinar (i.e., la demanda por nutrientes) y de este
modo las tasas de toma de nitrato y potasio por unidad peso radical (Tabla 2.15). En
especies gramíneas tolerantes a heladas, por lo general, el pobre crecimiento a bajas
temperaturas en la zona radical, obviamente tampoco se debe a la limitada toma de
nutrientes como nitrógeno.

Las bajas temperaturas de la zona radical pueden afectar de modo distinto la

toma de nutrientes minerales, siendo usualmente la más deprimida toma de fósforo
que la toma de otros nutrientes. A bajas temperaturas en la zona radical en plantas
sensibles a heladas como el pepino parece deprimirse particularmente la tasa de toma
de nitrato comparando con amonio mientras que en especies tolerantes a heladas
(cebada, ryegrass) no se afecta mucho la alta preferencia por amonio comparando con
la toma de nitrato por la temperatura en la zona radical. Comparado con el calcio y
magnesio, frecuentemente se afectan más las tasas de toma del potasio por las
temperaturas en la zona radical. En trigo de invierno el correspondiente aumento en la
relación K/(Ca+Mg) en el vástago con el incremento en la temperatura de la zona
radical se considera como un factor causal de tetania para ganado de carne
pastoreado con forraje de trigo de invierno.

En contraste a plantas cultivadas en solución, en plantas cultivadas en suelo

también la disponibilidad espacial de nutrientes minerales es de gran importancia para
la toma de nutrientes minerales. La temperatura de la zona radical puede de este
modo afectar la toma de nutrientes minerales principalmente vía modulación del
crecimiento y morfología radical (Sección 14.3).

Página 37
2.5.3 Interacciones entre iones

En las secciones precedentes, por la simplicidad del transporte de un ión particular se

trató como un proceso singular, regulado solo por las propiedades fisicoquímicas del
ión y las actividades metabólicas de células individuales y raíces. En realidad, sin
embargo, en la solución externa (suelo ó solución nutritiva) ambos cationes y aniones
están presentes en diferentes concentraciones y formas. Se espera por lo tanto varias
interacciones entre los iones durante su toma. Algunas de estas interacciones
generales son discutidas en esta sección.

2.5.3.1 Competencia

Para la transferencia iónica desde la solución externa hacia el citoplasma un paso

importante es el ligamiento en los centros de transporte (e.g., carriers) de la membrana
plasmática (Sección 2.4; Fig. 2.9). De este modo puede esperarse competencia entre
iones de la misma carga eléctrica, asumiendo que el número de centros de ligamiento
es pequeño con relación a la concentración de iones en competencia ó es limitada la
capacidad de la bomba electrogénica de protones ó ambas. Tales competencias se
presentan particularmente entre iones con propiedades fisicoquímicas similares
(valencia y diámetro iónico), por ejemplo, entre cationes álcali potasio (K+) y rubidio
(Rb+). Ya que el radio del Rb+ hidratado es similar al del K+ hidratado, los centros de
ligamiento en la membrana plasmática de las células radicales no parecen reconocer
entre estos dos cationes, aunque el rubidio no pueda reemplazar el potasio en su
función en el metabolismo vegetal. Se usa frecuentemente rubidio radioactivo (86Rb)
como trazador para estudios de toma de K+, aunque esto pueda dar resultados
engañosos bajo ciertas circunstancias como es cierto para tasas de flujo. Comparando
con el potasio y rubidio, para cesio es baja la afinidad a los centros de ligamiento y de
este modo, en general la toma de cesio es notablemente deprimida por el potasio. En
contraste, la toma de potasio es fuertemente afectada por el cesio.

Es difícil explicarla la competencia de cationes monovalentes entre potasio (K+) y

amonio (NH ) simplemente por la competencia por centros de ligamiento en la
membrana plasmática (Tabla 2.16). Mientras que el NH compite muy efectivamente
con el K+, no se observa lo opuesto (la inhibición de la toma de NH por K+). Esto
parece bastante sorprendente, pero Mengel et al. (1976) obtuvo resultados similares
con arroz. Estos autores suponen que por lo menos una proporción considerable del
nitrógeno amonio no es tomada en forma de NH , sino que también el NH3 penetra la
membrana plasmática después de su desprotonización, dejando H+ en la solución
externa. Estudios con plantas inferiores indican que la desprotonización antes de la
toma (i.e., penetración como NH3) puede volverse crecientemente importante a
mayores concentraciones del sustrato NH . La inhibición de la toma de K+ y
particularmente de Ca2+ y Mg2+ por NH comparando con NO puede entonces ser
simplemente un reflejo de la competencia por cargas negativas dentro de células
individuales, ó en la planta entera, esto es para la relación catión–anión (Sección
2.5.4).

Tabla 2.16

Página 38
 Interacción entre la toma de NH y K+ en raíces de maíz a,b
Contenido radical (µmol g-1 peso fresco)
Amonio (NH ) Potasio
(NH4) 2SO4 (mм) –K+ +K+ –K+ +K+
0 6.9 6.7 8.2 53.7

0.15 7.3 7.1 6.7 48.4

0.50 17.1 13.5 8.9 41.1

5.00 29.4 31.5 9.3 27.1

a
En base a Rufty et al. (1982a).

a
Duración del experimento: 8 h; +K indica la adición de 0.15
mм K+; concentración constante de calcio a 0.15 mм.

De los nutrientes minerales que son tomados como cationes, es más bien baja
la fuerza de ligamiento del Mg2+ altamente hidratado en los centros de intercambio de
la pared celular (Sección 2.2.1) y presumiblemente también en los centros de
ligamiento de la membrana plasmática. Por lo tanto otros cationes como el K+ y el Ca2+
compiten bastante efectivamente con el Mg2+ y deprimen fuertemente la tasa de toma
de Mg2+ (Tabla 2.17). Esta fuerte competencia concuerda con las observaciones de
deficiencia de magnesio inducida por la extensa aplicación de fertilizantes de potasio y
calcio en cultivos.

Tabla 2.17

Efecto del K+ y Ca2+ en la toma de Mg2+ marcado (28Mg) en

plántulas de cebada a
Toma de Mg2+ (µeq Mg2+ ( 10 g ) -1 peso fresco (8h)-1
MgCl2 MgCl2 + CaSO4 MgCl2 + CaSO4 +
KCl
Radical 165 115 15

Caulinar 88 25 6.5
a -1
Concentración de cada catión: 0.25 meq l .En base a
Schimansky (1981).

El Mn2+ ejerce una particular competencia efectiva sobre la toma de Mg 2+

(Tabla 2.18). La inhibición de la toma de Mg2+ excede por mucho la competencia 1:1
por centros de ligamiento específicos en la membrana plasmática de células radicales.
Probablemente, el Mn2+ no solo compite mucho más efectivamente sino también
bloquea en alguna manera el ligamiento ó los centros de transporte para Mg2+ ó
ambos. En contraste, la toma de K+ solo es deprimida ligeramente por las crecientes
concentraciones de Mn2+.

Página 39
 Tabla 2.18

Efecto de la creciente concentración de manganeso en el sustrato

en las tasas de toma radical de manganeso y magnesio en soya a
Suministro de manganeso (µм)
Nutriente 1.8 90 275
Manganeso 0.5 3.1 4.8

Magnesio 121.8 81.1 20.2

a
Datos representan micromoles de nutriente tomado por gramo de
peso seco radical. En base a Heenan & Campbell (1981).

También se observa en aniones competencia y limitada selectividad por centros

de ligamiento en la membrana plasmática. Algunos ejemplos bien conocidos son la
competición entre sulfato y molibdato, sulfato y selenato, y fosfato y arsenato. Las
crecientes concentraciones de sulfato en el medio radical deprimen fuertemente la
toma de molibdeno lo que es de efecto beneficioso para el crecimiento vegetal y
nutrición animal en suelos con niveles tóxicos de molibdeno pero puede volverse un
factor crítico en suelos bajos en molibdeno (Sección 8.3). Son bastante notables y de
considerable importancia practica las interacciones antagónicas entre el selenato y el
sulfato en vista de ambos, el requerimiento de selenio en humanos y animales, y la
creciente preocupación de niveles excesivos de selenato en ciertos suelos. Los
crecientes niveles de sulfato disminuyen muy efectivamente la toma de selenato y el
contenido de selenio en plantas, independiente de la tolerancia al selenio de la especie
vegetal (Sección 10.5).

El arsenato y el fosfato son tomados por el mismo sistema de transporte en

ambas, plantas inferiores y superiores, lo que conduce a la toma excesiva y toxicidad
de arsenato en plantas cultivadas en suelos con altos niveles de arsenato. En Holcus
lanatus L. existen genotipos tolerantes y no tolerantes al arsenato, y en los genotipos
tolerantes la toma de arsenato es mucho menor. Esta baja toma de arsenato se logra
mediante la supresión del sistema de toma de alta afinidad inducido por deficiencia de
fósforo (Sección 2.5.6) en plantas tolerantes. Esto es de ventaja con respecto a la
limitación en la toma de arsenato y de este modo, en la tolerancia al arsenato. Esto
puede, sin embargo, tener consecuencias para la nutrición del fósforo, a menos que
otros mecanismos de adquisición de fósforo de mayor importancia que el sistema de
alta afinidad vengan a desempeñar la adquisición vegetal de fósforo del suelo (ver
también Sección 15.4).

Los ejemplos de la fuerte competencia entre K+ y Rb+ y entre aniones como SO

y SeO demuestran que la selectividad de los centros de ligamiento en la
membrana plasmática radical no es un reflejo del rol de un elemento mineral dado en
el metabolismo vegetal, sino simplemente un reflejo de las semejanzas fisicoquímicas
entre iones que son nutrientes vegetales (e.g., K+ y SO ) y iones que no tienen
función en el metabolismo (e.g., Rb+ y SeO ). Las plantas son así incapaces de
excluir los iones no necesarios de la toma. Este aspecto tiene importantes
implicaciones prácticas en, por ejemplo, la canalización de ciertos metales pesados en
la cadena alimenticia vía su toma por las plantas.

Página 40
 Otro tipo notable de competencia de aniones se presenta entre el cloruro y
nitrato. El contenido de cloruro en plantas, particularmente en raíces, puede ser
fuertemente deprimido por crecientes concentraciones de nitrato (Tabla 2.19). Esta
depresión parece ser el resultado de ambos, los efectos de la retroalimentación
negativa del nitrato almacenado en las vacuolas de las células radicales así como del
influjo de cloruro en la membrana plasmática. Es todavía materia de controversia si el
nitrato y el cloruro son transportados por los mismos ó diferentes sistemas de carriers.
El influjo neto de nitrato es disminuido por el cloruro, y el cloruro ya acumulado en las
vacuolas parece ser particularmente efectivo al respecto.

Tabla 2.19

Efecto de la concentración de nitrato en la solución nutritiva en los contenidos

radicales y caulinares de cloruro en plantas de cebada a
Concentración en la solución nutritiva Contenido de cloruro (µmol g–1 peso
(mм) fresco)
Cl– NO Radical Caulinar
1 0 52 93

1 0.2 26 73

1 1.0 13 54

1 5.0 9 46
a
En base a Glass & Siddiqi (1985).

La competencia entre nitrato y cloruro durante la toma es de gran importancia

para la producción del cultivo. El efecto de la competencia del cloruro puede usarse
para disminuir el contenido de nitrato en especies vegetales como la espinaca que
tienden a acumular grandes cantidades de nitrato y a usarlas principalmente como un
osmótico (Sección 8.2). Por otro lado, en suelos salinos los efectos de la competencia
del cloruro sobre la toma nitrato puede deteriorar la nutrición de nitrógeno en las
plantas. Bajo estas condiciones el creciente suministro de nitrato puede ser un medio
efectivo, para mejorar el estado nutricional vegetal del nitrógeno y simultáneamente
evitar la toxicidad por cloruros en especies vegetales sensibles (Sección 16.6.3).

Un caso particular de competencia es la ejercida por el amonio en la toma de

nitrato. En casi todos los casos el amonio externo suprimió fuertemente la toma neta
de nitrato. En contraste, el nitrato suministrado externamente generalmente tiene poco
ó no tiene efecto en la toma neta de amonio. Por consiguiente al suministrar NH4NO3,
usualmente se toma preferentemente el amonio que el nitrato, y a altas
concentraciones externas de amonio, se suprime la toma de nitrato hasta que
disminuya considerablemente la concentración de amonio. En picea de Noruega el
valor umbral para tal agotamiento del amonio esta cerca de 100 μм NH . En
experimentos a corto plazo con cebada, el amonio externo inhibió en 3 min el influjo
neto de nitrato, y al remover el amonio externo se reanudo en 3 min el influjo de
nitrato. Se considera el rápido influjo de amonio hacia el citoplasma y la disminución
en el potencial transmembranal como los factores posiblemente involucrados en la
rápida supresión del influjo neto de nitrato (simporte H+–NO ), una explicación que

Página 41
también puede explicar el efecto inhibidor del amonio sobre la toma catiónica, por
ejemplo de potasio (Tabla 2.16).

2.5.3.2 Rol del pH

Es de importancia general para la nutrición mineral vegetal la interacción entre

protones (H+) y otros cationes y entre hidroxilos (OH–) ó bicarbonato (HCO ) y otros
aniones. Debido a que en la solución del suelo son más comunes valores de pH
menores de 7.5 que valores mayores, ha atraído mucha atención el rol de los H+. Un
patrón típico de la influencia del pH externo sobre la tasa de toma neta catiónica se
muestra en la Fig. 2.17 para K+. Como aumenta la concentración de H+ debajo de pH 5
(i.e., el pH cae), en ausencia de Ca2+ en la solución externa declina abruptamente la
toma neta de K+; debajo de pH 4 (i.e., encima de 10–4 м H+) hay un considerable eflujo
neto de K+ desde las raíces. La adición de Ca2+ es bastante efectiva reduciendo la
depresión inducida por H+ en la toma neta de K+ y además evitando el eflujo neto de
K+ a bajo pH.

Fig. 2.17 Toma neta de K+ desde 5 mм KBr por raíces de cebada en función del pH de la solución externa
y sin (–Ca2+) ó con (+ 5 mм Ca2+) suministro de calcio. (Modificado a partir de Jacobson et al.,1960.)

Los efectos del pH sobre la toma catiónica concuerdan con el rol clave de la bomba
de eflujo de protones de la membrana plasmática como la fuerza motriz para la toma
iónica (Sección 2.4.2; Fig. 2.9). A altas concentraciones de H+ en el sustrato disminuye
la eficiencia de la bomba de eflujo de H+ mientras que se realza el transporte cuesta
abajo de H+ desde el apoplasto al citoplasma. De acuerdo con el último supuesto
disminuyen los electropotenciales de las células radicales desde –150mV a pH 6 hasta
–100mV a pH 4. Por consiguiente, se inhibe la toma catiónica en general a bajo pH del
sustrato. El efecto aliviante del Ca2+ sobre la toma neta de cationes a bajo pH (e.g.,
,Fig. 2.17) está mas probablemente relacionado con su función en el mantenimiento de
la integridad de la membrana plasmática (Sección 8.6.5). El efecto realzante del Ca2+
sobre la actividad de la bomba de protones de la membrana plasmática puede ser un
factor contribuyente, que facilita la toma de potasio a bajo pH externo mediante la
operación de un cotransporte K+-H+ (Fig. 2.9).

En contraste a la toma catiónica la toma aniónica cualquiera no es afectada ni

estimulada a bajo pH. En experimentos a corto plazo con raíces de maíz la
disminución del pH externo de 8 a 4 aumento el influjo de nitratos por un factor

Página 42
cercano a 10 y la de fosfato por un factor cercano a 3. Para fosfato este incremento a
bajo pH también se observo cuando se mantuvo constante la concentración de la
especie monovalente H2PO , indicando que un cambio en la proporción de H2PO - a
HPO (Sección 2.5.2.2) no es el principal factor responsable de la disminución en la
toma de fósforo a alto pH. Se espera una disminución en la toma aniónica con el
aumento del pH externo en vista de la importancia del cotransporte protón–anión
desde el apoplasto hacia el citoplasma (Fig. 2.9). A mayor pH del sustrato, el cambio
en el sistema buffer CO2/H2CO3/HCO a favor del HCO se vuelve un importante
factor adicional que deteriora la eficiencia del cotransporte protón–anión al consumir
protones en el apoplasto.

En principio, es un fenómeno bien conocido las diferencias en los efectos del

pH sobre la toma catiónica y aniónica, por ejemplo, en arroz, y soya. En el último caso,
una disminución en el pH de 6.1 a 5.1 resulta en un aumento en la relación de toma
aniónica a catiónica cerca de 1.0 a 1.25. También en experimentos de crecimiento a
largo plazo los diferentes efectos del pH externo sobre la toma catiónica y aniónica se
reflejan en el contenido de elementos minerales en plantas (Fig. 2.18). Los contenidos
catiónico son más afectados que los contenidos aniónicos. Pueden mencionarse
varias razones para explicar esto. Una de las cuales es que la toma iónica también es
regulada por otros factores, por ejemplo la concentración interna, i.e., el estado
nutricional vegetal.

Fig. 2.18 Efecto del pH de la solución externa en el contenido caulinar de elementos minerales
(porcentaje de peso seco) en fríjol (Phaseolus vulgaris): pH 8.5, 5.5, 4.0 y 3.3, respectivamente, como se
indica en las columnas para potasio. Valores relativos, pH 8.5 = 100. (Datos recalculados a partir de Islam
et al., 1980.)

El efecto del pH externo en la toma de nitrógeno depende de si el nitrógeno es

suministrado como NH ó como NO . Se espera que bajando el pH externo se
incremente la toma de NO pero disminuya la toma de NH . La interpretación de los
resultados con ambas formas de nitrógeno a diferentes valores de pH externo es, sin
embargo, complicada por efectos colaterales, como considerables cambios en el
balance catión–anión en las plantas (Sección 2.5.4) y sobre el metabolismo y función
radical (Sección 8.2.4).

2.5.3.3 Sinergismo iónico y el rol del Ca2+

El sinergismo, como la competencia, es una característica de la interacción iónica

durante la toma. Se observa frecuentemente estimulación de la toma catiónica por los
aniones y viceversa y es principalmente un reflejo de la necesidad de mantener el
balance de cargas dentro de las células. El sinergismo en la toma puede también ser
el resultado de un incremento en la actividad metabólica radical cuando se suministran
nutrientes minerales después de un periodo de privación. En experimentos a largo

Página 43
 plazo que involucran diferentes tasas de crecimiento, cuando juega un rol importante
la “concentración” ó “dilución” de nutrientes minerales en la materia seca, es bastante
difícil la interpretación de los efectos mutuales de los iones durante la toma y debe
abordarse con cuidado.

Un ejemplo de sinergismo es la toma aniónica y catiónica estimulada por Ca2+,

descubierto primero por Viets (1944). Como se ha mostrado en la Fig. 2.17 el Ca2+
estimula la toma neta de K+ a bajo pH, principalmente al contrarrestar los efectos
negativos de las altas concentraciones de H+ sobre la integridad de la membrana
plasmática y el funcionamiento de la bomba de eflujo de protones. Por consiguiente, a
bajo pH externo el Ca2+ no solo realza el influjo neto de K+ (contratransporte) sino
además de aniones como el Cl– (cotransporte protón-anión). Se da un ejemplo de esto
en la Tabla 2.20 para raíces de cebada “bajas de sal” (i.e., con bajas concentraciones
de K+ y Cl–).

Tabla 2.20

Efecto del Ca2+ en las tasas de toma de K+ y Cl– en raíces de cebada. pH externo
de 5.0
Solución externa Tasa de toma (µeq g-1 peso fresco (2h) -1
(mм) Influjo de Toma neta de Influjo de Cl– Toma neta de
K +
K+
Cl–
0.1 KCl 116 ± 3 117 ± 6 35 ± 1 34 ± 4

0.1 KCl + 1.0 137 ± 2 140 ± 7 53 ± 3 52 ± 4

CaSO4

Debido a su efecto estabilizador sobre la membrana plasmática el Ca 2+ también

juega un rol importante en la selectividad de la toma iónica, en particular la selectividad
radical de K+/Na+ (Tabla 2.21).

Tabla 2.21

Efecto del Ca2+ en la selectividad radical de K+/Na+

Solución externa Tasa de toma (µeq g-1 peso fresco (4h) -1
Maíz Remolacha azucarera
NaCl + KCl (10 meq l–1 Na+ K+ Na+ + K+ Na+ K+ Na+ + K+
cada una)
– Calcio 9.0 11.0 20.0 18.8 8.3 27.1

+ Calcio a 5.9 15.0 20.9 15.4 10.7 26.1

a
0.5 mм CaCl2

A pesar de las diferencias genotípicas en la relación de toma de K+/Na+ entre el

maíz “natrofóbico” y la remolacha azucarera “natrofílica” (Sección 10.2) en ambas
especies vegetales la presencia de Ca2+ cambia la relación de toma a favor del K+ a
expensas del Na+. En el experimento solo se midió la tasa de toma. El calcio puede

Página 44
haber ejercido esta influencia sobre la selectividad de K+/Na+ vía estimulación de la
bomba de eflujo de Na+, cualquiera como contratransporte (antiporte) de K+/Na+ ó de
H+/Na+, ó vía efectos generales en la integridad de la membrana plasmática, e.g.,
afectando los canales iónicos.

El calcio como catión divalente estabiliza las biomembranas y favorece un alto

electropotencial transmembranal al reaccionar con grupos cargados negativamente
(e.g., de los fosfolípidos) influyendo por lo tanto en las propiedades fisicoquímicas y el
funcionamiento de las biomembranas. Esta función del Ca2+ se refleja, por ejemplo, en
las mayores tasas de eflujo de solutos de bajo peso molecular en raíces deficientes en
calcio y en sus vesículas de membrana así como una menor selectividad en la toma
iónica cuando está ausente en la solución externa (Tabla 2.21). El calcio puede ser
removido muy fácilmente de sus centros de ligamiento de la superficie externa de la
membrana plasmática, por quelantes, por ejemplo, ó puede ser intercambiado por
altas concentraciones de H+ ó cationes metálicos incluyendo el Na+. Por consiguiente,
para satisfacer su función en la membrana plasmática radical, el requerimiento de Ca2+
en la solución externa depende de estos factores ambientales. Se requieren
particularmente altas concentraciones de Ca2+, por ejemplo, en sustratos salinos, para
el mantenimiento de alta selectividad en la toma de K+/Na+ y para la tolerancia a las
sales en plantas (Sección 16.6).

2.5.4 Relaciones catión – anión

Debido a que la toma catiónica y aniónica están reguladas en forma distinta (Fig.
2.9), no necesariamente se presentan interacciones directas entre cationes y aniones.
Por ejemplo, a bajas concentraciones externas la tasa de toma de un catión no es
afectada por el anión acompañante y viceversa, como se muestra en la Tabla 2.22
para K+ y Cl–. A altas concentraciones externas, sin embargo, un ión que es tomado
relativamente despacio puede deprimir la toma de un ión más móvil cargado
opuestamente: por ejemplo, el SO deprime la toma de K+, el Ca2+ deprime la toma
de Cl–.

Tabla 2.22

Efecto del ión acompañante en la tasa de toma de K+ y Cl– en plantas

de maíz a
Concentración Tasa de toma (µeq g–1 peso fresco h–1)
K+ de Cl– de
(meq l-1) KCl K2SO4 KCl CaCl2
0.2 1.6 1.6 0.8 0.7

2.0 2.7 1.9 2.0 1.0

20.0 5.7 2.2 4.3 2.1

a
Recalculado a partir de Lüttge & Laties (1966).

Las diferentes tasas de toma catiónica y aniónica requieren ambos regulación del pH
celular y compensación de las cargas eléctricas. Obviamente, a altas concentraciones
externas esta regulación se vuelve un factor limitante para la toma de K+ cuando es
acompañado por SO y para el Cl– cuando es acompañado por Ca2+ (Tabla 2.22).
Bajo estas condiciones, puede también presentarse competición no específica entre

Página 45
iones de la misma carga. Por ejemplo, cationes como el K+ que son rápidamente
transportados a través de la membrana plasmática pueden deprimir la tasa de toma de
cationes con tasas menores de transporte como el Mg2+ y el Ca2+, no por competencia
por centros de ligamiento en la membrana plasmática, sino por competencia no
específica por aniones “nativos” en el citoplasma ó vacuola, si la tasa de síntesis de
estos aniones se vuelve limitante.

En principio, las diferentes tasas en la relación de toma radical catión–anión

son causa importante de las perturbaciones intracelulares del pH. La estabilización del
pH citosólico en el rango de 7.3-7.6 (Sección 2.4.2) se consigue por el llamado pH stat
que consiste de dos componentes, el pH stat biofísico, caracterizado por el
intercambio de protones a través de la membrana plasmática ó tonoplasto (Fig. 2.9) y
el pH stat bioquímico que involucra principalmente la producción y consumo de
protones, conseguido mediante la formación y eliminación de grupos carboxílicos. El
funcionamiento del pH stat bioquímico se refleja en la Tabla 2.23 en los cambios netos
en el contenido radical de ácidos orgánicos en relación al desequilibrio en la relación
de toma catión–anión. Cuando se suministra K2SO4, la toma excesiva de cationes se
compensa mediante la síntesis equivalente neta de aniones ácidos orgánicos, y el
exceso en la toma de aniones inorgánicos con el suministro de CaCl2 mediante una
disminución en aniones ácidos orgánicos. Estos cambios en la carboxilación y
descarboxilación de ácidos orgánicos también se reflejan en las diferentes tasas de
fijación radical de CO2 (fijación oscura).

Página 46
 Tabla 2.23

Relación entre la toma catión-anión y el contenido de ácidos orgánicos en raíces aisladas

de cebadas a
Solución Toma (µeq g–1 peso fresco) Cambio en ácidos Fijación de
14
externa Cationes Aniones orgánicos CO2

(meq l–1) (µeq g–1 peso fresco) (relativa)

2 K2SO4 17 1 + 15.1 145

1 KCl 28 29 – 0.2 100

1 CaCl2 1 15 – 9.7 60
a
En base a Hiatt (1967a, b) y Hiatt & Hendricks (1967).

Las principales reacciones involucradas en el pH stat bioquímico en relación a

las diferentes relaciones de toma catión–anión se muestran esquemáticamente en la
Fig. 2.19. La toma excesiva de cationes (Fig. 2.19A) esta correlacionada con el
incremento del pH citoplásmico e induce la realzada síntesis de ácidos orgánicos,
proporcionando por lo tanto aniones (R·COO–) para la estabilización del pH y
compensación de cargas y el subsiguiente transporte de cationes y aniones cualquiera
a la vacuola ó vástago. En contraste, la toma excesiva de aniones (Fig. 2.19B) esta
correlacionada con una disminución en el pH citoplásmico (e.g., cotransporte protón–
anión, Fig. 2.9). El mantenimiento del alto pH citoplásmico requiere la realzada
descarboxilación de ácidos orgánicos del pool de almacenamiento (i.e., las vacuolas).
Como consecuencia de este pH stat bioquímico, el desequilibrio en la relación de toma
catión–anión aumenta ó disminuye las concentraciones radicales de aniones ácidos
orgánicos y también el pH en el apoplasto radical y solución externa. En el
experimento registrado en la Tabla 2.23 cuando se suministró K2SO4, el eflujo neto de
H+ fue de 4.3 μeq g–1 peso fresco radical por 2h, conduciendo a una disminución en el
pH externo de 5.60 a 5.12. El balance catión–anión en plantas y las consecuencias
para el pH rizosférico y la nutrición mineral vegetal se han revisado recientemente por
Haynes (1990) y son discutidas ulteriormente en la Sección 15.3.

Página 47
Fig. 2.19 Modelo para la estabilización interna del pH y para la compensación de cargas en las diferentes
relaciones de toma catión-anión de la solución externa. A. Toma excesiva de cationes (Cat+) cuando, por
ejemplo, se suministra K2SO4. B. Toma excesiva de aniones (An–) cuando, por ejemplo, se suministra
Ca(NO3)2. (Para más detalles ver Fig. 2.9.)

En el citoplasma el equilibrio entre la carboxilación (fijación de CO2) y

descarboxilación es regulado principalmente por la sensibilidad al pH de dos enzimas,
la PEP carboxilasa y la enzima málica (Fig. 2.20). Un aumento en el pH activa la
enzima PEP carboxilasa [reacción (1)], y se aumentan ambas la tasa de fijación de
CO2 y la síntesis de oxalacetato. Después que el oxalacetato es reducido a malato por
la enzima malato deshidrogenasa, el malato puede ser directamente translocado a las
vacuolas [reacción (2)] donde actúa como un contraión para los cationes (Fig. 2.19A).
Alternativamente, el malato puede incorporarse al pool citoplásmico de los ácidos
orgánicos del ciclo de Krebs y otro ácido orgánico de este pool (e.g., ácido cítrico)
puede ser translocado hacia la vacuola. En especies vegetales que acumulan grandes
cantidades de oxalato (e.g., miembros de la Chenopodiaceae ), puede jugar un rol
importante un pH stat bioquímico basado en oxalato.

Fig. 2.20 Modelo de las vías de fijación de CO2 (“fijación oscura”) y descarboxilación. Reacciones (1)-(4)
son explicadas en el texto.

Sin embargo, si los aniones son tomados en exceso y de este modo predomina el
cotransporte protón–anión (Fig. 2.19B), el pH del citoplasma disminuye y se activa la
enzima málica [reacción (4)], conduciendo a la descarboxilación del malato y
producción de CO2. Como resultado de estas reacciones, se estabiliza el pH
citoplásmico y se mantiene la relación catión–anión celular. Este pH stat bioquímico
responde rápidamente al suministro de K2SO4 y la actividad PEP carboxilasa aumenta
70% en 20 min.

La forma de suministro del nitrógeno (NH ; NO ; fijación de N2) juega un rol

clave en las relaciones catión–anión en plantas. Cerca del 70% de los cationes y
aniones tomados por las plantas se representan por cualquiera NH ó NO . De este
modo, en principio, las plantas alimentadas con NH se caracterizan por una alta
relación de toma catión–anión y, en contraste, las plantas alimentadas con NO se
caracterizan por una alta relación de toma anión-catión. Sin embargo, los efectos
correspondientes sobre el pH stat bioquímico y sobre el contenido de ácidos orgánicos
son diferentes de aquellos que se esperan de la Fig. 2.19, ya que la asimilación de
nitrógeno en la raíz esta correlacionada con la producción ó consumo de protones. La
asimilación de NH produce protones a una relación equimolar (3 NH → 3R·NH2 +

Página 48
 4H+) Ya que las plantas superiores tienen bastante limitada la capacidad caulinar de
eliminación de protones, la asimilación de NH tiene que suceder en las raíces y se
excretan los protones hacia la solución externa a una relación equimolar cercana a la
toma de NH ó al exceso de toma catiónica sobre la aniónica. De este modo, a pesar
de la alta toma catiónica total en plantas alimentadas con NH , disminuye el pH
citoplásmico durante la asimilación de NH y tiene que estabilizarse mediante ambos,
la realzada excreción de protones y la descarboxilación de ácidos orgánicos (Fig.
2.19B).

En comparación, las leguminosas dependientes de la fijación biológica de

nitrógeno (N2) se caracterizan por una relación de toma catión–anión >1 y, de este
modo, de elevados niveles de aniones ácidos orgánicos y de una realzada excreción
neta de protones en cantidades inferiores que en las plantas alimentadas por NH
(1.5N2fij → 1H+).

En contraste, en plantas alimentadas por NO , la asimilación de NO esta

correlacionada con una producción de OH– ó consumo de H+ (3NO → 3R·NH2 +
2OH-) aproximadamente equimolar. Dependiendo de si la reducción y asimilación de
NO sucede en las raíces ó en los vástagos, ó si los carboxilatos son retranslocados
en el floema de vuelta a las raíces (Sección 8.2), se requiere de una síntesis de una
variada cantidad de ácidos orgánicos en cualquiera vástagos ó raíces para el pH stat
bioquímico y la compensación de cargas. Por consiguiente, la forma de suministro de
nitrógeno afecta considerablemente ambos la composición de elementos minerales y
el contenido de ácidos orgánicos en las plantas (Tabla 2.24).

Tabla 2.24

a
Influencia de la forma de suministro de nitrógeno en el balance iónico en vástagos de plantas de ricino
Cationes Aniones
Forma de
NO H 2PO SO
suministro Ácidos
de N K+ Ca2+ Mg2+ Total Cl– orgánicos b Total
99 85 28 212 44 18 11 2 137 212
NO

NH
55 43 22 120 0 23 33 5 59 120
a
Van Beusichem et al. (1988); datos en meq (100g)-1 peso seco.

b
Calculado a partir de la diferencia de cationes – aniones.

Como consecuencia de las diferencias en la relación de toma catión–anión, en

la asimilación de nitrógeno y en la estabilización del pH celular, también el pH de la
solución externa es fuertemente afectado si el nitrógeno es suplido como NH ó como

Página 49
NO (Fig. 2.21). En plantas alimentadas con NO con reducción preferencial del NO
en raíces como el sorgo, el pH externo usualmente se incrementa considerablemente
con el tiempo, y con suministro mixto, después de la toma preferencial del NH y el
agotamiento del NH externo es pasajera la disminución del pH siguiendo un aumento
del pH como en plantas alimentadas típicamente con NO .

Fig. 2.21 Curso de tiempo del pH de la solución externa cuando plantas de sorgo fueron suplidas con solo

NO , solo NH , ó ambos a una relación de 8NO a 1NH . Concentración total de nitrógeno, 300 mg l-
1
. (Redibujado a partir de Clark, 1982b, por cortesía de Marcel Dekker.)

Interesantemente, en plantas alimentadas con NO el típico incremento del pH

también puede revertirse a una disminución drástica del pH bajo condiciones donde la
toma y asimilación de NO estén deterioradas y aumenta considerablemente la
relación de toma catión–anión. Esta situación es típica en muchas especies vegetales
con deficiencia de fósforo, deficiencia de zinc, y deficiencia de hierro en dicotiledóneas
(Sección 2.5.5).

En plantas alimentadas con NH la excreción neta de protones y de este modo

el pH stat radical se vuelve cada vez mas difícil a bajo pH externo (Fig. 2.21).
Particularmente a niveles altos de suministro de NH , puede disminuir
considerablemente el pH en el tejido radical en general y también en el citoplasma de
las células radicales. El pobre crecimiento de plantas alimentadas con NH a bajo pH
externo esta más probablemente relacionado por lo menos en parte a la dificultad de
regulación del pH stat en el citoplasma (Sección 8.2).

El mantenimiento del pH stat involucra costos en términos de fotosintatos y

agua. Esto es particularmente cierto con relación a la nutrición de nitrógeno. Cuando
son suministrados ambos NH y NO , puede conseguirse pH stat por las similares
tasas de producción de H+ (asimilación de NH ) y de consumo de H+ (asimilación de
NO ) y de este modo tener un muy bajo requerimiento de energía. Esto puede
explicar por lo menos en parte que el crecimiento óptimo para la mayoría de especies

Página 50
vegetales es usualmente obtenido con un suministro mixto de NH y NO (Sección
8.2.4).

2.5.5 Concentración externa

Como se discutió en la Sección 2.4.3 la tasa de toma de iones como el K+ esta

usualmente gobernada en el rango de baja concentración por la cinética de saturación.
Esta es también altamente selectiva y estrechamente acoplada al metabolismo. En
contraste a altas concentraciones externas la tasa de toma es más ó menos lineal, no
es muy selectiva, ni particularmente sensible a inhibidores metabólicos y
probablemente refleja el transporte iónico a través de canales. En la Fig. 2.22 se
presentan esquemáticamente las relaciones típicas entre la concentración externa y la
tasa de toma de K+, sin consideración del Cmin (Sección 2.4.3). En principio se han
obtenido isotermas de tomas similares para fósforo, nitrato y sulfato.

Fig. 2.22 Presentación esquemática de tasas de toma radical de potasio, sodio y boro en cebada con
creciente suministro de KCl + NaCl y boro. Tasas de toma de otros elementos minerales en paréntesis.

En contraste a la tasa de toma de K+, por ejemplo, la de Na+ es mucho más

dependiente de la concentración, reflejando centros de ligamiento menos específicos
en la membrana plasmática -ó una mayor eficiencia de la bomba de eflujo de Na+
acoplado K+-Na+. Una isoterma de toma similar para Na+ se halla frecuentemente para
Mg2+ y Ca2+.

Surge la pregunta sobre la importancia ecológica de estas diferencias en las

isotermas de toma. Comparando con el requerimiento para el crecimiento optimo las
concentraciones en la solución del suelo son usualmente bajas para K+ (<<1mм) y
fosfato (<0.05 mм); por otro lado, las concentraciones de Ca2+ y Mg2+ son a menudo
considerablemente mayores (Sección 13.2) Para satisfacer los diferentes
requerimientos de estos nutrientes, las plantas tienen centros de ligamiento en la
membrana plasmática de las células radicales que difieren en afinidad (Km) y
probablemente en numero para los diversos nutrientes minerales.

Sin embargo, como ya se insistió en la sección 2.5 pueden modularse

fuertemente las isotermas de toma y sus parámetros (Km; Imax) para un nutriente dado
por factores ambientales (e.g., temperatura) e internos (e.g., estado nutricional). Otro
factor modulador es la inducción de un sistema de toma por el suministro externo de
este nutriente. En plantas cultivadas en ausencia de nitrato (no inducidas) las raíces

Página 51
poseen solo sistema de toma de baja capacidad (constitutivo) para nitrato. Después
del suministro de nitrato, sin embargo, se forma en 20 min un sistema de alta
capacidad por lo que se requiere la síntesis proteica. Se da un ejemplo mostrando esto
en la Tabla 2.25 para raíces de cebada. La capacidad de toma del sistema no inducido
es muy baja y con crecientes concentraciones externas de nitrato la isoterma de toma
semeja características similares a aquellas del Na+ (Fig. 2.22), i.e., un gran aporte de
una respuesta pasiva dependiente de la concentración con una baja sensibilidad a
inhibidores metabólicos. En contraste, en raíces inducidas (Tabla 2.25) son mucho
mayores la afinidad y capacidad de toma para nitrato y la isoterma de toma asemeja a
aquella mostrada en la Fig. 2.22 para potasio y fosfato. Interesantemente, después de
4 días de inducción la tasa de influjo de nitrato es mucho menor, indicando una
retroregulación de la concentración interna (Sección 2.5.6).

Tabla 2.25

Influjo de nitrato en raíces de cebada sin y con sistema inducido de toma de

nitrato de alta capacidad a
Concentración
externa Influjo de NO (µmol g–1 peso fresco h–1)
No inducido Inducido 1 día Inducido 4 días b

(mм NO )
0.02 0.10 2.75 1.54

0.30 0.39 5.27 2.86

20.0 11.54 20.87 8.02

a
En base a Glass et al. (1990).
b
Pretratamiento con nitrato por uno ó cuatro días.

Comparando con otros elementos minerales la isoterma del boro es única. En

ambas células individuales y en plantas (Fig. 2.22) la tasa de toma del boro está
linealmente relacionada a la concentración externa (Tabla 2.26). A pesar de esta
relación lineal hay considerables diferencias genotípicas en la toma del boro. El
genotipo Sahara 3771 tiene una toma mucho menor y por lo tanto un mayor
requerimiento de boro externo para su óptimo crecimiento. Esto es desventaja en
suelos bajos en boro pero un mecanismo efectivo para evitar toxicidad por boro
cuando se cultiva en suelos con altos niveles de boro. La toma de boro es controlada
por un proceso no metabólico, y las diferencias genotípicas en la toma de boro están
bajo estricto control genético. Todavía se desconoce el mecanismo responsable de las
diferencias genotípicas en la toma de boro, pero aparentemente es el mismo que
gobierna la toma de silicio.

Tabla 2.26

Efecto del creciente suministro de boro en el contenido caulinar de

boro y peso seco caulinar en dos genotipos de cebada a

Página 52
 Suministro de boro (µм)
0 2.5 7.5 15
Contenido de boro (mg kg–1 peso
seco)
Shooner 5.6 10.0 22.1 46.4

Sahara 3771 2.5 5.5 7.8 11.7

Peso seco caulinar mg por planta
Shooner 129 140 132 121

Sahara 3771 74 84 92 107

a
En base a Nable et al. (1990a).

Esto ejemplo de la toma de boro demuestra la dificultad en la definición de una

concentración externa requerida para el óptimo crecimiento aún para una especie
vegetal dada. Están bien documentadas las diferencias genotípicas en la
concentración externa requerida de otros nutrientes minerales, por ejemplo, en
diferentes especies vegetales para fósforo ó hierro. En vista de los varios factores
externos e internos que afectan la cinética de la toma iónica, es más apropiado definir
un rango de concentración requerido para el óptimo crecimiento en vez de un umbral
de concentración.

Por lo general, para nutrientes minerales como potasio, fósforo y también

nitrógeno a un suministro constante en la solución externa, puede alcanzarse el óptimo
crecimiento a concentraciones dentro del rango de alta afinidad del sistema, i.e., a
concentraciones mucho menores que en muchas soluciones nutritivas estándar. Para
cationes micronutrientes zinc, cobre, manganeso y hierro se ha definido la
concentración requerida de especies metálicas libres (Zn2+, Cu2+, Mn2+, Fe3+) en la
solución externa para el óptimo crecimiento mediante la introducción de un sistema de
solución nutritiva quelatada–tamponada (Sección 2.2.1). De acuerdo con estos
resultados las concentraciones adecuadas en la solución externa son extremadamente
bajas y en el orden de 10–11 a 10–12 м para Zn2+ y Cu2+, y aún varias órdenes de
magnitud menores para el Fe3+.

Estos resultados indican una vez mas que bajo condiciones optimas en donde
el suministro de nutrientes se mantiene constante (e.g., en soluciones nutritivas), solo
se requieren muy bajas concentraciones de nutrientes minerales en la solución externa
para el óptimo crecimiento. A mayor suministro, las mayores tasas de toma reflejan lo
que se conoce como “toma de lujo”. Sin embargo, en plantas cultivadas en suelo en
general, y bajo condiciones de campo en particular, las condiciones en el ambiente
radical están lejos de ser óptimas, y es improbable que se presente el mantenimiento
de un suministro constante en la superficie radical por razones espaciales (Sección
13.2). Las grandes concentraciones externas y la “toma de lujo” en periodos
precedentes pueden por lo tanto ser importantes debido a que ellas proporcionan un
pool de reserva interna para periodos de alta demanda ó de interrumpido suministro a
la raíz. Esto es cierto para vegetación natural durante los abundantes lavados
transitorios de nutrientes bajo condiciones climáticas favorables.

2.5.6 Concentración interna y estado nutricional

Página 53
 Para una concentración externa dada la tasa de toma de muchos nutrientes
minerales depende de la tasa de crecimiento vegetal, i.e., la demanda nutricional para
el crecimiento. En principio, como aumente la concentración interna de un nutriente
mineral particular (como un ión ó un metabolizado, e.g., N-amino), su tasa de toma
declina, y viceversa. Un ejemplo de esta retroregulación se muestra en la Tabla 2.27
para el influjo radical de potasio en cebada. Están bien documentadas relaciones
similares entre las concentraciones internas y la tasa de influjo para fósforo, y se ha
dado un ejemplo en la Tabla 2.11.

Tabla 2.27

Relación entre el contenido y el influjo de

potasio en raíces de cebada a
Contenido de K Influjo de K+

(µmol g–1 peso (µmol g–1 peso fresco

fresco) h–1)
20.9 3.05

32.1 2.72

47.9 2.16

57.8 1.61
a
A partir de Glass & Dunlop (1979).

Los mecanismos que pueden estar involucrados en esta retroregulación se resumen

en la Fig. 2.23. La disminución en la tasa de toma neta con la creciente concentración
interna puede estar relacionada con mayores tasas de eflujo [Fig. 2.23 (2)] como está
bien documentado, por ejemplo, para nitrato ó fosfato y es discutido en la sección
2.4.3. Sin embargo, en muchos casos (ver arriba) la tasa de influjo también es
afectada por las concentraciones internas [Fig. 2.23 (1)].

Fig. 2.23 Modelo de mecanismos de retroregulación de la concentración interna (estado nutricional)

sobre la toma iónica radical. (1) Tasa de influjo, centros de ligamiento, número, afinidad, actividad de

Página 54
 canales; (2) tasa de eflujo, concentración en el citosol, iones y sus metabolitos; actividad de canales; (3)
concentración vacuolar; (4) transformación, incorporación; (5) transporte por el xilema hacia el vástago;
(6) retroregulación desde el vástago; (7) excreción de solutos orgánicos realzada por deficiencia
nutricional (e.g., ácidos orgánicos, fitosideróforos).

Se encontró que el aumento en la tasa de influjo de fósforo (Tabla 2.11) y

potasio se debe principalmente a un incremento en Imax en vez de un aumento en la
afinidad de los centros de ligamiento (Km), indicando que aumenta la capacidad de
toma de estos nutrientes, cualquiera al aumentar la tasa de recambio ó el numero de
centros de ligamiento en la membrana plasmática. El apoyo para el último mecanismo
es el aumento de un polipéptido de 25 kDa en la membrana plasmática en raíces
privadas de fósforo.

La dinámica de esta retroregulación de la concentración interna sobre la tasa

de toma se muestra en la Fig. 2.24 para sulfato. Sin suministro externo de sulfato la
capacidad radical en cebada para la toma de sulfato (influjo) aumento rápidamente en
3-5 días, pero disminuyo drásticamente en pocas horas y se perdió en un día cuando
se resuministro el sulfato. En contraste, la tasa de influjo de fósforo no se afectó por el
estado nutricional del azufre. Se encontraron indicaciones en trigo de un aumento en
el número de centros de ligamiento específicos para sulfato en la membrana
plasmática de células radicales de plantas deficientes en azufre. La inducción del
realzado sistema de transporte para azufre requiere de síntesis proteica, y los grupos
sulfhídrilo parecen estar involucrados en este sistema inducido. En raíces privadas de
suministro de azufre aumentó un polipéptido de 36 kDa en la membrana plasmática el
cual puede ser un componente del sistema de transporte de sulfato de la membrana
plasmática (sulfato permeasa). El mecanismo, ó la naturaleza química, de la señal de
retroalimentación negativa sobre la toma de sulfato puede ser el sulfato almacenado
en las vacuolas, i.e., el mecanismo (3) en la Fig. 2.23, ó compuestos de azufre
reducido como los aminoácidos cisteína y metionina ó glutatión reducido.

Fig. 2.34 Curso de tiempo del influjo radical de sulfato (SO ) y fosfato (Pi) en plantas de cebada
privadas del suministro de sulfato por 5 días (A) y luego el resuministro de sulfato por un día (B).
(Redibujado a partir de Clarkson & Saber, 1989.)

Página 55
 La tasa de toma del nitrógeno también está estrechamente relacionada al
estado nutricional del nitrógeno en las plantas. Por ejemplo, la tasa de toma de NH
está negativamente relacionada con las concentraciones radicales de NH y en
particular de los aminoácidos, glutamina y asparragina. Por consiguiente, la tasa de
toma de NH se eleva rápidamente en pocos días después de retirar el suministro de
nitrógeno. Una disminución en el eflujo de NH esta involucrado pero no es el principal
factor responsable del aumento en la toma de NH en plantas sin suministro de N. Es
más complejo en la toma de nitratos el mecanismo de retroregulación debido a los
efectos aparentemente opuestos del NO , es decir la inducción de un sistema de
toma de alta capacidad (Tabla 2.25) y la retroregulación negativa por las crecientes
concentraciones internas (Fig. 2.25). En plantas no inducidas, el suministro de NO
incrementa rápidamente ambos el influjo y el contenido radical de NO . Con el ulterior
aumento en el contenido radical, sin embargo, se deprime la tasa de influjo. Esta
retroregulación negativa puede ser causada por las altas concentraciones vacuolares
de NO [Fig. 2.23 (3)] y la expresión de un evento regulado por el turgor. Sin embargo,
es más probable la retroregulación negativa por los elevados niveles de nitrógeno
reducido en forma de los aminoácidos glutamina y asparragina ó de NH [Fig. 2.23
(4)] ya que se conocen los efectos inhibidores del suministro de NH sobre la toma de
NO , ó de compuestos de azufre reducido sobre la toma de azufre (ver arriba). Por
supuesto, la transformación de un nutriente mineral en las células radicales puede
también actuar como una señal de retroalimentación positiva, por ejemplo, si se
combina con la incorporación a estructuras macromoleculares (proteínas, ácidos
nucleicos) en células en crecimiento.

Fig. 2.25 Efecto del pretratamiento de NO sobre el contenido radical (●) e influjo (○) de nitrato en
plantas de cebada. (Siddiqi et al., 1989; reimpreso con permiso de la American Society of Plant
Physiologists.)

Similar a los ejemplos mostrados para sulfato y nitrato, después de que se

retiene el suministro de fósforo desde la solución externa, aumenta la tasa de toma
(influjo) de fósforo después de resuministrar el fósforo. Sin embargo, aquellas
realzadas tasas de influjo son transitorias y pueden durar solo unas pocas horas. En
esta retroregulación juega un rol clave la concentración interna de fósforo inorgánico

Página 56
(Pi), en células radicales probablemente su concentración vacuolar, más que la
citoplásmica, donde la concentración de Pi usualmente se mantiene bastante
constante. De acuerdo con esto, en plantas intactas la retroregulación de los elevados
niveles internos puede retrasarse varios días, debido a que la rápida translocación de
fósforo hacia el vástago [Fig. 2.23 (5)] evita un marcado aumento en el contenido
radical de fósforo (Tabla 2.28). El resuministro de fósforo después de un periodo de
deficiencia puede por lo tanto conducir a un muy aumentado contenido caulinar de
fósforo y también a toxicidad por fósforo. Tales rápidos cambios en el suministro de
fósforo son improbable que se presenten en plantas cultivadas en suelo. En cultivos en
solución nutritiva, no obstante, tiene que ser considerado este factor, especialmente
después de reemplazar soluciones.

Tabla 2.28

Contenido de fósforo en plantas de cebada después de cultivarse sin

fósforo ó del resuministro de fósforo a
Contenido de fósforo (µmol P g–1 peso seco) b
8 días – P c 7 días – P 7 días – P

+ 1 día + P d + 3 días + P e
Vástago total 49 (20) 151 (61) 412 (176)

Hojas más jóvenes 26 (5) 684 (141) 1647 (493)

Raíces 43 (24) 86 (48) 169 (94)

a
En base a Clarkson & Scattergood (1982).
b
Numerales en paréntesis son valores relativos; 100 representa control
con continuo suministro de 150 µм P en todo el experimento.
c
Ocho días de cultivo sin fósforo
d
Siete días de cultivo sin fósforo y 1 día de cultivo con la adición de
fósforo (150 µм)

e
Siete días de cultivo sin fósforo y 3 días de cultivo con la adición de
fósforo (150 µм)

Aunque estos nuevos centros de ligamiento inducidos por deficiencia son

específicos para cada nutriente ellos también tienen una limitada selectividad en
términos del requerimiento funcional de un elemento mineral como nutriente vegetal.
Por ejemplo en cebada, en plantas deficientes de azufre también se aumenta la tasa
de toma de selenato, y en plantas deficientes de fósforo se realza la tasa de toma de
arsenato. Se presentan algunas veces respuestas inusuales e inesperadas. En raíces
de tomate, por ejemplo, aumenta la tasa de toma de cadmio con el aumento en el
contenido radical de cadmio. Esto puede reflejar la inducción de la síntesis de
compuestos como metalotioneinas, ó fitoquelatinas, que tienen una afinidad de
ligamiento específica por metales pesados (Sección 8.3). Puede estar involucrado un
mecanismo similar en las sorprendentes diferencias en la tasa de toma de cobre en

Página 57
plantas suficientes y deficientes en cobre: con el resuministro de cobre a plantas
deficientes la tasa de toma es mucho menor que en plantas suficientes en cobre.

No siempre pueden explicarse satisfactoriamente las relaciones entre la tasa de

influjo y las concentraciones internas de un nutriente mineral particular considerando
solamente a las raíces. El control por retroalimentación positiva y negativa por el
vástago [Fig. 2.23 (6)] puede afectar marcadamente la tasa de toma radical. Se ha
dado un ejemplo de esto para nitrato y potasio en la Tabla 2.15. Tal control por
retroalimentación es esencial para la coordinación de la toma de nutrientes que
depende de la demanda por las plantas para su crecimiento. Un variado suministro del
vástago de azúcares hacia las raíces, ó diferentes tasas de exportación radical de
nutrientes minerales en el xilema hacia el vástago [Fig. 2.23 (5)] pueden considerarse
como un control grueso por retroalimentación. Sin embargo, también hay algunos
controles finos específicos para nutrientes particulares. Por ejemplo, las tasas de toma
de fósforo ó potasio (Tabla 2.29) pueden estar muy estrechamente relacionadas con
las concentraciones caulinares de estos nutrientes más que a las radicales. Hay buena
evidencia de que la retranslocación de nutrientes minerales desde los vástagos hacia
las raíces puede jugar un rol importante como señal de retroregulación desde el
vástago para la toma radical iónica que dependa de la demanda del vástago. Este es
el caso para potasio y fósforo así como el hierro, el nitrógeno en forma de
aminoácidos, y el azufre en la forma de glutatión.

Tabla 2.29

Tasa de toma radical de potasio en maíz en relación a

los contenidos caulinares y radicales de potasio a
Toma de K+ Contenido de K (% peso seco)
Radical Caulinar
(pmol cm–1 g–1)
15.8 5.85 8.00

28.0 5.55 6.45

33.8 4.99 4.35

36.8 5.51 4.13

a
A partir de Barber (1979).

En plantas de tomate se ciclo cerca del 20% del flujo del K+ en el xilema, i.e.,
originado de los vástagos, y en plantas jóvenes de trigo y centeno la fracción
correspondiente del flujo del N-amino en el xilema estuvo sobre el 60%. Drew &Saker
(1984) propusieron un modelo para el ciclaje de nutrientes minerales en donde el
potasio ó fosfato liberados al vástago en exceso a su demanda son translocados de
vuelta a las raíces para llevar información concerniente al estado nutricional del
potasio ó fósforo en el vástago. A fin de actuar como señal finamente sincronizada,
esta fracción de nutrientes ciclados obviamente se intercambia solo a un muy limitado
grado con los nutrientes correspondientes (e.g., potasio, ó N-amino) en el tejido total
caulinar y radical (Fig. 2.26B).

Página 58
 Fig. 2.26 Modelo para la circulación de nutrientes minerales entre vástagos y raíces como mecanismo
para regular la toma radical. (A) Los nutrientes son mezclados uniformemente con el pool en el tejido total.
(B) Solo intercambio limitado de nutrientes ciclados con el tejido total. (Modificado a partir de Cooper &
Clarkson, 1989.)

Por lo menos para potasio hay buena evidencia de que la tasa de transporte al
vástago conforme a la demanda del vástago es regulada principalmente al nivel de
carga del xilema en las raíces, y una mayor demanda del vástago se refleja en
menores concentraciones de K+ en los tubos cribosos y una precoz maduración del
metaxilema en el estele radical. De este modo, la demanda del vástago por un
nutriente particular parece ser regulado principalmente y finamente por la
concentración derivada del vástago de aquel nutriente en el complejo vascular floema–
xilema en el estele [Fig. 2.23 (6)], afectando por lo tanto el nivel radical en general.
Como se muestra en maíz cultivado en campo existen extensas conexiones
vasculares entre las ramas y raíces nodales. Estos centros de directa conexión
floema–xilema son sugeridos como centros de transferencia no solo de nutrientes
minerales (e.g., potasio, N-amino) sino también de azúcares del floema al xilema. Un
alterado nivel radical de un nutriente liberado desde el vástago puede actuar a su vez
como una señal gruesa de retroalimentación más en la membrana plasmática para las
crecientes ó decrecientes tasas de influjo ó eflujo de este nutriente [Fig. 2.23 (1), (2)].
Sin embargo, pueden también inducirse mecanismos adiciónales, a bajos contenidos
radicales [Fig. 2.23 (7)] como por ejemplo bajo deficiencia de fósforo un aumento en la
liberación de fosfatasas extracelulares, ó de ácidos orgánicos (ver Sección 15.4.2), ó
fitosideróforos bajo deficiencia de hierro. Con excepción de los fitosideróforos (ver
abajo), ni las fosfatasas extracelulares ni los ácidos orgánicos están directamente
acoplados con las realzadas tasas de toma de nutrientes minerales. El rol de estas
respuestas radicales inducidas por deficiencia para la adquisición de nutrientes
minerales es discutido en la Sección 15.4.

También para un nutriente mineral dado, la señal de retroregulación del estado

nutricional del vástago a las raíces puede conducir a respuestas básicamente
diferentes en el sistema de toma en diferentes especies vegetales como se discute
abajo para hierro.

Dependiendo de su respuesta a la deficiencia de hierro, las plantas pueden ser

clasificadas en dos categorías ó estrategias (Estrategia I y Estrategia II). Para
revisiones ver Marschner et al. (1986a.b.), Römheld (1987a,b), Chaney (1988) y
Bienfait (1989). En ambas estrategias las respuestas están confinadas a las zonas

Página 59
apicales de raíces en crecimiento y son completamente reprimidas alrededor de un día
después de resuministrar el hierro.

La estrategia I es típicamente para dicotiledóneas y monocotiledóneas no

gramíneas, y caracteriza por lo menos dos distintos componentes de las respuestas a
la deficiencia de hierro: una aumentada capacidad reductora y una realzada excreción
neta de protones (Fig. 2.27). En muchos casos también se realza la liberación de
agentes reductores y/ó compuestos quelantes, principalmente fenólicos. Estas
respuestas radicales están frecuentemente relacionadas con cambios en la morfología
y anatomía radical, particularmente con la formación de estructuras como células de
transferencia en las células rizodérmicas (Sección 9.1.6).

Fig. 2.27 Modelo para las respuestas radicales a la deficiencia de hierro en dicotiledóneas y
monocotiledóneas no gramíneas; Estrategia I: (R) reductasa inducible; (TR) transportador ó canal para
Fe(II)?:; (1) bomba de eflujo de protones estimulada; (2) incrementada liberación de agentes
reductores/quelantes. (Modificado a partir de Marschner et al., 1986a; Römheld, 1987a, b.)

La respuesta mas sensible y típica es el aumento en la actividad de una

reductasa de la membrana plasmática en las células rizodérmicas [Fig. 2.27 (R)]. No
se ha confirmado en estudios mas recientes la supuesta existencia de dos reductasas
distintas, una reductasa constitutiva (básica) con baja capacidad y una reductasa de
alta capacidad inducida por la deficiencia de hierro (“Turbo”). La reductasa de hierro
(quelato) de la membrana plasmática de raíces suficientes y deficientes tienen
características similares (incluyendo Km), indicando que bajo deficiencia de hierro se
aumenta la expresión de isoformas de la reductasa constitutiva (mas probablemente la
“bomba redox transmembranal”, Fig. 2.9) y conducen a un mayor Vmax. Este
incremento en la actividad reductasa esta correlacionado con la síntesis de una nueva
proteína de 70 kDa en la membrana plasmática. De acuerdo con el modelo en la Fig.
2.9, para la reductasa realzada por deficiencia de hierro actúan cualquiera NADPH ó
también NADH como donadores de electrones.

Aunque la bomba redox transmembranal puede contribuir a la excreción neta

de protones (Fig. 2.9) la fuertemente realzada excreción neta bajo deficiencia de hierro
es mas probablemente el resultado de la mayor actividad de la bomba de eflujo de
protones de la membrana plasmática [Fig. 2.27 (1)] y no de la de la reductasa. La
actividad de la reductasa (R) es fuertemente estimulada por el bajo pH, i.e., la realzada
excreción de protones por la ATPasa es importante para la eficiencia en la reducción

Página 60
 del Fe(III). Por consiguiente, las altas concentraciones de HCO contrarrestan este
sistema de respuesta en plantas de Estrategia I (Sección 16.5.3).

Un ejemplo de respuestas radicales a la deficiencia de hierro y las

correspondientes realzadas tasas de toma de hierro se muestra en la Tabla 2.30 para
pepino como planta Estrategia I. Las muy mayores tasas de reducción de Fe (III) en la
superficie exterior de la membrana plasmática de las células rizodérmicas de la raíz
están correlacionadas con las considerablemente realzadas tasas de toma de hierro.
No es claro si la reductasa por si misma ó una proteína adjunta (Fig. 2.27 [TR]) media
el transporte del hierro reducido [Fe(II)] al citoplasma. Tampoco es claro como el
estado nutricional del hierro en las células se transforma en una “señal” para los
mecanismos de respuesta en la membrana plasmática. Se ha discutido recientemente
la participación de la nicotianamina como un quelante para Fe(II) y un sensor para el
estado nutricional del hierro. Ambas respuestas radicales, el aumento en las tasas de
reducción de Fe (III) y en la toma de hierro, están bajo estricto control genético y, en
determinadas especies vegetales (garbanzo) la respuesta parece estar controlada por
un solo gen dominante.

Tabla 2.30

Efecto de la deficiencia de hierro en pepino (estrategia I) en la excreción de protones (pH),

capacidad reductora radical y en la tasa de toma de hierro a
Estado Capacidad Toma de Fe
nutricional del Fe reductora
Clorofila Excreción de H+ (µmol g–1 peso
–1
(precultivo) (µmol Fe(II) g seco radical
(mg g-1 peso (pH de la peso seco radical (4h)–1)
–1
seco) solución) (4h) )
b
+ Fe 12.2 6.2 3.2 0.03

– Fe 7.8 4.8 96.8 2.6

a
Datos compilados a partir de Römheld & Kramer (1983) y Römheld & Marschner (1990).
b
Suministro de 1 x 10-6 м FeEDDHA, pH 6.2.

La estrategia II esta confinada a especies vegetales gramíneas (pastos) y se

caracteriza por una realzada liberación de aminoácidos no proteinogénicos inducida
por la deficiencia de hierro, los llamados fitosideróforos. La liberación sigue un notable
ritmo diurno y es rápidamente deprimida por el resuministro de hierro (Fig. 2.28). El
ritmo diurno en la liberación de fitosideróforos en plantas deficientes en hierro esta
inversamente relacionado con el volumen de un tipo particular de vesículas en el
citoplasma de las células corticales radicales.

Página 61
Fig. 2.28 Liberación de fitosideróforos (PS) desde raíces de cebada cual afectado por el estado nutricional
(A), y el ritmo diurno en la liberación de fitosideróforos (PS). Plantas suficientes (●) y deficientes (○) en Fe.
(En base a Römheld, 1987a,b y Walter, comunicación personal.)

Los fitosideróforos como el ácido muginéico (Fig. 2.29) forman complejos

altamente estables con el Fe (III), la constante de estabilidad en agua esta en el orden
de 1033. Como segundo componente de la Estrategia II se presenta en la membrana
plasmática de células radicales de pastos un sistema de transporte constitutivo
altamente específico (Translocador (Tr), Fig. 2.29) el cual transfiere los Fe(III)-
fitosideróforos al citoplasma. Asimismo se carece de este sistema de transporte en
especies vegetales con Estrategia I. Aunque los fitosideróforos forman complejos
también con otros metales pesados como el zinc, cobre y manganeso (Fig. 2.29), el
translocador en la membrana plasmática solo tiene baja afinidad por los complejos
correspondientes. No obstante, la liberación de fitosideróforos puede realzar
indirectamente la tasa de toma de estos otros metales al aumentar su movilidad en la
rizosfera y en el apoplasto radical.

Fig. 2.29 Modelo para las respuestas radicales a la deficiencia en hierro en especies gramíneas;
Estrategia II: (E) realzada síntesis y liberación de fitosideróforos; (Tr) translocador para Fe(III)-
fitosideróforos en la membrana plasmática; estructura del ácido muginéico y su correspondiente quelato
Fe(III) (Modificado a partir de Nomoto et al. 1987; Römheld, 1987b.)

Bajo deficiencia de hierro no solo se aumenta la liberación de fitosideróforos sino

también la tasa de toma de complejos Fe(III)-fitosideróforo (Tabla 2.31) indicando una
mayor capacidad de transporte (Imax) debido a cualquiera un aumento en el numero ó
tasa de recambio del translocador. Se discute un cotransporte con cualquiera protones

Página 62
ó potasio como mecanismo de liberación de fitosideróforos, y para la toma de Fe(III)-
fitosideróforos un cotransporte protón–anión a través de la membrana plasmática.

Tabla 2.31

Liberación de fitosideróforos (PS; ácido muginéico) y toma de hiero-

fitosideróforo en plantas de cebadas suficientes y deficientes en hierro a
Estado Contenido de Liberación de PS Toma de Fe
nutricional del clorofila
Fe (µmol g–1 peso (µmol g–1 peso
-1 –
(mg g peso seco radical (4h) seco radical
(precultivo) seco) 1
) (4h)–1)
+ Fe 12.8 0.4 0.4

– Fe 7.5 8.2 3.4

a
Römheld & Marschner (1990). Reimpreso con permiso de Kluwer
Academia Publishers.

Aunque este sistema de fitosideróforos semeja características del sistema de

sideróforos en microorganismos, su afinidad a los fitosideróforos es de dos a tres
ordenes de magnitud mayores que para los sideróforos tales como ferrioxamina B, o
para quelatos de hierro sintéticos tales como el FeEDDHA.

Para la biosíntesis de fitosideróforos, la metionina es el común precursor y la

nicotianamina un intermediario:

Esta vía esta bajo estricto control genético y ya se han identificados los
cromosomas que son responsables para su regulación, por ejemplo, de la
transformación de ácido 2`-desoximuginéico en ácido muginéico.

En especies gramíneas, así como entre genotipos dentro de especie, existen

considerables diferencias en su “eficiencia en Fe” (e.g., sensibilidad a la clorosis por
deficiencia de hierro). Estas diferencias están, por lo general, estrechamente
relacionadas con la capacidad de liberación de fitosideróforos bajo deficiencia de
hierro. Sin embargo, en algunos mutantes “ineficientes en Fe”, asimismo están
deterioradas la toma y utilización de Fe(III)-fitosideróforos. El progreso en la
identificación del mecanismo control para la biosíntesis de fitosideróforos a nivel
cromosómico y génico puede ofrecer oportunidad no solo para el mejor entendimiento
de la vía biosintética sino también para transferir genes a especies gramíneas para
aumentar su “eficiencia en Fe”.

En vista de este control genético en la biosíntesis de fitosideróforos bajo la

deficiencia de hierro, no se esperó una realzada liberación de los mismos

Página 63
fitosideróforos bajo deficiencia de zinc. Aún no es claro si esto indica un mecanismo
común de control de la vía biosintética por ambos, hierro y zinc, ó un deterioro del
metabolismo del hierro a nivel celular inducido por deficiencia de zinc lo que conduce a
la expresión de las respuestas de deficiencia de hierro en plantas de Estrategia II.

2.5.7 Mantenimiento de las concentraciones internas constantes

Ingestad y colaboradores han cuestionado la común aproximación al estudiar la toma

de nutrientes minerales en relación a la concentración externa ó interna, así como la
relación entre el suministro de nutrientes, sus concentraciones en las plantas y las
tasas de crecimiento. Para revisión ver Ingestad & Ågren (1992). Se argumenta que
aún en cultivos en soluciones nutritivas fluidas particularmente durante el crecimiento
exponencial de la planta son difíciles de mantener constantes las bajas
concentraciones externas requeridas para el óptimo crecimiento. Esto incluso sería
mas cierto con la relación entre el suministro de nutrientes que limitan el crecimiento,
las tasas de toma y las concentraciones internas. Se han dado ejemplos que lo
demuestran en la Sección 2.5.6.

A fin de superar estas dificultades y también definir la productividad de un

nutriente mineral en términos de producción de biomasa por unidad de nutriente a
diferentes concentraciones internas, Ingestad y sus colaboradores usaron diferentes
aproximaciones teóricas y experimentales. En principio, esta aproximación está
basada en valores relativos. Para el control de una toma relativa constante, las tasas
relativas de adición de nutrientes (i.e., el suministro) son divididas por la cantidad del
nutriente ya presente en la planta. Por consiguiente en esta aproximación solo se
considera la cantidad de nutrientes suministrado, y no la concentración externa, y por
lo tanto no se da la información de la última. Usando esta aproximación pueden
alcanzarse a diferentes grados de limitaciones nutritivas un rango de diferentes pero
constantes tasas relativas de crecimiento. Frecuentemente la relación peso seco raíz–
vástago en plantas limitadas por nutrientes es extremadamente grande pero, no
obstante, no aparecen síntomas visuales de deficiencia.

Este concepto altamente formal de la nutrición mineral en plantas es una

interesante variable a la común aproximación en donde se estudia el rol de las
concentraciones externas e internas sobre las tasas de toma, el crecimiento respuesta
y los cambios en varios parámetros fisiológicos y bioquímicos (e.g., fotosíntesis). El
concepto de Ingestad permite el estudio de estos efectos de la nutrición mineral en
condiciones subóptimas pero en estado estacionario. Sin embargo, estas condiciones
de estado estacionario en que el suministro relativo de nutrientes se ajusta a la tasa
relativa de crecimiento no son típicas de las condiciones a las que se exponen las
plantas cultivadas en campo. Para las plantas cultivadas en campo las fluctuaciones
en el suministro de nutrientes a las raíces son tan típicas como ciertas para otros
parámetros de crecimiento como la irradiación, la temperatura ó el suministro de agua.
Para hacer frente a estas fluctuaciones las plantas responden invocando un rango de
mecanismos a condiciones no óptimas (estrés). Las fluctuaciones en el suministro de
nutrientes son compensadas por diferentes tasas de toma (Sección 2.5.6), cambios en
la morfología y fisiología radical (Capítulos 14–16) ó por almacenamiento y
removilización de nutrientes minerales (Capítulos 3 y 6). Todos estos parámetros no
son apreciados en el concepto de Ingestad.

Página 64
2.6 Toma de iones y agua a lo largo del eje radical

Las raíces en crecimiento varían ambos anatómica y fisiológicamente a lo largo de sus

ejes longitudinales. Esto se ha de tener en cuenta cuando los modelos para los
mecanismos “del” comportamiento de tejidos y células radicales se basan en estudios
de toma con raíces aisladas ó con raíces de plantas intactas. En la zona apical
dominan las células no vacuoladas. Estas células difieren en muchos aspectos de las
células vacuoladas en la zonas básales. Las zonas radicales apicales tienen mayores
tasas de respiración, que caen rápidamente cuando se interrumpe el suministro de
carbohidratos a la raíces, por ejemplo después de su aislamiento. La actividad nitrato
reductasa puede también ser mucho mayor en las zonas radicales apicales que en las
básales así como la selectividad en la toma de K+/Na+.

En general en la tasa de toma iónica por unidad de longitud radical hay una
tendencia a declinar como la distancia desde el ápice disminuya. Sin embargo, esta
tendencia depende mucho más de factores como del tipo de ión (nutriente mineral),
del estado nutricional y de la especie vegetal. En raíces seminales de maíz suplido con
cualquiera potasio ó calcio en diferentes zonas a largo del eje (Tabla 2.32) la tasa de
toma de potasio es aun ligeramente menor en la zona apical, a pesar de la alta
demanda de potasio para crecimiento por las zonas radicales apicales. La alta
concentración de potasio en las células meristemáticas radicales apicales cercana a
200 mм se mantiene obviamente no solo por su toma desde la solución externa sino
también por su liberación vía floema cualquiera desde las zonas radicales básales
(Tabla 2.32) ó desde el vástago (Sección 2.5.6). En especies vegetales perennes
como el picea de Noruega también las tasas de toma de potasio son menores en las
zonas apicales que en las básales en largas raíces no micorrizadas.

Tabla 2.32

Toma y translocación de potasio (42K) y calcio (45Ca) suplidos en diferentes zonas

en raíces seminales de maíz a
Nutriente Acumulación y translocación Zona radical suplida

(1 meq l–1) (distancia desde la punta, cm)

0–3 6–9 12–15
Potasio Translocado al vástago 3.8 14.6 15.6

Acumulado en la zona de 11.5 3.8 1.9

suministro
– 4.3 2.0
Translocado a la punta radical
15.3 22.7 19.5
Total

2.4 2.2 2.4

Translocado al vástago
4.1 1.6 0.4
Acumulado en la zona de
Calcio suministro – – –

Página 65
 Translocado a la punta radical 6.5 3.8 2.8

Total
a
Datos expresados como µeq (24 h)–1 por 12 plantas. En base a Marschner &
Richter (1973).

En contraste al potasio la toma de magnesio y particularmente la de calcio es

mucho mayor en las zonas radicales apicales que en las básales. Esto también se
muestra en la Tabla 2.32. Debido a la falta de movilidad en el floema, las puntas
radicales tienen que satisfacer su demanda de calcio para su crecimiento mediante la
toma directa desde la solución externa. Las zonas radicales apicales toman altas
cantidades de calcio no solo para su propia demanda sino también para liberarlas en
el vástago (Tabla 2.32). La toma de calcio en las zonas radicales básales es
usualmente baja pero puede aumentar en zonas básales donde se forman raíces
laterales y penetran el cortex.

La declinación en la toma de fósforo a lo largo del eje radical es mucho menor

que para el calcio. En maíz cultivado en suelo esta declinación está principalmente
relacionada con la disminución en la viabilidad de los pelos radicales y de este modo,
del área superficial de absorción radical. El gradiente en la toma de fósforo a lo largo
del eje radical también depende del estado nutricional del fósforo en la planta y puede
revertirse bajo deficiencia a favor de las zonas básales (Tabla 2.33). Esto está
probablemente relacionado con las menores concentraciones internas de fósforo en
las zonas básales que entregan el fósforo hacia las zonas apicales bajo condiciones
de deficiencia. Esta situación es diferente bajo deficiencia de hierro en plantas con
Estrategia I (Sección 2.5.6) donde las zonas radicales apicales, pero no las básales
aumentan su capacidad para la toma de hierro en un factor de hasta 100.

Tabla 2.33

Efecto del estado nutricional del fósforo en la tasa de toma

de fósforo por varias zonas radicales en plantas de cebada a
Zona radical

(distancia desde la punta radical,

Pretratamiento por 9 cm)
días 1 2 3
Con fósforo 2019 1558 970

Sin fósforo 3150 4500 4613

a -3
Tasa de toma expresada como pmol mm de segmento
radical en 24 h. En base a Clarkson et al. (1978).

En contraste a plantas dicotiledóneas y perennes, en especies gramíneas como

trigo y cebada, las células rizodérmicas y corticales de las regiones radicales básales
(más viejas) colapsan y mueren. También hay reportes senescencia progresiva precoz
en células rizodérmicas y corticales que están detrás de la zona pilífera en las por lo

Página 66
contrario raíces de aspecto saludable (“muerte del cortex radical”, RCD). Esto sería
perjudicial para la toma de nutrientes y agua a través de la zonas radicales más viejas.
Sin embargo, Wenzel & McCully (1991) han cuestionado los métodos usados para
caracterizar la RCD.

Frecuentemente puede observarse la formación de espacios gaseosos

corticales (aerénquima) particularmente en las zonas radicales más básales (Fig.
2.30). La formación del aerénquima es una respuesta típica a la deficiencia de oxigeno
en especies vegetales adaptadas a condiciones de suelo inundado (Sección 16.4). Sin
embargo, esto también puede inducirse, por ejemplo, en raíces de maíz bajo
condiciones completamente aeróbicas mediante la privación temporal del suministro
de nitrógeno ó fósforo. A pesar de esos cambios anatómicos (Fig. 2.30) las zonas
radicales básales todavía tienen una capacidad considerable para la toma iónica y
también para el transporte radial, indicando que la cadena de células que unen el
cortex mantienen una suficiente capacidad de transporte iónico desde la rizodermis
hasta la endodermis.

Fig. 2.30 Representación esquemática de cambios anatómicos a lo largo del eje de una raíz nodal de
maíz. En las zonas básales hay degeneración de células corticales y formación de endodermis terciaria.

Los gradientes en la toma de agua a lo largo del eje radical pueden afectar los
gradientes en la toma iónica cualquiera indirectamente vía suministro de solutos a la
superficie radical (Sección 13.2) ó vía efectos directos sobre el transporte radial en el
cortex. Las tasas de toma de agua son usualmente mayores en las zonas apicales y
después declinan abruptamente. Esta declinación en las zonas básales es causada
principalmente por la formación de suberina en la rizodermis, de exodermis y
endodermis secundaria y terciaria como barreras eficientes contra el flujo apoplástico
de solutos. En especies perennes, en particular, la toma de agua puede aumentar otra
vez en zonas básales donde las raíces laterales penetren el cortex y desestabilicen
temporalmente estas barreras.

2.7 Transporte radial de iones y agua a lo ancho de la raíz

Hay dos vías paralelas de movimiento de iones (solutos) y agua a través del cortex
hacia el estele: una pasa a través del apoplasto (paredes celulares y espacios

Página 67
intercelulares, Sección 2.2.1) y la otra pasa de célula a célula en el simplasto a través
de los plasmodesmos. En la vía simplástica los iones, pero no el agua, bordean las
vacuolas (Fig. 2.31). Por lo general la vía apoplástica de iones está ceñida hasta la
banda de Caspari en las paredes de las células endodérmicas. Esta banda tiene
propiedades hidrofóbicas y circunda completamente cada célula. Adicionalmente en
zonas radicales básales las paredes celulares de la endodermis se vuelven más
gruesas y hasta lignificadas (endodermis terciaria). Se ha cuestionado recientemente,
el rol clave de la endodermis y la banda de Caspari como barreras efectivas
adicionalmente para el movimiento radial del agua. Por lo menos en raíces jóvenes, a
pesar de las propiedades hidrofóbicas de la banda de Caspari, el agua parece
penetrar esta banda fácilmente.

Fig. 2.31 Parte de un corte transversal de una raíz de maíz mostrando la vía simplástica (A) y apoplástica
(B) del transporte iónico a lo ancho de la raíz.

Dependiendo de la especie vegetal y la zona radical la vía apoplástica puede

estar ya limitada ó bloqueada por la exodermis (Fig. 2.31) ó por la suberización de la
rizodermis. Por ejemplo, se encuentra formación de exodermis en Zea mays, Allium
cepa, ó Helianthus annuus, pero no en Vicia faba ó Pisum sativum. Sin embargo, hay
perspectivas algo diferentes acerca de la función de la exodermis como barrera
efectiva para el transporte de agua y solutos en el apoplasto del cortex radical
(Sección 2.5.1). El límite de la vía apoplástica en la exodermis como se sugirió por
Enstone & Peterson (1992) confinaría para las células rizodérmicas en las zonas
radicales básales ambos el influjo de agua y el transporte iónico a través de la
membrana plasmática al simplasto. Aunque las células rizodérmicas juegan un rol
clave en la toma de nutrientes minerales en general y a bajas concentraciones
externas del potasio y fosfato en particular, no se puede generalizar sobre la
importancia relativa de las dos vías en el transporte iónico y de agua en el cortex
radical. Esto depende de: (a) la concentración externa comparando con la capacidad y
afinidad del sistema de transporte en la membrana plasmática para un ión dado (e.g.,
K+ > Na+; NO > H3BO3); (b) la zona radical considerada: dependiendo de la tasa de
crecimiento radical, la exodermis puede desarrollarse entre 2 y 12 cm . próximo a la
punta radical y puede poseer “células de paso”, y (c) la conductividad hidráulica de la
zona radical considerada (ver abajo) y la tasa de transpiración. Para agua, los cálculos
sobre la proporción de la vía apoplástica en el transporte radial radical varía entre
menos del 1% y 76-98%.

Página 68
 La endodermis tampoco es una barrera perfecta contra la vía apoplástica de
iones del cortex hacia el estele (Fig. 2.31). Además de las “células de paso” en
algunas especies vegetales, por lo menos en dos sitios a lo largo del eje radical esta
barrera puede estar “resquebrajada”. En el ápice radical la banda de Caspari aún no
está completamente desarrollada y, es de este modo, es una zona que permite el
transporte apoplástico hacia el estele, muy probablemente también el calcio (Sección
2.6). Sin embargo, para ciertos solutos como los tintes apoplásticos y cationes
polivalentes como el aluminio, puede estar limitada la vía apoplástica en la zona
radical apical por el mucílago formado en la superficie externa de las células
rizodérmicas (Sección 15.4). La vía apoplástica hacia el estele es ciertamente, de
importancia general en las zonas radicales básales donde las raíces laterales emergen
desde el periciclo en el estele y donde se quiebra transitoriamente la continuidad
estructural de la endodermis durante la penetración de las raíces laterales a través del
cortex. En estos sitios la vía apoplástica hacia el estele puede ser importante, por
ejemplo, para calcio, aluminio y agua. Este “flujo auxiliar” se vuelve particularmente
importante para el suministro de agua al vástago en alta demanda transpiracional y
para la toma y transporte caulinar del sodio bajo condiciones salinas. Para un genotipo
dado los factores ambientales pueden influir fuertemente la vía apoplástica asimismo
vía cambios anatómicos. En sorgo bajo estrés por sequía se disminuye drásticamente
la conductividad hidráulica radical debido a ambos, la acelerada deposición de
suberina y lignina en exodermis y endodermis, y la persistencia de vasos de
metaxilema tardío no conductores.

Para nutrientes minerales la vía simplástica juega el rol clave, cualquiera

empezando en la rizodermis y pelos radicales, en la exodermis ó en la endodermis. El
transporte radial en el simplasto de célula a célula requiere de puentes, los
plasmodesmos, a través de paredes celulares que conectan el citoplasma de células
vecinas (Fig. 2.32). Los plasmodesmos tienen una estructura compleja, siendo el tipo
más común un tubo del retículo endoplasmático (ER) corriendo a través del poro, el
desmotúbulo. El transporte de solutos y agua entre células puede presentarse en la
“manga citoplasmática”, i.e., el citosol entre el desmotúbulo y la membrana plasmática
(Fig. 2.32). En la región del cuello grandes partículas (proteínas) determinan la
exclusión molecular para solutos cercanos a 1000 Da y actúan como una clase de
mecanismo válvula para la vía simplástica activado por señales internas y externas.
De este modo, los plasmodesmos representan otro mecanismo de control interno del
flujo iónico y de la comunicación célula a célula.

Página 69
 Fig. 2.32 Diagrama de un plasmodesmo incluyendo componentes subestructurales. ER = retículo
endoplasmático. (Modificado a partir de Beebe & Turgeon, 1991.)

Las altas concentraciones intracelulares de Ca2+ inducen al cierre de los

plasmodesmos. También la rápida y drástica disminución en la conductividad
hidráulica radical por la deficiencia de oxigeno se atribuye al bloqueo de los
plasmodesmos y, de este modo, del componente simplástico del transporte hídrico
radial. La conductividad hidráulica radical radial también disminuye bajo deficiencia de
fósforo y nitrógeno, y el bloqueo de los plasmodesmos parece una explicación más
probable que la de una menor conductividad hidráulica de la membrana plasmática.
Tal disminución en la conductividad hidráulica radial no solo debe deprimir la entrega
de agua y nutrientes minerales al vástago sino también limitar la tasa de crecimiento
foliar al aumentar el déficit hídrico en hojas en expansión.

El número de plasmodesmos por célula puede variar considerablemente entre

especies vegetales y tipo de célula (Tabla 2.34). Las células rizodérmicas que se han
desarrollado en pelos radicales tienen más plasmodesmos que el resto de células
rizodérmicas. El número relativamente pequeño de plasmodesmos en Raphanus
plantea la cuestión de si los pelos radicales son de gran importancia para el transporte
simplástico radial en esta especie vegetal. Sin embargo, no solo debe tenerse en
cuenta el número sino también el diámetro de los plasmodesmos individuales y la
duración de su apertura (ver arriba).

Tabla 2.34

Actividad intracelular de K+ y el número de plasmodesmos en paredes

tangenciales de células tipo pelo y no pelo de la epidermis radical a
Actividad de Número de plasmodesmos
K+ Por µм2 Por unión
Tipo de celular
Especie vegetal célula (mм)
Trianea Pelo 133 2.06 10419
bogotensis
No pelo 74 0.11 693

Pelo 129 0.16 273

Raphanus sativus
No pelo 124 0.07 150
a
A partir de Vakhmistrov (1981).

En la endodermis de raíces jóvenes de cebada, se han encontrado en

promedio 20000 plasmodesmos por célula. En la endodermis terciaria (lignificada) de
las zonas más viejas en raíces de cebada, hay muchos menos plasmodesmos, pero
suficientes en numero para permitir el considerable transporte radial de ambos agua y
iones a través de las endodermis.

Página 70
 El mecanismo de transporte simplástico de solutos parece ser principalmente
por difusión, facilitado por el flujo radial de agua. La inhibición de la corriente
citoplasmática puede no tener efecto sobre el transporte radial del potasio. Por otro
lado, en el transporte radial de fosfato, están involucrados varios pasos metabólicos
como la incorporación en compuestos orgánicos (ATP, azúcar fosfatos) antes de su
liberación como compuesto inorgánico en el xilema. Durante el transporte radial iónico
se presenta competencia entre la acumulación en las vacuolas y el transporte en el
simplasto. Esta competencia depende del nutriente mineral y su concentración en las
vacuolas de las células radicales a lo largo de la vía. En experimentos a corto plazo
esta competencia a bajas concentraciones internas (raíces “bajas en sal”), se refleja
en una típica alta tasa de acumulación en las raíces y un retraso en la translocación de
iones desde las raíces hacia los vástagos de plantas que originalmente tenían bajas
concentraciones internas del ión investigado (Fig. 2.33). Como resultado de esta
competencia, cuando el suministro de un nutriente mineral es subóptimo las raíces
usualmente tienen mayores contenidos del nutriente particular que el vástago
(“translocación restringida”). En estudios a largo plazo, este mecanismo de regulación
es en parte responsable del cambio frecuentemente observado en las tasas del
crecimiento relativo radical y caulinar a favor del radical (Sección 14.7).

Fig. 2.33 Acumulación y tasa de translocación de K+ (42K) a partir de 1 mм KCl (+0.5 mм CaSO4) en
plantas de cebada (A) después del precultivo con 1 mм KCl ó (B) sin KCl.

A lo largo de la vía simplástica puede presentarse acumulación preferencial de

ciertos iones como el Na+, explicando en alguna grado, por ejemplo, la restringida
translocación al vástago de Na+ en especies vegetales natrofóbicas (Capitulo 3). La
acumulación preferencial en las raíces también es un mecanismo por el cual ciertos
genotipos de maíz (“vástago excluder”) limitan fuertemente la translocación de cadmio
a los vástagos. Por otro lado, el transporte simplástico de fosfato y su translocación
hacia los vástagos se realzan a expensas de su acumulación en las vacuolas radicales
no solo a altas concentraciones vacuolares de fosfato (ver arriba) sino también de
nitrato. La tasa de intercambio iónico entre las vacuolas de células corticales y el
simplasto depende de la especie iónica (K+ > Na+; NO > SO ), el t1/2 para el
intercambio está en el orden de al menos unos pocos días (Sección 2.4.2).

El transporte radial de agua y la conductividad hidráulica radical en general, y

presumiblemente también el transporte radial iónico, son fuertemente afectados por la
maduración de los vasos del xilema a lo largo del eje radical. Por ejemplo, en especies
gramíneas como el maíz, cultivadas en suelo se encontraron dos tipos de raíces;
“sheathed” con un persistente rhizosheath, y raíces “desnudas” sin suelo adherido
estrechamente (Fig. 2.34). Este “dimorfismo radical” es causado por diferencias en la
maduración de los vasos del metaxilema (LMX) (Fig. 2.31). En las zonas sheathed los
vasos LMX aún están vivos y no conducen. Por consiguiente, la conductividad
hidráulica de las raíces desnudas es cerca a 100 veces mayor que en raíces sheathed.

Página 71
Esta diferencia conduce directamente a altos contenidos de humedad en el suelo
rizosférico de las zonas sheathed y baja humedad en las zonas desnudas (Fig. 2.34).
Los vasos vivos LMX persisten hasta los 20- 30 cm . próximos a la punta radical en
maíz, y hasta los 17 cm . próximos a la punta radical en soya. Este retraso en la
maduración del LMX no solo afecta la conductividad hidráulica radical y las relaciones
planta agua sino también el mecanismo de liberación de iones en el xilema y su
transporte hacia el vástago.

Fig. 2.34 Modelo de conductividad hidráulica y formación de rhizosheaths en el sistema radical del maíz y
otros pastos C4. (Modificado a partir de Wenzel et al., 1989; reimpreso con permiso de la American
Society of Plant Physiologists.)

2.8 Liberación de iones al xilema

Después del transporte radial en el simplasto hacia el estele, la mayoría de iones y

solutos orgánicos (aminoácidos, ácidos orgánicos) son liberados al xilema. Esta
liberación en los vasos no vivos del xilema completamente diferenciados representa
una retransferencia del simplasto al apoplasto. Crafts & Broyer (1938) postularon un
transporte cuesta arriba en el simplasto a través del cortex hacia las células
endodérmicas y, en el estele, una “filtración” al xilema. La tensión del oxigeno
considerablemente menor en el estele que en el cortex de raíces intactas parece
soportar esta perspectiva de una filtración inducida por la deficiencia de oxigeno.
También los estudios electrofisiológicos indican aparentemente movimiento iónico
desde el simplasto hacia el xilema a lo largo del gradiente electroquímico.

En contraste, Pitman (1972a) argumento un modelo de dos bombas para el

transporte iónico desde la solución externa hacia el xilema, una localizada en la
membrana plasmática de las células corticales radicales y la otra en la interfase
simplasto–xilema (apoplasto) en el estele (Fig. 2.35). En este modelo las células
parenquimáticas del xilema juegan un rol clave en la secreción iónica. Apoyan este
modelo las altas concentraciones en estas células de iones como el K+, junto a
estructuras similares a células de transferencia. Estas células parecen estar
involucradas también en la reabsorción de iones desde la savia del xilema a lo largo
de la vía al vástago (Sección 2.9).

Página 72
 Fig. 2.35 Modelo para la vía simplástica (1) y apoplástica del transporte iónico radical a través de la raíz
hacia el xilema. Clave: , transporte activo; ←, resorción. (Modificado a partir de Läuchli, 1976a.)

No se entiende bien la liberación de iones y solutos orgánicos (“carga del

xilema”). Se ha establecido bien el rol clave de una bomba de protones dependiente
de la respiración en la membrana plasmática de células parenquimáticas. Los protones
son bombeados al xilema y acidifican la savia del xilema la cual tiene valores de pH
entre 5.2 y 6.0 dependiendo, por ejemplo, de la especie vegetal y la fuente de
suministro de nitrógeno. Similarmente a la bomba de la membrana plasmática de las
células corticales (Fig. 2.9) la bomba de protones de la membrana plasmática de las
células parenquimáticas del xilema transfiere protones en el apoplasto de los vasos
xilemáticos y pueden por lo tanto actuar indirectamente mediante reabsorción como
una fuerza motriz para la secreción de cationes (antiporte). Los aniones pueden ser
secretados cualquiera por cotransporte con los protones ó a lo largo del gradiente del
potencial eléctrico formado por la bomba de protones (e.g., transporte hacia la
vacuola, Fig. 2.9). Como la tensión de oxigeno es usualmente menor en el estele que
en el cortex, la bomba de carga del xilema es inhibida muy rápidamente por
decrecientes tensiones de oxigeno en el ambiente radical.

Wegner & Raschke (1994) han cuestionado recientemente este concepto de la

carga del xilema como un proceso energizado. Usando células parenquimáticas
aisladas de raíces de cebada y midiendo el potencial de la membrana plasmática
relacionado con el flujo catiónico y aniónico, estos autores sugirieron que similar a las
células guardas en su cierre (Sección 8.7.6.2) también la liberación de iones en la
savia del xilema sucede a través de canales iónicos en un proceso que es
termodinámicamente pasivo.

Independiente de las diferentes perspectivas sobre el mecanismo hay un

consenso general de que la carga del xilema es regulada separadamente de la toma
iónica en las células corticales. Este paso separado de regulación ofrece a la planta la
posibilidad de controlar la selectividad y la tasa del transporte a larga distancia hacia el
vástago, por ejemplo como una retroregulación dependiendo de la demanda del
vástago [Fig. 2.23 (6)]. Por ejemplo, la preferencial carga de nitrato en el xilema
comparando con el aminoácido glutamina puede jugar un rol importante en el
particionamiento de las diferentes formas de nitrógeno entre raíces y vástagos.

Los inhibidores selectivos de la síntesis proteica deterioran fuertemente la

carga del xilema de nutrientes minerales como el potasio sin afectar su acumulación
en las raíces. En la Tabla 2.35 asimismo se presenta un ejemplo del separado control

Página 73
genético del paso de carga del xilema. Comparando con el tipo silvestre el mutante de
Arabidopsis requiere un muy alto suministro externo de fosfato para su normal
crecimiento. A bajo suministro de fosfato el mutante se vuelve severamente deficiente
de fósforo debido al deteriorado transporte hacia el vástago de fósforo mientras que su
toma radical no es diferente a la del tipo silvestre (Tabla 2.35). En contraste al fosfato
el transporte del sulfato hacia el vástago es similar en el mutante y en el tipo silvestre.
Este defecto en el mutante es causado por un solo locus del gen recesivo que
obviamente regula la carga del fósforo en el xilema. A partir de los resultados
obtenidos por Sasaki et al (1987) uno puede especular sobre la regulación de la
enzima glucosa-6-fosfatasa. En maíz la actividad de esta enzima y la concentración de
su sustrato glucosa-6-fosfato son particularmente altos en las células parenquimáticas
del xilema. La inhibición de esta enzima por la glucosamina deprime severamente la
carga del fósforo en el xilema pero no su acumulación radical. La evidencia de una
particular regulación fina en la carga xilemática de fósforo es también la incapacidad
de las plantas de maíz de satisfacer la demanda caulinar de fósforo a bajas
temperaturas en la zona radical. (Sección 2.5.2)

Tabla 2.35

Toma radical y translocación hacia el vástago de fosfato y sulfato en dos

genotipos de Arabidopsis thaliana a
Fosfato b Sulfato
Toma radical Translocación Toma Translocación
al vástago radical al vástago (%)
(nmol g–1 h–1) (%)
(nmol g–1 h–
1
Genotipo )
Tipo silvestre 1593 35 291 25

Mutante 1559 0.9 367 12

a
Poirier et al. (1991). Reimpreso con permiso de la American Society of Plant
Physiologists.
b
Suministro de 8 µм Pi.

El descubrimiento de que la abundancia de vasos LMX vivos (ver arriba)

comprende más de la mitad de la longitud radical total en maíz de hasta de 50 días de
edad renovó el punto de vista de filtración como mecanismo de liberación iónica en el
xilema. Por ejemplo, las concentraciones vacuolares de K+ en los vasos LMX vivos son
hasta de 400 mм. Estos altos niveles de K+ junto con los otros solutos en las vacuolas,
son liberados en la corriente de transpiración al madurar los vasos LMX. De acuerdo a
McCully & Canny (1988) esta filtración desde los vasos xilemáticos en maduración
puede explicar cerca del 10% de la demanda caulinar en plantas de maíz en
crecimiento. De este modo, por lo menos parte de los solutos en la savia del xilema
(incluyendo proteínas) pueden derivar no de la carga activa del xilema sino de la
filtración desde los vasos xilemáticos en maduración.

2.9 Factores que afectan la liberación iónica en el xilema y la tasa de exudación

Página 74
La permeabilidad de las membranas vegetales al agua es mucho mayor que a los
iones. Las células vegetales radicales por la tanto se comportan como osmómetros. La
liberación iónica (secreción, Sección 2.8) en el apoplasto del estele disminuye ambos
el potencial osmótico y el potencial hídrico (se vuelven más negativos), y se induce un
correspondiente flujo neto de agua desde la solución externa. Como resultado de este
flujo de agua, aumenta la presión hidrostática. Ya que la endodermis con la banda de
Caspari “sella” el apoplasto del estele, la presión hidrostática en el estele induce un
caudal de agua y solutos (iones, moléculas) en los vasos no vivos del xilema hacía el
vástago. Debido a esta “presión radical” algunas veces se liberan gotas en las puntas
y márgenes foliares, un proceso conocido como gutación. Esto es particularmente
claro en plántulas y plantas jóvenes en la noche y en la madrugada (bajo condiciones
de alta humedad relativa y baja transpiración). La exudación de tocones en plantas
cortadas (e.g., pasto recién segado) también es el resultado de la presión radical.

La presión radical y el correspondiente caudal del xilema son de importancia

particular para el transporte a larga distancia de calcio a órganos de baja transpiración
como los frutos y para el ciclaje de nutrientes en plantas (Sección 3.4). El caudal y la
composición del exudado xilemático también proporcionan información importante
sobre la influencia de factores externos e internos sobre el metabolismo y actividad
radical, la toma de nutrientes minerales, la asimilación en la raíz, la liberación en el
xilema y sobre el ciclaje de nutrientes minerales y solutos orgánicos en las plantas.

Por razones técnicas, es difícil medir directamente la liberación iónica en el

xilema como paso final en el transporte radial (Fig. 2.35). De este modo la mayoría de
evidencias experimentales sobre este paso se basan en estudios de exudados
xilemático, ó la savia xilemática en general, obtenida a partir de raíces aisladas ó
plantas decapitadas. Debido a la reabsorción de solutos a lo largo de la vía (Sección
3.2) y a una cierta contribución de solutos a partir de vasos LMX en maduración, la
concentración iónico en los centros de recolección puede ser diferente de aquella en
los centros de secreción en los vasos no vivos del xilema. En la interpretación de los
resultados sobre exudados xilemáticos se tiene que tener en cuenta que están
involucrados por lo menos dos procesos de transporte membranal regulados
separadamente (“bombas” ó “canales”) en el transporte radial de nutrientes minerales
desde la solución externa hacia el xilema (Fig. 2.35), y que el caudal de la savia
xilemática es también determinado por la conductividad hidráulica radical. A
continuación se dan algunos ejemplos sobre las tasas y composiciones de los
exudados xilemáticos.

2.9.1 Factores externos e internos

Por lo general, un aumento en la concentración iónica externa conduce a un aumento

en la concentración iónica en el exudado xilemático. Sin embargo, la concentración
relativa cae como aumente la concentración externa (Tabla 2.36). Este gradiente de
concentración (“factor de concentración”) entre la solución externa y el exudado
xilemático disminuye y hasta puede caer abajo de 1 en el caso del calcio. El caudal de
exudación muestra un patrón algo diferente, y es máximo con concentración externa
de 1.0 mм (Tabla 2.36). A 0.1 mм este flujo se limita por la concentración iónica
xilemática. En contraste, a 10.0 mм, el flujo se limita por la disponibilidad de agua (i.e.,
el bajo potencial hídrico en la solución externa) y el pequeño gradiente de
concentración entre la solución externa y el xilema. El aumento en la concentración de
nutrientes minerales en el exudado, con el aumento en la concentración de 1.0 a 10.0
mм, no compensa la disminución en el caudal de exudación. De este modo, en

Página 75
contraste a la acumulación en la raíz (función hiperbólica de la concentración externa,
ver e.g., Fig. 2.11), la tasa de transporte al vástago de nutrientes minerales conducido
por presión radical puede declinar a altas concentraciones externas.

Tabla 2.36

Relación entre la concentración externa, concentración del exudado, y caudal

exudado en plantas decapitadas de girasol
Solución “factor de
externa Exudado (mм) concentración”
Caudal de
KNO3 + CaCl2 exudación
NO
(mм) K+ Ca2+ K+ Ca2+ NO (ml (4h)–1)
0.1 7.3 2.8 7.4 73 28 74 4.0

1.0 10.0 3.2 10.7 10 3.2 10.1 4.5

10.0 16.6 4.2 10.3 1.7 0.4 1.0 1.6

Un aumento en la temperatura de la zona radical tiene un efecto mucho mayor

en el caudal exudado que en la concentración iónica del exudado (Tabla 2.37). Esto es
consistente con la expectativa de que una raíz se comporte como un osmómetro: la
temperatura determina la tasa de transporte iónico en el simplasto (plasmodesmos,
Sección 2.7) y la liberación en el xilema, y el agua consecuentemente se mueve a lo
largo del gradiente del potencial hídrico. Hay, sin embargo, notables diferencias entre
la raíz y un simple osmómetro. Un aumento en la temperatura radical resulta en un
aumento en la concentración de potasio pero una disminución en la concentración de
calcio del exudado. Este cambio en la relación potasio/calcio puede reflejar los efectos
de la temperatura cualquiera sobre la selectividad membranal ó sobre la importancia
relativa de la vía apoplástica en el transporte radial de calcio y agua. También se
observan cambios similares a diferentes temperaturas del suelo en la relación de
translocación potasio/calcio. Este efecto de la temperatura puede tener implicaciones
importantes para la nutrición de calcio en plantas y puede explicar el realce de los
síntomas de deficiencia de calcio en lechuga a elevadas temperaturas radicales, a
pesar de un ligero aumento en la concentración de calcio en el tejido foliar.

Tabla 2.37

Efecto de la temperatura sobre el caudal de exudación y sobre la concentración

de potasio y calcio en el exudado de plantas decapitadas de maíz a
Temperatura Caudal de Concentración del exudado
exudación (mм)
+
(°C) K Ca2+ Relación
(ml (4h)–1) K+/Ca2+
8 5.3 13.4 1.5 8.9

Página 76
 18 21.9 15.2 1.0 15.2

28 31.7 19.6 0.8 24.5

a
Concentración de KNO3 y CaCl2 en la solución externa: 1 mм cada una.

La tasa de liberación de iones en el xilema esta estrechamente relacionada con

la respiración radical (Tabla 2.38). Una falta de oxigeno deprime fuertemente el caudal
de exudación pero no las concentraciones de potasio y calcio en el exudado. La
deficiencia de oxigeno parece afectar en el mismo grado a la liberación de iones en el
xilema y a la conductividad hidráulica.

Tabla 2.38

Efecto de la respiración radical en el caudal de exudación y

concentración iónica en el exudado de plantas decapitadas de
maíz a
Tratamiento Caudal de Concentración del exudado
b
exudación (mм)
K+ Ca2+
–1
(ml (3h) )
O2 26.5 16.6 1.8

N2 5.7 15.2 1.7

a
Concentración de KNO3 y CaCl2 en la solución externa: 0.5 mм
cada una.
b
El tratamientos de respiración consistió en burbujear oxígeno ó
nitrógeno a través de la solución externa.

Como en la acumulación iónica en células radicales, se necesita el

mantenimiento del balance catión–anión en el exudado xilemático. Por lo tanto, el ión
acompañante puede afectar la tasa de transporte aun a bajas concentraciones
externas (Tabla 2.39). Cuando se suministra KNO3, la tasa del flujo exudado es casi el
doble de alta a la tasa de flujo cuando se suministra una concentración equivalente de
K2SO4. Ya que la concentración de potasio en el exudado es similar en ambos
tratamientos, la tasa de transporte de potasio suplido como K2SO4 es solo la mitad de
la tasa de potasio suplido como KNO3.

Tabla 2.39

Tasa del flujo y concentración iónica en el exudado xilemático de

plántulas de trigo a
Parámetro Tratamiento
KNO3 K2SO4

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 Tasa del flujo de exudación (µl h–1 por 50 372 180
plantas)

Concentración iónica (µeq ml–1)

23.3 24.5
Potasio
9.1 9.5
Calcio
18.1 0.0
Nitrato
0.2 0.8
Sulfato
9.6 25.8
Ácidos orgánicos
a
Las plántulas fueron suplidas con cualquiera KNO3 (1 mм) ó K2SO4 (0.5
mм) en presencia de 0.2 mм CaSO4. A partir de Triplett et al. (1980).

En contraste a la concentración de potasio, exhiben una gran diferencia entre

tratamientos las concentraciones de nitrato y sulfato en el exudado (18.1 y 0.6 meq l–1,
respectivamente). La correspondiente diferencia en cargas negativas en el exudado se
compensa aproximadamente por las elevadas concentraciones de aniones ácidos
orgánicos. Sin embargo en el tratamiento de K2SO4 el factor limitante de la tasa es
probablemente la capacidad de las raíces de mantener el balance catión–anión
mediante la síntesis de ácidos orgánicos, esto conduce a una disminución en la tasa
de liberación de potasio y calcio en el xilema y una correspondiente disminución en la
tasa del flujo de exudación.

La liberación de iones en el xilema y los correspondientes cambios en la

presión radical también están estrechamente relacionados con el estado radical de
carbohidratos (Tabla 2.40). La variación en la longitud del fotoperíodo por un día antes
de la decapitación afecta el estado radical de carbohidratos y correspondientemente la
tasa y duración del caudal exudado después de la decapitación. Ambas tasas de toma
y translocación de potasio en raíces con alto contenido de carbohidratos son
considerablemente mayores que en raíces bajas en carbohidratos. La mayor tasa de
translocación esta estrechamente relacionada con el caudal de exudación. En raíces
con bajo contenido de carbohidratos, se agotan rápidamente las reservas después de
la decapitación y hay una correspondiente declinación en el caudal de exudación a las
8 h. Este agotamiento de carbohidratos en raíces de plantas decapitadas es uno de los
factores que limitan los estudios sobre caudal de exudación.

Tabla 2.40

Relación entre el fotoperíodo, el contenido radical de carbohidratos y la toma

y translocación de potasio en plantas decapitadas de maíz a
Fotoperíodo (h)
12/12 b 24/0
Carbohidrato en raíces (mg) 122 (48) 328 (226)

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 Toma total de potasio (meq) 1.3 5.0

Translocación de potasio en caudal de 1.0 3.5

exudación (meq)
30.3 88.5
Caudal de exudación (ml (8h)–1)
60 12c
Declinación relativa en la tasa de flujo en 8 h
(%)
a
Datos por 12 plantas.

b
Horas de luz/horas de oscuridad. Este pretratamiento con diferentes
longitudes de día fue por un día (i.e., el día anterior a la decapitación).

c
Números en paréntesis denotan contenido de carbohidratos después de 8 h
(decapitación).

Sin embargo, la liberación de iones en el xilema y el caudal de exudación no

están necesariamente relacionados con el estado de carbohidratos en las raíces sino
que puede evidenciar notables fluctuaciones diurnas reguladas endógenamente que
asimismo se mantienen en plantas transferidas a una continua oscuridad. Pueden
estar involucrados efectos hormonales en este ritmo endógeno como, por ejemplo, el
ácido abscísico (ABA) que realza fuertemente el caudal de exudación.

2.9.2 Exudados xilemáticos, asimilación radical y ciclaje de nutrientes

El análisis de los exudados xilemáticos proporciona información valiosa acerca de la

asimilación de los nutrientes minerales en las raíces, por ejemplo, ó de la capacidad
de las raíces para reducir nitrato ó en las leguminosas acerca de la fijación de N2. En
soya y otras leguminosas tropicales la proporción de ureidos (Capitulo 7) a nitrógeno
total en los exudados xilemáticos refleja la actividad nodular y también es un indicador
conveniente en plantas cultivadas en campo acerca de la contribución relativa de la
fijación de N2 a la nutrición de nitrógeno en leguminosas. En no leguminosas, el
análisis de las formas de nitrógeno en la savia xilemática puede proporcionar
información valiosa sobre la asimilación de nitrógeno en la raíz y la importancia de
varias fracciones orgánicas e inorgánicas en el transporte a larga distancia. Asimismo
esto es cierto para el análisis de formas de ligamiento de metales pesados en
exudados xilemáticos. El análisis de exudados xilemáticos también proporcionan ideas
sobre el transporte de hormonas (e.g., ABA, citoquininas) ó compuestos relacionados
como las poliaminas, como señales de raíces hacia los vástagos (Capitulo 5). El
descubrimiento de concentraciones inesperadamente altas de azúcar en los exudados
xilemáticos de especies anuales puede representar la filtración de azucares desde el
floema y el arrastre en la corriente del xilema antes de su recuperación en el floema.
Estos resultados demuestran el potencial del análisis de la savia xilemática para
modelar no solo el ciclaje de nutrientes minerales sino también la economía del
nitrógeno y el carbono en plantas.

Hay sin embargo, varios factores a ser considerados en la interpretación de los

análisis de los exudados xilemáticos, La savia de xilema recolectada a partir de
plantas decapitadas (exudado) representa solo el componente presión radical del

Página 79
caudal xilemático. Para evaluar el componente transpiracional los exudados tienen que
ser recolectados cualquiera bajo vacío en el tocón cortado, ó mediante creciente
presión externa en la zona radical (cámara de presión). Con ambos métodos se
aumenta el caudal xilemático y usualmente disminuye la concentración de nutrientes
minerales. Sin embargo, con estos métodos las calculadas tasas de transporte hacia el
vástago pueden ser bastante diferentes de los resultados hallados en plantas intactas.
Además, independiente del método de recolección, la savia xilemática también
contiene nutrientes derivados del vástago reciclados en el floema y recargados (ó
filtrados) en las raíces al xilema (Sección 2.5.6). Asimismo también tiene que
considerarse el reciclaje de agua en la interpretación del análisis de la savia xilemática
(Capítulo 3). Las fracciones de nutrientes reciclados pueden ser particularmente altas
en el caso del potasio, nitrógeno y azufre, y pueden conducir a mal interpretaciones,
por ejemplo, sobre la capacidad radical para reducir nitrato y sulfato. La proporción de
nutrientes reciclados en la savia del xilema depende de varios factores como de la
especie vegetal y el estado nutricional en general y de la demanda caulinar en
particular como se muestra para potasio en la Tabla 2.41.

Tabla 2.41

Rol de la demanda caulinar sobre la toma neta, translocación

neta y flujo de potasio en el exudado xilemático de maíz a
Potasio (µmol g–1 peso fresco radical h–1)
Toma neta Translocación Exudado
neta xilemático
Demanda 0–3 días
caulinar b 0–3 días Día 3
Alta 2.26 1.83 8.55

Baja 2.28 1.17 2.46

a
Engels & Marschner (1992b).

b
Demanda caulinar alterada mediante la temperatura en la base
del vástago, ver Tabla 2.15.

Cuando la demanda caulinar se incrementa fuertemente el alto transporte de

potasio en el exudado xilemático y la translocación neta también es mayor (cosechas
secuénciales), pero no se afecta la toma neta (Tabla 2.41). Por consiguiente, el
contenido radical de potasio es aproximadamente 20% mayor en plantas con baja
demanda caulinar. Las diferencias entre la translocación neta y el transporte xilemático
del potasio reflejan diferencias en la recirculación del potasio que, contra lo esperado,
fue mayor en plantas con alta demanda caulinar y está presumiblemente relacionado
con el rol del potasio en el transporte xilemático del nitrato (Sección 3.2). Esto es un
ejemplo de la importante información que el análisis de savia puede proporcionar
acerca de la regulación de la carga del xilema y el reciclaje de nutrientes minerales, si
se combina cono otros métodos como el análisis de la savia floemática ó con
mediciones sobre la toma neta y los cambios netos en los contenidos nutricionales
radicales y caulinares.

Página 80
03. Transporte a larga distancia en el xilema y
floema y su regulación
3.1 General

El transporte a larga distancia de agua y solutos –elementos minerales y compuestos

orgánicos de bajo peso molecular– tiene lugar en el sistema vascular xilemático y
floemático. El transporte a larga distancia desde las raíces hacia los vástagos se
presenta predominantemente en los vasos no vivos del xilema. Los árboles coníferos
carecen de un sistema continuo de vasos xilemáticos, y dependen de traqueidas que
son células conductoras no vivas alcanzando en su longitud de 2 a 6 mm . En
especies vegetales anuales el transporte a muy larga distancia en los vasos
xilemáticos puede interrumpirse en las traqueidas, por ejemplo en la unión raíz–
vástago ó en los nudos del tallo. Estas estructuras plantean una resistencia interna al
caudal xilemático pero simultáneamente permiten una intensa transferencia de solutos
xilema–floema (Sección 3.3.4).

El transporte xilemático es conducido por el gradiente en la presión hidrostática

(presión radical) y por el gradiente en el potencial hídrico. Como referencia, el
potencial hídrico del agua libre pura se define con potencial hídrico de cero. Por
consiguiente, los valores para el potencial hídrico son usualmente negativos. El
gradiente en el potencial hídrico entre raíces y vástagos es bastante abrupto durante el
día cuando los estomas están abiertos. Los valores se vuelven menos negativos en la
siguiente secuencia: atmósfera >> células foliares > savia xilemática >> células
radicales >> solución externa. El flujo xilemático de solutos desde las raíces hacia los
vástagos es por lo tanto unidireccional (Fig. 3.1). Sin embargo, bajo ciertas
condiciones en los vástagos también se puede presentar un contraflujo de agua en el
xilema, por ejemplo, desde frutos de baja transpiración de regreso a las hojas (Sección
3.4).

Fig. 3.1 Dirección del transporte radical a larga distancia de elementos minerales en vasos no vivos del
xilema y en el floema.

Página 81
 En contraste al xilema, el transporte a larga distancia en el floema toma lugar en
células vivas del tubo criboso y es bidireccional. La dirección del transporte es
determinada principalmente por los requerimientos nutricionales de los varios órganos
ó tejidos vegetales y por lo tanto se presenta, desde la fuente hacia la demanda
(Capítulo 5). Además, el transporte floemático es un componente importante en el
ciclaje de elementos minerales entre vástagos y raíces (Sección 3.4) y para la
conductancia de señales sobre el estado nutricional caulinar (Sección 2.5.6). Los
elementos minerales pueden también entrar al floema en las raíces y de este modo ser
translocados bidireccionalmente. La translocación de diferentes elementos minerales
tomados por una zona radical en particular varía notablemente durante el transporte a
larga distancia desde la zona de suministro, como se muestra para plántulas de maíz
en la Tabla 3.1. Por las razones ya mencionadas, el transporte a larga distancia desde
la zona de suministro hacia la punta radical debe tener lugar en el floema. Mientras
que el 45Ca es rápidamente translocado hacia el vástago, se restringe severamente la
translocación del 22Na hacia el vástago. El abrupto gradiente en el contenido del 22Na
de las secciones radicales en dirección al vástago (basipétalo) refleja la resorción por
el tejido radical circundante y es una característica típica de las llamadas especies
vegetales natrofóbicas (Sección 10.2). Asimismo algo del 22Na se ha translocado vía
floema hacia la punta radical. En contraste, el 42K es bastante móvil en ambos xilema y
floema, y una proporción notablemente alta del potasio tomado en las zonas radicales
más básales es translocado vía floema hacia la punta radical, que actúa como
demanda para este nutriente mineral.

Tabla 3.1
Acumulación y transporte a larga distancia de 45Ca, 22Na y 42K en
plántulas de maíz a b
Contenido (µeq por 12 plantas (24
h)–1)
45 22 42
Parte vegetal Ca Na K
Vástago 2.20 0.01 9.07
Endospermo 0.18 0.04 2.38
24–27 cm raíz 0.01 0.06 0.35
21–24 cm raíz 0.01 0.09 0.85
18–21 cm raíz 0.01 0.18 1.30
15–18 cm raíz 0.01 0.46 1.58
12–15 cm zona del 0.40 1.28 1.93
suministro
9–12 cm raíz 0 0.03 0.40
6–9 cm raíz 0 0.02 0.38
3–6 cm raíz 0 0.02 0.45
0–3 cm raíz 0 0.01 0.75
Total 2.82 2.20 19.44
a
En base a Marschner & Richter (1973).
b
Cada plántula fue suplida con solución de 1 meq l–1 del
nutriente marcado en la zona radical 12- 15 cm de la punta
radical. El sistema radical restante fue suplido con la misma
solución en donde los nutrientes no estaban marcados.

Durante el transporte a larga distancia, elementos minerales y solutos orgánicos son

transferidos entre el xilema y el floema por extensos procesos de intercambio,
referidos como carga y descarga. La transferencia es mediada por células específicas
llamadas células de transferencia. A pesar de este intercambio, y del ciclaje interno,
nutrientes minerales como el fósforo, suministrados a una sola parte del sistema
radical (raíces laterales ó seminales) son transportados preferentemente a aquellas

Página 82
partes de los vástagos que tienen conexiones vasculares directas con la zona radical
en particular. Este patrón de distribución es especialmente importante para la nutrición
mineral de árboles que son suplidos con fertilizante en un área localizada del sistema
radical.

3.2 Transporte xilemático

3.2.1. Composición de la savia xilemática

La composición y concentración de los elementos minerales y solutos orgánicos en la

savia xilemática depende de factores como la especie vegetal, el suministro de
elementos minerales a la raíz, la asimilación de nutrientes minerales en la raíz y el
reciclaje de nutrientes. Asimismo la composición y particularmente la concentración de
solutos son fuertemente influenciados por el grado de dilución por agua (Sección 2.9) y
por lo tanto dependen de la tasa de transpiración y de la hora del día. Asimismo la
composición y concentración de la savia xilemática cambia de manera típica durante la
ontogénesis vegetal (Tabla 3.2). En soya durante la etapa reproductiva declina el
caudal de savia xilemática y la concentración de algunos nutrientes minerales en la
savia disminuye y de otros aumenta. Esta declinación en la concentración de
nutrientes minerales puede revertirse al desvainar la planta, lo que refleja un alivio en
la competición de demanda por fotosintatos entre vainas y raíces, conduciendo de este
modo a una mayor toma y carga de nutrientes minerales en el xilema.

Tabla 3.2

Caudal xilemático (exudación presurizada a 100 kPa) y concentraciones de elementos

minerales en la savia xilemática en soya nodulada cultivada en suelo durante la etapa
reproductiva a
Etapas de desarrollo vegetal
Extensión Iniciando Terminando Iniciando
total de la llenado de la llenado de la amarillamiento
Parámetro vaina vaina vaina foliar
Volumen de
savia (ml (50 1.43 1.13 0.94 0.43
–1
min) por
planta)
Concentración
de elemento
mineral 6.1 5.0 4.0 2.4
K (mм) 3.8 2.6 1.9 1.2
Mg (mм) 4.8 3.9 3.9 2.2
Ca (mм) 2.5 1.6 0.9 0.4
P (mм) 1.8 1.6 2.1 1.5
S (mм) 1.0 1.5 1.6 3.2
B (mм) 23.0 29.0 32.0 42.0
Zn (µм) 2.7 3.6 2.8 6.9
Cu (µм)
a
En base a Noodén & Mauk (1987).

En especies perennes en climas templados la composición de la savia xilemática

cambia de manera típica durante las estaciones no solo en solutos orgánicos (e.g.,
removilizados en primavera) sino también en la concentración del nitrato y el pH. En la
savia xilemática los cationes polivalentes metales pesados existen principalmente en
forma orgánica complejados con ácidos orgánicos, aminoácidos y péptidos.

Página 83
En especies anuales ambos el número y la distribución de estos complejos varían con
la edad vegetal.

La forma y proporción de las varias fracciones nitrogenadas en la savia xilemática

depende de la forma de suministro del nitrógeno (NO ; NH ; N2 fijado), el centro
predominante de reducción del nitrato (raíces ó vástagos) y la proporción de nitrógeno
reciclado (Sección 3.4.4). Excepto a muy altos suministros externos de NH la
concentración xilemática de NH es muy baja, en maíz está en el rango de 1 mм,
independiente de si el nitrógeno es suministrado como NH ó NO .

La concentración de ácidos orgánicos en la savia xilemática depende principalmente

de la relación de toma radical catión–anión. (Tabla 2.39) y la forma de suministro de
nitrógeno. También puede presentarse en la savia xilemática de especies anuales
altas concentraciones de azúcar, por ejemplo, en maíz donde puede presentarse hasta
5 mм, y en soya los azucares pueden explicar cerca del 15% del carbón orgánico total
en la savia. La savia xilemática puede también contener enzimas como las
peroxidasas que probablemente derivan de elementos del xilema en maduración
(Sección 2.8).

Las fitohormonas son un constituyente normal de la savia xilemática,

particularmente las citoquininas que son principalmente sintetizadas en la raíz
(Sección 5.6). Recientemente ha atraído amplio interés la concentración del ácido
abscísico (ABA) en la savia xilemática como una posible señal radical química no
hidráulica para el vástago acerca del estado hídrico radical y también sobre la fuerza
del suelo. Como el suelo se seque disminuye la conductancia estomatal antes de
disminuir el turgor foliar, y se ha mostrado que se presentan relaciones inversas ente
la conductancia estomatal y las concentraciones de ABA en la savia xilemática.
Asimismo bajo condiciones de campo, por ejemplo en maíz, se ha encontrado que
están estrechamente relacionados la conductancia estomatal con la concentración de
ABA en la savia xilemática pero no con el estado hídrico foliar actual ni con las
concentraciones de ABA en la hoja total. Hay una cantidad considerable de evidencia
de que las altas concentraciones de ABA, ú otros “inhibidores” diferentes al ABA, en la
savia xilemática están también causalmente involucrados en una disminución de la
extensión y división celular y, de esta modo, también con la elongación foliar en
respuesta al suelo secado ó compactado. Como el suelo se seque se incrementan
ambos la composición iónica y el pH de la savia xilemática, y asimismo esto puede
alterar el particionamiento del ABA en las células foliares y conducir a un transporte
preferencial de ABA hacia las células guarda (Sección 5.6).

El incremento en las concentraciones de ABA en la savia xilemática en plantas

deficientes de nitrógeno y sus consecuencias para las relaciones planta-agua y
crecimiento foliar son discutidos en el Capitulo 6. Las señales hormonales derivadas
de la raíz en la savia xilemática también afectan notoriamente el transporte a larga
distancia de nutrientes minerales, por ejemplo, vía caudal xilemático, la tasa de
transferencia xilema–floema (Sección 3.3.4) y la distribución de nutrientes minerales
dentro del vástago (Sección 3.2.4).

Página 84
3.2.2 Interacciones a lo largo de la vía, descarga del xilema

A lo largo de la vía del transporte de solutos en los vasos no vivos del xilema (i.e., en
el apoplasto), desde las raíces hacia las hojas se presentan interacciones importantes
entre los solutos y ambos las paredes celulares de los vasos y las células
parenquimáticas que circundan el xilema. Las principales interacciones son la
adsorción de intercambio de cationes polivalentes en las paredes celulares, y la
resorción (toma) y liberación de elementos minerales y de solutos orgánicos por las
células vivas circundantes (parénquima del xilema y floema).

3.2.2.1 Adsorción de intercambio y resorción

Las interacciones entre los cationes y grupos cargados negativamente en las paredes
celulares de los vasos del xilema (y traqueidas) son similares a aquellas en el AFS del
cortex radical (Fig. 2.2). El transporte a larga distancia de cationes en el xilema puede
compararse con el movimiento iónico en un intercambiador de cationes con un
correspondiente declive en la tasa de translocación de cationes como el Ca2+ y Cd2+,
en relación al agua, ó aniones como el fosfato. Esta adsorción de intercambio de
cationes no se limita a los vasos del xilemáticos, también las paredes celulares del
tejido circundante toman parte en estas reacciones de intercambio.

El grado de retraso en la translocación de cationes depende de la valencia del catión

(Ca2+ > K+), de su propia actividad, de la actividad de cationes que compiten, de la
densidad de cargas de grupos negativos (dicotiledóneas > monocotiledóneas), del pH
de la savia xilemática que puede variar entre 5 y 7 y del diámetro de los vasos del
xilema. La tasa de translocación en el xilema de cationes metales pesados se realza
mucho cuando los iones son complejados, por ejemplo, en el caso de cobre, zinc ó
cadmio.

Los solutos pueden también ser resorbidos (“secuestrados” ó “descargados”,

ver abajo) desde el xilema (apoplasto) hacia células vivas (transporte hacia el
citoplasma y vacuola) a lo largo de la vía de la savia xilemática desde las raíces hacia
las hojas. Por lo menos para la resorción de potasio, la bomba de eflujo de protones
de la membrana plasmática de células parenquimáticas del xilema es la fuerza motriz
para el antiporte H+/K+. Con la creciente longitud de la vía, asimismo puede disminuir
la concentración de aminoácidos en la savia xilemática por ejemplo, en leguminosas
noduladas. Sin embargo, puede también presentarse lo opuesto, es decir un
incremento en la concentración de solutos por un factor de dos ó mas, como se ha
encontrado para calcio y magnesio en ricino.

La resorción desde el xilema puede ser el resultado cualquiera del

almacenamiento transitorio ó permanente en el parénquima del xilema y otros tejidos
del tallo, ó de la transferencia xilema–floema, mediada por células especializadas
(células de transferencia del parénquima del xilema, Sección 3.3.4). En algunas
especies vegetales, es muy importante la resorción de ciertos elementos minerales
desde la savia xilemática y puede tener consecuencias importantes para la nutrición
mineral en estas plantas. Esto es mas evidentes en las llamadas especies vegetales
natrofóbicas (Sección 10.2). En estas especies vegetales (e.g., Phaseolus vulgaris) el
Na+ es retenido principalmente en las raíces y en el tallo inferior, mientras que en
especies natrofílicas (e.g., remolacha azucarera) sucede fácilmente la translocación
hacia las hojas (Fig. 3.2).

Página 85
Fig. 3.2 Distribución del sodio en fríjol (Phaseolus vulgaris L.) y remolacha azucarera (Beta vulgaris L.) 24
h después de que se suplió radicalmente 5 mм 22NaCl. Autoradiograma.

Esta restringida translocación ascendente del Na+ es causada por la acumulación

selectiva de Na+ en las células parenquimáticas del xilema junto con su
retranslocación hacia las raíces (Fig. 3.10). En ricino estos dos componentes
conducen a un agotamiento en la concentración de Na+ desde 0.8 a 0.2 mм en
corriente ascendente del xilema.

La resorción de Na+ desde la savia xilemática es por lo tanto un mecanismo

efectivo para restringir la translocación hacia las laminas foliares. Este mecanismo, sin
embargo, no es necesariamente ventajoso para la tolerancia a las sales en plantas
(ver además Sección 16.6) y también es desventajoso en plantas forrajeras. Para
nutrición animal el contenido de sodio en el forraje debe ser por lo menos 0.2% Como
se muestra en la Tabla 3.3, en Lolium perenne y Trifolium repens, el Na+ es
translocado fácilmente hacia los vástagos, mientras que en Phleum pratense y
Trifolium hybridum esta translocación es bastante limitada. Es evidente que a fin de
aumentar el contenido de sodio en el forraje es más importante la selección adecuada
de especies vegetales que la aplicación de fertilizantes de sodio.

Tabla 3.3
Efecto de fertilizar con sodio sobre el contenido radical y caulinar de
sodio en plantas de pastoreo a
Contenido de Na (% peso seco)
Sin fertilizante de Na Con fertilizante de Na
Especie vegetal Radical Caulinar Radical Caulinar
Lolium perenne 0.03 0.26 0.06 1.16
Phleum pratense 0.10 0.04 0.28 0.38
Trifolium repens 0.27 0.22 0.77 1.96
Trifolium hybridum 0.45 0.03 0.77 0.22
a
En base a Saalbach & Aigner (1970).

La resorción desde la savia xilemática en raíces y tallos puede también ser un

factor determinante en la distribución de micronutrientes en plantas. En ciertas
especies, como fríjol y girasol, el molibdeno es acumulado preferentemente en el
parénquima del xilema de raíces y tallos. En estas especies se presenta un abrupto
gradiente en la concentración de molibdeno desde las raíces hacia las hojas (Tabla
3.4). En contraste, en otras especies, como tomate, el molibdeno es translocado
rápidamente desde la raíz hacia las hojas. De acuerdo a este hallazgo, cuando es alto
el suministro de molibdeno en el medio nutritivo, se presenta más rápido toxicidad en
tomate que en fríjol ó girasol.

Página 86
 Tabla 3.4
Distribución del molibdeno en plantas de fríjol
y tomate suplidas con molibdeno en la
solución nutritiva a
Parte vegetal Contenido de molibdeno
(µg g–1 peso seco)
Fríjol Tomate
Hojas 85 325

Tallos 210 123

Raíces 1030 470

a
Concentración del molibdeno en solución: 4
mg l–1. En base a Hecht-Buchholz (1973).

3.2.2.2 Liberación ó secreción

La composición de la savia del xilema a lo largo de la vía de transporte puede también

cambiar mediante la liberación ó secreción de solutos desde las células circundantes.
Por ejemplo, en no leguminosas suplidas con nitrato, disminuye la concentración de
nitrato en la savia xilemática como aumenta la longitud de la vía, mientras que la
concentración de nitrógeno orgánico, glutamina en particular, aumenta. Por otro lado,
en leguminosas noduladas (donde se presente fijación de N2), la relación de amidas a
aminoácidos cambia a favor de los aminoácidos.

Además de estos aspectos específicos de la translocación del nitrógeno, la

liberación ó secreción de nutrientes minerales desde el parénquima del xilema (y tejido
del tallo en general) es de gran importancia para el mantenimiento de un suministro
continuo de nutrientes para las partes caulinares en crecimiento. En periodos de
amplio suministro a las raíces, los nutrientes minerales son resorbidos desde la savia
xilemática, mientras que en periodos de insuficiente suministro a las raíces ellos son
liberados en la savia xilemática. Los cambios en el contenido de potasio y nitrato en la
base caulinar reflejan este funcionamiento de los tejidos cercanos al xilema en
respuesta a cambios en los estados nutricionales vegetales. A partir de esta
información se ha desarrollado una prueba rápida para nitrato en la base del tallo
como medio para recomendar las dosis de aplicación de fertilizantes nitrogenados
(Sección 12.3.8).

3.2.2.3 Descarga del xilema en hojas

A pesar de la resorción caulinar a lo largo de la vía la mayoría de solutos y agua son

transportados en los vasos del xilema hacia las hojas. Aquí el agua es
preferentemente transportada por las venas principales hacia sitios de rápida
evaporación como los márgenes foliares, ó desde las terminaciones venosas vía
movimiento simplástico principalmente hacia los estomas. Aunque en hojas de
especies de pastos C3 y C4 las paredes de las venas en la vaina del haz están
suberizadas, ello no proporciona una barrera contra el flujo apoplástico de agua y
solutos. Dependiendo de la concentración y composición de solutos en la savia
xilemática que entra a la hoja, y la tasa de perdida de agua por transpiración, a lo largo
de su corriente por la hoja puede enriquecerse varias veces la concentración de
solutos en centros previsibles, como por ejemplo, en los márgenes foliares. Esto es
particularmente cierto cuando las concentraciones de elementos minerales son altas

Página 87
en el medio radical (e.g., sustratos salinos) y para elementos minerales como el boro y
silicio (Sección 3.2.4). A menos que no se remueva algo de esta excesiva acumulación
de solutos en los puntos terminales de la corriente transpiratoria, por ejemplo,
mediante su carga en el floema, por gutación, como se ha mostrado para boro ó en
glándulas epidérmicas en halófitas, se presentara necrosis en las puntas ó márgenes
foliares (Fig. 3.7). Esto refleja la insuficiente resorción de solutos a lo largo de la vía de
la corriente transpiratoria por la hoja.

Se puede conseguir evitar la excesiva acumulación de solutos en el apoplasto

foliar mediante otros mecanismos aparte de la toma por las células foliares mediante la
formación de sales de baja solubilidad en el apoplasto. Esta estrategia parece ser
usada particularmente para la eliminación de calcio soluble en gimnospermas. Los
cristales de oxalato de calcio son abundantes en acículas de varias gimnospermas en
las paredes celulares del mesófilo y particularmente del floema y en la pared exterior
de la epidermis (Fig. 3.3). Este mecanismo de precipitación parece ser una vía segura
de hacer frente con una continua importación de calcio desde el xilema el cual es
escasamente exportado al floema (Sección 3.4.3) y donde tienen que mantenerse muy
bajas las concentraciones iónicas en el simplasto. Se desconoce el origen del ácido
oxálico en el apoplasto. El ácido oxálico puede ser liberado desde el citoplasma ó
formado en el apoplasto durante la degradación oxidativa del ácido ascórbico el cual
sirve como antioxidante y se presenta en el apoplasto en concentraciones bastante
altas.

Fig. 3.3 Cristales de oxalato de calcio en el apoplasto de acículas. (Izquierda) Micrografía del floema de
una acícula de Junipera chinensis; (derecha) micrografía de un poro estomatal de una acícula de Picea
abies (L.) Karst. (Cortesía de S. Fink, 1991a, c.)

Por supuesto, la importación de solutos desde el xilema hacia las hojas y la

evaporación del agua no conduce necesariamente a la acumulación de solutos en el
apoplasto foliar. En plantas de rápido crecimiento con un bajo suministro de nutrientes,
la concentración de solutos en la savia xilemática declina abruptamente desde las
raíces hacia las hojas y dentro de la lámina foliar desde la base a la punta. Por
ejemplo, en cebada la concentración de magnesio en la savia xilemática disminuye
desde la base a la punta desde 1.1 a 0.1 mм y para potasio desde 18.0 a 8.0 mм.
Similarmente, en tomate el agua liberada por gutación desde las puntas foliares estuvo
virtualmente libre de solutos inorgánicos.

Es solo recientemente que ha habido un gran interés en estudiar los

mecanismos involucrados en la toma foliar de solutos desde el apoplasto. Esta
“descarga del xilema” ó “secuestro” de solutos desde el apoplasto foliar ahora es
razonablemente bien entendida para la toma de aminoácidos en leguminosas y un
numero de árboles perennifolios. Las células de la vaina del haz son centros de
Página 88
intensa excreción neta de protones lo que acidifica el apoplasto (Fig. 3.4), el gradiente
de protones a través de la membrana plasmática actúa como fuerza motriz para el
cotransporte de aminoácidos y ureidos. En leguminosas la actividad de la bomba de
protones es alta antes del llenado de vainas y desaparece durante la formación de
vainas. En la membrana plasmática de células foliares parece estar establecida la
existencia de al menos dos sistemas separados de transporte para aminoácidos
alifáticos.

Fig. 3.4 Modelo para el secuestro de solutos desde la savia xilemática (“descarga del xilema”) en células
foliares

Aunque no hay información disponible sobre los mecanismos por los que los
nutrientes minerales son secuestrados desde el apoplasto foliar, también es probable
un cotransporte protón–anión para aniones inorgánicos (e.g., NO ) (Fig. 3.4) como
está establecido para células radicales (Fig. 2.9). La toma de cationes nutrientes
minerales puede ser mediada por un mecanismo antiporte–protón como se ha
mostrado para la resorción de K+ del xilema en el tejido caulinar. En vista de las
frecuentes altas concentraciones de nutrientes minerales en la savia xilemática y en el
apoplasto foliar, por ejemplo entre 5 y 18 mм K+ los canales iónicos en la membrana
plasmática de células foliares (Fig. 3.4) pueden muy probablemente jugar un rol clave
en la “descarga del xilema” de lo que en la toma iónica por células rizodérmicas
(Sección 2.4.2). Se disponen de varios métodos para obtener el fluido apoplástico
foliar y la aplicación de estos métodos no solo para la determinación de
concentraciones de fitohormonas en el apoplasto foliar sino también de nutrientes
minerales mejoraran nuestro conocimiento del mecanismo de este paso final del
transporte a larga distancia en el xilema desde las raíces a las hojas.

3.2.3 Efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y translocación

La tasa del flujo hídrico a través de la raíz (transporte a corta distancia) y en los
vasos del xilema (transporte a larga distancia) es determinada por la presión radical y
la tasa de transpiración. Un aumento en la tasa de transpiración puede, ó no puede,
realzar la toma y translocación de elementos minerales en el xilema. Se puede
conseguir el realce de varias formas, como se muestra en la Fig. 3.5. El esquema A es
cierto para elementos minerales como boro y silicio, excepto en el caso del arroz de

Página 89
aniego (Sección 10.3.2). El esquema C puede ser importante para plantas cultivadas
en suelo (Sección 15.2), particularmente en sustratos salinos (Sección 16.6).
Independiente de la transpiración la toma y tasa de translocación de elementos
minerales depende predominantemente de los siguientes factores:

Fig. 3.5 Modelo de los posibles efectos realzantes de las altas tasas de transpiración sobre la toma y
translocación de elementos minerales en raíces. A. Transporte “pasivo” de elementos minerales a través
del apoplasto hacia el estele. B. Eliminación más rápida de los elementos minerales liberados en los
vasos xilemáticos. C. Incremento en el caudal de la solución externa hacia el rizoplano y eventualmente
en el espacio libre aparente cortical, favoreciendo la toma activa en el simplasto. E, endodermis; X,
xilema; flecha, flujo de agua (A y C ver texto)

1. Edad vegetal. En plántulas y plantas jóvenes con una pequeña área de superficie
foliar, los efectos realzantes de la transpiración usualmente son ausentes; la toma de
agua y transporte de solutos en el xilema hacia los vástagos son determinados
principalmente por la presión radical. Como la edad y el tamaño vegetal aumenten,
aumenta la importancia relativa de la tasa de transpiración, particularmente para la
translocación de elementos minerales.

2. Hora del día. En hojas hasta el 90% de la transpiración total es estomatal. Durante
el periodo de luz, las tasas de transpiración y de este modo el posible realce de la
toma y translocación de elementos minerales son mucho mayores que durante el
periodo de oscuridad. Las caídas transitorias a corto plazo en las tasas de
translocación de elementos minerales al comienzo del periodo oscuro reflejan el
cambio de caudal mediado por la transpiración a mediado por la presión radical. Un
consistente y sincronizado patrón diurno de la tasa de transpiración y la tasa de toma
de potasio y nitrato es probablemente causado por los cambios en la disponibilidad
radical de carbohidratos ó por el control por retroalimentación en la toma.

Las leguminosas noduladas muestran un particular patrón diurno en el

transporte del nitrógeno fijado hacia el vástago. La abrupta disminución en el caudal
xilemático conducido por transpiración durante el periodo oscuro es compensada por
un abrupto aumento en la concentración del nitrógeno fijado (como ureidos, ver
Capitulo 7) en la savia xilemática, manteniendo de este modo constante la tasa total
de transporte xilemático de nitrógeno fijado durante todo el ciclo luz/oscuridad.

Página 90
 3. Concentración externa. Es bien conocido que un aumento en la concentración de
elementos minerales en el medio nutritivo puede realzar el efecto de la tasa de
transpiración sobre la toma y translocación de elementos minerales. Esto es más
probable el resultado del transporte que se muestra en los esquemas A y C en la Fig.
3.5. Usualmente, las tasas de translocación son mas sensibles a las diferentes tasas
de transpiración que a las tasas de toma, como se muestra para sodio en la Tabla 3.5.
El efecto de la transpiración sobre el potasio es insignificante comparando con el
sodio. Esta diferencia corresponde a las diferencias en las isotermas de toma de estos
elementos a crecientes concentraciones externas (Fig. 2.22). A bajas concentraciones
externas el flujo xilemático de nitratos en plantas de maíz tampoco es afectado al
disminuir la tasa de transpiración a 50%, y se requiere una reducción en la tasa de
transpiración a 20% antes que se evidencie una mayor declinación en el flujo de
nitratos.

Tabla 3.5
Efecto de la tasa de transpiración en plantas de remolacha azucarera sobre la toma y
translocación de potasio y sodio desde soluciones nutritivas a, b
Potasio Sodio
Concentración Baja Alta Baja Alta
externa (mм) transpiración transpiración transpiración transpiración
Tasa de toma (μmol por planta (4h)–1
+ +
1K + 1Na 4.6 4.9 8.4 11.2
10 K+ + 10Na+ 10.3 11.0 12.0 19.1
Tasa de trasporte (μmol por planta (4h)–1
1K+ + 1Na+ 2.9 3.0 2.0 3.9
10 K+ + 10Na+ 6.5 7.0 3.4 8.1
a
En base a Marschner & Schafarczyk (1967) y W. Schafarczyk (no publicado).
b
Transpiración en valores relativos: baja transpiración = 100; alta transpiración = 650.

4. Tipo de elemento mineral. Bajo de otro modo condiciones comparables (e.g., edad
vegetal y concentración externa), el efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y
transporte sigue una jerarquía de elementos minerales típicamente definida.
Usualmente ausente ó solo bajo para potasio, nitrato y fosfato pero puede ser
significante para sodio (Tabla 3.5) ó calcio. Por lo general, la transpiración realza la
toma y translocación de moléculas no cargadas a mayor grado que para los iones. Hay
una estrecha relación entre la tasa de transpiración y la tasa de toma de ciertos
herbicidas. La toma y translocación de elementos minerales en forma de moléculas es
de gran importancia en los casos de boro (ácido bórico; Fig. 2.13) y silicio (ácido
monosilícico; ver también Sección 10.3). Se muestra para plantas de avena una
estrecha correlación entre la transpiración y la toma de silicio en la Tabla 3.6.

Tabla 3.6
Toma medida y calculada de silicio en relación con la transpiración
(consumo de agua) en plantas de avena a
Días Transpiración Toma medida Toma calculada de
después de (ml por (mg por Si b
cosecha planta) planta) (mg por planta)
44 67 3.4 3.6
58 175 9.4 9.4
82 910 50.0 49.1
109 2785 156.0 150.0
a
A partir de Jones & Handrek (1965).
b
Concentración de silicio en la solución del suelo: 54 mg l1.

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 Hay una perfecta concordancia entre el contenido de silicio medido en plantas y
aquel previsto a partir de los valores de transpiración (agua perdida por concentración
de silicio en la solución del suelo). Por lo tanto la acumulación de silicio en la materia
seca caulinar puede ser un parámetro adecuado para calcular la eficiencia de uso del
agua (WUE; kg materia seca producida/kg agua transpirada) en cereales cultivados en
campo bajo agua lluvia. Sin embargo, este parámetro no es adecuado, por ejemplo, en
plantas cultivadas bajo diferentes regímenes de irrigación así como en plantas
cultivadas en soluciones nutritivas, ó cuando se comparan diferentes genotipos dentro
de una especie como cebada.

Aun en plantas donde se encuentran estrechas correlaciones entre la

transpiración y la toma de silicio, las raíces no son completamente permeables al
transporte radial del silicio. En células endodérmicas de trigo se hallan grandes
deposiciones de silicio aumentando desde las zonas radicales apicales a las básales y
tales deposiciones endodérmicas son típicas para cereales cultivados en campo.

La ausencia de efecto de las tasas reducidas de transpiración sobre el

transporte de la raíz al vástago de nutrientes minerales puede indicar una alta
proporción de transferencia de xilema a floema en el tejido caulinar, ó un
correspondiente aumento en las concentraciones xilemáticas de los nutrientes
minerales. Alternativamente, recientemente se ha enfatizado en la intervención de un
componente no transpiracional del transporte xilemático, es decir el llamado contraflujo
de Münch. Este componente se basa en el reciclaje de agua derivada del caudal
floemático de solutos desde vástagos a raíces (Sección 3.4.4) y la liberación de esta
agua, y algunos de estos solutos (fracción reciclada) en el xilema. De acuerdo a
Tanner & Beevers (1990) las cantidades calculadas de agua reciclada de este modo
varían entre 9% (a altas tasas de transpiración) y 30% (a bajas tasas de transpiración)
de la toma radical total de agua en plantas de maíz. Por varias razones se ha
cuestionado los valores en este alto rango por Smith (1991). No obstante, el reciclaje
de agua en plantas debe tomarse en cuenta con relación al reciclaje de nutrientes
minerales en general y la distribución caulinar del calcio en particular (Sección 3.4.3).

3.2.4. Efecto de la tasa de transpiración sobre la distribución caulinar

El transporte xilemático a larga distancia de exclusivamente un elemento mineral se

espera que presente un marcado patrón de distribución en los órganos caulinares que
depende de ambos la tasa de transpiración (e.g., ml g –1 peso seco cada día) y
duración de la transpiración (e.g., edad del órgano). Esto es cierto, por ejemplo, para
manganeso, en donde la misma planta (árbol de arce) y edad foliar similar las “hojas
de sol” (altas tasas de transpiración) tienen contenidos más altos de manganeso en su
materia seca que las “hojas de sombra” (bajas tasas de transpiración). Ambos la
distribución y el contenido de silicio usualmente reflejan la perdida de agua de varios
órganos. El contenido de silicio aumenta con la edad foliar y es particularmente alto en
las espigas de cereales como cebada. Aún dentro de cierto tejido, la distribución de
silicio semeja la vía del flujo transpiracional en el apoplasto. El silicio es depositado en
las paredes de las células epidérmicas ó en el pericarpo y capa externa de aleurona
de semillas de pastos como Setaria italica.

La distribución de boro también está relacionada con la perdida de agua del

órgano caulinar, como se muestra por la distribución de boro en vástagos de colza en
respuesta al suministro creciente de boro (Fig. 3.6). El gradiente típico en las tasas de
transpiración en los órganos caulinares (hojas > vainas >> semillas) corresponde al
gradiente en el contenido de boro.

Página 92
 Fig. 3.6 Efecto de la creciente aplicación de boro al suelo en la distribución caulinar de boro en colza.
(Recalculado a partir de Perth et al., 1975.)

Aún para una hoja en particular, un excesivo suministro de boro crea un

gradiente abrupto en el contenido de boro: pecíolos < mitad de la lamina foliar < punta
foliar. La necrosis en los márgenes ó puntas foliares es por lo tanto un síntoma típico
de la toxicidad por boro (Fig. 3.7). En plantas afectadas por sales los síntomas visibles
de toxicidad (e.g., por cloruros) son a menudo bastante similares, reflejando el patrón
de distribución mediado por transpiración dentro del vástago y sus órganos.

Fig. 3.7 Toxicidad por boro en hojas de lenteja. (Izquierda) control; (derecha) toxicidad por boro.

Frecuentemente, se observa una estrecha correlación positiva entre la distribución de

calcio y las tasas de transpiración de los órganos caulinares. Esto se muestra, por
ejemplo, por el bajo contenido de calcio en la materia seca de frutos frescos de baja
transpiración (<0.3% de calcio) comparando con hojas (3-5% de calcio) en la misma
planta. Una disminución en la tasa de transpiración disminuye más aún el contenido de
calcio en los frutos (Tabla 3.7). El efecto de la transpiración en el magnesio es mucho
menor que su efecto en el calcio, y en el potasio es insignificante. A pesar de las
correlaciones mostradas en la Tabla 3.7, las interacciones entre las tasas de influjo de
agua y de calcio son mucho más complejas en un órgano vegetal (Sección 3.4.3).

Página 93
 Tabla 3.7
Efecto de las tasas de transpiración caulinar de pimiento rojo
durante el crecimiento del fruto sobre el contenido de elementos
minerales en los frutos a
Contenido de elementos Peso seco
Tasa de minerales fruto
–1
transpiración (mg g peso seco)
(relativa) K Mg Ca (g por fruto)
100 91.0 3.0 2.75 0.62

35 88.0 2.4 1.45 0.69

a
A partir de Mix & Marschner (1976b).

El hecho de que las tasas de transpiración son mayores y los potenciales

hídricos foliares son menores en el muérdago que en la planta huésped explica
presumiblemente por que los parásitos xilemáticos como el Loranthus pueden
competir efectivamente con el huésped por los elementos minerales, en particular
nitrógeno, en el fluido xilemático, y por lo tanto también mantener un alto influjo de
fitohormonas radicales como las citoquininas.

La influencia de la transpiración sobre la distribución difiere no solo entre

elementos minerales sino también entre las varias formas del mismo elemento, como
se muestra en la Fig. 3.8 para nitrógeno. Mientras que la distribución caulinar de 15N
de amonio es independiente de las tasas de transpiración (perdida de agua) foliar y es
translocado preferentemente al ápice caulinar, el cual actúa como demanda del
nitrógeno reducido, el 15N de nitrato obedece bastante estrechamente el patrón de
transpiración. La disminución en el flujo xilemático de agua y nitratos hacia las hojas
más viejas de especies vegetales como el fríjol está causalmente relacionado con una
disminución regulada endógenamente en la conductividad hidráulica causada por el
taponamiento de los vasos xilemáticos en la unión del pulvínulo. Este taponamiento
puede ser considerado como un paso primario de la secuencia programada que
conduce a la disminución en la importación xilemática de nutrientes minerales y
fitohormonas hacia la hoja y, de este modo, hacia la senescencia foliar.

Fig. 3.8 Tasas de transpiración y distribución de nitrógeno marcado ( 15N) en diferentes hojas de fríjol
15NO
después de suplir radicalmente y 15NH . (Redibujado a partir de Martin, 1971.)

Página 94
3.3 Transporte floemático

3.3.1 Principios del transporte y anatomía del floema

El transporte floemático a larga distancia sucede en células vivas, los tubos cribosos
(Fig. 3.9). Los principios del mecanismo de transporte en el floema fueron propuestos
ya en 1930 por Münch en su hipótesis de flujo por presión (Druckstromtheorie) en base
al principio del osmometro. Este ha sido ya discutido en la sección 2.8 para la presión
radical. Münch sugirió que solutos como la sacarosa se concentran en el floema foliar
(i.e., carga del floema) y el agua es chupada hacia el interior del floema, creando una
presión interna positiva. Esta presión induce un flujo másico en el floema hacia los
centros de menor presión positiva causada por la eliminación de solutos desde el
floema. La tasa y dirección del flujo están por lo tanto estrechamente relacionados con
la liberación ó descarga en la demanda. Este tipo de flujo másico conducido por
presión en el floema difiere del xilema en tres importantes formas: (a) Los compuestos
orgánicos son los solutos dominantes en la savia floemática; (b) el transporte sucede
en célula vivas; y (c) la descarga de solutos en la demanda juega un rol importante.

Fig. 3.9 Área transversal de un haz vascular caulinar de maíz. Recuadro: tubo criboso con poros de la
placa cribosa y “proteínas P”. (A partir de Eschrich, 1976.)

Para nutrientes minerales los principales centros (fuentes) para la carga del floema
están localizados en el tallo (Sección 3.3.4) y en las hojas como componentes
cualquiera del suministro de nutrientes minerales a demandas en crecimiento (ápices
caulinares, frutos, raíces) ó del reciclaje de nutrientes (Sección 3.4.4). Un ejemplo del
transporte regulado principalmente por la relación fuente–demanda de un nutriente
mineral se muestra mostrado en la Fig. 3.10 para fósforo. Después de la aplicación a
una de las dos hojas primarias maduras, el fósforo marcado es transportado al ápice
caulinar y raíces mientras que el transporte a la otra hoja primaria es insignificante. En
contraste, el sodio (Fig. 3.10) no es transportado al ápice caulinar sino que se mueve
exclusivamente hacia abajo (basipetalmente) a las raíces donde es confinado a las
zonas básales. A partir de aquí se presenta un considerable eflujo neto de sodio. Este
ejemplo además refleja el rol del transporte floemático en el ciclaje de elementos
minerales y particularmente en la prevención de acumulación caulinar de sodio en
especies vegetales natrofóbicas. La capacidad del transporte bidireccional a larga
distancia de iones específicos está causalmente relacionada con la fisiología y
anatomía del floema y sus elementos.

Página 95
Fig. 3.10 Retranslocación del fósforo (32P) y sodio (22Na) marcados después de la aplicación de la punta
de una hoja primaria en fríjol. Autoradiograma, 24 h después de aplicación.

Dentro del floema los elementos del tubo criboso están asociados con células
acompañantes y células parenquimáticas (Fig. 3.9). Algunos de estos elementos
individuales del tubo criboso están alargados de punta a punta en largas series,
formando los tubos cribosos los cuales están conectados por poros conspicuos
(recuadro, Fig. 3.9) llamados poros de la placa cribosa. Los tubos cribosos son
sistemas vasculares altamente especializados para el transporte de solutos a larga
distancia. Las células del tubo criboso contienen una delgada capa de citoplasma,
formada de filamentos transcelulares (llamadas proteínas P) que pasan a través de los
poros de la placa cribosa. Las características anatómicas del transporte a larga
distancia en los tubos cribosos a través de los poros de la placa cribosa son similares
a aquellas del transporte a corta distancia en el simplasto a través de los
plasmodesmos.

En la mayoría de especies vegetales los poros de la placa cribosa están

forrados con calosa, un polisacárido altamente hidratado. Hay buena evidencia que la
calosa pueda hincharse rápidamente y llenar los poros, bloqueando así el transporte a
larga distancia en los tubos cribosos. La formación de calosa es fuertemente realzada
por el Ca2+ aún a concentraciones de pocos µм. Esto significa que solo muy bajas
concentraciones de Ca2+ libre pueden estar presentes en la savia floemática para el
funcionamiento normal del transporte a larga distancia. El taponamiento de los poros
de los tubos cribosos también es inducido por factores como el tratamiento con calor ó
perturbación mecánica del tallo, así como por lesiones mecánicas de los tubos
cribosos, por incisión, por ejemplo. Una incisión causa una caída súbita en la alta
presión interna de los tubos cribosos (>10 bars), lo cual presumiblemente dispara el
mecanismo de taponamiento de las placas de los tubos cribosos. Considerando el rol
de los tubos cribosos como canales conectores de alimento, puede pensarse que
estos procesos desempeñan la misma función de una “válvula de seguridad” que evita
la “el sangrado” cuando el sistema está lesionado. Para estudios experimentales en
transporte a larga distancia este mecanismo de taponamiento es ambos una ventaja y
una desventaja. Es una ventaja en que muy rápido después de la decapitación de la
planta, solo se obtiene exudado xilemático en el muñón de la raíz ó tallo; es una
desventaja, en que, con pocas excepciones –por ejemplo, los pedúnculos
inflorescentes de ciertas especies de árboles de palma– es muy difícil recolectar
exudado floemático y así conducir extensos estudios sobre la composición de
elementos minerales de la savia floemática. Hay algunas especies vegetales (e.g.,
Ricinus y Lupinus spp.) de los que pequeñas cantidades de exudado floemático
pueden recolectarse relativamente fácil mediante una incisión cuidadosa. Sin
embargo, con la técnica de la incisión hay siempre la posibilidad de contaminación de
la savia floemática por células parenquimáticas cortadas y por sustancias

Página 96
apoplásticas. Otro método es usar insectos chupadores como áfidos y saltones. En el
proceso de alimentación, estos insectos insertan su estilete en el tejido floemático y los
tubos cribosos. Si el estilete es cortado, por ejemplo con un rayo láser este permanece
en el tejido y la alta presión interna en los tubos cribosos forza a la savia floemática a
salir por la apertura del estilete. Esta técnica por supuesto, es muy difícil, y las
cantidades de exudados obtenidos son bastante pequeñas. Por estas razones es
bastante limitado nuestro conocimiento del transporte a larga distancia basado en el
análisis de la savia floemática, particularmente para elementos minerales.

3.3.2 Composición de la savia floemática

La savia floemática tiene una alto pH (7–8) y contiene altas concentraciones de

solutos, en promedio 15-25% materia seca. Un análisis comprensivo de la
composición de la savia floemática se muestra en la Tabla 3.8. El principal
componente es usualmente la sacarosa, la cual puede comprender hasta el 90% de
los sólidos. La proporción de sacarosa a otros solutos depende del centro de
recolección de la savia floemática, está es muy alta, por ejemplo cerca de la espiga en
cereales (Sección 5.4). Además de la sacarosa, entre otros solutos orgánicos los
aminoácidos están usualmente presentes en altas concentraciones (Tabla 3.8); las
amidas glutamina y asparragina pueden representar hasta el 90% de está fracción,
mientras que la concentración de nitrato y amonio es usualmente muy baja. Son
también abundantes en la savia floemática los aniones ácidos orgánicos como el
citrato y el malato, y en lupino blanco las concentraciones de succinato pueden
alcanzar los mismos órdenes de magnitud que la concentración total de N–amino.
También se encuentran en la savia floemática un amplio rango de compuestos
orgánicos, por ejemplo vitaminas, hormonas, proteínas y ATP.

Tabla 3.5
Comparación de los niveles de solutos orgánicos e inorgánicos en exudados floemáticos y
xilemáticos de Nicotiana glauca a
Exudado floemático Exudado xilemático
(incisión del tallo) (traqueal) Relación de
pH 7.8–8.0 pH 5.6–5.9 concentración
Sustancia (μg ml–1)b (μg ml–1)b floema/xilema
Materia seca 170–196c 1.1–1.2 c 155–169
Sacarosa 155-168 c ND –
Azucares Ausente NA –
reductores 10808.0 283.0 38.2
Compuestos amino ND NA –
Nitrato 45.3 9.7 4.7
Amonio 3673.0 204.3 18.0
Potasio 434.6 68.1 6.4
Fósforo 486.4 63.8 7.6
Cloruro 138.9 43.3 3.2
Azufre 83.3 189.2 0.44
Calcio 104.3 33.8 3.1
Magnesio 116.3 46.2 2.5
Sodio 9.4 0.60 15.7
Hierro 15.9 1.47 10.8
Zinc 0.87 0.23 3.8
Manganeso 1.20 0.11 10.9
Cobre
a
A partir de Hocking (1980b)
b
ND, no presente en cantidad detectable; NA, datos no disponibles
c
mg ml–1

Página 97
 De los elementos minerales, el potasio usualmente presenta con mucho la mayor
concentración, seguido del fósforo, magnesio y azufre (Tabla 3.8). El azufre esta en
las formas reducidas (glutatión > metionina > cisteína ó cisteína > glutatión) y como
sulfato. Las concentraciones de sulfato en la savia floemática pueden ser tan altas
como del fosfato. El cloruro y el sodio pueden también presentarse a concentraciones
considerablemente altas (Tabla 3.8), pero esto depende fuertemente del suministro
externo y la especie vegetal. En contraste, la concentración de calcio en la savia
floemática es muy baja.

Son raros los datos confiables sobre la concentración de micronutrientes en la

savia floemática (Tabla 3.8). En savia floemática recolectada a partir de incisión
caulinar en brócoli se encontraron concentraciones bastantes alta de boro (6–13 µg
ml–1). No hay datos de concentraciones de molibdeno y níquel en la savia floemática.

Con excepción del calcio, la concentración de todos los solutos es usualmente

varias veces mayor en el exudado floemático que en el exudado xilemático (Tabla 3.8).
Los datos en la Tabla 3.8 de la composición de la savia floemática concuerdan bien
con los análisis de tallos de ricino, lupino blanco y arroz. Para una revisión
comprensiva de la composición de la savia floemática, el lector es referido a Ziegler
(1975).

3.3.3. Movilidad en el floema

Todos los nutrientes minerales han sido hallados en la savia floemática, excepto
molibdeno y níquel donde hasta ahora no hay datos disponibles. Sin embargo surge la
cuestión, de si la savia floemática, particularmente los exudados recolectados por
incisión, reflejan completamente la movilidad en vivo de los elementos minerales en el
transporte floemático a larga distancia de la fuente a la demanda. Otra aproximación al
estudio de la movilidad floemática es el uso de elementos marcados (isótopos
radioactivos ó estables) para seguir el transporte a larga distancia después de su
aplicación, por ejemplo, a la punta de la lamina foliar (Fig. 3.10). Debido al gradiente
en el potencial hídrico del xilema, la retranslocación desde las puntas foliares y desde
fuera de la hoja tratada debe presentarse en el floema. En base a tales estudios y en
consideración de los datos sobre la composición de la savia floemática, los nutrientes
minerales pueden ser clasificados dependiendo de su movilidad en el floema (Tabla
3.9). El sodio ha sido incluido como nutriente mineral para algunas especies vegetales
y su movilidad en el floema es de particular importancia para plantas cultivadas en
sustratos salinos.

Tabla 3.9
Diferencias características en la movilidad de nutrientes
minerales en el floema
Alta movilidad Movilidad Baja movilidad
intermedia
Potasio Hierro Calcio
Magnesio Zinc Manganeso
Fósforo Cobre
Azufre Boro
Nitrógeno (N-amino) Molibdeno
Cloro (Sodio)

La clasificación en la Tabla 3.9 es por supuesto, solo una primera aproximación ya

que se ignoran ciertos factores, por ejemplo, las diferencias genotípicas ó el estado
nutricional vegetal. Sin embargo, para los macronutrientes, excepto calcio (ver en

Página 98
Sección 3.4.3), la movilidad floemática es generalmente alta, y para los
micronutrientes es por lo menos intermedia con excepción del manganeso. Para el
molibdeno se ha establecido una movilidad floemática bastante alta a partir de ambas
mediciones directas e indirectas. Estudios sobre la movilidad floemática del boro se
han llevado a cabo mediante el seguimiento en el tiempo de la translocación del boro
en frutos en desarrollo como en maní y particularmente con la ayuda de isótopos de
boro. Tales investigaciones consideradas junto con las concentraciones bastante altas
de boro que se presentan en los exudados floemáticos (Sección 3.3.2) revelan
claramente la movilidad floemática del boro. Cantidades considerables de boro son
translocadas en el floema hacia las demandas en crecimiento, por ejemplo, yemas
florales, después de la aplicación foliar. De este modo el boro puede ser clasificado
por lo menos de movilidad intermedia en el floema.

Aunque puede demostrarse algún transporte a larga distancia en el floema con

manganeso marcado, su movilidad es generalmente muy baja. Lo mismo es cierto
para calcio. Aunque pueden encontrarse concentraciones considerables de calcio en
la savia floemática (Tabla 3.8) es no obstante apropiado clasificar el calcio como un
nutriente mineral de muy baja movilidad floemática. Si se asumiera que la savia
floemática liberada a una demanda en crecimiento (e.g., ápice caulinar, fruto joven)
refleja su demanda requerida para nutrientes minerales, la observada relación
calcio/potasio cercana a 1/100 en la savia floemática en la Tabla 3.8 es 5 a 10 veces
más bajas para cubrir esta demanda. Puede sacarse una conclusión similar a partir de
otros análisis de savia floemática y de este modo, la mayoría del calcio demandado
por demandas en crecimiento tiene que ser cubierto por importación vía xilema
(Sección 3.4.3).

3.3.4 Transferencia entre el xilema y el floema

En los haces vasculares, el floema y xilema están separados por solo unas pocas
células (Fig. 3.9). En la regulación del transporte a larga distancia, es muy importante
el intercambio de solutos entre los dos sistemas conductores. A partir de las
diferencias de concentración mostradas en la Tabla 3.8 es evidente que puede
presentarse transferencia del floema al xilema cuesta abajo, a través de la membrana
plasmática de los tubos cribosos, si existe un gradiente de concentración adecuado.
En contraste para la mayoría de solutos orgánicos e inorgánicos una transferencia del
xilema a floema es usualmente un transporte cuesta arriba en contra de un abrupto
gradiente de concentración entre el apoplasto (xilema) y el simplasto de las células
parenquimáticas circundantes al xilema y las células del floema (Fig. 3.9). La
transferencia del xilema a floema es de particular importancia para la nutrición mineral
vegetal, debido a que el transporte xilemático es dirigido principalmente a los centros
(órganos) de mayor transpiración, los cuales usualmente no son los centros de mayor
demanda para nutrientes minerales. Esta transferencia de solutos orgánicos e
inorgánicos puede presentarse a lo largo de toda la vía desde las raíces al vástago, y
el tallo juega un rol importante en este aspecto, más probablemente vía células de
transferencia (Fig. 3.11). En tallos, los centros de intensa transferencia xilema a floema
son los nudos, que funcionan en cereales, por ejemplo, para nutrientes minerales
como potasio y en soya para aminoácidos. En el transporte de aminoácidos en soya
desde las raíces al vástago, entre el 21 y 33% de la transferencia total del xilema al
floema se presento en el tallo y entre el 60 y 73% en las láminas foliares.

Página 99
 Fig. 3.11 Transporte a larga distancia en el xilema (X) y floema (P) en un tallo con una hoja conectada y
transferencia xilema a floema mediada por una célula de transferencia (T).

La proporción de transferencia xilema a floema en el tallo es influenciada por el

caudal xilemático, i.e., también por la tasa de transpiración. En el tomate la duplicación
del caudal xilemático redujo la transferencia de aminoácidos en el tallo marcadamente
a favor de una mayor proporción transportada a las hojas más viejas a expensas del
ápice caulinar. Así mismo por esta razón también se espera cierto ritmo diurno en el
particionamiento de solutos entre las hojas maduras y el ápice caulinar ó frutos, a no
ser que esto no sea compensado por una mayor transferencia xilema a floema en las
láminas foliares.

La información es escasa acerca del proceso opuesto, la transferencia de

floema a xilema. En trigo, después de la antesis la retranslocación floemática desde la
hoja bandera hacia el tallo es seguida por una considerable liberación en el xilema de
fósforo, magnesio, y nitrógeno pero no de potasio. Estos nutrientes minerales son
subsecuentemente transportados por el xilema hacia las espigas. En lupino blanco por
lo menos en algunas regiones del tallo, en el transporte hacia el ápice caulinar la
transferencia floema a xilema parece ser de mayor importancia que la transferencia en
la dirección opuesta.

3.4 Importancia relativa del floema y el xilema para el transporte a larga distancia
de los nutrientes minerales

3.4.1 General

Son difíciles de hacer valoraciones cuantitativas precisas sobre la importancia relativa

del transporte floemático y xilemático de solutos hacia partes ú órganos vegetales.
Para tales valoraciones no solo se requieren las concentraciones de solutos, sino
también la velocidad del transporte y el área transversal de los vasos conductores, de
acuerdo a la siguiente relación:

Página 100
 Transferencia de masa específica = velocidad x concentración
(g h–1 cm–2) (cm h–1) (mg ml–1)

La velocidad de transporte xilemático y floemático varía enormemente.

Frecuentemente se hallan en promedio velocidades entre 10 y 100 cm h–1, y las tasas
en el floema son usualmente mucho menores que en el xilema. En pedúnculos de fruto
de lupino blanco, se han reportado velocidades máximas de 22 cm h–1 en el floema y
147 cm h–1 en el xilema.

Nuestro conocimiento actual acerca de la importancia relativa de la importación

y exportación de elementos minerales en el xilema y floema hacia partes ú órganos
vegetales se basa principalmente en análisis detallados de la savia floemática y
xilemática en diferentes partes caulinares en plantas individuales y los
correspondientes contenidos de elementos minerales en las partes caulinares en
sucesivas cosechas.

3.4.2 Nutrientes minerales con alta movilidad floemática

Para nutrientes minerales con alta movilidad floemática como potasio, fósforo ó
nitrógeno como N–amino, la importancia relativa del transporte floemático y xilemático
a un órgano depende principalmente de la etapa de desarrollo del órgano como se
muestra en la Tabla 3.10 para el N–amino durante la vida de una hoja individual.

Tabla 3.10
Importación y exportación de nitrógeno durante la vida de una
hoja de plantas de ricino alimentadas con nitrato a
Días después Nitrógeno (nmol por hoja)
de emergencia Xilema (N– Floema Cambio
foliar NO3)b neto
1-12 + 2.7 (0.23) + 1.4 + 4.10

13-20 + 2.5 (0.43) – 1.1 + 1.36

21-40 + 2.8 (0.63) – 3.7 – 0.87

41-60 + 1.4 (0.48) – 4.0 – 2.63

a
En base a Jeschke & Pate (1992).
b
Importación de N–NO3 por la savia xilemática

A lo largo de la vida de la hoja la planta de ricino alimentada con nitrato, fue alta
la importación de nitrógeno por la savia xilemática y continuó a una alta tasa y solo
declino al inicio de la senescencia. La adicional importación floemática de nitrógeno
durante la rápida expansión foliar fue seguida por un abrupto incremento en la
exportación floemática de tal manera que la exportación fue mayor que la importación.
La importación de nitrato represento solo una pequeña fracción del nitrógeno
importado. Las tasas de exportación floemática de nitrógeno coincidieron
estrechamente con las tasas netas de fijación de CO2 por la lámina.

Se han obtenido en principio, datos similares sobre el curso del tiempo para la
importación y exportación xilemática y floemática de potasio y fósforo durante la vida
de hojas individuales en cebada. Una falta de cambio en los contenidos netos de los
elementos minerales altamente móviles en el floema en hojas completamente

Página 101
expandidas es por lo tanto un reflejo de ó el cese de la importación ó, mas probable,
de un equilibrio entre la importación y exportación (retranslocación).

3.4.3 Nutrientes minerales de baja movilidad floemática; Ejemplo Calcio

Debido a sus bajas concentraciones en la savia floemática (Sección 3.3.2) la

importación del calcio hacia demandas en crecimiento como los ápices caulinares,
hojas jóvenes ó frutos se presenta casi exclusivamente en el xilema, mientras que la
importación floemática es insignificante como se mostró para ricino en la Tabla 3.11.
Esto contraste marcadamente con el potasio del cual la mayoría (yemas terminales) y
por lo menos la mitad (hojas jóvenes) de la importación total neta se presenta por el
floema. La importación floemática de magnesio contribuye en un 25 y 40% de la
importación total, respectivamente.

Tabla 3.11
Importación xilemática y floemática de potasio, magnesio y calcio
en la yema Terminal y hojas más jóvenes de ricino a
Yema Terminal Hojas más jóvenes
K Mg Ca K Mg Ca
Xilema 3.9 8.0 4.2 20.6 5.2 2.4

Floema 20.4 2.0 0.03 19.3 2.0 0.03

a
Datos en μmol por planta por 9 días. Datos recalculados a
partir de Jeschke & Pate (1991b).

A fin de cubrir la relativamente alta demanda de calcio de las demandas en

crecimiento, particularmente en especies vegetales dicotiledóneas que tienen una alta
capacidad de intercambio catiónico en el apoplasto (Sección 8.6), se requiere un
mayor caudal xilemático hacia estos órganos. Frutos en desarrollo de maní y
tubérculos de papa son excepciones ya que ellos pueden cubrir parte de su demanda
de calcio mediante su toma directa desde la solución del suelo. Los ápices caulinares,
las hojas jóvenes, particularmente aquellas rodeadas de hojas maduras (e.g., col), y
los frutos carnosos se caracterizan por bajas tasas de transpiración e inherentes bajas
tasas de caudal xilemático. Por lo tanto son endémicas la deficiencia de calcio y los
llamados desordenes relacionados con la deficiencia de calcio como la quemadura
apical en lechuga, la podredumbre del final de floración en tomate, y la mancha
amarga en manzanos. Para revisiones comprensivas del tema, ver Bangerth (1979),
Kirkby (1979) y Marschner (1983).

Para aumentar el contenido de calcio en hojas ó frutos en crecimiento, es más

efectivo incrementar las tasas de translocación en los frutos que incrementar el
suministro del calcio en el sustrato (Tabla 3.12). Como lo esperado, el potasio debido a
su alta movilidad floemática no es afectado por estos tratamientos. Además, hay una
marcada correlación negativa, entre la tasa de crecimiento y el contenido de calcio en
la materia seca de frutos en crecimiento, mientras que otra vez esto no es observado
con el potasio. Las altas tasas de crecimiento se basan en altos influjos de solutos vía
floema y así correlacionadas con alto influjo de potasio, pero muy bajo influjo de calcio.
Además, en órganos con bajas tasas de transpiración, como frutos carnosos, un alto
caudal floemático de solutos cualquiera deprime fuertemente, ó aún invierte la
dirección del flujo xilemático. Este contraflujo de agua en el xilema puede ser
considerable, por ejemplo en frutos de uva y conducen a la exportación desde los
frutos de ambos calcio y solutos orgánicos.

Página 102
 Tabla 3.12
Efecto de los factores ambientales y tasa de crecimiento sobre el
contenido de calcio y potasio en frutos de ají a
Contenido en frutos
(μmol g–1 peso seco)
Tratamiento y tasa de crecimiento Ca K
Suministro radical de calcio
0.5 mм 26.9 1315
5.0 mм 33.2 1228
Humedad relativa en el ambiente del
fruto
90% 32.7 1892
40% 55.4 1918
Tasa de crecimiento de los frutos
(mg peso seco por día)
20.1 28.2 1772
29.9 20.7 1846
38.5 17.2 1813
a
A partir de Marschner (1983).

Las altas tasas de transpiración en todo el vástago, sin embargo, frecuentemente

disminuyen en vez de incrementar el influjo de calcio en órganos de baja transpiración
como las rosetas del coliflor. Bajo estas condiciones el caudal xilemático es dirigido a
hojas exteriores de alta transpiración a expensas de las hojas internas ó las rosetas.
La inhibición de la transpiración (por alta humedad relativa ó durante el periodo
oscuro) usualmente favorece la dirección del caudal xilemático hacia órganos de baja
transpiración. Por ejemplo en col china, un incremento en la humedad relativa durante
la noche incrementa las concentraciones de calcio en las hojas internas 64% y
disminuye la proporción de cabezas con quemadura apical en un 90%. En plantas de
papa sometidas a secado del suelo, puede reducirse significativamente la necrosis de
tubérculos relacionada con la deficiencia de calcio mediante la aspersión foliar de
antitranspirantes y una correspondiente alteración de los gradientes del potencial
hídrico hoja–tubérculo. El encogimiento diurno (durante el periodo lumínico) y el
hinchamiento (durante el periodo oscuro) de las rosetas del coliflor ó de la col están
estrechamente correlacionados con los cambios correspondientes en el caudal
xilemático y el flujo de calcio hacia varias partes de los vástagos.

Bajo condiciones de baja transpiración, el caudal xilemático desde las raíces

hacia los vástagos es determinado por la presión radical. La importación de agua y
calcio vía xilema a órganos de baja transpiración depende por lo tanto fuertemente de
la presión radical. La disponibilidad de agua en el medio de enraizado, particularmente
durante el periodo oscuro, es de este modo crucial para el transporte a larga distancia
de calcio a órganos de baja transpiración con alta demanda de calcio para su
crecimiento. De acuerdo con esto, un alto potencial osmótico de la solución del suelo
(e.g., salinidad del suelo) disminuye ambos presión radical y el influjo de calcio hacia
hojas jóvenes ó frutos e induce síntomas de deficiencia de calcio.

Estas relaciones son mostradas en la Tabla 3.13 para hojas en expansión de

fresa. La alta presión radical, como es indicada por la intensidad de gutación, esta
estrechamente correlacionada con una incrementada concentración de calcio en las
hojas en expansión y cualquiera la ausencia ó solo síntomas suaves de deficiencia de
calcio (necrosis apical). El magnesio, el cual es altamente móvil en el floema, solo es
ligeramente afectado por la presión radical. La presión radical además depende
fuertemente de la respiración radical y el suministro de oxigeno a las raíces. La

Página 103
interrupción de la aireación de la solución nutritiva durante la noche no tiene efecto
sobre la acumulación de calcio en raíces de tomate pero redujo el transporte hacia al
tallo en 42% y hacia las hojas en 82%. Está bien documentado un incremento en la
pudrición terminal de la inflorescencia en el tomate por una pobre aireación en el
medio de enraizado.

Tabla 3.13
Relación entre la presión radical (gutación) y el transporte de calcio hacia
hojas en expansión de fresa a
Concentración de la Gutación Necrosis Contenido
solución nutritiva b (relativa) apical (μg por hoja)
Día Noche (0–3) c (0–5) d Ca Mg
Concentrada Concentrada 0.3 3.0 7 57
Concentrada Diluida 2.4 0.3 25 77
Diluida Concentrada 0.8 1.3 16 74
Diluida Diluida 2.3 0.0 62 78
a
En base a Guttridge et al. (1981).
b
Presión radical varía según la concentración de la solución nutritiva:
concentrada = 6.5 atm; diluida = 1.6 atm.
c
0 = nada; 3 = alto
d
0 = nada; 5 = muy severo

La tasa de importación de calcio hacia las demandas en crecimiento también

depende de la formación de nuevos centros de intercambio catiónico en el apoplasto
(paredes celulares) que actúan como demanda para calcio y por consiguiente es
removido desde los centros de intercambio en los terminales de los vasos xilemáticos.
Esto puede contribuir a la bien documentada abrupta disminución en la tasa de
importación de calcio por unidad de agua transpirada después del cese de crecimiento
por extensión de hojas y frutos.

En la regulación fina de la tasa de importación del calcio hacia demandas en

crecimiento, juega un rol importante un componente no vascular, presumiblemente un
transporte célula a célula ligado con un contratransporte de auxinas (IAA). El
transporte basipétalo polar (descendente) de IAA en tejidos jóvenes se presenta muy
probablemente mediante un simporte H+–IAA en una extremidad de la célula y un
eflujo de IAA regulado por Ca2+ en la otra. Por consiguiente, el Ca2+ es requerido para
el transporte basipétalo polar de IAA. Simultáneamente, el transporte de IAA esta
ligado con un transporte acropétalo polar (ascendente) de calcio. La tabla 3.14
muestra que en segmentos de hipocótilo en girasol el transporte del calcio es mayor
hacia lo apical (más joven) con relación a la extremidad basal de los segmentos, y se
realza marcadamente mediante la aplicación de IAA. Este efecto realzante puede
deteriorarse por TIBA, un inhibidor del transporte polar de IAA.

Tabla 3.14
Efecto de IAA (auxina) y TIBA (ácido triyodobenzoico) sobre el
eflujo de calcio desde segmentos de hipocótilo de girasol a
Eflujo de calcio (nmol por 20 segmentos h–1)
Extremidad apical Extremidad basal
Control 22.4 15.4
IAA b 37.1 25.6
b
TIBA 25.4 17.2
a
De Guzman & De la Fuente (1984).
b
Aplicado a las extremidades respectivas de los
segmentos

Página 104
 Esta relación causal entre el transporte de IAA y calcio en un tejido puede
también demostrarse en hojas jóvenes de lechuga, en diferentes órganos caulinares
de árboles de mango y en frutos jóvenes de tomate (Tabla 3.15). El pretratamiento con
TIBA inhibió el transporte basipétalo polar de IAA desde el fruto joven y
simultáneamente deprimió el transporte acropétalo polar de calcio hacia el fruto. En
contraste, las tasas de transporte acropétalo de 86Rb(K) y agua no fueron afectados
por el tratamiento con TIBA.

Tabla 3.15
Efecto del pretratamiento con TIBA (24 h) sobre el
transporte basipétalo de IAA y acropétalo de 45Ca, 86Rb(K)
y 3H2O en frutos de tomate con 10 días de edad a
IAA Transporte acropétalo
(pmol por (Bq por fruto)
45 86 3
Tratamiento fruto) Ca Rb H2O
Control 18 33 17 39

TIBA 12 18 15 38
a
En base a Banuelos et al. (1987).

La creciente importación de calcio hacia los frutos, sin embargo, no es ventajosa bajo
todas las circunstancias. En tomate, por ejemplo, los factores ambientales que realzan
la importación de calcio hacia los frutos incrementan la incidencia del “moteado
dorado” como un desorden fisiológico causado por un exceso en vez de una
deficiencia de calcio en el tejido. En el tejido con moteo dorado se encontraron altos
niveles de calcio junto con muchos cristales de oxalato de calcio. La abundante
formación de cristales de oxalato de calcio en el apoplasto de acículas en
gimnospermas (Fig. 3.3) es otro ejemplo de la excesiva importación de calcio a un
órgano, y es particularmente evidente en árboles cultivados en suelos calcáreos.

3.4.4 Retranslocación y ciclaje de nutrientes

Con excepción del calcio y presumiblemente también manganeso, la importación

xilemática de nutrientes y la exportación (retranslocación) floemática es una
característica normal a lo largo de la vida de una hoja individual. Varios evidencias
indican una rápida transferencia xilema a floema en las láminas foliares e involucra
solo una pequeña fracción del contenido foliar total (fracción de “ciclaje”; Fig. 2.26) en
este proceso. Una porción considerable de estos nutrientes es retranslocada en el
floema de los vástagos de vuelta a las raíces y puede por lo tanto servir para varias
funciones. Ellos pueden ser usados para llevar información acerca del estado
nutricional de los vástagos y, vía retroregulación, también controlar su toma radical
(Sección 2.5.6). En especies vegetales natrofóbicas la retranslocación floemática es
un componente importante en el mantenimiento de los bajos contenidos foliares de
sodio (Fig. 3.10). Esto también es cierto para algunas natrofilicas, especies tolerantes
a las sales como la caña pero no para otras como la cebada.

En especies vegetales en las que el vástago proporciona el mayor centro para

la reducción de nitrato (Sección 8.2) se requiere retranslocación floemática de
nitrógeno reducido de los vástagos hacia las raíces para satisfacer la demanda radical
de nitrógeno reducido para crecimiento. Sin embargo, frecuentemente cantidades
considerables de nutrientes retranslocados son de nuevo cargados en el xilema radical
para ser transportados de vuelta al vástago, i.e., se ciclan en la planta. Para el potasio
se ha demostrado convincentemente que por lo menos en ciertas especies vegetales
el ciclaje es un proceso importante para el mantenimiento del balance de cargas en

Página 105
 vástagos y raíces de plantas alimentadas con nitrato (ver abajo). En término más
generales el ciclaje de los nutrientes puede ser un medio útil de limar fluctuaciones de
suministros externos para corresponder más consistentemente a una demanda. El
ciclaje de nutrientes minerales puede también ser importante para compensar, por lo
menos en parte, la heterogénea distribución de nutrientes minerales en la zona de
enraizado, por ejemplo en el caso del zinc, pero no en el caso del hierro. En general, el
ciclaje de nutrientes minerales no debe considerarse en todo caso como un
mecanismo regulador específico para un nutriente mineral particular. En muchos casos
el ciclaje puede bien ser la consecuencia del mecanismo y dirección del transporte
floemático gobernado por el transporte de azúcares desde las hojas como fuente hacia
las raíces como demanda.

Se han hecho estudios comprensivos sobre el ciclaje de nutrientes minerales

en lupino blanco y ricino por Jeschke & Pate (1991b). Algunos de sus datos son
resumidos en la Tabla 3.16, que presenta la importación y exportación de nutrientes
minerales desde la lámina foliar, la retranslocación a través del floema y el ciclaje a
través de las raíces. Como ya se ha mostrado para nitrógeno reducido (Tabla 3.10), y
es también el caso para potasio, sodio y magnesio, lo exportado a través del floema
puede comprender una gran fracción de lo importado a través del xilema. La
exportación floemática de calcio es insignificante en ricino pero inesperadamente alta
en lupino blanco. Esta alta exportación de calcio probablemente se relaciona con las
concentraciones excepcionalmente altas de ácidos orgánicos (principalmente
succinato) en la savia del floema de lupino blanco y es indicativo de la fuerte quelación
del calcio. Entre un 82 y 100% de los elementos minerales exportados son
retranslocados al floema de vuelta a las raíces, y una alta proporción de potasio y
manganeso es ciclada, i.e., ellos son otra vez cargados en el xilema y transportados a
los vástagos (Tabla 3.16). Para calcio y sodio no se puede dar datos precisos pero el
ciclaje es de poca importancia. Para el ciclaje del potasio, datos correspondientes de
otras especies vegetales son 20% en tomate y 30% en trigo y centeno.

Tabla 3.16
Particionamiento, translocación y ciclaje de elementos minerales en lupino blanco y ricino a
Proporción de la toma total (%)
Lupino blanco Ricino
Parámetro K Na Mg Ca K Na Mg Ca
Importación (lamina foliar) xilemática 96 45 33 29 138 11 51 39
Exportación (lamina foliar) floemática 72 33 25 12 93 9 13 2
Transporte floemático hacia raíces 59 33 20 9 85 9 15 1
Ciclaje a través de raíces 39 –b 10 –b 78 –b 7 –b
a
En base a Jeschke & Pate (1991b).
b
No pudo cuantificarse.

El ciclaje de nutrientes es de particular importancia para la nutrición del nitrógeno en

plantas. En plantas de cebada alimentadas con nitrato, del nitrógeno translocado por el
xilema hacia los vástagos (100%), hasta el 79% fue retranslocado por el floema como
nitrógeno reducido de vuelta a las raíces; de este 79%, alrededor del 21% fue
incorporado en el tejido radical y el remanente ciclado de vuelta por el xilema a los
vástagos. En plantas jóvenes de trigo y centeno el 60% del nitrógeno reducido en la
savia xilemática representa fracción ciclada. En trigo durante toda la ontogénesis 10–
17% de nitrógeno y 12–33% del azufre en la savia xilemática es derivado de la
fracción reciclada en el floema desde los vástagos hacia las raíces. Por consiguiente,
en plantas alimentadas con nitrato la proporción de nitrato del nitrógeno total de la
savia xilemática puede usarse como indicador de la reducción radical de nitrato solo
en especies vegetales en las cuales la reducción del nitrato está confinada solamente

Página 106
a las raíces. Sin embargo, la situación es más complicada para especies vegetales
que reducen el nitrato en ambos raíces y vástagos. En ricino, por ejemplo, cerca de la
mitad de la reducción de nitrato se presenta en las raíces. La mayoría del nitrógeno
reducido en las raíces es translocado por el xilema hacia los vástagos, del cual una
porción considerable es retranslocada por el floema hacia las raíces y se cicla de
vuelta por el xilema hacia los vástagos. De este modo, a un momento dado de
muestreo de savia xilemática, una considerable proporción del nitrógeno reducido
habrá ya sido ciclado por lo menos una vez por toda la planta. Esto también puede
mantenerse para azufre reducido.

El centro predominante para la reducción del nitrato en las plantas (raíces ó

vástagos) también puede tener un impacto importante en el ciclaje del potasio (Fig.
3.12). El potasio juega un rol importante como contraión para el transporte xilemático
del nitrato (Sección 2.9). Después de la reducción caulinar del nitrato, tiene que
mantenerse el balance de cargas mediante el correspondiente incremento neto en los
aniones ácidos orgánicos (Sección 2.5.4). Como alternativa al almacenamiento en las
vacuolas de las células foliares, los aniones ácidos orgánicos (principalmente malato)
y el potasio como catión acompañante pueden ser retranslocados por el floema hacia
las raíces. Después de la descarboxilación de los ácidos orgánicos, el potasio puede
actuar de nuevo como contraión para el transporte xilemático del nitrato hacia el
vástago. Se ha proporcionado fuerte apoyo para este modelo por Touraine et al.
(1990) en soya, que reduce cerca del 90% del nitrato en los vástagos. Se encontraron
en estas plantas estrechas correlaciones entre la reducción caulinar del nitrato, la
retranslocación floemática del potasio y de aniones ácidos orgánicos (principalmente
malato), las descarboxilaciones radical y la liberación de bicarbonato. Como puede
predecirse a partir de este modelo, el someter el vástago a la luz resulta en una
realzada liberación radical de bicarbonatos, y en tallos alimentados con potasio el
malato induce el incremento en la toma neta de nitrato y el consumo neto de protones
por las raíces (i.e., liberación de bicarbonato).

Fig. 3.12 Modelo para la circulación de potasio entre la raíz y el vástago en relación al transporte de
nitrato y malato (PEP, fosfoenolpiruvato). (En base a Ben-Zioni et al., 1971 y Kirkby & Knight, 1977.)

Página 107
3.5 Removilización de nutrientes minerales

3.5.1 General

Durante la vida de los órganos vegetales como las hojas se presenta

simultáneamente la importación y exportación de nutrientes minerales (Tabla 3.16).
Por lo general, el envejecimiento (senescencia) esta asociado con mayores tasas de
exportación de nutrientes minerales que con tasas de importación y, de este modo con
una disminución en el contenido neto ó, mas precisamente, la cantidad por órgano
como en una hoja (Tabla 3.10). En la literatura el término redistribución y
retranslocación son usados frecuentemente para describir este proceso. En vista de
las dinámicas de la importación y exportación y del ciclaje de nutrientes minerales,
estos términos pueden conducir a algo de confusión. En la siguiente discusión por lo
tanto, está disminución en el contenido neto es denotada por el termino removilización.

La removilización se basa en un rango de diferentes procesos fisiológicos y

bioquímicos: la utilización de nutrientes minerales almacenados en las vacuolas
(potasio, fósforo, magnesio, N-amino, etc.), el rompimiento de proteínas de
almacenamiento (e.g., en vacuolas de las células del mesófilo paravenal de
leguminosas), ó finalmente el rompimiento de estructuras celulares (e.g., cloroplastos)
y proteínas enzimáticas transformando por lo tanto los nutrientes minerales enlazados
estructuralmente (e.g., magnesio en clorofila, micronutrientes en enzimas) a una forma
móvil.

La removilización de los nutrientes minerales es importante durante la

ontogénesis vegetal en las siguientes etapas: germinación de la semilla; periodos de
insuficiente suministro a las raíces durante el crecimiento vegetativo; crecimiento
reproductivo; y, en perennes, el periodo anterior a la caída foliar.

3.5.2 Germinación de semilla

Durante la germinación de las semillas (u órganos de almacenamiento como

tubérculos) los nutrientes minerales son removilizados dentro del tejido seminal y
translocados en el floema ó xilema, ó ambos, hacia las raíces ó vástagos en
desarrollo. Por lo general, las plántulas crecerán por lo menos varios días sin
suministro externo de nutrientes minerales. En semillas muchos nutrientes minerales
(e.g., potasio, magnesio, calcio) están usualmente enlazados al ácido fítico como
fitato; de este modo, la removilización de estos nutrientes minerales y también del
fósforo esta correlacionada con la actividad fitasa. En semillas de leguminosas, es
removilizada una proporción mucho mayor de los nutrientes minerales (incluyendo
calcio) almacenados en los cotiledones que, por ejemplo, en pepino.

3.5.3 Etapa vegetativa

Durante el crecimiento vegetativo, el suministro de nutrientes a las raíces es

removilizada es cualquiera permanentemente insuficiente (como en el caso del bajo
contenido de nutrientes en el suelo) ó temporalmente interrumpido (cuando, por
ejemplo, hay una carencia ó exceso de humedad del suelo). De este modo es de de
importancia clave la removilización de nutrientes minerales desde las hojas maduras a
áreas de nuevo crecimiento para la culminación del ciclo de vida de plantas bajo estas
condiciones experimentales. Este comportamiento (estrategia) es típico para cultivos
de rápido crecimiento mientras que para muchas especies silvestres se presenta cese
del crecimiento bajo condiciones ambientales adversas y, de este modo juega un rol
de menor importancia la redistribución de nutrientes minerales.

Página 108
 Sin embargo, el grado al que se presenta la removilización también difiere entre
nutrientes minerales y esto es razonablemente bien reflejado en la distribución de los
síntomas de deficiencia visibles en plantas. Los síntomas de deficiencia que se
presentan predominantemente en hojas jóvenes y meristemos apicales reflejan
insuficiente removilización. En el ultimo caso, cualquiera la movilidad floemática es
insuficiente (Sección 3.3.3) ó solo una fracción relativamente pequeña de nutrientes
minerales puede transformarse a una forma móvil en las hojas más viejas
completamente expandidas.

El grado de removilización también es importante para el diagnóstico del estado

nutricional de toda la planta (Capitulo 12). Las hojas y otros órganos vegetales que
respondan a un insuficiente suministro de un nutriente mineral particular a las raíces,
mediante un rápido incremento en la removilización de aquel nutriente, son menos
convenientes para el análisis foliar (planta) que las hojas ú órganos menos sensibles.
Sin embargo, existen discrepancias al respecto. Por ejemplo, Scott & Robson (1991)
han mostrado que, a pesar de la normalmente alta movilidad del magnesio, la
interrupción del suministro de magnesio a las raíces de plantas jóvenes de trigo resulta
en una más rápida declinación en la concentración de magnesio en las hojas jóvenes
completamente expandidas que en las hojas más viejas. De este modo sin embargo
tal súbita interrupción de un nutriente mineral suministrado radicalmente bajó de otro
modo condiciones optimas de crecimiento, puede esperarse que conduzca un patrón
algo diferente de la removilización de nutrientes que se presenta bajo condiciones de
campo. En concordancia con esta esquema las llamadas concentraciones críticas de
deficiencia de nutrientes minerales en vástagos de plantas jóvenes (Capitulo 12)
obtenidas mediante el procedimiento de interrupción súbita del suministro radical son
además mucho mayores que aquellas para plantas cultivadas en campo.

3.5.4 Etapa reproductiva

La removilización de nutrientes minerales es particularmente importante durante el

crecimiento reproductivo cuando se forman las semillas, frutos y órganos de
almacenamiento. En está etapa de crecimiento generalmente disminuye la actividad
radical y toma de nutrientes, principalmente como resultado de la disminución del
suministro de carbohidratos hacia las raíces (“competición en demanda”; Capitulo 5).
Por lo tanto frecuentemente los contenidos de nutrientes minerales de las partes
vegetativas declinan abruptamente durante la etapa reproductiva (Fig. 3.13).

Fig. 3.13 Representación esquemática de la distribución de nutrientes minerales en plantas cereales

durante la ontogenia.

Página 109
 El grado de removilización depende de varios factores, incluyendo (a) el
requerimiento específico de semillas y frutos para un nutriente mineral dado; (b) el
estado nutricional de las partes vegetativas; (c) la relación entre la masa vegetativa
(tamaño de la fuente) y el numero y tamaño de semillas y frutos (tamaño de la
demanda); y (d) la tasa de toma radical de nutrientes durante la etapa reproductiva.
Los granos en cereales, por ejemplo, se caracterizan por una alta concentración de
nitrógeno y fósforo, y una baja concentración de potasio, magnesio y calcio, mientras
que los frutos carnosos (e.g., tomates) ú órganos de almacenamiento (e.g., tubérculos
de papa) son altos en potasio pero relativamente bajos en nitrógeno y fósforo.

Un ejemplo típico de las diferencias en el grado de removilización de estos

nutrientes minerales desde los vástagos vegetativos se muestra en la Tabla 3.17 para
plantas de arveja cultivadas bajo condiciones de campo. El porcentaje de
removilización de nitrógeno y fósforo es muy alto, mientras que hay una falta de
removilización de magnesio y calcio, en su lugar, se presenta un incremento neto en
estos nutrientes en los órganos vegetativos, como se ha mostrado para plantas de
soya cultivadas en suelo. Las relativamente altas concentraciones de nutrientes en la
solución del suelo que conducen a una continua toma radical y la importación de
nutrientes hacia las hojas después de la antesis son los principales factores
responsables de la falta de removilización de magnesio y calcio. Además una baja
capacidad inherente para la removilización de calcio es un factor .que contribuye.

Tabla 3.17
Removilización de nutrientes minerales en un cultivo de arveja entre la floración y
la maduración a
Nutrientes minerales en hojas y tallos
(kg ha–1)
N P K Mg Ca
Momento de cosecha

Junio 8 (floración) 64 7 53 5 31
Junio 22 87 10 66 8 60
Julio 1 60 7 61 8 69
Julio 12 (maduración) 32 3 46 9 76

Porcentaje de incremento ó disminución –63 –73 –30 +10 +21

después de Junio 22

Porcentaje en semillas en relación 76 82 29 26 4

contenido caulinar total
a
En base a Garz (1966).

En cereales como el trigo hasta cerca del 90% del fósforo total en los granos
puede atribuirse a la removilización desde las partes vegetativas. Se encuentran
proporciones mucho menores solo cuando las raíces están continuamente bien
suplidas con fósforo en un cultivo en arena. Para nitrógeno una comparación de
removilización en diferentes cultivares de trigo bajo condiciones de campo dio un valor
promedio de removilización del 83%, pero los valores oscilaron desde 51 a 91%
dependiendo de la toma de nitrógeno total de los cultivares.

La removilización de nutrientes minerales altamente móviles en el floema

pueden conducir a tal rápida declinación en su contenido en vástagos vegetativos que
se induce una rápida senescencia y las plantas se comportan como sistemas de
“autodestrucción”. A partir de experimentos con soya, se ha cuestionado la

Página 110
removilización de nutrientes minerales como factor inductor de la senescencia. Sin
embargo, hay varios ejemplos (ver también Capítulos 5 y 6) que muestran este
fenómeno, por ejemplo, la removilización del fósforo y la senescencia de la hoja
bandera en trigo, la removilización del fósforo y la interrupción del metabolismo del
carbono en hojas fuente de soya deficiente en fósforo, ó la removilización del nitrógeno
y la senescencia de fríjol cultivado en campo (Fig. 3.14). A pesar del alto potencial
para la fijación de N2 de este genotipo, la realzada removilización (y exportación) de
nitrógeno desde las hojas hacia las vainas y semillas en desarrollo pronto después del
florecimiento (Fig. 3.14) limitó fuertemente la tasa de fotosíntesis foliar y, de este modo
también el rendimiento seminal del fríjol cultivado en el trópico.

Fig. 3.14 Particionamiento del nitrógeno en fríjol (Phaseolus vulgaris L., genotipo G 5059) cultivado en
campo durante el crecimiento reproductivo. (Lynch & White, 1992.)

Otro ejemplo de la rigurosa removilización durante el crecimiento reproductivo

se muestra en la Tabla 3.18 para potasio en dos cultivares de tomate. El cultivar VF-
13L, fue desarrollado para cosecha mecánica y se caracteriza por una fuerte carga de
frutos combinado con una temprana y uniforme maduración. Se presentaron en este
cultivar síntomas de deficiencia severa de potasio durante la maduración del fruto aún
en plantas cultivadas en suelo con alta disponibilidad de potasio. Obviamente, en este
genotipo una particularmente fuerte competencia en demanda por carbohidratos entre
frutos y raíces causa una rápida declinación en la toma radical del potasio durante el
periodo de alta demanda de potasio para el crecimiento del fruto. Esto también es un
ejemplo educativo sobre una limitación específica del rendimiento inducida por un
nutriente mineral (Capitulo 6) y también demuestra algunas de las limitaciones
fisiológicas del mejoramiento vegetal para mayores rendimientos.

Tabla 3.18
Contenido de potasio en pecíolos de dos cultivares de tomate en varias etapas de
crecimiento a
Tercera Primer pomo, Primer pomo, 50% frutos
inflorescencia, Verde maduro Fruto rosado maduros
Cultivar Flor abierta
VFN–8 5.30 6.83 3.48 0.97
VF–13L 5.24 5.86 1.80 0.40 b
a
Contenido de potasio expresado como porcentaje de peso seco. En base a
Lingle & Lorenz (1969).
b
Síntomas de deficiencia severa de potasio en hojas.

Página 111
 La removilización es altamente selectiva para los nutrientes minerales. Esta
selectividad y la correspondiente discriminación contra elementos minerales que son
cualquiera no esenciales ó requeridos solo a muy bajos niveles es bastante
impresionante, como se muestra en la Tabla 3.19 para cebada cultivada en sustrato
salino. En los vástagos vegetativos el contenido de potasio es menor que el de sodio y
de cloruro. Durante la removilización, sin embargo, el potasio es altamente preferido y
se invierte la relación de los tres elementos minerales en las espigas. Se presenta un
paso adicional en la selección de nutrientes antes de su entrada en los granos.

Tabla 3.19
Contenido de elementos minerales en cebada (cv. Palladium)
cultivada en un sustrato salino a,b
Contenido (μmol g–1 peso seco)
Parte vegetal K Na Cl
Vástago vegetativo 0.22 2.27 1.52
Raquis, gluma, arista 0.56 0.42 0.43
Gano 0.13 0.04 0.04
a,
En base a Greenway (1962).
b
Sustrato contenía 6 mм K+ y 125 mм Na+ (como NaCl)

Durante la etapa reproductiva frecuentemente el grado de removilización de

micronutrientes y calcio es asombrosamente alto comparando con aquel durante el
crecimiento vegetativo. En lupino (Lupinus albus), por ejemplo, hasta el 50% de los
micronutrientes y 18% del calcio que originalmente se acumuló en las hojas fue
retranslocado hacia los frutos. También se presenta considerable removilización de
por lo menos algunos de los micronutrientes en plantas cultivadas en suelo como se
muestra en la Tabla 3.20 para soya. La removilización del molibdeno es
particularmente impresionante, un resultado que ha sido confirmado por Mauk &
Noodén (1992).

Tabla 3.20
Cambios en el contenido de micronutrientes en láminas foliares durante
el llenado de vaina en soya a
Parámetro Llenado de vaina Llenado de vaina
temprano-intermedio tardío
Peso fresco (g por 3 1.96 2.57
foliolos)
Elemento (μg g–1 peso
fresco)
Fe 48.9 30.2
Zn 45.1 21.6
Mn 36.3 56.2
Cu 1.01 0.87
B 17.4 24.2
Mo 0.45 0.09
En base a Wood et al. (1986).

El grado de removilización de los micronutrientes depende fuertemente de su

contenido en las hojas completamente expandidas. Durante el desarrollo del grano en
trigo por ejemplo, hojas con un alto contenido de cobre perdieron más del 70% de su
cobre, mientras que hojas de plantas deficientes de cobre perdieron menos del 20%.
Esta relación entre el estado nutricional foliar y el grado de removilización contrasta a
aquel para nutrientes minerales altamente móviles, como el nitrógeno y potasio. Para
estos nutrientes una proporción mucho mayor es removilizada en plantas deficientes.

Página 112
Esta relación inversa entre el contenido foliar y el grado de removilización de
micronutrientes es causada por la mayor proporción de micronutrientes firmemente
enlazados (constituyentes estructurales, e.g., en membranas celulares y pared celular)
en las hojas bajas en contenido nutricional. Se ha observado esta misma relación en
hojas de árboles frutales después de la aplicación foliar de boro ( 10B). Mientras que el
boro aplicado foliarmente fue casi cuantitativamente exportado dentro de las siguientes
semanas, el contenido del boro foliar originado del suelo (originalmente presente) no
cambio.

El grado de removilización de los micronutrientes cobre y zinc, pero no

manganeso, también está estrechamente relacionado con la senescencia foliar. Esto
se refleja por ejemplo, en la estrecha correlación positiva que existe entre la
removilización del nitrógeno y la del cobre (Fig. 3.15). El inicio de la senescencia
puede ser acelerado mediante el sombreo y esto es asociado con una más rápida
removilización de ambos nitrógeno y cobre; en plantas deficientes de cobre la mayoría
del cobre puede entonces ser removilizado. La deficiencia de nitrógeno, como al
sombrear, también realza la removilización de cobre. Lo mismo es cierto para zinc.
Estas relaciones pueden en parte ser responsables de los resultados de experimentos
en campo que muestran una particularmente alta demanda de cobre en plantas
suplidas con altos niveles de fertilizantes de nitrógeno y el correspondiente retraso de
la senescencia foliar (Sección 6.4).

Fig. 3.15 Efectos del suministro de cobre (izquierda = bajo; derecha = alto) y sombreo sobre el contenido
de cobre y nitrógeno en la hoja más vieja de trigo. Clave: ○, no sombreado; ●, sombreado. (A partir de Hill
et al., 1979a.)

Las relativamente altas tasas de removilización de nutrientes durante el

crecimiento reproductivo comparando con la etapa de crecimiento vegetativo son
presumiblemente el resultado de la senescencia foliar inducida por frutos y semillas,
en donde los cambios en el balance hormonal juega un rol importante (Sección 5.6). El
desarrollo de síntomas de deficiencia de azufre en cualquiera hojas viejas ó jóvenes
depende del nivel de suministro de nitrógeno y muy probablemente también está
relacionado con la senescencia foliar.

La removilización de nutrientes minerales requiere varios pasos: (a)

movilización dentro de las células foliares individuales; (b) transporte a corta distancia

Página 113
en el simplasto hacia el floema; (c) carga floemática; y (d) transporte floemático. Las
discrepancias entre la alta ó intermedia movilidad floemática (Tabla 3.9) y las bajas
tasas de removilización, particularmente durante etapa de crecimiento vegetativo, son
muy probablemente causadas por la insuficiente movilización dentro de las células
foliares. Una gran proporción de micronutrientes está incorporada en las estructuras
celulares y compuestos orgánicos de alto peso molecular (e.g., enzimas). Durante el
crecimiento reproductivo la senescencia foliar inducida por el crecimiento de frutos y
semilla supera el paso mas limitante (paso a) de la removilización para la mayoría de
micronutrientes. Esto es muy probablemente la razón de que, a pesar de la alta a
moderada movilidad floemática de los micronutrientes hierro, zinc, cobre, molibdeno y
también boro, los síntomas de deficiencia de estos micronutrientes durante el
crecimiento reproductivo aparecen primero en las hojas jóvenes y el ápice caulinar.
Estos demandas del crecimiento vegetativo carecen de la capacidad de producir una
“señal” suficientemente fuerte para inducir la senescencia foliar y de este modo,
realzar la movilización de estos nutrientes minerales dentro de las células foliares.

El grado de removilización de los nutrientes minerales atrae creciente atención

en relación con la selección y mejoramiento de genotipos de alta “eficiencia
nutricional”. Los genotipos que crecen bien en suelos de baja disponibilidad de
nutrientes no solo deben tener una mayor tasa de toma y translocación de un nutriente
mineral particular sino también pueden mostrar mayor eficiencia nutricional a nivel
celular (compartimentación, etapa de ligamiento, etc.), incluyendo altas tasas de
removilización desde las hojas más viejas hacia las hojas más jóvenes, semillas y
órganos de almacenamiento.

3.5.5 Periodo antes de la caída foliar (perennes)

La removilización de nutrientes minerales (excepto calcio y manganeso) desde las

hojas hacia partes leñosas son una característica típica de especies perennes antes
de la caída foliar en climas templados, y esta estrechamente relacionada con la
decoloración de las hojas en el otoño. Por lo general, y similar a las especies anuales,
el grado de removilización es alto para nitrógeno, potasio, fósforo, y zinc, mientras que
los contenidos foliares de calcio, boro, hierro y manganeso se incrementan hasta la
caída foliar. Durante este periodo, se observan frecuentemente los típicos síntomas
visibles de deficiencia, indicando que durante el periodo de crecimiento ha habido una
deficiencia latente de un nutriente mineral particular. En plantas cultivadas en
substratos salinos, la eliminación preferencial de ciertos nutrientes minerales (Tabla
3.19) a menudo da origen a síntomas de toxicidad en el margen foliar indicando un
ulterior cambio hacia un desequilibrio iónico extremo antes de la caída foliar.

4. Toma y liberación de elementos minerales por hojas y otras partes aéreas

vegetales

4.1 Toma y liberación de gases y otros compuestos volátiles a través de los

estomas

4.1.1 Toma por los estomas

En plantas terrestres los estomas (Fig. 4.1) son los centros de intercambio gaseoso
(principalmente CO2, O2) con la atmósfera. Su numero por mm2 de superficie foliar
varía entre cerca de 20 en especies suculentas (especies CAM), 100–200 en la
mayoría de especies anuales, y mas de 800 en ciertas especies arbóreas (e.g., Acer
montanum). Los estomas son usualmente mas abundantes (mayoría de especies
anuales) ó están confinados (muchas especies arbóreas, e.g., Fagus sylvatica) a la

Página 114
superficie foliar inferior (abaxial). Los nutrientes minerales en forma gaseosa, como el
SO2, NH3 y NO2, entran también por las hojas predominantemente a través de los
estomas y son rápidamente metabolizados en las hojas. En años recientes la toma
foliar de estos gases ha atraído mucho interés ya que son los principales componentes
de la polución del aire y su toma puede ser considerable. Además, dependiendo de la
concentración y especie vegetal, ellos pueden cualquiera deprimir ó realzar el
crecimiento vegetal. En áreas agrícolas la principal fuente de emisión de amoniaco
(NH3) es la cría animal, y pueden volatilizarse grandes cantidades de NH3 del estiércol
y pasturas apacentadas por el ganado. Ya que el NH3 es rápidamente tomado por las
hojas, las crecientes concentraciones de NH3 ambiental incrementan el crecimiento
vegetal, y se encontró que el contenido caulinar de nitrógeno esta linealmente
relacionado con las concentraciones de NH3 ambiental (Tabla 4.1). La proporción de
nitrógeno total (caulinar y radical) derivado del NH3 se incremento desde 4% en la más
baja a 77% en la más alta concentración.

Fig. 4.1 Micrografía electrónica de barrido de superficies foliares inferiores (abaxiales) de Fagus sylvatica
(izquierda) y Puccinellia peisonis (derecha). Flecha = estoma. (Cortesía de R. Stelzer.)

Tabla 4.1
Peso seco caulinar, contenido de nitrógeno en materia seca caulinar y toma de N–
NH3 atmosférico en ryegrass italiano cultivado en suelo con bajos niveles de nitrato
y expuesto a diferentes concentraciones de NH3 por 33 días a
Concentración de Peso seco Contenido caulinar N total vegetal
NH3 caulinar de N derivado de NH3
(μg m–3) (g por maceta) (% en materia seca) (mg por maceta)
14 6.4 0.89 8

123 7.8 1.14 42

297 9.0 1.47 121

498 10.2 1.92 230

709 10.7 2.80 341

a
Recalculado a partir de Whitehead & Lockyer (1987).

Página 115
 En áreas de cría animal intensiva las concentraciones de NH3 atmosférico
están en promedio entre 5 y 15 μg NH3 m–3, pero pueden elevarse dentro del dosel de
la pastura cerca de 85 μg NH3 m–3 y están sometidas a considerables fluctuaciones
diurnas. En la noche dentro del dosel puede presentarse un abrupto gradiente de
concentración de NH3 desde la base (superficie del suelo) hacia la atmósfera sobre el
dosel (la atmósfera libre encima de la vegetación); durante el día, sin embargo, la
concentración de NH3 dentro del dosel cae a un nivel muy bajo, indicando la
considerable toma de NH3 por los estomas. Se han calculado las tasas diarias de toma
foliar de NH3 en una pastura entre 100 y 450 g nitrógeno por hectárea, pero en ciertos
periodos tanto como el 10–20% del nitrógeno en pasturas puede originarse de NH3
gaseoso.

Las emisiones de amoniaco a partir de la cría animal pueden también ser un

componente mayor en la “deposición seca” del nitrógeno (e.g., NH en aerosoles, y
NH3) en ecosistemas agrícolas, naturales y forestales cercanos, y de la toma de
nitrógeno por el follaje, por ejemplo, de los árboles forestales. En el sur y este de
Inglaterra se estiman que 35 - 40 kg N ha–1 son depositados anualmente sobre tierra
arable, y dos tercios de esto representan “deposición seca”, principalmente en la forma
de NH3 y HNO3. La proporción de deposición húmeda y seca de nitrógeno varia
considerablemente entre localizaciones pero como primera aproximación se pueden
asumir proporciones casi iguales de ambos componentes para la mayoría de
localizaciones en Europa Central, tal como es cierto para otros nutrientes minerales
(Tabla 4.10).

La toma de dióxido de nitrógeno atmosférico (NO2) a través de los estomas

también linealmente esta relacionado con la concentración externa y su metabolismo
es rápido. La exposición a largo plazo de las plantas al NO2 puede contribuir
considerablemente a su nutrición de nitrógeno.

El dióxido de azufre (SO2) también es rápidamente tomado por los estomas. En

plántulas de pícea de Noruega fumigadas con SO2, la acumulación de sulfato en las
acicalas está una función lineal con las concentraciones de SO2 atmosférico. La
exposición a corto plazo a altas concentraciones (50 mg SO2 m–3) causa una
depresión a largo plazo en la fotosíntesis neta. Sin embargo, con exposición a largo
plazo a bajas concentraciones (1.5 mg m–3), el SO2 es similar en el efecto sobre el
crecimiento, por ejemplo en tabaco, al sulfato suministrado a las raíces. En plantas de
avena y colza cultivadas bajo condiciones de campo en un suelo deficiente de azufre,
casi la mitad del azufre total tomado en el periodo vegetativo se encontró que se
deriva de compuestos volátiles de azufre, más probablemente vía absorción foliar de
SO2.

La toma foliar de sulfuro de hidrógeno (H2S) que sigue un patrón diurno, esta
estrechamente relacionada con la apertura estomatal. El sulfuro de hidrogeno es
tóxico a especies vegetales sensibles como la espinaca aún a concentraciones debajo
de 0.7 mg m–3.

4.1.2 Liberación por los estomas

No solo puede ser considerable la toma foliar de estos gases sino también sus
perdidas por emisión. Esto es cierto para NH3, H2S y otros compuestos volátiles de
azufre. En arroz, se han calculado que las perdidas de compuestos volátiles de
nitrógeno (principalmente NH3) a través de los estomas son tanto como 15 kg N ha–1
en un periodo de 100 días. Las plantas de trigo parecen perder NH3 a una tasa
bastante constante de 60-120 ng N–NH3 m–2 s–1 antes de la etapa de madurez

Página 116
lechosa, pero la tasa se incrementa a 100-200 ng N– NH3 m–2 s–1 durante la
senescencia, conduciendo a perdidas acumulativas de nitrógeno de entre 2.8 y 4.4 kg
ha–1. Para un cultivo de trigo las perdidas foliares de de NH3 durante la senescencia
pueden alcanzar cerca de 7 kg N ha–1, equivalente a 21% del fertilizante nitrogenado
aplicado al suelo. En plantas de arveja durante el llenado de la semilla las perdidas de
nitrógeno pueden alcanzar el 30% del nitrógeno total vegetal, y una gran proporción de
esta perdida puede atribuirse a la volatilización del NH3 desde las partes aéreas
vegetales.

Pueden ser considerables las emisiones foliares dependientes de la luz de H2S

después de la exposición a altas concentraciones de SO2 atmosférico y se consideran
como un mecanismo de detoxificación. Sin embargo, las plantas cultivadas en una
atmósfera no polucionada y suplidas con azufre solamente en forma de sulfato en el
suelo también liberan cantidades considerables de compuestos volátiles de azufre por
los estomas (Tabla 4.2). El principal componente encontrado en este experimento fue
el SO2 y su emisión se incremento con el contenido de sulfato en el suelo. Se ha
mostrado que para avena y colza las emisiones de compuestos volátiles de azufre se
presentan a los 35 días después del inicio del crecimiento y se encontró que varía
entre 0.2 y 2–3 kg S ha–1 dependiendo de si las plantas fueron cultivadas en un suelo
con bajo ó alto contenido de sulfato.

Tabla 4.2
Relación entre el contenido de sulfato del suelo y el contenido de azufre
en las emisiones volátiles de azufre por acículas de pícea de Noruega a
Sulfato (mg SO4– kg–1 suelo)
Parámetro 97 129 181
S total (mg g–1 peso seco acícula) 1.0 0.9 1.2
Emisión H2S (nmol mol–1 H2O) 0.9 1.1 1.0
Emisión SO2 (nmol mol–1 (2h) –1) 4.1 8.8 10.3
a
En base a Rennenberg et al. (1990).

En plantas de alfalfa las emisiones de compuestos volátiles de azufre siguieron

un notable ritmo diurno presentándose tasas máximas alrededor del medio día.
Ambos, las cantidades y espectro de los compuestos volátiles de azufre emitidos
varían entre las especies vegetales, y en el caso de colza puede representar hasta
0.92% del azufre total vegetal, lo que bajo condiciones de campo equivale entre pocos
cientos de gramos a unos pocos kilogramos de S por hectárea que son emitidos
durante la etapa de crecimiento. En plantas con altos contenidos de selenio, se
presenta considerable liberación de selenio volátil (Sección 10.5), presumiblemente
como dimetilseleniuro derivado del rompimiento de seleno–aminoácidos.

4.2 Toma de solutos

4.2.1 Estructura y función de la capa cuticular

Mientras que en plantas acuáticas las hojas y no las raíces son los principales
centros de toma de nutrientes minerales, en plantas terrestres por la superficie foliar y
otras partes aéreas vegetales esta severamente limitada por la pared externa de las
células epidérmicas. La estructura principal de la pared epidérmica externa se muestra
esquemáticamente en la Fig. 4.2, y en la Fig. 4.3 se dan dos ejemplos de secciones
transversales a través de paredes celulares epidérmicas externas en hojas de trigo y
fríjol.

Página 117
Fig. 4.2 Dibujo esquemático de las diferentes capas de una típica pared epidérmica externa de células
foliares. ×, cera; ∆, cutina; ●, pectina; –, celulosa. (Lyshede, 1982.)

Fig. 4.3 Sección transversal (x 20 000) de la pared celular epidérmica externa de hojas de trigo (T.
aestivum; izquierda) y fríjol (P. vulgaris; derecha). (Cortesía de Ch. Hecht–Buchholz.)

Esta pared externa está cubierta por la cutícula (cutícula propiamente dicha) y
una capa de ceras epicuticulares que frecuentemente están bien y típicamente
estructuradas. Estas ceras son excretadas por las células epidérmicas y consisten de
alcoholes de cadena larga, cetonas, y esteres de ácidos grasos de cadena larga. Las
ceras también se presentan “intracuticularmente” entre la cutícula y la capa cutinizada
(Fig. 4.2). La cutícula consiste principalmente de cutina, una mezcla de ácidos grasos
de cadena larga. Las propiedades químicas y físicas de la cutícula difieren entre las
superficies internas y externas, presentándose en la capa cutinizada un notable
gradiente desde la superficie externa hidrofóbica (lipofílica) a una superficie interna
hidrofílica. La capa cutinizada es normalmente la parte más gruesa de la pared
epidérmica (Fig. 4.2) y consiste de un esqueleto de celulosa, incrustado con cutina,
cera y pectina.

La cutícula y la capa cutinizada (Fig. 4.2) tienen diversas funciones. Una

principal función es proteger la hoja de la perdida excesiva de agua por la
transpiración. En plantas superiores terrestres el control de la economía del agua por
los estomas depende de que la superficie remanente de la planta sea muy baja en
conductividad hidráulica. La otra principal función de estas estructuras es proteger a la
hoja contra el lavado excesivo de solutos orgánicos e inorgánicos por la lluvia (Sección
4.4). Tiene que tenerse en cuenta que los nutrientes minerales y otros solutos que
entran a las hojas vía xilemática están en el apoplasto del tejido foliar, y se requiere

Página 118
una barrera “a prueba de agua” para que actúe como frontera apoplástica jugando por
lo tanto un rol similar al de la banda de Caspari en la endodermis radical (Sección 2.7).
La relativa importancia de estas dos principales funciones de la cutícula depende de
las condiciones climáticas (zonas áridas versus trópicos húmedos). Además la cutícula
está involucrada en el control de la temperatura, propiedades ópticas de las hojas y
juega un rol en la defensa contra plagas y enfermedades (Capitulo 11).

La penetración de solutos de bajo peso molecular (e.g., azucares, elementos

minerales) y la evaporación de agua a través de la cutícula (peristomatal ó
transpiración cuticular) se presenta en los poros hidrofílicos dentro de la cutícula. La
mayoría de estos poros en la cutícula tienen un diámetro menor de 1 nm, y se ha
calculado una densidad cercana a 1010 poros cm–2. Estos poros son fácilmente
permeables a solutos como la urea (radio 0.44 nm) pero no a moléculas más grandes
como quelatos sintéticos (e.g., FeEDTA). Estos pequeños poros están revestidos por
cargas negativas fijas (presumiblemente principalmente por ácidos poligalacturónicos)
creciendo en densidad desde el exterior de la cutícula hacia su interior (i.e., la capa
cutinizada y la interfase pared celular, Fig. 4.2). Por consiguiente, se realza la
penetración de cationes a lo largo de este gradiente mientras que los aniones son
rechazados de esta región. De este modo la toma foliar de cationes es más rápida que
la de aniones (e.g., NH comparando con NO ) y es particularmente rápida para
moléculas neutras, pequeñas como la urea. Sin embargo, cuando se aplica a altas
concentraciones como en las aspersiones foliares, se vuelven insignificantes las
diferencias en las tasas toma de nitrógeno a partir de la urea, amonio y nitrato.

La densidad de poros cuticulares es superior en las paredes celulares entre las

células guarda y las células subsidiarias. Esto explica la comúnmente observada
correlación positiva entre el numero ó distribución de los estomas, por ejemplo, entre
la superficie foliar superior (adaxial) y la inferior (abaxial), y la intensidad de la toma de
nutrientes de minerales a partir de la aspersión foliar. No solo es el número de poros
cuticulares mayor alrededor de las células guarda (ó tricomas), sino que también los
poros parecen tener diferentes características de permeabilidad y son mas
probablemente los centros donde las moléculas de solutos más grandes (e.g.,
FeEDTA) penetran la cutícula y son tomadas por las células foliares.

Las diferencias en la resistencia a la penetración de solutos en varias partes de

la cutícula se muestran esquemáticamente en la Fig. 4.4. Es improbable que juegue un
rol importante la directa penetración de solutos desde la superficie foliar a través de los
estomas abiertos, debido a que una capa cuticular (la cutícula interna) también cubre
la superficie de las células guarda en las cavidades estomatales Además, las tasas de
toma iónica a partir de aspersiones foliares son usualmente mayores en la noche,
cuando los estomas están cerrados, que durante el día, cuando los estomas están
abiertos.

Fig. 4.4 Presentación esquemática de la penetración de solutos a través de la capa cuticular de células
foliares epidérmicas (G, células guarda).

Página 119
 Se ha supuesto que se presentan microcanales hidrofílicos (“ectodesmos”) a
través de la pared celular epidérmica externa como vías para el movimiento de vapor
de agua y solutos. Sin embargo, se carece de evidencia experimental para la
existencia de tales estructuras en vivo.

4.2.2 Rol de los factores internos y externos

Las células foliares, similar a las células radicales, toman los elementos
minerales desde el apoplasto. De este modo la toma se afecta similarmente por
factores externos, como la concentración del nutriente mineral y la valencia del ión así
como por la temperatura, y factores internos, tales como la actividad metabólica. Sin
embargo, para una dada concentración externa de nutrientes minerales, las tasas de
toma por hojas intactas son, mucho menores que las correspondientes tasas de toma
radical, ya que los muy pequeños poros en la cutícula limitan severamente la difusión
desde la superficie externa foliar hacia el apoplasto foliar total y por lo tanto hacia la
membrana plasmática de las células foliares. El grosor de la cutícula difiere
ampliamente entre especies vegetales y también es afectado por factores ambientales;
i.e., particularmente evidente en comparaciones de plantas cultivadas bajo condiciones
de sombreo y de no sombreo.

La tasa a la que las hojas toman los nutrientes minerales suministrados a sus
superficies también depende del estado nutricional vegetal, como se muestra para
fósforo en la Tabla 4.3. La tasa de toma foliar en plantas deficientes de fósforo fue el
doble de alto de las plantas control bien suplidas radicalmente con fósforo. Además,
en las plantas deficientes, se transloco mucho más fósforo desde la hoja,
particularmente hacia las raíces.

Tabla 4.3
Absorción foliar y translocación de fosfato marcado en plantas de cebada a, b
Tasa de absorción y translocación
(μmol P g–1 peso seco foliar h–1)
Plantas control Plantas deficientes
en fósforo
Toma por la hoja tratada 5.29 ± 0.54 9.92 ± 2.17
Translocación desde la hoja tratada 2.00 ± 0.25 5.96 ± 1.08
Translocación hacia las raíces 0.63 ± 0.04 4.38 ± 0.42
a
A partir de Clarkson & Scattergood (1982).
b 32
[ P] fosfato fue suplido a la hoja madura. Duración del experimento: 3 días.

La tasa de toma foliar de elementos minerales usualmente declina con la edad

foliar. De esta declinación son responsables varios factores, incluyendo una
disminución en la actividad metabólica (actividad demanda), un aumento en la
permeabilidad membranal (i.e., un asociado incremento de filtración iónica desde la
vacuola y citoplasma hacia el apoplasto), y un incremento en el grosor de la cutícula.

En contraste a la toma iónica por las células radicales, la toma por células
foliares fotosintetizantes es estimulada directamente por la luz. Esto puede
demostrarse cualquiera con hojas intactas después de la penetración de solutos al
vacío ó con segmentos foliares, donde se minimiza la resistencia a la penetración de
solutos por la cutícula (Tabla 4.4).

Página 120
 Tabla 4.4
Efecto de la luz e inhibidor (2,4–DNA) en la toma de
potasio por segmentos foliares de maíz a
Toma de K (μmol g–1 h–1)
Oscuridad Iluminado
Tratamiento

Control 2.3 3.7

10–5 м 2,4– 0.2 2.0

DNP
91 46
Inhibición (%)
a
Suministro de potasio 0.1 mм KCl. En base a Rains
(1968).

Durante el periodo iluminado, no solo es superior la tasa de toma de potasio,

sino que es diferente el tipo de energía acoplada, como se muestra por el efecto del
2,4-DNP, un inhibidor de la fosforilación oxidativa (síntesis de ATP mitocondrial). Parte
del ATP necesario para la toma activa de potasio obviamente es suministrada por los
cloroplastos, cualquiera directamente vía ATP a partir de la fotofosforilación ó
indirectamente vía lanzaderas triosas fosfato.

Sin embargo, la toma de elementos minerales por hojas intactas a partir de

aspersiones foliares, frecuentemente cualquiera no es estimulada por la luz ó incluso
es deprimida como resultado de efectos indirectos de la luz. Durante el día, como se
incremente la temperatura ambiental, usualmente hay una disminución en la humedad
relativa, conduciendo a una más rápida evaporación de agua de las aspersiones
foliares y de este modo a un más rápido secado de la aspersión en la superficie foliar.
Se encontraron en hojas de manzano que las diferencias en las tasas de toma de
magnesio a partir de varias sales [MgCl2 >> Mg(NO3)2 > MgSO4] aplicadas durante
periodos de luz y oscuridad están relacionadas exclusivamente con las diferencias en
la solubilidad e higroscopicidad de estas sales.

La tasa de toma foliar de elementos minerales como el fósforo se incrementa

como función hiperbólica de las crecientes concentraciones externas como también se
conoce para las raíces (Sección 2.5.5). Esta similaridad también se mantiene para
boro, donde la tasa de toma foliar esta linealmente relacionada con la concentración
externa. Cuando se aplica foliarmente bajas concentraciones de macronutrientes como
potasio y fósforo, las tasas de toma a través de las superficies foliares son
particularmente bajas. Las relativamente altas concentraciones internas de estos iones
en el apoplasto del tejido foliar, por ejemplo, del potasio por encima de 18 mм (Sección
3.2.2.3), restringen severamente la penetración de iones desde las superficie foliar
hacia el apoplasto. Este por supuesto no es el caso para plantas deficientes (Tabla
4.3) ó cuando se aplican foliarmente micronutrientes.

4.3 Aplicaciones foliares de nutrientes minerales

4.3.1 General

La aplicación foliar de nutrientes minerales por medio de aspersiones ofrece un

método más rápido de suministro de nutrientes a las plantas superiores que los
métodos que implican la aplicación radical. Sin embargo, el suministro es más
temporal, y pueden presentarse varios problemas. Estos incluyen:

Página 121
 1. Bajas tasas de penetración, particularmente en hojas con cutículas
gruesas (e.g., cítricos y café).
2. Escurrimiento de superficies hidrofóbicas.
3. Lavado por la lluvia
4. Secado rápido de las soluciones asperjadas
5. Limitadas tasas de retranslocación de ciertos nutrientes minerales como
calcio desde los centros de toma (principalmente hojas maduras) hacia otras
partes vegetales.
6. Limitadas cantidades de macronutrientes que pueden ser suplidas
mediante una aspersión foliar (en promedio, 1% x 400 l ha–1, siendo una
excepción la urea, que puede comprender el 10% de una aspersión).
7. Daño foliar (necrosis ó “quemado”)

El daño foliar por las altas concentraciones de nutrientes es un serio problema

practico encontrado en la aplicación foliar de nutrientes minerales. El daño es
principalmente el resultado del desequilibrio local de nutrientes en el tejido foliar más
que por efectos osmóticos. Esto es aún cierto para la urea que es usualmente aplicada
a concentraciones bastante altas. En soya, por ejemplo, puede evitarse el daño foliar
(necrosis apical foliar) por la aspersión foliar con urea mediante la aspersión
simultanea con sacarosa, a pesar del aumento adicional en el potencial osmótico de la
aspersión foliar.

La necrosis apical foliar siguiente a la aplicación foliar de urea no es causada

por el amoniaco formado por la hidrólisis de la urea por la ureasa vegetal. Como se
muestra en la Tabla 4.5, la inhibición de la ureasa vegetal y las crecientes
concentraciones foliares de urea aumentan correspondientemente la incidencia de la
necrosis apical foliar en vez de disminuirla. Tal acumulación de urea en el tejido foliar
es el factor causal de la necrosis apical foliar, un resultado que es de interés particular
en vista de la función del níquel como componente metálico de la ureasa. (Sección
9.5).

Tabla 4.5
Efecto del inhibidor de ureasa PPD a sobre la actividad ureasa, necrosis
apical foliar y contenido foliar de urea y amoniaco en soya después de la
aplicación foliar de 15 mg urea por hoja b
PPD Actividad Necrosis apical Contenido (% del peso
(μg por hoja) ureasa c foliar seco)
(% del peso seco) Urea Amoniaco

0 16.1 1.3 0.10 0.031

75 5.8 5.7 0.52 0.017
a
Fenilfosforodiamidato
b
En base a Krogmeier et al. (1989).
c
μmol N h–1 g–1 peso fresco

Hay reportes contradictorios sobre niveles de perdida de nitrógeno por

volatilización foliar de amoniaco subsiguiente a aspersiones foliares con urea. El rango
de valores es desde no más del 4% del nitrógeno aplicado en trigo a más del 30% en
pasto azul; la alta humedad de la superficie foliar seguida por un rápido secado parece
ser el principal factor responsable de las altas perdidas. Como efecto secundario de la
aplicación foliar de urea, pueden cambiar las poblaciones de microflora sobre la
superficie foliar y por lo tanto reducirse la germinación y colonización de patógenos
como el Erysiphe graminis (mildeo polvoso).

Página 122
 En general, el daño foliar por aplicación foliar de nutrientes es mucho menos
severo cuando es bajo el pH de la solución asperjada. La adición de surfactantes con
base en silicio parece ser un medio de disminuir el daño foliar y simultáneamente
incrementar la eficiencia de las aspersiones, particularmente para hojas con cutículas
gruesas.

4.3.2 Importancia práctica de la aplicación foliar de nutrientes minerales

A pesar de los inconvenientes de suministrar nutrientes a las plantas por medio

de aplicaciones foliares, la técnica tiene gran utilidad práctica bajo ciertas condiciones.

4.3.2.1 Baja disponibilidad de nutrientes en los suelos

En suelos calcáreos, por ejemplo, usualmente es muy baja la disponibilidad de hierro y

está extendida la deficiencia de hierro. (“clorosis por cal”). La aspersión foliar bajo
estas condiciones puede ser mucho más eficiente que la aplicación de costosos
quelatos de hierro al suelo y es también un método de aliviar la toxicidad por
manganeso. También es extendida la deficiencia de manganeso, particularmente en
soya en un rango de suelos neutros y alcalinos, y las aspersiones foliares con
manganeso son de nuevo mucho más efectivas que las aplicaciones al suelo para
superar la deficiencia de manganeso (Tabla 4.6). Sin embargo, ya que el manganeso
solamente es pobremente removilizado y su movilidad floemática es baja (Secciones
3.3 y 3.4), se pueden requerir dos ó más aspersiones foliares dentro del periodo de
crecimiento.

Tabla 4.6
Dosis de fertilizantes de manganeso (como MnSO4)
requerida para el rendimiento óptimo de soya cultivada en
suelos deficientes en manganeso a
Modo de aplicación del Requerimiento para el óptimo
fertilizante de manganeso rendimiento (kg Mn ha–1)
A voleo 14
En bandas 3
Aspersiones foliares (2x) 0.1
a
En base a Mascagni & Cox (1985).

En árboles frutales las aplicaciones foliares de boro en el otoño es un

procedimiento muy efectivo para incrementar los contenidos de boro en las yemas
florales y el cuajado del fruto en la siguiente estación. En colinabo (Brassica
napobrassica Mill.) el corazón pardo, un síntoma típico de deficiencia de boro, puede
evitarse mediante dos aspersiones foliares de boro.

4.3.2.2 Suelo superficial seco

En regiones semiáridas, son fenómenos comunes la falta de agua disponible

en el suelo superficial y una correspondiente declinación en la disponibilidad de
nutrientes durante el periodo de crecimiento. Aunque aún el agua puede estar
disponible en el subsuelo, la nutrición mineral se vuelve el factor limitante de
crecimiento. Bajo estas condiciones, la aplicación al suelo de nutrientes es mucho
menos efectiva que la aplicación foliar, como se muestra en la Tabla 4.7 para
resultados de un experimento en el que se aplicó cobre a trigo bajo condiciones de
campo en una región semiárida de Australia.

Página 123
 Tabla 4.7
Efectos de la aplicación al suelo y foliar de cobre /CuSO4·SH2O) sobre parámetros de
crecimiento y rendimiento de grano en trigo a
Tratamiento Espigas Granos Rendimiento de
–2
m por grano
espiga (g peso seco m–2)
Sin aplicación 37.0 0.14 0.03
Aplicación al suelo (kg sulfato de cobre ha–1)
2.5 28.8 2.3 1.0
10.0 58.5 2.9 2.3
–1
Aplicación foliar (2%; 2 kg sulfato de cobre ha )
Una vez en la extensión caulinar 63.8 17.1 14.0
Una vez en la extensión caulinar y una vez 127.4 52.7 79.7
en la etapa de embuchamiento
a
En base a Grundon (1980).

4.3.2.3 Disminución en la actividad radical durante la etapa reproductiva

Como un resultado de la competencia de demandas por carbohidratos, la

actividad radical y de este modo la toma radical de nutrientes declina con el comienzo
de la etapa reproductiva. Las aspersiones foliares que contienen nutrientes pueden
compensar esta declinación. En leguminosas que dependen de la fijación simbiótica
de N2, la competencia por carbohidratos entre las semillas en desarrollo y los nódulos
radicales puede causar una marcada disminución en la tasa de fijación de N2 (Capitulo
7). Aunque no siempre pero frecuentemente, la aplicación foliar de nitrógeno como
urea después de la floración y en el llenado de vaina puede ser bastante efectivo para
incrementar el rendimiento de las leguminosas noduladas como se muestra en un
ejemplo para soya en la Tabla 4.8. Ambas la aplicación de solo urea y particularmente
en combinación con un surfactante que contiene sacarosa (SFE), incrementaron
profundamente el rendimiento y el contenido vegetal de nitrógeno (Tabla 4.8). Al
marcar la urea con 15N puede demostrarse que la mayoría de este incremento en
nitrógeno se debió a la realzada fijación de N2, probablemente relacionado con un
retraso en la senescencia foliar, prolongando de este modo el suministro de
carbohidratos a las raíces y nódulos. Similarmente en trigo cultivado en suelos
deficientes en fósforo, la aplicación foliar de fósforo después de la antesis puede
considerablemente retrasar la senescencia de la hoja bandera y, de este modo,
incrementar la duración del área foliar.

Tabla 4.8
Efecto de la aplicación foliar de urea en la floración y llenado de vaina sobre la
producción de materia seca y contenido de nitrógeno en soya nodulada a
Peso seco (g por Contenido de N (mg por planta)
planta)
Tratamiento Semillas Total Semillas Total (a partir de urea)
Control 4.6 21.4 234 342 (–)

1% urea 10.2 38.1 518 680 (99)

1 % urea + 0.1% 20.7 54.9 1204 1476 (169)

SFE b
a
En base a Ikeda et al. (1991).
b
Sucro mono– y diéster de ácidos grasos de cadena larga.

Página 124
4.3.2.4 Aumento en el contenido proteico de granos de cereales

En cereales como el trigo el contenido proteico de los granos y de este modo

puede incrementarse su calidad para ciertos propósitos (e.g., horneado, alimentación
animal) bastante fácilmente mediante la aplicación foliar de nitrógeno en las ultimas
etapas de crecimiento. El nitrógeno suplido en estas etapas es fácilmente
retranslocado desde las hojas y directamente transportado hacia los granos en
desarrollo (Sección 8.2.5). Aunque las tasas de recuperación de nitrógeno a partir de
las aspersiones foliares con urea son usualmente bastante altas, por ejemplo, en trigo
cerca del 70%, también se presentan perdidas por volatilización de NH3 desde las
hojas y puede ser mayor que con la aplicación al suelo.

4.3.2.5 Aumento en el contenido de calcio en frutos

Como se mostró en el Capitulo 3, son extensos los desordenes relacionados

con el calcio en ciertas especies vegetales. Debido a la limitada movilidad floemática
del calcio, las aspersiones foliares no son muy efectivas y se requieren múltiples
aplicaciones durante el periodo de crecimiento. No obstante, por ejemplo puede
obtenerse alguna disminución en la mancha amarga en manzanos mediante múltiples
aspersiones de calcio, particularmente si se asperjan directamente las superficies de
las frutos en desarrollo.

4.3.3 Toma foliar y métodos de irrigación

Puede también presentarse toma foliar de elementos minerales como efecto

secundario negativo del riego por aspersión con agua salina (Tabla 4.9).

Tabla 4.9
Efectos del riego por aspersión y por goteo con agua salina sobre el contenido
foliar de elementos minerales en ají (Capsicum fructescens L.) a
Contenido Contenido foliar mineral
de sales (mmol (100g)–1 peso seco)
en el Cloruro Sodio Potasio
agua Aspersión Goteo Aspersión Goteo Aspersión Goteo
Bajo 110 20 20 1 101 118
Medio 121 51 26 1 97 121
Alto 165 76 48 1 86 113
a
En base a Bernstein & Francois (1975).

El riego por aspersión conduce a un mayor incremento en los contenidos

foliares de cloruro y sodio que el riego por goteo (solo a la superficie del suelo),
indicando una considerable toma foliar directa del agua de irrigación.
Consecuentemente los niveles foliares de estos dos elementos minerales se vuelven
tóxicos bastante rápidamente cuando se usa agua salina para el riego por aspersión.
Con el riego por aspersión el contenido foliar de potasio es menor y declina con el
creciente contenido de sales en el agua de riego. Este patrón indica lavado del potasio
de las hojas, y el realce de este proceso mediante la sustitución Na+/K+ dentro del
tejido foliar.

En general, la sensibilidad al daño foliar por la aspersión con agua salina

depende más de las propiedades de la superficie foliar (toma foliar a través de la
epidermis) que de la tolerancia del cultivo a la salinidad. Los árboles de frutos
caducifolios (e.g., almendra, albaricoque) son particularmente sensibles al daño foliar

Página 125
cuando se usa agua salina para la aspersión, mientras que por ejemplo, el algodón y
el girasol son muy tolerantes.

4.4 Lavado de elementos minerales de las hojas

4.4.1 Causas y mecanismos

El lavado puede definirse como la sustracción de solutos orgánicos e

inorgánicos de las partes áreas vegetales por acción de soluciones acuosas como la
lluvia, riego, rocío, y niebla. Estos solutos son de diferente origen y puede diferir el
mecanismo por el que se presenta el lavado. Se pueden distinguir cuatro categorías:
(a) solutos excretados activamente a las superficies externas, por ejemplos, excreción
de sales por glándulas salinas en halófitas, ó ácidos orgánicos (principalmente ácido
málico) secretados por tricomas del tallo, hojas y vainas en garbanzo; (b) excreción de
solutos inorgánicos en las puntas y márgenes foliares mediante gutación (inducida por
presión radical); (c) lavado de áreas foliares dañadas ó (d) solutos lavados desde el
apoplasto en tejido foliar intacto. En la siguiente discusión solo se consideran las
ultimas dos posibilidades, ya que son de importancia ecológica general.

La tasa de lavado generalmente se incrementa con la edad foliar. Con el inicio

de la senescencia se incrementa la permeabilidad (“agujereado”) membranal, y por lo
tanto hay un correspondiente aumento en las concentraciones apoplásticas de solutos
orgánicos e inorgánicos del tejido foliar. El resultante abrupto gradiente de
concentración a través de la cutícula favorece el lavado por escurrimiento de agua en
la superficie foliar. Bajo condiciones de campo en arroz de aniego, por ejemplo, la
máxima cantidad caulinar de nitrógeno ó potasio se alcanza en la antesis y declina en
lo sucesivo durante el periodo lluvioso cerca del 30% cuando las plantas alcanzan la
madurez. Las perdidas por lavado bajo condiciones de campo tienen que considerarse
en estudios de toma y retranslocación de nutrientes durante todo el crecimiento
vegetal. Probablemente, las perdidas son en gran parte responsables de los
generalmente menores contenidos foliares de elementos minerales en plantas
cultivadas bajo condiciones de campo comparando con plantas cultivadas en el mismo
suelo, pero bajo techo.

Es bastante común el daño mecánico foliar (e.g., por el viento), siendo

especialmente susceptibles los ápices y márgenes. Frecuentemente estas áreas del
tejido foliar son particularmente altas en ciertos elementos minerales cuando son
suplidos en exceso (Sección 3.2.4). En plantas de tomate con un alto suministro de
cloruro, por ejemplo, el cloruro es translocado preferentemente hacia el margen foliar y
hacia los pelos foliares, de tal manera que los daños mecánicos conducen a una
pérdida de entre 10 y 70% del cloruro total tomado durante el periodo de crecimiento.
Las condiciones de estrés diferentes del daño mecánico, como la prolongada
oscuridad, escasez de agua, y altas temperaturas, pueden también incrementar la tasa
de lavado foliar de elementos minerales. Un estrés comparable es impuesto en las
hojas y acículas por contaminantes del aire como el ozono ó la alta acidez del agua
lluvia ó niebla (“lluvia ácida”).El lavado de solutos, de cationes nutrientes minerales en
particular, se realza bajo estas condiciones, cualquiera debida a la más rápida
senescencia foliar, ó por el daño de la cutícula, ó ambos. En promedio, una
disminución en el pH del agua lluvia ó niebla desde cerca de 5.5 a 3.5–3.0 incrementa
el lavado de potasio, calcio, magnesio, manganeso y zinc en un factor entre 2 y 10.
Los metales catiónicos de este modo actúan como un buffer del pH en el dosel y son
reemplazados por los protones del agua lluvia.

Página 126
 Aunque el lavado de cationes no representa usualmente mucho más que el 1%
del contenido foliar total, este puede alcanzar hasta el 10% de la incorporación anual
neta de cationes en biomasa aérea. El lavado específico de cationes desde partes
aéreas vegetales es compensado por mayores tasas de toma radical de estos
cationes. Como consecuencia de la mayor tasa de toma catiónica, puede disminuir el
pH rizosférico y de este modo, parte de la carga ácida del dosel puede ser
indirectamente llevada hacia la rizosfera.

4.4.2 Importancia ecológica de la toma y lavado foliar de solutos

La toma y lavado foliar de solutos y en otras partes aéreas vegetales para

planta es importante para plantas individuales, poblaciones de plantas y el ecosistema.
Esto es cierto en particular para perennes como árboles forestales donde estos
procesos pueden volverse un componente dominante en la nutrición mineral,
influyendo el ciclaje interno de nutrientes, así como la entrada y salida de elementos
minerales en ecosistemas forestales y la estabilidad a largo plazo de estos
ecosistemas. En Europa Central y Norteamérica puede tomarse directamente por el
follaje una considerable cantidad de “deposición húmeda” de nitrógeno amonio y
nitrato (entre 3 y 10 kg N ha–1 por año), siendo absorbido mucho más preferentemente
el NH que el NO .

Comparando con el nitrógeno y sulfato (ácido sulfúrico), en ecosistemas

naturales y forestales para la mayoría de nutrientes minerales su toma foliar es menos
importante que su lavado. Esto también es el caso en áreas donde la contaminación
del aíre no es un factor importante. La cantidad de un nutriente mineral particular que
es lavado depende del tipo de nutriente mineral y la cantidad e intensidad de la lluvia.
Como se espera en la selva tropical las cantidades de nutrientes minerales lavados
desde el dosel son muy altas, y los valores anuales, expresados en kilogramos por
hectárea, son como sigue: potasio, 100–200; nitrógeno, 12–60; magnesio, 18–45;
calcio, 25–29; y fósforo, 4–10. Esta magnitud de nutrientes lavados es similar a la tasa
anual de nutrientes suplidos a la superficie del suelo por precipitación directa (litter) y
es de este modo un componente importante del reciclaje de nutrientes minerales,
particularmente en ecosistemas con bajas cantidades de nutrientes disponibles en el
suelo, e.g., en suelos tropicales altamente alterados. La reabsorción de los nutrientes
minerales lavados también ofrece la posibilidad para la planta de ser suplida en los
centros de demanda del nutriente (e.g., nuevos crecimientos) por nutrientes minerales
que son retranslocados dentro de la planta solo a un muy limitado grado (e,g., calcio y
manganeso).

En climas templados son mucho menores las perdidas por lavado de partes
aéreas vegetales, pero aún considerables (Tabla 4.10). Bajo estas condiciones de
mucha menor lluvia, es difícil la cuantificación de las perdidas por lavado debido a que
la “deposición seca” (partículas y gases) puede constituir una considerable parte de los
nutrientes minerales en la precipitación directa (Tabla 4.10).

Página 127
 Tabla 4.10
Entrada de elementos minerales por precipitación total (deposición
húmeda) y deposición seca, precipitación directa y lavado en un
bosque de pino silvestre de 40 años de edad a
Precipitación Entrada de elementos minerales
(kg ha–1 año–1)
–1 Ca Mg K Mn Na
Parámetro (mm año )
Deposición 550 12.7 1.4 1.9 0.24 4.1
húmeda
Deposición – 10.2 1.1 1.5 0.19 3.7
seca
Precipitación 397 27.8 4.3 45.1 2.50 7.4
directa
Lavado del – 4.9 1.8 11.7 2.07 –
dosel
a
En base a B. Marschner et al. (1991).

Comparando con sus respectivos contenidos foliares, frecuentemente las

cantidades de calcio lavado y particularmente de manganeso son muy altas, siendo los
datos en la Tabla 4.10 un ejemplo típico para árboles forestales cultivados en un suelo
mineral ácido en clima templado. Estas altas cantidades de calcio y manganeso más
probablemente derivan del apoplasto y reflejan una ventaja del lavado, es decir la
eliminación de cantidades excesivas de nutrientes minerales acumulados que en
muchos casos están presentes en cantidades tóxicas en las hojas maduras y más
viejas. Esto se mantiene cierto particularmente para los nutrientes minerales que no
son prontamente removilizados (calcio, manganeso, así como el boro). De acuerdo
con esto, las acículas del pícea de Noruega, expuestas a “lluvia ácida” contienen
menos cristales de oxalato de calcio en la pared celular externa de la epidermis, y el
contenido de manganeso tiene un máximo en acículas de 3 años de edad y cae
drásticamente en las acículas más viejas

Además de los elementos minerales, también pueden lavarse cantidades

considerables de solutos orgánicos desde un bosque denso alcanzando entre 25 y 60
kg carbón orgánico ha–1 por año en climas templados, y varios cientos de kilogramos
en bosques tropicales. Como efecto secundario, el lavado de elementos minerales y
compuestos orgánicos como fenólicos, ácidos orgánicos, y aminoácidos, puede afectar
otras especies vegetales dentro del dosel así como microorganismos del suelo.

05. Rendimiento y las relaciones fuente – demanda

5.1 General

Más del 90% de la materia seca vegetal consiste de compuestos orgánicos

como celulosa, almidón, lípidos, y proteínas. Por lo tanto la producción total de materia
seca de plantas, el rendimiento biológico, está relacionado directamente en primer
lugar con la fotosíntesis, el primordial proceso de síntesis de compuestos orgánicos en
plantas fotosintetizantes. En cultivos, sin embargo, usualmente el rendimiento se
define por la producción de materia seca de aquellos órganos vegetales por los que
los cultivos particulares son cultivados y cosechados (e.g., granos y tubérculos).
Puede usarse el término rendimiento económico para las partes cosechadas de los
cultivos. En muchos cultivos por lo tanto no solo es de importancia la producción total
de materia seca sino también el particionamiento de materia seca. El llamado índice
de cosecha representa la proporción de producción de materia seca presente en las
partes cosechadas del cultivo en relación con la producción total de materia seca. Por

Página 128
lo tanto el particionamiento de fotosintatos y la relación fuente–demanda y sus
mecanismos de control son de crucial importancia en la producción de cultivos.

En este capítulo se discuten algunos principios de la fotosíntesis, como los

procesos relacionados de fotofosforilación y fotorrespiración, y se dan ejemplos de
directa intervención de los nutrientes minerales. Esta discusión incluye aspectos de
fotoinhibición y fotooxidación y los mecanismos que protegen el aparato fotosintético
contra este daño.

En plantas superiores los principales centros de fotosíntesis –la fuente (hojas

verdes fotosintetizantes)– y los centros de consumo y almacenamiento –la demanda
(raíces, ápices caulinares, semillas, y frutos)– están separados uno del otro. Por lo
tanto es esencial el transporte floemático a larga distancia de fotosintatos desde la
fuente hacia la demanda para el crecimiento y rendimiento vegetal. De este modo, es
necesario tener un entendimiento básico de los procesos de carga floemática,
transporte floemático y descarga floemático de fotosintatos en los centros de
demanda y la regulación de estos procesos, particularmente en relación a la
intervención de fitohormonas. Finalmente, se discute la relación fuente–demanda y la
pregunta de si el rendimiento puede limitarse por la fuente ó por la demanda.

5.2 Fotosíntesis y procesos relacionados

5.2.1 Flujo de energía fotosintética y fotofosforilación

La conversión de energía lumínica en energía química es llevada a cabo

mediante un flujo de electrones por sistemas de pigmentos. En los cloroplastos estos
sistemas de pigmentos están embebidos en membranas tilacoidales en un notable
arreglo estructural. Frecuentemente, las membranas tilacoidales están apiladas en
pilas (ver Fig. 5.4) que parecen granos ó “grana” bajo el microscopio óptico. Los
principios involucrados en los procesos del flujo de electrones son ilustrados en la Fig.
5.1. La energía lumínica es absorbida por dos sistemas de pigmentos: el fotosistema II
(PS II) y el fotosistema I (PS I). En cada uno de estos fotosistemas entre 400 y 500
moléculas individuales de clorofila y pigmentos accesorios (e.g., carotenoides) actúan
como centros para atrapar la energía lumínica (fotones),con una clorofila “antena” que
absorbe a 680 nm (PS II) y 700 nm (PS I). En ambos fotosistemas la absorción de la
energía lumínica induce la emisión y transporte cuesta arriba de electrones en contra
del gradiente eléctrico, desde + 0.8 a –0.1 V en el PS II y desde + 0.46 a –0.44 V en el
PS I. Los electrones requeridos para este proceso se derivan de la fotolisis del agua,
mediada por el PS II. En plantas superiores el PS II y PS I actúan en serie (esquema
Z). Al final de la cadena de transporte cuesta arriba, los electrones son aceptados por
un compuesto desconocido X y transferidos a la ferredoxina, el primer compuesto
redox estable. La ferredoxina en su forma reducida tiene un alto potencial negativo (–
0.43 V) y es capaz de reducir al NADP+ (nicotinamida adenina dinucleótido difosfato),
así como otros compuestos (ver abajo).

Página 129
Fig. 5.1 Cadena fotosintética de transporte de electrones con fotosistemas II y I (PS II; PS I) y
fotofosforilación. Q, Quencher; X, compuesto desconocido; Cit, citocromo; XAN, ciclo de las xantofilas.
(Recuadro) Sección de la estructura porfirina de clorofila con el átomo central de magnesio.

Están involucrados varios nutrientes minerales directamente en está cadena

fotosintética de transporte de electrones (FIg. 5.1). En el PS II y PS I las moléculas de
clorofila con su átomo central de magnesio absorben fotones, iniciando por lo tanto el
flujo de electrones. La fotolisis (rompimiento) del agua es mediada por un complejo
enzimático que contiene manganeso adjunto al PS II. En este sistema de lisis del agua
el cluster de manganeso (Sección 9.2.4) actúa como un dispositivo de
almacenamiento de energía previo a la oxidación de las dos moléculas de agua. El
manganeso presumiblemente también actúa como el centro de ligamiento para las
moléculas de agua que son oxidadas. Los citocromos (Cyt b-f) con su átomo central de
hierro así como un complejo sulfoférrico (proteína Rieske) median el flujo de
electrones entre el PS II y el PS I. Uno de los aceptores de electrones en está cadena
es la plastocianina, una proteína que contiene cobre. Finalmente, la ferredoxina actúa
como transmisor de electrones desde un aún no bien definido compuesto X hacia el
NADP+: Este es reducido a NADPH por la ferredoxina-NADP+ oxidorreductasa que
está anclada en la superficie tilacoidal. La ferredoxina es una proteína de hierro-azufre
de 9 kDa que es soluble en el estroma.

La ferredoxina reducida en los cloroplastos puede también funcionar como un

donador de electrones para otros aceptores. La reducción mediada por ferredoxina del
nitrito (NO ) y del sulfito (SO ) es de particular importancia para la nutrición mineral
vegetal:

Página 130
 Ambos nitrito y sulfito compiten dentro de los cloroplastos por el NADP+ para su
reducción. En hojas las tasas de reducción del nitrito y sulfito son mucho mayores
durante el periodo lumínico (Capítulo 8). Este acoplamiento de la reducción del nitrito y
sulfito con la luz es también un ejemplo de un más general mecanismo regulador, ya
que la fotosíntesis supla las estructuras (esqueletos de carbono) requeridas para las
incorporación del nitrógeno reducido (–NH2) y azufre (-SH) en compuestos orgánicos
como aminoácidos.

El rompimiento del agua y el paso de los electrones a través de la cadena de

transporte en la membrana tilacoidal está acoplado con el bombeo de protones hacia
el lumen tilacoidal (Fig. 5.1), lo que conduce a la acidificación a un pH cercano a 5. Por
otro lado, los protones son consumidos en el centro terminal de la cadena de
transporte de electrones (formación de NADPH) elevándose el pH del estroma a 7.5-
8.0. El correspondiente gradiente del potencial electroquímico a través de la
membrana tilacoidal es usado para la síntesis de ATP conducida por protones, la
fotofosforilación. Un componente adicional en la formación del gradiente de protones
es un sistema de bombeo de protones entre el PS II y el PS I (Fig. 5.1), denominado
“fotofosforilación cíclica”. La producción de una molécula de ATP está probablemente
acoplada con el transporte cuesta abajo de tres protones a través de la membrana
tilacoidal. En el estroma, se requiere ATP en varios pasos que involucran la
asimilación del CO2, síntesis de carbohidratos así como otros procesos mediados por
la ferredoxina (ver abajo).

5.2.2 Fotoinhibición y fotooxidación

No se presenta necesariamente un equilibrio entre la absorción de la por el PS

II y PS I, el correspondiente flujo de electrones, la formación de ferredoxina reducida, y
el consumo de electrones, por ejemplo en la asimilación del CO2. Esto es cierto bajo
condiciones de alta intensidad lumínica en general y en combinación con otros
factores de estrés ambientales como sequía, bajas temperaturas, ó deficiencia de
nutrientes minerales en particular. El exceso de energía de excitación se refleja en una
depresión de fotosíntesis neta lo que es usualmente reversible (fotoinhibición), pero
puede también conducir a largo plazo al daño irreversible del aparato fotosintético,
como es indicado por la clorosis y necrosis foliar (fotooxidación). Para ambos síntomas
está causalmente involucrada la formación de especies tóxicas de oxigeno (ver
también Fig. 2.5).

Las plantas poseen un rango de sistemas protectores que funcionan mediante

la disminución de la absorción lumínica ó mediante la disipación de la energía (e.g.,
cambio en el ángulo foliar, reflexión de la luz y calor) ó detoxificación de especies
dañinas de oxigeno (Fig. 2.5). El blanco primario de la fotoinhibición es el PS II que
produce oxigeno molecular y donde la excesiva energía de excitación puede ser
transferida desde el PS II a oxigeno molecular formando el altamente tóxico singlete
de oxigeno (1O2., Fig. 5.1). Como mecanismo autoprotector, los carotenoides
(xantofilas en particular) juegan un rol particular tanto en la detoxificación de singletes
de oxigeno como en la atenuación de la etapa excitada del PS II. Además, en el PS II

Página 131
el polipéptido D1 de 32 kDa tiene una particularmente alta tasa de recambio que se
requiere para la continua reparación del sistema.

Otro principal centro de formación de especies tóxicas de oxigeno está

localizado en el estroma de los cloroplastos, donde la ferredoxina reducida puede usar
el oxigeno molecular como aceptor de electrones conduciendo a la reducción
univalente de O2 al anión superóxido (O , Fig. 5.1 y 5.2). Esta activación reductiva del
O2 en los cloroplastos es inevitable y se realza bajo condiciones que den origen a un
incremento en la relación NADPH/NADP+, por ejemplo un bajo suministro de CO2 ó
deteriorada fijación de CO2, causados por un rango de factores de estrés ambiéntales
como bajas temperaturas en especies vegetales sensibles a heladas, salinidad,
sequía, y deficiencia de nutrientes minerales. Esto también es cierto para bajas ó
inhibidas tasas de exportación de fotosintatos desde hojas fuente bajo deficiencia de
nutrientes minerales. Todos estos factores de estrés conducen a niveles elevados de
especies tóxicas de oxigeno, fotoinhibición y finalmente fotooxidación. Otro factor que
contribuye a la fotoinhibición está presumiblemente determinado por la excesiva
acidificación del lumen tilacoidal como resultado de la insuficiente utilización de ATP
en el estroma (Fig. 5.1). Bajo condiciones de limitada asimilación de CO2, una continua
alta proporción del NADPH se utiliza para otros procesos como la detoxificación del
H2O2 donde no se requiera ATP.

Fig. 5.2 Utilización alternativa de fotorreductores para la asimilación de CO 2 ó activación del oxígeno
molecular y sistema de detoxificación (secuestro). SOD, superóxido dismutasa; GR, glutatión; APO,
ascorbato peroxidasa.

En especies C3 la fotorrespiración puede ser un importante mecanismo

protector para el mantenimiento de un alto flujo de electrones en la cadena del
carbono, i.e., mediante la liberación del CO2 a los cloroplastos. Sin embargo, otros
sistemas juegan un rol clave en la detoxificación del O y de compuestos relacionados
como el H2O2 (Fig. 2.5). En los cloroplastos, en donde está ausente la catalasa, el O
es detoxificado por la superóxido dismutasa de Cu-Zn produciendo H2O2 que es
reducido a agua por el ciclo ascorbato peroxidasa-glutatión reductasa (Fig. 5.2). En las
hojas cerca del 70-80% de las enzimas detoxificantes de H2O2 dependientes de
ascorbato están localizadas en los cloroplastos.

La elevada actividad de las enzimas detoxificadoras (FIg. 5.2) y las

incrementadas concentraciones de sus metabolitos (glutatión, ascorbato) típicamente
reflejan la influencia del estrés oxidativo, particularmente bajo alta intensidad lumínica.
Se han reportado tales hallazgos en acículas de pino durante el invierno, en acículas
de pícea al mediodía y en hojas de fríjol bajo deficiencia de magnesio. Hay

Página 132
considerable evidencia de que las especies tóxicas de oxígeno están también
involucradas en la senescencia celular y de órganos como las hojas (Sección 5.5), y
que bastante frecuentemente la aparición de clorosis y necrosis foliar como síntomas
visuales de deficiencia de nutrientes minerales está causalmente relacionada con los
elevados niveles foliares de especies tóxicas de oxígeno. Se muestra un ejemplo de
esto en hojas de fríjol en la Fig. 5.3. Bajo deficiencia de zinc es alto el nivel de
especies tóxicas de oxigeno debido a ambos, la deprimida actividad SOD y las
menores tasas de exportación de carbohidratos como resultado de la baja actividad
demanda. Bajo deficiencia de magnesio la deteriorada carga floemática de
carbohidratos es el principal factor para el estrés oxidativo bajo alta intensidad
lumínica. En ambos casos la producción de fotooxidantes y, de este modo, la
fotooxidación de los pigmentos foliares, pueden evitarse casi totalmente mediante al
sombreo parcial de las laminas foliares (Fig. 5.3). De acuerdo con esto, la inhibida
carga floemática de sacarosa en plantas de tabaco y tomate manipulados
genéticamente también está correlacionada con la severa clorosis y necrosis de las
láminas foliares.

Fig. 5.3 Efecto del sombreo parcial de laminas foliares sobre la clorosis y necrosis en hojas primarias de
plantas de Phaseolus vulgaris deficientes en zinc (izquierda) y magnesio (derecha) expuestas a alta
intensidad lumínica (480 μE m–2 s–1). (A partir de Marschner & Cakmak, 1939.)

5.2.3 Fijación y reducción del dióxido de carbono

A fin de utilizar la energía almacenada durante la reacción lumínica (como

NADPH y ATP), para la reducción del CO2 y la formación dentro de los cloroplastos de
fotosintatos como azucares, se necesita de un aceptor de CO2. La ribulosa bifosfato
(RuBP), un compuesto C5, hace está función:

Después de la carboxilación de la RuBP se forman dos moléculas del

compuesto C3 fosfoglicerato (PGA): por lo tanto esta ruta de incorporación del CO 2 se

Página 133
refiere como vía C3. La enzima RuBP carboxilasa (Rubisco), que media la
incorporación del CO2, es fuertemente activada por el Mg2+. En una serie de pasos
adicionales el PGA es reducido a gliceraldehído-3-fosfato (GAP), una reacción que usa
al NADPH y el ATP suplidos por la reacción lumínica de la fotosíntesis.

Los principios de la fijación en los cloroplastos de CO2 por la vía C3 se ilustran

en la Fig. 5.4. Las enzimas responsables de la fijación del CO2 y síntesis de
carbohidratos están localizadas en el estroma de los cloroplastos, mientras que el
NADPH y ATP son suplidos desde los tilacoides. El aceptor de CO2 la RuBP tiene que
ser regenerada en el ciclo de Calvin–Benson. Los carbohidratos remanentes
cualquiera son utilizados para la formación transitoria de almidón en los cloroplastos ó
son transferidos como compuestos C3 a través de la envoltura cloroplástica hacia el
citoplasma para la ulterior síntesis de mono- y disacáridos. La tasa de liberación
cloroplástica de compuestos C3 es controlada por la concentración citoplásmica del
fosfato inorgánico (Pi); el Pi por lo tanto tiene un fuerte efecto regulador sobre la
relación acumulación de almidón a liberación cloroplástica de azucares (Sección
8.4.4).

Fig. 5.4 Esquema simplificado de la fijación de CO2 y síntesis de carbohidratos de acuerdo al ciclo de
Calvin–Benson en plantas C3. (Modificado a partir de Larcher, 1980).

5.2.4 Vía C4 de la fotosíntesis y el metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM)

La incorporación de CO2 en compuestos orgánicos no se limita a la vía C3

descrita arriba. Ya se ha mostrado (Sección 2.5.4) que un desequilibrio en la toma
radical catión-anión a favor de los cationes tiene que compensarse mediante la
incorporación de CO2 vía PEP carboxilasa y formación de ácidos orgánicos. Otro
ejemplo es la reasimilación del CO2 liberado por respiración mitocondrial en frutos en
desarrollo de manzano, con lo que se incrementa abruptamente la acumulación de
malato en los frutos, pero simplemente desaparece la perdida de CO2. En principio, en
los cloroplastos de ciertas especies vegetales se presenta la misma vía de
incorporación de CO2:

Página 134
El fosfoenol piruvato (PEP) actúa como un aceptor de CO2, formando oxalacetato que
es reducido a malato. El producto de está incorporación de CO2 son compuestos C4,
cualquiera malato ó el aminoácido aspartato. Por lo tanto las especies vegetales con
esta vía C4 son clasificadas como plantas C4 (Fig. 5.5). Está vía de incorporación de
CO2, sin embargo, está confinada a los cloroplastos de las células del mesófilo desde
donde los compuestos C4 son transportados hacia las células de la vaina del haz. En
estas células los compuestos C4 son descarboxilados y el CO2 liberado es fijado por la
RuBP y canalizado en el ciclo de Calvin–Benson. De este modo en plantas C4 la
fijación y reducción final del CO2 es idéntica a aquella en plantas C3. En plantas C4, sin
embargo, hay una característica separación espacial de estas dos formas de fijación
de CO2.

Fig. 5.5 Esquema simplificado de la fijación de CO2 y compartimentación en plantas C4. CA,
anhidrasa carbónica.

Los compuestos C3 remanentes son translocados desde las células de la vaina

del haz de vuelta hacia las células del mesófilo para formar PEP que actuara de nuevo
como aceptor de CO2 (Fig. 5.5). La relativa importancia del malato y aspartato en esta
lanzadera de carbono depende de la especie vegetal y suministro de nitrógeno. En
maíz, bajo deficiencia de nitrógeno no se afecta la cantidad de malato que opera la
lanzadera pero se reduce en gran parte para aspartato. Se espera este cambio ya que
la reducción del nitrato está confinada a las células del mesófilo, y el aspartato también
actúa como lanzadera en la transferencia del nitrógeno reducido hacia las células de la
vaina del haz. Después de la transaminación (Sección 8.2) y descarboxilación los
compuestos C3 remanentes son reciclados hacia las células de la vaina del haz y el N-
amino es cargado al floema por las células de la vaina del haz.

En la mayoría de especies C4 están dispuestos dos tipos de células en la

anatomía foliar llamada tipo Kranz. Las venas menores de las haces vasculares están
circundados por las células de la vaina del haz, formando una Kranz, ó corona. Las
células de la vaina del haz están a su vez circundadas por una capa de grandes
células del mesófilo. Adicionalmente, en especies C4 los cloroplastos son dimórficos,
aquellos en las células de la vaina del haz son más grandes y poseen grana que no
está tan bien desarrollado como para el mesófilo. Por otro lado, las enzimas
sintetizadoras de almidón están confinadas a los cloroplastos de la vaina del haz
donde se acumula casi todo del almidón foliar.

Página 135
 El tipo de fotosíntesis que sucede en plantas C4 usualmente se presenta en
especies vegetales de origen tropical que tienen altas tasas fotosintéticas y produce
grandes cantidades de materia seca (e.g., caña de azúcar, sorgo, maíz, y varias
Chenopodiaceae). El mecanismo C4 por varias razones permite a la planta utilizar más
eficientemente ambos CO2 y agua. Se consigue alta eficiencia de CO2 por varios
factores, como la alta afinidad de la PEP por CO2. Adicionalmente, en hojas de plantas
C4 se disminuye en la luz la sensibilidad de la PEP carboxilasa contra la
retroregulación negativa por elevadas concentraciones por malato. Además, en
plantas C4 la actividad de la anhidrasa carbónica (CA) es alta en las células del
mesófilo pero muy baja en las células de la vaina del haz. Esta enzima cambia el
equilibrio CO2 ⇌ HCO a favor del HCO , que es el sustrato de la PEP carboxilasa, y
simultáneamente mantiene una baja presión parcial de CO2 en el espacio intercelular
foliar. Por otro lado, en las células de la vaina del haz se consigue una alta
concentración de CO2, y el CO2 es el sustrato para la RuBP carboxilasa. La muy baja
permeabilidad de las células de la vaina del haz para el CO2 contribuye adicionalmente
al mantenimiento de la alta presión parcial localizada de CO2 dentro de estas células,
pero un bajo valor en el espacio intercelular. Esto también es cierto a altas
temperaturas (encimas de 25°C ), donde la producción endógena de CO2 respiratorio
es correspondientemente alta. También es mayor la temperatura óptima de la PEP
carboxilasa que para RuBP carboxilasa. Esto explica, por lo menos en parte, por que a
altas intensidades lumínicas y a altas temperaturas las plantas C4 tienen
considerablemente menores puntos de compensación de CO2, esto es, niveles de CO2
en los que el consumo y producción de CO2 (respiración) están en equilibrio, que para
plantas C3 (0-20 y 50-100 ppm CO2, respectivamente).

La mayor eficiencia del uso del agua por plantas C4 que para plantas C3 está
también relacionada con la menor presión parcial de CO2 endógeno y el
correspondientemente abrupto gradiente de CO2 desde la atmósfera envolvente a
través de los estomas abiertos hacia el interior del tejido foliar. En plantas C4
relativamente hay una mayor difusión de CO2 hacia el interior a través de los estomas
(expresado en términos de unidades de vapor de agua perdido), que puede ser usado
para la fotosíntesis y producción de materia seca. Además, cuando los estomas están
parcialmente cerrados en respuesta al déficit hídrico, la disminución en el influjo de
CO2 es menor en plantas C4 que en C3, debido a que el reciclaje interno de CO2
mantiene una menor concentración de CO2 en el tejido foliar de plantas C4.
Correspondientemente, la relativa eficiencia en el uso del agua (gramo de materia
seca producida por gramo de agua transpirada) es cerca de 200–300 en especies C4
comparando con usualmente más de 500 en especies C3.

En general, las plantas C4 tienen una mayor eficiencia en el uso del nitrógeno
fotosintético (NUE) que las plantas C3.Un ejemplo de esto se muestra en la Fig. 5.6,
donde en maíz (C4) no solo la tasa de fijación de CO2 (CER) es mucho mayor, sino
que estas mayores tasas se consiguen a un mucho menor contenido de nitrógeno
foliar. Esta mayor NUE se presenta debido a que en plantas C4 la RuBP carboxilasa ya
opera bajo saturación de CO2. En contraste en plantas C3 debido a la menor
concentración de CO2 en los cloroplastos la RuBP carboxilasa opera solo cerca del
25% de su capacidad y, de este modo, se pierde parte de su capacidad por
fotorrespiración (Sección 5.2.5). En plantas C3, 30-60% de la proteína soluble foliar
está constituida de RuBP carboxilasa. El valor comparativo es solo del 5-10% en
plantas C4, aunque adicionalmente se requiere algún 2–5% para las enzimas C4. La
mayor NUE permite a las plantas C4 producir más área foliar por unidad de nitrógeno
y, de este modo, se incrementa más rápido el uso de la luz durante la ontogénesis que
en plantas C3, a condición de que se satisfaga el mayor requerimiento de temperatura
para plantas C4. Si se cultivan bajo temperaturas subóptimas, a pesar de la mayor

Página 136
NUE, algunas especies C4 pueden sufrir más por deficiencia de nitrógeno que
especies C3.

Fig. 5.6 Tasa de intercambio foliar de CO2 (CER) a saturación lumínica para maíz, arroz, y soya dibujada
en función del contenido foliar de N por unidad de área. (Sinclair & Horie, 1989.)

Sin embargo, no es posible dividir las plantas estrictamente en categorías C3 ó

C4. En plantas C3, se presenta una considerable proporción de fijación de CO2 vía PEP
carboxilasa, particularmente en órganos reproductivos, como en granos en desarrollo
de trigo y frutos de leguminosas. Tales observaciones pueden indicar un cambio en la
vía fotosintética hacía un mas eficiente uso del CO2, aún si faltan las estructuras
anatómicas de las típicas plantas C4.

La fijación de CO2 vía PEP carboxilasa es también una característica de

especies vegetales en ciertas familias, como las Crassulaceae y Bromeliaceae, que
están particularmente bien adaptadas a los hábitat secos. Estas plantas son en su
mayoría suculentas; esto es, ellas tienen una baja área superficial por unidad de peso
fresco. Estas especies vegetales se caracterizan por su llamado metabolismo ácido de
las crasuláceas (CAM) y difieren de las plantas C4 en un número de características: (a)
los estomas de las especies CAM se abren por la noche. (b) El dióxido de carbono
entra a las hojas y es fijado en el citoplasma por la PEP carboxilasa con la
subsiguiente reducción a ácido málico, que es almacenado en las vacuolas durante la
noche. (c) Durante el día los estomas están cerrados y el ácido málico es liberado
desde las vacuolas; después de la descarboxilación, el CO2 es fijado y reducido en los
cloroplastos siguiendo la vía C3. Consecuentemente, se presentan grandes cambios
día-noche en el pH vacuolar de estas plantas, y probablemente están involucrados
ambos sistemas bombeadores de protones (ATPasa y PPiasa) en el transporte del
malato hacia la vacuola.

En contrate a la separación espacial de dos pasos para la fijación del CO2 en

plantas C4, es temporal la separación en tres pasos para la fijación de CO2 en las
especies CAM (ritmo ácido diurno). Las especies CAM generalmente también tienen
menores tasas de crecimiento que las plantas C4. La combinación de CAM y
suculencia es de particular ventaja para la adaptación a hábitats secos ó a suelos de
alta salinidad ó ambos. Interesantemente, en halófitas facultativas como la
Mesembryanthenum crystallinum puede observarse un cambio desde fotosíntesis C3 a

Página 137
CAM como adaptación fisiológica a estrés por sequía ó salinidad, i.e., para
incrementar la conservación del agua. La rapidez de esta respuesta se incrementa con
la edad vegetal indicando la existencia de un programa del desarrollo que regula la
transcripción de la PEP carboxilasa y la estabilidad del mRNA.

5.2.5 Fotorrespiración

En plantas C3, la luz realza no solo la incorporación de CO2 sino también su

evolución, un proceso estimulado por la presencia de O2. Esta evolución del CO2
conducida por la luz (fotorrespiración) procede simultáneamente con la incorporación
del CO2. A altas temperaturas en particular, la tasa de evolución del CO 2 se
incrementa más que su tasa de incorporación resultando en una declinación en la
fotosíntesis neta. El principio de la reacción involucrada en la fotorrespiración se
muestra en la Fig. 5.7. El CO2 liberado en la fotorrespiración viene casi exclusivamente
a partir de la oxidación de la glicina.

Fig. 5.7 Fotorrespiración, vía del glicolato, y síntesis de los aminoácidos glicina y serina.

La fotorrespiración está basada en el hecho de que la RuBP carboxilasa

(Rubisco) puede también reacción con el O2; esto es, puede comportarse como una
oxigenasa (RuBP oxigenasa). En la reacción oxigenasa (Fig. 5.7) el compuesto C5
RuBP es desdoblado en PGA (C3) y glicolato, el primer compuesto de la “vía del
glicolato”. El glicolato es liberado desde los cloroplastos hacia el citoplasma y es
transferido a los peroxisomas en donde el glicolato actúa como aceptor para NH3,
formando el aminoácido glicina. Después de la translocación de la glicina hacia la
mitocondria, se convierten dos moléculas en el aminoácido serina con liberación
simultánea de CO2 (fotorrespiración). En esta reacción también se libera amoniaco
(Fig. 5.7). A fin de evitar ambos toxicidad por amoniaco y pérdidas por volatilización,
se requiere la reasimilación del amoniaco vía formación de glutamina a partir del
glutamato (Sección 8.2). Este “ciclo fotorrespiratorio del nitrógeno” ha sido revisado
por Wallsgrove et al. (1983).

Un factor clave para la tasa de fotorrespiración es la concentración de CO2

(presión parcial) en el centro de carboxilación de la RuBP carboxilasa. Ya que el CO2 y
el O2 compiten por los centros de la reacción de carboxilación, la fotorrespiración se
estimula por bajas concentraciones de CO2 que son la consecuencia final por fijar CO2
en la luz. En plantas C3 la concentración de CO2 en los centros de carboxilación, en el
estroma de los cloroplastos, es similar ó es solo el 60% de la concentración ambiental
de CO2, que está cerca de 350 ppm (0.035%). Cualquier incremento en la
concentración ambiental de CO2 disminuye por lo tanto la tasa de fotorrespiración en
plantas C3. También se presenta fotorrespiración en plantas C4, sin embargo, a tasas
mucho menores. En maíz, por ejemplo, bajo condiciones ambientales (21% O2,

Página 138
0.035% CO2) la evolución fotorrespiratoria del CO2 como proporción de la fotosíntesis
neta fue cerca del 6% comparando con 27% en trigo. La principal razón de la mucho
menor fotorrespiración en plantas C4 está causalmente relacionada con las mayores
concentraciones de CO2 en las células de la vaina del haz, i.e., en los centros de
carboxilación de la RuBP en plantas C4. Los mecanismos que conducen a estas
elevadas concentraciones de CO2 se han discutido en la Sección 5.2.4.

Las mucho mayores tasas de fotorrespiración en plantas C3 son la principal

razón de que de lo contrario condiciones ambientales óptimas, bajo alta iluminación y
altas temperaturas en particular, sus tasas de fotosíntesis neta y producción de
biomasa son considerablemente inferiores que en plantas C4. Sin embargo, la
fotorrespiración no solo debe considerarse desde el punto de vista de la fijación neta
de CO2. La fotorrespiración es una vía importante de síntesis de aminoácidos en
células foliares (Fig. 5.7) por la cual el glicolato puede actuar como aceptor primario
del NH3 producido en los cloroplastos durante el paso de reducción del nitrato
dependiente de la luz (reducción de NO ) (Sección 8.2). En el ejemplo de arriba la
tasa de síntesis de serina por unidad de área foliar fue cerca del doble en trigo contra
maíz. Se supone que el ciclo fotorrespiratorio de nitrógeno representa en la luz el
mayor componente de incorporación foliar de NH3 en la mayoría de plantas C3.

La fotorrespiración puede también jugar un rol protectivo contra la fotoinhibición

y fotooxidación bajo alta luminosidad mediante el consumo de fotosintatos y haciendo
disponible CO2 para los cloroplastos y, de este modo, mantener una alta tasa de flujo
de electrones en la cadena de electrones de los fotosistemas (Fig. 5.1), y también
conduciendo a un mayor consumo de ATP en el estroma de los cloroplastos.

5.3 Respiración y fosforilación oxidativa

En tejidos no fotosintetizantes (e.g., raíces, semillas, y tubérculos) ó en tejidos

fotosintetizantes durante el periodo oscuro, la descomposición respiratoria de
carbohidratos es la principal fuente de energía requerida para los procesos que
consumen energía como la síntesis y transporte. Como se muestra en la Fig. 5.8 los
principales pasos de la respiración son las reacciones de descarboxilación del piruvato
y de ácidos orgánicos en el ciclo de Krebs (también llamado ciclo de los ácidos
tricarboxílicos ó ciclo del ácido cítrico) y la oxidación del NADH (dinucleótido
nicotinamida reducido). El flujo cuesta abajo de electrones desde el NADH donador
hacia el O2 aceptor toma lugar en la cadena respiratoria en la membrana mitocondrial
y suple la energía necesaria para la síntesis de ATP (fosforilación oxidativa). Los
principios de la síntesis mitocondrial de ATP son los mismos de aquellos de la síntesis
tilacoidal de ATP, es decir, la separación de cargas mediante una membrana con un
correspondiente gradiente de protones (pH) a través de la membrana, que constituye
una bomba para la síntesis de ATP.

Página 139
Fig. 5.8 Esquema del ciclo de los ácidos tricarboxílicos (ciclo de Krebs) y la cadena de transporte de
electrones con fosforilación oxidativa y la “vía alternativa” (respiración insensible al cianuro).

El NADH sintetizado en las reacciones de descarboxilación representa un

agente reductor universal en tejidos no fotosintetizantes y por lo tanto también es
requerido para varios procesos sintéticos que involucren reducción, como la síntesis
de aminoácidos y ácidos grasos. Además, varios de los intermediarios de la
descomposición de carbohidratos son estructuras esenciales (esqueletos de carbono)
para la síntesis de, por ejemplo, aminoácidos y ácidos grasos. La tasa de respiración
es por lo tanto no solo regulada por factores ambientales como la temperatura ó por
requerimientos energéticos (e.g., ATP para la toma iónica radical), sino también por la
demanda de equivalentes reductores e intermediarios.

El hecho de que la respiración dependa del requerimiento de ATP y NADPH

implica la presencia de una retroreacción en forma de inhibición del producto final si el
requerimiento es bajo. Dependiendo de la vía predominante de síntesis (e.g., síntesis
lipídica ó proteica) ú otros procesos consumidores de energía (e.g., transporte), puede
variar en un amplio rango el requerimiento de intermediarios como ácidos orgánicos,
aminoácidos ó azúcares por NADH (agente reductor) ó por ATP (agente activador).
Esta variable demanda es satisfecha por “desvíos” metabólicos, de los que la “vía
alternativa” es particularmente interesante (Fig. 5.8). Dependiendo de la hora del día,
del estado nutricional del fósforo, de la especie vegetal, de la etapa de desarrollo y del

Página 140
órgano vegetal, la proporción de esta vía alternativa puede variar entre 14-60% y 20-
80% de la respiración radical y foliar total, respectivamente. Además de la vía
alternativa puede mediarse una gran proporción de consumo del oxigeno y oxidación
del NADH por las peroxidasas, que pueden aún exceder a la vía alternativa, por
ejemplo en raíces de Brachypodium pinnatum. Este consumo de O2 mediado por
peroxidasas requiere de oxigeno activado (O ) formado en reacciones similares a
aquellas mostradas en la Fig. 5.2 para cloroplastos.

De acuerdo con el cambio en la demanda por intermediarios, en raíces de trigo

la proporción de la vía alternativa también depende de la forma de suministro de
nitrógeno: la proporción es muy alta con suministro de amonio pero insignificante con
suministro de nitrato. Como se mostrará después (Sección 5.7), en tejidos de rápido
crecimiento la demanda por intermediarios en la síntesis de estructuras orgánicas es
especialmente alta comparando con la demanda por NADH ó ATP. De este modo una
gran proporción de los electrones del NADH se desvían de los citocromos en la
cadena respiratoria y son transferidos directamente desde una flavoproteína al
oxigeno. Como consecuencia, se sintetiza menos ATP por molécula de NADH
oxidada. Aunque esta vía alternativa es menos eficiente en la conversión de energía
que la vía de los citocromos, tiene una importante función en la regulación del
metabolismo y crecimiento. Por otro lado, limitar la vía alternativa permite a las células
ó tejidos vegetales no fotosintetizantes incrementar la síntesis de ATP sin incrementar
la respiración ó el consumo de carbohidratos, un aspecto que demuestra la dificultad
de correlacionar las tasas de respiración con los procesos activos mediados por ATP,
como el transporte iónico a través de biomembranas.

La menor eficiencia de la vía alternativa en la conversión de energía en forma

de ATP resulta en una mayor disipación de energía en forma de calor (termogénesis).
La capacidad de varias especies vegetales para generar calor y mantener
temperaturas mayores que la ambiental, por ejemplo en las inflorescencias de Arum ó
Victoria, esta causalmente relacionada con una alta proporción de la vía alternativa. Lo
mismo es cierto para frutos de mango en maduración, donde un incremento en la
temperatura interna desde 29° a cerca de 39°C está correlacionado con un incremento
en la respiración total por un 57% y el incremento concomitante en la proporción de la
respiración alternativa (insensible al cianuro) es desde 41% a 80%. Las plantas
también responden a estrés por heladas mediante un incremento en la proporción de
la respiración alternativa y un incremento en su temperatura interna.

5.4 Transporte floemático de asimilados y su regulación

5.4.1 Carga floemática de asimilados

En hojas jóvenes en expansión, la mayoría ó todos de los asimilados

producidos durante la fotosíntesis (fotosintatos) son requeridos para el crecimiento y
suministro de energía. Por lo tanto, en sus etapas iniciales de crecimiento las hojas
fotosintetizantes, así como los tejidos no fotosintetizantes, actúan como demandas y
requieren asimilados suplidos por una fuente vía floema. Las principales fuentes de
asimilados son las hojas completamente expandidas.

El primer paso para suministrar a las hojas jóvenes con asimilados desde las
hojas fuente es el transporte a corta distancia de asimilados desde las células foliares
individuales hacia los haces vasculares, seguido por su carga floemática. Por lo
general los azúcares representan hasta el 80-90% de los asimilados exportados por el
floema desde las hojas fuente. Se muestra una composición típica de la savia
floemática en la Tabla 3.8. En la mayoría de especies vegetales la sacarosa es el

Página 141
azúcar dominante en la savia floemática, pero en algunas especies vegetales se
presentan el trisacárido rafinosa (galactosa + fructosa + glucosa) y alcoholes de
azúcar como el manitol y sorbitol. Los centros preferenciales para la carga floemática
de azúcares son las venas menores de una hoja fuente como se muestra en la Fig.
5.9, donde se infiltro sacarosa marcada con 14C en la hoja.

Fig. 5.9 Autoradiograma de la carga floemática de [ 14C] sacarosa dentro del tejido de una hoja fuente de
fríjol. Concentración de sacarosa, 1 mм; periodo de acumulación, 30 min. Áreas blancas = venas menores
de 14C . (A partir de Giaquinta & Geigerm 1977.)

Dependiendo de la especie vegetal, hora del día, y también del centro de

recolección, la concentración de sacarosa en la savia floemática está en el rango de
200-1000 mм. A fin de conseguir estas altas concentraciones, se requiere un paso de
carga desde las células foliares hacia las células del tubo criboso y acompañantes de
las venas menores. En base a un rango de aproximaciones experimentales como la
aplicación de inhibidores ó estudios de toma a diferentes pH externos, se postuló un
cotransporte protón-sacarosa- De acuerdo con este modelo, una ATPasa bombeadora
de protones en la membrana plasmática de las células del tubo criboso crean una
abrupto gradiente potencial transmembranal así como una gradiente de pH entre el
lumen del tubo criboso (“simplasto”) y el apoplasto (Fig. 5.10). Este gradiente actúa
como fuerza conductora para el transporte de sacarosa desde el apoplasto hacía los
tubos cribosos en forma de cotransporte protón-sacarosa (simporte) mediado por una
proteína específica de transporte. Este modelo sigue el mismo principio que se ha
descrito en la Fig. 2.9 para el cotransporte protón-anión en la membrana plasmática de
células radicales.

Página 142
Fig. 5.10 Modelo para la carga floemática de sacarosa mediada por el cotransporte protón–sacarosa, y
para el uniporte de potasio y aminoácidos. (En base a Baker, 1978; Giaquinta, 1980.)

Un rango de evidencias apoya este modelo. Se ha encontrado en los tubos

cribosos un potencial negativo de –155 mм, y el pH de la savia floemática está entre
7.5 y 8.5 comparando con 5.5–6-5 en el apoplasto de células foliares. Un incremento
en el pH del apoplasto inhibe notablemente la carga de sacarosa en los tubos
cribosos. Estudios con vesículas de membrana plasmática de hojas de remolacha
azucarera traen evidencias adicionales para el cotransporte protón–sacarosa
demostrando, por ejemplo, una alcalinización del medio externo inducida por la
sacarosa y una estequiometría en el transporte protón : sacarosa de 1:1. Y finalmente,
en plantas transgénicas de tomate y papa con alta actividad invertasa ácida en el
apoplasto (que hidroliza la sacarosa para forma hexosas) se disminuye drásticamente
la carga floemática de sacarosa y se acumulan en las hojas la sacarosa y otros
carbohidratos.

Este concepto de carga apoplástica de la sacarosa hacia los tubos cribosos

requiere de la liberación de sacarosa desde el mesófilo en particular (ó desde células
de la vaina del haz en plantas C4) hacia el apoplasto. No se conoce mucho acerca de
las concentraciones de sacarosa en el apoplasto foliar; se han encontrado en hojas de
remolacha azucarera concentraciones cercanas a 20 mм y en hojas de maíz cercanas
a 7 mм .

Se ha cuestionado por varias razones a la carga apoplástica como un principio

universal en plantas superiores, particularmente por Van Bel (1989,1993). Por ejemplo,
en varias especies vegetales, particularmente las que translocan rafinosa (e.g.,
Cucumis), se presentan abundantes conexiones citoplásmicas (plasmodesmos) a lo
largo de la posible vía de solutos desde el mesófilo hacia las células del tubo criboso y
acompañantes. Sin embargo, una carga simplástica plantea la pregunta acerca del
funcionamiento de los plasmodesmos en la formación del abrupto gradiente de
concentración del azúcar entre las células foliares y los tubos cribosos. Aunque
pueden existir ambos, carga floemática apoplástica y simplástica de azúcares y
presentarse simultáneamente en una especie vegetal dada, la evidencia experimental
para la existencia de carga apoplástica es mucho más concebible, por lo menos para
sacarosa. Puede ser que ambas vías son importantes a lo largo de la ruta de los
azucares desde las células foliares individuales hacia los tubos cribosos, simplástica

Página 143
para la región del complejo tubo criboso–célula acompañante y su liberación en el
apoplasto para la carga floemática.

Comparando con las concentraciones de azúcares, las concentraciones de

aminoácidos en la savia floemática son usualmente mucho menores, pero aún en el
rango de 50-200 mм. De este modo, la carga de aminoácidos puede ser de similar
importancia. Se han presentado resultados que apoyan la idea de un cotransporte
protón-aminoácido similar a aquel para sacarosa por Baker et al (1980) mostrando que
la carga y transporte floemático de aminoácidos es también fuertemente deprimido al
elevar el pH externo (Tabla 5.1). La tasa de carga y transporte de aminoácidos
también depende del tipo de catión presente en la solución externa, siendo mucho
más estimulante el K+ que el Na+. También está bien establecido que la carga
floemática de sacarosa es realzada por el potasio, a menos que excesivas
concentraciones externas de potasio conduzcan a la despolarización del potencial de
membrana y de este modo al deterioro del cotransporte protón-sacarosa. Sin embargo,
no es claro si la estimulación por potasio es un efecto directo en el mecanismo de
carga (e.g., mantenimiento del gradiente transmembranal del pH) ó indirecto vía un
incremento en el potencial osmótico de la savia floemática y, de este modo, en la tasa
de flujo másico en los tubos cribosos (Sección 5.4.2).

Tabla 5.1
Efecto del pH y del potasio ó sodio en el apoplasto sobre la
carga y trasporte floemático de [14C]alanina en pecíolos de
ricino a
14
Tratamiento [ C]alanina en el exudado floemático
Ión pH (recuentos de14C ml–1)
K+ 5 27840
8 8441
+
Na 5 13760
8 4090
En base a Baker et al. (1980).

La carga floemática de aminoácidos floema es bastante selectiva, en ricino, por

ejemplo, la glutamina es cargada mucho más preferentemente que el glutamato ó la
arginina. En ricino, la carga de aminoácidos es también notoriamente deprimida por la
simultánea carga de sacarosa, y viceversa. En hojas de maíz, la asparragina es el
aminoácido preferentemente cargado en el floema donde su concentración es cerca
de ocho veces mayor que en el citosol de las células foliares. Sin embargo, por lo
general el transporte cuesta arriba de sacarosa hacia los tubos cribosos es mucho
más pronunciado que para la mayoría de los aminoácidos. Se da un ejemplo de esto
en la Tabla 5.2.

Tabla 5.2
Concentración de sacarosa y aminoácidos en diferentes compartimentos
celulares de hojas de cebada a
Después de 8 h luz Después de 8 h oscuridad
Citosol Floema Citosol Floema
Sacarosa (mм) ~150 1030 ~43 930
Aminoácidos (mм) ~156 186 ~58 244
Relación ~1.04 0.18 ~1.35 0.26
aminoácidos/sacarosa
a
En base a Winter et al. (1992).

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 La sacarosa fue preferentemente cargada en el floema comparando con los
aminoácidos, como se refleja por la relación aminoácidos/sacarosa citosólica cercana
a uno comparando con cerca de 0.2 en la savia floemática (Tabla 5.2). Aunque se ha
mostrado que en algunos casos la concentración de aminoácidos individuales es
notoriamente mayor en la savia floemática que en el citosol y puede presentarse
transferencia mediada por carriers hacia los tubos cribosos, en general el transporte
floemático de aminoácidos parece depender de la carga de sacarosa y del flujo másico
en el floema. De este modo, por lo menos en cebada, la carga floemática de
aminoácidos sigue presumiblemente el concepto de un uniporte, similar a lo que pasa
con potasio (Fig. 5.10).

5.4.2 Mecanismos del transporte floemático de asimilados

Se han discutido en el Capitulo 3 los principios del transporte en los tubos

cribosos, la anatomía del floema, y la dirección del transporte (desde la fuente hacia la
demanda) en conexión con el transporte a larga distancia de nutrientes minerales. En
pocas palabras, de acuerdo a la hipótesis del flujo por presión los solutos son
cargados en los tubos cribosos foliares y el agua es chupada hacia los tubos cribosos
creando una presión interna positiva. Ya que la sacarosa y otros azúcares son los
solutos activos osmóticamente dominantes en los tubos cribosos foliares, los caudales
son determinados principalmente por la carga floemática de fotosintatos (incluyendo
aminoácidos) en la fuente y su descarga en la demanda. La disponibilidad de agua en
las hojas fuente es también un factor importante para los caudales en los tubos
cribosos, y la carga floemática asociada con el transporte lateral foliar de agua hacia el
floema.

De los nutrientes minerales, el potasio está usualmente presente en mayores

concentraciones en la savia floemática (Sección 3.3). De este modo, el potasio
contribuye sustancialmente a los caudales en los tubos cribosos como se muestra en
la Tabla 5.3 para ricino. En plantas bien suplidas con potasio, todos la concentración
de potasio y el potencial osmótico de la savia floemática, y particularmente el caudal
(tasa de exudación), son superiores contra plantas suplidas con un nivel menor de
potasio. La concentración de sacarosa en la savia floemática más ó menos permanece
sin afectarse, y un alto suministro de potasio incrementa por un factor de ~2 la tasa de
transporte floemático de sacarosa. Puede haber varias razones para este realce del
caudal por el potasio, incluyendo superiores tasas de síntesis de sacarosa, realce de
la carga floemática (Fig. 5.10), ó efectos osmóticos directos del potasio dentro de los
tubos cribosos.

Tabla 5.3
Efecto del suministro de potasio a plantas de ricino sobre la
composición de la savia floemática y la tasa de exudación de la savia
floemática a
Suministro de potasio al
medio de crecimiento
0.4 mм 1.0 mм
Concentración en la savia floemática (mм)
Potasio 47 66
Sacarosa 228 238
Potencial osmótico (MPa) 1.25 1.45
–1
Tasa de exudación (ml (3 h) ) 1.35 2.49
a
En base a Mengel & Haeder (1977).

Página 145
 A lo largo de la vía entre la fuente y la demanda, puede cambiar
considerablemente por varías razones la concentración y composición de la savia
floemática. Los fotosintatos pueden filtrarse desde los tubos cribosos y su
recuperación se vuelve importante para conducir el flujo por presión y alimentar la
demanda. A lo largo de la vía la recuperación de sacarosa es mediada por el mismo
mecanismo (cotransporte sacarosa-protón) de la carga floemática en el tejido fuente.
La filtración (ó descarga) a lo largo de la vía también puede cumplir varías funciones
como el suministro de sacarosa como fuente de energía para los tejidos circundantes,
almacenamiento transitorio de almidón ó fructanos en tejidos caulinares de pastos
(Sección 5.7.1) y la regulación de la composición de solutos en los tubos cribosos de
acuerdo a la demanda. En soya, por ejemplo, se encontró que la concentración de
sacarosa disminuye desde 336 mм en hojas hasta 155 mм en raíces como demanda
en crecimiento (de uso), y con una correspondiente disminución en el potencial de
presión desde 0.60 hasta 0.18 mPa, .i.e., no hay compensación de solutos
osmóticamente activos en el floema. En contraste, en plantas de arroz la
concentración de solutos en la savia floemática se incrementa desde las hojas fuente
hacia la espiga como una demanda de almacenamiento (Tabla 5.4). Este incremento
se debe a la sacarosa mientras que disminuye marcadamente la concentración de
potasio. A pesar de una similar concentración total de aminoácidos (Tabla 5.4), la
composición difirió y hacia la demanda la proporción de glutamina y arginina se
incrementó a expensas de la de glutamato y asparragina.

Tabla 5.4
Concentración (mм) de varios solutos en la savia floemática
de plantas de arroz a
Centro de recolección b
Vaina foliar Entrenudo más alto
(etapa 7–8 (una semana después de
Solutos hojas) antesis)
Sacarosa 206 574
Aminoácidos 103 125
Potasio 147 40
ATP 1.63 1.76
a
Hayashi & Chino (1990).
b
Técnica de laser en insecto

El cambio en la relación sacarosa/potasio en la savia floemática (Tabla 5.4)

refleja la demanda. En cereales, los granos en desarrollo como órganos de
almacenamiento de almidón con un bajo contenido de agua, es alta la demanda por
sacarosa pero es baja para potasio, particularmente en las últimas etapas del llenado
del grano. De acuerdo con esto, en pedúnculos de espigas de trigo la contribución del
potasio al potencial osmótico total de la savia del floema disminuye desde 8% a 2% en
cinco semanas después de la antesis. El incremento en la relación sacarosa/potasio
(Tabla 5.4) es más probablemente el resultado de la movilización de carbohidratos
(almidón, fructanos) en el tejido caulinar y la subsiguiente carga floemática de
sacarosa. De este modo, el potasio es reemplazado en el floema en una considerable
proporción por la sacarosa y presumiblemente transferido hacia las vacuolas del tejido
caulinar, demostrando, que el turgor de los tubos cribosos en particular puede ser
regulado a lo largo de la vía desde la fuente a la demanda, y que el potasio juega un
rol importante en está regulación. A lo largo de la vía el potasio puede por lo tanto no
solo cumplir funciones en la carga floemática de sacarosa sino también representar un
medio de regulación fina dentro de la regulación gruesa del flujo de solutos conducido
por presión desde la fuente a la demanda.

Página 146
 Tal rol del potasio es muy probablemente una función específica en la
conducción del flujo acoplado metabólicamente de solutos a través de los poros de las
placas cribosas. Como se describió arriba, los efectos inhibidores de temperaturas de
heladas ó anoxia aplicados a lo largo de la vía (e.g., tallos, pecíolos) sobre los
caudales floemáticos son muy probablemente una indicación de componentes
adicionales en la regulación del turgor en tubos cribosos a lo largo de la vía de un en
general transporte de solutos conducido por presión.

5.4.3 Descarga floemática y almacenamiento de asimilados en demandas de uso

y de almacenamiento

La liberación de solutos desde los tubos cribosos hacia el tejido circundante en

los centros de demanda está fuertemente regulada por la fuerza de la demanda. La
fuerza de la demanda es la capacidad del tejido ú órgano de acumular ó metabolizar
fotosintatos y por lo tanto de crear ó mantener un gradiente de concentración de
solutos entre los tubos cribosos y las células circundantes en la demanda. Pueden
crearse gradientes de concentración para la sacarosa y otros azúcares mediante el
consumo de sacarosa durante el crecimiento (demanda en crecimiento ó de uso) y el
almacenamiento de fotosintatos (demanda de almacenamiento), por ejemplo como
sacarosa (e.g., remolacha azucarera) ó como almidón (e.g., granos de cereales y
tubérculos). Para una parte dada vegetal (e.g., ápice caulinar) ú órgano (e.g., grano de
trigo, fruto de tomate), la fuerza de la demanda está relacionada con la tasa de
crecimiento, la capacidad de almacenamiento (e.g., número de células de
almacenamiento), la tasa de transporte desde el floema hacia las células de
almacenamiento individuales, ó la tasa de conversión de fotosintatos (e.g., azúcares a
almidón, aminoácidos a proteínas). Por lo tanto la fuerza de la demanda y, de este
modo, la descarga floemática están estrechamente relacionados con la actividad
metabólica del tejido ú órgano demanda.

Se ejercen retroregulaciones negativas en la descarga floemática por las altas

concentraciones de sacarosa en una demanda de uso como raíces en crecimiento. En
semillas y granos en la descarga floemática interviene un componente sensible al
turgor; la descarga no solo es inhibida por las altas concentraciones apoplásticas de
sacarosa sino también por otros osmóticos que se filtren lentamente como el manitol.

Se discute controversialmente si la descarga floemática per se es un proceso

activo ó pasivo, con argumentos a favor y en contra de un proceso activo. Parece estar
involucrada la fitohormona ácido abscísico (ABA) en la descarga de sacarosa, aún a
bajas concentraciones de ABA se incrementa la tasa de eflujo de sacarosa desde el
tejido floemático. La inducción de un localizado incremento en permeabilidad
membranal de las células floemáticas del huésped parece ser el mecanismo por el que
los parásitos caulinares como Cuscuta europea actúan como demanda, adquiriendo
los asimilados y nutrientes minerales que requieren para su crecimiento. Existe un
mecanismo particular de descarga floemática en Mimosa pudica donde las respuestas
seismonásticas del movimiento foliar se basan en un potencial de acción que surge
desde la hoja tocada, que viaja a través del floema (1- 10 cm s–1) y que conduce a la
descarga floemática en la región externa del pulvínulo, i.e., el complejo celular motor.

Las demandas de uso como hojas y raíces jóvenes se caracterizan por altas
actividades apoplásticas de invertasa ácida. Esta enzima hidroliza la sacarosa para
formar hexosas, y mantiene por lo tanto una baja concentración apoplástica de
sacarosa (ver también Sección 5.4.1). Por lo tanto se ha considerado a la hidrólisis de
sacarosa mediada por invertasa ácida como un importante factor en la realzada
descarga floemática en estos tipos de demandas, una perspectiva que recientemente

Página 147
se ha cuestionado. La evidencia sólida para una predominante descarga simplástica
del floema en demandas de uso, y también en varias demandas de almacenamiento,
proviene de estudios con microscopio electrónico sobre la abundancia de
plasmodesmos que conectan elementos cribosos con la mayoría de tipo celulares en
tejidos demanda como hojas en crecimiento ó tubérculos de papa. La descarga
simplástica del floema puede no requerir energía.

En demandas de almacenamiento de almidón, la sacarosa tiene que ser

hidrolizada en hexosas en el citosol de las células de almacenamiento, ya que a través
de la envoltura de los amiloplastos solo se transportan hexosas como la glucosa-1-
fosfato para ejercer como sustrato para la síntesis de almidón. En el tejido caulinar de
la caña de azúcar que actúa como demanda de almacenamiento de sacarosa, la vía
simplástica parece ser el principal medio de descarga floemática mientras que en la
raíz de almacenamiento de remolacha azucarera, parecen estar involucradas ambas
vías simplástica y apoplástica después de descarga floemática de sacarosa. Por lo
tanto, en remolacha azucarera cualquiera sacarosa (vía simplástica) ó hexosas (vía
apoplástica) pueden entrar al citosol de las células de almacenamiento individuales.
No es claro si la sacarosa es transportada directamente desde el citosol (alto pH)
hacia las vacuolas de almacenamiento (bajo pH) vía antiporte protón-sacarosa ó
requiere del rompimiento por la sacarosa sintasa y la subsiguiente síntesis por la
sacarosa fosfato sintasa.

En células de almacenamiento la concentración vacuolar de sacarosa puede

exceder los 500 mм que es cerca de 10 veces superior a la citosólica.
Independientemente del mecanismo involucrado la paso activo de acumulación
vacuolar de sacarosa este está localizado en el tonoplasto. En células de
almacenamiento radicales de remolacha azucarera se estimula por el potasio la
acumulación de sacarosa (Fig. 5.11). El sodio tiene un aún mayor efecto estimulante
sobre la acumulación de sacarosa. Los centros de acumulación están
presumiblemente localizados en el tonoplasto y operan, cualquiera por activación de
las bombas de protones de la membrana ó por el mantenimiento del alto pH citosólico
requerido para compensar los protones del antiporte protón-sacarosa.

Fig. 5.11 Efecto de la concentración de potasio sobre las tasas de toma de sacarosa por rodajas de raíces
de almacenamiento de remolacha azucarera. Concentración de sacarosa, 40 mм. (A partir de Saftner &
Wyse, 1980.)

Se muestra en la Tabla 5.5 un ejemplo del rol directo de los nutrientes

minerales en el transporte de sacarosa hacia las vacuolas. La acumulación de
sacarosa depende del magnesio y además es estimulada por el potasio. Esto apoya
fuertemente la perspectiva, de que la bomba de protones dependiente de magnesio de

Página 148
la membrana también interviene causalmente en el transporte de sacarosa hacia las
vacuolas de células de almacenamiento. Es un fenómeno bien conocido la activación
de Mg•ATPasas por el potasio en el transporte iónico en la membrana plasmática de
células radicales (Sección 2.4). Sin embargo, en el tonoplasto, el potasio solo estimula
la Mg •PPiasa, y no la Mg •ATPasa (Tabla 2.9), indicando la intervención de una
bomba de protones energizada por el PPi.

Tabla 5.5
Efecto del magnesio y potasio sobre el transporte de
sacarosa hacia vacuolas aisladas de tejido de
remolacha roja a
2+
Mg K+ Tasa de toma de sacarosa
(nmol por unidad β-cianina
h–1
– – 4.9
+ – 42.3
+ + 55.3
a
En base a Doll et al. (1979).

Comparando con la descarga de azúcares hay poca información sobre la

descarga de aminoácidos y su transferencia a células individuales en el tejido
demanda. Para cualquier demanda dada por razones anatómicas los roles de las vías
apoplástica y simplástica en la transferencia de aminoácidos son muy probablemente
comparables a sus roles en la transferencia de azúcares. Después de la descarga en
raíces como demandas de uso, se recircula en el xilema una considerable proporción
de aminoácidos no requeridos para el crecimiento, una característica que se presenta
solo ocasionalmente para azúcares (Sección 3.2).

5.5 Cambio en la relación fuente-demanda

5.5.1 Efecto de la maduración foliar en la función fuente

Durante su ciclo de vida cada hoja sufre un cambio en donde su función como
demanda cambia a fuente para ambos nutrientes minerales y fotosintatos. Para
nutrientes minerales, este cambio está correlacionado con un cambio en el
predominante transporte floemático y xilemático a larga distancia (Sección 3.4). Sin
embargo, el transporte de azúcares a larga distancia como la sacarosa, está limitado
al floema, y el cambio de cada hoja desde demanda a fuente tiene que estar
correlacionado con el correspondiente cambio desde descarga floemática
(importación) a carga floemática (exportación). Como se muestra en la Fig. 5.12, en
remolacha azucarera está transición se presenta al 40-50% de la expansión foliar,
cuando se ha alcanzada cerca de la mitad de la capacidad fotosintética neta. Esta
transición también se presenta en hojas de otras especies dicotiledóneas cuando ellas
están 30-60% completamente expandidas. Sin embargo, hay un largo periodo de
transición cuando se presenta transporte floemático bidireccional en una hoja
individual, con algunas haces vasculares importando y otros exportando fotosintatos.
En especies gramíneas como la caña de azúcar, se presenta importación floemática
hasta el 90% de la longitud final de la hoja, muy probablemente debido a que en estas
especies las hojas jóvenes están envainadas y, de este modo, sombreadas por mucho
mayor tiempo por las hojas más viejas.

Página 149
Fig. 5.12 Relación entre la importación de asimilados, fotosíntesis neta, tasa de síntesis de azúcares (▼,
sacarosa; , glucosa + fructosa), y actividades enzimáticas durante la maduración de hojas de remolacha
azucarera. (En base a Giaquinta, 1978.)

La transición demanda–fuente está correlacionada con cambios típicos en la

anatomía foliar y actividades enzimáticas. En hojas de remolacha azucarera, durante
la maduración foliar se presenta un cambio en la incorporación de carbono en
azúcares, como puede demostrarse al suplir 14CO2 a hojas de diferentes edades (Fig.
5.12). Este cambio a favor de la síntesis de sacarosa está estrechamente
correlacionado con los cambios en las actividades enzimáticas asociadas con el
metabolismo foliar de carbohidratos, es decir, una disminución en la actividad
invertasa ácida (hidrólisis de sacarosa) y un abrupto incremento en la actividad
sacarosa–P–sintasa (síntesis de sacarosa). La correlación con la invertasa ácida, una
enzima de la pared celular, es probablemente un reflejo de las altas tasas de síntesis
de pared celular y el suministro de hexosas para la síntesis más que una función
reguladora de este enzima en la descarga floemática de sacarosa, que es
principalmente simplástica en hojas jóvenes (Sección 5.4.3). En hojas demanda
también es alta la actividad citosólica de la enzima sacarosa sintasa (que realza la
hidrólisis de sacarosa) y declina rápidamente durante la transición demanda–fuente.
La correlación entre una disminución en la sacarosa sintasa y un incremento en la
sacarosa–P–sintasa (enzima que sintetiza sacarosa), y la transición desde demanda a
fuente (Fig. 5.12), es causal en plantas donde la sacarosa es el azúcar dominante en
la savia floemática, debido a que el funcionamiento de una hoja como fuente yace en
la inducción y actividad de este enzima que sintetiza sacarosa. Se han encontrado
resultados similares a estos con hojas de remolacha azucarera en hojas de soya
durante su maduración. Se mantiene cierta la misma relación causal para la actividad
manosa–6–P reductasa en hojas exportadoras de manosa. En manzano, por otro lado,
en la savia floemática el alcohol sorbitol es la forma dominante del carbono orgánico.
Correspondientemente, en hojas de manzano la actividad de la enzima responsable
para la síntesis del sorbitol (aldosa–6–P reductasa) es ausente en hojas jóvenes pero
se incrementa marcadamente durante la maduración foliar.

La transición fuente–demanda también está correlacionada con una rápida

disminución en el número de plasmodesmos que conectan células individuales foliares

Página 150
y, de este modo, con el marcado aislamiento simplástico del floema. Por lo tanto el
cese de importación floemática puede también ser causado por la interrupción de la
descarga simplástica del floema. La capacidad fotosintética per se de una hoja en
desarrollo no es un factor regulador en la transición demanda–fuente. En hojas en
crecimiento de remolacha azucarera cultivada en luz ú oscuridad, se deprimió
marcadamente la importación de fotosintatos ( 14C ) en menos de una semana y se
detuvo cerca de 8 días después de su emergencia igualmente en las hojas más
pequeñas cultivadas bajo oscuridad, indicando que la transición es regulada por el
desarrollo, y puede intervenir el rompimiento de las conexiones citoplásmicas entre las
venas y la lamina.

No es muy claro el mecanismo por el que se regulan la importación y

exportación de nutrientes minerales durante la maduración foliar. Considerando ambos
el mecanismo de transporte floemático (caudal de solutos) y la composición promedio
de la savia floemática caulinar en plantas durante el crecimiento vegetativo (Sección
3.3), puede esperarse correlación positiva entre la tasa de importación hacia una hoja
demanda de azúcares como sacarosa y la tasa de importación de nutrientes minerales
como potasio y fósforo, y también aminoácidos (Fig. 5.13). Puede suponerse que la
descarga floemática de estos solutos está regulada por su requerimiento para
procesos de crecimiento. Sin embargo, también puede observarse preferente
transporte floemático desde la fuente hacia la demanda cuando se suministra a una
hoja fuente ó al tallo un aminoácido no proteinogénico (ácido α-aminoisobutírico). Este
aminoácido se acumula en la demanda en la fracción nitrogenada soluble, indicando
que no es la demanda por un aminoácido particular la que regula el transporte desde
la fuente hacia demandas de uso como hojas en desarrollo, sino más bien la dirección
del caudal floemático de solutos y la descarga de otros solutos, azúcares en particular.

Fig. 5.13 Representación esquemática del cambio desde importación hacia exportación de asimilados y
nutrientes minerales durante la maduración foliar y la transición demanda–fuente.

Con el inicio de la maduración foliar y la capacidad de síntesis de sacarosa y

otros azúcares de exportación (e.g., manosa), la hoja se vuelve una nueva fuente de
savia floemática ya que la carga azucares induce el inicio e incremento del caudal

Página 151
floemático desde la hoja. Esto significa, por supuesto, que también puede
incrementarse la exportación floemática de otros solutos como nutrientes minerales y
compuestos amino. Como se discutió previamente (Capitulo 3, 4) para nutrientes
minerales altamente móviles en el floema como el potasio y el fósforo, en hojas
maduras pueden estar en equilibrio la importación vía xilemática y la exportación vía
floemática. El grado al que las hojas maduras también actúan como fuente de
nutrientes minerales depende, sin embargo, no solo de la tasa de exportación de
fotosintatos sino también del contenido de nutrientes en la hoja fuente y su demanda.

5.5.2 Senescencia foliar

Con el comienzo de la senescencia foliar declinan ambos las tasas de

fotosíntesis (Fig. 5.12) y la exportación de azúcares desde la hoja. Estos cambios
están asociados con un incremento en la permeabilidad membranal, y se afecta
correspondientemente la compartimentación. Entre los otros cambios que se pueden
presentar, enzimas proteolíticas como las proteasas ácidas, previamente secuestradas
en las vacuolas, son liberadas en el citoplasma e inducen el rápido rompimiento de
proteínas citoplásmicas y cloroplásticas. La declinación en el contenido de clorofila
(clorosis) es el síntoma visible de la senescencia. También cambia la composición de
la savia floemática exportada desde hojas senescentes, declina la concentración de
azúcar y se incrementa la de compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso
molecular y de nutrientes minerales móviles en el floema (Sección 3.5).

Puede inducirse senescencia foliar cuando se mantienen las hojas en la

oscuridad, un efecto que se realza si son también desprendidas. En hojas
desprendidas de Tropaeolum mantenidas en oscuridad y asperjadas con únicamente
agua destilada, hay una rápida declinación en clorofila y proteína de las laminas
foliares en 6 días (Tabla 5.6). Se presenta senescencia y realzada exportación
floemática de nitrógeno soluble, potasio y fósforo, como se indica por la acumulación
de estos constituyentes en la base de los pecíolos. Sin embargo, puede inhibirse casi
totalmente la senescencia y las exportación desde las hojas desprendidas mediante la
aspersión foliar de cinetina, un análogo sintético de la fitohormona citoquinina (CYT).

Tabla 5.6
Efecto inhibidor de la cinetina sobre la senescencia de hojas aisladas de Tropaelum
majus en la oscuridad a,b
Contenido en Contenido en pecíolos (base)
laminas foliares
Tratamiento de Clorofila N proteico N Carbohidratos K P
laminas foliares total
Tiempo cero 100 100 100 100 100 100
Después de 6 días
+ agua destilada 53 57 323 90 135 217
+ cinetina 98 87 95 47 107 117
En base a Allinger et al. (1969)

En plantas intactas, la senescencia foliar está bajo control correlativo, y la CYT

radical juega un rol clave en retardar la senescencia foliar. Las zonas apicales de
raíces en crecimiento son los principales centros de producción de CYT en las plantas.
Esta CYT es transportada por el xilema hacia el vástago y distribuida con la corriente
transpiratoria, i.e., preferentemente hacia las hojas maduras. En las hojas se
metaboliza rápidamente la CYT , y, de este modo se requiere de un continuo
suministro radical a fin de evitar la senescencia. Por lo general, en especies vegetales
anuales con el inicio del crecimiento reproductivo y asignación preferencial de

Página 152
fotosintatos hacia semillas y frutos en desarrollo, declina el crecimiento radical
(competencia entre demandas) y, de este modo también la exportación de CYT como
se muestra en la Tabla 5.7 para plantas de soya. El desarrollo de la vaina induce
senescencia foliar principalmente vía disminución de la importación de CYT hacia las
hojas fuente. Consecuentemente, el desvaine incrementa la exportación radical de
CYT (Tabla 5.7) y también retrasa la senescencia foliar, como similarmente lo hace un
suministro directo de CYT a explantes no enraizados de soya. Este patrón general de
producción unidireccional de CYT en las raíces, transporte xilemático hacia el vástago
y su declinación después del inicio de la fase reproductiva que es típico para soya por
ejemplo, no es válido para todas las especies vegetales. En lupino blanco, por ejemplo
después de la floración se incrementa considerablemente la exportación radical de
CYT, y también una gran cantidad de CYT es transportada desde las hojas vía floema
hacia las inflorescencias y semillas en desarrollo. De este modo, en algunas especies
vegetales la senescencia foliar puede ser inducida no por una declinación en
importación sino por un incremento en la exportación de CYT.

Tabla 5.7
Cambios en la concentración en la savia xilemática de la citoquinina
ribósido dihidrozeatina durante el desarrollo de la vaina y efecto del
desvaine en soya a
Concentración de CYT (mм)
Etapa de desarrollo Control Desvaine
Vainas de 12 cm longitud 75 75
Extensión completa de la vaina 13 13
Llenado tardío de la vaina 12 50
Amarillamiento foliar 19 93
a
Recalculado a partir de Noodén et al. (1990a)

Puede observarse frecuentemente el rol de la CYT en el retraso de la

senescencia foliar en la formación de “islas verdes” en laminas de hojas senescentes
de perennes en otoño. Estas islas verdes son usualmente áreas de infección fungosa
ó ataque de insectos parásitos y son particularmente altas en CYT. También ciertas
cepas de bacterias fitopatogénicas formadoras de tumores Pseudomonas savastanoi
sintetizan y excretan altas cantidades de CYT. La producción de CYT por los parásitos
parece ser un elegante mecanismo por el que los parásitos mantienen la función de la
hoja como fuente en el centro de infección.

La senescencia foliar no solo es modulada por factores ambientales como el

estrés por sequía. Puede inducirse rápidamente senescencia foliar en forma de
clorosis de hojas fuente, por ejemplo, en especies vegetales sensibles a heladas por
bajas temperaturas nocturnas ó alta iluminación en combinación con deficiencia de
zinc, magnesio ó potasio. En estos casos, la senescencia no es inducida por una
disminución en la importación de CYT sino que se inhibe la exportación de fotosintatos
y se acumulan grandes cantidades de almidón y sacarosa en las hojas fuente. Este
tipo de senescencia foliar prematura es causada por altos niveles de especies tóxicas
de oxigeno y fotooxidación de los pigmentos del cloroplasto (Sección 5.2.2). La rápida
senescencia foliar después de la eliminación de demandas reproductivas es muy
probablemente un problema de excesiva absorción de energía por las hojas fuente y
no un proceso regulado hormonalmente.

Página 153
5.6 Rol de las fitohormonas en la regulación de las relaciones fuente–demanda

5.6.1 General

Las fitohormonas juegan un rol importante en la regulación del crecimiento y

desarrollo de plantas superiores. Esto se refleja, por ejemplo, en su efecto en las
relaciones fuente–demanda. Ambas la síntesis y acción de las fitohormonas son
moduladas por factores ambientales, como el suministro de nutrientes minerales. Por
lo menos algunos efectos del suministro deficiente de nutrientes minerales sobre el
crecimiento y rendimiento vegetal están causados principalmente por su influencia en
el nivel de fitohormonas en la planta. Se dan algunos ejemplos de estos efectos en las
siguientes secciones y en el Capitulo 6.

Las fitohormonas son mensajeros químicos, ó sustancias “señal”, para las que
los centros de síntesis y los centros de acción están separados en la mayoría de los
casos. Es por lo tanto necesario su transporte cualquiera de célula a célula ó de
órgano a órgano. Con excepción del etileno, las fitohormonas son translocadas en
ambos el floema y el xilema. La dirección predominante del transporte depende del
tipo de fitohormona (e.g., si ellas son sintetizadas principalmente en las raíces ó en los
vástagos) y de la etapa de desarrollo vegetal. Cada fitohormona tiene un amplio
espectro de acción: esto es, la misma fitohormona puede afectar ó regular varios
procesos dependiendo de su concentración y de las condiciones en el centro de
acción – centro receptor.

5.6.2 Estructura, centros de biosíntesis, y principales efectos de las

fitohormonas

Está bien establecida la importancia de las siguientes cinco clases de

fitohormonas en las plantas superiores: citoquininas (CYT), giberelinas (GA), auxinas
(AUX, e.g., IAA), ácido abscísico (ABA) y etileno (ET). Mas recientemente se ha
presentado evidencia de que el ácido jasmónico y sus derivados, los jasmonatos (JA),
pueden ser una nueva clase de fitohormonas. Las estructuras moleculares básicas de
las seis clases de fitohormonas se muestran en la Fig. 5.14, y algunas de sus
principales características se resumen en la Tabla 5.8. Hay una tendencia general
para las CYT, GA, y IAA en realzar el crecimiento y procesos de desarrollo, mientras
que el ABA y JA tiene efectos más antagónicos. La síntesis de la “hormona del estrés”
ABA se presenta en respuesta rápida a factores ambientales como una deficiencia de
agua, y también la respuesta a la deficiencia de nitrógeno es bastante rápida. También
se presentan muy rápidamente algunas de las acciones del ABA, por ejemplo, el
incrementar la permeabilidad de la membrana (e.g., cierre estomatal) ó disminuir la
extensibilidad de la pared celular. No es posible tal clasificación general para el ET,
este puede realzar el crecimiento y desarrollo, pero también la maduración y la
senescencia. Es también una típica hormona de estrés (ver abajo).

Página 154
 Fig. 9.14 Estructura molecular de fitohormonas.

Tabla 5.8
Vía y principales centros de biosíntesis y algunos efectos principales de las
fitohormonas
Citoquininas (CYT)
Biosíntesis, precursores
Derivados de purina (adenina)
Principales centros de biosíntesis
Meristemos radicales; en algún grado los meristemos caulinares y
embriones seminales: predominando el transporte a larga distancia vía
xilemática desde las raíces hacia el vástago.
Efectos
División y expansión celular, estimulación de la síntesis de RNA y
proteica, inducción de enzimas, retraso en la degradación proteica y
senescencia, dominancia apical.

Giberelinas (GA)
Biosíntesis, precursores
A partir del ácido mevalónico para el esqueleto carbonado de gibano;
se han encontrado más de 80 giberelinas con está estructura básica.
Principales centros de biosíntesis
Hojas en expansión y ápices caulinares; también otras partes de los
vástagos, incluyendo frutos y semillas y, presumiblemente, raíces.
Efectos
Expansión celular, rompimiento de la dormancia de yemas y semillas,
inducción de floración y síntesis enzimática (especialmente de
hidrolasas).
Inhibidores de biosíntesis
Cloruro de clorocolina (CCC). Ancimidol, Triazoles

Página 155
Auxinas (AUX; e.g., IAA)
Biosíntesis, precursores
Derivados del indol del aminoácido triptófano, siendo el IAA (“auxina”)
el más prominente.
Principales centros de biosíntesis
Meristemos ó tejidos jóvenes en expansión; dicotiledóneas
principalmente los meristemos apicales y las hojas jóvenes;
predominando la dirección del transporte basipétalo: polar de célula a
célula, y algo a larga distancia en la vecindad del floema.
Efectos
Expansión celular y división (en tejidos cambiales), dominancia apical,
inducción y activación enzimática (e.g., H+-ATPasa)
Antagonistas/Inhibidores
ABA, Cumarinas, TIBA, 2,4-D, NAA y otras auxinas sintéticas

Ácido abscísico (ABA)

Biosíntesis, precursores
Carotenoides, violaxantina y neoxantina
Principales centros de biosíntesis
Tejidos completamente diferenciados caulinares y radicales.
Efectos
Inhibe la extensión celular en el tejido caulinar, induce el cierre
estomatal, favorece la abscisión de hojas y frutos y realza ó induce la
dormancia (“dormina”) de semillas y yemas, inhibe la síntesis de DNA,
activa las ribonucleasas; incrementa la permeabilidad membranal.
Antagonistas/Inhibidores
IAA, CYT, GA, fusicoccina

Etileno (ET)
Biosíntesis, precursores
Metionina → ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC)
Principales centros de biosíntesis
Varias partes y órganos vegetales
Efectos
Realce de la germinación, modificación del crecimiento radical,
formación de aerénquima, curvatura epinástica foliar, realce de la
floración, maduración y senescencia
Antagonistas/Inhibidores
(Co, Ag)

Ácido jasmónico (JA)

Biosíntesis, precursores
Ácido linolénico
Principales centros de biosíntesis
Raíces, vástago, frutos
Efectos
Promoción de la senescencia foliar, maduración de frutos, formación de
tubérculos (papa), cierre estomatal, formación de proteínas de
almacenamiento: inhibición del crecimiento celular y germinación de
semillas y polen
Antagonistas
CYT

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 Las citoquininas son fácilmente móviles en las plantas. Aunque los principales
centros de biosíntesis son las raíces, y en la transferencia desde la raíz hacia el
vástago predomina el transporte xilemático (Sección 5.6.4), por lo menos en Lupinus
albus las citoquininas son también móviles en el floema y transportadas desde las
hojas fuente hacia las inflorescencias y semillas en desarrollo. Uno de los efectos más
notables de las CYT, el retraso de la senescencia foliar, es principalmente atribuido a
la reducción en la degradación proteica más que por un incremento en la síntesis
proteica.

El ácido abscísico, para el que los carotenoides violaxantina y neoxantina son

los precursores para su biosíntesis, es altamente móvil en ambos xilema y floema y
además circula en las plantas similarmente a como se ha descrito para algunos
nutrientes minerales (Sección 3.4.4). Aunque las raíces son también centros
importantes de biosíntesis del ABA, del ABA en la savia xilemática de Lupinus albus
solo el 28% se origina a partir de la biosíntesis radical, siendo el remanente derivado
desde el vástago; bajo estrés por sequía la proporción por biosíntesis radical se
incremente cerca de 55%.

Comparando con otras fitohormonas el etileno (ET) tiene algunas

peculiaridades. Es un gas y los centros de síntesis y acción están localizados en el
mismo tejido. El ET tiene un rango de efectos notables sobre el crecimiento y
desarrollo vegetal (Tabla 5.8). Por ejemplo, dependiendo de su concentración realza ó
reprime el crecimiento radical, se requiere para la maduración del fruto, induce la
formación de aerénquima radical en respuesta a la inundación (ver también Sección
16.4.3.3) y también induce la activación de genes de defensa bajo varios tipos de
estreses ambientales incluyendo los inducidos por patógenos. El conocido efecto del
IAA en la diferenciación del xilema (xilogénesis) está probablemente mediado por el
ET: el IAA realza la biosíntesis de ET que a su vez incrementa la fosforilación proteica
y la xilogénesis. La realzada biosíntesis caulinar de ET en respuesta a la deficiencia de
O2 (e.g., por inundación) en el medio de enraizado está mediada por un incremento en
el transporte xilemático hacia el vástago de ACC (ácido 1-aminociclopropano-1-
carboxílico), el precursor del ET.

Los jasmonatos (JA) pueden considerarse “hormonas del estrés” similares al

ABA, su biosíntesis es fuertemente realzada bajo estrés por sequía e induce la síntesis
de proteínas particulares del estrés. En contraste al ABA, no se realza la biosíntesis de
JA por el estrés por sales. Los jasmonatos son altamente móviles en el floema y
frecuentemente más efectivos que el ABA al inducir la senescencia. Los JA pueden
ser responsables de la senescencia foliar inducida por frutos y semillas, y también son
muy efectivo en inducir la formación de tubérculos en estolones de papa. El ácido
jasmónico y especialmente su volátil éster de metilo actúan como moléculas de
señalización para inducir el enrollamiento en zarcillos por ejemplo en Cucurbitaceae.

Es aún materia de debate si las poliaminas (PA) actúan en el crecimiento y

desarrollo vegetal como “mensajeros secundarios” (Fig. 5.16) ó pueden considerarse
como otra clase de fitohormonas. Las principales poliaminas son la diamina putrescina
(NH2-CH2-CH2-CH2-NH2), la triamina espermidina y la tetramina espermina. Ellas son
ubicuas en las células vegetales, y altamente móviles en ambos xilema y floema, y sus
concentraciones tisulares varían entre micromolar y milimolar. En cereales el principal
precursor de la biosíntesis de poliaminas es el aminoácido arginina, y se incrementa
rápidamente la biosíntesis de PA bajo un rango de estreses ambientales, sequía, calor
y salinidad en particular. Las poliaminas también se acumulan bajo deficiencia de
potasio (Sección 8.7), ó cuando el N-NH4 en vez del N-NO3 es la fuente suplida de
nitrógeno. En contraste, los niveles son muy bajos bajo deficiencia de nitrógeno, aún

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en combinación con deficiencia de potasio. Las funciones protectoras de las
poliaminas contra factores de estrés ambientales, incluyendo el daño foliar inducido
por ozono pueden ser atribuidas a su rol en la detoxificación de radicales de oxigeno.

En la mayoría de los casos las PAs tienen un efecto protector en las

membranas, sus concentraciones son muy altas en los tejidos meristemáticos. En
semillas de soya en desarrollo la concentración y composición de las PAs cambian
dramáticamente en el tiempo en los cotiledones y embrión. Las poliaminas son
presumiblemente requeridas como policationes para la estabilización del pH citosólico,
e interacciones iónicas con membranas y macromoléculas como DNA y RNA. Las
poliaminas retrasan la senescencia y son sinérgicas a la CYT , ellas también se
acumulan, por ejemplo, en las “islas verdes” de hojas senescentes (Sección 5.6.5).
Las poliaminas son inhibidores efectivos de la biosíntesis de etileno; durante la
maduración del fruto está correlacionada la declinación en el contenido de PA con un
abrupto incremento en la producción de etileno.

Independientemente de los varios efectos de las fitohormonas sobre el

crecimiento y desarrollo vegetal (Tabla 5.8) y los efectos de los factores ambientales
en su biosíntesis (Fig. 5.16), se presenta un patrón típico en los niveles de
fitohormonas individuales en un órgano dado durante su crecimiento y desarrollo. Se
muestra tal patrón en la Tabla 5.9 para hojas trifoliadas en plantas de fríjol. Los niveles
de IAA, ABA y CYT son altos en hojas muy jóvenes y declinan rápidamente,
particularmente el ABA, durante el inicial desarrollo de la hoja. Ciertamente están
involucrados “efectos de dilución” por el material pared celular en está disminución en
el contenido en materia seca. Después de esto los contenidos de IAA y CYT se
estabilizan y los de ABA se elevan otra vez.

Tabla 5.9
Patrones del contenido de auxina (IAA), ácido abscísico (ABA)
y zeatina y ribosidozeatina (CYT) durante el crecimiento de
hojas trifoliadas en fríjol (Phaseolus vulgaris L.)a
Área de la hoja Contenido de fitohormona (ng g–1 peso
trifoliada seco)
(cm2) IAA ABA CYT
1.3 419 568 23
6.8 336 245 19
23.4 297 146 14
57.6 217 57 11
11.0 153 106 10
b
191.0 166 156 10
a
A partir de Cakmak et al. (1989).
b
Hoja completamente expandida

Las fitohormonas en hojas en desarrollo (Tabla 5.9) pueden originarse a partir

de su biosíntesis dentro de las hojas, ó importarse desde otras partes vegetales, ó
ambos. En vista de los principales centros de biosíntesis en plantas (Tabla 5.8), el IAA
más probablemente se origine desde la hoja misma, y el gradiente en los niveles se
correlaciona con el cambio de demanda a fuente de una hoja (Sección 5.5). Por otro
lado, el ABA es principalmente sintetizado en hojas maduras (fuente) y exportado con
los fotosintatos por el floema a los centros demanda, i.e., además las hojas jóvenes.
Ya que el ABA incrementa la permeabilidad membranal no solo a los solutos sino
también al agua, altos niveles de ABA pueden realzar la descarga floemática, pero, por
otro lado, pueden afectar negativamente el crecimiento celular por extensión. El patrón

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del ABA (Tabla 5.9) puede reflejar el cambio de demanda a fuente durante el
desarrollo foliar.

Para la CYT los niveles cambian mucho menos, los altos niveles en hojas muy
jóvenes pueden ser una combinación de ambos, biosíntesis in situ e importación
floemática, y en las ultimas etapas presumiblemente importación xilemática.

Los niveles de las varias fitohormonas que se presentan durante el desarrollo

de demandas reproductivas como semillas y frutos, se caracterizan por una notable
secuencia (Fig. 5.15) que es bastante diferente de aquella en hojas en desarrollo
(Tabla 5.9). Esta secuencia en semillas puede corresponder al periodo de acumulación
de fitohormonas particulares durante el desarrollo seminal. Se alcanza el máximo nivel
de CYT en pocos días después de la antesis y obviamente coincide con la máxima
tasa de división celular. En contraste, el nivel del ABA se incrementa mucho más tarde
y alcanza un máximo durante el periodo de rápida declinación de la tasa de
acumulación de materia seca. El pico en el nivel de ABA también está correlacionado
con la realzada perdida de agua y correspondiente desecación de los granos. Un
retraso en el incremento de los niveles de ABA en granos en desarrollo es causado
por la rápida degradación del ABA importado durante las primeras etapas del
desarrollo del grano.

Fig. 5.15 Patrones tentativos de niveles fitohormonales en granos de cereales durante el desarrollo del
grano. CYT, citoquininas; GA, giberelinas; IAA, auxinas; TKW, peso de mil granos; ABA, ácido abscísico.
Valores relativos = 100. (Datos compilados a partir de Rademacher, 1978; Radley, 1978; Michael &
Beringer, 1980; Mounla et al., 1980; y Jameson et al., 1982.)

Se alcanzan los máximos niveles de GA e IAA cuando las tasas de

acumulación de materia seca son superiores, esto es, cuando son mayores ambos la
actividad demanda y la tasa de descarga floemática. Es complicada la interpretación
de las relaciones causales entre la actividad demanda y los valores promedios de los
niveles fitohormonales seminales no solo debido a la falta de información acerca de los
centros receptores (Fig. 5.16) sino también por las diferencias entre tejidos en niveles
de fitohormonas individuales. En soya, durante el desarrollo seminal por ejemplo,
varían dramáticamente e independientemente los niveles de ABA e IAA entre el
embrión, cotiledones y la testa.

Hay una bien establecida correlación positiva entre el peso final del grano y el
número de células del endospermo así como la longitud del periodo de llenado del
grano (los días entre la antesis y la madurez). De acuerdo con esto, el solo peso del
grano puede incrementarse mediante la aplicación radical de CYT poco antes de la
antesis y disminuirse por elevados niveles de ABA, inducidos, por ejemplo, por altas

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temperaturas foliares durante el periodo de llenado del grano. En maíz, los elevados
niveles de ABA durante el desarrollo inicial del grano disminuyen la tasa de división
celular en el endospermo y, de este modo, la capacidad de almacenamiento de los
granos.

En principio, también se presentan estos notables patrones en los niveles

endógenos fitohormonales en frutos carnosos como tomates y uvas.

Ha habido mucha especulación acerca de la dependencia de semillas y frutos

en desarrollo por la importación de estas fitohormonas cualquiera vía xilemática (e.g.,
citoquininas) ó floemática (ABA, GA). Por lo menos para cereales como el trigo, sin
embargo, se ha demostrado convincentemente que no hay tal dependencia. En
cultivos de espigas aisladas, aún cuando se aislaron antes de la antesis, pudo
conseguirse el normal desarrollo del grano solo con el suministro exógeno de azúcares
y nitrógeno, pero sin fitohormonas. El rol de las hormonas importadas hacia semillas
en desarrollo tiene que considerarse en términos de señales por las que los factores
ambientales modulan los niveles de fitohormonas originadas desde la semilla y, de
este modo, afectan el crecimiento y desarrollo de las semillas (Sección 5.6.3).

En base al conocimiento de los efectos fitohormonales sobre el crecimiento y

desarrollo vegetal y de sus típicos niveles durante el desarrollo del órgano, ha habido
una promisoria aproximación desde el punto de vista de producción de cultivos para
alterar los niveles endógenos fitohormonales mediante la aplicación de
“biorreguladores”. Estas hormonas vegetales sintéticas como la cinetina, ó retardantes
del crecimiento como el CCC (cloruro de clorocolina) y el TIBA (ácido 2,3,5-
triiodobenzoico) pueden regular el crecimiento vegetativo y reproductivo, así como la
senescencia y abscisión. En varios casos los biorreguladores son usados en gran
escala, siendo los más exitosos las “anti-giberelinas” que interfieren con la biosíntesis
de GAs e inhiben la extensión celular, cuando se aplican a bajo niveles, e inhiben la
división celular y la biosíntesis de esteroles cuando se aplican a altos niveles. Como
efecto secundario pueden incrementarse los niveles de CYT y poliaminas en las
plantas retrasando por lo tanto la senescencia.

Durante los últimos pocos años los brasinólidos han atraído mucha atención
como biorreguladores. Los brasinólidos son esteroides que se presentan naturalmente
(“brasinoesteroides”) con la misma estructura básica de esteroides como el ergosterol
de la membrana plasmática y tonoplasto (Sección 2.3). Los brasinólidos fueron
primeros aislados a partir del polen de colza, pero más recientemente se han obtenido
de otras especies vegetales incluyendo las especies arroz, fríjol Phaseolus, Picea, y
Pinus. Los brasinólidos tienen impactantes efectos sobre el crecimiento y desarrollo
vegetal, al incrementar la elongación y división celular y al actuar sinergísticamente
con el IAA y GA. Sus efectos son particularmente potentes. Por ejemplo, aún a
concentraciones tan bajas como 10–10 м, los brasinólidos estimulan el crecimiento por
elongación. Ellos son altamente lipofílicos y sus efectos sobre la excreción de protones
y el potencial membranal indican que ellos pueden ser capaces de modificar la
estructura y función de las membranas. Se han conseguido impresionantes efectos
positivos sobre especies hortícolas mediante la aplicación de brasinólidos. Sin
embargo, aún falta información, con respecto a si los brasinólidos juegan un rol en las
plantas como mensajeros químicos en el sistema conductor de señales. Su
clasificación como biorreguladores es hasta este momento por lo tanto la más
apropiada.

A pesar del éxito en varias áreas, es bastante limitada la aplicación de

biorreguladores para la manipulación de las relaciones demanda–fuente y rendimiento

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del cultivo, principalmente debido a la incertidumbre frecuentemente asociada con su
uso. Se discuten las razones para estas dificultades en la siguiente sección.

5.6.3 Fitohormonas, deducción de señales, centros receptores, y activación

génica

Hay frecuentemente una pobre correlación entre los niveles de fitohormonas

endógenas, determinados mediante bioensayos ó métodos químicos, y la acción de
las fitohormonas en las plantas. Por ejemplo, se encuentran altos niveles de GA en
ciertos mutantes enanos. La esperada acción de las fitohormonas aplicadas también
está frecuentemente muy en desacuerdo con sus acciones reales en las plantas. En la
Fig. 5.16 se bosquejan las principales razones para la pobre correlación entre los
efectos de las fitohormonas y sus niveles celulares. Usualmente solo una fracción de
las fitohormonas totales están fisiológicamente activas, estando las remanentes por lo
menos temporalmente inactivas cualquiera por ligamiento químico (e.g., la CYT como
ribótido ó ribósido de zeatina) ó por compartimentación celular, dependiendo del pH y
del potencial membranal entre los diferentes compartimentos celulares; esto se
mantiene cierto particularmente para ABA, GA e IAA, pero no para las CYT.

Fig. 5.16 Posibles relaciones entre los niveles y actividades de fitohormonas, receptores, y la acción de
las fitohormonas.

Sin embargo, la principal razón para las pobres correlaciones –ó efectos

inesperados-, es el requerimiento de receptores en los centros de acción de la
fitohormona. Durante la diferenciación celular y tisular y la maduración del órgano no
solo cambia la respuesta (sensibilidad) a cambios fitohormonales dados; el tipo de
acción puede también ser diferente. Esto se demuestra en pocos ejemplos.

La estimulación de la síntesis de RNA por CYT declina con la creciente edad

foliar, en hojas más viejas domina con mucho el efecto protector contra la degradación
de las proteínas existentes. La inhibición del crecimiento foliar por elongación por
elevados niveles de ABA se confina a la zona sensible de elongación celular mientras
que en toda la hoja el ABA afecta la apertura estomatal. Con respecto a la auxina
(IAA), solo es sensible el tejido foliar inmaduro, siendo insensible el tejido maduro y ni
la toma ni la tasa de metabolización del IAA son responsables de la insensibilidad. Ya
se han identificado varias proteínas que se ligan al IAA a partir de zonas de elongación
radicales y caulinares. Estas proteínas se adhieren a la superficie externa de la
membrana plasmática, y en coleóptilos de maíz más del 90% en la pared celular

Página 161
epidérmica externa. Esto significa que de todo el tejido de la zona de elongación solo
es sensible a la auxina una capa celular que, después de adherirse, induce la
acidificación de la pared celular y la acelerada depolimerización de la matriz de
hemicelulosa. En órganos en crecimiento como coleóptilos y hojas hay una fuerte
tensión tisular producida por la fuerza de extensión del tejido interno, contrarrestada
por la fuerza de contracción de la epidermis con su gruesa, relativamente inextensible
pared celular externa que está bajo fuerte tensión. La auxina realza el crecimiento por
elongación al incrementar la extensibilidad de la pared celular epidérmica externa, y el
ABA inhibe esta elongación inducida por IAA.

En muchos casos, sin embargo, las fitohormonas transportadas hacia el tejido ó

células blanco no inducen directamente la respuesta sino que actúan vía mensajeros
secundarios como las poliaminas (Fig. 5.16). También ha atraído mucha atención en la
última década el rol del calcio como mensajero secundario. Particularmente cierto para
los efectos de factores ambientales (luz, temperatura, daño mecánico, etc.) en la
modulación de la concentración citosólica de Ca2+ libre y los subsiguientes procesos
de secreción activados por la calmodulina (Sección 8.6.7). También la elongación
celular regulada por auxinas parece requerir Ca2+ como mensajero secundario. El
inositol trifosfato también puede considerarse como un típico mensajero secundario,
siendo liberado desde la membrana plasmática en respuesta a señales hormonales, y
activando una proteínquinasa en el citoplasma.

Las fitohormonas ó mensajeros secundarios se piensa que tienen un rol

regulador general en el crecimiento y desarrollo al reaccionar con centros receptores
preexistentes conduciendo por lo tanto a respuestas fisiológicas específicas (Fig.
5.16). Aunque esto es cierto en varios casos, tiene que revisarse este simple concepto
para las bastante frecuentes respuestas fisiológicas que requieren activación génica y
síntesis de nuevas proteínas (Fig. 5.17).

Fig. 5.17 Fitohormonas como componente del sistema conductor de señales en plantas.

Las fitohormonas y mensajeros secundarios tienen que considerarse como

partes integrales de una cadena de transducción de señales entre los factores
ambientales (que se presentan frecuentemente como factores de estrés) y la
respuesta a nivel celular. Por ejemplo, la baja humedad del suelo (Sección 5.6.4) ó el
deficiente suministro radical de nitrógeno inducen la realzada síntesis y exportación de
ABA desde las raíces hacia el vástago. Algo de este ABA en le vástago puede ligarse
directamente a los centros receptores en la superficie externa de la membrana
plasmática de las células guarda induciendo el cierre estomatal, ó interferir con la

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acción del IAA en la elongación celular, mas probablemente por modulación
enzimática y no activación génica.

Sin embargo, en su efecto sobre la maduración seminal, el ABA regula la

expresión de genes específicos. Los JA que se incrementan bajo la desecación ó
estrés osmótico, similarmente al ABA, también inducen la expresión génica en
dirección de la realzada síntesis proteica (de estrés) y reprimen la síntesis de
proteínas control normalmente presentes, i.e., reprograman la expresión génica. Para
el ET también está bien documentada esta transducción de señales vía activación
génica (Fig. 5.17): en respuesta a factores ambientales de estrés como el ozono,
patógenos ó la luz UV, se incrementan los niveles de ET e inducen ó activan, genes de
defensa y por lo tanto incrementan, por ejemplo, el nivel de ascorbato peroxidasa, una
enzima clave en la detoxificación del peróxido de hidrógeno. En su efecto inductor de
la maduración del fruto el ET ejerce su influencia través de expresión génica.

La activación génica puede también estar involucrada en el “efecto memoria”

de órganos vegetales como hojas. Puede conseguirse la inducción de raíces de
almacenamiento y tubérculos en papa por factores ambientales que incrementen la
relación ABA/GA en las plantas, por ejemplo, el bajo suministro de nitrógeno (Sección
6.3) ó tratamiento con días cortos (SD). El estimulo para la tuberización conseguido
por SD puede trasmitirse a plantas no inducidas mediante la injertación.
Recientemente, se han discutido los JA como candidatos potenciales del “estimulo”.

Ya que las fitohormonas son componentes de un sistema general de

transducción de señales (Fig. 5.17) se requiere cuidado en la interpretación de sus
niveles endógenos en términos de efectos esperados sobre el crecimiento y desarrollo
vegetal. Sin embargo, los niveles endógenos proporcionan información muy valiosa en
cuanto si, por ejemplo, el factor de estrés ambiental fue suficientemente severo para
transformarse en una clara señal hormonal (disminución ó incremento en su nivel).
Existen muchos ejemplos que muestran no solo está relación sino también las
relaciones entre los niveles fitohormonales y la respuesta fisiológica, por ejemplo entre
el ABA en la savia xilemática y la apertura estomatal ó el nivel de CYT y la
senescencia foliar.

En respuestas a cambios a corto plazo en el ambiente (pH, nutrientes,

hormonas), las raíces también pueden transmitir señales eléctricas (potencial de
acción) hacia el vástago conduciendo a un cambio en el intercambio foliar de gases.
De acuerdo a la velocidad de transmisión de la señal (2- 5 cm s–1) tiene que intervenir
otra ruta aparte de la corriente transpiratoria.

5.6.4 Efecto de factores ambientales en el nivel endógeno de las fitohormonas

La síntesis, actividad, y degradación de las fitohormonas se afectan por

factores ambientales como la temperatura, longitud del día, y suministro de agua y
nutrientes. Algunos de estos factores son de particular importancia ecológica y pueden
variar en muchos casos relativamente fácilmente por practicas agronómicas y
hortícolas (e.g., la aplicación de fertilizantes). De este modo, el crecimiento y
desarrollo vegetal y en últimas el rendimiento económico pueden afectarse
indirectamente vía modulación de los niveles endógenos de las fitohormonas. En la
siguiente discusión se dirige la principal atención hacia el suministro de nutrientes
minerales y agua y sus efectos sobre los niveles fitohormonales.

Se acepta generalmente que la mayoría de CYT se sintetiza en las raíces. De

este modo hay una estrecha relación entre el crecimiento radical en general, el número

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de meristemos radicales (los centros de síntesis de CYT), y la producción radical de
CYT en particular. De los nutrientes minerales, el nitrógeno tiene la influencia más
notoria en ambos el crecimiento radical y la producción y exportación de CYT hacia los
vástagos. Debido a que la CYT es exportada principalmente por el xilema, la
recolección de exudado xilemático es un método sencillo de obtener información sobre
este efecto del nitrógeno, como se muestra en la Tabla 5.10 para plantas de papa.
Cuando es continuo el suministro de nitrógeno, se incrementa la exportación de CYT
con la edad vegetal, mientras cuando se interrumpe el suministro de nitrógeno, las
raíces responden rápidamente mediante una drástica disminución en la exportación de
CYT. Después de que se restaura el suministro de nitrógeno, se realza rápidamente la
exportación de CYT.

Tabla 5.10
Efecto del suministro radical de nitrógeno sobre la
exportación radical de CYT en plantas de papa a
CYT exportada
Edad vegetal en el (ng por planta(24h)–1) c
momento cero b +N –N
0 196 196
3 420 26
6 561 17
9d – 132
a
En base a Sattelmacher & Marschner (1978a).
b
30 días después de brotación.
c
La cantidad exportada de CYT (por un periodo de 24 h)
se determinó por los niveles en el exudado xilemático.
+N, suministro continuo de N; –N suministro interrumpido
de N.
d
Restauración del suministro de nitrógeno después de 6
días sin nitrógeno.

El suministro de fósforo y potasio también afecta la síntesis y exportación de

CYT, aunque este efecto es algo menos notable que el caso del nitrógeno (Tabla
5.11). Se han obtenido resultados similares a estos con girasol en perennes.

Tabla 5.11
Suministro de nutrientes y contenido radical y foliar de
CYT en plantas de girasol cultivadas en solución
nutritiva con niveles deficientes de nutrientes a
Contenido de CYT
Tratamiento (equivalentes de cinetina μg kg–1
peso fresco)
(15 días) Radical Foliar
Control 2.38 3.36
1/10 N b 0.94 1.06
1/10 P 1.06 1.28
1/10 K 1.06 2.02
a
A partir de Salama & Wareing (1979).
b
Indica la proporción del nutriente en relación con la
solución control completamente concentrada.

Aunque no se puede descartar la posibilidad de que estos nutrientes minerales

tengan un efecto directo sobre la biosíntesis de CYT, es mucho más probable que
ellos actúen indirectamente vía crecimiento radical e inducción de primordios radicales

Página 164
(ver arriba). La estrecha correlación positiva entre el número de primordios radicales y
el área foliar en plantas de tomate está presumiblemente relacionado con la
producción de CYT.

Las diferencias en los crecimientos respuesta de especies vegetales a bajas

temperaturas en la zona radical están estrechamente relacionadas con las diferencias
en la síntesis y exportación radical de CYT. En especies vegetales sensibles a heladas
(e.g., Cucumis sativus), a bajas temperaturas en la zona radical caen drásticamente
los niveles de CYT y declina abruptamente el crecimiento, mientas que en especies
tolerantes a heladas (e.g., Cucurbita ficifolia) la baja temperatura en la zona radical
incrementa marcadamente los niveles radicales de CYT, manteniendo una similar tasa
de transporte de CYT hacia los vástagos y el crecimiento solo se deprime ligeramente.

Se muestra en la Tabla 5.12 un impresionante ejemplo del rol clave de CYT en

la modulación del crecimiento vegetal a alto ó bajo suministro de nutrientes. Cuando
las plantas son cultivadas por un largo periodo con bajo suministro de nutrientes (2%),
son mucho menores su tasa de crecimiento y contenido de CYT comparando con un
alto suministro de nutrientes (100%). Dos días después de la transferencia desde altos
a bajos niveles de nutrientes (100 → 2%), declinan drásticamente la tasa de
crecimiento caulinar y el contenido caulinar y radical de CYT mientras que se realza
ligeramente el crecimiento radical. Pudo evitarse la declinación en la tasa de
crecimiento caulinar enmendando el bajo suministro de nutrientes para que contenga
10–8 м benciladenina (CYT). Se deprimió ligeramente el crecimiento radical. Durante
estos cambios a corto plazo en la tasa de crecimiento, no cambio significativamente el
contenido caulinar de nutrientes minerales, confirmando que estos crecimientos
respuesta a corto plazo fueron regulados hormonalmente, Muy probablemente en el
tratamiento bajo en nutrientes el agotamiento del suministro radical de nitrógeno fue la
“señal de estrés” ambiental predominante (Fig. 5.16) como se ha mostrado para Urtica
dioica. A bajo suministro de nitrógeno, en Urtica los fotosintatos fueron
preferentemente destinados hacia las raíces mientras que con alto suministro de
nitrógeno, ó con suministro radical directo de BA, los fotosintatos fueron
preferentemente destinados hacia el ápice caulinar, Como interesante efecto
secundario, el suministro a largo plazo de diferentes niveles de nutrientes con ó sin BA
no solo afectó las tasas de crecimiento sino también la actividad ATPasa de vesículas
de membrana plasmática radical aisladas a partir de estas plantas.

Tabla 5.12
Tasa de crecimiento relativo de Plantago major L. conforme es afectado por el
suministro de nutrientes minerales y benciladenina (BA, 10–8 м) a
Tratamiento b BA Tasa de crecimiento Contenido de CYT
(concentración relativo (pmol Z + ZR g–1 peso
de nutrientes) (mg peso seco g–1 día– fresco)
1
)
Caulinar Radical Caulinar Radical
100% – 208 159 78 105
2% – 49 76 21 39
100% → 2% – 73 183 34 50
100% → 2% + 220 163 81 110
a
Datos compilados a partir de Kuiper (1988) y Kuiper et al.(1988).
b
Solución nutritiva completamente concentrada (100%) ó diluida a 2%;
tratamientos 100% → 2% por solo dos días.

La realzada síntesis y mayores niveles radicales y caulinares de ABA son una

respuesta típica a la deficiencia de nitrógeno, y similarmente a la deficiencia de agua

Página 165
(estrés por sequía) ó a una súbita disminución en las temperaturas de la zona radical.
Se muestra un ejemplo del efecto del nitrógeno en la Tabla 5.13. En plantas bien
suplidas con nitrógeno, el contenido de ABA en las hojas jóvenes es algo superior que
el de las hojas viejas ó completamente expandidas, reflejando el transporte floemática
de ABA desde las hojas mas viejas (fuente) hacia las jóvenes (demanda). Bajo
condiciones de deficiencia de nitrógeno, se incrementa abruptamente el contenido de
ABA en todas las partes de los vástagos. En plantas de papa puede observarse esta
respuesta en 3 días, y es mucho más notoria en raíces y exudado xilemático que en
los vástagos.

Tabla 5.13
Relación entre el suministro de nitrógeno y el contenido de
ABA en plantas de girasol a
Planta cultivada en solución
nutritiva
Con nitrógeno Sin nitrógeno
Parte vegetal (7 días)
Hoja
Vieja 8.1 29.8
Completamente 6.8 21.0
expandida 13.5 24.0
Joven 2.5 4.9
Tallo
a
Contenido de ABA expresado como μg/g peso fresco. En
base a Goldbach et al. (1975).

En cultivos como tomate y cebada, la respuesta a corto plazo al retiro del

suministro de nitrógeno es una inmediata reducción en la tasa de elongación foliar. Sin
embargo, no se afecta la fotosíntesis neta, así que se presenta una acumulación de
azúcares en estas plantas. Esta respuesta a corto plazo en la tasa de elongación foliar
se asocio con un abrupto incremento en el contenido caulinar de ABA y, de este modo,
muy probablemente con una disminución en la extensibilidad de la pared celular
mediado por el ABA (Sección 5.6.3). Las tasas de fotosíntesis solo declinaron
gradualmente como respuesta de los estomas a los elevados contenidos de ABA, y
también probablemente a los declinantes contenidos de CYT.

En festuca alta (Festuca arundinacea) el bajo suministro de nitrógeno

disminuyó el número de células epidérmicas así como su tasa de elongación, y es
cerca de 20 h más corta la duración de la elongación en células epidérmicas
comparando con plantas con alto suministro de nitrógeno. Como se discutió en la
Sección 5.4.3, la extensibilidad de la pared celular epidérmica juega un rol clave en el
crecimiento por elongación de los órganos caulinares, y la pared celular epidérmica
externa es muy probablemente el tejido blanco de la acción IAA y ABA sobre el
crecimiento por elongación. En contraste al IAA y el ABA no se entiende bien el rol de
CYT en las respuestas a corto plazo a la deficiencia de nitrógeno (e.g., Tabla 5.12).
Hay evidencia de que las CYT modulan la síntesis y transporte polar basipétalo del
IAA. También en plantas de papa, el cese de elongación caulinar es la respuesta al
retirar el suministro radical de nitrógeno. El fallo para restaurar el crecimiento caulinar
bajo estas condiciones mediante la aplicación foliar de nitrógeno indica que las
señales hormonales radicales están causalmente involucradas en el cese del
crecimiento caulinar y, como se discute abajo (Sección 6.3), también en la inducción
de la formación de tubérculos.

Página 166
 Son de importancia para el balance hídrico vegetal los efectos del suministro de
nitrógeno sobre los niveles de ABA. Bajo condiciones de déficit hídrico (e.g., en suelos
secos ó suelos con alto contenido de sales) los elevados niveles foliares de ABA
favorece el cierre estomatal y de este modo evitan la excesiva perdida de agua (Fig.
5.18). Como se espera, cuando las plantas son deficientes en nitrógeno ó son suplidas
con cantidades subóptimas de nitrógeno, ellas responden a un agotamiento del agua
disponible en el sustrato (i.e., un incremento en el potencial hídrico del sustrato)
mediante un más rápido cierre estomatal (indicado por un incremento en la resistencia
foliar a la difusión del vapor de agua) que cuando las plantas están bien suplidas con
nitrógeno (Fig. 5.18). Esta más rápida respuesta estomatal no la causa exclusivamente
los mayores niveles de ABA liberados por la savia xilemática en las hojas sino por la
distinta sensibilidad foliar a los elevados niveles de ABA (Fig. 5.19). La sensibilidad de
los estomas a las crecientes concentraciones de ABA xilemático es mayor en hojas
más viejas que en las más jóvenes, y para una edad foliar dada, mayor en hojas de
plantas limitadas en nitrógeno que para plantas suficientes en nitrógeno.

Fig. 5.18 Relación entre el suministro de nitrógeno (nitrógeno nitrato mм), resistencia foliar a la difusión
del vapor de agua, y potencial hídrico del sustrato en plantas de algodón. (En base a Radin & Ackerson,
1981.)

Fig. 5.19 Efecto del ABA y la conductancia estomatal de hojas expandidas (○) y viejas (●) escindidas de
plantas de algodón suficientes (—) y limitadas (---) en nitrógeno. (A partir de Radin & Hendrix, 1988.)

Página 167
 La mayor sensibilidad estomatal al ABA en plantas limitadas en nitrógeno
también está causalmente relacionada con menores niveles de CYT. Está bien
documentado que las CYT y ABA tienen efectos opuestos en la apertura estomatal. De
acuerdo con esto, la mayor sensibilidad estomatal al ABA en hojas más viejas
limitadas en nitrógeno (Fig. 5.19) puede revertirse por lo menos parcialmente mediante
un suministro simultáneo de CYT. Por lo tanto la mayor resistencia a la sequía en
plantas bajas en nitrógeno es resultado no solo de cambios morfológicos radicales
(Capitulo 14) ó de la anatomía foliar (e.g, laminas foliares más pequeñas), sino
también de cambios fisiológicos como un incremento en la relación ABA/CYT. Pueden
observarse para el fósforo relaciones algo similares a aquellas descritas para el
nitrógeno y la respuesta estomatal. En plantas de algodón deficientes en fósforo, se
acumula más ABA foliar en respuesta al estrés por sequía que en plantas suficientes
de fósforo: en plantas deficientes, los estomas se cierran con potenciales hídricos
foliares cercanos a –1.2 MPa, comparando con –1.6 MPa en plantas suficientes. Como
para plantas deficientes en nitrógeno (Fig. 5.19) se incrementa la sensibilidad de los
estomas al ABA y puede revertirse por CYT bajo deficiencia de fósforo.

Una de las más sensibles y notables respuestas vegetales al estrés por sequía
también es un incremento en el ABA radical y caulinar. Por lo general, las raíces
continúan creciendo mientras que disminuye el crecimiento caulinar, conduciendo a los
típicos incrementos en la relación longitud ó peso seco raíz/vástago. Estas diferencias
del crecimiento respuesta entre raíces y vástagos al estrés por sequía no se causan
por diferencias de los niveles endógenos de ABA (Tabla 5.14). Los niveles radicales se
incrementan en un grado incluso mucho mayor que los caulinares en respuesta al
estrés por sequía. La sensibilidad al ABA difiere entre vástagos y raíces, como se
verifica por los efectos del ABA exógeno sobre la tasa de elongación radical y caulinar
(hipocótilo) en plantas bien suplidas con agua (Tabla 5.14).

Tabla 5.14
Efecto del estrés por sequía sobre el crecimiento por elongación y el
contenido de ABA en hipocótilos y raíces de plántulas de soya a
Tratamiento ± Agua Longitud ABA (μg g–1 peso
(mm) seco)
Hipocótilo + 40.0 0.87
Hipocótilo – 4.4 3.60
Hipocótilo + +ABA b 29.2 3.30
Raíz + 52.5 2.66
Raíz – 44.7 27.56
Raíz + +ABA b 61.5 44.35
a
En base a Creelman et al. (1990).
b
5 x 10–6 м ABA.

En vista de la similaridad de los efectos del estrés por sequía y deficiencia de

nitrógeno sobre los niveles de ABA en plantas, el bien documentado incremento en la
relación crecimiento radical/caulinar bajo deficiencia de nitrógeno puede también
explicarse por lo menos en parte por el cambio en los niveles fitohormonales, con un
incremento en ABA y una disminución en CYT en particular. Estas diferencias en la
respuesta raíz–vástago al estrés por sequía ó deficiencia de nitrógeno en muchos
casos son ventajosas para plantas cultivadas en suelos limitados en disponibilidad de
agua ó nitrógeno, a menos que este limitado el crecimiento radical por impedancia
mecánica ó por volumen de suelo.

La restricción del crecimiento radical por poco volumen del suelo (e.g.,
contenedor) reduce fuertemente el crecimiento caulinar no debido a una limitación en

Página 168
el suministro de agua ó nutrientes minerales. Ambos la expansión foliar y la formación
de tallos laterales son en particular deteriorados. Simultáneamente, se acumulan
foliarmente carbohidratos (almidón en particular) y se disminuye la eficiencia de la
carboxilación de la fotosíntesis. Estos cambios indican que bajo condiciones de
restricción del crecimiento radical por volumen del suelo las hormonas radicales
pueden actuar como señal de estrés para el vástago similar a lo descrito para factores
de estrés por sequía ó deficiencia de nitrógeno.

Pueden también modularse los niveles de GA por factores ambientales,

particularmente por la longitud del día, y también por la nutrición de nitrógeno. En
plantas de papa, por ejemplo, la interrupción del suministro radical de nitrógeno induce
una abrupta caída en los niveles caulinares de GA asociado con un rápido incremento
en los niveles de ABA. Después de restaurar el suministro de nitrógeno, los niveles de
GA y ABA responden bastante rápidamente en dirección opuesta, creciendo para GA y
cayendo para ABA. Pueden también observarse en tubérculos de plantas de papa
cambios comparables en los niveles de GA y ABA inducidos por el suministro de
nitrógeno, donde los cambios están correlacionados con notables diferencias en el
patrón de crecimiento del tubérculo (Capitulo 6).

Los efectos del nitrógeno sobre los niveles de GA son presumiblemente

indirectos. Los principales centros de síntesis de GA son el ápice caulinar y las hojas
en expansión. Los factores ambientales que favorezcan la tasa de crecimiento caulinar
(e.g., alto suministro de nitrógeno, suficiente suministro de agua) por lo tanto, también
favorecen indirectamente la síntesis de GA lo que también se refleja en cambios en la
morfología vegetal. En cereales para los que se han aplicados altos niveles de
nitrógeno, por ejemplo, se realza la elongación caulinar y se incrementa el potencial
peligro de volcamiento. A fin de contrarrestar estos efectos en cereales,
frecuentemente se aplican altos niveles de fertilizantes de nitrógeno con retardantes
del crecimiento como el CCC que deprime la síntesis de GA.

No solo el nivel sino también la forma suministrada de nitrógeno a las raíces

afecta el nivel de fitohormonas y mensajeros secundarios como las poliaminas, y
también por lo tanto el crecimiento y desarrollo vegetal y, finalmente, el rendimiento
vegetal. Se dan ejemplo de esto en el Capitulo 6.

5.6.5 Fitohormonas y la acción demanda

Durante el crecimiento y desarrollo del órgano vegetal varían notablemente los

niveles de diferentes hormonas (Tabla .5.9; Fig. 5.15) y se correlacionan usualmente
con la fuerza del demanda y, en hojas, con la transición desde demanda a fuente. El
nivel de actividad fitohormonal también es importante para la competencia entre
demandas, como por ejemplo, entre demandas reproductivas y vegetativas de una
planta (Sección 5.5). En la siguiente discusión se dan unos pocos ejemplos de está
implicación.

Las hojas en expansión actúan como una fuerte demanda por fotosintatos, y la
aplicación de ABA no solo reduce inmediatamente la expansión foliar –similarmente al
efecto del estrés por sequía– sino que simultáneamente realza la tasa de exportación
de fotosintatos. Esto lo señala la resultante menor ganancia de peso seco de por lo
contrario una inalterada tasa de fotosíntesis (Tabla 5.15). Este rápido cambio de
demanda a fuente inducido por el ABA está más probablemente causado por una
disminución en la actividad IAA que conduce a una disminución en la extensión de la
pared celular (Sección 5.6.3) y en la fuerza demanda foliar (ver abajo). Se ha mostrado
en flores de melón, que un incremento en el contenido de ABA altera el metabolismo

Página 169
del IAA y disminuye en gran parte el contenido y proporción del IAA libre que se
considera como un principal componente hormonal responsable de la fuerza demanda
de un órgano.

Tabla 5.15
Efecto del ABA aplicado (1 nmol por foliolo), estrés por sequía, y baja intensidad
lumínica sobre la tasa de fotosíntesis, expansión del área foliar y cambio en la materia
seca en soya durante un periodo lumínico de 8 h a
Tratamientos
Control ABA Sequía Baja
Parámetro luminosidad
Fotosíntesis (μmol CO2 m–2 s–1) 14.8 14.0 14.6 2.4
Expansión del área (cm2) 4.5 3.2 2.7 4.2
Ganancia de masa seca (mg por 33 26 27 7
foliolo)
a
De acuerdo a Bunce (1990).

Ya en 1950 Nitsch demostró convincentemente el rol del IAA en la acción

demanda de frutos en desarrollo para fresa. La extracción de semillas de frutos en
desarrollo resultó en el cese inmediato del crecimiento del fruto. La aplicación de IAA a
los frutos sin semilla reemplazo la acción demanda de las semillas y restauro la tasa
de crecimiento de los frutos. Esto indica que el caudal floemático de solutos hacía
frutos en desarrollo para fresa es mediado por el IAA producido en las semillas.

Las fitohormonas en general y el IAA en particular también intervienen en el rol

de los tejidos como demandas de nutrientes minerales como se muestra en la Tabla
5.16 para fósforo en plantas de fríjol. La extracción de las semillas y, especialmente,
del fruto reduce marcadamente la acumulación de 32P en los pedúnculos. Sin
embargo, esta puede restaurarse en algún grado, mediante la aplicación de IAA en el
extremo cortado del muñón Cuando el IAA es aplicado en combinación con la cinetina,
la acumulación de 32P en el pedúnculo es aún mayor que en el control, indicando que
puede estimularse la acción del fruto como demanda de 32P mediante el tratamiento
con fitohormonas. Similarmente el IAA realza la acumulación de 14C en el pedúnculo
después de exponer la hoja madura a 14CO2.

Tabla 5.16
Efecto de la extracción de semillas ó fruto y aplicación
hormonal sobre la acumulación de 32P aplicado foliarmente en
pedúnculos de fríjol a
32
Tratamiento P (cpm)
Control (frutos intactos) 373
Semillas extraídas 189
Fruto extraído 34
Fruto extraído y extremo cortado tratado con
Lanolina 6 (320) b
Cinetina 20
IAA 235 (5520) b
IAA + cinetina 471
a
En base a Seth & Wareing (1967).
b
Números en paréntesis indican conteos por minuto (cpm) de
14
C a partir de 14CO2 aplicado a una hoja madura.

Las auxinas también juegan un rol importante en el fenómeno de dominancia.

Los fenómenos de dominancia, ó correlativos que se extienden por el reino vegetal,

Página 170
son particularmente comunes en demandas reproductivas entre frutos (e.g., frutos
individuales de tomate en el mismo racimo) semillas (e.g., granos en posición medial,
proximal y acrópeta dentro de una espiga) y en demandas de uso (vegetativo) (e.g,
yemas terminales versus laterales). La competencia por fotosintatos puede ofrecer una
explicación de este fenómeno. Sin embargo, la dominancia se presenta
frecuentemente muy temprano en la ontogenia de demandas reproductivas y de uso
cuando es menos probable competencia por limitada cantidad de fotosintatos
disponibles y hasta puede descartarse. Se este modo una señal de dominancia
correlativa puede explicar este efecto. Se muestra un ejemplo de esto en la Fig. 5.20.
Los frutos desarrollados previamente dominan sobre los que se desarrollan
posteriormente, y se consigue la dominancia mediante un mayor transporte polar
basipétalo de IAA como “señal” de mayor actividad demanda. La mayor exportación de
IAA desde demandas dominantes parece tener efectos represores adicionales
(“autoinhibición”) sobre los frutos dominados. También se observa el mismo fenómeno
en la dominancia de yemas apicales versus laterales en un tallo.

Fig. 5.20 Racimos de tomate con la secuencia natural del desarrollo del fruto (racimo superior) y
desarrollo del fruto “sincronizado” por polinización en el mismo día (racimo inferior). Números en los frutos
representan el peso final del fruto en g (frutos superiores) y la exportación polar de IAA (ng por fruto por
día) en frutos de 10 días de edad (frutos inferiores). (Bangerthm 1989.)

Sin embargo, puede intervenir en varios casos más de un mecanismo de

dominancia. En plantas de papa, por ejemplo, en las etapas muy iniciales de desarrollo
del tubérculo el fenómeno de dominancia sobre una base hormonal puede predominar
mientras que en las últimas etapas opera la competencia por fotosintatos.

Aunque es relativamente fácil modificar las actividades de fitohormonas

endógenas mediante factores ambientales como el suministro de nitrógeno, estos
cambios son complejos y el sistema vegetal no es fácil de manipular. La aplicación
directa de fitohormonas para incrementar la actividad demanda parece más sencilla,
pero ha sido exitoso solo en unos pocos casos. Algunas razones para las particulares
dificultades en la manipulación de demandas reproductivas las han discutido Michael &
Beringer (1980; ver también Fig. 5.15). Uno de los pocos ejemplos exitosos ha sido el
incremento en rendimiento de semilla en haba mediante la aplicación foliar de GA en
la etapa de la sexta hoja. El obtenido incremento en rendimiento fue principalmente el
resultado de un incrementado número de vainas y semillas por vaina. Las habas son

Página 171
bien conocidas por la alta proporción de flores que abortan y la aplicación de GA
disminuye estos abortos.

Un modo similar de acción parece ser el responsable del incremento en el

rendimiento de grano e índice de cosecha en maíz después de la aplicación foliar de
CYT. El incremento en rendimiento por CYT se consiguió mediante una depresión en
el aborto del grano, i.e., iniciación de la demanda. Interesantemente, este efecto de
CYT fue dependiente de la forma de suministro del nitrógeno. Se presento con el
suministro de solo N-NO3 mientras que con suministro de N-NH4 el rendimiento fue
similar a los tratamientos N-NO3 + CYT como en NH4NO3 – CYT.

En plantas con demandas de almacenamiento vegetativo como tubérculos y

raíces cosechables, las manipulaciones de la actividad demanda mediante la
aplicación de fitohormonas parece algo más fácil y se han reportado resultados
exitosos en raíces de almacenamiento de rábano negro ó tubérculos de papa. Sin
embargo, en todos estos experimentos las fitohormonas no tienen y no pueden
aplicarse directamente a los órganos demanda, así que sus efectos tienen que ser
indirectos y pueden por lo tanto no ser como se conceptualizan. Se muestra en la
Tabla 5.17 un ejemplo que demuestra estas complicaciones. Ambos la aplicación de
cinetina (CYT) y GA como aspersiones foliares incrementa en gran parte el
crecimiento caulinar en plantas de zanahoria, pero este incremento fue en gran parte a
expensas del crecimiento de la raíz de almacenamiento. Esto es un ejemplo típico de
ambos competencia de demanda entre el vástago y la raíz y los efectos fitohormonales
sobre la fuerza demanda de tejidos y órganos. El CCC inhibe el crecimiento caulinar
sin afectar el crecimiento de la raíz de almacenamiento; esto es, apoya la fuerza
demanda de la raíz de almacenamiento y produce plantas similares a las control no
tratadas pero con índices de cosechas algo mayores (relación raíz de
almacenamiento/vástago). Este ejemplo de nuevo demuestra que el uso de
“biorreguladores” que influencian la biosíntesis fitohormonal ó la acción de una
fitohormona en las plantas son, por lo general, más efectivos en modificar la actividad
y la fuerza de la demanda que la directa aplicación de la fitohormona.

Tabla 5.17
Efecto de aspersiones foliares sobre el crecimiento de plantas
de zanahoria a
Peso (g peso seco por planta) Relación
Aspersión Caulinar Radical Total vástago/raíz
H2O 3.2 10.9 14.1 0.29
Cinetina 7.3 8.8 16.1 0.83
GA 9.9 5.7 15.6 1.74
CCC 2.8 10.8 13.6 0.26
a
Las aspersiones fueron aplicadas una vez por semana por 7
semanas. A partir de Linser et al. (1974).

5.7 Limitaciones por fuente y demanda en la tasa de crecimiento y rendimiento

5.7.1 Cambio en las limitaciones durante la ontogénesis, rol de los factores

ambientales

Puede limitarse la tasa de crecimiento de tejidos y órganos demanda como

raíces, ápice caulinar, frutos, y órganos de almacenamiento cualquiera por el
suministro de fotosintatos desde las hojas fuente (limitación por fuente) ó por una
limitada capacidad de la demanda para utilizar los fotosintatos (limitación por
demanda). La limitación por demanda pueden estar relacionada con bajas tasas de

Página 172
descarga floemática ó de división celular, un bajo número de células de
almacenamiento, baja tasa de conversión de los fotosintatos (e.g., azúcares a
almidón), ó un bajo número de demandas (e.g., granos/espiga). Las limitaciones por
demanda–fuente se caracterizan por fuertes interacciones genotipo/ambiente y la
relación tamaño de fuente (e.g., área foliar) a tamaño de demanda (e.g., número de
frutos/planta). Por ejemplo, en cultivos los genotipos con un alto índice de cosecha
(e.g., alta relación peso del fruto/biomasa total) tienden más frecuentemente a limitarse
por fuente que los genotipos con bajo índice de cosecha. Dentro de un genotipo y
ambiente dado, es bastante típico durante la ontogénesis un cambio de limitación por
demanda a limitación por fuente. Factores de estrés ambientales como sequía,
temperaturas extremas y deficiencia de nutrientes son particularmente importantes en
la fase de transición desde el crecimiento vegetativo a reproductivo ó en la inducción
de órganos de almacenamiento y, de este modo, para las limitaciones por fuente ó por
demanda en el rendimiento del cultivo. En los siguientes ejemplos, se consideran
ambos tipos de limitación con énfasis particular en la ontogénesis y factores
ambientales, excepto para nutrientes minerales que son discutidos en detalle en el
Capitulo 6.

Durante el crecimiento vegetativo en plantas con un gran número de hojas

fuente, frecuentemente la tasa de crecimiento se limita por la capacidad de las hojas
jóvenes (demanda) para utilizar el potencial fotosintético de la fuente. En plantas de
mostaza, por ejemplo (Tabla 5.18), la eliminación de cuatro hojas fuente conduce a
una cercana duplicación de ambos la tasa de fotosíntesis y exportación de fotosintatos
desde las hojas fuente restantes. En principio, se han obtenido los mismos resultados
en plantas jóvenes de Populus nigra. Esto demuestra que, en plantas intactas con
todas las hojas presentes, no se utiliza completamente el potencial de capacidad
fotosintético de las hojas.

Tabla 5.18
Efecto de la eliminación de hojas fuente sobre la fotosíntesis y exportación
de asimilados de una hoja fuente remanente (2ª) en mostaza blanca a
Tratamiento Tasa Exportación de 14C
fotosintética de desde la hoja no. 2
la hoja no. 2 (%) (%)
Control 100 36
Hojas fuentes eliminadas 187 62
(num. 3–6)
a
En base a Römer (1971).

La frecuentemente observada declinación en la tasa de fotosíntesis neta en la

tarde (fotoinhibición, Sección 5.2.2) es la expresión de una temporal limitación por
demanda, que se refleja en la acumulación de azúcar y almidón, y el cierre cualquiera
parcial ó total de los estomas. Bajo alta intensidad lumínica con el paso del tiempo la
limitación por demanda hasta puede conducir a la destrucción de la fuente
(fotooxidación, Sección 5.2.2) a menos que se encuentren disponibles demandas
alternativas por lo menos temporales como los tallos de cereales para el
almacenamiento de carbohidratos. Por lo tanto frecuentemente la tasa de fotosíntesis
neta, y también la transpiración por unidad de área foliar, se incrementan después del
cuajado del fruto ó semilla, siendo el incremento dependiente de la presencia de
demandas transitorias y del grado inicial de fotoinhibición. Se ha presentado evidencia
de que el ABA y CYT están involucrados en está regulación. Debido a que las tasas de
transporte de sacarosa y ABA desde las hojas fuente hacia las demandas están
correlacionadas positivamente, cuando la demanda por fotosintatos es alta, son bajas
las concentraciones de ABA en las hojas fuente y los estomas están completamente

Página 173
abiertos. Las altas tasas de transpiración de las hojas fuente a su vez realzan el
caudal xilemático hacia las hojas no solo de agua sino también de CYT sintetizadas en
las raíces, un mecanismo que también es importante para retrasar la senescencia
foliar. Persiste una pregunta de si interviene una señal hormonal adicional desde los
frutos en desarrollo hacia las hojas fuente como retroseñal que intervendría en la
senescencia de hojas fuente realzada por frutos ó semillas.

Particularmente en plantas con órganos de almacenamiento vegetativo

(demandas) como raíces de almacenamiento y tubérculos, después de la inducción de
tales demandas usualmente declina ó cesa la tasa de crecimiento caulinar y puede
mantenerse ó también caer la tasa de fotosíntesis neta. Sin embargo, en plantas con
tales demandas (e.g., zanahoria, remolacha azucarera) que cambian gradualmente
desde demanda de uso (incremento en el crecimiento de la raíz de almacenamiento) a
demanda de almacenamiento (almacenamiento de carbohidratos), la situación es más
compleja y las tasas de fotosíntesis neta no son un parámetro adecuado para evaluar
las relaciones fuente–demanda. En las etapas iniciales de crecimiento es alto el
requerimiento de material estructural para la síntesis de proteínas, membranas, y
paredes celulares comparando con la demanda energética (e.g., ATP). Por lo tanto
una alta proporción de los azucares importados es respirado “vía alternativa” (Sección
5.3). Se muestra un ejemplo de esto en la Tabla 5.19 para raíces de almacenamiento
de zanahoria. Se presentó rápido crecimiento de la raíz de almacenamiento y
almacenamiento de azucares a expensas del crecimiento de raíces laterales e inicio
aproximadamente el día 25. Por lo tanto la tasa de crecimiento radical (i.e., de la
principal demanda) se mantuvo en un nivel similarmente alto, a pesar de la abrupta
declinación en la tasa de fotosíntesis neta y exportación de fotosintatos hacia las
raíces. Esta aparente discrepancia es el resultado de un cambio en la vía respiratoria.
Antes del almacenamiento de azúcares, fue alta la respiración en la caliptra y la vía
alternativa contribuyo un 46% a la respiración radical (comparando con el 54%
respiración por citocromos). Con el inicio del almacenamiento de azúcares disminuyó
la tasa de respiración, siendo particularmente pronunciada en la vía respiratoria
alternativa. De este modo, a pesar de una reducción de la fotosíntesis neta a menos
de la mitad con la creciente edad vegetal, y también de la reducción en la exportación
de fotosintatos hacia las raíces en un 42%, el incremento de materia seca en las
raíces de almacenamiento declino solo un 10% (Tabla 5.19). A pesar de este
incremento en la eficiencia en la transformación del carbono de los fotosintatos, sin
embargo, las plantas de zanahoria fueron muy probablemente limitadas por la fuente
en las últimas etapas de crecimiento.

Tabla 5.19
Producción y utilización de fotosintatos en vástagos y raíces de zanahoria
a,b

Edad vegetal (d)

18–25 25–32 32–39
Caulinar
Fotosíntesis 555 381 236
Respiración 119 55 35
Crecimiento 236 193 85
Exportación hacia las raíces 200 133 116
Radical
Respiración alternativa 49 9 4
Respiración por citocromos 58 40 28
Crecimiento 93 84 84
a
A partir de Steingröver (1981).
b
Datos expresados como mg carbono orgánico (CH2O) g–1 vástago d–1

Página 174
 También en plantas de papa después de la tuberización es bastante típico un
cambio de limitación por demanda a limitación por fuente (Fig. 5.21). A altas tasas de
crecimiento del tubérculo una disminución en la capacidad de la fuente al podar la
mitad de las hojas también reduce a la mitad la tasa de crecimiento del tubérculo. Por
lo contrario, el incremento en la relación fuente–demanda mediante la eliminación de
algunos tubérculos incrementa la tasa de crecimiento de los tubérculos restantes en 2-
4 días a un nivel comparable a aquel anterior a la poda (Fig. 5.21).

Fig. 5.21 Tasa de crecimiento de tubérculos de papa por planta al afectarse por la reducción del 50% del
área foliar (poda de hojas) y el número de tubérculos (poda de tubérculos; eliminación de los tubérculos 2
y 3). (Engels & Marschner, 1987.)

Para una especie vegetal dada, las diferencias genotípicas en las relaciones y
limitaciones demanda–fuente están frecuentemente relacionadas con las diferencias
en la relación del tamaño de la fuente (área foliar) al tamaño de la demanda (e.g.,
número de granos ó tubérculos por planta). Esto se demostró para tres genotipos de
maíz, que fueron sometidos a tratamiento de defoliación (reducción del 25% del área
foliar) 2 semanas después del 50% de floración femenina. La defoliación afecta
fuertemente el peso del grano en el genotipo con un tamaño de fuente relativamente
grande y una alta relación fuente/demanda. En contraste, la defoliación de los otros
dos genotipos con una menor relación fuente/demanda redujo el rendimiento del
grano. En todos los tres genotipos, la defoliación redujo el peso de la caña como
consecuencia de la movilización de carbohidratos no estructurales almacenados en la
caña. Esto refleja el rol del tallo en especies gramíneas como un pool de
almacenamiento transitorio de fotosintatos durante el crecimiento vegetativo. En
especies gramíneas de clima frío y templado (e.g., especies Agrostis, ó trigo), los
principales carbohidratos de almacenamiento transitorio en el tallo son los fructanos
(fructosa polimerizada con longitud de cadena principalmente entre 3 y 8 unidades),
acumulados antes y también durante las primeras semanas después de la antesis, y
utilizados por lo tanto para el llenado del grano. En maíz, se almacenan grandes
cantidades de nitrógeno en el tallo, y casi la mitad del nitrógeno de los granos puede
derivarse de esta fuente. De este modo, las especies gramíneas tienen un notable
buffer interno para compensar a corto plazo las fluctuaciones en la capacidad fuente
durante el crecimiento reproductivo inicial. En colza de invierno después de la antesis
disminuye abruptamente el índice de área foliar y las semillas en desarrollo son
principalmente suplidas con el carbono fijado por las vainas ó por fotosintatos del
almacenamiento transitorio caulinar. En trigo bajo estrés por sequía después de la

Página 175
floración es de crucial importancia para el crecimiento del grano la removilización de
fotosintatos desde el tallo.

La capacidad fuente no es solo determinada por el área foliar sino también por
la duración del área foliar, siendo la última de crucial importancia para la duración del
almacenamiento y también frecuentemente para el rendimiento final. En plantas de
papa cultivadas a diferentes altitudes y regimenes de temperatura, a altas
temperaturas, a pesar de un mucho mayor índice de área foliar (tamaño de fuente) en
el momento de inducción de la tuberización, fue bajo el rendimiento final de tubérculos
debido a la temprana senescencia foliar. En contraste, a bajas temperaturas (alta
altitud) el área foliar fue solo un cuarto de aquel a altas temperaturas, pero fue mucho
mayor la duración del área foliar y, de este modo, también el rendimiento de
tubérculos. En principio, se consigue diferencias similares con temperaturas como con
diferentes niveles de suministro de nitrógeno (Capitulo 6).

En plantas con demandas reproductivas las temperaturas de la zona radical y

dosel pueden afectar en un aún mayor grado las relaciones fuente–demanda. Aunque
esto es cierto para temperaturas subóptimas y supraóptimas, para las ultimas son
frecuentemente más notables los efectos hacia limitación por demanda como se
muestra en un ejemplo en la Tabla 5.20 para algodón. El peso seco total vegetal no
fue muy afectado por el régimen de temperatura pero la asignación de materia seca
cambio dramáticamente. Solo a 30/20°C hubo una alta proporción de materia seca
asignada a la demanda reproductiva (cápsulas), mientras que esta proporción
disminuyo en gran parte a menores temperaturas, y a temperaturas supraóptimas
(35/25°C) las plantas no pudieron formar demandas reproductivas (flores).

Tabla 5.20
Efecto de la temperatura diurna/nocturna sobre la asignación
de materia seca en plantas de algodón a
Materia seca Régimen de temperatura (°C día/noche)
(kg m–2) 20/10 25/15 30/20 35/25
Total 2.26 2.84 3.11 2.68
Tallos y hojas 1.68 2.16 1.62 2.27
Cápsulas 0.18 0.33 1.31 0.05
Raíces 0.29 0.27 0.17 0.29
a
En base a Reddy et al. (1991).

Son fenómenos bien conocidos el fallo para inducir la floración ó para cuajar las
semillas y frutos a temperaturas supraóptimas ó bajo estrés por sequía durante la
antesis. Está fallo puede atribuirse a los elevados niveles de ABA en los órganos
reproductivos. En trigo, por ejemplo, el estrés por sequía durante la meiosis de las
células madre del polen disminuyó la proporción de espiguillas desde 68% (bien
hidratado) a 44%, y simultáneamente se incremento el contenido de ABA en las
espigas desde 35 a 111 μg g–1 peso fresco. La aplicación de ABA a las espigas de
plantas bien hidratas también disminuyó la fertilidad de las espiguillas desde 68% a
37%. El efecto inhibidor del ABA sobre la fertilización se limita a un corto periodo antes
de la antesis.

Sin embargo, tienen que esbozarse con cuidado las conclusiones acerca del rol
del ABA como “señal” decisiva del estrés por sequía y también para la deprimida
fertilización. En maíz, la interrupción a corto plazo del suministro de carbohidratos
hacia las flores durante la antesis puede afectar fuertemente el cuajado de las semillas

Página 176
(Tabla 5.21). La inyección al tallo de un medio líquido a partir de un cultivo de tejidos
con altas concentraciones de sacarosa ( 150 g l–1) durante un periodo de déficit hídrico
de 5 ó 7.5 días evito el fallo de la reproducción, independientemente de si el medio
liquido contenía fitohormonas (IAA, CYT) ó no.

Tabla 5.21
Efecto del bajo potencial hídrico foliar (MPa) durante la antesis y de inyecciones al tallo
de cualquiera un medio de cultivo (CM) solo, ú hormonas(HO), sobre el cuajado de
semilla y rendimiento de grano en maíz a
Hoja Semillas Tamaño de Peso total de
(MPa) (no. por semilla semillas
Tratamiento espiga) (mg por semilla) (g por planta)
Control –0.63 431 176 75
Bajo –1.81 0 0 0
Bajo + HO b
–1.71 19 225 4
Bajo + CM c –1.62 302 203 60
a
En base a Boyle et al. (1991).
b
CYT + 2,4–D
c
Medio de cultivo (Murashige); 150 g sacarosa l–1, pero sin hormonas.

No esta claro el mecanismo de cómo la sacarosa afecta el cuajado de las

semillas, y los resultados de arriba no pueden excluir la posibilidad de que el ABA
intervenga en este proceso; en muchos casos no es solo la concentración sino
también la compartimentación celular del ABA afectados por factores exógenos y
endógenos lo que es de crucial importancia para su acción. No obstante, parece ser
de gran importancia el rol de la concentración de sacarosa en los órganos
reproductivos durante la antesis para el cuajado de semilla y requiere más atención,
no solo las fitohormonas. Este rol de la sacarosa se apoya, en principio, también por
estudios en cultivos con espigas aisladas de trigo donde el número de espiguillas
fértiles puede incrementarse significativamente por elevadas concentraciones de
sacarosa en el medio suplido.

En la mayoría de especies vegetales varias demandas compiten por

fotosintatos. Se ha dando un ejemplo de la competencia entre demandas
reproductivas en la Fig. 5.20. Además, y por lo general, en la etapa reproductiva, los
frutos, semillas y órganos de almacenamiento son las demandas dominantes. Bajo
condiciones de limitación por demanda, se refleja la competencia por una disminución
en la tasa de crecimiento de las otras demandas.

En perennes con crecimiento vegetativo indeterminado durante la fase

reproductiva, puede ser bastante dramática la competencia por demanda por frutos en
desarrollo, como en el caso de árboles cítricos (Tabla 5.22). Con la creciente carga de
frutos se reduce en gran parte el crecimiento de vástagos vegetativos y raíces.
Simultáneamente disminuye el peso seco total por planta, indicando que es más
afectado por la carga de frutos que por la distribución de fotosintatos. El efecto de la
creciente carga de frutos sobre el consumo de agua por planta es mucho menor que
sobre el peso seco. La tasa de transpiración por unidad de peso seco foliar se
incrementa por un factor cercano a 3. Es un fenómeno generalizado las estrechas
correlaciones positivas entre el número de frutos por planta y la tasa de transpiración
por unidad de área foliar. Las plantas con una pesada carga de frutos son por lo tanto
más sensibles a suministros inadecuados de agua y nutrientes minerales, debido a
que sus vástagos plantean una mayor demanda a su pequeño sistema radical que los
vástagos de plantas sin frutos ó con solo un bajo número de frutos.

Página 177
 Tabla 5.22
Efecto de la carga de frutos sobre la producción y distribución de
materia seca y sobre el consumo de agua en Citrus madurensis Lour a
Número de frutos por planta
0 50 100
Peso seco
Frutos 0 134 175
Vástagos vegetativos y flores 457 305 118
Raíces 68 49 17
Peso seco total 525 488 310
Agua transpirada
l por planta 91 90 59
l kg–1 peso seco foliar 370 520 1030
a
En base a Lenz & Döring (1975).

En leguminosas noduladas caracterizadas por fijación de N2, los nódulos

radicales representan una demanda adicional para carbohidratos suplidos foliarmente.
Como se muestra en la Tabla 5.23 la eliminación de hojas fuente conduce a una
disminución en ambos el crecimiento nodular y la fijación de N2, mientras que la
eliminación de flores y vainas (demandas en competencia) resulta en un incremento
en ambos el peso nodular y la fijación de N2 a valores que son mayores a aquellos
para plantas control no tratadas.

Tabla 5.23
Efecto de la defoliación y eliminación de flores y vainas en desarrollo
sobre el peso nodular y el contenido de nitrógeno en plantas de soya a
Peso seco de nódulos Nitrógeno
radicales (mg por
Tratamiento (mg por planta) planta)
Control 298 475
Defoliación 176 266
Eliminación de flores y vainas 430 548
a
Los datos son para plantas cosechadas después de 60 días de
crecimiento. En base a Bethlenfalvay et al. (1978).

La competencia de demanda en leguminosas entre frutos (semillas) y nódulos

radicales por carbohidratos de las hojas fuente conduce frecuentemente a una abrupta
declinación en las tasas de fijación de N2 al inicio del rápido crecimiento del fruto.
Durante este periodo, sin embargo, también es muy alta la demanda de los frutos por
nitrógeno orgánico. El insuficiente suministro de N2 fijado en los nódulos radicales
entonces se compensa por la realzada movilización de nitrógeno desde las hojas, un
efecto que puede acelerar la senescencia y causar “autodestrucción” del sistema. Se
da un ejemplo de esto en la Fig. 3.14 para fríjol cultivado bajo condiciones de campo, y
se muestra otro en la Fig. 5.22 en más detalle en un experimento modelo con
explantes de soya. Durante el llenado de la vaina, el suministro de solo agua resulta
en una rápida senescencia y abscisión de las hojas fuente. El suministro de nutrientes
minerales retrasa la senescencia hasta nivel de las plantas intactas control. El
suministro de solo CYT, fue más efectivo en retrasar la senescencia de las hojas
fuente, aún comparando con plantas intactas, y con el suministro combinado de CYT y
nutrientes minerales puede evitarse totalmente la senescencia de las hojas fuente
durante el tiempo experimental. Este experimento demuestra nuevamente que para
una larga duración del área foliar, también es de crucial importancia el mantenimiento
del crecimiento y actividad radical durante la etapa reproductiva, y esto es cierto no
solo para leguminosas noduladas.

Página 178
Fig.5.22 Abscisión de láminas foliares en explantes y plantas intactas de soya que sostienen vainas. Las
soluciones tratamiento fueron suplidas por la base caulinar de los explantes. (Mauk et al., 1990).

5.7.2 Comentarios finales

En esta sección se ha discutido las limitaciones por demanda y fuente en

relación al rendimiento para una planta individual. Bajo condiciones de campo, sin
embargo, el rendimiento es determinado por el peso seco ó fresco por unidad de área
superficial (e.g., hectárea), esto es, la suma del rendimiento de plantas individuales.
Por lo tanto el número de plantas y el número de órganos reproductivos ó de
almacenamiento por unidad de superficie (la densidad de plantas) son importantes
componentes del rendimiento. Sin embargo, como se incremente la densidad de
plantas, se volverán más importantes las condiciones de baja iluminación y
competencia por luz y, de este modo, las limitaciones por fuente. En casi todas las
circunstancias bajo las que se cultivan por lo tanto la fotosíntesis del dosel se
beneficiara por un incremento en la máxima fotosíntesis neta a bajas, pero no altas,
intensidades lumínicas. Por lo menos para maíz, durante las últimas tres décadas se
ha conseguido incremento del rendimiento mediante la selección de genotipos con
mayor longevidad foliar (esto es., duración del área foliar), y una alto índice de área
foliar en combinación con una más eficiente utilización lumínica mediante un elevado
ángulo foliar.

Página 179
06. Nutrición mineral y rendimiento respuesta
6.1 General

Se requieren varios factores para el crecimiento vegetal como luz, CO 2, agua y

nutrientes minerales. Al incrementar el suministro de cualquiera de estos factores
desde su rango de deficiencia se incrementa la tasa de crecimiento y rendimiento,
aunque la respuesta aminora como se incremente el suministro del factor de
crecimiento. Esta relación fue formulada matemáticamente para nutrientes minerales
por Mitscherlich como una ley de los incrementos decrecientes del rendimiento. De
acuerdo a esta formulación, las curvas rendimiento respuesta para un nutriente
mineral particular son asintóticas; cuando se incrementa el suministro de un nutriente
mineral (ó factor de crecimiento), los otros nutrientes minerales (ó factores de
crecimiento) ó el potencial genético del cultivo se vuelven los factores limitantes. Se
muestra las típicas curvas rendimiento respuesta para nutrientes minerales en la Fig.
6.1. Difieren las pendientes de las tres curvas. Si el suministro de nutrientes se
expresa en las mismas unidades de masa, los micronutrientes tienen la pendiente más
pronunciada y el nitrógeno la más aplanada. Las pendientes reflejan las diferentes
demandas vegetales por nutrientes minerales particulares.

Fig. 6.1 Curvas rendimiento–respuesta para nitrógeno, fósforo y micronutrientes.

Se ha consolidado que algunas de las premisas hechas por Mitscherlich fueron

incorrectas. La pendiente de la curva rendimiento respuesta para un nutriente mineral
particular no puede describirse por un factor constante, ni la curva es asintótica.
Además cuando hay un abundante suministro de nutrientes, se obtiene un punto de
inversión, como se muestra para micronutrientes en la Fig. 6.1. Este punto de
inversión también existe para otros nutrientes minerales como el nitrógeno (e.g., el
caso de depresión del rendimiento de grano por volcamiento en cereales) y es
causado por un número de factores como la toxicidad de un nutriente en sí ó la
inducida deficiencia de otro nutriente. Los efectos del alto suministro de nitrógeno
sobre el nivel fitohormonal y de este modo sobre los procesos del desarrollo pueden
también ser la causa de la depresión del rendimiento. Además, pueden obtenerse
notables variaciones de las típicas curvas rendimiento respuesta (Fig. 6.1) cuando
nutrientes minerales como el cobre son suplidos en muy bajas cantidades a un suelo
fijador severamente deficiente de cobre. En este caso el cuajado de semilla cualquiera
se evita ó se inhibe severamente (Sección 6.3).

Se da un ejemplo del efecto de la interacción entre nutrientes minerales sobre

el rendimiento en la Fig. 6.2. Al más bajo nivel de potasio, es poca la respuesta al
creciente suministro de nitrógeno y a alto suministro de nitrógeno se deprime
severamente el rendimiento. Sin embargo, bajo condiciones de campo usualmente son

Página 180
menos severas las depresiones del rendimiento causadas por el excesivo suministro
de nutrientes.

Fig. 6.2 Efecto del creciente suministro de nitrógeno a tres niveles de potasio (mм) sobre el rendimiento
de grano y paja en cebada cultivada en hidropónico. (Reproducido a partir de MacLeod, 1969, con
permiso de la American Society of Agronomy.)

Las curvas rendimiento respuesta difieren entre grano y paja, particularmente a

mayores niveles de potasio (Fig. 6.2). En contraste al rendimiento de paja, los niveles
del rendimiento de grano caen cuando es alto el suministro de nitrógeno, reflejando la
limitación por demanda (e.g., bajo numero de granos por espiga), la competencia de
demanda (e.g., realzado macollamiento), ó limitación por fuente (e.g., sombreo mutuo
de las hojas).

Las curvas rendimiento respuesta son fuertemente moduladas por las

interacciones entre nutrientes minerales y otros factores de crecimiento. Bajo
condiciones de campo son de particular importancia las interacciones entre la
disponibilidad de agua y el suministro de nitrógeno. En maíz, por ejemplo con
creciente suministro de nitrógeno y diferentes niveles de humedad del suelo, las
curvas rendimiento respuesta obtenidas son similares a aquellas para diferentes
niveles de potasio (Fig. 6.2). Las depresiones en el rendimiento que acompañan a un
gran suministro de nitrógeno en combinación con bajos niveles de humedad del suelo
son presumiblemente causadas por varios factores como (a) retraso en la respuesta
estomatal a la deficiencia de agua (Capitulo 5), (b) mayor consumo de agua de la
biomasa vegetativa y el correspondientemente mayor riesgo de estrés por sequía en
periodos críticos de formación del grano, é (c) incremento en la relación peso seco
caulinar–radical con el creciente suministro de nitrógeno (Sección 8.2.5), un efecto que
parece ser más notable en especies C3 que en C4.

Las curvas rendimiento respuesta pueden diferir no solamente entre los

órganos vegetativos y reproductivos (Fig. 6.2) sino también entre los componentes del
rendimiento de productos cosechados. En la mayoría de cultivos, ambos la cantidad
(e.g., rendimiento de materia seca en toneladas por hectárea) y calidad (e.g.,
contenido de azucares ó proteína) son importantes componentes del rendimiento.
Como se muestra esquemáticamente en la Fig. 6.3 puede obtenerse la máxima
calidad cualquiera antes [curva (1)] ó después [curva (2)] de que se haya alcanzado el
máximo rendimiento en materia seca, ó ambos componentes del rendimiento pueden
tener un patrón sincrónico [curva (3)]. Los ejemplos del comportamiento descritos por
la curva (1) son la acumulación de nitrato en espinaca y la acumulación de sacarosa
en remolacha azucarera con crecientes niveles de fertilizantes de nitrógeno. Los
ejemplos de la curva (2) son el cambio en el contenido proteico de granos de plantas
forrajeras cereales con creciente suministro de fertilizantes de nitrógeno, ó el cambio

Página 181
en el contenido de ciertos elementos minerales con creciente suministro del nutriente
mineral, por ejemplo, el magnesio y sodio en planta forrajeras, ó el zinc y el hierro en
granos de cereales para el consumo humano. Los ejemplos de la curva (3) son
comunes bajo condiciones donde con el incremento en el suministro de nutrientes
minerales sea incrementa el número de cualquiera demandas reproductivas (e.g.,
granos) ó demandas vegetativas de almacenamiento (e.g., tubérculos).

Fig. 6.3 Representación esquemática de curvas rendimiento respuesta de productos cosechados. Clave:
―, rendimiento cuantitativo (e.g., materia seca por hectárea); ---, rendimiento cualitativo (e.g., contenido
de azucares, proteínas, elementos minerales; para ejemplos (1) a (3) ver texto).

6.2 Índice de área foliar y fotosíntesis neta

Las curvas rendimiento respuesta son el resultado de diferentes procesos

individuales, como un incremento en área foliar y fotosíntesis neta por unidad de área
foliar (i.e., efectos en la fuente) ó un incremento en el número de frutos y semillas (i.e.,
efectos en el demanda). En esta sección se enfatiza en los procesos que afectan
principalmente el centro demanda, e incluso pueden dominar los procesos de la
fuente.

Generalmente, la densidad de una población de cultivo se expresa en términos

de índice del área foliar (LAI), que se define como el área foliar vegetal por unidad de
área de suelo. Por ejemplo, un LAI de 5 significa que hay 5 m2 área foliar de plantas
cultivándose sobre 1 m2 área suelo. En general el rendimiento del cultivo se
incrementa hasta un valor óptimo alcanzándose el rango 3-6, dependiendo del valor
exacto de la especie vegetal, intensidad lumínica, forma de la hoja, ángulo foliar y
otros factores. A alto LAI, el sombreo mutuo usualmente se vuelve el principal factor
limitante. Sin embargo, cuando es limitado el suministro de agua, el estrés por sequía
y los correspondientemente efectos negativos particularmente sobre los centros
demanda (Sección 6.3), pueden disminuir el LAI óptimo a valores bastante por debajo
de los resultantes por sombreo mutuo.

Cuando el suministro de nutrientes es subóptimo, pueden limitarse la tasa de

crecimiento foliar, y de este modo el LAI, por las bajas tasas de fotosíntesis ó
insuficiente expansión celular ó ambos de estos factores. Particularmente evidente con
el suministro subóptimo de nitrógeno y fósforo. En plantas que sufren de deficiencia
por nitrógeno, pueden declinar la tasa de elongación foliar antes de que haya alguna
reducción en la fotosíntesis neta, siendo esta declinación el resultado de la
disminución en ambos número y duración de extensión de células epidérmicas.
Además de los efectos hormonales (Sección 5.6) puede intervenir una disminución en
la conductividad hidráulica radical, conduciendo a una disminución en la disponibilidad
de agua en las láminas foliares en expansión. El efecto de la deficiencia del nitrógeno
sobre la expansión foliar difiere entre especies vegetales (Tabla 6.1). En cereales
(monocotiledóneas) se inhibe la expansión foliar al mismo grado durante el día y la
noche. Sin embargo, en dicotiledóneas la inhibición es mucho más severa durante el

Página 182
día. Está diferencia en la respuesta está relacionada con diferencias morfológicas
entre las especies y correspondientes diferencias en la competición por el agua
disponible para la transpiración y expansión celular. En dicotiledóneas, la expansión
celular se presenta en láminas foliares que están expuestas a la atmósfera y por lo
tanto experimenten una alta tasa de transpiración durante el día. En
monocotiledóneas, sin embargo, la expansión celular se presenta en la base de la
lámina foliar. Esta zona está protegida de la atmósfera por la vaina de la hoja
precedente, de tal forma que se presenta poca transpiración de esta zona de
elongación. En contraste a la expansión foliar, la fotosíntesis neta por unidad de área
foliar se deprime a un grado similar en ambos grupos de plantas por la deficiencia de
nitrógeno.

Tabla 6.1
Inhibición del crecimiento foliar por deficiencia de nitrógeno en diferentes
especies vegetales a
Promedio inhibición del
crecimiento (%)
Día Noche
Especie vegetal
Cereales (trigo, cebada, maíz, sorgo) 16 18
Dicotiledóneas (girasol, algodón, soya, 53 8
rábano)
a
En base a Radin (1983).

Se han obtenido para plantas de algodón resultados similares a aquellos

mostrados en la Tabla 6.1 para el efecto del nitrógeno sobre dicotiledóneas. Se
encontró que la deficiencia de fósforo inhibió severamente la tasa de crecimiento foliar
solo durante el día, y tuvo muy poco efecto en la noche. Estas diferencias día/noche
fueron principalmente una respuesta a la limitada disponibilidad de agua para la
expansión foliar durante el día, causada por la baja conductancia hidráulica del
sistema radical como resultado de la deficiencia de fósforo. El pequeño tamaño y
frecuente color verde oscuro de láminas foliares en plantas deficientes de fósforo son
el resultado de la deteriorada expansión foliar y un correspondientemente mayor
número de células por unidad de área de superficie. Además, particularmente en
dicotiledóneas puede reducirse el número de hojas a través de un menor número de
nudos ramificadores. Sin embargo, en muchos casos, una deficiencia transitoria de
fósforo ó nitrógeno durante el crecimiento inicial de cereales ó maíz puede reducir el
rendimiento final no como consecuencia de una menor área foliar sino como resultado
de un menor número de espiguillas por espiga ó granos por mazorca.

La deficiencia de nutrientes minerales puede también retrasar el desarrollo

vegetal. Por ejemplo, en cebada el número de días para que alcance la etapa de
embuchamiento es cerca del doble para plantas deficientes en manganeso que para
plantas suficientes en manganeso.

La nutrición mineral también puede influir en varias formas sobre la fotosíntesis

neta. Se ha resumido en la Fig. 5.1 l a intervención directa de algunos nutrientes
minerales en la cadena de transporte de electrones en las membranas tilacoidales, en
la detoxificación de radicales libres de oxigeno y en la fotofosforilación y discutido en
las Secciones 5.2.1 y 5.2.2. Los nutrientes minerales también son requeridos para la
formación de cloroplastos, cualquiera para la síntesis proteica, membranas tilacoidales
ó pigmentos de cloroplastos. En células foliares fotosintetizantes, por ejemplo, hasta el
75% del nitrógeno orgánico total está localizado en los cloroplastos, principalmente
como proteínas enzimáticas. Una deficiencia de nutrientes minerales que intervengan

Página 183
directamente en la síntesis de proteínas ó pigmentos del cloroplasto ó en la
transferencia de electrones resulta por lo tanto en la formación de cloroplastos con
menor eficiencia fotosintética, y también en un cambio en una modo más ó menos
específico en la fina estructura de los cloroplastos. En hojas de espinaca cerca del
24% del nitrógeno total es asignado a las membranas tilacoidales; por lo tanto la
nutrición del nitrógeno también afecta la cantidad de tilacoides por unidad de área
foliar. Una deficiencia de nutrientes minerales puede también deprimir la fotosíntesis
neta al influenciar la reacción de fijación de CO2 y la entrada estomatal de CO2.
Finalmente, la síntesis de almidón en los cloroplastos y el transporte de azúcares a
través de la envoltura del cloroplasto hacía el citoplasma están directamente
controlados por la concentración de fosfato inorgánico. Estas funciones de los
nutrientes minerales en la fotosíntesis se discuten en mayor detalle en los Capítulos 8
y 9.

En el rango entre suministro óptimo y subóptimo de nutrientes, frecuentemente

se observan estrechas correlaciones positivas entre el contenido foliar de nutrientes
minerales y la tasa de la fotosíntesis neta. En principio, estas correlaciones también
pueden demostrarse indirectamente en laminas foliares maduras cuando se retiene el
suministro radical de nutrientes minerales como el nitrógeno (FIg. 6.4).

Fig. 6.4 Curvas respuesta de luz fotosintética de una hoja madura de remolacha azucarera 1, 4, 7, 9 y 12
días después de que la planta se transfirió a una solución nutritiva sin nitrógeno. (Reproducido a partir de
Nevins & Loomis, 1970, con permiso de la Crop Science Society of America.)

Como el nitrógeno se haga crecientemente deficiente, declina hacia bajos

niveles la curva iluminación respuesta de fotosíntesis neta en hojas maduras (Fig. 6.4),
y se disipa como calor una creciente proporción de energía lumínica absorbida que no
se usa en reacciones fotoquímicas. No obstante, bajo deficiencia de nitrógeno aún
puede incrementarse la eficiencia fotosintética por unidad de clorofila,
presumiblemente reflejando una respuesta a la disminución en la relación fuente–
demanda. En contraste, en hojas deficientes de manganeso se disminuye
drásticamente la eficiencia fotosintética por unidad de clorofila y puede restaurarse dos
días después de la aplicación foliar de manganeso, indicando un efecto directo en el
fotosistema II (Fig. 5.1) más que un efecto indirecto vía relaciones fuente–demanda.

Cambios similares en curvas iluminación respuesta mostrados para deficiencia

por nitrógeno (Fig. 6.4) se encuentran también bajo deficiencia de fósforo, y bajo
deficiencia de un rango de otros nutrientes minerales. Sin embargo, en muchos casos
en plantas deficientes, a pesar de la pobre utilización de las mayores intensidades
lumínicas, se acumula foliar y radicalmente carbohidratos en plantas deficientes en
fósforo. De este modo, la baja eficiencia fotosintética de las hojas fuente puede

Página 184
frecuentemente ser resultado de la retroregulación inducida por una menor demanda
de fotosintatos en los centros demanda. Se muestra un ejemplo de esto para
deficiencia por zinc en la Tabla 6.2.

Tabla 6.2
Efecto de la deficiencia de zinc e intensidad lumínica sobre el crecimiento caulinar y
contenido de clorofila y carbohidratos en hojas primarias de fríjol (Phaseolus
vulgaris) a
Intensidad Peso seco Clorofila Carbohidratos
lumínica caulinar (mg g–1 peso (mg equivalentes de glucosa g–1
(μE m–2 s– (g por planta) seco) peso seco)
1
) Sacarosa Total b
+Zn – Zn +Zn – Zn +Zn – Zn +Zn – Zn
80 1.24 1.13 19.2 17.3 10 11 40 42
230 2.38 1.13 16.6 7.8 11 54 42 124
490 3.80 1.16 11.2 4.5 17 82 77 138
a
En base a Marschner & Cakmak (1989).
b
Sacarosa, azúcares reductores, almidón

Con crecientes intensidades lumínicas se incrementa el peso seco vegetal en

plantas suficientes en zinc pero no en plantas deficientes en zinc (Tabla 6.2). Aunque
el contenido de clorofila declina drásticamente con crecientes intensidades lumínicas,
particularmente en plantas deficientes en zinc se incrementa abruptamente el
contenido de carbohidratos, indicando que la falta de crecimiento respuesta a
crecientes intensidades lumínicas refleja una limitación por demanda y no por fuente.

La acumulación de fotosintatos bajo alta intensidad lumínica en hojas fuente de

plantas deficientes no solo disminuye la utilización de la energía lumínica sino también
plantea estrés. Este estrés por alta luminosidad es indicado, por ejemplo, por un
incremento en los mecanismos de defensa antioxidante en hojas deficientes (Fig. 5.2),
en la fotooxidación de pigmentos del cloroplasto (Tabla 6.2) y realzada senescencia
foliar. Estos efectos secundarios por la deficiencia de nutrientes minerales disminuye
no solo la actual fotosíntesis y el LAI sino también la duración del área foliar (LAD),
que es la longitud de tiempo en que las hojas fuente suministran fotosintatos a los
centros demanda, un aspecto que se discute en la Sección 6.4.

6.3 Suministro de nutrientes minerales, formación de la demanda, y actividad

demanda

6.3.1 General

En especies cultivadas donde frutos, semillas, y tubérculos representan el

rendimiento, los efectos del suministro de nutrientes minerales sobre las curvas
rendimiento respuesta son frecuentemente un reflejo de limitación por demanda,
impuesto cualquiera por un deficiente ó excesivo suministro de nutrientes minerales
durante ciertos periodos críticos del desarrollo vegetal, incluyendo la inducción de la
floración, polinización, é iniciación de la tuberización. Estos efectos pueden cualquiera
ser directos (como en el caso de deficiencia por nutrientes) ó indirectos (e.g., efectos
en los niveles de fotosintatos ó fitohormonas).

6.3.2 Inicio de floración

En árboles de manzano, la formación de flores se afecta a un mucho mayor

grado por el momento ó forma de aplicación del nitrógeno ó ambos de estos factores

Página 185
más que por el nivel de nitrógeno suplido. Comparando con un continuo suministro de
nitrato, se encontró a un suministro radical a corto plazo de amonio más del doble de
ambos el porcentaje de yemas que desarrollaran inflorescencia y el contenido caulinar
de arginina (Tabla 6.3). La arginina es un precursor de poliaminas que también se
acumulan particularmente en hojas de plantas suplidas con altos niveles de amonio.

La intervención causal de las poliaminas en el realzado desarrollo de

inflorescencias inducido por amonio en árboles de manzano se hace ver por los
efectos similares obtenidos al infiltrar poliaminas en los pecíolos (Tabla 6.3). Estos
resultados del amonio sobre efectos inductores de floración confirman los resultados
iniciales de Grasmanis & Edwards (1974). Ya que los árboles de manzano en este
estudio fueron ampliamente suplidos con nitrógeno por toda el periodo de crecimiento,
es improbable que estos efectos sobre el inicio de la floración (i.e., sobre los procesos
del desarrollo) estén relacionados con un rol nutricional general del nitrógeno. Parece
más probable que algunos compuestos nitrogenados como las poliaminas puedan
funcionar como mensajeros secundarios en el inicio de la floración (Sección 5.6.3).

Tabla 6.3
Efecto del N–amonio ó poliaminas sobre la iniciación de floración y
contenido de arginina en árboles de manzano a
Tratamiento Porcentaje de Contenido caulinar de
floración arginina
(μg g–1 peso seco)
Control, continuo nitrato 15 1120
NH4–N por 24h b
37 2570
NH4–N por 1 semana 40 2330

Putrescina c 51 –
Espermina c 47 –
NH4–N por 24 h b 50 –
a
En base a Rohozinski et al. (1986).
b
8 mм NH en la solución nutritiva.
c
8 mм infiltración en el pecíolo.

Muy probablemente, intervengan cambios en el nivel fitohormonal en general y

de CYT en particular en este efecto realzante del suministro de amonio sobre la
floración. En patrones de manzano, el suministro de amonio comparando con nitrato,
no solo incrementó la formación de yemas florales sino también la concentración de
CYT en el exudado xilemático y el número de ramas laterales con flores (espolón),
mientras que se deprimió la longitud total caulinar (Tabla 6.4). Está bien documentada
la promoción de la morfogénesis floral por CYT para otras especies vegetales.

Tabla 6.4
Crecimiento caulinar, inducción de floración y CYT en exudado xilemático en patrón
de manzano M7 al afectarse por la forma del suministro de nitrógeno a
No. de CYT
Forma Longitud vástagos Yemas florales (nmol ( 100 g )–1
de N caulinar laterales (% de la peso fresco
suplido (cm) (espolones) emergidas) caulinar)
N–NO3 326 6.4 7.4 0.002
NH4NO3 268 6.0 8.2 0.373
N–NH4 209 8.9 20.7 0.830
a
En base a Gao et al. (1992).

Página 186
 La formación de flores en árboles de manzano, tomate, y trigo también esta
positivamente correlacionada con el suministro de fósforo. Las correlaciones positivas
entre el número de flores y el nivel de CYT en tomate por un lado, y entre el suministro
de fósforo y el nivel de CYT por el otro, proporcionan evidencia adicional de que la
CYT también contribuye al efecto realzante del fósforo sobre la formación de flores.
Conclusiones básicamente similares fueron esbozadas a partir de los efectos del
potasio sobre la formación de flores en Solanum sisymbrifolium. Los bajos niveles de
potasio están correlacionados con una alta proporción de flores femeninas estériles.
Esta esterilidad no se presentó en plantas de estados cualquiera altos ó bajos de
potasio cuando las plantas se asperjaron con CYT.

Estos varios resultados confirman fuertemente la suposición de que los efectos

del suministro de nutrientes minerales sobre la formación de flores se presentan por
cambios en el nivel fitohormonal. También es cierto para los efectos beneficiosos de la
aplicación de fertilizantes nitrogenados antes de la antesis sobre el incremento del
número de granos por espiga en trigo ó el número de semillas por planta en girasol.
Sin embargo, el número de semillas por planta puede también incrementarse por altas
concentraciones de sacarosa antes del inicio de floración, por alta intensidad lumínica
ó inyección caulinar de sacarosa bajo condiciones de estrés por sequía (Sección 5.7).
Por lo tanto, no puede ignorarse la posibilidad de que el estado nutricional puede
también afectar el inicio de floración y el cuajado de semilla al incrementar el
suministro de fotosintatos durante los periodos críticos de la fase reproductiva.

6.3.3 Polinización y desarrollo de la semilla

Puede también afectarse directamente el número de semillas ó frutos ó ambos

por planta por el suministro de nutrientes minerales. Este es claramente el caso de
varios micronutrientes. En cereales en particular, la deficiencia de cobre afecta la fase
reproductiva (Tabla 6.5). El periodo crítico en plantas deficientes de cobre es la etapa
embuchamiento temprano al comienzo de la formación del polen
(microesporogénesis). Cuando es severa la deficiencia de cobre, no se producen
granos aunque es bastante alto el rendimiento de paja debido al realzado
macollamiento (perdida de dominancia apical del tallo principal). Como se incremente
el suministro de cobre, se eleva abruptamente el rendimiento de grano, mientras que
solo realza ligeramente el rendimiento de paja. Estos resultados proporcionan un
ejemplo informativo de ambos limitación por demanda sobre el rendimiento y
desviación de la típica curva respuesta (Fig. 6.1) entre el rendimiento de grano y el
suministro del nutriente mineral. Bajo condiciones de campo, en suelos deficientes de
cobre, especialmente cuando está seco el suelo superficial, frecuentemente la
aplicación de cobre al suelo es mucho menos efectiva que la aplicación foliar en la
etapa del crecimiento vegetativo inicial para incrementar el rendimiento de grano
(Sección 4.3).

Tabla 6.5
Efecto del creciente suministro de cobre en trigo (cv. Chatilerma) cultivado
en suelo deficiente en cobre a
Suministro de cobre (mg por maceta)
0 0.1 0.4 2.0
Número de macollas 22 15 13 10
Rendimiento de paja (g) 7.7 9.0 10.3 10.9
Rendimiento de grano (g) 0.0 0.5 3.5 11.8
a
Número total de plantas por maceta: 4. En base a Cambiar (1976c)

Página 187
 Las principales causas del fallo en el cuajado de semilla son la inhibición de
formación de antera, la producción de un mucho menor número de granos de polen
por antera, y particularmente la no viabilidad del polen, en parte debido a la falta del
suministro de carbohidratos hacia los granos de polen en desarrollo.

En principio, se obtienen resultados similares a aquellos encontrados para

deficiencia de cobre (Tabla 6.5) con la deficiencia de zinc ó manganeso. En maíz, la
deficiencia de zinc antes de la microesporogénesis (~35 después de germinación) no
afectó significativamente el crecimiento vegetativo y la fertilidad ovular pero disminuyó
la viabilidad del polen y el peso seco de la mazorca cerca del 75%. También bajo
deficiencia de manganeso es mucho menos deprimido el crecimiento vegetativo del
maíz que el rendimiento de grano (Tabla 6.6). En plantas deficientes se retrasa el
desarrollo de la antera y se producen pocos y más pequeños granos de polen con muy
bajas tasas de germinación. En contraste, no se afecto significativamente la fertilidad
ovular por la deficiencia de manganeso, un resultado, que concuerda con el efecto de
la deficiencia de cobre en trigo.

Tabla 6.6
Efecto de la deficiencia de manganeso sobre el crecimiento, fertilización y rendimiento de
grano en maíz a
Suministro de Peso seco Peso Peso grano Polen Germinación
Mn caulinar grano individual (no. por de polen (%)
(μg l–1) (g por planta) (g por (mg) antera)
planta)
550 82.5 69.3 302 2770 85.6
5.5 57.8 11.8 358 1060 9.4
a
Sharma et al. (1991). Reimpreso con permiso de Kluwer Academia Publishers.

La producción y viabilidad de polen también son afectadas por el molibdeno. En

maíz, una disminución en el contenido de molibdeno en el polen estuvo correlacionado
con una disminución en el número de granos de polen por antera así como con una
disminución en el tamaño y viabilidad de los granos de polen (Sección 9.6). Hasta
ahora no hay información disponible acerca del grado al que la deficiencia de
molibdeno también deprime la fertilización y cuajado del grano. Sin embargo, está bien
documentado que la germinación precosecha en maíz (Sección 9.6) y trigo, que causa
en ciertas áreas severas perdidas en el rendimiento, es muy alta en semillas con bajo
contenido de molibdeno y puede disminuirse efectivamente mediante el suministro de
molibdeno al suelo ó como aspersión foliar.

El boro es otro nutriente mineral que afecta la fertilización. El boro es esencial

para el crecimiento del tubo polínico (Sección 9.7), un rol que se refleja bajo
condiciones de deficiencia de boro por una disminución en el número de granos por
espiga en arroz ó hasta una total no fertilización en cebada y arroz. El fallo en la
formación de semilla en maíz que sufre de deficiencia de boro es causado por la no
receptividad de las sedas al polen. Como se incremente el nivel de nutrición de boro,
cualquiera no se afectan ó hasta son algo deprimidos el crecimiento vegetativo,
incluyendo el crecimiento estructural de las sedas (Fig. 6.5). En contraste, es ausente
la formación de grano en varias plantas deficientes pero se incrementa drásticamente
cuando es adecuado el suministro de boro. Obviamente existe un requerimiento
mínimo de boro para la fertilización y cuajado del grano, que está en el rango de 3 mg
boro por planta de maíz. La Figura 6.4 proporciona otro ejemplo de ambos una estricta
limitación por demanda inducida por deficiencia de nutrientes minerales y una curva
rendimiento respuesta bastante diferente de la curva típica.

Página 188
 Fig. 6.5 Efecto del suministro de boro sobre la producción y distribución de materia seca en
plantas de maíz. (En base a Vaughan, 1977.)

El bajo suministro de boro no solo inhibe la floración y desarrollo de semilla

sino también produce semillas con bajo contenido de boro en plantas aún sin síntomas
visuales de deficiencia de boro. Estas semillas bajas en boro tienen una baja tasa de
germinación y produce un alto porcentaje de plántulas anormales.

En arroz de aniego, puede disminuirse considerablemente el rendimiento de

grano por la esterilidad de espiguillas inducida por bajas temperaturas (debajo de 20°C
) durante la antesis. Esta sensibilidad a la temperatura puede disminuirse
drásticamente por el alto suministro de potasio. Los crecientes contenidos de potasio
en las paniculas desde 0.61% a 2.36% en materia seca disminuyó la esterilidad de las
espiguillas después de tres días a 15°C desde un 75% a un 11%. No se conocen las
razones para este efecto protector del potasio, probablemente involucrados los altos
contenidos de nitrógeno en plantas bajas en potasio.

En ciertas especies vegetales, como la soya, el principal factor que limita el

rendimiento es la caída de flores y vainas en desarrollo. La deficiencia de nitrógeno ó
fósforo durante el periodo de floración realza la caída de flor y vaina y
correspondientemente deprime el rendimiento de semilla. Es por lo tanto bastante
efectivo el suministro de amplias cantidades de nitrógeno ó fósforo durante está fase
crítica para reducir la caída de flor y vaina é incrementar el rendimiento final de semilla
en soya. Aunque todavía no se conocen en detalle las razones fisiológicas para ambos
la caída de flor y vaina y la declinación en su caída mediante la aplicación de
nitrógeno, es seguro que intervienen fitohormonas, especialmente CYT y ABA. Un
amplio suministro de nitrógeno tanto incrementa las CYT como disminuye el ABA
(Sección 5.6.4) y por lo tanto disminuye la caída de flor y vaina, como se espera por el
rol específico del ABA en la formación de las capas de abscisión Por consiguiente,
puede reducirse el aborto de granos de maíz bien por la aplicación foliar de CYT ó el
suministro radical de N-amonio, siendo el ultimo tratamiento particularmente efectivo
para incrementar los contenidos de CYT en las plantas (Tabla 6.4).

La prematura maduración de frutos y semillas impuesta por deficiencia de agua

ó nutrientes es otro factor que limita el rendimiento. En este caso no es bajo el número
de granos sino el peso (tamaño) de un grano ó fruto individual. Existe considerable
evidencia de que también intervienen elevados niveles de ABA en la maduración
prematura. Se muestra un ejemplo de esto en la Tabla 6.7 para plantas de trigo
deficientes en potasio. En estas plantas, y particularmente 4–6 semanas después de la
antesis, los niveles de ABA en granos son mucho mayores que en granos de plantas

Página 189
bien suministradas con potasio. Correspondientemente, es mucho más corto el
periodo de llenado de grano en plantas deficientes de potasio y el peso en la madurez
de un grano individual es menor que aquel en plantas control. Como se ha mostrado
antes (Sección 5.6.5), los altos niveles de ABA en granos coinciden con una abrupta
declinación en la actividad demanda del grano. Es bastante probable que los elevados
niveles de ABA en las hojas bandera de plantas de trigo deficientes en potasio, y una
correspondientemente mayor importación de ABA hacia los granos en desarrollo, sean
responsables de la prematura maduración y no la limitación por fuente de un nutriente
mineral en si (Sección 6.4).

Tabla 6.7
Efecto del suministro de potasio sobre el contenido de ABA y peso del grano en trigo a
Contenido de ABA (ng por Días después de Peso de un
grano) la antesis hasta la grano
días después de la antesis completa individual
28 35 38 44 maduración
Suministro de K (mg)
Bajo (deficiente) 7.7 13.4 16.5 2.2 46 16.0
b
Alto 3.7 4.4 ND 9.4 75
34.4
a
En base a Haeder & Beringer (1981).
b
ND. no determinado

6.3.4 Tuberización y tasa de crecimiento del tubérculo

En cultivos de raíces y tubérculos como la remolacha azucarera ó papa, la

inducción y la tasa de crecimiento del órgano del almacenamiento están fuertemente
influidas por factores ambientales. En contraste a cultivos en donde las semillas y
frutos son las principales demandas de almacenamiento, los cultivos de tubérculos y
raíces exhiben frecuentemente una notable competencia de demanda entre el
crecimiento caulinar vegetativo y el crecimiento del tejido de almacenamiento por
periodos bastante largos después del inicio del crecimiento para almacenamiento. Esto
competición es particularmente evidente en llamados genotipos indeterminados de
especies cultivadas, por ejemplo, en papa. En general, factores ambientales (e.g., alto
suministro de nitrógeno) con pronunciados efectos favorables sobre el crecimiento
caulinar vegetativo retrasan la iniciación del proceso de almacenamiento y disminuyen
la tasa de crecimiento y acumulación de fotosintatos en los órganos de
almacenamiento – por ejemplo, para remolacha azucarera y papa.

Un grande y continuo suministro radical de nitrógeno en papa retrasa ó hasta

evita la tuberización. Después de la tuberización también se reduce drásticamente la
tasa de crecimiento del tubérculo por el alto suministro de nitrógeno, mientras que se
realza la tasa del crecimiento caulinar vegetativo. El efecto del suministro de nitrógeno
sobre la tasa de crecimiento del tubérculo se ilustra en la Tabla 6.8. La reanudación de
la tasa de crecimiento del tubérculo hacia niveles normales después de la interrupción
del suministro de nitrógeno indica que la competencia de demanda entre el vástago
vegetativo y los tubérculos puede manipularse rápidamente por medio del suministro
del nitrógeno.

Página 190
 Tabla 6.8

Tasa de crecimiento de tubérculos de papa en relación con el suministro

radical de nitrato en plantas de papa a
Concentración de Toma de nitrato Tasa de crecimiento del
nitrato tubérculo
(meq por día por
(mм) planta) (cm3 por día por planta)
1.5 1.18 3.24

3.5 2.10 4.06

7.0 6.04 0.44

Suministro de – 3.89
nitrógeno retenido
por 6 días
a
A partir de Krauss & Marschner (1971).

En papa, el cese del crecimiento del tubérculo causado por un súbito

incremento en el suministro radical de nitrógeno induce el “rebrote” de los tubérculos,
esto es, la formación de estolones en el ápice del tubérculo. La interrupción y
resuministro del nitrógeno, por lo tanto, puede resultar en la producción de tubérculos
con forma de cadena ó el llamado crecimiento secundario (Fig. 6.6). Después de un
cese temporal de crecimiento, usualmente la reanudación de la normal tasa de
crecimiento se limita a cierta área del tubérculo (meristemos ú “ojos”), que conduce a
malformaciones típicas y tubérculos nudosos, que se observan frecuentemente bajo
condiciones de campo después de transitorios periodos de sequía. Pueden
conseguirse efectos similares al cese del crecimiento del tubérculo y “rebrote” al
exponer los tubérculos en crecimiento a altas temperaturas, que inhiben
instantáneamente la síntesis de almidón y conducen a la acumulación de azucares en
los tubérculos, seguido por una disminución en los niveles de ABA en tubérculos y el
“rebrote”.

Fig. 6.6 Crecimiento secundario y malformación de tubérculos de papa inducido por el alternante alto y
bajo suministro radical de nitrógeno. (Krauss, 1980.)

Página 191
 Los efectos del suministro de nitrógeno sobre la tasa de crecimiento y “rebrote”
son provocados por los cambios inducidos por el nitrógeno en el equilibrio fitohormonal
ambos en vástagos vegetativos y en tubérculos. Como ya se mostró (Sección 5.6.4),
una interrupción del suministro de nitrógeno resulta en una disminución tanto en la
exportación radical de CYT hacia los vástagos como en la fuerza de demanda y tasa
de crecimiento del vástago vegetativo. Un correspondiente incremento en la relación
ABA/GA caulinar parece disparar la tuberización. De acuerdo con esto, la tuberización
también puede inducirse mediante la aplicación bien de ABA ó del antagonista del GA
el CCC ó mediante la eliminación de los ápices caulinares, los principales centros de
síntesis del GA. Por otro lado, después del cese del crecimiento el rebrote de los
tubérculos inducido por un súbito incremento en el suministro de nitrógeno está
correlacionado con una disminución en la relación ABA/GA no solo en los vástagos
vegetativos sino también en los tubérculos, donde el nivel de GA se incrementa por un
factor de 2 aunque el nivel de ABA caiga a menos del 5% de aquel en tubérculos con
crecimiento normal.

6.4 Nutrición mineral y las relaciones demanda–fuente

En cultivos de raíces y tubérculos, a diferencia de los cultivos de grano, la relación

demanda–fuente es bastante lábil aún después del inicio del proceso de
almacenamiento. Esto tiene que considerarse, por ejemplo, en la aplicación de
fertilizante de nitrógeno a la papa. Por un lado, un alto suministro de nitrógeno es
importante para la rápida expansión foliar y para obtener un LAI entre 4 y 6, un valor
considerado necesario para altos rendimientos de tubérculo. Por otro lado, un alto
suministro de nitrógeno retrasa cualquiera la tuberización ó el inicio de la fase lineal
del crecimiento del tubérculo. Los principios de estas interacciones se demuestran en
la Fig. 6.7. La ventaja de la tuberización temprana obtenida al suministrar un bajo nivel
de nitrógeno se contrarresta por un bajo LAI y una temprana senescencia foliar, esto
es una corta LAD y un correspondientemente menor rendimiento de tubérculo. Cuando
es alto el suministro de nitrógeno, son mucho mayores tanto el LAI como la LAD , y de
este modo el rendimiento final de tubérculo,. Sin embargo, el mayor rendimiento del
tubérculo inducido por un alto suministro nitrógeno solo puede efectuarse cuando el
periodo vegetativo es suficientemente largo, esto es, en ausencia de heladas
tempranas ó en ausencia de severo estrés por sequía.

Fig. 6.7 Curso de tiempo del índice de área foliar y peso fresco de tubérculos a dos niveles de suministro
de nitrógeno. (En base a Ivins & Bremner, 1964., Kleinkopf et al., 1981.)

Página 192
 La temprana declinación en el LAI cuando es bajo el suministro de nitrógeno
(FIg. 6.7) indica que el rendimiento final de tubérculo está limitado por fuente. Surge la
cuestión acerca de las razones de esta limitación por fuente. En plantas de papa en
madurez, entre el 60% y 80% del nitrógeno total está localizado en los tubérculos. Por
lo tanto, cuando es bajo el suministro de nitrógeno, el agotamiento del nitrógeno en las
hojas fuente presumiblemente juega un rol clave en la senescencia foliar y en el cese
de crecimiento del tubérculo.

Sin embargo, estas sencillas relaciones entre el suministro de nitrógeno, el LAI,

y la LAD y el rendimiento de tubérculo (Fig. 6.7) no solo son modificadas por la
longitud del periodo de crecimiento sino también por la tasa de mineralización del
nitrógeno del suelo y la temperatura durante el crecimiento del tubérculo. A alto
suministro de nitrógeno y alto LAI, el sombreo mutuo de las hojas básales puede no
solo disminuir drásticamente su fotosíntesis neta sino también la LAD por la rápida
senescencia foliar, un proceso que es bastante realzado a altas temperaturas
ambientales. De este modo, un menor, pero más continuo suministro de nitrógeno que
permita una tuberización más rápida y un continuo crecimiento radical y producción de
CYT, y que es más efectivo sobre la LAD que sobre el LAI, puede frecuentemente
conducir a superiores rendimiento de tubérculo que lo que haría el rápido
establecimiento de un alto LAI mediante el alto suministro de nitrógeno durante el
temprano crecimiento. Interesantemente, un incremento en la LAD es una de las
principales características de las nuevas variedades de alto rendimiento en maíz y
trigo desarrolladas durante los últimos 30 años.

La competencia por nitrógeno más que por carbohidratos suplidos desde las
hojas fuente puede también ser el principal factor limitante para el rendimiento de
semilla en plantas de mostaza y colza. En plantas de mostaza las semillas y hojas en
desarrollo compiten por nitrógeno, y el cuajado, crecimiento y rendimiento final de
semilla son determinados principalmente por el tamaño del pool de nitrógeno en las
partes vegetativas. En crucíferas, la diferenciación floral en los tallos laterales se
presenta después del inicio de la floración del tallo principal y depende fuertemente de
la disponibilidad de nitrógeno durante este periodo. La aplicación adicional de
nitrógeno al inicio de la floración conduce por lo tanto a un incremento en el número y
rendimiento de semilla (Fig. 6.8).

Fig. 6.8 Efecto de la adición de 0.9 y 1.9 g nitrógeno al inició de la floración sobre el peso seco total y la
distribución del peso seco en vástagos y plantas de mostaza blanca. (En base a Trobisch & Schilling,
1970.)

Página 193
 El ejemplo con plantas de mostaza en la Fig. 6.8 demuestra que puede
imponerse limitación por fuente en nitrógeno más que por carbohidratos. También
tiene que considerarse este aspecto en las manipulaciones fuente–demanda. La
eliminación de las hojas fuente de una planta es un procedimiento común para evaluar
la limitación por fuente en fotosíntesis (Sección 5.7). Por supuesto, cuando las hojas
fuente son eliminadas, también se eliminan el nitrógeno y otros nutrientes minerales.
Por lo tanto, el sombreo de las hojas fuente puede tener un efecto diferente sobre la
reducción del rendimiento de semilla de aquel por eliminación de las hojas. El sombreo
de las hojas fuente de plantas mostaza redujo solo 20% el rendimiento de semilla,
mientras que la eliminación de estas mismas hojas redujeron 50% el rendimiento de
semilla. En especies vegetales como mostaza y colza, el sombreo mutuo de las hojas
fuente es usualmente mucho menos perjudicial sobre el rendimiento que, por ejemplo,
en cultivos cereales y tubérculos, como cuando en crucíferas después del inicio de la
floración los tallos y vainas proporcionan una alta proporción de los fotosintatos
requeridos por las semillas en desarrollo (Sección 5.7.1). as much as

En principio, cada uno de los nutrientes minerales puede volverse el factor

dominante inductor de limitación por fuente sobre el rendimiento final de semilla, fruto
y tubérculo, a condición de que pueda ser fácilmente retranslocado desde la fuente
(Sección 3.5). Si tal limitación existe depende de factores como la disponibilidad del
nutriente dado en el suelo, su concentración y cantidad (tamaño de fuente) en el
vástago vegetativo, la demanda específica por el nutriente, y la tasa de crecimiento de
la demanda. Por ejemplo, en frutos carnosos ó tubérculos, el contenido de potasio es
muy alto (2-3% del peso seco), y en la madurez la mayoría del potasio está localizado
en los frutos ó tubérculos. Es por lo tanto muy probable en este tipo de cultivos la
limitación por fuente inducida por potasio. Se ha dado un ejemplo de esto en la
Sección 5.7 para genotipos de tomate. En contraste, en plantas cereales maduras,
hasta el 80% de la cantidad total de nitrógeno ó fósforo está localizada en los granos,
comparando con menos del 20% potasio total (ver también Sección 3.5.4). De este
modo, en plantas cereales donde hay un suministro subóptimo de los tres nutrientes
minerales durante la etapa vegetativa, la limitación por fuente durante el llenado de
grano es muy probablemente inducida por nitrógeno ó fósforo, pero no por potasio. Se
ha discutido en la Sección 5.7. la importancia de la exportación de nutrientes minerales
hacia las semillas en desarrollo para la senescencia de las hojas fuente. En soya, por
ejemplo, la realzada senescencia foliar y también la prematura caída de vaina puede
contrarrestarse no solo por un incremento en el suministro radical de fósforo sino
también por la infusión caulinar de fósforo, indicando que en este caso la deficiencia
de fósforo limitó el rendimiento de semilla disminuyendo la LAD.

En plantas cereales moderadamente deficientes en fósforo la limitación por

fuente también puede volverse el factor dominante para el rendimiento de grano. En
trigo son particularmente notables estas relaciones para la lámina foliar bandera que
puede entregar entre 51% y 89% del fósforo encontrado en los granos cosechados.
Como se muestra en la Fig. 6.9, en plantas deficientes en fósforo la hoja bandera entró
rápidamente en senescencia y su actividad fotosintética se aproximo a cero al
momento en que los granos solo estaban a un 60% de su potencial peso seco final,
conduciendo a una reducción del 40% en el rendimiento final del grano y de 75% en el
contenido de fósforo.

Página 194
 Fig. 6.9 Curso de tiempo del contenido de clorofila en hoja bandera y acumulación de peso seco en
granos de espiguilla en plantas de trigo suficientes (●, ▲) y deficientes (○, ∆) en fósforo. (Modificados a
partir de Batten & Wardlaw, 1987a.)

Los resultados mostrados en la Fig. 6.9 reflejan la limitación por fuente bien por
fósforo ó fotosintatos. Se ha presentado evidencia contra la limitación por fotosintatos
por experimentos adicionales donde el sombreo de espigas incremento varias veces la
tasa de fotosíntesis neta en la hoja bandera y también retrasó considerablemente su
senescencia. En contraste, en plantas suficientes en fósforo el sombreo de la espiga
no tuvo efectos significantes sobre la fotosíntesis neta de la hoja bandera. De este
modo, la realzada senescencia foliar en plantas deficientes de fósforo es muy
probablemente causada por la acumulación de fotosintatos en la hoja bandera y una
subsiguiente fotooxidación de los pigmentos del cloroplasto y la destrucción de
membranas (Sección 5.2.2) lo que, a su vez, realza la removilización y retranslocación
del fósforo desde la fuente a la demanda.

Estos ejemplos ilustran el rol de los nutrientes minerales como factores que
limitan el rendimiento cuando frutos, semillas, ú otros órganos son los centros
demanda dominantes y está declinando la toma radical de nutrientes minerales. Puede
limitarse severamente el progreso en la selección y mejoramiento de genotipos con un
alto índice de cosecha (relación de rendimiento económico a materia seca total) y
cortos periodos de crecimiento ó maduración de fruto (e.g., el periodo de llenado en
cereales), no debido a la limitada capacidad fuente para suministrar carbohidratos,
sino más bien debido a la limitada cantidad disponible de nutrientes minerales como
potasio, nitrógeno, fósforo, y magnesio para la retranslocación desde la fuente hacia la
demanda.

Página 195
07. Fijación de nitrógeno
7.1 General

Actualmente la entrada terrestre de nitrógeno a partir de la fijación biológica de N 2 se

sostiene en el rango de 139–170 x 106 t N por año comparando con 65 x 106 t N por
año proporcionado por fertilizantes nitrogenados. La conversión de la molécula inerte
N2 a nitrógeno conjugado (NH3; NO3-, etc.) que puede utilizarse como nutriente mineral
se efectúa bien mediante la reducción a amoniaco (NH3) ú oxidación a nitrato (NO3-).
Esta conversión, también referida como fijación, es altamente consumidora de energía.
En ambos conversión industrial y biológica domina la reacción N2 → 2NH3. En la
fijación industrial, el N2 es reducido catalíticamente a NH3 al reaccionar con hidrógeno
(producido, e.g., a partir de gas natural) en el proceso Haber-Bosch (N2 + 3H2 →
2NH3) bajo condiciones de alta temperatura y presión. El incremento tanto en costos
de energía fósil como demanda mundial por fertilizante nitrogenado usado para la
producción de alimento son las principales razones del renovado interés en la fijación
biológica de N2 como alternativa ó por lo menos suplemento al uso de fertilizante
químico de nitrógeno.

7.2 Sistemas de fijación biológica de nitrógeno

La capacidad de fijación biológica de nitrógeno atmosférico (N2) está limitada a

organismos con estructura celular procariótica, es decir, bacterias y algas verde
azuladas (Cianobacteria). De acuerdo al actual conocimiento, algunas especies en 11
de las 47 familias bacterianas y algunas especies en las ocho familias de
Cianobacteria son diazotrofas, i.e., capaces de fijar N2. Agrícolamente la fijación
significante de N2 es llevada a cabo por Eubacteria, muchas de las cuales son
heterotróficas, dependiendo del suministro de carbono reducido (e.g., Azospirillum).
Otras son autotróficas y capaces de reducir CO2 (e.g., Anabaena). Son particular
importancia un número de especies del género Frankia (Talobacteria), Nostoc y
Anabaena (Cianobacteria) y rizobios (Protobacteria) debido a sus capacidades
simbióticas. En base a sus propias tasas de crecimiento, existen dos notable grupos
de rizobios, los de rápido crecimiento del genero Rhizobium y los de lento crecimiento
del genero Bradyrhizobium.

Pueden diferenciarse en ecosistemas terrestres tres principales estrategias de

fijación de N2, organismos fijadores de nitrógeno simbióticos, asociados y de vida libre,
difiriendo en ambos la fuente energética y la capacidad de fijación (Fig. 7.1). En
promedio, los sistemas simbióticos tienen la mayor capacidad de fijación ya que la
planta no solo suministra energía en forma de carbohidratos, sino que también se
optimizan otras condiciones (e.g., exportación del N reducido) para la fijación eficiente
de N2 (Sección 7.4). En este sistema las plantas se benefician directamente ya que
más del 90% del nitrógeno fijado es translocado rápidamente desde las bacterias
hacia las plantas. Las leguminosas noduladas, como alfalfa y soya, en simbiosis con
Rhizobium y Bradyrhizobium están entre los más destacados sistemas fijadores de N2
en la agricultura. Están atrayendo la atención en lo agroforestal árboles leguminosos
como el Leucaena leucocephala. En ecosistemas forestales y selváticos, sin embargo,
la mayor entrada nitrógeno a partir de fijación biológica de N2 es proporcionada por
sistemas simbióticos con no leguminosas noduladas entre Actinomycetes (genero
Frankia) y especies perennes, por ejemplo del genero Alnus y Casuarina.

Página 196
 Fig. 7.1 Tipo, fuente de energía, y capacidades de los sistemas de fijación biológica de N 2 en
suelo. (Cortesía de K. Isermann; modificado.)

Algunos sistemas fijadores de N2 con alta especificidad huésped–bacteria no

desarrollan nódulos. El hábitat de estas bacterias es la superficie radical y los espacios
intercelulares de las células corticales. En estas asociaciones rizosféricas (Fig. 7.1) la
planta huésped proporciona exudados radicales como fuente energética para la
fijación de N2. Sin embargo, es principalmente indirecto el beneficio para la planta por
este tipo de fijación de N2, aproximadamente un 90% del nitrógeno fijado solo se
vuelve disponible para la planta después de la muerte de la bacteria.

Las bacterias del suelo de vida libre fijadoras de N2 son frecuentemente

heterotróficas (e.g., Azotobacter) y de este modo frecuentemente están limitadas por el
sustrato en su capacidad de fijación de N2 debido a la inadecuada disponibilidad de
residuos orgánicos (Fig. 7.1). Como resultado, es baja su contribución a la fijación de
nitrógeno en ecosistemas terrestres, a menos que las bacterias sean autotróficas de
carbono, como las cianobacterias como Anabaena.

En promedio la contribución relativa de los sistemas simbióticos, asociativos, y

de vida libre fijadores de N2 es del orden del 70% para simbióticos y 30% para no
simbióticos. Los últimos incluyen la fijación de N2 en la filosfera de árboles forestales
(Sección 7.6).

7.3 Bioquímica de la fijación de nitrógeno

Ya que la fijación industrial de N2 requiere ambos alta temperatura y presión, surge la

pregunta de cómo puede sucede en células vivas creciendo a bajas temperaturas y a
presión atmosférica.

La reducción biológica de N2 a NH3 es un proceso altamente endergónico con

un mínimo requerimiento de energía de 960 kJ mol–1 N fijado. En todos los
microorganismos fijadores de N2 los principales pasos de está reacción son los
mismos (Fig. 7.2). El complejo enzimático clave, referido como nitrogenasa, es único
para microorganismos fijadores de N2 y se ha encontrado, por ejemplo, en bacterias
aeróbicas y anaeróbicas, cianobacterias, y nódulos radicales de leguminosas y no
leguminosas. Esta consiste de dos proteínas de hierro no hemo sensibles al oxígeno.
La menor de las dos proteínas es referida como Fe–proteína, tiene una masa
molecular entre 52 y 73 kDa y consiste de dos subunidades y una solo unidad Fe4S4
(cluster). La mayor es la FeMo –proteína con una masa molecular de

Página 197
aproximadamente 240 kDa, consiste de cuatro subunidades y contiene 30 átomos de
Fe y 2 de Mo. Además de la forma “clásica” de nitrogenasa hay en algunas bacterias
diazotróficas una nitrogenasa funcional que contiene vanadio (V) en lugar de
molibdeno. Otras formas de la nitrogenasa no parecen contener ninguno de los dos
elementos.

Fig. 7.2 Esquema que ilustra el suministro energético y las principales reacciones del sistema
nitrogenasa. (En base a Evans & Barber, 1977.)

Para la reacción de nitrogenasa, se requiere energía en forma de ATP y

equivalentes reductores (electrones) (Fig. 7.2), suministrados por respiración (ATP) y
carriers de electrones, usualmente la ferredoxina (ver Capitulo 5). La nitrogenasa
cataliza la reducción de varios sustratos, incluyendo el H+, N2, y C2H2. La principal
reacción para la reducción del dinitrógeno es como sigue:

N2 + 8H+ + 8e– +16Mg∙ATP → 2NH3 + H2 + 16Mg∙ADP + 16Pi

El actual requerimiento de ATP para la fijación de N2 excede

considerablemente los 16 mol por mol de N2 fijado, por lo general se requiere entre 25
y 30 mol. De acuerdo a la reacción de arriba, la evolución del H2 no es un
“subproducto” de la fijación de N2 sino que es parte de la química del ligamiento y
reducción del N2 como se muestra en mayor detalle en la Fig. 7.3. La protonación del
Mo es el primer paso requerido para el ligamiento del N2, durante el que se libera H2.
El H2 gaseosos no es solo un inhibidor competitivo de la fijación de N2 sino también
representa una perdida neta de energía, a menos que el H2 pueda ser reprocesado por
medio de la hidrogenasa de captación (hup). Esta enzima, que se presenta
ampliamente en bacterias diazotrofas aeróbicas, contiene grupos FeS y requiere
níquel (Ni) para su actividad.

Página 198
 Fig. 7.3 Mecanismo de protonación y reducción del dinitrógeno para nitrogenasa de molibdeno.
(Modificado a partir de Richards, 1991.)

Aún bajo óptimas condiciones para la fijación del N2, en promedio 25% del flujo total
de electrones que atraviesa la nitrogenasa se asigna para la formación de H2. La
hidrogenasa de captación, rompe el H2 en 2H+ y 2e–, reciclando algunos de los
electrones para su subsiguiente uso en la reducción del N2. Por lo tanto en
leguminosas, la selección de cepas de Rhizobium con alta actividad hup se ha
considerado como factor importante para incrementar la fijación de N2. Posiblemente
es baja la ganancia de energía al reciclar H2, pareciendo ser la protección de la
nitrogenasa tanto del oxígeno libre (O2) como de la inhibición por H2 las principales
funciones de la hidrogenasa de captación.

La utilización de sustratos alternativos en la reacción de nitrogenasa (Fig. 7.2)

ofrece una herramienta alternativa para los estudios de la actividad nitrogenasa y la
fijación del N2. El más importante en este contexto es el acetileno (C2H2) que es
reducido por la nitrogenasa a etileno (C2H4) que puede medirse fácilmente en muy
bajas concentraciones por cromatografía de gases. El suministrar acetileno y luego
determinar la tasa de evolución del etileno (ensayo de reducción del acetileno, ARA)
es un método relativamente simple y ha contribuido mucho en el pasado en la
investigación de la fijación biológica de nitrógeno. La relación entre reducción de
acetileno y fijación de N2, sin embargo, no es constante y puede diferir
considerablemente con la edad vegetal y particularmente entre especies de
leguminosas. Además, en varias simbiosis se inhibe bastante rápidamente la actividad
nitrogenasa por el acetileno. De este modo, como método indirecto el ARA es más
conveniente para obtener datos relativos en vez de cuantificaciones de la tasa de
fijación del N2. Para el último propósito es mucho más apropiado el uso de 15N,
particularmente si puede resolverse el problema de una adecuada “planta de
referencia” no fijadora.

La nitrogenasa es extremadamente sensible al oxigeno (O2). Para proteger la

nitrogenasa de la irreversible inactivación por O2 in vivo, los microorganismos
diazotrofos han desarrollado varias estrategias y mecanismos. Estas incluyen:

1. Vivir bajo condiciones anaerobias (e.g., Clostridium).

2. Proporcionar condiciones microaerofílicas en el centro enzimático mediante el

consumo de la mayoría del O2 a través de excesiva respiración i.e., protección
respiratoria (e.g., Azotobacter).

3. Vivir en colonias cubiertas por capas de baba, que eviten la difusión de O2.

4. Separación espacial de la nitrogenasa y los centros de fotosíntesis, i.e., evolución

del O2 (e.g., fijación de N2 en heterocistos en cianobacterias como Anabaena).

5. Controlar la difusión de O2 mediante barreras mecánicas, y enzimáticamente por

leghemoglobina (e.g, en los nódulos radicales de leguminosas).

6. Enzimas detoxificadoras de especies tóxicas de oxígeno y H2O2 (e.g., ascorbato

peroxidasa en nódulos radicales de leguminosas).

Página 199
 La alta demanda energética (ATP), que solo puede proporcionarse en grandes
cantidades únicamente mediante respiración aeróbica, acoplada con la necesidad de
proteger a la nitrogenasa del O2 requiere un delicado sistema de regulación de la
presión de oxígeno a nivel celular. Esta regulación se realiza mejor en sistemas
simbióticos y es un factor principal para su mayor efectividad en la fijación de N 2
comparando con otros sistemas.

7.4 Sistemas simbióticos

7.4.1 General

En principio existen dos tipos de sistemas simbióticos en relación al requerido

suministro de carbono para la fijación de N2:

I. Leguminosas y no leguminosas noduladas

II. Simbiosis con cianobacteria (algas verde azuladas)

En el sistema I los microorganismos fijadores de N2 son bien bacteria que pertenece

al genero Rhizobium y Bradyrhizobium (en leguminosas), ó actinomicetos, del genero
Frankia (no leguminosas, simbiosis actinorrícicas). En los trópicos y subtrópicos cerca
de 200 especies vegetales forman simbiosis actinorrícicas. El sistema Casuarina en
particular recientemente ha atraído mucha atención, con nódulos leñosos que pueden
alcanzar un diámetro de 10 cm y más. Las casuarinas juegan un rol importante en
agricultura asociada con cultivos trashumantes y reforestación de superficies terrestres
erodadas.

En el sistema II las bacterias fijadoras de N2 confían principalmente en su

habilidad fotosintética para satisfacer el requerimiento de carbono (energía) para la
fijación de N2. Ejemplos del sistema II son las cianobacterias del género Nostoc que
viven simbióticamente con hongos (e.g., líquenes), helechos flotantes de agua dulce
del genero Azolla con cianobacterias formadoras de heterocistos del género
Anabaena, ó especies leñosas del género Cycas y Macrozamia con cianobacterias
que viven en raíces coraloides. En algunos casos las interacciones simbióticas entre
cianobacteria y huésped invalidan una estricta clasificación entre el sistema I y II (ver
arriba), i.e., microsimbiontes utilizan fotosintatos proporcionados por el huésped. Para
detalles sobre los varios tipos de interacciones simbióticas el lector referirse a Werner
(1987).

En sistemas de producción agrícola se ha apreciado el helecho de agua dulce

Azolla en simbiosis con Anabaena azolla por su contribución al balance del nitrógeno
en suelos de arrozales, que retiene en promedio de 50–80 kg N fijado por ha cada
año. A partir de estudios en campo a largo plazo se han calculado aún mayores
valores (79–103 kg N ha–1 año–1 ó 40 kg N ha–1 en 40 días). Sin embargo, en otros
sistemas de producción agrícola, los principales proveedores de N2 son las
leguminosas noduladas. Por lo tanto la siguiente discusión de sistemas simbióticos se
enfoca en leguminosas donde está más avanzado el conocimiento del funcionamiento
del sistema.

7.4.2 Infección y especificidad de huésped

Página 200
La base inicial de nuestro entendimiento de la relación simbiótica entre las
leguminosas y las especies Rhizobium fue proporcionada por Hellriegel & Wilfarth en
1888, aunque en la agricultura antigua se aprecio y hasta se explotó los efectos
beneficiosos de las leguminosas sobre el crecimiento de los subsiguientes cultivos
para cultivos en rotación.

Tanto en leguminosas como en leguminosas, la simbiosis se caracteriza por

una más ó menos notable preferencia del huésped ó hasta especificidad de huésped.
La Tabla 7.1 da ejemplos de la preferencia de huésped en el género Rhizobium y
Bradyrhizobium. Por lo tanto, si se introducen leguminosas en suelos en donde no se
ha cultivado previamente las mismas leguminosas ó leguminosas relacionadas
simbióticamente, se requiera de inoculación seminal con la especie apropiada si se
quiere conseguir la efectiva fijación de N2. Sin embargo, dentro de una combinación
dada (i.e., bacteria/planta huésped) hay grandes diferencias entre cepas bacterianas y
el genotipo huésped en relación tanto de la infección, nodulación como de la
efectividad en la fijación de N2 que pueden ofrecen el potencial de incrementar la
fijación de N2, por ejemplo, mediante la selección de cepas y manipulación genética.

Tabla 7.1

Ejemplos de la preferencia de huésped en el

Género Rhizobium y Bradyrhizobium a
Especie/género Planta huésped
bacteriano
Rhizobium
leguminosarum
Vicia, Lens, Pisum
biovar viciae sativum

biovar phaseoli Phaseolus

biovar trifolii Trifolium

Rhizobium meliloti Medicago sativa,

Melilotus
Bradyrhizobium
japonicum Glycine

Bradyrhizobium lupinus Lupinus

Bradyrhizobium arachis Arachis

a
Inicialmente referido como rizobios de lento
crecimiento

Dependiendo de la especie vegetal puede presentarse la infección por el

microsimbionte en pelos radicales en desarrollo (e.g., en trébol), en la unión de las
raíces lateral por las paredes celulares estructuralmente alteradas del cortex radical
(e.g., maní, así como también en muchos sistemas actinorrícicos) ó en la base del
tallo. En especies con nódulos caulinares como Sesbania rostrata la infección sucede

Página 201
preferentemente en lugares donde el primordio de raíz lateral puede perforar la
epidermis, para que se presente la nodulación en algunas especies se requiera de
inundación temporal. Los nódulos caulinares son formados básicamente por las
mismas bacterias como en el caso de los nódulos radicales, y, por general, los nódulos
radicales y caulinares se presentan en la misma planta. Comparando con los nódulos
radicales, se deprimen menos tanto la formación como la actividad de los nódulos
caulinares por altos niveles de nitrógeno mineral.

El primer paso de la infección de la planta huésped por microsimbiontes

requiere el reconocimiento del huésped. Se resumen en la Fig. 7.4 los principios del
reconocimiento de la planta huésped y la infección para rizobios que infectan pelos
radicales (e.g., R.. leguminosarum biovar trifolii sobre Trifolium spp.). Son liberados por
las raíces distintos compuestos fenólicos (flavonoides) como luteína actuando a bajas
concentraciones como señal para la quimiotaxis de rizobios en la rizosfera, y a
mayores concentraciones estimulan la expresión de genes de nodulación (nod) en
rizobios, que han de esperarse sobre la superficie radical. Se requiere la inducción de
genes nod para la producción de lectinas y el anclaje de la bacteria sobre los pelos
radicales en desarrollo. El rizamiento de los pelos radicales y la división de las células
corticales por “señales” bacterianas, probablemente citoquininas, son las principales
características del siguiente paso que es seguido por el desarrollo del meristemo del
nódulo y la invasión por los rizobios, mediado por el hilo de infección derivado de la
planta huésped (Fig. 7.4). Dentro de las células en división del nódulo los rizobios son
liberados hacia el citoplasma celular vegetal y empacados dentro de una membrana
derivada de la planta (membrana peribacteroide). Durante ese proceso las bacterias
se transforman en bacteroides que son varias veces que son varias veces más
grandes que la bacteria original y están desprovistos de pared celular. Las células
radicales infectadas pueden contener hasta 20000 bacteroides. La transformación a
bacteroides está estrechamente relacionada con la síntesis de hemoglobina,
nitrogenasa y otras enzimas requeridas para la fijación de N2. Esta es también la etapa
del desarrollo nodular que se deteriora fuertemente por la deficiencia de ciertos
nutrientes minerales (Sección 7.1.5).

Fig. 7.4 Modelo de los eventos iniciales de la infección de la planta huésped por Rhizobium para un
periodo de 96 h. (A partir de Djordjevic & Weinman, 1991.)

Página 202
 La actividad inductora de los genes nod sobre los exudados radicales y la
adsorción de los rizobios en la superficie radical se afecta fuertemente por la
concentración de calcio y el pH. En el rango de concentración de 0–1.5 mм la
adsorción del R. meliloti sobre Medicago sativa está linealmente relacionada con las
concentraciones de calcio y magnesio, y se requieren mayores concentraciones de
calcio para compensar el efecto negativo del bajo pH (i.e., altas concentraciones de
H+) sobre la adsorción de los rizobios. De este modo, los conocidos efectos negativos
del bajo pH y baja concentración de calcio sobre la nodulación de alfalfa (M. sativa) se
reflejan ya en el primer paso de la nodulación. Además, en Trifolium subterraneum
también es mayor la actividad inductora del gen nod sobre los exudados radicales en
plantas cultivadas a mayores concentraciones de calcio.

La planta puede limitar el número de nódulos vía un proceso llamado

“autorregulación” ó retroregulación por el que la formación de nódulos en una parte de
la raíz inhibe la subsiguiente formación de nódulos en otras regiones de la raíz. Esta
retroreacción negativa es ejercida durante el inicio de la división celular en el cortex
radical, pero obviamente es ausente en mutantes “supernodulantes”. La forma del
suministro de nitrógeno puede alterar el grado de autorregulación. El nitrato parece
amplificar esta señal mientras que el amonio interfiere con su funcionamiento (ver
Sección 7.4.5).

Dependiendo de la especie vegetal y de los factores ambientales, la fijación de

N2 comienza tan pronto entre 10 y 21 días después de la infección. Los nódulos
funcionales también difieren típicamente entre especies vegetales en tamaño y forma,
y pueden ser de tipo indeterminado (continuo crecimiento) ó de tipo determinado. Se
presenta en la Fig. 7.5. un ejemplo de nódulos determinados e indeterminados.

Fig. 7.5 Secciones de una raíz nodulada de soya (Glycine max) con nódulos determinados (izquierda) y
de Mimosa pudica L. con nódulos indeterminados alongados (derecha). (Cortesía de A. P. Hansen.)

Durante la fase retrasada entre la infección y el inicio de la fijación de N2 la

planta huésped tiene que suplir todos los nutrientes minerales, fotosintatos y
aminoácidos requeridos para el crecimiento de las bacterias y del tejido nodular, sin
beneficio directo para el huésped. Consecuentemente, las leguminosas también
confían en un adecuado suministro combinado de nitrógeno durante este periodo (“N

Página 203
de arranque”) a fin de establecer un área foliar fuente lo suficientemente grande a fin
de suministrar los fotosintatos y otros solutos a los nódulos en crecimiento.

7.4.3 Funcionamiento de los nódulos radicales, energética de la fijación del

nitrógeno

El gran potencial de las leguminosas noduladas para la fijación del N2 se base

principalmente en tres factores, el directo suministro de fotosintatos hacia los
bacteroides fijadores de N2 en los nódulos, el efectivo mantenimiento de muy bajas
concentraciones de O2 en el interior de los nódulos para la protección de la
nitrogenasa, y la rápida exportación del nitrógeno fijado (Fig. 7.6). La sacarosa es
liberada por el floema hacía los nódulos donde el metabolismo del carbono y del
nitrógeno está adaptado a un ambiente de limitado O2con concentraciones de O2 libre
en el rango de 10 a 40 nм. Se consiguen por dos mecanismos las bajas
concentraciones, la existencia de una barrera de difusión de O2 en el cortex nodular, y
altas tasas de respiración de los bacteroides para la producción de energía
(fosforilación oxidativa). Para suministrar a los bacteroides suficiente O 2 en un
ambiente limitado de O2 se requiere la difusión finamente sincronizada de O2, mediada
por leghemoglobina (Fig. 7.6), un enzima de color rojo con un átomo central de hierro
en el anillo de porfirina (idéntica a los citocromos; Sección 8.7). La concentración de la
leghemoglobina está estrechamente pero no linealmente correlacionada a la
capacidad fijadora de N2 de los nódulos radicales.

Fig. 7.6 Modelo de las relaciones entre la nitrogenasa y reacciones relacionadas en bacteroides y citosol
del huésped en nódulos de leguminosas.

El alto consumo nodular de O2 para la disposición de energía también crea un

gran potencial para la producción de especies tóxicas de oxigeno (Sección 5.2.2; Fig.
5.2). Esto es cierto en particular para la leghemoglobina que también está sujeta a
autooxidación en donde se liberan O y H2O2. Para la protección contra está toxicidad,
los nódulos de leguminosas contienen enzimas del ciclo glutatión–ascorbato como

Página 204
parte de un mecanismo de defensa (Fig. 5.2) que responde rápidamente a cambios en
las concentraciones nodulares de O2. En soya y alfalfa los nódulos efectivos contiene
un capacidad considerablemente mayor para detoxificar peróxido que los nódulos
inefectivos.

Más recientemente ha atraído gran interés por varías razones la variable

barrera en el cortex radical externo que limita y modula la difusión de O2 hacia los
nódulos (Fig. 7.7). En esta barrera de una a cinco capas celulares en grosor los
espacios intercelulares están llenos de agua. Ya que el coeficiente de difusión para O2
en aíre es cerca de 104 veces más alto que en agua, una barrera de agua en el cortex
mediante la imbibición de los espacios celulares representa un muy efectivo
mecanismo que limita la difusión de O2 hacía el interior de los nódulos. En nódulos
altamente activos los espacios intercelulares están principalmente llenos con aire. Sin
embargo, un cambio en el estado hídrico vegetal, por ejemplo como resultado de la
sequía ó defoliación, puede causar la imbibición de los espacios intercelulares con
agua y, de este modo, disminuir drásticamente el suministro de O2 para la
leghemoglobina en el citosol huésped y subsiguientemente para los bacteroides (Fig.
7.7).

Fig. 7.7 Modelo del posible mecanismo de inhibición de la tasa de fijación de N 2 por limitación de O2 para
la actividad nitrogenasa. (Modificado a partir de Vessey & Waterer, 1992.)

La importación y exportación de agua en los nódulos es otro factor que afecta

indirectamente la tasa de fijación del N2. Ya que el suministro de agua hacia los
nódulos está acoplado con la importación de solutos vía floemática (Sección 5.4),
cualquier limitación en esta importación disminuye la presión de turgor dentro de los
nódulos y por lo tanto indirectamente la permeabilidad del nódulo al O 2. La tasa de
fijación del N2 puede también limitarse por la disponibilidad de agua para la
exportación xilemática desde los nódulos del nitrógeno reducido. La mayoría del agua
involucrada en está exportación desde los nódulos se deriva del floema. Una
disminución en la importación floemática de solutos (e.g., sombreo) presumiblemente
también inhibe la exportación de nitrógeno y fijación de N2 por limitación por agua para
la exportación xilemática. Por lo tanto muchos factores ambientales que deprimen la
actividad nitrogenasa pueden por lo menos en parte funcionar vía modificación tanto
de las relaciones hídricas como de la barrera nodular de difusión de O2 (Sección 7.4.4.
y 7.5).

Página 205
 En nódulos radicales de la simbiosis Frankia la nitrogenasa está protegida del
O2 libre principalmente por paredes celulares que circundan al microsimbionte
(vesículas); estas paredes celulares se adaptan a la presión ambiental del O2 mediante
la variación en grosor e incorporación de múltiples capas lipídicas.

Debido a la baja concentración de oxigeno libre en el citosol huésped de

leguminosas noduladas, domina la degradación de carbohidratos por glucólisis vía
oxidativa, y se sintetiza preferentemente el ácido málico como se conoce del
metabolismo del carbono en raíces de especies tolerantes a la inundación (Sección
16.4.3). El ácido málico actúa como sustrato para la síntesis reductora de ácidos
carboxílicos C4 fumarato y succinato que se transportan hacía los bacteroides para
servir como sustrato energético para la nitrogenasa. Otros esqueletos de carbono a
partir de la glucólisis sirven como sustratos para la asimilación del NH 3 en el citosol
(Fig. 7.6).

En ciertas etapas del periodo de crecimiento nodular se pueden consumir hasta

el 50% de los fotosintatos producidos por leguminosas como en fríjol caupí. Cerca de
la mitad de estos fotosintatos son respirados como CO2. Sin embargo, entre el 25 y el
30% del CO2 respirado puede reasimilarse por lo nódulos vía PEP carboxilasa
proporcionando hasta un 25% del carbono necesario para la síntesis de malato y
aspartato, requeridos para la asimilación de NH3 y su exportación hacia la planta
huésped (Fig. 7.6). Para peso fresco, la actividad PEP carboxilasa nodular es entre 20
veces (arveja) y 1000 veces (soya) más alta que en las raíces.

Los costos de carbono para la fijación de N2 varían según la especie vegetal, la

cepa bacteriana y el desarrollo vegetal. Pueden incrementarse con la edad vegetal por
un factor cercano a tres, por ejemplo en soya, pero permanecen casi constantes en
trébol rojo. Los estimados para costos de carbono por g N fijado varían entre 12 g C a
6 g C si se incluyen los costos para el crecimiento nodular. Como valores promedio de
los diferentes sistemas de leguminosas fijadoras de N2 (e.g., que difieren en la
actividad hup ó el tipo de compuesto nitrogenado exportado), 36-39% de los costos de
carbono se requieren para nodulación, crecimiento nodular y respiración de
mantenimiento, 42-25% para actividad nitrogenasa, y 16-22% para asimilación y
exportación del NH3. En Medicago sativa los costos de carbono varían entre 5.1 y 8.1
g C g–1 N fijado, dependiendo de la cepa bacteriana, y se requirió cerca del 50% de
estos costos para el crecimiento nodular y la respiración de mantenimiento.
Asumiendo una fijación de 150 kg N ha–1 en base a 5–8 g C g–1 N fijado, los costos
totales de carbono expresados en unidades de sacarosa estarían en el rango de 2-3 t
ha–1 que los vástagos tienen que suplir para el crecimiento y funcionamiento de los
nódulos. Se refleja el alto recambio del carbono en los nódulos por el considerable
requerimiento de carbono recién fijado proporcionado continuamente por el vástago, y
por las casi dobles tasas de respiración por unidad peso seco raíz nodulada
comparando con raíces de leguminosas no noduladas.

Aunque son bastante altos los costos de carbono para la fijación de N2, esos
costos tienen que compararse con los costos de asimilación del nitrógeno enlazado,
por ejemplo, nitrato. En especies vegetales como lupino en donde el nitrato es
reducido preferentemente en las raíces, se han calculado los costos del carbono en un
rango similar a aquellos para la fijación del N2. En fríjol caupí se requieren cerca de 2.3
g C por g N–NO3 reducido, excluyendo los costos de toma de nitrato, síntesis y
mantenimiento del sistema reductor, y asimilación y exportación del nitrógeno
reducido. Sin embargo, en especies vegetales con reducción preferencial de nitrógeno
en las hojas, son considerablemente menores estos costos (Sección 8.2.1).

Página 206
 El nitrógeno fijado en los bacteroides de los nódulos radicales se libera como
NH3 al citosol huésped (Fig. 7.6), únicamente por simple difusión a través de las
membranas peribacteroides. En el citosol huésped el NH3 es asimilado mediante la vía
glutamina sintetasa (GS)/glutamato sintasa (GOGAT), como también es el caso para la
asimilación radical y caulinar de NH3 en el huésped (Sección 8.2.1). Las altas
concentraciones de NH3 así como los productos finales de su asimilación, la glutamina,
también reprimen la actividad nitrogenasa. Esto tiene importantes implicaciones para
las aplicaciones de fertilizantes nitrogenados a leguminosas y otros sistemas fijadores
de N2 (Sección 7.4.6).

Generalmente, la glutamina es un compuesto nitrogenado exportado desde los

nódulos solo en pequeñas cantidades (Fig. 7.8). En especies de leguminosas con
nódulos indeterminados la glutamina es metabolizada en los nódulos principalmente a
asparragina y liberada en el xilema hacía los vástagos. En contraste, en especies
leguminosas con nódulos determinados la glutamina es metabolizada en los nódulos a
ureidos alantoína y ácido alantoico (Sección. 8.2.3) y translocados en el xilema hacia
el vástago.

Fig. 7.8 Incorporación de amoniaco en los solutos nitrogenados translocados en leguminosas con nódulos
determinados e indeterminados. (Modificado a partir de Atkins, 1987; reimpreso con permiso de Kluwer
Academia Publishers.)

7.4.4 Efectos de factores endógenos y exógenos sobre las tasas de fijación de

nitrógeno

En general hay una estrecha correlación entre la tasa de fijación de N2 y un continuo

suministro de carbohidratos recién fijados hacia los nódulos radicales. Se reflejado, por
ejemplo, en las fluctuaciones diurnas de las tasas de fijación de N2. Sin embargo,
estas fluctuaciones diurnas en las tasas de fijación de N2 pueden también reflejar, por
lo menos en parte, las fluctuaciones en la temperatura del suelo y las correspondientes
diferencias en las tasas de difusión de O2 hacia los nódulos.

Si plantas leguminosas noduladas se mantienen por varios días bajo baja

iluminación, no solo disminuye la tasa de fijación de N2 sino también un creciente
proporción de los nódulos radicales se transforma desde el tipo funcional rojo fijador
de N2 que contiene leghemoglobina al tipo infuncional. En maní, las variaciones

Página 207
genotípicas en las tasas de fijación de N2 bajo condiciones de campo fueron
principalmente causadas por diferencias en la intercepción lumínica, i.e.,
características del dosel. Por lo tanto, en poblaciones mixtas de leguminosas y no
leguminosas, la competitividad de la leguminosa esta, estrechamente relacionada con
la intercepción lumínica e intensidad lumínica. Sin embargo, las especies leguminosas
difieren en el tipo de respuesta a un suministro caulinar decreciente de fotosintatos,
e.g., después del sombreo ó defoliación. Las plantas de maní, a diferencia de otras
leguminosas, bajo estas condiciones puede mantener por tiempo más prolongado su
fijación de N2, lo que es probablemente atribuible a la presencia de fotosintatos
almacenados (como cuerpos lipídicos) en los nódulos.

En leguminosas anuales de grano, aunque en menor grado en leguminosas de

pasturas como trébol blanco, durante la ontogénesis se presenta un característico
patrón en la tasa de fijación de N2, como se muestra en la Fig. 7.9 para fríjol caupí. Se
alcanza la máxima tasa de fijación de N2 al inicio del periodo de floración y es seguido
por un rápido descenso. Después de algún retraso, también se presenta una
declinación en la tasa de fotosíntesis neta. La declinación en la tasa de fijación de N2
al inicio de la floración es muy probablemente una expresión de la competente de
demanda por fotosintatos entre las vainas en desarrollo y los nódulos radicales. La
tasa de declinación en las tasas de fijación de N2 después de la floración y cuajado de
vaina depende de varios factores como las relaciones fuente–demanda (e.g., tamaño
de las hojas fuente versus número de vainas; Sección 5.7) y la fuerza demanda de los
nódulos. La tasa de declinación es más rápida, por ejemplo, en fríjol caupí (Fig. 7.9)
que en soya, donde también existen entre cultivares notables diferencias en la tasa de
declinación. De este modo los efectos beneficiosos de la aplicación tardía de
fertilizante nitrogenado sobre el rendimiento de semilla en leguminosas dependen de
su genotipo, siendo alto, por ejemplo, en arveja pero insignificante en haba.

Fig. 7.9 Cambios en las tasas de fotosíntesis neta y fijación de N2 durante el

crecimiento de caupí. Valores relativos. (En base a Herridge & Pate, 1977.)

Página 208
 La eliminación de las flores y vainas en desarrollo puede evitar está declinación
en la tasas de fijación de N2 (Tabla 5.23), si la declinación es causada por la
competición de demanda por fotosintatos. Sin embargo, la presencia de frutos no
deprime necesariamente y hasta puede realzar la fijación de N2, probablemente al
eliminar la retroinhibición asociada con la excesiva disponibilidad de nitrógeno fijado
recientemente. Bajo condiciones de campo tales retroregulaciones frecuentemente
pueden limitar las tasas de fijación de N2 más que el suministro limitado de
fotosintatos. Este tipo de retroregulación merece más atención en las actuales
revisiones sobre los mecanismos de regulación de la fijación de N2 en leguminosas.

La defoliación de leguminosas mediante el corte ó pastoreo induce una rápida y

drástica declinación en la actividad nitrogenasa, perdiéndose en trébol hasta 95% en
pocas horas. Sin embargo, similarmente al efecto del sombreo, también varia entre
especies el efecto del corte sobre la actividad nodular, y es, por ejemplo, muy severo
sobre Sesbania comparando con Leucaena. Se asume generalmente que estos
efectos del sombreo y defoliación son causados por la privación de fotosintatos como
fuente energética de la nitrogenasa; sin embargo puede intervenir la privación de O2
en los nódulos ó hasta ser el principal factor regulador. Por ejemplo, después de cortar
al trébol puede superarse a un alto grado la caída drástica de la actividad nitrogenasa
al incrementar la concentración de O2 ambiental en la zona de enraizado. En
contraste, las elevadas concentraciones de O2 deprimieron la actividad nitrogenasa en
plantas de trébol intactas (no defoliadas). Se han encontrado en soya diferencias
similares en la respuesta de la actividad nitrogenasa a elevadas concentraciones de
O2 ambiental entre plantas control completamente iluminadas y aquellas expuestas a
prolongada oscuridad. Probablemente en estas diferentes respuestas al O2 intervienen
los cambios en la presión de turgor del nódulo (Sección 7.4.3). La limitación a corto
plazo del suministro floemático en particular, puede cambiar el turgor nodular y su
barrera de difusión (Fig. 7.7) por lo tanto induciendo una limitación por O 2 más que
limitación por carbono.

7.4.5 Efectos de otros nutrientes minerales aparte del nitrógeno

Los nutrientes minerales pueden influir en la fijación de N2 en leguminosas y no

leguminosas en varios niveles de las interacciones simbióticas: infección y desarrollo
del nódulo, funcionamiento del nódulo, y crecimiento de la planta huésped. Además,
pueden diferir en muchos casos el requerimiento relativo de un nutriente mineral dado
para el crecimiento de la planta huésped por un lado y para el establecimiento y
funcionamiento de la simbiosis por el otro. Para revisiones del tema el lector referirse a
O´Hara et al (1988a), Martin (1990) y Robson & Bottomley (1991).

Un principal factor limitante en la fijación de N2 en muchas especies de

leguminosas cultivadas en suelos minerales ácidos es la inhibición de la nodulación. El
incremento en el pH del suelo mediante el encalado es por lo tanto muy efectivo para
incrementar el número de nódulos, por ejemplo en fríjol común ó alfalfa. Varios
factores son responsables de la pobre nodulación en suelos minerales ácidos, las altas
concentraciones de protones y de aluminio monomérico y en particular, las bajas
concentraciones de calcio. Como se muestra en la Fig. 7.10, la formación de nódulos
tiene un mucho mayor requerimiento de calcio que el crecimiento radical y caulinar de

Página 209
la planta huésped, e incluso que para el crecimiento de los rizobios. Experimentos
adicionales han demostrado que después de la iniciación del nódulo el ulterior
crecimiento adicional del nódulo no se afecta por una disminución en la concentración
de calcio, indicando que solo el primer paso de la infección es altamente sensible al
suministro de calcio. Como se discutió en la Sección 7.4.2, a bajas concentraciones de
calcio, particularmente en combinación con altas concentraciones de protones, se
deteriora la adsorción de los rizobios en la superficie radical huésped. Sin embargo, en
Medicago hay también remarcables diferencias entre especies tolerantes y sensibles a
condiciones ácidas con respecto a la actividad inductora de los exudados radicales de
genes nod. En contraste a las especies sensibles a lo ácido, en especies tolerantes los
exudados radicales liberados a bajo pH y bajas concentraciones de calcio son
asimismo efectivos en inducir la actividad de genes nod, indicando un muy delicado
mecanismo en la tolerancia a la acidez en especies leguminosas.

Fig. 7.10 Efecto de las concentraciones de calcio en la solución nutritiva (pH 5.0)
sobre el peso fresco (●) y número de nódulos (○) en trébol subterráneo. (En base a
Lowther & Loneragan, 1968.)

La pobre nodulación en suelos ácidos también es causada por la baja

sobrevivencia de ciertas cepas de Rhizobium ó Bradyrhizobium, y los efectos sobre la
morfología radical. La inhibición en la formación de pelos radicales por las bajas
concentraciones de calcio y altas concentraciones de aluminio (Sección 16.3) y
protones puede intervenir en la deteriorada nodulación en especies donde los pelos
radicales son los centros dominantes de infección.

En suelos minerales ácidos, es un efecto secundario negativo la liberación neta

de protones, i.e., acidificación de la rizosfera, acoplada indirectamente con la nutrición
simbiótica de nitrógeno en leguminosas y no leguminosas noduladas (Sección 15.3.2).
Dependiendo de la especie leguminosa, se producen entre 37 y 49 mg H+ por gramo
de nitrógeno fijado, alcanzando una producción anual por hectárea de 4.6 kg H+ en
trébol blanco de olor (Melilotus alba Medik) y 15.2 kg H+ en alfalfa. En promedio, para

Página 210
neutralizar la acidez formada en la producción de una tonelada de materia seca para
varias especies leguminosas, se requeriría un equivalente de 80- 96 kg de cal
(CaCO3).

Se necesita un alto suministro de fósforo para la nodulación. Este requerimiento

puede ser mayor que para el crecimiento radical y caulinar de la planta huésped como
se mostró en la Tabla 7.2 para soya. La mínima concentración de fósforo requerida
para la nodulación fue cerca de 0.5 μg P l–1 en la solución externa. En particular, un
incremento en la concentración desde 200 a 500 μg P l–1 resulto en un mayor
incremento en el peso seco nodular en relación al peso seco caulinar y,
especialmente, el radical. En principal los resultados mostrados en la Tabla 7.2 fueron
confirmados por Israel (1987). Con creciente suministro de fósforo se incrementó por
un factor de seis el peso seco en plantas de soya, por un factor de 30 el peso nodular,
se doblo la específica actividad nitrogenasa y se incremento en 70% el contenido de
nitrógeno en materia seca vegetal.

Tabla 7.2

Relación entre el suministro de fósforo y el peso

seco radical, nodular y caulinar en plantas de soya
a

Suministro Peso seco (g por planta)

de P

(μg l–1)
Radical Nodular Caulinar
0.5 0.60 0.07 1.21

20 0.76 0.10 1.55

50 0.79 0.16 1.86

200 1.23 0.35 4.22

500 1.35 0.64 6.57

En base a Cassman et al. (1980).

Cuando leguminosas dependientes de nitrógeno simbiótico reciben un

inadecuado suministro de fósforo, ellas pueden por lo tanto sufrir de deficiencia de
fósforo. En soya cultivada en un suelo bajo en fósforo disponible, se obtuvo un similar
incremento de rendimiento con el suministro de fertilizante mineral en las
combinaciones bien de 90 kg P/ 0 kg N ó 0 kg P/120 kg N por hectárea.

Usualmente el contenido de fósforo por unidad peso seco es

considerablemente mayor en nódulos que en raíces y vástagos, particularmente a bajo
suministro externo de fósforo. Los nódulos por lo tanto proporcionan una fuerte
demanda de fósforo. Puede diferir entre especies leguminosas la capacidad de los
nódulos en desarrollo para competir con otras demandas vegetativas (meristemos
radicales y caulinares) por fósforo bajo un limitado suministro externo y puede en parte

Página 211
 ser responsable de las dudas surgidas sobre las recomendaciones de altos
requerimientos específicos de fósforo para la nodulación.

En muchas especies leguminosas el alto requerimiento de fósforo para la

nodulación es responsable, por lo menos en parte, de las interacciones entre la
infección radical con micorrizas VA y la nodulación. La infección radical micorrícica
incrementa la adquisición de fósforo en plantas cultivadas en suelos bajos en fósforo y,
de este modo, puede incrementarse la nodulación bien por la aplicación de fertilizantes
de fósforo ó por infecciones radicales con micorrizas (Sección 15.7.1).

Ya que el molibdeno es un componente metálico de la nitrogenasa, todos los

sistemas fijadores de N2 tienen un alto requerimiento específico de molibdeno
(Capitulo 9.5). Aunque a bajo suministro, el molibdeno es transportado
preferentemente hacia los nódulos, es amplia la deficiencia de nitrógeno inducida por
deficiencia de molibdeno en leguminosas que dependen de fijación de N2,
particularmente en suelos minerales ácidos de trópicos húmedos y subhúmedos. Bajo
estas condiciones, el peletizado de semillas ó el tratamiento del suelo con molibdeno
son métodos efectivos de obtener altas tasas de fijación de N2 en leguminosas como
se muestra para maní en la Tabla 7.3. El peletizado de semillas con 100 g Mo ha–1
incremento la actividad nitrogenasa y el contenido foliar de nitrógeno y particularmente
el peso seco nódulo, mientras que el mineral nitrógeno disminuyó el peso seco nódulo
y suprimió la actividad nitrogenasa comparando con plantas suplidas con solo fósforo.
En la madurez las plantas suplidas con fertilizante mineral tuvieron un mayor peso
seco caulinar pero un menor peso seco de vaina comparando con las plantas suplidas
con molibdeno. Este bajo índice de cosecha (Sección 5.7) en las plantas fertilizadas
con nitrógeno mineral fue muy probablemente el resultado del mayor consumo de
agua y un más severo estrés por sequía durante el llenado de vaina temprano. De este
modo, bajo ciertas condiciones ecológicas el suministro de solo 100 g Mo ha–1 no solo
pudo realzar la fijación de N2, la toma total de nitrógeno y la tolerancia a la sequía sino
también incrementar el rendimiento de vaina más que el suministro de 60 kg N ha–1
como fertilizante mineral.

Tabla 7.3

Efecto del fertilizante nitrogenado (2 x 30 kg N ha–1 como NH4NO3) y peletizado seminal de

molibdeno ( 100 g Mo ha–1 como MoO3) sobre maní (Arachis hypogaea) cultivado en un suelo
arenoso ácido a
Llenado de vaina temprano (68
DAP) Madurez (90 DAP)
Peso seco Nitrogenasa Contenido foliar Peso seco (kg
nodular de N ha–1) Toma de
–1
(μmol C2H4 g N
(mg por peso fresco (mg g–1 peso
Tratamiento planta) nodular) seco) Caulinar Vainas (kg ha–1)
+ Pb 80 50 25 861 1570 77

+P+N 70 43 33 1817 1783 110

+ P + Mo 180 60 37 1380 1948 119

a
En base a Hafner et al. (1992). Reimpreso con permiso de Kluwer Academia Publishers.

b
16 kg P ha–1 como superfosfato simple.

Página 212
 El hierro es requerido para varias enzimas clave del complejo nitrogenasa así
como para el carrier de electrones la ferredoxina (Fig. 7.2) y para algunas
hidrogenasas. Existe un particular alto requerimiento de hierro en leguminosas para el
componente hemo de la hemoglobina. Por lo tanto, en leguminosas el hierro es
requerido en mayor cantidad para la formación del nódulo que para el crecimiento de
la planta huésped, por ejemplo en lupino y maní (Tabla 7.4). Aunque la deficiencia de
hierro no afecta significativamente el crecimiento caulinar si deprime severamente la
masa nodular y particularmente el contenido de leghemoglobina, el número de
bacteroides y la actividad nitrogenasa, comparando con plantas cinco días después de
su aspersión foliar de hierro. En contraste al maní, en lupino (Lupinus angustifolius) el
hierro no es retranslocado hacia los nódulos después de una aspersión foliar, y se
requiere el suministro directo de hierro en los centros radicales de infección para la
efectiva nodulación.

Tabla 7.4

Desarrollo nodular limitado por deficiencia de hierro en maní (Arachis hypogaea cv. Tainau 9) cultivado en
suelos calcáreos a
Tratamiento Follaje Nódulos Hierro Leghemoglobina Contenido de ARA c
bacteroides
(aspersión (g peso (mg peso (μg g–1 (nmol g–1 peso (pmol
6 –1
foliar fresco por fresco por peso seco fresco nodular) (10 g peso min–1 por
FeSO4) planta) planta) nodular) fresco= planta)
– Fe 3.2 15 800 6 170 3

+ Fe b 3.3 60 1470 86 7300 35

a
O´Hara et al. (1988b).

b
En el día 10; todas las mediciones (±Fe) en el día 15.

c
pmol acetileno reducido (C2H2 → C2H4)

El paso crítico deteriorado por deficiencia de hierro no es la infección en sí sino

la ulterior división de las células corticales, i.e., las etapas iniciales del desarrollo
nodular. En especies vegetales dicotiledóneas cultivadas en suelos calcáreos, las altas
concentraciones de bicarbonato no solo inducen síntomas visuales de deficiencia de
hierro (clorosis) y disminución en la fotosíntesis neta sino que pueden deprimir
particularmente la nodulación y la fijación de N2 en leguminosas.

Aunque el níquel es un constituyente de una variedad de hidrogenasas de

captación, y se ha encontrado una menor actividad hidrogenasa en bacteroides
aislados a partir de plantas de soya deficientes en níquel, falta evidencia de que bajo
condiciones de campo se deteriora la fijación de N2 en leguminosas por la deficiencia
en níquel.

El cobalto es requerido para la síntesis de leghemoglobina y, de este modo,

para el crecimiento de leguminosas que dependen del nitrógeno fijado

Página 213
simbióticamente, el cobalto es un nutriente mineral esencial (Sección 10.4). La
deficiencia de cobalto afecta el desarrollo y función del nódulo a diferentes niveles y
grados (Tabla 7.5). En lupinos que dependen de la fijación simbiótica de N2 la
deficiencia de cobalto deprime el crecimiento de la planta huésped, pero no la masa
nodular, que hasta se incrementa en plantas deficientes. El parámetro más sensible
para la limitación por cobalto es el contenido nodular de bacteroides. Mientras que la
síntesis de leghemoglobina también responde marcadamente al suministro de cobalto,
fue relativamente pequeño el incremento en la actividad nitrogenasa por unidad de
hemoglobina.

Tabla 7.5

Efecto del suministro de cobalto por seis semanas durante el desarrollo y

funcionamiento nodular en Lupinus angustifolius a
Parámetro Suministro de Co (mg CoSO4∙7H2O ( 6
kg )–1 suelo)
0 0.01 0.05 0.1 0.5
Masa de follaje (g peso fresco) 5.0 6.1 7.5 9.6 14.0

Masa nodular (g peso fresco) 2.9 2.8 2.5 2.3 1.1

Contenido de bacteroides (no. 109 por 6.0 12.0 12.5 20.5 22.5
nódulo)
– 1 11 20 120
Contenido de leghemoglobina (nmol g–1 peso
fresco raíz lateral)

Actividad nitrogenasa 10 21 58 104 172

nmol C2H2 reducido (g–1 peso fresco 1.1 2.5 3.7 3.8 3.2
nodular min–1)

nmol C2H2 reducido (nmol–1

leghemoglobina min–1)
a
Recalculado a partir de Riley & Dilworth (1985a).

7.4.6 Efecto del nitrógeno mineral

De los nutrientes minerales, muy frecuentemente el nitrógeno conjugado (nitrato,

amonio, urea, aminoácidos) tanto en suelos como en plantas tiene la influencia más
notable sobre la fijación de N2. En leguminosas (y otros sistemas simbióticos fijadores
de N2) el nitrógeno conjugado puede realzar ó deprimir la fijación de N2, dependiendo
de un rango de factores, y del nivel de suministro en particular. Como se muestra
esquemáticamente en la Fig. 7.11 el creciente suministro de nitrógeno conjugado
resulta en un incremento asintótico en nitrógeno total por planta ó por unidad de
superficie de área (e.g., hectárea). La contribución de la fijación de N2 al nitrógeno total
por planta se incrementa por moderados niveles de nitrógeno mineral del suelo ó del
fertilizante pero declina a altos niveles, reflejando la depresión de la fijación de N 2 por
altos niveles de nitrógeno bien del suelo ó del fertilizante.

Página 214
 Fig. 7.11 Esquema simplificado de la relación entre la fijación de N2 y la toma de
nitrógeno del suelo y fertilizante en leguminosas noduladas.

El efecto realzante de los bajos niveles de nitrógeno conjugado sobre la fijación

de N2 está relacionado con la fase retrasada entre la infección radical y el inicio de la
fijación de N2. Un agotamiento de nitrógeno en la planta huésped durante está fase
retrasada es perjudicial para la formación de un área foliar fuente que esté lo
suficientemente grande para suministrar los fotosintatos necesarios para el crecimiento
y actividad nodular. A nivel cero ó muy bajos de nitrógeno conjugado, el efecto
realzante por fertilizantes nitrogenados (Fig. 7.11) depende de las reservas seminales
de nitrógeno, i.e., asimismo del tamaño de la semilla. Por lo general, se obtiene por lo
tanto mayor nodulación y actividad nodular (fijación de N2) cuando las reservas
seminales y el nitrógeno conjugado proveniente bien de las reservas del suelo ó de
fertilizantes está disponible en cantidades que son suficientes para el crecimiento
vigoroso vegetal durante las primeras semanas de establecimiento de la leguminosa.
Se demuestra este efecto beneficioso en la Tabla 7.6 a un nivel de tratamiento de 25
kg nitrógeno como “N de arranque”.

Tabla 7.6

Influencia del suministro de fertilizante nitrogenado sobre la actividad nitrogenasa y el

crecimiento caulinar y radical en fríjol a
Actividad nitrogenasa N en
Fertilizante vástagos Peso seco (g por planta)
(μmol C2H4 producido por
N nitrato planta h–1) (%) día 49
33 días 49 días Caulinar y nodular
–1 radical
(kg ha ) día 49
0 1.13 0.19 1.54 2.53 0.18

25 2.26 0.33 1.82 3.35 0.28

Página 215
 50 0.60 0.10 1.67 3.65 0.13

100 0.14 0.03 1.69 4.35 0.11

a
En base a Sundstrom et al. (1982).

Cuando los niveles de nitrógeno conjugado se incrementan, declina

drásticamente la actividad nitrogenasa y también disminuye el número de nódulos
(Tabla 7.6). El crecimiento caulinar, sin embargo, continúa incrementándose, indicando
el cambio de nutrición de nitrógeno simbiótico a inorgánico. El mayor contenido de
nitrógeno en el peso seco caulinar coincide con la mayor actividad nitrogenasa pero no
con el mayor peso seco planta. Evidentemente, en la máxima fijación de N2 bajo estas
condiciones experimentales se limito por fuente la producción de materia seca
(Sección 5.7) y el adicional suministro de fotosintatos requeridos para la fijación de N 2
limito el crecimiento vegetal.

En principio, se han obtenido en soya resultados similares á como se muestran

para fríjol (Tabla 7.6). Los bajos niveles de suministro de fertilizantes minerales como
“N de arranque” incrementó la nodulación y la cantidad total de nitrógeno derivado de
la fijación de N2, pero los altos niveles de fertilizante nitrogenado disminuyeron
drásticamente la nodulación y hasta evitaron la fijación de N2.

La depresión de la nodulación y de la actividad nodular por altos niveles de

nitrógeno conjugado depende mucho del genotipo vegetal y de la forma de suministro
de nitrógeno. Se acepta generalmente que en leguminosas la infección y desarrollo
nodular son más sensibles a la inhibición por nitrato más que por amonio. En arveja,
un suministro continuo de niveles moderadamente altos de nitrógeno amonio (1mм)
puede no solo incrementar la nodulación y fijación de N2 sino aún estimular la continua
formación de pequeños nódulos como se conoce para genotipos “supernodulantes”.
Aunque en general un continuo alto suministro de nitrato deprime fuertemente la
nodulación (Tabla 7.6), existen marcadas diferencias genotípicas en la “sensibilidad al
nitrato”. Como lo mostró Harper & Gibson (1984), el alto suministro de nitrato inhibe la
nodulación mucho más en soya que en garbanzo ó lupino, mientras que se inhibe
severamente la actividad nitrogenasa en lupino y garbanzo pero solo se afecta
ligeramente en trébol subterráneo. En fríjol común, existen diferencias aún entre
cultivares en la inhibición de la nodulación por el suministro de nitrato. Las diferencias
genotípicas entre especies vegetales en la “sensibilidad al nitrato” pueden estar
relacionadas, por lo menos en parte, al modo de infección de la raíz. En plantas
actinorrícicas la infección puede presentarse en los pelos radicales (e.g., en Alnus
glutinosa) ó en partes de las raíces laterales (e.g., en Elaeagnus angustifolia). Las
altas concentraciones de nitrato deprimieron drásticamente la nodulación únicamente
en las especies con infección en pelos radicales, mientras que la nodulación fue
insensible a las altas concentraciones de nitrato en el otro tipo de infección.

Recientemente, ha recibido mucha atención el efecto inhibidor del nitrato sobre

la actividad nitrogenasa en los nódulos establecidos. El nitrato puede inhibir la
actividad nitrogenasa a varios niveles, bien indirectamente ó directamente como se
trae a colación:

Página 216
 1. Competición por fotosintatos. Este tipo de inhibición se espera que sea
particularmente importante en aquellas especies vegetales donde la reducción del
nitrato se presenta principalmente en las raíces más que en los vástagos.

2. Retroregulación por elevados niveles de compuestos reducidos de nitrógeno

en la planta huésped en general y en la savia floemática liberada a los nódulos en
particular. En vista de la importancia de la circulación del nitrógeno reducido en las
plantas (Sección 3.4.3) este aspecto no se aprecia suficientemente como mecanismo
importante también en la regulación de la fijación simbiótica de N2, particularmente en
plantas cultivadas en campo.

3. La inhibición directa por el nitrato tomado, y reducido en los nódulos. Esto

puede conducir a la competición por equivalentes reductores y malato, toxicidad por
nitritos y deficiencia de O2. Se consideran de particular relevancia los últimos dos
factores. El suministro de nitrato induce bastante rápidamente la actividad nitrato
reductasa en los bacteroides, pero en algunas cepas la nitrato reductasa es inducida
después de un considerable retraso, conduciendo a la acumulación de nitrito, NO ,
que puede inactivar directamente la leghemoglobina mediante la formación de
nitrosilhemoglobina.

El efecto inhibidor del nitrato en la actividad nitrogenasa puede relacionarse con

los efectos del O2. De acuerdo con el supuesto de la privación de O2, puede aliviarse
la inhibición de la actividad nitrogenasa por el nitrato a un considerable grado al
incrementar la presión parcial del O2 ambiental en la rizosfera. Similarmente al anillado
de tallo y defoliación, el suministro de nitrato también incrementa varias veces la
resistencia de los nódulos a la difusión de O2 (Fig. 7.7), y está disminución está
probablemente causada por la reducción en la importación floemática de fotosintatos y
otros solutos y, de este modo, también una disminución en la presión osmótica dentro
de los nódulos.

Independiente del mecanismo involucrado, en muchos suelos los altos niveles

de nitrógeno mineral y nitrato en particular son un factor importante al limitar el
potencial de la fijación de N2 en leguminosas así como en otros sistemas fijadores de
N2. Por lo tanto el mejoramiento de la “tolerancia al nitrato” se considera como una
importante línea de desarrollo. Sin embargo, en muchos otros suelos no se alcanza el
potencial de fijación de N2 debido a otras limitaciones relacionadas con la nutrición
mineral, es decir deficiencias en molibdeno, hierro, fósforo ó calcio, y altas
concentraciones de protones y aluminio, i.e., acidez del suelo.

7.5 Cantidades de nitrógeno fijadas en sistemas simbióticos, y su transferencia

en poblaciones mixtas

Varían en un amplio rango las cantidades anuales fijadas de N2 en sistemas

simbióticos. Contribuyen a esta variabilidad las diferencias inherentes en la producción
de biomasa y factores ambientales como baja y alta fertilidad del suelo, y se da en la
Tabla 7.7 un ejemplo del amplio rango obtenido para algunas leguminosas tropicales y
subtropicales. Varía ampliamente tanto las cantidades totales como las proporciones
derivadas a partir de la fijación de N2, en algunos casos casi todo el nitrógeno
recuperado en las plantas parece derivar de la fijación de N2. Existe una tendencia de

Página 217
que la proporción de nitrógeno fijado sea mayor en especies arbóreas (Leucaena y
Sesbania). Sin embargo, varían en gran medida los estimados de la fijación de N2,
particularmente en árboles, debido a serias dificultadas metodológicas. Algunas
especies arbóreas como Leucaena leucocephala tienen definitivamente un mucho
mayor potencial de fijación de N2 que otras como por ejemplo especies Acacia.

Tabla 7.7

Ejemplos de estimaciones de cantidades y proporciones de nitrógeno vegetal derivado

a partir de la fijación simbiótica de N2 en leguminosas sistemas de producción
tropicales y subtropicales a
N total Fijación de N2
Proporción del N total
(kg ha–1 por (kg N ha–1 por derivado a partir de la
Especie vegetal cultivo) cultivo) fijación de N2
Arachis hypogaea 126–319 37–206 22–92

Glycine max 33–643 17–450 14–97

Vigna unguiculata 25–100 9–39 12–70

Phaseolus vulgaris 71–183 3–57 16–71

Leucaena 288–244 98–231 34–100

leucocephala
157–312 83–286 36–100
Sesbania rostrata
a
En base a Peoples & Craswell (1992).

Parte del nitrógeno fijado permanece en el suelo como residuos radicales y

nodulares ó regresan al suelo con la caída del litter, etc. En especies anuales un poco
del nitrógeno fijado después de la cosecha se hace disponible para el siguiente cultivo.
En poblaciones mixtas de leguminosas y no leguminosas (e.g., pasturas), es posible la
transferencia directa del nitrógeno fijado durante la etapa de crecimiento, por ejemplo
vía hifas micorrícicas VA (Sección 15.7), aunque el grado al que esto se presenta es
pequeño y muy probablemente está en el rango del 10% ó menos del nitrógeno total
fijado.

Las leguminosas como cultivos aislados usualmente tienen una menor y más
variable proporción de nitrógeno fijado que cuando se cultivan en combinación con no
leguminosas, con tal que en la combinación domine la parte de leguminosa. Un factor
responsable de la mayor eficiencia en las poblaciones mixtas es presumiblemente el
menor nivel de nitrógeno mineralizado mantenido en el suelo. En genotipos de
Phaseolus vulgaris el nitrógeno derivado a partir de la fijación de N2 puede variar entre
5.6 y 21.1% en monocultivos, y 18.2 y 56.6% cuando se cultiva con maíz.

En climas templados en poblaciones mixtas de Trifolium ssp. con Lolium ssp se

ha estimado la fijación anual de N2 en el rango de 232- 308 kg N ha–1 (~75-86% del N
total vegetal), y la aparente transferencia de nitrógeno fijado del trébol hacia el pasto

Página 218
contribuye hasta 52 kg N ha–1 por año. En poblaciones mixtas de Trifolium ssp. y
Festuca arundinacea, las cantidades total de nitrógeno fijado están entre 300 y 390 kg
N ha–1 por año, representando del 50-70% del nitrógeno total en la leguminosa. En
este estudio la proporción del nitrógeno en el pasto proporcionado por la fijación de N2
en la leguminosa se incrementó desde 20% en el año del establecimiento del césped a
60% en el segundo año. En césped pastoreado de Trifolium repens y Lolium perenne
del nitrógeno fijado ( 269 kg ha–1 por año), además de la transferencia subterránea de
60 kg N ha–1, se proporciono al pasto una cantidad adicional de 70 kg N ha–1 por año
vía transferencia superficial vía excremento animal.

7.6 Microorganismos fijadores de nitrógeno de vida libre y asociativos

7.6.1 Microorganismos fijadores de nitrógeno de vida libre

Las bacterias diazotróficas son ubicuas en los suelos. Ellas son bien anaeróbicas
(e.g., Clostridium pasteurianum), anaeróbicas facultativas (e.g., Klebsiella) ó aeróbicas
(e.g., Azotobacter y Azospirillum). Debido a la limitación por carbono (Sección 7.1), se
considera muy pequeña la real contribución para la entrada de nitrógeno por estas
bacterias heterótrofas de carbono, y en promedio son menos de 1 kg N ha–1 por año.
Puede incrementarse su competitividad contra otros microorganismos heterótrofos de
carbono al suplir fuentes de carbono con una alta relación C/N. Por ejemplo, la
incorporación de paja de trigo realza fuertemente no solo la liberación de CO 2 sino
también la actividad nitrogenasa en el suelo. Las diazotrofas anaeróbicas que viven en
las cavidades gastrointestinales de animales del suelo sobre materia orgánica en
descomposición pueden contribuir a este incremento en la actividad nitrogenasa.

La situación es diferente para cianobacterias autótrofas de carbono

(fotosintéticas) que viven en la superficie del suelo ó en aguas superficiales (campos
de arroz de aniego). A partir de experimentos en campo a largo plazo en Rothamsted
(UK) se ha calculado que la contribución anual de estos microorganismos al equilibrio
del nitrógeno esta entre 13 y 38 kg N ha–1. En campos de arroz de aniego se asume
que las tasas de fijación de N2 anual por cianobacterias están potencialmente entre 42
y 150 kg N ha–1, pero se han encontrado valores reales entre 10 y 80 kg N ha–1,
dependiendo de la disponibilidad de luz y nitrógeno conjugado. Esta contribución anual
por cianobacterias es mayor que la estimada para asociaciones rizosféricas en arroz
(10–30 kg N ha–1), pero menor de la estimada para la simbiosis Azolla–Anabaena (20-
100 kg N ha–1).

Los diazotrofos de vida libre son también abundantes en superficies foliares,

especialmente en hojas de plantas cultivadas en trópicos húmedos. Estos
microorganismos en la filosfera (hojas del dosel) consisten de especies autótrofas de
carbono (cianobacteria) y heterótrofas de carbono (e.g., Bacillus polymyxa),
dependiendo la ultima de los fotosintatos percolados desde las hojas. También se
presentan asociaciones entre las plantas y microbios, por ejemplo, entre
cianobacterias y las hojas de ciertas especies de árboles, en que es considerable la
transferencia directa del nitrógeno fijado hacia la hoja huésped y puede explicar del
20-25% del nitrógeno en el tejido foliar. Los estimados para las tasas de fijación anual
por bacterias diazotróficas en la filosfera de árboles forestales están en el rango de 10-
20 kg N ha–1 en bosques templados y hasta 90 kg N ha–1 en bosques lluviosos
tropicales.

Existe esperanza de utilizar la fijación de N2 en la filosfera en sistemas

agrícolas tropicales. La aspersión foliar de arroz de aniego varias veces con bacterias
fijadoras de N2 incrementa considerablemente la actividad nitrogenasa foliar, el

Página 219
rendimiento de grano, y el contenido de nitrógeno en las plantas. En arroz de aniego, y
también en trigo, esto puede ahorrarse el suministrar hasta 50 kg N ha–1 como
fertilizante mineral. Sin embargo, ya que la actividad nitrogenasa se deprime
fuertemente por el nitrógeno conjugado (Sección 7.4.6), solo puede esperarse en
cultivos una gran contribución de este tipo de fijación de N2 en la filosfera cuando las
plantas están severamente deficientes en nitrógeno.

7.6.2 Fijación asociativa de nitrógeno

Una considerable proporción del carbono fijado durante la fotosíntesis en plantas

superiores se libera en la rizosfera en la forma de exudados radicales ó células
radicales en descomposición (Sección 15.4). La densidad de población de
microorganismos del suelo, incluyendo bacterias diazotróficas, en la rizosfera es de
este modo varías veces superior que en el suelo no rizosférico (Sección 15.5). Para
casos donde las bacterias diazotróficas viven preferentemente en la superficie radical
(rizoplano) y también dentro de espacios intercelulares de las células corticales, se ha
introducido el término asociaciones rizosféricas. Sin embargo, no es muy clara la
distinción entre diazotrofas asociativas de vida libre y las simbióticas. En contraste a la
simbiosis donde la colaboración entre diferentes organismos (huésped, microbio) es
mutuamente beneficiosa, en las asociaciones la amistad es más casual y es más
indirecta la transferencia de nitrógeno.

Las bacterias diazotróficas también pueden encontrarse en el estele radical y

caulinar de especies gramíneas donde además se multiplican. Ellas pueden aún
infectar las células radicales epidérmicas y corticales, en donde por el suministro
externo de nitrato no solo se conserva sino que además se deprime mucho menos su
actividad nitrogenasa que en bacterias de vida libre.

Dentro de las últimas dos décadas se han identificado seis géneros de

bacterias diazotróficas, que viven en asociaciones radicales, principalmente con
plantas gramíneas. Los géneros más comunes en sistemas asociados son
Azospirillum, Azotobacter, Klebsiella, Enterobacter, y Pseudomonas. En los trópicos
Azospirillum y Azotobacter parecen ser los dominantes y son bastante raros en
regiones templadas, presumiblemente debido a su alta temperatura óptima que está
en el rango de 30°C , independiente de su origen. En regiones templadas son más
importantes los géneros Klebsiella y Enterobacter, que tienen una menor temperatura
óptima.

Similarmente a los sistemas simbióticos (Sección 7.3) la nitrogenasa en

diazotróficas asociativas es extremadamente sensible al oxígeno libre, y se deprime su
actividad por el nitrógeno conjugado (Tabla 7.8). Con creciente suministro de nitrógeno
se deprime drásticamente la actividad nitrogenasa, pero se incrementa el crecimiento
caulinar de la planta huésped. Se han obtenido resultados similares con avena elatior,
Arrhenatherum elatior.

Tabla 7.8

Efecto del nitrógeno conjugado (NH4NO3) sobre el crecimiento

de maíz inoculado con Azospirillum a

Página 220
 Suministro de Actividad nitrogenasa Peso seco
NH4NO3 caulinar
(nmol C2H4 por planta
(g l–1) h–1) (g por planta)
0 200 0.49

0.04 156 0.97

0.08 10 1.84

0.16 0 2.93
a
A partir de Cohen et al.(1980).

Altas concentraciones de O2 ambiental evitan casi totalmente la fijación

asociativa de N2. En maíz una disminución en la presión parcial del O2 ambiental en la
rizosfera desde 10 kPa a 2 kPa incrementó por un factor de 10las tasas de fijación, y
por un factor de 20 cuando se suplió un sustrato adicional de carbono (malato). En
plantas cultivadas en suelo estas condiciones microaerofílicas requeridas para la alta
actividad nitrogenasa se consiguen en sistemas asociativos presumiblemente dentro
de colonias en microcentros en la rizosfera, rizoplano ó cortex, y puede cambiar el
óptimo de la actividad nitrogenasa a concentraciones rizosféricas mucho mayores de
O2. En arroz de aniego, existen condiciones microaerofílicas en la zona oxigenada
circundante a las raíces en plantas intactas (Sección 15.3.4); la mayoría de bacterias
diazotróficas en la rizosfera del arroz son especies aeróbicas.

Comparando con diazotrofos de vida libre, los diazotrofos asociativos tienen

mejor acceso a los exudados radicales como sustrato energético para la actividad
nitrogenasa. No obstante, estas asociaciones también están frecuentemente limitadas
por carbono como se indica por las notables fluctuaciones diurnas y estaciónales en la
actividad nitrogenasa. La actividad nitrogenasa es baja durante las primeras semanas
del crecimiento de la planta huésped, se incrementa abruptamente en la etapa de
embuchamiento, por ejemplo en cebada, y alcanza su pico en floración, por ejemplo
en arroz. Sin embargo, el establecimiento y la efectividad de las asociaciones
específicas dependen no solo de la cantidad sino también de la composición del
sustrato de carbono. Bacterias asociativas, por ejemplo, Azospirillum prefieren ácidos
carboxílicos C4 como sustrato, particularmente el malato, lo que también es importante
para la quimiotaxis en asociaciones altamente específicas como Leptochloa fusca con
Azospirillum halopraeferans.

En contraste a los sistemas diazotrofos simbióticos y de vida libre, se carece de

datos confiables sobre la eficiencia de la conversión energética en sistemas
asociativos. En promedio, para las bacterias diazotrofas de vida libre las cifras varían
entre 10 y 50 mg N fijado por gramo de carbono utilizado, y solo para Azospirillum se
han encontrado cifras mayores (~92 mg N g–1 C).

Varían ampliamente para estas asociaciones los estimados como cantidad de

N fijado, desde unos pocos kilogramos a varios cientos de kilogramos por hectárea
cada año. Usualmente las muy altas tasas de fijación de N2 se obtienen a partir de
estudios a corto plazo de la actividad nitrogenasa con ARA, y deben tratarse con
precaución. Las mediciones del ARA son un pobre parámetro para la cuantificación de
la fijación de N2 en sistemas simbióticos (Sección 7.4) y aún menos conveniente para
sistemas asociativos, donde se carece de una transferencia directa del nitrógeno fijado

Página 221
desde la bacteria hacia la planta huésped. Toma varios días antes de que el nitrógeno
fijado en las raíces pueda detectarse en los vástagos. Para la cuantificación en plantas
del nitrógeno derivado de la fijación asociativa de N2 es apropiada la técnica de
dilución isotópica 15N, hasta el momento en que se disponga de una adecuada planta
referencia no asociativa (no fijadora).

En la Tabla 7.9 se dan ejemplos de estimados de la proporción de nitrógeno

vegetal derivado a partir de la fijación asociativa de N2. El rango es grande, y los
valores bajos (ó cero) pueden reflejar condiciones donde, por ejemplo, fue alto el
suministro de nitrógeno mineral, i.e., predominaron condiciones que inhibieron ó
evitaron la fijación de N2 (Fig. 7.11). En especies templadas, las mayoría de estudios
se hicieron con trigo, bien no inoculado ó inoculado con varias especies diazotrofas, y
la mayoría de datos están dentro del rango del 10% ó menor a no ser que se usen
combinaciones particulares de cultivares y cepas bacterianas, por ejemplo, de
Azospirillum en cultivos en materas donde hasta el 39% del nitrógeno vegetal puede
derivarse de la fijación de N2. Sin embargo, bajo condiciones de campo en cereales
(plantas C3) cultivados en climas templados la cantidad de nitrógeno vegetal derivado
a partir de la fijación asociativa de N2 puede ser a lo sumo 5- 10 kg N ha–1 por ciclo de
cultivo. Los frecuentemente observados efectos promotores del crecimiento por
inoculación con bacterias diazotrofas se atribuyen a otras causas como por ejemplo,
efectos hormonales (ver abajo).

La situación es diferente, sin embargo, en caña de azúcar y pastos forrajeros

C4 en los trópicos y subtrópicos (Tabla 7.9). Ahora esta bien establecido que bajo
condiciones de campo en suelos no inoculados una proporción bastante grande del
nitrógeno vegetal en la caña de azúcar y pastos forrajeros C4 se deriva de las
asociaciones rizosféricas. Por ejemplo, de 31 cultivares (ecotipos) del hierba bahía
(Paspalum notatum) solo uno (Batateis) produjo exudados radicales que estimularon
específicamente el crecimiento de Azotobacter paspali. En Sorghum bicolor (nutans),
en cultivares las diferencias por un factor de 10 en la actividad nitrogenasa estuvieron
relacionadas con diferencias en las tasas de exudación radical y, presumiblemente con
condiciones microaerofílicas de la rizosfera. En 25 ecotipos del Panicum maximum la
proporción del nitrógeno vegetal derivado a partir de la fijación asociativa de N2 varió
entre 16% y 39%, y en un ecotipo esta proporción fue cero (Tabla 7.10).

Tabla 7.9

Estimados de las proporciones de nitrógeno

derivado a partir de asociaciones rizosféricas en
no leguminosas a
Proporción del
nitrógeno vegetal
Especie vegetal total
Arroz (Oryza sativa L.) 0–35

Trigo (Triticum aestivum 0–47

L.)
2–56
Caña de azúcar
(Saccharum sp.) (60–80) b

Página 222
 Pastos forrajeros 30–40

Brachiaria humidicola 2–41

Leptochloa fusca
a
Datos compilados a partir de Chalk (1991).
b
Boddey et al. (1991).

Tabla 7.10

Proporción estimada de nitrógeno en

diferentes ecotipos de Panicum maximum
JACQ. derivado a partir de fijación asociativa
de nitrógeno (ANF) a
Ecotipo Proporción derivada a partir de
ANF
T 84 39.4

T 110 29.7

T 29 23.2

K 190 B 15.9

KK 16 0
a
Datos seleccionados a partir de Miranda et
al. (1990).

La caña de azúcar es la especie vegetal cultivada con mayor potencial de

fijación asociativa de N2. En estudios a largo plazo con 10 cultivares de caña de azúcar
entre el 60% y 80% del nitrógeno vegetal se derivo a partir de estas asociaciones, en
otros estudios se han encontrado proporciones de 49-70%. Los estimados del
potencial de fijación de N2 en sistemas de cultivo de caña de azúcar están en el rango
de más de 200 kg ha–1. Estos estimados se apoyan, en principio, por la experiencia en
sistemas continuos de cultivo de caña de azúcar donde se extraen 100- 200 kg N ha–1
en cada cosecha de caña sin declinar el contenido de nitrógeno del suelo y solo con
una pequeña entrada de fertilizante de nitrógeno. Puede presentarse por varías
razones la particularmente alta efectividad de la fijación asociativa de N2 en la caña de
azúcar: la alta cantidad y calidad de exudados radicales (ácidos carboxílicos C4?); las
altas temperaturas del suelo y altos niveles de humedad y, de este modo, las
condiciones microaerofílicas en la rizosfera; y, la más importante, la asociación con
una bacteria en particular. En caña de azúcar además de Azospirillum, se ha
encontrado una nueva bacteria diazotrofa Acetobacter diazotrophicus no solamente en
la rizosfera sino también en el cortex radical y los tallos. La actividad nitrogenasa de
esta bacteria es resistente a altas concentraciones de amonio y la bacteria se

Página 223
comporta como endófita, pareciendo requerir para la infección bien tejido dañado ó
micorrizas VA como “carrier biológico”.

Muchas bacterias diazotróficas producen y también secretan fitohormonas

como auxinas, citoquininas y giberelinas y por lo tanto realzan la excreción neta de
protones en raíces de trigo y el crecimiento radical y caulinar, por ejemplo en maíz,
garbanzo y Casuarina. Un ejemplo de los efectos de Azospirillum brasilense sobre la
morfología radical en plantas de trigo cultivado en suelo se muestra en la Sección
14.5.3.

Estos cambios en la morfología radical inducidos por hormonas por bacterias

diazotrofas pueden tener importantes consecuencias para la adquisición de nutrientes
minerales escasamente solubles como fósforo (Sección 13.2), así como sobre otros
microorganismos de la rizosfera, tanto en patógenos como en bacterias promotoras
del crecimiento. Estos cambios producidos por efectos hormonales son muy
probablemente la razón de la realzada nodulación en leguminosas después de la
inoculación con Azospirillum.

Durante la última década se han conducido muchos experimentos en campo

sobre el efecto de la inoculación particularmente con Azospirillum y Azotobacter sobre
el crecimiento y rendimiento de varias especies de cultivo templado y tropical. Los
resultados son altamente variables, pero pueden conseguirse incrementos en el
rendimiento de grano hasta del 40% en trigo y cebada, 33% en millo perlado, ó 20%
en sorgo por medio de la inoculación. No es claro si este incremento en el rendimiento
es atribuible a la fijación del N2, a efectos hormonales ú otros sobre el crecimiento y
desarrollo. Sin embargo, hay evidencia considerable a favor de efectos hormonales,
resultados de antiguos experimentos en campo para trigo lo respaldan donde un
incremento en el rendimiento de grano mediante la inoculación con Azospirillum
también se consiguió mediante su aplicación foliar, y fue independiente del nivel de
fertilizante de nitrógeno mineral suplido.

En conclusión, las bacterias diazotrofas asociativas pueden realzar el

crecimiento de la planta huésped bien por fijación de N2 y mejorar la nutrición mineral
vegetal, como por la producción de fitohormonas y por lo tanto alterar la morfología y
fisiología radical así como el crecimiento radical y caulinar y procesos de desarrollo, ó
por ambos. La importancia relativa de los dos componentes puede depender de
muchos factores, el genotipo de una especie dada en particular (Tabla 7.10). Sin
embargo, como se resumió esquemáticamente en la Fig. 7.12, son posibles algunas
predicciones generales, por ejemplo, la dominancia de efectos hormonales en plantas
cultivadas en climas templados y que principalmente poseen menos asociaciones
rizosféricas específicas. En contraste, en pastos forrajeros C4 y en caña de azúcar con
asociaciones altamente específicas y cultivados bajo condiciones ecológicas que
favorezcan la fijación asociativa de N2 (alta temperatura del suelo y contenido hídrico,
alta irradiación y exudación radical) domina el realce del crecimiento por la fijación de
N2. Los principios del patrón mostrado en la Fig. 7.12 muy probablemente no están
confinados a plantas cultivadas sino también son ciertos para la vegetación natural.

Página 224
Fig. 7.12 Esquema tentativo de la importancia relativa de efectos hormonales y fijación
de N2 en asociaciones entre bacterias diazotrofas y raíces vegetales.

7.7 Perspectiva

En el futuro cercano, el principal potencial para incrementar la fijación biológica de N2

en ecosistemas agrícolas y forestales yace en el mejoramiento de los sistemas
existentes. Pueden conseguirse mejoras al superar las limitaciones de los sistemas
simbióticos como la falta de cepas bacterianas apropiadas ó limitaciones impuestas
por la deficiencia de nutrientes minerales, acidez del suelo, y niveles excesivos de
fertilizantes minerales. En sistemas asociativos el potencial es presumiblemente mayor
en la selección de cultivares (Tabla 7.10) y sistemas de cultivo apropiados, e.g.,
incorporación de residuos de cultivo con altas relaciones C/N, que la inoculación con
bacterias diazotrofas. Con el paso del tiempo tal vez haya la posibilidad de incrementar
la eficiencia de la fijación de N2 en leguminosas mediante la manipulación genética de
los rizobios. Sin embargo, la expectativa más retadora es transformar a bacterias
diazotrofas asociativas como Azospirillum en endófitos más eficientes como ya se ha
conseguido en caña de azúcar, ó manipular Rhizobium y otros diazotrofos para que
también expresen su actividad gen nod en no leguminosas y formen nódulos
(“paranódulos”) con actividad nitrogenasa como se ha demostrado, por ejemplo en
trigo, colza y arroz.

Página 225
08. Funciones de los nutrientes minerales: los
macronutrientes

8.1 Clasificación y principios de acción de los nutrientes minerales

Por definición, los nutrientes minerales tienen funciones específicas y

esenciales en el metabolismo vegetal. Dependiendo de cuan grande es el
requerimiento del crecimiento por un nutriente dado, el nutriente es referido cualquiera
como un macronutriente ó un micronutriente. Otra clasificación, basada en sus
propiedades fisicoquímicas, divide los nutrientes en metálicos (potasio, calcio,
magnesio, hierro, manganeso, zinc, cobre, molibdeno y níquel) y no metálicos
(nitrógeno, azufre, fósforo, boro, cloro). Ambas clasificaciones son inadecuadas ya que
cada nutriente mineral puede desempeñar una variedad de funciones, y algunas de
estas funciones solo están pobremente correlacionadas cualquiera con su cantidad
requerida ó con su propiedad fisicoquímica. Un nutriente mineral puede funcionar
como un constituyente de una estructura orgánica, como un activador de reacciones
enzimáticas, ó como un carrier de carga y osmorregulador. En este libro es preferida la
clasificación más común de macro- y micronutrientes.

Son bastante evidentes y fácilmente descritas las principales funciones de

nutrientes minerales como el nitrógeno, azufre, y fósforo que sirven como
constituyentes de proteínas y ácido nucleicos. Otros nutrientes minerales, como el
magnesio y los micronutrientes (excepto el cloro), pueden funcionar como
constituyentes de estructuras orgánicas, predominantemente de moléculas
enzimáticas, donde ellos están cualquiera directa ó indirectamente involucrados en la
función catalítica de las enzimas. El potasio, y presumiblemente el cloro, son los
únicos nutrientes minerales que no son constituyentes de estructuras orgánicas. Ellos
funcionan principalmente en la osmorregulación (e.g., en vacuolas), en el
mantenimiento del equilibrio electroquímico en las células y en sus compartimentos y
en la regulación de las actividades enzimáticas. Naturalmente, debido a sus bajas
concentraciones, los micronutrientes no juegan un rol directo en cualquiera la
osmorregulación ó el mantenimiento del equilibrio electroquímico.

Requieren ulteriores comentarios los diferentes tipos de funciones que los

elementos minerales desempeñan en las reacciones enzimáticas. El nitrógeno y el
azufre son constituyentes integrales de estructuras proteicas y de este modo de
apoenzimas (Fig. 8.1). Para la reacción catalítica de la mayoría de enzimas, se
requiere un componente no proteico, es decir, una coenzima, un grupo prostético, ó un
componente metálico. La diferencia entre coenzimas y grupos prostéticos es
principalmente un problema de convenciones. Las coenzimas típicas son el ATP y
FAD; los grupos prostéticos típicos son la clorofila, los citocromos, y la nitrogenasa, en
los que un metal actual como el grupo funcional. En varias enzimas el grupo prostético
parece ser el solo componente metálico. Ejemplos de estos son dados en el Capitulo
9. La mayoría de los átomos metálicos que son integrados en metaloproteínas son
metales de transición, que desempeñan su función catalizadora a través de un cambio
de valencia. Este es el caso del hierro en los citocromos, del cobre en la plastocianina,
y del molibdeno en la nitrogenasa. En algunas enzimas, sin embargo, el metal
desempeña una función catalizadora al formar un complejo enzima-sustrato-metal
(e.g., magnesio en la ATPasa). Información detalla sobre la función enzimática de los
metales pesados puede ser encontrada en Sandmann & Böger (1983).

Página 226
 Ha atraído gran interés en años recientes la fosforilación de proteínas
enzimáticas (apoenzimas) en la regulación de su actividad. Un gran numero de
enzimas, por ejemplo la PEP carboxilasa y la ATPasa-H +, sufren fosforilación
reversible (Sección 8.4), y la fosforilación proteica es un mecanismo general para
regular el metabolismo y desarrollo celular. Las enzimas que catalizan la fosforilación
de una proteína son referidas como proteínquinasas. Los efectores que regulan las
proteínquinasas son, por ejemplo, las poliaminas, la calmodulina y, en particular el
Ca2+ libre. En plantas se han identificado más de 30 proteínquinasas y 10 de estas son
dependientes de Ca2+. Este mecanismo ofrece, por lo menos para algunos nutrientes
minerales, la posibilidad de funcionar como un componente de una cadena de señales.
Son dados en las secciones relevantes los ejemplos de la participación de nutrientes
minerales en este tipo de regulación de las actividades enzimáticas.

Fig. 8.1 Presentación esquemática de los componentes de una molécula enzimática.

Área sombreada: caparazón de hidratación por moléculas de agua (cluster).

Los nutrientes minerales también pueden por otros medios tener un rol
dominante en las reacciones enzimáticas. El potasio es un ejemplo típico de un
nutriente mineral que ejerce su función reguladora al cambiar la conformación del
componente proteico de la enzima. Las proteínas son macromoléculas cargadas que
están altamente hidratadas en células vivas y metabólicamente activas (Fig. 8.1).
Debido a la formación de enlaces intermoleculares de hidrógeno, las moléculas de
agua forman asociaciones parciales pero no permanentes (“estructuras” ó “clusters”) y
de este modo tienen un efecto estabilizador sobre la conformación proteica. Los
solutos, incluyendo los nutrientes minerales, alteran las propiedades físicas del
solvente agua a través de la formación de escudos de hidratación alrededor de los
iones, así como las propiedades de la molécula proteica a través de las interacciones,
particularmente con los grupos cargados de la macromolécula (interacción
electrostática). La hidratación, estabilidad, y conformación de las enzimas ú otros
biopolímeros (e.g., membranas) son por lo tanto afectados no solo por la temperatura
y el pH sino también por el tipo (catión o anión, y sus valencias) y concentración del
nutriente mineral. La conformación (orientación espacial) de una enzima es de nuevo
un factor crucial para ambas la afinidad entre el centro activo de la enzima y el sustrato
(valor Km) y la tasa de recambio de la enzima (Vmax; ver Fig. 2.10). El potasio, como el
principal catión citoplasmático (Sección 8.7), tiene un efecto prominente sobre la
conformación de las enzimas y de este modo regula la actividad de un gran número de
enzimas. Para detalles sobre las interacciones entre iones inorgánicos y enzimas, ver
Wyn Jones & Pollard (1983).

Página 227
 La distribución de los nutrientes minerales entre los diferentes tipos de células
dentro de un tejido dado (e.g., células epidérmicas, células guarda, células del
mesófilo de una hoja) también proporciona información importante acerca de la función
de los nutrientes minerales. Esto es particularmente cierto para la distribución de los
iones en diferentes compartimentos celulares. En la última década se ha hecho mucho
progreso a este respecto al aplicar técnicas tales como el microanálisis por rayos X, la
NMR (resonancia magnética nuclear), los microelectrodos selectivos de iones, ó los
tintes fluorescentes, en estudios sobre la distribución de iones en el citoplasma y en
los organelos contenidos dentro de el (e.g., cloroplastos) y en la vacuola. Los nuevos
avances en cuanto a las funciones de nutrientes minerales como por ejemplo del
calcio como un segundo mensajero, están basados en estos estudios de
compartimentación celular.

Se espera en el futuro a partir de la investigación un progreso similar que

conduzca a un mejor entendimiento de las funciones de los nutrientes minerales no
solo a partir de el comparar genotipos ó mutantes dentro de una especie vegetal dada
sino también al introducir aproximaciones modernas y técnicas de biología molecular y
genética en los estudios de nutrición mineral vegetal. Se han obtenido ya resultados
promisorios por esta línea.

En este capitulo son dados ejemplos típicos de las varias funciones de los
macronutrientes mientras que los micronutrientes son tratados en el Capitulo 9. Los
elementos minerales cualquiera que reemplacen ciertos nutrientes minerales en
algunas de sus funciones (e.g., el sodio que reemplaza al potasio) ó que estimulen el
crecimiento por otros medios son discutidos en el Capitulo 10.

8.2 Nitrógeno

8.2.1 Asimilación del nitrógeno

El nitrato y el amonio son las principales fuentes de nitrógeno inorgánico tomados por
las raíces de las plantas superiores. La mayoría del amonio tiene que ser incorporado
en compuestos orgánicos en las raíces (ver Sección 8.2.1.2), mientras que el nitrato es
rápidamente movilizado en el xilema y puede también ser almacenado en las vacuolas
de las raíces, vástagos, y órganos de almacenamiento. La acumulación de nitrato en
las vacuolas puede ser de considerable importancia para el balance catión-anión
(Sección 2.5.3), para la osmorregulación, particularmente en las llamadas especies
“nitrofílicas” como Chenopodium album y Urtica dioica y para la calidad de verduras y
plantas forrajeras. Sin embargo, a fin de ser incorporado en estructuras orgánicas y
cumplir sus funciones esenciales como nutriente vegetal, el nitrato tiene que ser
reducido a amoníaco. La importancia de la reducción y asimilación del nitrato para la
vida de la planta es similar a aquella de la reducción y asimilación del CO 2 en la
fotosíntesis.

8.2.1.1 Reducción y asimilación del nitrato

Mecanismo. La reducción del nitrato en plantas superiores así como en inferiores

sigue la reacción:

Página 228
 NO + 8H+ + 8e- → NH3 + 2H2O + OH-

Algunas bacterias usan el nitrato como un aceptor de electrones bajo condiciones

anaeróbicas (“respiración con nitrato”) y producen gases nitrogenados (N2, N2O y
NOx), un proceso que causa una perdida considerable del nitrógeno combinado en los
suelos por la desnitrificación.

La reducción del nitrato a amoníaco es mediada por dos enzimas: la nitrato

reductasa (NR), que involucra la reducción de dos electrones de nitrato a nitrito, y la
nitrito reductasa (NiR) que transforma el nitrito a amoniaco en una reducción de seis
electrones (Fig. 8.2). En plantas superiores la nitrato reductasa es un complejo
enzimático que contiene dos subunidades idénticas mostrada una en la Fig. 8.2, i.e.,
existe como un dímero. En microorganismos pueden también presentarse tetrámeros,
lo que explica las diferencias en los pesos moleculares de las nitrato reductasas entre
cerca de 200 kDa y cerca de 500 kDa. Cada subunidad puede funcionar
separadamente en la reducción del nitrato, y contiene tres grupos prostéticos, la flavín
adenin-dinucleótido (FAD), el citocromo 557 (Cytc) y el cofactor de molibdeno (MoCo).
El grupo prostético FADH2 de la nitrato reductasa puede también reducir otros
aceptores de electrones como el Fe (III) proporcionado como citrato ó cianuro, i.e.,
muestra “actividad diaforasa”. Hay, sin embargo, dudas de si la FADH 2 de la “nitrato
reductasa inducible” está involucrada en la reducción del Fe (III).

Fig. 8.2 Representación esquemática de la secuencia de asimilación del nitrato en

células foliares. (En base a Beevers & Hageman, 1983 y Warner & Kleinhofs, 1992)

La nitrito reductasa es un polipéptido monomérico de cerca de 60-63 kDa que

contiene un grupo prostético sirohemo. En contraste a la nitrato reductasa que está
localizada en el citoplasma, la nitrito reductasa está localizada en los cloroplastos en
las hojas y en los proplastidios en raíces y otros tejidos no fotosintéticos. En hojas
verdes, el donador de electrones es la ferredoxina reducida, generada en la luz por el
fotosistema I (Capitulo 5). En la oscuridad y particularmente en las raíces y otros
tejidos no fotosintéticos una proteína similar a la ferredoxina puede hacer esta función
y la energía para la producción de equivalentes reductores es proporcionada por la
glicólisis.

A pesar de la separación espacial de la nitrato reductasa y la nitrito reductasa

(Fig. 8.2.), por lo general, el nitrito raramente se acumula en plantas intactas bajo
condiciones normales. Los nódulos radicales de leguminosas son obviamente

Página 229
excepciones a este control en la sincronización de la actividad de ambas enzimas
(Sección 7.4.6). Ciertos herbicidas como el diuron inhiben fuerte y selectivamente la
nitrito reductasa en las hojas y correspondientemente incrementan el contenido de
nitritos en el tejido.

En plantas C4, las células del mesófilo y de la vaina del haz difieren en sus
funciones no solo en la asimilación de CO2 (Sección 5.2.4) sino también en la
asimilación de nitrato. Ambas, la nitrato reductasa y la nitrito reductasa están
localizadas en las células del mesófilo y están ausentes en las células de la vaina del
haz. Esta “división de labor” en plantas C4, en que las células del mesófilo utilizan la
energía de la luz para la reducción y asimilación del nitrato y las células de la vaina del
haz para la reducción del CO2, es mas probablemente la causa de la mayor eficiencia
en el uso del nitrógeno fotosintético (NUE) en las C4 comparando con las plantas C3.
Debido al particular mecanismo de concentración de CO2 en las células de la vaina del
haz, se requiere menos concentración de RuBP carboxilasa (Rubisco) en las plantas
C4 que en las plantas C3. En plantas C3 el nitrógeno en la Rubisco explica el 20-30%
del nitrógeno total foliar comparando con el menos del 10% en plantas C4, más el 2-
5% nitrógeno por la PEP carboxilasa en plantas C4.

La nitrato reductasa es una enzima que es regulada mediante varios modos

diferentes ejercidos en diferentes niveles, es decir, en la síntesis y degradación de la
enzima, la inactivación reversible, y en la concentración del sustrato y efectores. La
enzima tiene una vida media de solo unas pocas horas, y en plantas que no reciben
nitrato esta simplemente ausente. La nitrato reductasa puede ser inducida en pocas
horas por la adición de nitrato y ser suprimida por ciertos aminoácidos.

Como se espera la actividad nitrato reductasa es muy baja en plantas

deficientes de molibdeno (Tabla 8.1). La incubación de segmentos foliares deficientes
en soluciones que contienen molibdeno incrementa marcadamente la actividad de la
enzima. La enzima puede aún ser reactivada in vitro si la apoenzima sin molibdeno es
tratada con complejos que contengan molibdeno. Las notables diferencias entre las
actividades nitrato reductasa en plantas deficientes y suficientes en molibdeno y la
rápida respuesta al suministro de molibdeno pueden ser usadas para determinar el
estado nutricional del molibdeno en las plantas (ver también Capitulo 12).

Tabla 8.1

Efectos del pretratamiento con molibdeno en la actividad nitrato reductasa en

segmentos foliares de trigo a
Actividad nitrato reductasa
Suministro de molibdeno Pretratamiento de
durante el crecimiento los segmentos
vegetal foliares (μmol NO g-1 peso fresco)
después de
(μg por planta) (μg Mo l )-1
24 h 70 h
0.005 0 0.2 0.3

0.005 100 2.8 4.2

5.0 0 - 8.0

5.0 100 - 8.2

Página 230
a
A partir de Randall (1969).

La alta tasa de recambio de la nitrato reductasa y la notable modulación de su

actividad por efectores como la luz, nitrato, ó fitohormonas, ha iniciado muchos
estudios usando a está enzima como un modelo para la regulación génica por factores
ambientales en general (Sección 5.6.3) y por el nitrato en particular. El bien conocido
incremento en la actividad nitrato reductasa por las citoquininas (CYT) es expresado al
nivel de mRNA de nitrato reductasa que se incrementa por las CYT pero se suprime
por el ABA. El nitrato no solo induce la nitrato reductasa sino también la nitrito
reductasa al alterar la expresión génica principalmente al realzar la transcripción de los
respectivos genes. La disminución en la eficiencia del uso de transcriptos de nitrato
reductasa para la producción de la proteína nitrato reductasa es obviamente el
principal factor responsable de la mucho menor actividad de la nitrato reductasa en
hojas viejas comparando con las jóvenes (Fig. 8.5). La disminución en la importación
de CYT hacia las hojas más viejas (Sección 5.6.5) puede estar involucrada en esta
declinación en la transcripción dependiente de la edad.

Además de su función en la inducción de la síntesis de nitrato reductasa, el

nitrato, junto con la luz, puede actuar como una “señal” que altera el particionamiento
del flujo del carbono fotosintético en las hojas (Fig. 8.3). Para la asimilación del
amoníaco hay una alta demanda de esqueletos de carbono y se puede asumir que se
presenta competencia entre la síntesis de sacarosa y la síntesis de aminoácidos como
se ha mostrado en hojas de tomate. El flujo de carbono entre ambas vías parece estar
regulada vía proteínquinasas citosólicas que modulan la actividad de dos enzimas
clave, la sacarosa-P sintasa y la PEP carboxilasa, mediante la fosforilación. El nitrato
por si mismo funciona como una metabolito señal (Fig. 8.3). Sin embargo, ambas
enzimas responden a la fosforilación en un modo inverso, la sacarosa-P sintasa es
inactivada y la PEP carboxilasa activada, y por lo tanto hay un particionamiento de
fotosintatos desde la síntesis preferencial de sacarosa hacía la síntesis de
aminoácidos. Se requiere una alta actividad de PEP carboxilasa para reabastecer los
ácidos tricarboxílicos proporcionados por el TCA para la asimilación del amoníaco, de
acuerdo al principio mostrado para la asimilación de cationes excesivos tomados
radicalmente (Sección 2.5.4).

Página 231
 Fig. 8.3 Modelo del NO y luz como “señales” para la fosforilación proteica y
desactivación de sacarosa-P sintasa y activación de PEP carboxilasa. (Modificado de
Champigny & Foyer, 1992; reimpreso con permiso de la American Society of Plant
Physiologists.)

Localización en Raíces y Vástagos. En la mayoría de especies vegetales ambos

raíces y vástagos son capaces de la reducción del nitrato, y las raíces pueden reducir
entre un 5 y 95% del nitrato tomado. La proporción de la reducción llevada a cabo en
las raíces y vástagos depende de varios factores, que incluyen el nivel del suministro
de nitrato, de la especie vegetal, de la edad vegetal, y tiene importantes
consecuencias para la nutrición mineral y la economía del carbono vegetal. En
general, cuando el suministro externo de nitrato es bajo, una alta proporción del nitrato
es reducida en las raíces. Con un suministro creciente de nitrato, la capacidad para la
reducción del nitrato en las raíces se vuelve un factor limitante y una proporción
creciente del nitrógeno total es translocada a los vástagos en la forma de nitrato (Fig.
8.4).

Existen notables diferencias entre especies vegetales en ambas, la proporción

de nitrato reducido en las raíces y la respuesta a crecientes concentraciones externas
de nitrato. Por ejemplo, a un suministro de 1 mм nitrato la proporción del nitrógeno en
la savia del xilema como nitrato fue de 15% en trébol blanco (Trifolium repens), 33%
en arveja (Pisum sativum) y 59% en Xanthium stumarium, y a 10 mм nitrato estas
proporciones se incrementaron a 66%, 41% y 69%, respectivamente. Sin embargo,
como se discutió en la Sección 3.4.4 el reciclaje del nitrógeno reducido puede ser un
componente importante del nitrógeno reducido encontrado en la savia del xilema y de
esta manera, el porcentaje del N total como nitrato en la savia del xilema no es un
parámetro muy fiable sobre la proporción de la reducción del nitrato en la raíz. No
obstante, hay un patrón general entre especies vegetales en el particionamiento de la
reducción y asimilación del nitrato entre las raíces y vástagos. En especies perennes
templadas como el pino marítimo ó el melocotón, así como en leguminosas anuales
templadas, virtualmente todo (perennes) ó la mayoría (leguminosas) del nitrato es
reducido en las raíces cuando las concentraciones externas no son muy mayores a 1
mм. En contraste, como se sugirió por Andrews (1986a), las especies anuales y
perennes tropicales y subtropicales tienden a reducir una proporción bastante grande
del nitrato en los vástagos, aun a bajo suministro externo, y la proporción entre la
reducción radical y caulinar permanece similar con los incrementos como se
incremente la concentración externa. Esta sugerencia no puede ser generalizada, sin
embargo, ya que por ejemplo en plantas australianas de bosque abierto ó en plantas
leñosas cultivadas en cerrado y comunidades boscosas en Brasil, por lo menos en
algunas especies de pisos inferiores y superiores la capacidad para la reducción del
nitrato en las hojas es baja comparando con las raíces.

Página 232
Fig. 8.4 Representación esquemática del efecto del nivel de nitrato suplido en el medio
de enraizado sobre compuestos nitrogenados en savia xilemática de plantas
decapitadas de guisante forrajero no inoculado (Pisum arvensis L.) (Datos
recalculados a partir de Wallace & Pate, 1965).

Para una especie dada, la proporción de nitrato reducida en las raíces se

incrementa con la temperatura y la edad vegetal. La tasa de toma del catión
acompañante también afecta esta proporción. Con potasio como catión acompañante,
es rápida la translocación a los vástagos de ambos potasio y nitrato;
correspondientemente, la reducción de nitrato en las raíces es relativamente baja. En
contraste, cuando el calcio ó el sodio es el catión acompañante, la reducción del
nitrato en las raíces es considerablemente mayor.

El sitio preferencial de reducción del nitrato, raíces ó vástagos, puede tener un

impacto importante en la economía del carbono en plantas, y probablemente también
tenga consecuencias ecológicas para la adaptación vegetal a condiciones de baja y
alta luminosidad. La reducción y asimilación del nitrato tiene un alto requerimiento de
energía y son procesos altamente costosos cuando son llevados en las raíces
(Sección 8.2.1.1). Cuando se expresa en equivalentes de ATP, este requerimiento
representa 15 moles ATP para la reducción de una mol de NO y un adicional de 5
moles de ATP para la asimilación del amoniaco. En cebada, donde una alta proporción
de la reducción del nitrato se presenta en las raíces, se requiere mas del 23% de la
energía de la respiración radical para la absorción (5%), reducción (15%) y asimilación
del nitrógeno reducido (3%), comparando con el solo 14% para la asimilación cuando
es suplido el nitrógeno amonio. En contraste, para la reducción del nitrato en hojas los
equivalentes de reducción pueden ser directamente proporcionados por el fotosistema
I y el ATP a partir de la fosforilación. Bajo condiciones de poca iluminación ó en
plantas en fructificación esto puede conducir a la competición entre la reducción de
CO2 y de nitrato. Por otro lado, bajo condiciones de alta iluminación y excesiva
absorción de luz (fotoinhibición, fotooxidación; Sección 5.2.2) la reducción del nitrato

Página 233
en las hojas puede no solo usar las reservas de energía sino también aliviar el estrés
por alta iluminación.

Edad Foliar. Durante la ontogénesis de una hoja individual, se observa un patrón típico
en la actividad nitrato reductasa (Fig. 8.5). La máxima actividad se presenta cuando la
tasa de expansión foliar es máxima. Después de esto, la actividad declina
rápidamente. De este modo, en hojas completamente expandidas, la actividad nitrato
reductasa es usualmente muy baja, y a menudo los niveles de nitrato son
correspondientemente altos. Este patrón dependiente de la edad en la actividad nitrato
reductasa es también típico en cultivos celulares, y las razones para esto han sido
discutidas arriba. En raíces, la actividad nitrato reductasa es alta en las células en
expansión de las zonas apicales y declina rápidamente hacia las zonas radicales
básales.

Fig. 8.5 Curso de tiempo de la actividad nitrato reductasa y desarrollo del área foliar
durante la ontogenia de la primera hoja trifoliada de soya. (Modificado a partir de
Santoro & Magalhaes, 1983).

Debido a la baja movilidad del nitrato en el floema (Capitulo 3), en hojas

completamente expandidas con baja actividad nitrato reductasa (Fig. 8.5), los altos
contenidos de nitrato son de uso limitado para el metabolismo vegetal del nitrógeno.
Además, en las células individuales el nitrato es almacenado casi exclusivamente en
las vacuolas. Aunque la tasa de liberación de nitrato de las vacuolas en las células
foliares se incrementa al disminuir la importación de nitrato hacia la hoja, la liberación

Página 234
desde la vacuola en el citoplasma puede ser un paso que limite la tasa de reducción
del nitrato, y de este modo la utilización del nitrógeno nitrato almacenado en los
procesos de crecimiento. La interrupción del suministro de nitrato a las raíces puede
por lo tanto conducir a una caída en ambas la actividad nitrato reductasa en las hojas y
en la tasa de crecimiento del vástago, a pesar de un todavía alto contenido de nitrato
en el vástago. Estos resultados tienen importantes consecuencias en la sincronización
del suministro de fertilizantes de nitrato.

Iluminación. En las hojas verdes existe una estrecha correlación entre la intensidad
lumínica y la reducción del nitrato. Por ejemplo, hay un notable patrón diurno de
reducción caulinar pero no radical (Fig. 8.6). La proporción diurna de reducción
caulinar y radical del nitrato raíces por lo tanto difiere de aquella proporción nocturna.

Fig. 8.6 Acumulación del 15N reducido soluble en maíz durante un periodo de 24 h de
suministro radical de 15NO3. (En base a Pearson et al., 1981.)

La tasa de reducción foliar del nitrato es afectada por la luz en varias formas. El
ritmo diurno en la reducción del nitrato (e.g., Fig. 8.6) puede reflejar las fluctuaciones
en el nivel de carbohidratos y en el correspondiente suministro de equivalentes
reductores y esqueletos de carbono. Sin embargo, adicionalmente a estas gruesas
regulaciones existen varios mecanismos de regulación fina, al nivel de modulación
enzimática mediante el particionamiento del carbono (Fig. 8.3), ó en la modulación
directa de la nitrato reductasa mediante la fosforilación enzimática. En la transición luz-

Página 235
oscuridad esta inactivación de la nitrato reductasa se presenta en pocos minutos y, de
este modo, se evita la acumulación de nitritos.

En plantas con una reducción preferencial del nitrato en las hojas, las
fluctuaciones diurnas en la actividad nitrato reductasa pueden conducir a una notable
disminución en el contenido de nitratos durante el periodo lumínico (Tabla 8.2).
Independiente de este efecto de la luz el contenido de nitratos en los pecíolos de la
espinaca como en aquellas otras especies vegetales acumuladoras de nitrato, es
mayor que aquel en las láminas foliares. Las plantas cultivadas permanentemente bajo
condiciones de poca iluminación (e.g., en invernaderos durante el invierno) pueden
contener concentraciones de nitrato que son varias veces mayores que las de aquellas
plantas cultivadas bajo condiciones de alta iluminación (e.g., en campo abierto durante
el verano). Son factores adicionales el almacenamiento de equivalentes reductores y
esqueletos de carbono, así como la retroregulación a partir de los aminoácidos
acumulados como resultado de la baja demanda para el crecimiento. Esto es
particularmente evidente en ciertas hortalizas como la espinaca y otros miembros de
las Chenopodiaceae que tienen una alta preferencia para la acumulación caulinar del
nitrato y que obviamente usan el nitrato en las vacuolas para la osmorregulación. En
estas especies, bajo condiciones de poca iluminación, las concentraciones de nitrato
en las hojas pueden alcanzar mas de 6000 mg kg-1 peso fresco, esto es, ~100 mм.
Bajo estas condiciones de poca iluminación el nitrato puede reemplazar
completamente a los azucares en su función osmótica, y lo mismo es cierto para la
compensación del nitrato por el cloruro.

Tabla 8.2

Curso de tiempo del contenido de nitrato en

hojas de espinaca durante el periodo lumínico de
9:00 a 18:00 a
Concentración de N nitrato

(mg kg-1 peso fresco)

Momento del día Lamina foliar Pecíolos
8:30 228.2 830.2

luz 9:30 166.6 725.1

luz 13:30 100.8 546.0

luz 17:30 91.0 504.0

18:30 106.4 578.2

a
Steingröver et al. (1982).

Asimilación y Osmorregulación del Nitrato. En aquellas especies vegetales donde la

mayoría ó toda la asimilación del nitrato se presenta en los vástagos, los aniones
ácidos orgánicos son sintetizados en el citoplasma y almacenados en la vacuola (Fig.
8.7) a fin de mantener ambos el balance catión-anión y el pH intracelular. Esto puede
conducir a problemas osmóticos si la reducción del nitrato fuera a continuar después

Página 236
de concluir la expansión celular foliar. Sin embargo, existen varios mecanismos para la
eliminación del exceso de solutos osmóticos del tejido caulinar

1. La precipitación de los excesos de soluto en una forma no activa

osmóticamente. Son comunes en plantas la síntesis de ácido oxálico para una
compensación de cargas en la reducción y precipitación del nitrato como
oxalato de calcio, que incluyen a la remolacha azucarera.

2. La retranslocación del nitrógeno reducido (aminoácidos y amidas) junto

con los cationes móviles del floema, como el potasio y magnesio, a áreas de
nuevo crecimiento.

3. La retranslocación a las raíces de aniones ácidos orgánicos,

preferentemente malato, junto con el potasio y la liberación de un anión (OH– ó
HCO ) después de la descarboxilación. En el intercambio de los aniones
liberados, el nitrato puede ser tomado sin los cationes, debido a que el potasio
endógeno actúa como contraión en el transporte a larga distancia, un
mecanismo discutido en el Capitulo 3 (Fig. 3.12).

8.2.1.2 Asimilación del amonio

Mientras que el nitrato puede ser almacenado en las vacuolas sin efectos
perjudiciales, el amonio y en particular su equilibrio junto con el amoniaco

NH3 (disuelto en agua) ⇌ NH + OH-

Página 237
son tóxicos a concentraciones bastante bajas. La formación de aminoácidos, amidas y
compuestos relacionados es la principal vía de detoxificación de cualquiera de los
iones amonio tomados por las raíces ó del amoniaco derivado de la reducción del
nitrato ó de la fijación del N2. Mientras que las concentraciones de amonio (NH ) en el
citoplasma están usualmente debajo de 15 µм hay evidencia de que cantidades
considerables de amonio pueden ser almacenadas en las vacuolas donde el bajo pH
evita la formación de amoniaco.

Los principales pasos en la asimilación de iones amonio suplidos a las raíces

son la toma por las células radicales y la incorporación en aminoácidos y amidas con
una liberación simultanea de protones para la compensación de carga (Fig. 8.8). Se ha
discutido como un modelo alternativo la infiltración del amoniaco a través de la
membrana plasmática, presentándose la liberación de protones antes de la infiltración.
Ya que los vástagos tienen una capacidad bastante limitada para la eliminación de
protones, casi todo el amonio tomado tiene que ser asimilado en las raíces, y el
nitrógeno asimilado es transportado en el xilema como aminoácidos y amidas hacia el
vástago (Fig. 8.8). En algunas especies vegetales, como el arroz de aniego, una
proporción considerable del amonio (NH ) puede ser transportado a, y asimilado en,
los vástagos.

Fig. 8.8 Modelo de asimilación radical del amonio.

Página 238
 La asimilación radical del amonio también tiene un gran requerimiento de
esqueletos de carbono para la síntesis de aminoácidos. Estos esqueletos de carbono
son proporcionados por el ciclo de los ácido tricarboxílicos (TCA), y los intermediarios
removidos tienen que ser reabastecidos por la incrementada actividad PEP
carboxilasa (Fig. 8.8). Con el suministro de N-NH4 comparando con N-NO3 la fijación
neta de carbono en las raíces es hasta tres veces mayor en arroz y tomate y cerca de
cinco veces mayor en maíz. Los principios de esta “fijación oscura” de CO2 se han
discutido en conexión con la toma excesiva de cationes (Fig. 2.20), con la fijación de
N2 en leguminosas noduladas (Fig. 7.6) y con la asimilación del nitrato (Fig. 8.7).

A fin de minimizar los costos de carbono para el transporte de la raíz al

vástago, el grueso del nitrógeno asimilado en las raíces es transportado en la forma de
compuestos ricos en nitrógeno con relaciones de N/C > 0.4. Uno, raramente dos ó
más, de los siguientes compuestos dominan en el exudado del xilema radical: las
amidas glutamina (2N/5C) y asparragina (2N/4C); el aminoácido arginina (4N/6C); y
los ureidos alantoína y ácido alantoico (4N/4C). De acuerdo con este modelo de la
economía del carbono, en el transporte en el floema a los frutos en desarrollo, que son
demandas no fotosintéticas, los aminoácidos con una relación > 0.4 son las
predominantes formas de transporte del nitrógeno.

Los compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso molecular usados

predominantemente para el transporte a larga distancia ó para el almacenamiento en
células individuales difieren entre familias vegetales (Tabla 8.3). En leguminosas en
general y en soya en particular, la mayoría del nitrógeno fijado transportado desde el
xilema de las raíces noduladas es incorporado en los ureidos alantoína y ácido
alantoico.

Tabla 8.3

Compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso molecular que son formas

importantes en el almacenamiento y transporte a larga distancia
Compuesto Familia vegetal
Glutamina, asparragina Gramineae

Glutamina Ranunculaceae

Asparragina Fagaceae

Arginina, glutamina Rosaceae

Prolina, alantoína Papilionaceae

Betaína Chenopodiaceae

Página 239
 A pesar de los diferentes sitios de asimilación del amoniaco (raíces, nódulos
radicales, y hojas) las enzimas clave involucradas son en cada caso la glutamina
sintetasa y la glutamato sintasa (Fig. 8.9). Ambas enzimas se han encontrado en
raíces, en cloroplastos, y en microorganismos fijadores de N2, y la asimilación de la
mayoría si no todo el amoniaco derivado de la toma de amonio, de la fijación de N 2, de
la reducción del nitrato, y de la fotorrespiración (Capitulo 5) es mediada por la vía de la
glutamina sintetasa-glutamato sintasa.

En está vía el aminoácido glutamato actúa como el aceptor para el amoniaco, y

se forma la amida glutamina (Fig. 8.9). La glutamina sintetasa tiene una muy alta
afinidad por el amoniaco (bajo valor Km) y de este modo es capaz de incorporar
amoniaco aún si está presente a concentraciones muy bajas. La glutamina sintetasa
es activada por un alto pH y por altas concentraciones de ambos magnesio y ATP, y
todos estos tres factores se incrementan en el estroma del cloroplasto bajo iluminación
(ver Sección 8.5.4).

Fig. 8.9 Modelo de vía de asimilación del amoniaco (1,2) vía de la glutamina sintetasa-
glutamato sintasa, con bajo suministro de NH3 (1) y con alto suministro de NH3 (2). (3)
vía de la glutamato deshidrogenasa. GOGAT, glutamina-oxoglutarato
aminotransferasa.

En cloroplastos, la reducción del nitrato estimulada por la luz y la realzada

asimilación de amoniaco están eficientemente coordinados a través de la importación
del 2-oxoglutarato desde el estroma y la exportación del glutamato desde el estroma
de los cloroplastos al citoplasma. Se requiere una coordinación eficiente para evitar
altos niveles de amoniaco que pueden desacoplar la fotofosforilación. La toxicidad por

Página 240
amoniaco puede estar relacionada con la rápida infiltración del amoniaco a través de
las biomembranas. Por ejemplo, el amoniaco, pero no el amonio (NH ), se difunde
rápidamente a través de las membranas exteriores de los cloroplastos.

La otra enzima en la asimilación del amoniaco, la glutamato sintasa (GOGAT),

cataliza la transferencia del grupo amida ( 2) desde la glutamina al 2-oxoglutarato,
que es un producto del ciclo de los ácidos tricarboxílicos (Fig. 8.9): Para esta reacción
se requiere cualquiera la ferredoxina reducida (del fotosistema I) ó el NAD(P)H (de la
respiración). La reacción resulta en la producción de dos moléculas de glutamato, de
las cuales una es requerida para el mantenimiento del ciclo de asimilación del
amoniaco y la otra puede ser transportada desde los sitios de asimilación y utilizada en
cualquier parte para la biosíntesis de proteínas, por ejemplo. Como una alternativa,
cuando el suministro de amoniaco es grande, ambas moléculas de glutamato pueden
actuar como un aceptor del amoniaco, y una molecula de glutamina abandona el ciclo
(vía (2). Fig. 8.9)

Otra enzima, la glutamina deshidrogenasa (Fig. 8.9) que tiene una baja afinidad
por el amoniaco (alto valor Km), solo se vuelve importante en la asimilación del
amoniaco a un muy alto suministro de amonio en combinación con el bajo pH de la
solución nutritiva, relacionado con los altos contenidos de amoniaco libre en el tejido
radical.

8.2.2 Biosíntesis de aminoácidos y proteínas

El nitrógeno enlazado orgánicamente del glutamato y la glutamina puede ser usado

para la síntesis de otras amidas, así como de ureidos, aminoácidos, péptidos, y
péptidos de alto peso molecular como las proteínas. Aunque las plantas pueden
contener hasta 200 diferentes aminoácidos, solo cerca de 20 de ellos son requeridos
para la síntesis de proteínas. La cadena peptídica de cada proteína tiene una
secuencia de aminoácidos genéticamente fija. Los esqueletos de carbono para estos
diferentes aminoácidos son derivados principalmente de intermediarios de la
fotosíntesis, glucólisis, y del ciclo de los ácidos tricarboxílicos. (Fig. 8.10).

Página 241
 Fig. 8.10 Biosíntesis de aminoácidos a partir de varios intermediarios del ciclo de
Calvin, glucólisis y ciclo de los ácidos tricarboxílicos (TCA).

La transferencia de grupos amino desde aminoácidos a otros esqueletos de

carbono -la reacción de transaminación- es catalizada por aminotransferasas, que son
también referidas como transaminasas:

El grupo prostético de las transaminasas es el piridoxal fosfato, un derivado de

la vitamina B6. Las plantas superiores contienen un juego completo de transaminasas
capaces de lanzar grupos aminos entre los aceptores apropiados. Los animales
monogástricos y los humanos dependen de un suministro externo en la dieta de
ambos el grupo prostético de la transaminasa (i.e., de la vitamina B6) y ciertos
aminoácidos que no pueden ser sintetizados y que por lo tanto son “esenciales” en la
dieta (e.g., valina, leucina, lisina, metionina, y triptófano).

En la síntesis proteica los aminoácidos individuales son acoplados por enlaces

peptídicos (R1-CO-NH-R2) en una reacción de condensación:

Las proteínas son polipéptidos formados a partir de más de 100 aminoácidos

individuales, y su secuencia es determinada por la información genética llevada por
moléculas de doble hebra (Fig. 8.11). La expresión de la información genética inicia en
el núcleo de la célula con la síntesis de un ácido ribonucleico mensajero (mRNA) que
es una copia de una hebra de un fragmento activado de DNA (transcripción). El mRNA
se difunde en el citoplasma y se adhiere a los ribosomas, las “fabricas” en la
biosíntesis de proteínas. Por sus distintas estructuras espaciales los ribosomas
permiten a dos moléculas de aminoacíl-tRNA ligarse al mRNA de acuerdo con su
codon en la punta. Ahora los dos residuos aminoácidos están en posición para ser
ligados enzimáticamente mediante la formación de un enlace peptídico.
Subsecuentemente, los ribosomas se mueven a lo largo del mRNA, liberando el primer
tRNA y permitiendo que el siguiente aminoacíl-tRNA se ligue al mRNA resultando en la
elongación del péptido. Este proceso de translocación se termina cuando el ribosoma
alcanza la señal stop que demanda su rompimiento y la liberación de la cadena
peptídica. Los nutrientes minerales tienen un rol importante en estos procesos. El
mantenimiento de la altamente organizada estructura del ribosoma requiere de
cationes divalentes, Mg2+ en particular. El magnesio también es necesario para la
activación de los aminoácidos por el ATP, y el potasio está involucrado en el paso de
la elongación de la cadena. El zinc es el componente metálico de la RNA polimerasa, y
el hierro es requerido en algún modo para la integridad del ribosoma. Estos efectos de

Página 242
los nutrientes minerales individuales son discutidos en mayor detalle en las secciones
posteriores.

Fig. 9.11 Principales pasos de la biosíntesis proteica.

La síntesis y degradación de las proteínas se presentan simultáneamente en

las células y tejidos. Las tasas de recambio de las proteínas, i.e., su vida media,
difieren ampliamente, desde unas pocas horas a varios días y semanas. Se
encuentran particularmente altas tasas de recambio en algunas proteínas enzimáticas,
por ejemplo, la nitrato reductasa y la proteína D1 en el fotosistema II (Sección 5.2.2).
Para una proteína dada, la tasa de síntesis y degradación son fuertemente moduladas
por factores endógenos y exógenos, que incluyen la etapa de desarrollo (e.g., edad
foliar), ó a las fitohormonas como componentes que transmiten “señales” ambientales
al nivel de expresión génica y síntesis de proteínas (Sección 5.6; Fig. 5.17) Los
nutrientes minerales tienen una fuerte influencia en ambas la síntesis y degradación,
cualquiera directamente (e.g., como un componente de la enzima) ó indirectamente
vía al alterar la estructura de la membrana y, de este modo, la compartimentación (e-
g., calcio) ó el equilibrio de las fitohormonas, lo que es particularmente cierto para el
nitrógeno.

8.2.3 Rol de los compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso molecular

En plantas superiores los compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso molecular

(Fig. 8.12) no solo actúan como intermediarios entre la asimilación del nitrógeno
orgánico y la síntesis -ó degradación- de compuestos de alto peso molecular. Ellos
también son importantes por otras varias razones como se muestra en los siguientes
ejemplos. En contraste con las plantas inferiores, animales, y humanos, las plantas
superiores no son capaces de excretar cantidades considerables de nitrógeno
enlazado orgánicamente, por ejemplo, como la urea. Aunque las plantas pueden
almacenar grandes cantidades de nitrato, ellas no son capaces de reoxidar el
nitrógeno enlazado orgánicamente a nitrato, el que podría ser una forma segura de
almacenamiento, por ejemplo, en periodos de una realzada degradación proteica (e.g.,
hojas senescentes). De los compuestos de nitrógeno de bajo peso molecular
principalmente los aminoácidos y las amidas sirven a la función como buffer y
almacenamiento transitorio, además de sus funciones en el transporte a larga
distancia del nitrógeno reducido.

Página 243
 Fig. 8.12 Principales clases de compuestos nitrogenados en plantas.

En contraste a los aminoácidos y amidas, los ureidos alantoína y alantoato

(ácido alantoico) sirven principalmente en la función del transporte del nitrógeno fijado
en los nódulos radicales de ciertas especies leguminosas como la soya (Fig. 7.8).
Todavía no es claro si los ureidos son también sintetizados en las raíces y hojas de
leguminosas no noduladas. En los vástagos, la mayoría de los ureidos son
degradados en las hojas y solo una pequeña proporción es directamente transportada
a las vainas en desarrollo y degradados ahí antes de ser transportados a los
cotiledones. Las vías de degradación de los ureidos son mostradas en la Fig. 8.13. En
soya la liberación de amoniaco y de CO2 a partir de la degradación de los ureidos
sucede sin la participación de la urea como un intermediario, i.e., vía alantoato
amidohidrolasa (Fig. 8.13). Puede por lo tanto no esperarse un alto requerimiento de
níquel como un componente metálico de la ureasa (Sección 9.5) en leguminosas
noduladas transportadoras de ureidos.

Página 244
Fig. 8.13 Vía de degradación caulinar de los ureidos alantoína y alantoato en soya
nodulada. (Modificado a partir de Winkler et al., 1988; reimpreso con permiso de
Trends in Biochemical Sciences.)

Fig. 8.14 Vía de la síntesis de poliaminas. (Modificado de Evans & Malmberg, 1989).

Página 245
 Otra clase importante de compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso
molecular son las aminas y poliaminas, siendo su biosíntesis mediada por la
descarboxilación de aminoácidos. Las aminas son componentes de la fracción lipídica
de las biomembranas (Sección 2.3), el componente amino etanolamina, por ejemplo,
es sintetizado mediante la descarboxilación del aminoácido serina. Más recientemente
las poliaminas han atraído la atención como mensajeros secundarios (Sección 5.6.3) y
en la protección de membranas. En plantas el aminoácido arginina es el principal
precursor de la síntesis de poliaminas (Fig. 8.14). La putrescina que es usualmente la
poliamina dominante en las plantas, puede constituir mas del 1.2% de la materia seca
vegetal. El contenido de poliaminas es particularmente alto en tejidos meristemáticos,
en plantas suplidas con altos niveles de amonio, y bajo deficiencia de potasio (Sección
8.7).

Las poliaminas parecen hacer muchas funciones en las plantas, cualquiera en

forma libre ó enlazada, por ejemplo con varios fenólicos. Ellas están causalmente
involucradas en la división celular, embriogénesis, e iniciación y desarrollo floral, un
ejemplo de lo ultimo ha sido dado en la Tabla 6.3. Las poliaminas son bastante
efectivas en retrasar la senescencia de las hojas al inhibir la actividad de las
proteinasas ácidas. Las poliaminas están también potencialmente involucradas en la
biosíntesis de etileno (Fig. 8.14). Muchos de los efectos y funciones de las poliaminas,
que incluyen la inhibición de la síntesis de etileno están probablemente relacionados
con su capacidad para actuar como eliminadores de radicales libres de oxígeno e
inhibir por lo tanto la peroxidación de las lípidos de las membranas (Sección 2.3) y, de
este modo, estabilizan las biomembranas.

Otro compuesto orgánico nitrogenado de bajo peso molecular importante para

la estabilización de las estructuras celulares y la osmorregulación es la betaína
(también referida como glicina betaína, Tabla 8.3). Bajo estrés por salinidad ó por
sequía, son muy realzadas la síntesis de betaína y su acumulación particularmente en
el citoplasma donde esta actúa como un “soluto compatible” al contrarrestar la
perturbación osmótica causada por las altas concentraciones vacuolares de iones
inorgánicos como el cloruro y el sodio, que son incompatibles con el metabolismo
citoplasmático. La glicina betaína protege a las enzimas de la inactivación por las altas
concentraciones de NaCl (Fig. 16.24) y a las membranas contra la desestabilización
por el calor. Los compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso molecular son por
lo tanto importantes para la adaptación vegetal a sustratos salinos (Sección 16.6).

En respuesta a la exposición vegetal a altas concentraciones de ciertos metales

pesados, cadmio en particular, se induce la síntesis de polipéptidos que tienen un muy
alto contenido del aminoácido cisteína que contiene azufre y que se ligan a grandes
cantidades de metales pesados. Estas “fitoquelatinas” pueden jugar un rol importante
en la detoxificación de metales pesados (Sección 8.3).

Los péptidos han sido también considerados en estar involucrados en el

trasporte a larga distancia de metales pesados en el xilema. Sin embargo, la mayoría
de los metales pesados en el xilema están presumiblemente presentes cualquiera
como cationes libres ó complejados con ácidos orgánicos. El cobre es una excepción,
este es transportado en el xilema exclusivamente en forma complejada, mas
probablemente con ligandos orgánicos de nitrógeno, aminoácidos en particular.

No se conoce mucho sobre el rol del gran número de aminoácidos no

proteinogénicos. Sin embargo, por lo menos algunos de ellos son importantes para
nutrición mineral vegetal. La nicotianamina es un quelatante efectivo del Fe(II) y juega
presumiblemente un rol en la homeostasis del hierro, i.e., el mantenimiento de una

Página 246
estabilidad fisiológicamente beneficiosa del nivel del hierro celular y en el transporte en
el floema del hierro y otros metales pesados. Además, la nicotianamina es un
precursor de un grupo de otros aminoácidos no proteinogénicos, los llamados
fitosideróforos, que son de particular importancia para la adquisición de hierro en
especies vegetales gramíneas.

8.2.4 Nutrición con amonio versus nitrato

Tanto si el amonio ó el nitrato como una sola fuente de suministro de nitrógeno es

mejor para el crecimiento y formación del rendimiento depende de muchos factores.
Un importante factor es la especie vegetal, con el patrón general de que las plantas
calcífugas -plantas adaptadas a suelos ácidos- y las adaptadas a bajos potenciales
redox del suelo (e.g., arroz de aniego) tienen una preferencia por el amonio. En
contraste, las calcícolas -plantas con una preferencia por suelos calcáreos, con alto
pH- utilizan preferentemente el nitrato. Sin embargo, por lo general, se obtienen las
mayores tasas de crecimiento y rendimiento vegetales al combinar el suministro de
ambos, amonio y nitrato, por las razones resumidas adelante.

Ya que el amonio ó nitrato comprenden cerca del 80% de los cationes y

aniones totales tomados por las plantas, la forma de suministro de nitrógeno tiene un
fuerte pero inverso impacto en la toma de otros cationes y aniones, en la regulación
del pH celular y en el pH de la rizosfera (Sección 2.5.4). La asimilación de amonio en
las raíces produce cerca de un protón por molécula de amonio tomada (Sección 2.5.4)
que tiene que ser excretado al medio externo. A bajo pH externo se deteriora la
excreción neta de protones y también puede caer el pH citosólico, explicando la
relación entre el retraso del crecimiento y el descenso del pH en plantas alimentadas
con amonio. Los aumentos en los contenidos de poliaminas a alto suministro de
amonio y bajo pH externo son más probablemente un reflejo de la homeostasis del pH,
ya que su síntesis también se estimula por el bajo pH. Cuando el pH de la rizosfera es
estabilizado, usando CaCO3, el contenido de poliaminas permanece bajo aún con la
nutrición con amonio.

La alta demanda de esqueletos de carbono para la asimilación del amonio en

las raíces se reflejan no solo en mayores actividades de la PEP carboxilasa
comparando con plantas alimentadas con nitrato sino también en la casi duplicación
de las tasas de consumo de O2 por unidad de peso radical. Como resultado,
comparando con plantas alimentadas con nitrato, el contenido de azúcar de aquellas
suplidas con amonio es inferior en las raíces y también disminuye mucho más como se
incremente la temperatura de la zona radical. Consecuentemente, el crecimiento
vegetal, particularmente el crecimiento radical, es pobre en plantas alimentadas con
amonio cuando son altas ambas la temperatura de la zona radical y la concentración
de amonio. Estos efectos negativos de la nutrición con solo amonio son
particularmente notables en combinación con un muy bajo suministro de potasio.

En una especie vegetal dada la idoneidad del amonio para alcanzar altas tasas
de crecimiento y rendimiento depende por lo tanto de la temperatura de la zona radical
y de otros factores que determinan el suministro de carbohidratos a las raíces tal
como, por ejemplo, la intensidad lumínica. En plantas alimentadas con amonio no solo
el bajo sino también el alto pH del sustrato mayor que 7 puede volverse crítico debido

Página 247
al incremento en las concentraciones de amoniaco libre en el sustrato que conducen a
la toxicidad por amoniaco (Tabla 8.4).

Tabla 8.4

Efecto del pH y fuente de nitrógeno en la solución nutritiva en la tasa de

asimilación y transpiración de plantas de pepino a
Fuente de nitrógeno Tasa de Tasa de
(mм) asimilación transpiración
N Nitrato N amonio Amoniaco
b
pH (mg CO2 dm-2 h-1) (mg H2O dm-2 h-1)
6.50 3 0 0 6.15 2.00

7.75 3 0 0 6.55 2.18

6.50 3 5 0.01 6.60 1.80

7.75 3 5 0.16 4.48 1.39

a
En base a Schenk & Wehrmann (1979).
b
Concentración calculada de NH3 en la solución acuosa.

Comparando con el amonio, el nitrato tiene la ventaja de ser también una forma
de almacenamiento en las plantas sin la necesidad de ser asimilado en las raíces.
Además, la nutrición con nitrato induce un aumento en vez de una disminución en el
pH de la rizosfera (Sección 2.5.4), y no hay riesgo de toxicidad a pH alcalino. La
ventaja de la menor demanda de esqueletos de carbono en las raíces sin embargo es
perdida en especies vegetales que reducen y asimilan el nitrato exclusivamente en las
raíces. Además, un incremento en el pH de la rizosfera resultado de la nutrición con
nitrato puede tener efectos colaterales negativos sobre la adquisición de nutrientes
minerales en suelos alcalinos (Sección 16.5) y también sobre su disponibilidad dentro
de las plantas, por ejemplo, de hierro.

La ventaja relativa de ambas formas de nitrógeno sobre el crecimiento vegetal

también depende de las concentraciones externas (Fig. 8.15). A bajas concentraciones
son pequeñas las diferencias del crecimiento entre el suministro de amonio y nitrato, y
en especies vegetales como papa, adaptada al bajo pH y, de este modo, a la nutrición
con amonio, el crecimiento de plantas alimentadas con amonio puede ser mejor,
particularmente el crecimiento radical, que el de plantas alimentadas con nitrato. Sin
embargo, con crecientes concentraciones externas, la ventaja del nitrato como única
fuente de nitrógeno se incrementa y la depresión del crecimiento relativo por el solo
suministro de amonio se vuelve más notable (Fig. 8.15). Sin embargo, tales altas
concentraciones de amonio, aplicadas a menudo en estudios en cultivo en solución,
están muy lejos de las concentraciones que se presentan en las soluciones del suelo
(Sección 13.2.2).De este modo, los resultados de los estudios en cultivos en solución
con concentraciones de amonio mucho mayores que 1 mм son de muy limitada
relevancia para las plantas cultivadas en suelo. En cultivos en arena suplidos con
soluciones nutritivas, este rango de concentración crítica de amonio es mayor debido
al desarrollo de zonas de agotamiento alrededor de las raíces (Sección 13.2)

Página 248
Fig. 8.15 Efecto de la forma y concentración del nitrógeno suplido en el peso seco de
plantas de maíz de 30 días de edad. (Basado en Xu et al., 1992.)

Con pocas excepciones, las mayores tasas de crecimiento son alcanzadas con
el suministro mixto de ambas formas de nitrógeno, las proporciones óptimas dependen
fuertemente de las concentraciones totales suministradas (Fig. 8.15). Esto es cierto en
principio también para cultivos de tejidos. Cuando ambas formas de nitrógeno son
suministradas, es más fácil para la planta regular el pH intracelular y almacenar algo
del nitrógeno a bajos costos energéticos. En plantas superiores unos de los principales
factores que contribuyen a las mayores tasas de crecimiento vegetativo y
particularmente de crecimiento reproductivo está ciertamente relacionado con los
efectos del amonio en el balance fitohormonal en las plantas (Sección 6.3). En plantas
cultivadas en campo este efecto particular del amonio sobre el crecimiento
reproductivo puede ser logrado al menos en algún grado mediante la inyección
repetida de fertilizantes de amonio, ó más fácilmente mediante la aplicación de
fertilizantes de amonio junto con inhibidores de nitrificación. Los inhibidores de
nitrificación pueden incluir compuestos que se presentan naturalmente como en la
torta de neem, obtenida de Pougamia glabra, ó sintéticos, como el N-serve ó la
diciandiamida.

La urea, otra fuente de nitrógeno, puede ser clasificada de acuerdo a su efecto

sobre el metabolismo y crecimiento vegetal en alguna parte entre el nitrato y el
amonio. La urea puede ser tomada directamente vía las raíces ó partes aéreas
(Capitulo 4); después de ser tomada por las raíces, es rápidamente hidrolizada a
ureasa cualquiera dentro de las raíces (e.g., en soya) ó después de su translocación a

Página 249
los vástagos (e.g., en maíz). En los suelos la hidrólisis de la urea usualmente toma
lugar antes de su toma por la raíz.

8.2.5 Suministro, crecimiento, y composición vegetal

Dependiendo de la especie vegetal, etapa de desarrollo, y órgano, el contenido de

nitrógeno requerido para el óptimo crecimiento varía entre 2 y 5% del peso seco
planta. Cuando el suministro es subóptimo, se retrasa el crecimiento, el nitrógeno es
movilizado en las hojas maduras y es retranslocado a áreas de nuevo crecimiento.
Pueden observarse síntomas típicos de deficiencia de nitrógeno, como la realzada
senescencia de las hojas más viejas. Un incremento en el suministro de nitrógeno no
solo retrasa la senescencia y estimula el crecimiento sino también cambia la
morfología vegetal en una manera típica (Fig. 8.16), particularmente si la disponibilidad
de nitrógeno es alta en el medio radical durante el crecimiento inicial. Con el
incremento en el suministro de nitrógeno sucede un incremento en la relación peso
seco vástago-raíz en ambas especies vegetales perennes y anuales, y es mas notable
en trigo que en maíz. Este incremento en la relación vástago-raíz puede aún ser mayor
en términos de longitud del vástago y raíz, un cambio que es desfavorable para la
adquisición de nutrientes y agua desde el suelo en las ultimas etapas de crecimiento.

Los cambios típicos inducidos por el nitrógeno en la morfología foliar son

mostrados en la Tabla 8.5 para arroz. De incrementa la longitud, ancho y área de las
laminas foliares, pero disminuye el grosor. Además, las hojas se vuelven
crecientemente flácidas, un efecto que interfiere con la intercepción de la luz.

En cereales el realce de la elongación del tallo por el nitrógeno incrementa la

susceptibilidad al volcamiento. Este cambio en la morfología caulinar es menos
notable con la nutrición con amonio que con nitrato y esto está presumiblemente
relacionado con los cambios inducidos por el nitrógeno en el balance fitohormonal
(Capitulo 5). En cereales este efecto colateral del nitrógeno sobre la elongación del
tallo puede volverse el factor dominante que limita el rendimiento cuando son
aplicadas altas dosis de fertilizantes nitrogenados. El tallo de longitud corta, que es
obtenido por mejoramiento en la mayoría de cultivares de alto rendimiento, puede
también inducirse al aplicar retardantes del crecimiento como el cloruro de clorocolina
(CCC; nombres comerciales: Chlormequat ó Cycocel), que contrarresten los efectos
colaterales negativos de un gran suministro de nitrógeno (Tabla 8.6). El incremento en
el rendimiento de grano obtenido al aplicar CCC es principalmente, pero no
exclusivamente, el resultado de su efecto contractivo en el volcamiento. Están
involucrados otros efectos sobre el desarrollo (macollamiento, floración, etc.), como
puede esperarse de la aplicación de biorreguladores que interfieran con el balance
fitohormonal en las plantas al inhibir la biosíntesis de giberelinas. En contraste a su
efecto inhibidor en la elongación caulinar, el CCC no tiene efectos en la elongación
radical.

Página 250
Fig. 8.16 Representación esquemática del efecto de crecientes niveles de suministro
radical de nitrógeno durante las etapas iniciales de crecimiento sobre el crecimiento
radical y caulinar en plantas cereales.

Tabla 8.5

Efecto del creciente suministro de nitrógeno como NH4NO3 en

hojas de arroz a
Suministro de Lamina foliar
N Longitud Ancho Área Grosor

(mg l-1) (cm) (cm) (cm2) (mg cm-2)

5 49.0 0.89 30.6 4.9

20 56.1 1.13 47.8 4.1

200 60.3 1.25 56.1 3.8

a
En base a Yoshida et al. (1969).

Tabla 8.6

Efectos de interacción del suministro de fertilizante nitrogenado y

regulación del crecimiento por cloruro de clorocolina (CCC) en el
volcamiento y rendimiento de grano en trigo de invierno a
Suministro Grado de volcamiento b Rendimiento del grano (t
de N ha-1)
-CCC +CCC -CCC +CCC

Página 251
 (kg ha-1)
0 2.4 1.0 3.97 4.18

80 4.8 1.2 4.71 5.13

120 5.8 1.8 4.67 5.13

160 6.3 1.7 4.80 5.31

a
En base a Jung & Sturm (1966).

b
1 = no volcamiento, 9 = total volcamiento

El nitrógeno altera la composición vegetal mucho más que cualquier otro

nutriente mineral. Por ejemplo, como se muestra en la Tabla 8.7, la producción de
materia seca del ryegrass se incrementa por el nitrógeno en una típica curva
rendimiento respuesta. Simultáneamente, el contenido total de nitrógeno se
incrementa, pero los contenidos de los dos principales carbohidratos de
almacenamiento en pastos, los polifructosanos y almidón, disminuyen drásticamente.
En contraste al contenido de carbohidratos, el contenido de lignina en pastos puede
incrementarse en ves de disminuirse con el alto suministro de nitrógeno, ya que los
aminoácidos fenilalanina y tirosina son precursores de la síntesis de lignina. Sin
embargo, parte de este efecto de realce en el contenido de lignina en los tejidos
maduros puede ser contrarrestado por la realzada formación de hojas nuevas con sus
contenidos de lignina típicamente inferiores.

Tabla 8.7

Efecto del creciente suministro de nitrógeno como NH4NO3 en la

producción y composición de materia seca en ryegrass a
Suministro de nitrógeno (g por maceta)
0.5 1.0 1.5 2.0
Materia seca (g por 14.9 23.2 26.2 26.0
maceta)

Composición (% materia
seca) 2.0 2.8 3.6 4.2

Nitrógeno total 7.7 7.3 7.1 6.3

Sacarosa 10.0 4.3 1.8 1.1

Polifructosanos 6.1 3.4 2.1 1.4

Almidón 14.4 13.9 13.9 17.6

Celulosa
a
A partir de Hehl & Mengel (1972).

Página 252
 Si estos cambios en la composición vegetal representan un incremento ó una
disminución en la calidad depende del uso posterior del material vegetal. El incremento
en el contenido total de nitrógeno tiene que ser interpretado con cuidado. El nitrógeno
total y “proteína cruda” (contenido total de nitrógeno multiplicado por un factor entre
5.7 y 6.25, dependiendo de la especie vegetal y la fuente de proteína cruda) son la
suma de ambos nitrógeno proteína y soluble, incluyendo en el último, por ejemplo,
aminoácidos y amidas así como nitrato. En general, la proporción del nitrógeno soluble
se incrementa con niveles elevados de suministro de nitrógeno y es mayor en hojas y
órganos de almacenamiento con alto contenido de agua, pero es baja en granos y
semillas.

El cambio en la composición vegetal con crecientes suministros de nitrógeno

(Tabla 8.7) refleja una competición por fotosintatos entre las varías vías metabólicas.
Esta competición es modulada por factores internos y externos. La Fig. 8.17 resume el
patrón general del suministro variable de nitrógeno en relación con la composición en
los vástagos vegetativos. Cuando el suministro de nitrógeno es subóptimo, la
asimilación de amoníaco incrementa ambos el contenido proteico y el crecimiento
foliar y correspondientemente el índice de área foliar (LAI). Mientras que el incremento
en el LAI este correlacionado con un incremento en la fotosíntesis neta, el
requerimiento de esqueletos de carbono para la asimilación del amoniaco no deprime
sustancialmente otras vías biosintéticas relacionadas con los carbohidratos (azúcares,
almidón, celulosa, etc.), lípidos de almacenamiento ó aceites. En este rango de
concentración de nitrógeno, la composición vegetal no cambia sustancialmente, pero
se incrementa la producción total de constituyentes vegetales por unidad de área
superficial (e.g., por hectárea). Como ulteriormente se incremente el suministro de
nitrógeno, sin embargo, una mayor proporción del nitrógeno asimilado es secuestrado
en pools de almacenamiento, como amidas, por ejemplo, pero en plantas C3 este es
también almacenado en los cloroplastos en forma de Rubisco.

Debido al sombreo mutuo un incremento ulterior en el LAI no tendrá efecto en

las tasas de fotosíntesis neta. Encima de este punto de transición, la asimilación
adicional de amoniaco simplemente incrementa el contenido de nitrógeno a expensas
del contenido de la mayoría de otros constituyentes vegetales principales. Una
interpretación de los efectos del nitrógeno sobre el crecimiento y composición vegetal
requiere, por supuesto, considerar los efectos del suministro de nitrógeno sobre el
balance fitohormonal (Capitulo 5 y 6).

En contraste al contenido de lípidos y aceites de almacenamiento, el contenido

de lípidos en las hojas verdes está estrechamente relacionado con el suministro de
nitrógeno. Esta aparente contradicción refleja un tipo diferente de regulación (Fig.
8.17). En hojas la mayoría de lípidos son galactolípidos, que actúan como
componentes estructurales de los cloroplastos. Correspondientemente, un realce en la
síntesis de proteínas y formación de cloroplastos conduce a un incremento en el
contenido de lípidos en las hojas, así como a un incremento en constituyentes del
cloroplasto como la clorofila y el caroteno, la provitamina A. Un incremento en el
contenido proteico en hortalizas ó cereales de grano es frecuentemente correlacionado
positivamente con un incremento en el contenido de las vitaminas B: riboflavina,
tiamina, y ácido nicotínico, lo que indica que una alta proporción de está proteína
representa proteínas enzimáticas en que estas vitaminas B actúan como grupo
prostético (Sección 8.1). El efecto realzante del nitrógeno suplido a las raíces en la
formación y contenido de la nicotina en el tabaco es también indirecto. El alcaloide
nicotina no solo está estructuralmente estrechamente relacionado a las citoquininas
(derivados de adenina) sino también es sintetizado solo en las zonas apicales de
raíces en crecimiento. El realce del crecimiento radical en el tabaco por el nitrógeno

Página 253
incrementa por lo tanto la síntesis y exportación a las vástagos de ambas citoquininas
y nicotina.

Fig. 8.17 Modelo de los efectos del suministro de nitrógeno sobre el crecimiento foliar
y varios constituyentes vegetales. Clave: ―›, suministro subóptimo a óptimo de
nitrógeno; ---› suministro alto a excesivo de nitrógeno.

Los elevados contenidos de nitrato en ciertas especies y órganos vegetales

indican el desbalance entre suministro y demanda para el crecimiento. Tales elevados
contenidos en las plantas en el momento de cosecha son antieconómicos en terminas
de utilización del nitrógeno y también son no deseables nutritivamente. Puede
formarse nitrito a partir del nitrato durante cualquiera el almacenamiento ó el
procesamiento de las hortalizas. Los infantes alimentados con alimentos que
contienen nitritos corren el serio riesgo de desarrollar metahemoglobinemia. Además,
el nitrito incrementa el riesgo de formación de nitrosamine carcinógeno. El alto
contenido de nitrato (>1-2% en peso seco) en el forraje puede ser toxico para
rumiantes y en hortalizas enlatadas el alto contenido de nitrato causa la desestañe de
los contenedores en unos pocos meses de almacenamiento. Los procedimientos
efectivos para eliminar los altos contenidos de nitrato en plantas en cosecha son el
ajuste del suministro de nitrógeno a las condiciones lumínicas predominantes durante
el periodo de crecimiento, el reemplazo parcial del nitrato por cloruro ó amonio, un
mejor control del suministro de nitrógeno de ambas reservas suelo y fertilizantes, y, en
general, la utilización del conocimiento disponible sobre la acumulación de nitratos en
las plantas.

En cereales es necesario un alto contenido proteico en el grano para el

procesamiento (calidad para panificación) y nutrición. El suministro creciente de
nitrógeno a las raíces, sin embargo, afecta el contenido de los granos principalmente
indirectamente vía retranslocación desde el crecimiento vegetativo y puede conducir al

Página 254
sombreo mutuo y volcamiento. Estas complicaciones pueden ser superadas mediante
la aplicación tardía de nitrógeno hasta la antesis, cualquiera como aplicación foliar ó al
suelo. También después de la aplicación al suelo la mayoría de este nitrógeno se
desvía de las hojas y es directamente translocado como amidas y aminoácidos desde
las raíces a los granos en desarrollo. En trigo ó cebada, sin embargo, el
correspondiente incremento en el contenido proteico en los granos está correlacionado
con una disminución en el contenido del aminoácido esencial lisina en la proteína del
grano, esto es, con una disminución en la calidad nutricional de la proteína. Como se
muestra en la Tabla 8.8 la disminución en el contenido de lisina en la proteína del
grano causada por la aplicación tardía de nitrógeno resultó a partir de un cambio en
las proporciones de las varias fracciones proteicas del grano, principalmente a favor de
la proteína del endospermo prolamina, que tiene un muy bajo contenido de lisina. De
acuerdo con la regulación de la síntesis de proteínas individuales (albúmina,
prolamina, etc.) según el código genético (Fig. 8.11), la proporción de lisina en las
varias fracciones proteicas no es alterada por el suministro de nitrógeno.

Tabla 8.8

Efecto del suministro adicional de nitrógeno como NH4NO3 en la antesis en los granos
de trigo a
Porcentaje de N lisina Cantidad de las fracciones
proteicas
del N proteína total
(mg proteína (10g)-1 peso seco
Fracción grano)
b c
proteica 9.5 19.1 9.5 b 19.1 c
Albúmina 4.05 4.00 13.6 13.3

Globulina 2.20 2.25 12.5 16.7

Prolamina 0.40 0.40 41.6 123.0

Glutelina 1.90 1.85 36.5 86.1

a
A partir de Ewald (1964).

b
Porcentaje de proteína cruda en el peso seco (control).

c
Porcentaje de proteína cruda en el peso seco (suministro adicional de nitrógeno).

Una relación similar se presenta en cebada entre el suministro de nitrógeno, el

contenido proteico y el contenido de lisina. En avena y arroz, por otro lado, la principal
proteína de almacenamiento es la glutelina. El incremento en el contenido proteico en
el grano en estas especies causado por una aplicación tardía de nitrógeno por lo tanto
solo tiene efectos despreciables sobre el contenido de lisina y la calidad de la proteína.

8.3 Azufre

8.3.1 General

Página 255
Aunque el SO2 atmosférico es tomado y utilizado por las partes aéreas de plantas
superiores (Capitulo 4), la fuente más importante de azufre es el sulfato tomado por las
raíces. En el rango de pH fisiológico, el anión divalente SO es tomado por las raíces
a tasas relativamente bajas, y el transporte a larga distancia del sulfato ocurre
principalmente por el xilema (Capitulo 3). En varios aspectos, la asimilación del azufre
tiene varias características comunes con la asimilación del nitrato. Por ejemplo, es
necesaria la reducción para la incorporación del azufre a aminoácidos, proteínas y
coenzimas, y en las hojas verdes la ferredoxina es la reductora del sulfato. Contrario al
nitrógeno nitrato, sin embargo, el sulfato puede también ser utilizado sin reducción e
incorporado a estructuras orgánicas esenciales como los sulfolípidos en las
membranas ó los polisacáridos como el agar. Además en contraste al nitrógeno, el
azufre reducido puede ser reoxidado en las plantas. En esta reacción de oxidación el
azufre reducido de la cisteína es convertido en sulfato, que es la forma de
almacenamiento “más segura” de azufre en las plantas. La oxidación de compuestos
reducidos de azufre también parece jugar un rol importante como señal de
retroalimentación negativa para la reducción del sulfato.

8.3.2 Asimilación y reducción del sulfato

Para una reciente revisión comprensiva el lector es remitido a Schmidt (1992). En

plantas superiores y en algas verdes, el primer paso de la asimilación del azufre es la
activación del ión sulfato por el ATP (Fig. 8.18). En esta reacción la enzima ATP
sulfurilasa cataliza el reemplazo de dos grupos fosfato del ATP por el grupo sulfurilo, lo
cual conduce a la formación de adenosina fosfosulfato (APS) y pirofosfato (Fig. 8.18).
Esta enzima es regulada por varios factores externos (e.g., luz) e internos (e.g.,
compuestos reducidos de azufre). El sulfato activado, la adenosina fosfosulfato (APS),
puede servir como sustrato para la síntesis de ésteres de sulfato (vía (1)) ó para la
reducción del sulfato (vía (2)). Para la síntesis de ésteres de sulfato como los
sulfolípidos la enzima APS quinasa cataliza la formación de fosfoadenosina
fosfosulfato (PAPS) en una reacción dependiente de ATP (Fig. 8.18). A partir del
PAPS el sulfato activado puede ser transferido a un grupo hidroxilo formando un éster
de sulfato.

Página 256
 Fig. 8.18. Vías de asimilación del azufre en plantas superiores y algas verdes. (1)
Síntesis de ésteres de sulfato; (2) reducción del sulfato de acuerdo a la vía APS. (En
base a Schiff, 1983 y Schmidt & Jäger, 1992.)

Para la reducción del sulfato (vía (2)) el sulfato activado del APS (Fig. 8.18) así
como aquel del PAPS, es transferido por APS ó PAPS sulfotransferasas a un grupo
tiólico (R-SH) de un carrier correspondiente. No es claro si el glutatión (Fig. 8.19) actúa
in vivo como un carrier. Esta transferencia del sulfato a grupos tiólicos, mediada por
sulfotransferasas, está asociada con una reducción de sulfato a sulfito (SO ). La
subsiguiente reducción del sulfito enlazado al carrier a sulfuro (S2-) puede involucrar la
sulfito reductasa ó la tiosulfato orgánico reductasa. Para ambos tipos de reductasas en
los cloroplastos la ferredoxina reducida es la donadora de electrones (Fig. 8.18).

Fig. 8.19 Biosíntesis del glutatión y fitoquelatinas.

Página 257
 El recién formado grupo -SH es transferido a la acetilserina, la cual es
fraccionada en acetato y el aminoácido cisteína. La cisteína, el primer producto
estable de la reducción asimilatoria de sulfato, actúa como un precursor para la
síntesis de todos los otros compuestos orgánicos que contienen azufre reducido, así
como para otras vías biosintéticas, como la formación del etileno.

La reducción asimilatoria de sulfato es regulada a varios niveles por:

1. la modulación de la actividad de la ATP-sulfurilasa;

2. la disponibilidad de sulfatos in situ en el centro de la ATP sulfurilasa;

3. el cambio en el nivel de la APS sulfotransferasa;

4. la disponibilidad de acetilserina para la cisteína sintasa.

Las altas concentraciones de cisteína inhiben la APS sulfotransferasa, la

enzima que cataliza la transferencia de APS → R-S-SO (Fig. 8.18). La nutrición con
amonio comparando con la nutrición con nitrato incrementa la actividad de esta
enzima. A altos niveles celulares de cualquiera cisteína ó SO2, la evolución del sulfuro
de hidrogeno (H2S) de células verdes es fuertemente realzada por la luz. La reducción
del SO2 dependiente de la luz acoplada con la liberación de H2S desde hojas verdes
(Capítulo 4) se considera un mecanismo importante para la detoxificación del SO2 en
hojas y acículas. Este tipo de reducción del sulfato puede ser considerada una
modificación de la vía de reducción disimilatoria del sulfato en procariotes anaerobios
como el Desulfovibrio el cual usa el sulfato como un oxidante en la formación de ATP y
sulfuro durante la respiración.

En plantas superiores las enzimas de la reducción asimilatoria del sulfato están

localizadas en los cloroplastos pero también pueden ser encontradas, a un nivel
mucho menor, en los plastidios de las raíces. En plantas C4 los cloroplastos de la vaina
del haz son los principales centros de asimilación del sulfato, mientras que los
cloroplastos del mesófilo son los centros de asimilación del nitrato. Sin embargo, los
cloroplastos del mesófilo contienen por lo menos una sulfito reductasa y una cisteína
sintasa.

En general, la reducción del sulfato es varias veces mayor en hojas verdes que
en raíces, y en las hojas la reacción es fuertemente estimulada por la luz. Es esperado
este realce por la luz debido al requerimiento de ferredoxina como un reductor para el
sulfito enlazado al carrier. El realce de la reducción de sulfato por la luz puede estar
además relacionado con los mayores niveles de serina (acetilserina; Fig. 8.18)
sintetizada durante la fotorrespiración (Fig. 5.7). La reducción del sulfato en las hojas
conduce a la exportación al floema de compuestos reducidos de azufre, principalmente
como glutatión, a sitios de demanda para la síntesis de proteínas (e.g., en el ápice
caulinar, frutos, pero también raíces) y probablemente también a la regulación de la
toma de sulfato por la raíces (Sección 3.4). Durante el desarrollo foliar, el patrón de
reducción del sulfato es similar a aquel de reducción del nitrato; esto es, es máximo

Página 258
durante la expansión foliar pero declina rápidamente después de la maduración foliar.
Comparando con la reducción del nitrato, la reducción del sulfato parece estar bajo un
más estricto control por retroalimentación negativa, ya que la acumulación de
compuestos reducidos de nitrógeno como los aminoácidos es una característica
común, pero no lo es los altos contenidos de compuestos reducidos de azufre. Los
productos vegetales secundarios son una excepción (Sección 8.3.4).

8.3.3 Funciones metabólicas del azufre

El azufre es un constituyente de los aminoácidos cisteína y metionina y por lo tanto de

las proteínas. Ambos de estos aminoácidos son precursores de otros compuestos que
contienen azufre como coenzimas y productos vegetales secundarios. El azufre es un
constituyente estructural de estos compuestos (e.g., R1–C–S–C–R2) ó actúa como un
grupo funcional (e.g., R-SH) involucrado directamente en las reacciones metabólicas.
Cerca del 2% del azufre orgánico reducido en la planta está presente en la fracción
tiólica hidrosoluble (-SH), y bajo condiciones normales el tripéptido glutatión explica
mas del 90% de esta fracción. El glutatión sirve de muchas funciones en plantas y su
metabolismo ha sido revisado recientemente por Bergmann & Rennenberg (1993). La
síntesis de glutatión ocurre en dos pasos (Fig. 8.19). En el primer paso la
glutamilcisteína es producida a partir del glutamato y la cisteína, y en el segundo paso
la glicina es acoplada a la glutamilcisteína, mediada por la glutatión sintetasa, una
enzima con requerimiento absoluto de magnesio para su actividad. En algunas
especies leguminosas, en el segundo paso la glutatión sintetasa usa alanina en vez de
glicina, formando homoglutatión que funciona análogamente al glutatión.

En plantas el contenido de glutatión es usualmente mayor en las hojas que en

las raíces, y en las hojas más del 50% está localizado en los cloroplastos donde puede
alcanzar concentraciones milimolares. Además en zonas radicales apicales, por
ejemplo del maíz, el glutatión es el principal compuesto tiólico de bajo peso molecular,
su contenido está en el rango de 0.7 mmol kg-1 peso fresco, cerca de cuatro veces
mayor que el de cisteína. El glutatión es fácilmente hidrosoluble y es un antioxidante
poderoso en plantas, y es muy probablemente de mucha mayor importancia que el
sistema redox cisteína–cistina. Particularmente en los cloroplastos ambos
antioxidantes glutatión y ascorbato juegan un rol clave en la detoxificación de los
radicales de oxigeno y peróxido de hidrogeno, por ejemplo en el ciclo ascorbato
peroxidasa – glutatión reductasa (Sección 5.2). En las células, el glutatión es en su
mayor parte mantenido en su forma reducida por la enzima glutatión reductasa (Fig.
8.19). El rol antioxidante del glutatión se refleja, por ejemplo, en el incremento de la
actividad glutatión reductasa a altas intensidades lumínicas en plantas deficientes de
magnesio, ó en respuesta a otro estreses oxidativos como el ozono ó el dióxido de
azufre. La conjugación del glutatión reducido con un número de xenobióticos como la
atrazina (usada para el control de malezas) es también el mecanismo de detoxificación
y de este modo, de resistencia de algunas especies vegetales a ciertos xenobióticos.

El glutatión puede además funcionar como un pool de reserva transitoria del

azufre reducido y por lo tanto mantener una cierta concentración celular de cisteína. El
glutatión es además el precursor de las fitoquelatinas (Fig. 8.19) que funcionan en la
detoxificación de ciertos metales pesados en plantas superiores. Las células
responden a la exposición a altas concentraciones de metales pesados como cadmio y
zinc, con la síntesis de polipéptidos con alto contenido de cisteína, denominadas

Página 259
 “metalotioneínas”. En plantas, contrario a los mamíferos, estos polipéptidos tienen
mucho menos peso molecular y pueden ser denominados como “metalotioneínas
clase III” o fitoquelatinas.

Las fitoquelatinas consisten de unidades repetitivas de glutamilcisteína (entre 2

y más de 10) con una glicina terminal, y son sintetizadas con la degradación del
glutatión mediada por una carboxipeptidasa (Fig. 8.19). Las fitoquelatinas son capaces
de ligar cationes metálicos pesados vía coordinación tiólica y por lo tanto
detoxificarlos. La síntesis de fitoquelatinas en las raíces es estimulada más
efectivamente por el cadmio, en menos medida por el zinc y el cobre, e
insignificantemente por el níquel. Un ejemplo para el cadmio es mostrado en la Tabla
8.9. La síntesis de fitoquelatinas se incrementa en gran parte mediante la exposición
de las raíces a 3 µм cadmio, y este incremento, esta acompañado por una rápida
declinación en el contenido de glutatión. Esta relación inversa es evidente después de
solo 1-2h de exposición al cadmio. La síntesis de fitoquelatinas es inducida por la
exposición a 0.05 µм cadmio, y la síntesis excede por mucho la cantidad requerida
para la detoxificación del metal pesado.

Tabla 8.9

Contenido de cisteína libre, glutatión total, y fitoquelatinas y cadmio en los 10 cm.

apicales de raíces de maíz expuestos a 0 ó 3 µм Cd2+ por 24 h a
Tioles (nmol g-1 peso fresco) Cd en raíces
2+
Cd Cisteína Glutatión Fitoquelatinas
(nmol g-1 peso
(µм) fresco)
0 43 421 3 n.d.

3 44 156 230 13.1

a
En base a Tukendorf & Rauser (1990). ND. No determinado.

Las diferencias entre ecotipos de Silene vulgaris en la tolerancia al cadmio

están presumiblemente relacionadas con diferencias en la síntesis de fitoquelatinas.
Sin embargo, es cuestionable un rol clave general de las fitoquelatinas en la tolerancia
a metales pesados en las plantas, por ejemplo en la tolerancia al zinc.

Las tiorredoxinas son otra familia importante de tioles en plantas superiores,

además del glutatión y sus compuestos relacionados. Las tiorredoxinas son proteínas
de bajo peso molecular de cerca de 12 kDa con dos residuos cisteína bien
conservados, que forman un puente bisulfuro intermolecular redox-activo. Las células
vegetales contienen dos sistemas diferentes capaces de reducir las tiorredoxinas: en
los cloroplastos el sistema ferredoxina/tiorredoxina, y en el citoplasma el sistema
NADP/tiorredoxina. En los cloroplastos, las tiorredoxinas funcionan principalmente
como proteínas reguladoras en el metabolismo del carbono. En su forma reducida las
tiorredoxinas activan, por ejemplo, la fructosa-1,6-bifosfatasa y varias enzimas del ciclo
de Calvin, y de esta manera actúan como enlace regulador entre el abastecimiento de
equivalentes reductores (PS II) y la asimilación de CO2.

El azufre reducido es un constituyente estructural de varias coenzimas y grupos

prostéticos como la ferredoxina (Sección 9.1), biotina (Vitamina H) y pirofosfato de

Página 260
tiamina (Vitamina B1). En muchas enzimas y coenzimas como la ureasa, las
sulfotransferasas (Fig. 8.18) y la coenzima A, los grupos –SH actúan como grupos
funcionales en la reacción enzimática. En la vía glucolítica, por ejemplo, la
descarboxilación del piruvato y la formación del acetil coenzima A son catalizadas por
un complejo multienzimático que involucra tres coenzimas que contienen azufre: la
tiamina pirofosfato (TPP), el sistema redox sulfhidrilo-disulfuro del ácido lipoico y el
grupo sulfhidrilo de la coenzima A:

El grupo acetilo (-CO-CH3) de la coenzima A es luego transferido al ciclo de los

ácidos tricarboxílicos ó a la vía de síntesis de ácidos grasos (Sección 8.7, Fig. 8.17). El
acoplamiento de las unidades de C2 en la síntesis de ácidos grasos de cadena larga
requiere de una carboxilación transitoria, la cual es mediada por la coenzima que
contiene azufre biotina y es activada por el manganeso.

También como componente estructural de proteínas, la cisteína tiene efectos

particulares sobre la estructura y función de las proteínas. La formación reversible de
enlaces disulfuros entre dos residuos adyacentes de cisteína (la mitad cisteinil) en la
cadena del polipéptido es de fundamental importancia para la estructura terciaria y de
este modo para la función de las proteínas enzimáticas. Este enlace puede formar un
entrecruzamiento permanente (covalente) entre cadenas del polipéptido ó un puente
dipeptídico reversible, comparable con las funciones redox del glutatión (Fig. 8.18).
Durante la deshidratación, el número de enlaces disulfuro en las proteínas se
incrementa a expensas de los grupos –SH, y este cambio está asociado con la
agregación y desnaturalización de las proteínas. La protección de los grupos –SH en
las proteínas a partir de la formación de puentes disulfuro se considera que es de gran
importancia al proporcionar resistencia celular a la deshidratación (causada por la
sequía y el calor) y daño por heladas.

Los compuestos que contienen azufre más importantes del metabolismo

secundario son los alliins y los glucosinolatos. Estos son de particular relevancia para
la horticultura y agricultura. Allin es el nombre común para los sulfóxidos de S-
alqu(en)ilcisteína que son los compuestos característicos del género Allium:

Página 261
 Mas del 80% del azufre total en especies Allium puede estar enlazado a tales
compuestos, en cebolla (Allium cepa) por ejemplo como sulfóxido de S-propilcisteína
(R = -CH2-CH2CH3). El clivaje enzimático de los alliins es mediado por la alliinasa. La
perdida de la compartimentación celular por daños mecánicos de los tejidos realza en
gran parte su actividad enzimática al incrementar la disponibilidad de sustrato y
conduce a la formación de allicins como precursores de un gran número de sustancias
volátiles como los mono- y disulfuros con un olor característico.

Los glucosinolatos son compuestos característicos del metabolismo secundario

de por lo menos 15 taxa dicotiledóneos, incluyendo el Brassicaceae. Los
glucosinolatos contienen azufre ambos como grupo sulfhidrilo y sulfo, la cadena lateral
R varia entre especies vegetales:

Los glucosinolatos son almacenados en las vacuolas y su hidrólisis es

catalizada por la enzima citosólica mirosinasa la cual está presente en solo un muy
pequeño números de células en un órgano dado como una hoja ó semilla. La hidrólisis
conduce a la liberación de glucosa, sulfato y compuestos volátiles como isotiocianatos
en Brassica napus. Similar a la alliinasa también la actividad mirosinasa en las células
es en gran parte realzada por los daños mecánicos de las células.

No se entiende completamente el rol de los compuestos secundarios con

azufre. Ellos actúan definitivamente como sustancias de defensa (fitocidas, disuasores
alimenticios) aunque la importancia de este mecanismo de defensa ha sido
presumiblemente sobreestimado en el pasado. Esto desde luego es cierto para los
glucosinolatos que sirven para funciones importantes como el almacenamiento de
azufre en las plantas. Durante los periodos de bajo suministro de azufre a las raíces
pero de alta demanda vegetal (e.g., rápido crecimiento vegetativo, formación de la
semilla) los glucosinolatos son degradados por la mirosinasa y ambas moléculas de
azufre son reutilizadas a través de la vía normal de asimilación de azufre.

El azufre en su forma no reducida, i.e., como éster de sulfato, es un

componente de los sulfolípidos y es así un constituyente estructural de todas las
membranas biológicas. En los sulfolípidos el grupo sulfo es acoplado por un enlace
éster a un azúcar C6, por ejemplo, la glucosa:

Página 262
 Los sulfolípidos son particularmente abundantes en las membranas tilacoidales
de los cloroplastos, alrededor del 5% de los lípidos de los cloroplastos son sulfolípidos.
Los sulfolípidos pueden además estar involucrados en la regulación del transporte
iónico a través de las biomembranas. Se ha mostrado que los niveles de sulfolípidos
en las raíces están correlacionados positivamente con la tolerancia vegetal a lo salino,
a mayor nivel mayor la tolerancia.

8.3.4 Suministro de azufre, crecimiento vegetal y composición vegetal

Los requerimientos de azufre para el crecimiento óptimo varían entre 0.1 y 0.5% del
peso seco vegetal. Para las familias de plantas de cultivo, los requerimientos se
incrementan en el orden Gramineae < Leguminosae < Cruciferae y esto también se
refleja en las correspondientes diferencias en el contenido de azufre (porcentaje de
peso seco) de sus semillas: 0.18–0.19, 0.25–0.3, y 1.1–1.7, respectivamente. El
contenido de azufre en proteína también varía considerablemente ambos entre las
fracciones proteicas de las células individuales (Tabla 8.10) y entre especies
vegetales. En promedio, las proteínas de las leguminosas contienen menos azufre que
las proteínas de los cereales, siendo las proporciones N/S de 40:1 y 30:1,
respectivamente.

Tabla 8.10

Efecto de la deficiencia de azufre en la composición foliar en tomate a

Contenido foliar Contenido de azufre en
proteína
-1
(mg (100g) peso seco)
(μg mg-1 proteína)
Tratamiento Clorofila Proteína Almidón Citoplasma Cloroplasto
Control (+SO
5.8 48.0 2.8 13.5 6.5
)
0.9 3.5 27.0 3.8 5.2
Deficiente de S
a
En base a Willenbrink (1967)

Como con la deficiencia de nitrógeno, también bajo deficiencia de azufre se

deprime más el crecimiento caulinar que radical, conduciendo, por ejemplo en tomate,
a una disminución en la relación peso seco vástago – raíz de 4.4 en plantas suficientes

Página 263
en azufre a 2.0 en plantas deficientes en azufre. La interrupción del suministro de
azufre en pocos días disminuye la conductividad hidráulica radical, la apertura
estomatal y la fotosíntesis neta. La reducida área foliar en plantas deficientes en azufre
es el resultado de ambos menor tamaño y particularmente menor numero de células
foliares. El numero de cloroplastos por célula del mesófilo puede ó no ser afectado, por
ejemplo, en trigo ó claramente disminuido, por ejemplo en espinaca.

Una característica típica de la deficiencia de azufre es la drástica disminución

en el contenido foliar de clorofila. Esto es esperado, ya que en las hojas una alta
proporción de las proteínas esta localizada en los cloroplastos donde las moléculas de
clorofila comprenden grupos prostéticos del complejo cromoproteido. Por consiguiente,
bajo deficiencia de azufre el agotamiento de aminoácidos que contienen azufre
cisteína y metionina no solo inhibe la síntesis de proteínas sino de un modo similar
también disminuye el contenido foliar de clorofila (Tabla 8.10). En contraste, el almidón
puede acumularse, como consecuencia cualquiera del deteriorado metabolismo de los
carbohidratos en los centros de producción (la fuente) ó de la baja demanda en los
centros de demanda (inhibición del crecimiento). En respuesta a la deficiencia de
azufre, se sintetiza proteínas de bajo contenido de azufre, lo cual es mas evidente en
el citoplasma de las células foliares (Tabla 8.10).

En plantas deficientes de azufre, la inhibición de la síntesis de proteínas esta

correlacionada con una acumulación de nitrógeno orgánico soluble y nitrato (Tabla
8.11). Las amidas están usualmente presentes en concentraciones y proporciones
mucho mayores en la fracción de nitrógeno soluble. El contenido de sulfato es
extremadamente bajo en plantas deficientes de azufre y se incrementa marcadamente
cuando el suministro de sulfato es suficiente para el óptimo crecimiento. El contenido
de sulfato vegetal es por lo tanto un indicador más sensible del estado nutricional del
azufre que el contenido de azufre total, siendo el mejor indicador la proporción sulfato
azufre en el contenido de azufre total.

La inhibición de la síntesis proteica durante la deficiencia de azufre conduce a

la clorosis, justo como sucede durante la deficiencia de nitrógeno. Contrario al
nitrógeno, sin embargo, el azufre es distribuido mas uniformemente entre las hojas
nuevas y viejas y su contenido es afectado similarmente en hojas viejas y nuevas por
el nivel de suministro de sulfato. Además, la distribución del azufre en plantas
deficientes en azufre también es afectada por el suministro de nitrógeno; los síntomas
de deficiencia de azufre pueden presentarse cualquiera en hojas jóvenes (abundante
nitrógeno) ó en hojas viejas (bajo nitrógeno), lo que indica que la grado de
removilización y retranslocación desde las hojas mas viejas depende de la tasa de
senescencia foliar inducida por la deficiencia de nitrógeno, una relación que es
también evidente para los micronutrientes cobre y zinc (Sección 3.5). En leguminosas,
durante las etapas iniciales de deficiencia de azufre, la actividad nitrogenasa de los
nódulos radicales se deprime mucho mas que la fotosíntesis; los síntomas de
deficiencia de azufre en leguminosas cultivadas simbióticamente son por lo tanto
indistinguibles de los síntomas de deficiencia de nitrógeno. En los nódulos radicales de
leguminosas deficientes en azufre los bacteroides están aún bien suplidos con azufre.
La alta sensibilidad de la actividad nitrogenasa a la deficiencia de azufre refleja por lo
tanto cualquiera el deteriorado metabolismo de la planta hospedera ó una de las varias
“señales” que modulan la actividad nitrogenasa (Sección 7.4).

Tabla 8.11

Página 264
 Efecto de la concentración de sulfato en la solución nutritiva sobre el peso fresco foliar y
contenido foliar de azufre y nitrógeno en algodón a
Peso seco Azufre ó nitrógeno (% de peso seco)
Suministro
foliar S S N N N proteíco
orgánico
(mg SO l-1) (g por planta) Sulfato Orgánico Nitrato soluble
0.1 1.1 0.003 0.11 1.39 2.23 0.96

1.0 2.4 0.003 0.12 1.37 2.21 1.28

10.0 3.4 0.009 0.17 0.06 1.19 2.56

50.0 4.7 0.10 0.26 0.00 0.51 3.25

200.0 4.7 0.36 0.25 0.10 0.45 3.20

a
En base a Ergic & Eaton (1951).

En plantas deficientes de azufre no solo disminuye el contenido proteico sino

también el contenido de azufre en las proteínas (Tabla 8.10), indicando que se
sintetizan proteínas con menores proporciones de metionina y cisteína pero mayores
proporciones de otros aminoácidos como arginina y aspartato (Tabla 8.12). Los
cambios en la composición proteica causados por los cambios en el suministro de
nutrientes minerales se han mostrado ya en relación al suministro de nitrógeno
(Sección 8.2.5). La disminución de proteínas ricas en azufre bajo deficiencia de azufre
no esta confinada a los granos de trigo (Tabla 8.12) sino también puede encontrarse
en otros cereales y leguminosas y en maíz. Bajo deficiencia de azufre, en trigo
disminuye la fracción de polipéptidos de bajo peso molecular ricos en azufre, y en
maíz la proporción de la principal proteína de almacenamiento zeína, la cual tiene un
bajo contenido de azufre, se incrementa en un 30% mientras que la glutelina rica en
azufre disminuye de 36 a 71%. En semillas de soya una de las dos principales
proteínas de almacenamiento, las globulinas 7S, está desprovista de metionina. La
infusión al tallo de metionina incrementó el contenido de metionina en las semillas de
soya a 23%.

El menor contenido de azufre en las proteínas influencia considerablemente la

calidad nutricional. La metionina es un aminoácido esencial en la nutrición humana y
es frecuentemente un factor limitante en las dietas en que las semillas son la principal
fuente de proteína. Además, una disminución en el contenido de cisteína en los
cereales de grano reduce la calidad de cocción de la harina, ya que los puentes
disulfuro durante la preparación de la pasta son los responsables de la polimerización
de la fracción glutelina.

En Brassicaceae el contenido de glucosinolatos y de sus metabolitos volátiles

está estrechamente relacionado con el suministro de sulfato. Sus contenidos en las
plantas pueden incrementarse mas allá del nivel al cual el suministro de sulfato afecta
el crecimiento (Tabla 8.13). Desde el punto de vista cualitativo este incremento puede
considerarse favorable (e.g., debido a que realza el sabor de la hortalizas, volviéndolas
sabrosas) ó desfavorable (e.g., debido a que disminuye su aceptabilidad como
alimento animal). Durante la última década se ha hecho mucho progreso en la
selección y mejoramiento de nuevos cultivares, por ejemplo, en colza con mucho
menores contenidos de glucosinolato. Cuando se cultivaron en sitios con bajo
suministro de azufre estos nuevos cultivares son, sin embargo, mas sensibles a la

Página 265
deficiencia de azufre que los cultivares tradicionales con alto contenido de
glucosinolato. Esta mayor sensibilidad a la deficiencia de azufre puede por lo menos
en parte ser explicada por el rol de los glucosinolatos como compuestos de
almacenamiento transitorio del azufre (Sección 8.3.3).

Tabla 8.12

Efecto de la fertilización de azufre en la composición de

aminoácidos en la proteína del endospermo en trigo a
Contenido de aminoácido

(nmol (16g)-1 N proteico)

Control n Deficiencia de
Aminoácido azufre x
Metionina 11 5

Cisteína 21 7

Arginina 27 34

Aspartato 33 93
a
En base a Wrigley et al. (1980)
n
0.25% S total en peso seco.

x
0.10% S total en peso seco.

Tabla 8.13

Efecto del suministro de sulfato sobre el rendimiento y contenido de

aceite de mostaza en vástagos de Brassica juncea a
Suministro de sulfato Vástagos Contenido de aceite de
mostaza
(mg S por maceta) (g peso fresco)
(mg (100g)-1 peso fresco
1.5 80 2.8

15.0 208 8.1

45.0 285 30.7

405.0 261 53.1

1215.0 275 52.1

a
En base a Marquard et al. (1968).

Página 266
 En áreas altamente industrializadas el requerimiento de azufre vegetal es a
menudo satisfecho completamente ó a un grado considerable por la polución
atmosférica de SO2. En Europa del Norte, sin embargo las emisiones industriales de
SO2 han disminuido drásticamente en la última década. De este modo, la deficiencia
de azufre se está volviendo mas extendida en las áreas agrícolas de Europa del Norte
con altos niveles de producción de semilla de colza en particular. Mundialmente, la
deficiencia de azufre en la producción agrícola es bastante común en áreas rurales,
particularmente en áreas altamente lluviosas, por ejemplo en los trópicos húmedos, y
también en los climas templados y en suelos altamente lixiviados. Bajo estas
condiciones, la aplicación de fertilizantes nitrogenados en forma de urea es inefectiva
a menos que el azufre sea aplicado simultáneamente.

8.4 Fósforo

8.4.1 General

Contrario al nitrato y sulfato, el fosfato no es reducido en las plantas sino que

permanece en su forma oxidada más alta. Después de la toma, -a pH fisiológico
principalmente como H2PO4- cualquiera permanece como fosfato inorgánico (Pi) ó es
ésterificado a través de un grupo hidroxilo a una cadena de carbono (C-O-Ⓟ) como un
simple fosfoéster (e.g., azúcar-fosfato) ó se adhiere a otro fosfato por un enlace
pirofosfato rico en energía Ⓟ-Ⓟ (e.g., en ATP). Son muy altas las tasas de
intercambio entre Pi y Ⓟ en enlace éster y pirofosfato. Por ejemplo, el Pi tomado por
las raíces es incorporado en unos pocos minutos en Ⓟ orgánico pero después de esto
es liberado de nuevo como Pi en el xilema (Sección 2.8). Otro tipo de enlace fosfato se
caracteriza por la relativa alta estabilidad de su estado diéster (C-Ⓟ-C). En esta
asociación el fosfato forma un grupo puente que conecta unidades a estructuras más
complejas ó macromoleculares.

8.4.2 El Fósforo como un elemento estructural

La función del fósforo como un constituyente de estructuras macromoleculares es

mas prominente en ácidos nucleicos, que, como unidades de la molécula de DNA, son
los carriers de la información genética y, como unidades de RNA, son las estructuras
responsables de la traducción de la información genética (Fig. 8.11). En ambos DNA y
RNA, el fosfato forma un puente entre las unidades ribonucleósido para formar
macromoléculas:

El fósforo es responsable de la naturaleza fuertemente ácidica de los ácidos

nucleicos y de este modo de la excepcionalmente alta concentración de cationes en
las estructuras del DNA y RNA. La proporción de fósforo en los ácidos nucleicos al

Página 267
fósforo total enlazado orgánicamente difiere entre los tejidos y células; es alta en
meristemos y baja en tejidos de almacenamiento.

El modo puente del fósforo diéster es también abundante en los fosfolípidos de

las biomembranas (Sección 2.3). Ahí forma un puente entre un diglicérido y otra
molécula (aminoácido, amina ó alcohol). En las biomembranas la amina colina es
frecuentemente la pareja dominante, formando la fosfatidilcolina (lecitina):

Las funciones de los fosfolípidos (y también de los sulfolípidos; ver Sección 8.3)
están relacionadas a su estructura molecular. Hay una región lipofílica (que consiste
de dos mitades de ácidos grasos de cadena larga) y una región hidrofilica en una
molécula; en una interfase lípido-agua, las moléculas están orientadas de tal forma
que se estabiliza la capa límite (Fig. 2.4). Las cargas eléctricas de la región hidrofilica
juegan un rol importante en las interacciones entre las superficies de las
biomembranas y los iones en el medio circundante.

8.4.3 Rol en la transferencia de energía

Aunque presente en células solo a bajas concentraciones, los fosfoésteres (C-Ⓟ) y

los fosfatos ricos en energía (Ⓟ～Ⓟ) representan a la maquinaria metabólica de las
células. Se han identificado más de 50 ésteres individuales formados a partir de
fosfato y alcoholes de azúcar, de los cuales cerca de 10, incluyendo la glucosa-6-
fosfato y el fosfogliceraldehído, están presentes en concentraciones relativamente
altas en las células. La estructura común de los fosfoésteres es como sigue:

La mayoría de fosfoésteres son intermediarios en las vías metabólicas de biosíntesis y

degradación. Su función y formación están directamente relacionadas al metabolismo
energético de las células y a los fosfatos ricos en energía. La energía requerida, por
ejemplo, para la biosíntesis de almidón ó para la toma de iones es suplida por un
intermediario ó coenzima rico en energía, principalmente el ATP:

Página 268
La energía liberada durante la glucólisis, la respiración (Sección 5.3), ó la fotosíntesis
(Sección 5.2) es utilizada para la síntesis de enlaces pirofosfatos ricos en energía, y en
la hidrólisis de este enlace son liberados ～30 kJ por mol ATP. Esta energía puede ser
transmitida con el grupo fosforilo a otro compuesto en una reacción de fosforilación,
que resulta en la activación (reacción de priming) de este compuesto:

El ATP es el principal fosfato rico en energía requerido para la síntesis de almidón. Los
enlaces pirofosfato ricos en energía del ATP pueden también ser transmitidos a otras
coenzimas que difieren del ATP solo en la base nitrogenada, por ejemplo, la uridina
trifosfato (UTP) y la guanosina trifosfato (GTP), que son requeridas para la síntesis de
sacarosa y celulosa, respectivamente. La actividad de las ATPasas, interviene la
hidrólisis y, de este modo, la transferencia de energía es afectada por muchos factores
que incluyen nutrientes minerales como el magnesio (Sección 8.5), calcio (Sección
8.6), y potasio (Sección 8.7; Capitulo 2). En algunas reacciones de fosforilación es
liberado pirofosfato inorgánico rico en energía (PPi) y la otra mitad adenosina (ó
uridina) permanece adherida al sustrato:

La liberación de PPi toma lugar en todas las principales vías biosintéticas, por
ejemplo, en la acilación de la CoA en la síntesis de ácidos grasos, en la formación de
la APS en la activación del sulfato (Fig. 8.18), ó en la formación de almidón en los
cloroplastos ó de sacarosa en el citosol (Fig. 8.20). Varias enzimas pueden hacer uso
del PPi, por ejemplo la UDP-glucosa fosforilasa (Fig. 8.20) y la pirofosfastasa
inorgánica bombeadora de protones en el tonoplasto (Sección 2.4.2; Fig. 2.9). Las
concentraciones celulares del PPi, están en el rango de 100-200 nmol g-1 peso fresco
y, de este modo, en un rango similar al del ATP. En hojas, las concentraciones de PPi
son similares en el citosol y estroma de los cloroplastos y permanecen bastante
estables durante el ciclo luz-oscuridad.

En células metabolicamente activas, los fosfatos ricos en energía se

caracterizan por tasas de recambio extremadamente altas. A partir de experimentos de
marcación con 32P en pulso, pueden ser calculadas las tasas de recambio de varios

Página 269
compuestos de fósforo (Tabla 8.14). Impresiona que solo una pequeña cantidad de
ATP pueda satisfacer el requerimiento energético de las células vegetales. Se ha
calculado, por ejemplo, que 1g de puntas radicales metabolicamente activas de maíz
sintetizan cerca de 5g ATP por día. La cantidad de fosfolípidos y RNA es mucho mayor
comparando con el ATP, pero ellos son unos compuestos mucho más estables y
tienen una relativamente baja tasa de síntesis (Tabla 8.14).

La fosforilación de las proteínas enzimáticas por ATP, GTP, ó ADP es otro

mecanismo por el cual los fosfatos ricos en energía pueden modular las actividades
enzimáticas:

Esta fosforilación reguladora es mediada por proteínquinasas y pueden resultar

en la activación, inactivación y/ó cambios en las propiedades alostéricas de la
molécula blanco. Las proteínquinasas normalmente fosforilan residuos de serina y
treonina de la cadena polipeptídica. La defosforilación es generalmente una reacción
hidrolítica catalizada por proteínfosfatasas. La fosforilación proteica se considera un
factor clave en la transducción de señales, por ejemplo, en las respuestas vegetales
mediadas por el fitocromo. Un ejemplo de esto se ha dado para el realce de la
asimilación foliar del nitrato estimulado por la luz (Fig. 8.3). La PEP carboxilasa es una
de las enzimas clave reguladas por la fosforilación, ambas en plantas C3 y C4. En
plantas C4 y CAM (Sección 5.2.4) la fosforilación incrementa la actividad PEP
carboxilasa y simultáneamente la enzima se hace menos sensible al control por
retroalimentación negativa por las altas concentraciones de malato.

Tabla 8.14

Tiempos de recambio y tasas de síntesis de fracciones de fosfato orgánico en

Spirodela a
Cantidad Recambio Tasa de síntesis

Fracción (nmol g-1 peso (min) (nmol P g-1 peso

fósforo fresco) fresco/min-1)
ATP 170 0.5 340

Glucosa-6- 670 7 95
fosfato
2700 130 20

Página 270
 Fosfolípidos 4900 2800 2

RNA 560 2800 0.2

DNA
a
En base a Bieleski & Ferguson (1983).

8.4.4. Compartimentación y el rol regulador del fosfato inorgánico

En muchas reacciones enzimáticas, el Pi es cualquiera un sustrato ó un producto final

(e.g., ATP → ADP + Pi). Además, el Pi controla algunas reacciones enzimáticas clave.
La compartimentación del Pi es por lo tanto esencial para la regulación de las vías
metabólicas en el citoplasma y cloroplastos. En el tejido del fruto del tomate, por
ejemplo, el Pi liberado desde las vacuolas al citoplasma puede estimular la actividad
de la fosfofructoquinasa; la última es la enzima clave en la regulación del flujo de
sustratos a la vía glucolítica. De este modo un incremento en la liberación de Pi desde
las vacuolas puede iniciar la explosión respiratoria correlacionada con la maduración
de los frutos. El retraso de la maduración de los frutos en plantas de tomate deficientes
en fósforo puede estar relacionado con esta función del Pi.

En células vacuoladas de plantas superiores la vacuola actúa como un pool de

almacenamiento, o “pool no metabólico”, de Pi, y a un suministro adecuado de fósforo
a las plantas ~85-95% del Pi está localizado en las vacuolas. En contraste, en las
hojas de plantas deficientes en fósforo virtualmente todo el Pi se encuentra en el
citoplasma y los cloroplastos, i.e., en el “pool metabólico”. En hojas, el contenido de
fósforo total puede variar por un factor de 20 sin afectar la fotosíntesis, ya que la
concentración de Pi en el citoplasma es regulada en un rango estrecho mediante una
efectiva homeostasis del fosfato en que el Pi de la vacuola actúa como un buffer. Lo
mismo es cierto para las raíces donde la concentración de Pi citoplásmico es
mantenida bastante constante en del rango de 6.0 mм (maíz) y 4.2 mм (arveja)
también bajo deficiencia de fósforo, a menos que se agote el pool vacuolar. Bajo
deficiencia de fósforo en hojas las concentraciones citoplásmicas de Pi pueden caer
desde 5 mм a menos de 0.2 mм. Simultáneamente, los niveles de fosfatos ricos en
energía caen 20-30% del nivel original. El realce de la respiración alternativa parece
reflejar la adaptación metabólica que permite que la respiración prosiga debido a que
está niega la necesidad de adenilatos y Pi.

En las hojas, la fotosíntesis y el particionamiento del carbono en el ciclo

luminoso-oscuro son fuertemente afectados por las concentraciones de Pi en el
estroma de los cloroplastos y por la compartimentación entre los cloroplastos y el
citosol (Fig. 8.20). En lo luminoso, para la fotosíntesis óptima en los cloroplastos
parece requerirse una concentración de Pi en rango de 2.0-2.5 mм, y la fotosíntesis se
inhibe casi totalmente cuando las concentraciones de Pi caen debajo de 1.4-1.0 mм.
Debido a la gran demanda de Pi para los intermediarios fosforilados de la fotosíntesis
(Fig. 8.20), en hojas de plantas deficientes en fósforo (i.e., sin buffer vacuolar) las
concentraciones de Pi pueden caer 50% siguiente a la transición oscuridad-luz.

Página 271
Fig. 8.20 Implicación y rol regulador del fosfato en la síntesis de almidón y transporte de carbohidratos en
una célula foliar. (1) ADP-glucosa pirofosforilasa: regula la tasa de síntesis de almidón; inhibida por P i y
estimulada por PGA. (2) Translocador de fosfato: regula la liberación de fotosintatos desde los
cloroplastos; realzado por Pi. TP, triosas fosfato (gliceraldehido-3-fosfato, GAP; dihidroxiacetona fosfato,
DHAP); F6P, fructosa 6-fosfato; G6P, glucosa 6-fosfato. (En base a Walter, 1980).

El rol del Pi sobre el particionamiento del carbono entre los cloroplastos y el

citosol ha sido impresionantemente demostrado con cloroplastos aislados por Heldt et
al (1977). Un incremento en las concentraciones externas de Pi a más de 1 mм
estimuló la fotosíntesis neta (fijación total de carbono), pero disminuyo drásticamente
la incorporación del carbono fijado en almidón. La concentración de Pi en el estroma
requerida para la inhibición severa de la síntesis de almidón es de 5 mм.

La inhibición de la síntesis de almidón por las altas concentraciones de Pi es

causada por dos mecanismos regulados separadamente localizados en los
cloroplastos. La enzima clave de la síntesis de almidón en los cloroplastos, la ADP-
glucosa pirofosforilasa [vía (1), Fig. 8.20], es alostéricamente inhibida por el Pi y
estimulada por las triosas fosfato. Por lo tanto la relación de Pi a triosas fosfatos influye
fuertemente la tasa de síntesis de almidón en los cloroplastos, a altas relaciones la
enzima es “apagada”. El otro mecanismo regulado por el Pi es la liberación de triosas
fosfato (gliceraldehido 3-fosfato y dihidroxiacetona fosfato), los principales productos
de la fijación del CO2 que abandonan los cloroplastos. Esta liberación es controlada
por un translocador de fosfato, un carrier específico localizado en la membrana interna
de la envoltura del cloroplasto [vía (2), Fig. 8.20] y que facilita el contraintercambio P i
↔ triosa fosfato. En espinaca, está proteína translocadora explica cerca del 15% de la
proteína total en la envoltura del cloroplasto. En plantas C4 y CAM este translocador
también acepta otra triosa, es decir el fosfoenolpiruvato (PEP). Vía el translocador de
fosfato la toma neta de Pi por los cloroplastos regula la liberación de fotosintatos
desde el cloroplasto. Las altas concentraciones de Pi en el citosol por lo tanto agotan
los metabolitos triosa fosfato del estroma, que sirven como ambos sustratos y
activadores en la síntesis de almidón. De este modo, la inhibición de la síntesis de
almidón por las altas concentraciones de Pi es también el resultado del agotamiento
del sustrato.

En las células guarda de Pisum sativum el translocador de fosfato en la

envoltura del cloroplasto [vía (2), Fig. 8.20] transporta glucosa-6-fosfato, similarmente
a como se conoce para los amiloplastos en células de almacenamiento (ver abajo).

Página 272
Esté mecanismo permite a las células guarda sintetizar almidón aunque ellas carezcan
de fructosa-1,6-bifosfato sintasa, la enzima requerida para la biosíntesis de C3 → C6.

La fijación del dióxido de carbono en el ciclo de Calvin es un proceso en que se

requieren cinco sextos de los productos de la carboxilación en el estroma para
regenerar el aceptor de CO2 la ribulosa bifosfato. La excesiva exportación de triosas
fosfato inducida por las altas concentraciones de Pi conduce al agotamiento de estos
metabolitos que se requieren para la regeneración de la RuBP (Fig. 8.20). En
cloroplastos aislados las altas concentraciones externas de Pi también inhiben por lo
tanto la fijación total de CO2. Sin embargo, en plantas intactas, predominan no las
altas, sino mas frecuentemente las bajas concentraciones de Pi en el citosol y en los
cloroplastos, por ejemplo, bajo deficiencia de fósforo. La acumulación de grandes
cantidades de almidón en los cloroplastos es una de las típicas características en la
deficiencia de fósforo (ver Tabla 8.17), y este almidón es así mismo removilizado
insuficientemente en la noche ó durante el crecimiento reproductivo.

Se espera acumulación de almidón en los cloroplastos de plantas deficientes

en fósforo por al menos dos razones (Fig. 8.20), es decir por las bajas concentraciones
de Pi en el citosol y, de este modo, la baja exportación de triosas desde el cloroplasto,
y por el incremento en la actividad de la ADPG-pirofosforilasa debido a las bajas
concentraciones de Pi en el estroma. El cambio a favor del aprovechamiento de triosas
para la síntesis de almidón puede incluso reducir la actividad del ciclo de Calvin y la
fijación de CO2 al limitar la regeneración de la RuBP. La acumulación de almidón y
azúcares en las hojas de plantas deficientes en fósforo puede también ser
indirectamente el resultado de la menor exportación debido a las limitaciones de ATP
para el cotransporte sacarosa-protón en la carga del floema (Sección 5.4), y a la
menor demanda en los centros demanda.

Típicamente, bajo deficiencia de fósforo es mucho mas deprimido el

crecimiento caulinar que la fotosíntesis. La finamente ajustada homeostasis del Pi en
el citosol y los cloroplastos es una de las razones para esto y otra puede ser la mayor
actividad de varias enzimas del metabolismo de los carbohidratos y, de este modo, el
recambio del Pi. Por supuesto, bajo deficiencia severa de fósforo también se
deterioran varios parámetros de la fotosíntesis como la eficiencia de la carboxilación.

En principio, una regulación similar de la síntesis de almidón toma lugar en los

amiloplastos de células de almacenamiento. La ADP-glucosa pirofosforilasa es
también la enzima clave en la regulación de la síntesis de almidón en tubérculos de
papa y en granos, por ejemplo, maíz. Cuando se aíslo a partir de estos tejidos de
almacenamiento, la enzima era inhibida severamente por el Pi. En contraste, la
acumulación de almidón en el endospermo de granos de trigo no es afectada por los
niveles de Pi, lo que puede indicar que estas células tienen una capacidad
particularmente alta para la efectiva compartimentación del Pi.

En células de almacenamiento, el transporte de triosas fosforiladas desde el

citosol a los amiloplastos también se desarrolla mediante un contratransporte con Pi;
sin embargo, la translocador de fósforo también acepta la glucosa-6-fosfato y libera Pi
en una lanzadera C6- Pi.

8.4.5. Las fracciones de fósforo y el rol del fitato

Página 273
 Cuando el suministro de fósforo se incrementa desde el rango de deficiencia al de
suficiencia, las principales fracciones de fósforo en los órganos vegetativos
usualmente también se incrementan como se muestra en un ejemplo típico en hojas
en la Tabla 8.15. Con incrementos adicionales en el suministro únicamente el Pi es la
principal forma de almacenamiento de fósforo en tejidos altamente vacuolados. Sin
embargo, en plantas superiores e inferiores puede también almacenarse fósforo en
otras dos principales formas, es decir el polifosfato y el fitato.

Tabla 8.15

Efecto del suministro de fósforo en las fracciones de fósforo en hojas de tabaco a

Suministro Peso seco Fracción de fósforo (mg P (100g)-1 peso seco foliar)
de P foliar Lípido Ácido Éster Inorgánico
nucleico
(mg l-1) (g por hoja)
2 0.82 32 74 36 33

6 1.08 83 134 91 83

8 1.10 89 133 104 126

20 1.06 91 142 109 338

a
En base a Kakie (1969).

Es generalizado entre plantas inferiores (bacteria, hongo, y algas verdes) el

almacenamiento del fosfato en las células como polifosfatos inorgánicos. Se ha
encontrado también en plantas superiores, por ejemplo, en hojas de manzano y en
varias especies de plantas de brezo australiano. Los polifosfatos sintetizados por las
plantas son polímeros lineales de Pi (hasta 500 moléculas, ó mas) con ligamientos de
pirofosfato energéticamente equivalentes al ATP. Los polifosfatos pueden por lo tanto
funcionar como compuestos de almacenamiento de energía y como compuestos que
controlan el nivel de Pi en el pool metabólico celular. Ellos ciertamente funcionan
también como intercambiadores catiónicos, por ejemplo, para potasio en Chlorella y
también otros cationes en hongos micorrícicos. La formación de polifosfatos en las
hifas de hongos micorrícicos atrae mucho la atención debido a su propuesto rol en la
nutrición de fosfato en plantas micorrizadas. La hifa toma Pi de la solución del suelo y
sintetiza polifosfatos; estos pueden actuar como pools de energía y almacenamiento
transitorio del fósforo en la hifa, y son subsecuentemente transportados cualquiera
como polifosfatos ó Pi a las raíces hospederas (Sección 15.7).

El fitato es la forma típica de almacenamiento del fósforo en granos y semillas.

Los fitatos son las sales del ácido fítico, mioinositol, 1,2,3,4,5,6-hexaquisfosfato. El
ácido fítico es sintetizado a partir del alcohol cíclico mioinositol por esterificación de los
grupos hidroxilo con los grupos fosfato:

Página 274
 La escasamente soluble sal cálcico-magnésica del ácido fítico es denominada
fitina. El ácido fítico también tiene alta afinidad por el zinc y el hierro. En semillas de
leguminosas y granos de cereales los principales fitatos son las sales de potasio-
magnesio. La proporción de potasio, magnesio, y también de calcio asociado con el
ácido fítico puede variar considerablemente entre especies vegetales y aún entre
diferentes tejidos de una semilla. El fósforo fitato explica hasta el ~50% del fósforo
total en semillas de leguminosas, 60-70% en granos de cereales, y cerca del 86% en
salvado de trigo. En cereales y leguminosas los fitatos son depositados en cristales
globoides densos en electrones encontrados dentro de cuerpos proteicos
intracelulares enlazados a la membrana, en cereales de grano principalmente en la
capa de aleurona, y en leguminosas en las semillas y en los ejes embrionarios. En
granos y semillas, los fitatos son también los principales centros de almacenamiento
de potasio y magnesio, y en algunos casos de calcio y zinc.

El fitato en la forma de sal de potasio-magnesio-calcio es también la principal

forma de fósforo en los granos de polen donde este es depositado en forma de
partículas discretas, degradado por la fitasa durante la germinación del polen. Los
fitatos también se encuentran en las raíces y tubérculos de varios cultivos como la
zanahoria, la alcachofa, y la alfalfa, que contienen de 15-23% del fósforo total en la
forma de ácido fítico. La alta afinidad del ácido fítico también al zinc, hierro y otros
metales pesados es probablemente de importancia para el ligamiento de metales
pesados y por lo tanto de detoxificación en las raíces. En células corticales radicales
de ecotipos tolerantes al zinc de Deschampsia caespitosa, hasta el 60% de las
valencias del ácido fítico son ocupadas por el zinc. La abundancia de ácido fítico como
forma de almacenamiento del fósforo en raíces, tubérculos, granos, semillas y polen
es probablemente una gran fuente de fósforo fitato encontrada en las fracciones de
fósforo orgánico en los suelos.

En leguminosas y cereales, durante las etapas iniciales del desarrollo de la

semilla y grano el contenido de fitatos es bajo (Fig. 8.21) pero se eleva abruptamente
durante el periodo de la rápida síntesis de almidón. En contraste, el contenido de Pi
durante las etapas iniciales del desarrollo del grano es generalmente bajo y se declina
más durante la rápida formación del fitato. Cuando se incrementa el suministro de
fósforo a las raíces después de la antesis, el fitato es la única fracción del fósforo que
se incrementa en los granos.

Página 275
 Fig. 8.21 Curso de tiempo del contenido de fósforo inorgánico (Pi) y fósforo fitato en
granos de arroz durante el desarrollo del grano. (En base a Ogawa et al., 1979b)

Los fitatos están presumiblemente involucrados en la regulación de la síntesis

de almidón durante el llenado del grano ó el crecimiento del tubérculo. Están
estrechamente relacionadas la síntesis de fitato y la disminución en el nivel de P i en
los granos (Fig. 8.21). Además, en granos y semillas en la etapa final del periodo de
llenado, en el inicio del desecamiento el ácido fítico puede actuar como una trampa de
cationes que elimina concentraciones celulares excesivas de potasio y magnesio.

Un poco del fósforo es asociado con la fracción almidón y es incorporado en los

gránulos de almidón. En cereales solo está implicada una pequeña proporción, pero
en tubérculos de papa más del 40% del fósforo total puede ser incorporado al almidón.
El fósforo enlazado al almidón puede reflejar otro tipo de compartimentación del Pi y
control de su concentración en los centros de síntesis de almidón. Este también puede
actuar como una fuente de fósforo para la exportación de azúcar desde los
amiloplastos durante el brotado de los tubérculos.

Es bastante obvia la función del fitato en la germinación de la semilla. En las

etapas iniciales del crecimiento de la plántula, el embrión tienen un gran requerimiento
de nutrientes minerales, que incluyen magnesio (necesario para la fosforilación y
síntesis de proteínas), potasio (requerido para la expansión celular), y fósforo
(incorporado en las membranas lipídicas y en los ácidos nucleicos). De acuerdo con
esto, la digestión de los cristales globoides como centros de almacenamiento del fitato
es uno de los primeros cambios observables en los cuerpos proteicos de los
cotiledones durante la germinación. La degradación de los fitatos, catalizada por
fitasas, conduce a una rápida declinación del fósforo enlazado a fitatos (Tabla 8.16). Al
menos en granos de polen, la activación de la fitasa requiere de calcio, lo que puede
explicar en parte el rol del calcio en la germinación del polen (Sección 8.6).

Página 276
 Tabla 8.16

Cambios en las fracciones de fósforo en semillas de arroz durante la germinación a

Duración de la Fracción de fósforo (mg P g-1 peso seco)
germinación (h) Fitato Lípido Inorgánico Éster RNA + DNA
0 2.67 0.43 0.24 0.078 0.058

24 1.48 1.19 0.64 0.102 0.048

48 1.06 1.54 0.89 0.110 0.077

72 0.80 1.71 0.86 0.124 0.116

a
A partir de Mukherji et al. (1971).

En la germinación de semillas de arroz (Tabla 8.16) en las primeras 24 h la

mayoría del fósforo liberado del fitato es incorporado en fosfolípidos, indicando
reconstitución de membrana, que es esencial para la compartimentación y de este
modo para la regulación de los procesos metabólicos en las células. Un incremento en
los niveles de Pi y fosfoésteres refleja el inicio de una intensa respiración, fosforilación
y procesos relacionados. La degradación de fitato continua con el tiempo, y finalmente
los niveles de fósforo DNA y RNA se incrementan, indicando el realce de la división
celular y de la síntesis neta de proteínas. La tasa de degradación de fitatos es también
controlada por el Pi; los altos niveles de Pi reprimen la síntesis de fitasa. Durante la
degradación del ácido fítico se presentan como intermediarios varios fosfatos de
inositol con un menor contenido de fósforo, y algunos de ellos representan una
proporción significante de la fracción fosfolipídica de las membranas. Además el
inositol-1,4,5-trifosfato puede hacer la función de mensajero secundario que regula los
canales de calcio en las membranas de las células vegetales (Sección 8.6.7) como se
conoce para el AMP cíclico en células animales y muchos microorganismos.

Los fitatos han atraído considerable atención entre los nutricionistas. Estos
compuestos interfieren con la resorción intestinal de los elementos minerales,
especialmente del zinc así como del hierro y calcio. Ellos por lo tanto causan
deficiencias nutricionales en ambos animales monogástricos y humanos,
especialmente en niños. Para un suministro dado, la cantidad de zinc resorbida por el
intestino es determinada por la relación zinc/fitato en la dieta. En humanos, bajo dieta
de cereales, la deficiencia de zinc resulta por ambos el bajo contenido de zinc en los
granos y el consumo de pan de trigo entero sin levadura rico en fitatos. Este problema
puede ser aliviado mediante el suministro de zinc en la dieta, mediante un incremento
en la relación zinc/fitato en las semillas y granos mediante la aplicación de fertilizantes
de zinc. El mejoramiento para un bajo contenido de ácido fítico puede ser otra
alternativa. Tal aproximación es posible, en principio, pero por lo menos en trigo el
bajo contenido de ácido fítico no está solo correlacionado con una disminución en el
fósforo total sino también una disminución en el contenido proteico del grano.

8.4.6 Suministro de fósforo, crecimiento vegetal, y composición vegetal

Página 277
El requerimiento de fósforo para el óptimo crecimiento está en el rango de 0.3-0.5% de
materia seca vegetal durante la etapa vegetativa de crecimiento. La probabilidad de
toxicidad por fósforo se incrementa a contenidos superiores a 1% en la materia seca.
Sin embargo, muchas leguminosas tropicales son bastante sensibles y puede
presentarse toxicidad con contenidos de fósforo en la materia seca caulinar ya a 0.3-
0.4% en guandul (Cajanus cajan) y del 0.6-0-7% en fríjol mungo (Vigna mungo). Los
efectos más impactantes en plantas que sufren deficiencia de fósforo son la reducción
en la expansión y área foliar, y también en el número de hojas (Tabla 8.17). La
expansión foliar está fuertemente relacionada con la extensión de las células
epidérmicas (Sección 5.6), y este proceso puede ser particularmente deteriorado en
plantas deficientes en fósforo por varias razones, por ejemplo el bajo contenido de
fósforo en las células epidérmicas y la disminución en la conductividad hidráulica. En
contraste a la inhibición severa en la expansión foliar no son muy afectados los
contenidos de proteínas y de clorofila por unidad de área foliar (Tabla 8.17).
Frecuentemente, bajo deficiencia de fósforo hasta se incrementa el contenido de
clorofila, y las hojas tienen un color verde más oscuro ya que la expansión celular y
foliar se retardan mas que la formación de cloroplastos y de clorofila. Sin embargo, la
eficiencia fotosintética por unidad de clorofila es muy inferior en hojas deficientes en
fósforo.

Tabla 8.17

Efecto de la deficiencia de fósforo en varios parámetros de crecimiento y

contenidos de fósforo y carbohidratos en soya a
Tratamiento
Parámetro Alto P Bajo P
2
Área foliar (dm ) 12.1 1.8

No. Trifolios primarios 7 4

Relación peso seco vástago/raíz ~4.2 ~1.0

Clorofila (mg dm-2) 3.02 2.80

Contenido foliar P-Pi 4.43 0.28

(mg g-1 peso seco) Porg 2.44 0.59

Contenido P (P total mg-1 peso seco)

Tallo y pecíolos 5.84 1.14

Raíces 10.54 1.29

Relación (P radical total/P caulinar total) 0.54 1.57

Carbohidratos

Hojas Almidón 0.4 12.8

Página 278
 (g m-2 hoja) Sacarosa 0.7 0.2

Raíces Almidón 23 160

(mg g-1 peso seco) 16 177

Sacarosa
a
En base a Fredeen et al. (1989). Reimpreso con permiso de la American Society
of Plant Physiologists.

En contraste al crecimiento caulinar, es mucho menos inhibido bajo deficiencia

de fósforo el crecimiento radical, conduciendo a una típica disminución en la relación
peso seco vástago-raíz (Tabla 8.17). En fríjol (Phaseolus vulgaris) la relación
disminuye desde 5.0 en plantas suficientes en fósforo a 1.9 en plantas deficientes en
fósforo, lo que contrasta con plantas deficientes en magnesio donde el crecimiento
radical es deteriorado severamente y la relación se incrementa a 10.0 (Sección 8.5.4,
Tabla 8.22). Por lo general, la disminución en la relación peso seco vástago-raíz en
plantas deficientes en fósforo está correlacionada con un incremento en el
particionamiento de carbohidratos hacia las raíces, indicado por una incremento
particularmente abrupto en el contenido radical de sacarosa en plantas deficientes en
fósforo (Tabla 8.17). En fríjol, de la cantidad total de carbohidratos por planta, el 22.7%
están repartidos en raíces de plantas deficientes en fósforo comparando con 15.7% en
plantas suficientes en fósforo y solo 0.18% en plantas deficientes en magnesio. La
deficiencia en fósforo puede aún realzar la tasa de elongación de las células radicales
individuales y raíces. En Stylosanthes hamata bajo deficiencia de fósforo, declina
rápidamente el crecimiento caulinar pero las raíces continúan creciendo, no solo
debido a la retención de la mayoría del fósforo sino también por la translocación neta
adicional de fósforo desde el vástago hacia las raíces. En ciertas especies vegetales
otro tipo de respuesta es la formación de “raíces proteoid” inducida por deficiencia de
fósforo (Sección 14.4) Aunque no es muy alterada la respiración total en raíces
deficientes en fósforo, se incrementa la proporción de respiración alterna (Sección 5.3)
cerca de un 40-50% en raíces suficientes en fósforo a 80-90% en raíces deficientes de
fósforo, un cambio que puede ser invertido en pocas horas después del resuministro
de fósforo.

A pesar de estas respuestas adaptables para la creciente adquisición de

fósforo por las raíces, no solo se retarda la tasa de crecimiento caulinar por limitación
por fósforo sino también la formación de los órganos reproductivos. Se retrasa la
iniciación floral, disminuye el número de flores, y en particular se limita la formación de
semillas. La senescencia prematura de las hojas es otro factor que limita el
rendimiento de semilla en plantas deficientes en fósforo (Sección 6.4).

8.5 Magnesio

8.5.1 General

El magnesio es un pequeño catión divalente con un radio iónico hidratado de 0.428 nm

y una muy alta energía de hidratación de 1908 J mol-1. Su tasa de toma puede ser
fuertemente deprimida por otros cationes, como el K+, NH , Ca2+ y Mn2+, así como por

Página 279
H+, es decir, por bajo pH (Capitulo 2). De este modo es bien generalizada la
deficiencia de magnesio inducida por la competencia de cationes (Sección 8.5.6).

Las funciones del magnesio en las plantas están principalmente relacionadas a

su capacidad de interactuar con ligandos fuertemente nucleofílicos (e.g., grupos
fosforilo) mediante la formación de enlaces iónicos, y al actuar como elemento puente
y/ó formar complejos de diferentes estabilidades. Aunque la mayoría de enlaces que
involucran el magnesio son principalmente iónicos, algunos son principalmente
covalentes, como en la molécula de clorofila. El magnesio forma complejos ternarios
con enzimas en donde se requieren cationes puentes para el establecimiento de una
geometría precisa entre la enzima y el sustrato, la RuBP carboxilasa es un ejemplo.
Una considerable proporción del magnesio total está involucrado en la regulación del
pH celular y del balance catión–anión.

8.5.2 Forma de ligamiento y compartimentación

En hojas fotosinteticamente activas la principal función del magnesio, y ciertamente su

función más familiar, es su rol como átomo central de la molécula clorofila (Fig. 5.1).
La proporción de magnesio total enlazado a la clorofila depende mucho del suministro
de magnesio. En trébol subterráneo, la proporción va de 6% en hojas de plantas con
alto suministro de magnesio a 35% en hojas de plantas deficientes en magnesio. Bajo
bajas condiciones lumínicas la proporción de magnesio total enlazado en la clorofila
puede aún ser superior al 50%, por ejemplo en álamo deficiente en magnesio. Se
muestra en la Tabla 8.18 un ejemplo de tal rango. Dependiendo del estado nutricional
del magnesio, entre el 6% y 25% del magnesio total es enlazado a la clorofila. Por lo
general, otro 5-10% del magnesio total en hojas y acículas esta firmemente enlazado
al pectato en las paredes celulares ó precipitado como sales escasamente solubles en
la vacuola (e.g., como fosfato), y el 60 – 90% remanente es extraíble con agua. En la
mayoría de casos, se deprime el crecimiento y cuando la proporción del magnesio en
clorofila excede 20–25% se presentan síntomas visuales de deficiencia de magnesio.

Tabla 8.18

Contenido y forma de ligamiento de magnesio en acículas de una año de edad en

pícea de Noruega cultivado en dos ubicaciones a
Mg Total Proporción del Mg total (%)
Ubicación Hidrosoluble Pectato, Clorofila
(mg g-1 peso fosfato
(suelo) seco)
I Rendzina 1.47 91.2 2.6 6.2

II Podsol 0.31 64.8 10.0 25.2

a
En base a Fink (1992a)

Página 280
 En células de tejido foliar maduro, ~15% del volumen celular total es ocupado
por los cloroplastos, el citoplasma y la pared celular (~5% cada uno), y el 85%
remanente por la vacuola. Similarmente al fósforo inorgánico (Pi, Sección 8.4.4), la
concentración de magnesio que no está firmemente enlazado en estructuras orgánicas
sino que está localizado en el “pool metabólico” también tiene que ser estrictamente
regulada. La concentración de magnesio en el pool metabólico de las células foliares
(i.e., en el citoplasma y cloroplastos) se asume que esta en el rango de 2–10 mм.
Como al Pi, para el magnesio la vacuola también es el principal pool de
almacenamiento requerido para el mantenimiento de la homeostasis del magnesio en
el “pool metabólico”. En acículas suficientes en magnesio del pícea de Noruega las
concentraciones de magnesio en las vacuolas están en el rango de 13–17 mм en las
células del mesófilo y de 16–120 mм en las células de la endodermis. Estas altas
concentraciones en las células de endodermis obviamente funcionan como un buffer
en el mantenimiento de la homeostasis del magnesio en otras células a lo largo de la
estación. Además, el magnesio vacuolar es también importante para el balance
catión–anión y la regulación del turgor celular.

Además en el “pool metabólico” tiene que ser bien regulada la distribución del
magnesio entre el citosol y el cloroplasto. En cloroplastos aislados, la fotosíntesis es
fuertemente inhibida aun por magnesio 5 mм en la solución externa (i.e., lado
citosólico). Esta inhibición es causada por una disminución en el influjo de potasio y la
correspondiente acidificación del estroma bajo iluminación (Sección 8.7.7). La
inhibición de la fotosíntesis por las altas concentraciones de magnesio en el “pool
metabólico” puede presentarse en plantas intactas bajo estrés hídrico (Sección 8.5.6).

8.5.3 Síntesis de clorofila y proteínas

La síntesis de clorofila y hemo comparten una vía común al nivel de protoclorofila (Fig.
9.1). La inserción del magnesio en la estructura de porfirina como el primer paso de
biosíntesis de la clorofila es catalizada por la magnesio-quelatasa. Para la activación,
esta enzima también requiere ATP y, de este modo, más magnesio (Sección 8.5.4). El
rompimiento de la clorofila requiere de dos enzimas: una magnesio–dequelatasa que
conduce a la feofitina, y una clorofilasa para defitolización de la porfirina.

El magnesio tiene también una función esencial como elemento puente en la

agregación de subunidades ribosómicas, un proceso que es necesario para la síntesis
proteica. Cuando el nivel de magnesio libre (Mg2+) es deficiente, ó en la presencia de
niveles excesivos de K+, las subunidades se disocian y la cesa síntesis proteica. El
magnesio también es requerido por las RNA polimerasas y por lo tanto en la formación
de RNA en el núcleo. Este último rol puede estar relacionado ambos como puente
entre hebras individuales de DNA y en la neutralización de las proteínas ácidas de la
matriz nuclear.

Como se muestra en la Fig. 8.22, la síntesis neta de RNA se detiene

inmediatamente en respuesta a la deficiencia de magnesio, y la síntesis rápidamente
se reanuda después de la adición de magnesio. En contraste, la síntesis de proteínas
permanece sin alterarse por más de 5h, pero después de esto declina rápidamente. El
requerimiento de magnesio en la síntesis proteica puede también ser demostrado
directamente en los cloroplastos (Tabla 8.19). Como magnesio libre (Mg2+) penetra
rápidamente la envoltura del cloroplasto (canales de Mg 2+?), se requiere una

Página 281
concentración de por lo menos 0.25–0.40 mм Mg2+ en el lado citosólico para prevenir
el eflujo neto de Mg2+ desde el cloroplasto y, de este modo, mantener la síntesis
proteica.

Fig. 8.22 Efecto del suministro de magnesio sobre la síntesis de (A) RNA y (B)
proteica en cultivo en suspensión de Chlorella pyrenoidosa. (En base a Gallin, 1963.)

Tabla 8.19

Requerimiento de magnesio para la incorporación de 14C

(leucina) en la fracción proteica de cloroplastos aislados de
trigo a
Concentración de Incorporación de Valor relativo
magnesio (mм) 14
C

(cpm mg-1 clorofila)

0 412 11.5

0.5 688 19.5

5.0 3550 100.0

a
En base a Bamji & Jagendorf (1966).

En células foliares por lo menos el 25% de la proteína total está localizada en

los cloroplastos. Esto explica porque una deficiencia de magnesio afecta
particularmente el tamaño, estructura, y función de los cloroplastos, incluyendo la
transferencia de electrones en el fotosistema II. En plantas deficientes en magnesio se
realza la retranslocación desde hojas maduras a jóvenes y, de este modo, los
síntomas visuales de deficiencia aparecen típicamente en las hojas maduras,
indicando realzadas tasas de degradación proteica, incluyendo proteínas estructurales
de los tilacoides. Esto también explica por que en plantas deficientes en magnesio
frecuentemente se afectan otros pigmentos de plastidios en la misma forma que la
clorofila (Tabla 8.20). Independiente del deterioro de los pigmentos del cloroplasto, se
acumula almidón en los cloroplastos deficientes en magnesio y esto es principalmente
responsable del incremento en el contenido de materia seca en hojas deficientes en

Página 282
magnesio (Tabla 8.20). La deteriorada exportación de fotosintatos es otro efecto
causal que conduce al realce en la degradación de la clorofila en hojas fuente
deficientes en magnesio (Sección 8.5.5).

Tabla 8.20

Cambios inducidos por deficiencia en magnesio en pigmentos de plastidios y en

materia seca foliar en colza a
Clorofila (a y b) Carotenoides Materia seca foliar

(mg g-1 peso (mg g-1 peso (%)

Tratamiento fresco) fresco)
Control 2.33 0.21 13.6

Deficiente en 1.33 0.11 17.7

magnesio
a
En base a Baszynski et al. (1980).

8.5.4 Activación enzimática, fosforilación, y fotosíntesis

Hay una larga lista de enzimas y reacciones enzimáticas que requieren ó son
fuertemente promovidas por el magnesio, por ejemplo, la glutatión sintetasa (Sección
8.3.3) ó la PEP carboxilasa. Para esta ultima enzima en presencia del magnesio, el
sustrato fosfoenolpiruvato (PEP) es enlazado en mayores cantidades y más
fuertemente. La mayoría de reacciones dependientes de magnesio pueden ser
clasificadas por el tipo general de reacción que ellas conforman, como la transferencia
de fosfatos (e.g., fosfatasas y ATPasas) ó de grupos carboxilo (e.g., carboxilasas). En
estas reacciones el magnesio es preferentemente enlazado al nitrógeno y a grupos
fosforilo y este es también, por ejemplo, el caso con ATP:

El sustrato para ATPasas, así como para PPiasas inorgánicas, es el Mg·ATP

en vez del ATP libre. El complejo Mg·ATP es formado con razonable estabilidad
encima de pH 6, y este complejo puede ser utilizado por los centros activos de las
ATPasas para la transferencia de grupos fosforilo ricos en energía. Un ejemplo del
requerimiento de Mg2+ de las ATPasas de membrana es mostrado en la Fig. 8.23. Es
evidente que el Mg·ATP en vez del ATP es el sustrato para las ATPasas de membrana
plasmática en raíces de maíz. La máxima actividad requiere de la presencia de ambos
Mg2+ y K+. Por lo tanto, la concentración de Mg2+ libre afecta fuertemente las
reacciones de fosforilación. En células meristemáticas de raíces suficientes en

Página 283
magnesio cerca del 90% del ATP citoplásmico es complejado al magnesio y la
concentración de Mg2+ libre es solo 0.4 mм comparando con las concentraciones de
magnesio total de 3.9 mм en el tejido.

También la síntesis de ATP (fosforilación: ADP + Pi → ATP) tiene un

requerimiento absoluto de magnesio como componente puente entre el ADP y la
enzima. Como se muestra en la Tabla 8.21 la síntesis de ATP en cloroplastos aislados
(fotofosforilación, Sección 5.2.1) se incrementa considerablemente mediante el
suministro externo de magnesio. Debido a que el contenido endógeno de magnesio en
los cloroplastos es todavía relativamente alto aún en el control (sin cationes añadidos),
el suministro de magnesio adicional solo puede estimular posteriormente la
fotofosforilación. La adición de Ca2+ inhibe severamente la fotofosforilación. Es
también por esta razón, que tiene también que ser mantenida una baja concentración
de calcio in vivo dentro de los cloroplastos en los centros de fotofosforilación (Sección
8.6.7).

Fig. 8.23 Efecto del pH, magnesio (3mм), y potasio (50 mм) en la actividad ATPasa de la membrana plasmática de
raíces de maíz. (En base a Leonard & Hotchkiss, 1976).

Tabla 8.21

Efecto de cationes en el medio de incubación en la

fotofosforilación en cloroplastos aislados de arveja a
Catión en el Tasa de fotofosforilación
medio de
incubación b (μmol ATP formado mg-1
clorofila h-1)
Ninguno 12.3

5 mм Mg2+ 34.3

5 mм Ca2+ 4.3
a
En base a Lin & Nobel (1971).

b
Medio de incubación contenía ADP, Pi, y el catión

Página 284
 como se indicó.

Otra reacción clave del magnesio es la modulación de la RuBP carboxilasa en

el estroma de los cloroplastos. La actividad de esta enzima es altamente dependiente
de ambos magnesio y pH (Fig. 8.24A). El ligamiento del magnesio a la enzima
incrementa su afinidad (Km) por el sustrato CO2 y la tasa de recambio Vmax. El
magnesio también cambia el pH óptimo de la reacción hacia el rango fisiológico
(debajo de 8). En cloroplastos la activación de la RuBP carboxilasa provocada por la
luz está relacionada con los incrementos ambos en el pH y en la concentración de
magnesio en el estroma. Bajo iluminación, los protones son bombeados del estroma
hacia el espacio intratilacoidal, creando un gradiente de protones requerido para la
síntesis de ATP (Fig. 8.24B; Sección 5.2.1). El transporte de protones inducido por la
luz desde el estroma es contrarestado por el transporte de Mg 2+ (y H+) desde el
espacio intratilacoidal al estroma que se vuelve mas alcalino, en cloroplastos foliares
de cebada el pH del estroma puede incrementarse desde 7.6 en la oscuridad a 8.0 en
la luz. Esta reacción provocada por la luz aumenta la concentración del magnesio en el
estroma desde ~2mм en la oscuridad a ~4mм en la luz. Los cambios de esta magnitud
en ambos pH y concentración de magnesio son suficientes para incrementar la
actividad de la RuBP carboxilasa y de otras enzimas del estroma que dependen de
altas concentraciones del magnesio y que tienen un pH óptimo encima de 6.

Fig. 8.24 A. Activación por magnesio de la ribulosa-1,5-bifosfato (Rubí) carboxilasa en hojas de espinaca
(Modificado a partir de Sugiyama et al., 1969). B. Modelo para el transporte de magnesio inducido por la
luz desde el espacio intratilacoidal al estroma de los cloroplastos con la subsiguiente activación de la
RuBP carboxilasa/oxigenasa.

Una de las enzimas clave que tiene un alto requerimiento de magnesio y alto
pH óptimo es la fructosa-1,6-bifosfatasa que, en los cloroplastos, regula el
particionamiento de los asimilados entre la síntesis de almidón y la exportación de
triosas fosfatos. Otra enzima clave con requerimiento similar de magnesio es la
glutamina sintetasa. Un incremento inducido por la luz en la reducción de nitrito y de
este modo en la producción de NH3 requiere un incremento simultáneo en la actividad
de enzimas como la glutamina sintetasa que regula la asimilación del amonio en los
cloroplastos. De este modo, el modelo de regulación para la fijación y reducción del
CO2 (Fig. 8.24B) se mantiene cierto, en principio, para la reducción del nitrito y
asimilación del amoniaco.

8.5.5 Particionamiento de carbohidratos

Página 285
 La acumulación de carbohidratos no estructurales (almidón, azucares) es una
característica típica en hojas fuente en plantas deficientes en magnesio (Tabla 8.22) y
es responsable principalmente del superior contenido de materia seca en estas hojas
(Tabla 8.20), indicando que la fotosíntesis per se es menos deteriorada que la
degradación del almidón en los cloroplastos, que el metabolismo de los azucares en
las células y/ó la carga de sacarosa en el floema. La acumulación de almidón también
es encontrada en hojas deficientes de fósforo pero está asociada con el alto contenido
de clorofila de las hojas (Tablas 8.17 y 8.22). La acumulación de carbohidratos en
hojas fuente en plantas deficientes en magnesio, por ejemplo, en Phaseolus vulgaris,
esta correlacionada con una notable disminución en el contenido de carbohidratos en
las demandas como las vainas y raíces (Tabla 8.22). La limitación por suministro de
carbohidratos a las raíces deteriora fuertemente el crecimiento radical e incrementa la
relación peso seco vástago–raíz, esto es justo lo opuesto de lo que se observa bajo
deficiencia de fósforo (Tabla 8.22).

Muy probablemente la inhibición de la carga de sacarosa en el floema en hojas

fuente deficientes en magnesio es responsable del cambio en el particionamiento de
los carbohidratos. En la Sección 5.4 se discutió el rol clave de la ATPasa bombeadora
de protones en la carga de sacarosa en el floema (cotransporte protón–sacarosa).
Para la actividad optima esta enzima parece requerir una concentración de magnesio
de 2 mм, y en hojas deficientes la concentración de magnesio es muy probablemente
mucho menor en el “pool metabólico” en general y en la membrana plasmática de las
células del tubo criboso en particular. De acuerdo con esta suposición, la carga de
sacarosa en el floema puede ser restaurada un día después del resuministro de
magnesio a las plantas deficientes. En acículas de coníferas deficientes en magnesio
la acumulación de almidón parece ser el resultado no solo de la inhibida carga del
floema sino también de la destrucción del floema.

Tabla 8.22

Peso seco caulinar y radical y contenido de carbohidratos en hojas primarias y raíces de

Phaseolus vulgaris deficiente en magnesio y fósforo a
Peso seco Clorofila Carbohidratos (mg g-1 peso seco) b

(g por planta) (mg g-1 Hojas Raíces

peso
Tratamiento Caulinar Radical V/R seco) Almidón Azucares Almidón Azucares
Control 2.5 0.50 5.0 11 10 27 4 51

-Mg 1.5 0.15 10.0 4 77 166 4 11

-P 0.9 0.48 1.9 12 43 34 8 35

a
I. Cakmak (no publicado).

b
equivalentes mg glucosa.

La acumulación de fotosintatos en las hojas ejerce una retroregulación en la

RuBP carboxilasa/oxigenasa a favor de la reacción oxigenasa y, de este modo, realza

Página 286
 la activación del O2 (Sección 5.2). Por consiguiente, en hojas deficientes en magnesio
se realza la formación de radicales superóxido (O ) y peróxido de hidrogeno (H2O2) y,
en respuesta a esto, el contenido de antioxidantes como ascorbato, y la actividad de
enzimas detoxificantes de radicales superóxido y H2O2 (Tabla 8.23). Las hojas y
acículas deficientes en magnesio son por lo tanto altamente fotosensibles, y los
síntomas de clorosis y necrosis se incrementan fuertemente con la intensidad lumínica
a la cual las hojas sean expuestas (Fig. 5.3).

Tabla 8.23

Efecto de la deficiencia de magnesio en el contenido de clorofila, antioxidantes y actividad de enzimas

detoxificantes de radicales de oxígeno y H2O2 en hojas primarias de Phaseolus vulgaris a
Actividades
Suministro de Clorofila Ascorbato Tiol soluble (SH) enzimáticas
Mg
(mg g-1 peso (μmol g-1 peso (nmol g-1 peso (valores relativos)
(μм) seco) fresco) fresco) SOD b AsPo c GR d
1000 11.3 0.9 0.6 100 100 100

20 5.3 6.2 2.3 229 752 310

a
Cakmak & Marschner (1992).

b
Superóxido dismutasa

c
Ascorbato peroxidasa
d
Glutatión reductasa

8.5.6 Suministro de magnesio, crecimiento vegetal y composición

El requerimiento de magnesio para el óptimo crecimiento vegetal está en el rango de

0.15–0.35% del peso seco de las partes vegetativas. La clorosis en hojas
completamente expandidas es el síntoma visible obvio de deficiencia de magnesio. De
acuerdo con la función del magnesio en la síntesis proteica, se deprime la proporción
de nitrógeno proteico y se incrementa la de nitrógeno no proteico en hojas deficientes
en magnesio. Calculada en base a ambas unidad de área foliar y unidad de clorofila, la
tasa de fotosíntesis es inferior en hojas de plantas deficientes en magnesio
(retroregulación negativa) y se acumulan carbohidratos. La aparición de síntomas
ligeros y transitorios de deficiencia de magnesio durante la etapa de crecimiento
vegetativo, sin embargo, no esta necesariamente asociado con una depresión en el
rendimiento final a menos que ocurran cambios irreversibles, como una reducción en
el número de granos por espiga en cereales. A un suministro radical permanentemente
insuficiente, la removilización del magnesio desde las hojas maduras reduce la
duración del área foliar como se indicó, por ejemplo, en perennes como el pícea de
Noruega donde se disminuye el contenido de magnesio y clorofila así como la tasa de
fotosíntesis de las acículas mas viejas en primavera cuando se desarrollan los nuevos
brotes.

Página 287
 En la ultima década se ha presentado evidencia creciente de que la deficiencia
de magnesio esta generalizada en ecosistemas forestales de Europa Central,
acentuada por otros factores de estrés, en particular la polución del aire y la
acidificación del suelo. El deterioro del crecimiento radical que es además típico en
poblaciones decaídas de picea bajo deficiencia de magnesio tiene un impacto
considerable sobre la adquisición no solo de magnesio sino además de otros
nutrientes y de agua y, de este modo, en la resistencia a la sequía y en la adaptación a
sitios pobres en nutrientes.

Cuando el magnesio es deficiente y se deteriora la exportación de

carbohidratos desde la fuente a la demanda, hay también una disminución en el
contenido de almidón en los tejidos de almacenamiento como los tubérculos de papa y
en el peso de granos individuales en cereales. En cereales de grano, sin embargo, el
magnesio puede jugar un rol adicional en la regulación de la síntesis de almidón
mediante su efecto sobre el nivel de Pi y la formación de Mg-K-fitato. Como se mostró
en la sección 8.4.4, los altos niveles de Pi inhiben la síntesis de almidón. En granos de
trigo deficiente en magnesio, el doble del fósforo permanece como Pi, y hay una
proporción correspondientemente menor de fósforo fitato, comparando con granos
adecuadamente suplidos con magnesio.

El creciente suministro de magnesio mas allá del nivel que limita el crecimiento
resulta en un magnesio adicional que es almacenado principalmente en las vacuolas,
actuando como buffer en la homeostasis del magnesio en el “pool metabólico” y como
un contraión en la compensación de cargas y osmorregulación en la vacuola. Sin
embargo, los altos contenidos foliares de magnesio (e.g., 1.5% de la materia seca
foliar) pueden volverse críticos bajo estrés hídrico. Como el potencial hídrico foliar
caiga, las concentraciones de magnesio en el “pool metabólico” se incrementan desde
cerca de 3-5 mм a 8-13 mм en girasol. Tales altas concentraciones, por ejemplo, en el
estroma de los cloroplastos, inhiben la fotofosforilación y la fotosíntesis. Se ha
reportado en arveja bajo estrés hídrico que las concentraciones de magnesio en los
cloroplastos se incrementan a una concentración tan alta como 24 mм.

En la mayoría de casos, los elevados contenidos de magnesio mejoran la

calidad nutricional vegetal. Por ejemplo, la hipomagnesemia (tetania por pastos) es un
desorden serio en rumiantes y el bajo contenido de magnesio en la alimentación y la
reducida eficiencia en la resorción del magnesio son los principales factores causales.
Es relativamente fácil de lograr el incremento en el contenido de magnesio en pastos
forrajeros mediante el suministro de fertilizantes de magnesio, una alternativa es el
mejoramiento de cultivares con alto contenido de magnesio, por ejemplo el ryegrass
Italiano. La toma insuficiente de magnesio en la dieta humana conduce a un síndrome
de deficiencia de magnesio que también ha atraído considerable atención.

8.6 Calcio

8.6.1 General

El calcio es un catión relativamente grande con un radio iónico hidratado de 0.412 nm

y una energía de hidratación de 1577 J mol–1 En el apoplasto, parte del calcio esta
fuertemente enlazado a estructuras, otra parte es intercambiable en las paredes
celulares y en la superficie exterior de la membrana plasmática. Una alta proporción
del calcio puede estar secuestrada en las vacuolas mientras que es extremadamente
baja su concentración citosólica. Lo mismo es cierto para la movilidad floemática del

Página 288
calcio en el simplasto de célula a célula. La mayoría de las funciones del calcio como
componente estructural de macromoléculas están relacionadas con su capacidad para
la coordinación, por lo cual proporciona ligamientos intermoleculares estables pero
reversibles, predominantemente en las paredes celulares y en las membranas
plasmáticas. El calcio puede suplirse a altas concentraciones y puede alcanzar más
del 10% del peso seco, por ejemplo en hojas maduras, sin síntomas de toxicidad ó
inhibición seria del crecimiento vegetal, por lo menos en especies vegetales calcícolas.
Se han revisado comprensivamente las funciones del calcio en plantas por Hanson
(1984) y Kirkby & Pilbeam (1984). En años recientes el calcio ha atraído mucho
interés en la fisiología vegetal y biología molecular debido a su función como
mensajero secundario en la conducción de señales entre los factores ambientales y
las respuestas vegetales en términos de crecimiento y desarrollo. Esta función del
calcio está causalmente relacionada con su estricta compartimentación a nivel celular
(Sección 8.6.7).

8.6.2 Forma de ligamiento y compartimentación

En contraste a otros macronutrientes, una alta proporción del calcio total en el tejido
vegetal frecuentemente está localizada en las paredes celulares (apoplasto). Esta
distribución única es principalmente el resultado de una abundancia de centros de
ligamiento para calcio en paredes celulares (Tabla 8.24) así como del limitado
transporte del calcio en el citoplasma. En la lamela media este es enlazado a grupos
R-COO– de los ácidos poligalacturónicos (pectinas) en una forma más o menos
fácilmente intercambiable (Sección 2.2). En dicotiledóneas como remolacha azucarera,
que tienen gran capacidad de intercambio catiónico, y particularmente cuando es bajo
el nivel del suministro de calcio, hasta el 50% del calcio total puede enlazarse como
pectatos (Tabla 8.24). En tejidos de almacenamiento de frutos de manzano, la fracción
de calcio enlazado a la pared celular puede constituir hasta el 90% del total.

Tabla 8.24

Relación entre el suministro de calcio y la

proporción de calcio total en varias formas de
ligamiento en plantas jóvenes de remolacha
azucarera a
Forma de Suministro de calcio (meq l–1)
ligamiento del 0.33 5.0
calcio
Hidrosoluble 27 19

Pectato 51 31

Fosfato 17 19

Oxalato 4 25

Residuos 1 6
a
En base a Mostaza & Ulrico (1976).

Página 289
 Con el incremento en el suministro de calcio, en muchas especies vegetales se
incrementa la proporción de oxalato de calcio (Tabla 8.24). En muchos casos el calcio
enlazado al oxalato puede representar la dominante forma de ligamiento del calcio, por
ejemplo, en hojas maduras de remolacha azucarera ó acículas de pícea de Noruega
(Tabla 8.25). Aunque en acículas en promedio es extremadamente bajo el calcio
enlazado al pectato, los altos contenidos locales de pectato de calcio son típicos para
ciertas fracciones del tejido acicular, particularmente en las gruesas paredes de las
células floemáticas del tubo criboso.

Tabla 8.25

Contenido y forma de ligamiento del calcio en acículas de pícea de

Noruega de 1 año de edad cultivado en dos localizaciones a
Localización Ca total Proporción del Ca total
Hidrosoluble Pectato, Oxalato
(suelo) (mg g–1 peso fosfato
seco)
I Rendzina 7.85 7.4 0.8 91.8

II Podsol 1.60 33.2 2.6 64.2

a
En base a Fink (1992a)

Mientras que en la mayoría de angiospermas los cristales de oxalato de calcio

están confinados a las vacuolas de células foliares, a veces como “células con
cristales” ordenadas en patrones específicos a la especie, en Pinaceae como el picea
de Noruega, la mayoría de los cristales de oxalato de calcio se encuentran en el
apoplasto, en las paredes celulares ó en los espacios intercelulares (Fig. 3.3). En
especies con muy baja capacidad de ligamiento del calcio en la fracción pectato de las
paredes celulares (Tabla 8.25), la precipitación del oxalato de calcio en al apoplasto es
otro mecanismo para el ligamiento y compartimentación del calcio, como alternativa a
la formación vacuolar de oxalato de calcio. Dependiendo de la especie y familia
vegetal, el calcio vacuolar puede también enlazarse a polianiones tipo pectina, ó, en el
apoplasto, precipitarse como carbonato de calcio.

Se muestra en la Fig. 8.25 una distribución típica del calcio en células de tejido
completamente expandido con alta capacidad de intercambio catiónico en paredes
celulares. Hay notorias áreas y compartimentos con altas ó muy bajas concentraciones
de calcio. Se encuentran altas concentraciones de calcio en la lamela media de la
pared celular, en la superficie exterior de la membrana plasmática, en el retículo
endoplasmático (ER), y en la vacuola. La mayoría del calcio hidrosoluble en el tejido
vegetal está localizado en las vacuolas, acompañado de aniones orgánicos (e.g.,
malato) ó de aniones inorgánicos (e.g., nitrato, cloruro). No es clara la forma de
ligamiento del calcio en el ER. En contraste a la pared celular, ER y vacuola, es
extremadamente baja la concentración citosólica de calcio y se mantiene en el rango
de 0.1-0.2 µм de Ca2+ libre. Son esenciales por varias razones tales bajas
concentraciones, como para evitar de la precipitación del Pi, la competencia con Mg2+
por centros de ligamiento y, la última pero no la menor, es un prerrequisito para la
función del calcio como mensajero secundario (Sección 8.6.7).

Página 290
Fig. 8.25 Representación esquemática de dos células adyacentes con la típica distribución del calcio (●).

Se consiguen bajas concentraciones citosólicas de Ca2+ libre por una

generalmente baja permeabilidad membranal constitutiva para calcio, y por la acción
de transportadores de membrana que extraen el calcio citosólico y lo expulsan al
apoplasto ó lo acumulan en depósitos intracelulares como el retículo endoplasmático
(ER), cloroplastos y vacuola (Fig. 8.26). En contraste a las células animales, en células
vegetales presumiblemente la mitocondria es de poca importancia para el
almacenamiento del calcio.

Fig. 8.26 Procesos de transporte de calcio en membranas celulares para el

mantenimiento de bajo Ca2+ libre citosólico. (Modificado a partir de Evans et al., 1991.)

El principal transportador de Ca2+ en la membrana plasmática y

presumiblemente también en el ER es la ATPasa bombeadora de calcio (antiporte
Ca2+/H+). También se consigue transporte de Ca2+ en el tonoplasto por el antiporte
Ca2+/H+, energizado por la fuerza motriz de protones de ATPasa y PPiasa
bombeadoras de protones (Sección 2.4.2). En promedio, estos antiportes mantienen
un factor de diferencia de concentración hasta 105 entre el Ca2+ libre vacuolar y el
citosólico. También los cloroplastos pueden almacenar grandes cantidades de calcio
(6.5-15 mм calcio total, en su mayor parte enlazado a membranas tilacoidales), pero
en el estroma la concentración de Ca2+ libre solo está en el rango de 2.4-6.3 µм. Bajo
iluminación el calcio es transportado a lo largo del gradiente del potencial
electroquímico desde el citosol hacia el estroma del cloroplasto (Fig. 8.26).

Página 291
 Se muestra en la Tabla 8.26 un ejemplo de la importancia de la baja
concentración citosólica de Ca2+ libre para el funcionamiento de ciertas enzimas
claves. La fructosa-1,6-bifosfatasa citosólica regula la síntesis de sacarosa a partir de
las triosas fosfato liberadas por los cloroplastos (Fig. 8.20). Una concentración de Ca2+
tan baja como 1 µм inhibe severamente la actividad de esta enzima, aún con la
presencia de concentraciones de magnesio 1000 veces mayores (1mм). El efecto
inhibidor del Ca2+ sobre el Mg2+ es competitivo, y la concentración citosólica in vivo del
Mg2+ libre es muy probablemente menor a 4 mм (Sección 8.5).

Tabla 8.26

Efecto de la concentración de calcio (Ca2+ libre) sobre la actividad de

la fructosa-1,6-bifosfatasa citosólica a en hojas de espinaca b
Concentración Concentración de Ca2+ (mм)
de Mn 0 0.1 1.0 10 100
1.0 300 250 80 20 –

4.0 760 760 710 620 250

a
Actividad enzimática medida como nmol mg–1 proteína min–1
b
Recalculado a partir de Brauer et al. (1990).

Estos resultados también demuestran la importante función reguladora del

transporte de calcio desde el citosol hacia los cloroplastos bajo iluminación.
Interesantemente, se estimula la fructosa-1,6bifosfatasa cloroplástica en vez de
inhibirse por un alza en el Ca2+ libre en el estroma.

8.6.3 Estabilización de la pared celular

El calcio enlazado como pectato en la lamela media es esencial para el fortalecimiento

de paredes celulares y tejidos vegetales. Esta función del calcio se refleja claramente
en la estrecha correlación positiva entre la capacidad de intercambio catiónico de
paredes celulares y el requerido contenido de calcio en los tejidos vegetales para el
óptimo crecimiento (Sección 8.6.8). La degradación de los pectatos es mediada por la
poligalacturonasa, que se inhibe drásticamente a altas concentraciones de calcio
(Tabla 8.27). De acuerdo con esto, en tejidos deficientes de calcio se incrementa la
actividad poligalacturonasa, y un síntoma típico de deficiencia de calcio es la
desintegración de las paredes celulares y el colapso de los tejidos afectados, como los
pecíolos y las partes caulinares superiores.

Tabla 8.27

Efecto del calcio sobre la hidrólisis del

Página 292
 pectato de sodio por poligalacturonasa a
Concentración de Cantidad liberada de
Ca2+ ácido galacturónico
(μmol (4h)–1)
(mg l–1)
0 3.5

40 2.5

200 0.6

400 0.2
a
En base a Corden (1965).

En hojas de plantas que reciben altos niveles de calcio durante el crecimiento ó

cultivadas bajo condiciones de alta intensidad lumínica, existe una gran proporción de
material péctico como pectato de calcio. Esto hace al tejido altamente resistente a la
degradación por poligalacturonasa. También es importante la proporción de pectato de
calcio en las paredes celulares para la susceptibilidad del tejido a infecciones fungosas
y bacterianas (Capitulo 11) y para la maduración de los frutos. Como mostró Rigney &
Wills (1981) en experimentos con tejido de pericarpio de tomate durante el desarrollo
del fruto, el contenido de calcio de las paredes celulares se incrementa en la etapa
inmadura completamente desarrollada, pero esto es seguido por una caída en el
contenido y cambio en la forma de ligamiento del calcio en el tejido justo antes de la
maduración ("“ablandamiento" del tejido). De acuerdo con esto, en un tomate mutante
que no madura permanece alto el contenido de calcio enlazado y baja la actividad
poligalacturonasa en todo el crecimiento del fruto. Al incrementar el contenido de
calcio en los frutos, por ejemplo, mediante varias aspersiones con sales de calcio
durante el desarrollo del fruto ó por baño poscosecha en solución de CaCl 2, conduce a
un aumento en la firmeza del fruto y retrasa ó hasta evita la maduración del fruto. Sin
embargo, puede que no siempre se presenten correlaciones entre la disminución de
calcio enlazado y la maduración del fruto como por ejemplo, durante la degradación de
la lamela media por metilésterasa se forman además nuevos centros de ligamiento
para calcio.

8.6.4 Extensión celular, procesos de secreción

En ausencia de un suministro exógeno de calcio, cesa en pocas horas la extensión

celular (Fig. 8.27). Este efecto es más claro en una solución nutritiva sin calcio que en
agua destilada, una observación consistente con el rol del calcio de contrarrestar los
efectos dañinos de las altas concentraciones de otros cationes en la membrana
plasmática. Aunque el calcio también interviene en la división celular, el cese del
crecimiento radical en ausencia de calcio exógeno es principalmente el resultado de la
inhibición de la extensión celular. El calcio proporciona rigidez a la pared celular al
entrecruzar las cadenas pécticas de la lamela media. Por otro lado, para el crecimiento
por extensión se requiere aflojamiento de la pared celular, un proceso en el que
interviene la acidificación del apoplasto inducida por auxinas y el reemplazo del calcio
de los entrecruces de la cadena péctica, aunque esto es solo uno componente del

Página 293
evento. Las auxinas también activan canales de calcio en la membrana plasmática y
por lo tanto conducen a un transitorio incremento en las concentraciones citosólicas de
Ca2+ libre que, a su vez, estimula la síntesis citosólica de precursores de la pared
celular y su secreción hacia el apoplasto. De acuerdo con esto, el crecimiento del tubo
polínico también es dependiente de la presencia de calcio en el sustrato, y la dirección
de su crecimiento es controlada quimiotropicamente por el gradiente extracelular de
calcio. El crecimiento del tubo polínico se caracteriza por la secreción de material de
pared celular desde el citosol hacia el apoplasto en el ápice del tubo polínico.

Fig. 8.27 Relación entre la extensión de raíces primarias y la concentración de calcio

(±2 mм) en la solución nutritiva. (En base a Marschner & Richter, 1974.)

En vástagos el crecimiento por elongación, por ejemplo, de coleóptilos es

determinado principalmente por la extensibilidad de la capa epidérmica que no solo es
el blanco de acción de auxinas (Sección 2.6), sino que también se caracteriza por
mucho mayores concentraciones de calcio que el total del otro tejido.

El calcio es requerido para la formación de vesículas secretoras y para su

fusión con la membrana plasmática conduciendo a la exocitosis, por ejemplo, de
precursores de celulosa para la formación de la pared celular, así como para la
formación de mucílago ó calosa. La secreción es disparada por una alza de las
concentraciones citosólicas de Ca2+ libre desde 0.1 a 1.0 µм ó aún mayores. En
algunos casos, el influjo de calcio desde el apoplasto se limita a ciertas partes de la
membrana plasmática, que luego actúan como focos para la exocitosis y por lo tanto
establecen una polaridad celular (e.g., crecimiento del tubo polínico ó pelo radical). La
polaridad en el influjo de calcio hacia el citosol y la acción de las bombas de eflujo de
calcio en el lado opuesto de la célula también se desarrolla en el contraflujo calcio–
auxina en los ápices caulinares ó en frutos jóvenes (Sección 3.4).

En la caliptra, la secreción del mucílago depende de la concentración

extracelular de calcio. La extracción del calcio extracelular (apoplástico) reduce
drásticamente la actividad secretora de las células de la caliptra bloqueando además
la respuesta gravitrópica en raíces vegetales. Además inhibidores del transporte de
auxinas como el TIBA inhiben tanto la redistribución del calcio como el gravitropismo.
La caliptra es el centro de percepción de la señal de gravedad conduciendo a la
redistribución del calcio apoplástico hacia la parte inferior de la caliptra y la realzada
secreción de mucílago en esa parte. Esto a su vez permite mayores tasas de
transporte basipétalo de inhibidores de crecimiento (ABA?) en el mucílago hacia la

Página 294
zona de extensión radical en la parte inferior de la raíz. En principio, la redistribución
de calcio también interviene en las respuestas gravitrópicas de los coleóptilos.

La formación de calosa es otro ejemplo de realzados procesos secretores

inducidos por calcio (Fig. 8.29). En la interfase membrana plasmática–pared celular
normalmente se sintetiza celulosa (unidades 1,4-β-glucano). Sin embargo, en
respuesta a lesiones como daño mecánico é infección por parásitos, ó a altas
concentraciones de aluminio, puede presentarse un cambio hacia la producción de
calosa (unidades 1,3β-glucano). Este cambio también es disparado por un incremento
en un factor cercano a 10 en el Ca2+ libre citosólico. La deposición de calosa en el
estigma en respuesta a polinización incompatible también parece ser un proceso
dependiente del calcio.

La estimulación de la actividad α-amilasa en semillas cereales en germinación

es uno de los pocos ejemplos de la estimulación enzimática por altas (mм)
concentraciones de calcio. Esta estimulación es además mediada por una realzada
síntesis y secreción de α-amilasa inducida por calcio en células de aleurona. El calcio
es un constituyente de la α-amilasa que se sintetiza en el ER rugoso. El transporte de
Ca2+ por las membranas del ER es realzado por GA e inhibido por ABA, conduciendo a
la típica estimulación (GA) é inhibición (ABA) de la actividad α -amilasa en células de
aleurona.

8.6.5 Estabilización de la membrana

Se refleja de varios modos el rol fundamental del calcio en la estabilidad membranal é

integridad celular. Puede demostrarse muy fácilmente por la incrementada filtración de
solutos de bajo peso molecular en células de tejido deficiente en calcio (e.g., frutos de
tomate) y, en plantas severamente deficientes, por una desintegración general de las
estructuras membranales y una pérdida de la compartimentación celular (Fig. 8.28).

Página 295
 Fig. 8.28 Estado nutricional del calcio y estructura fina de células de brotes de papa.
(Arriba) suficiente en calcio. (Abajo) deficiente en calcio; perdida de la
compartimentación. (Cortesía de Ch. Hecht-Buchholz.)

El calcio estabiliza las membranas celulares mediante la unión de grupos

fosfato y carboxilato de fosfolípidos y proteínas, preferentemente en superficies
membranales. Puede presentarse un intercambio entre el calcio en estos centros de
ligamiento y otros cationes (e.g., K+, Na+, ó H+). El intercambio del calcio enlazado a la
membrana plasmática, por ejemplo, por altas concentraciones externas de sodio es el
principal factor involucrado en el estrés por salinidad. También se discute el reemplazo
del calcio enlazado a la membrana plasmática –ó el bloqueo de canales de calcio–
como factores causativos de la toxicidad por aluminio.

Para cumplir sus funciones en la membrana plasmática, por lo tanto, el calcio

siempre debe estar presente en la solución externa, donde regula la selectividad de la
toma iónica (Sección 2.5) y evita el filtrado de solutos desde el citoplasma. El efecto
protector de membrana del calcio es más notable bajo condiciones de estrés como
bajas temperaturas y anaerobiosis (Tabla 8.28). El calcio también alivia el daño a los
tejidos causado por el estrés por congelamiento–descongelamiento. Durante el
descongelamiento de tejidos congelados como bulbos de cebolla, se incrementa el

Página 296
eflujo de solutos de bajo peso molecular, particularmente de iones potasio. Durante
este eflujo, también es reemplazado el calcio enlazado a la membrana plasmática
conduciendo a un ulterior aumento en la permeabilidad membranal y eflujo de solutos.
Por consiguiente, un incremento en la concentración externa de calcio reduce
drásticamente el eflujo de solutos y el daño por congelamiento. El efecto aliviante del
suministro externo de calcio sobre el estrés por bajas temperaturas ó anaerobiosis
(Tabla 8.28) está muy probablemente basado en un mecanismo similar al caso de
estrés por congelamiento.

Tabla 8.28

Influencia del calcio sobre la pérdida de carbohidratos en raíces de

algodón a
Tratamiento Pérdida de
Aireación Temperatura Solución carbohidratos
(°C)
(μg por plántula (4h)–1)
O2 31 Agua 18
destilada
O2 5 57
Agua
O2 5 destilada 7

N2 31 10–5 м Ca2+ 89

N2 31 Agua 7
destilada

10–5 м Ca2+|
a
En base a Christiansen et al. (1970).

En tejidos deficientes de calcio el deterioro de la integridad membranal conduce

a incrementadas tasas de respiración que están relacionadas con una realzada
filtración de sustratos respiratorios desde la vacuola hacia enzimas respiratorias en el
citoplasma. Por lo tanto el tratamiento con calcio en tejidos deficientes disminuye las
tasas de respiración; además realza la tasa de síntesis proteica neta. Estas
características en la deficiencia de calcio son similares a las relacionadas con la
senescencia. De acuerdo con esto, en segmentos foliares puede postergarse la
degradación neta de proteínas y clorofila (Tabla 8.29) por la adición de citoquininas
(benciladenina, BA), ó calcio. Los efectos de ambas sustancias son aditivos. La
senescencia está estrechamente relacionada con la peroxidación lipídica membranal a
través de elevados niveles de radicales libres de oxigeno (Sección 2.3), y el efecto
protector tanto del calcio como de la BA sobre la peroxidación lipídica membranal es
señalado por la claramente inferior actividad lipooxigenasa (Tabla 8.29).

Tabla 8.29

Página 297
 Influencia del calcio y la benciladenina (BA) sobre el contenido de clorofila a
de discos foliares de caupí incubados en la oscuridad b
Tiempo de incubación (h) Actividad
lipooxigenasa
después de
Tratamiento 0 24 48 72 72 h c
Control (H2O 2.50 1.84 1.59 1.01 2.5
destilada)
– 2.05 2.00 1.95 1.5
15 mм CaCl2
– 1.92 1.85 1.62 1.5
15 μм BA
– 2.67 2.52 2.31 0.9
15 μм BA + 15 mм
CaCl2
a
Medida como mg clorofila g–1 peso fresco.

b
En base a Swamy & Suguna (1992).

c
μmol O2 consumido mg–1 proteína min–1.

El calcio no solo protege los lípidos membranales sino también interviene en su

realzado rompimiento. Esto es cierto para fosfolípidos y bien documentado durante el
rompimiento de membranas de cuerpos lipídicos en cotiledones durante la
germinación seminal, por ejemplo, en Ricinus. Se estimulan por lo menos dos enzimas
lipofiticas asociadas con cuerpos proteicos por calcio ó calmodulina y 30 μм Ca2+ libre,
que pueden derivar de la hidrólisis de fitatos (Sección 8.4.5), estimulan por un factor
cercano a 40.la actividad fosfolipasa

El calcio estimula un rango de enzimas de membrana, particularmente

ATPasas de membrana plasmática de raíces de ciertas especies vegetales. Debido a
que las actividades de muchas enzimas de membrana son moduladas por la
estructura de membrana, el calcio presumiblemente realza la actividad de aquellas
enzimas aunque esté enlazado a centros no catalíticos en las membranas. De acuerdo
con esta suposición, esta estimulación requiere concentraciones milimolares de Ca2+
libre. En contraste, para la estimulación ó inhibición de enzimas citosólicas ó
cloroplásticas se requieren únicamente concentraciones micromolares de calcio, lo
que indica otro mecanismo de regulación (Sección 8.6.7).

8.6.6 Balance catión–anión y osmorregulación

En células vacuoladas foliares en particular, una gran proporción del calcio esta
localizado en las vacuolas, donde puede contribuir al balance catión–anión al actuar
como contraión para aniones inorgánicos y orgánicos. En especies vegetales que
sintetizan preferentemente oxalato en respuesta a la reducción de nitrato, es
importante la formación vacuolar de oxalato de calcio para el mantenimiento de una

Página 298
baja concentración citosólica de Ca2+ libre. Lo mismo es cierto para especies vegetales
con formación preferencial de oxalato de calcio en el apoplasto (Sección 8.6.3).

La formación de oxalato de calcio escasamente soluble es también importante

para la osmorregulación celular y proporciona un medio de acumular de sales en
vacuolas de plantas alimentadas con nitrato sin incrementar la presión osmótica
vacuolar. En hojas maduras de remolacha azucarera, por ejemplo, hasta el 90% del
calcio total está enlazado a oxalato.

Aunque indirectamente, en su función como mensajero secundario el calcio

también juega un rol clave en la osmorregulación. El movimiento estomatal ó
movimientos nictinásticos ó seismonásticos son típicamente procesos regulados por
turgor causados por cambios en el turgor en células individuales (células guarda) ó
tejidos (e.g., células motriz de los pulvinulos). Estos cambios de turgor son
principalmente conducidos por flujos de potasio (Sección 8.7.6), cloruro y malato
(Sección 9.8) como componentes osmóticos activos. Ahora se ha establecido que para
la transducción de señales (e.g., luz, tacto) en respuesta fisiológica en términos de
bombas iónicas de membrana se requiere un cambio transitorio del Ca2+ libre
citosólico. La acción del ABA sobre el cierre estomatal depende de las
concentraciones de calcio en la epidermis foliar, que son usualmente mucho mayores
que en otras células. La activación de canales de calcio inducida por ABA y el abrupto
incremento en las concentraciones citosólicas de Ca2+ libre parecen bloquear las
bombas de protones y abrir canales aniónicos, y ambos eventos conducen a la perdida
del turgor de células guarda y al cierre estomatal.

8.6.7 El calcio como mensajero secundario

La función del calcio como mensajero secundario se basa en las muy bajas
concentraciones citosólicas de Ca2+ libre dentro del rango de 0.1–0.2 μм y en las altas
concentraciones en varios compartimentos adyacentes (Fig. 8.26). Las señales
ambientales pueden activar los canales de calcio en las membranas de estos pools de
calcio y por lo tanto incrementar el influjo de calcio y las concentraciones citosólicas de
Ca2+ libre (Fig. 8.29). Se induce tal incremento en el Ca 2+ libre citosólico, por ejemplo,
por ABA, IAA, luz, una infección patogénica, y estrés ó daño mecánico. Un aumento
en la concentración de Ca2+ libre citosólico también interviene en la tigmorfogénesis,
que es una respuesta a largo plazo a la estimulación mecánica (e.g., viento),
expresado como un patrón de crecimiento alterado, por ejemplo, acortando la longitud
del tallo.

Calmodulina

Página 299
 Fig. 8.29 Modelo del rol del calcio como mensajero secundario en la transducción de
señales en células vegetales. R = centros receptores, e.g., fitocromo, ó centros de
ligamiento hormonal, e.g., ABA, IAA.

Puede ser que muchas de estas señales ambientales induzcan una

despolarización de la membrana plasmática (diferencia de potencial en el rango de –
120 a –180 mV; Sección 2.1), por ejemplo, una repentina caída de temperatura y por
lo tanto activen los canales de calcio en la membrana plasmática. Aun no es claro
cómo las señales ambientales recibidas por la membrana plasmática son transmitidas
a los pools de calcio en el ER y vacuola (Fig. 8.29). El inositol-1,4,5-trifosfato liberado
desde la membrana plasmática puede actuar como mensajero secundario.

En el citosol los principales blancos de las señales de calcio son las proteínas
ligantes de calcio conocidas como proteínas moduladas por calcio, de las más
conocidas son las calmodulinas (CaM), y las proteínquinasas dependientes de calcio
pero independientes de CaM. Las proteínquinasas dependientes de calcio son
estimuladas directamente por calcio, y estas enzimas fosforilan a otras enzimas
(Sección 8.4.4.). Tales enzimas son localizadas, por ejemplo, en la membrana
plasmática. La ATPasa bombeadora de protones es un enzima que es fosforilada por
la acción de la proteínquinasa dependiente de calcio. En otros casos el calcio es
enlazado con alta selectividad, pero en forma reversible, a la CaM, un polipéptido con
cuatro centros de ligamiento para calcio (Fig. 8.29). El ligamiento del calcio cambia la
conformación y actividad CaM. Se conocen un numero relativamente grande de
enzimas dependientes de CaM, incluyendo la NAD quinasa que cataliza la conversión
de NAD+ a NADP, aceptor final de electrones en los cloroplastos (Fig. 5.1). También
es estimulada por la CaM la ATPasa translocadora de calcio, que es un componente
importante en la homeostasis citosólica del calcio (Fig. 8.26).

La concentración de CaM es mucho mayor en tejidos meristemáticos y en las

células de la caliptra radical que en las zonas más maduras, encontrándose altos
niveles de proteínas ligantes de calcio (calmodulina?) en el citoplasma de especies
vegetales calcícolas pero solo bajos niveles en especies calcífugas. Esto puede
reflejar un mecanismo de adaptación vegetal a suelos calcáreos (Sección 16.5). Por
un mecanismo tal las plantas pueden mantener una baja concentración citosólica de
Ca2+ libre en las células radicales. En vista de las muy bajas concentraciones
citosólicas de Ca2+ libre y de las frecuentes altas concentraciones vacuolares de
calcio, es muy plausible un sistema lanzadera para la transferencia de calcio entre la

Página 300
membrana plasmática y el tonoplasto y pueden intervenir bien la CaM ó el ER. La
función reguladora del Ca2+ libre citosólico también implica que tienen que regularse
estrictamente las concentraciones apoplásticas de Ca2+ libre en tejidos en crecimiento
(e.g., zonas apicales caulinares y radicales), y explica por que el crecimiento radical es
tan sensible a factores ambientales que disminuyan la concentración apoplástica de
calcio.

8.6.8 Suministro de calcio, crecimiento y composición vegetal

El contenido vegetal de calcio varía entre 0.1 y > 5.0% peso seco dependiendo de las
condiciones de crecimiento, especie vegetal, y órgano vegetal. El requerimiento de
calcio para el óptimo crecimiento es mucho menor en monocotiledóneas que en
dicotiledóneas, como se muestra en la Tabla 8.30. En soluciones nutritivas fluidas bien
balanceadas con pH controlado, se obtuvieron máximas tasas de crecimiento a niveles
de suministro de calcio de 2.5μм (ryegrass) y 100μм (tomate), i.e., difiriendo por un
factor de 40. Esta diferencia principalmente es un reflejo de la demanda de calcio a
nivel tisular, que en ryegrass (0.7 mg) es menor que en tomate (12.9 mg). Las
diferencias genotípicas en el requerimiento de calcio están estrechamente
relacionadas con los centros de ligamiento en paredes celulares, esto es, la capacidad
de intercambio catiónico. Esto también explica porque el requerimiento de calcio en
algunas especies de algas está en el rango de micronutriente ó es aún difícil de
demostrar en absoluto.

Tabla 8.30

Efecto de la concentración de calcio en la solución nutritiva sobre las tasas de

crecimiento relativo y contenido caulinar de calcio a
Especie vegetal Concentración de Ca2+ (μм)
0.8 2.5 10 100 1000
Tasa de crecimiento relativo

Ryegrass 42 100 94 94 93

Tomate 3 19 52 100 80

Contenido de calcio (mg g–1 peso

seco)
0.6 0.7 1.5 1.7 10.8
Ryegrass
2.1 1.3 3.0 12.9 24.9
Tomate
a
En base a Loneragan et al. (1968) y Loneragan & Snowball (1969).

La diferencias entre monocotiledóneas y dicotiledóneas en la demanda de

calcio mostradas para ryegrass y tomate (Tabla 8.30) se han confirmado, en principio,

Página 301
para un gran numero de especies vegetales. Sin embargo, el Lupinus angustifolius
tiene un requerimiento de calcio tanto en el suministro como en el contenido tisular,
que se comparable a monocotiledóneas, y el crecimiento de esta especie se deprime
severamente a mayores contenidos tisulares de calcio. Tal típico comportamiento
calcífugo puede relacionarse con la insuficiente capacidad para la compartimentación
y/ó inactivación fisiológica del calcio (e.g., precipitación como oxalato de calcio).

Otro factor que determina el requerimiento de calcio para el óptimo crecimiento

es la concentración de otros cationes en la solución externa. Debido a su reemplazo
de sus centros de ligamiento por otros cationes en la superficie exterior de la
membrana plasmática, se incrementa el requerimiento de calcio con crecientes
concentraciones externas de metales pesados, aluminio (Sección 16.3), cloruro de
sodio, ó protones. A bajo pH comparando con alto pH la concentración de Ca2+ en la
solución externa tiene que ser varias veces mayor para contrarrestar los efectos
adversos de las altas concentraciones de H+ sobre la elongación radical (Tabla 8.31).
Existe una relación similar entre el pH externo y el requerimiento de calcio para la
nodulación de leguminosas (Capitulo 7). A fin de proteger las raíces contra los efectos
adversos de las altas concentraciones de algunos otros cationes en la solución del
suelo tiene que ser mucho mayor la concentración requerida de Ca2+ en la solución del
suelo para el óptimo crecimiento que en soluciones nutritivas fluidas balanceadas.

Tabla 8.31

Efecto de la concentración de calcio y pH de la

solución sobre la tasa de crecimiento de raíces
seminales en soya a
Concentración de Tasa de crecimiento radical (mm
Ca2+ h–1)
pH 5.6 pH 4.5
–1
(mg l )
0.05 2.66 0.04

0.50 2.87 1.36

2.50 2.70 2.38

a
En base a Lund (1970).

Un incremento en la concentración de Ca2+ en la solución externa conduce a un

incremento en el contenido foliar de calcio, pero no necesariamente en órganos de
baja transpiración como frutos carnosos y tubérculos suplidos predominantemente vía
floemática. Las plantas han desarrollado mecanismos para limitar el transporte del
calcio hacia estos órganos al mantener bajas concentraciones de calcio en la savia
floemática (Capitulo. 3), ó al precipitar el Ca2+ como oxalato a lo largo de los tubos
cribosos ó en la cubierta seminal. Ahora se entienden mejor las razones fisiológicas
para esta limitación (Sección 8.6.7). La dilución del contenido tisular de calcio por el
crecimiento es otra forma de mantener un bajo nivel de calcio, que es necesario en
frutos y tejidos de almacenamiento para la rápida expansión celular y alta
permeabilidad membranal. Altas tasas de crecimiento de órganos de baja
transpiración, sin embargo, aumentan el riesgo de que el contenido tisular de calcio
caiga debajo del nivel crítico requerido para la estabilización de la pared celular é

Página 302
integridad membranal, y quizá también para su funcionamiento como mensajero
secundario. En tejidos y órganos de rápido crecimiento son extensos los llamados
desordenes relacionados con deficiencia de calcio, como quemadura apical en
lechuga, corazón negro en apio, podredumbre del final de floración en tomate ó
sandia, y mancha amarga en manzano.

Los bajos contenidos de calcio en frutos carnosos también aumentan las

perdidas causadas por realzada senescencia realzada del tejido y por infecciones
fungosas (Tabla 8.32). Aún un aumento relativamente pequeño en el nivel del calcio
en los frutos puede ser efectivo para evitar ó por lo menos disminuir drásticamente las
pérdidas económicas causadas por varios desordenes de almacenamiento que
incluyen la pudrición por infección de Gloesporium.

Tabla 8.31

Efecto de aspersiones de calcio durante el periodo de crecimiento

sobre el contenido de calcio y porcentaje de pérdida de manzanas
“cox” durante el almacenamiento a, b
Pérdida (%)
No Asperjado
asperjado
Contenido de calcio (mg (100 g–1) peso 3.35 3.90
fresco)

Desordenes de almacenamiento
10.4 0
Lentical blotch pit
10.9 0
Rompimiento por senescencia
30.0 3.4
Mancha amarga interna
9.1 4.7
Pudriciones por Gloesporium
a
A partir de Sharpless & Jonson (1997).

b
Aspersiones contienen 1% nitrato de calcio aplicadas cuatro veces
durante el periodo de crecimiento. Las manzanas se almacenaron por
3 meses a 3.5°C.

8.7 Potasio

8.7.1 General

El potasio es un catión univalente con un radio iónico hidratado de 0.331 nm y

energía de hidratación de 324 J mol–1. Su toma es altamente selectiva y
estrechamente acoplada a la actividad metabólica (Sección 2.4). Se caracteriza por
una alta movilidad vegetal en todos los niveles –dentro de células individuales, dentro
de tejidos, y en el transporte xilemático y floemático a larga distancia. El potasio es el
catión mas abundante en el citoplasma y el K+ y sus aniones acompañantes hacen
una gran contribución al potencial osmótico de células y tejidos de especies vegetales
glicófitas. Por varias razones (ver abajo) el K+ tiene un rol sobresaliente en las

Página 303
relaciones agua planta. El potasio no es metabolizado y este solo forma complejos
débiles donde es fácilmente intercambiable. Por lo tanto, el K+ no compite fuertemente
por centros de ligamiento que requieren cationes divalentes (e.g., Mg 2+). Por otro lado,
debido a sus altas concentraciones en el citosol y cloroplasto este neutraliza aniones
macromoleculares solubles (e.g., aniones ácidos orgánicos y aniones inorgánicos) é
insolubles y estabiliza el pH entre 7 y 8 en estos compartimentos, el óptimo para la
mayoría de reacciones enzimáticas. Por ejemplo, una disminución en el pH de 7.7 a
6.5 inhibe casi completamente la actividad nitrato reductasa. Se han revisado varias
funciones vegetales del potasio por Läuchli & Pflüger (1978).

8.7.2 Compartimentación y concentraciones celulares

En casi todos los casos, las concentraciones citosólicas de potasio se mantienen en el

rango de 100-200 mм, y también es cierto para cloroplastos. En sus funciones, en
estos compartimentos (“pool metabólico”) el K+ no es reemplazable por otros cationes
inorgánicos como Na+ (Sección 10.2). En contraste, las concentraciones vacuolares de
K+ pueden variar entre 10 y 200 mм ó hasta pueden alcanzar 500 mм en células
guarda de los estomas. Las funciones del K+ en la extensión celular y otros procesos
conducidos por el turgor están relacionadas con la concentración vacuolar de K+. En
sus funciones osmóticas el K+ vacuolar es reemplazable en un grado variable por otros
cationes (Na+, Mg2+, Ca2+) ú solutos orgánicos (e.g., azúcares). En contraste al calcio
son usualmente bajas las concentraciones apoplásticas de potasio, con excepción de
células ó tejidos especializados (estomas, pulvínulos) donde las concentraciones
apoplásticas de potasio pueden subir transitoriamente hasta 100 mм.

Para el rápido transporte de K+ entre diferentes compartimentos celulares y

células en un tejido, se requieren en las membranas canales de K+, también en
tilacoides bajo iluminación para el rápido transporte de K+ desde el espacio
intratilacoidal hacia el estroma. Los canales de membrana se abren y cierran
(“puertas”) a diferentes secuencias y longitud en respuesta a señales ambientales y a
cambios del electropotencial membranal y permiten tasas de filtración de iones como
K+ por lo menos tres ordenes de magnitud más rápidas que las catalizadas por
bombas y carriers. Aunque los canales de K+ son, en principio, similares a los canales
de Ca2+ (Sección 8.6.7), su función es totalmente diferente. Los iones de potasio
actúan directamente como solutos que cambian el potencial osmótico en
compartimentos y por lo tanto el turgor, y como carriers de cargas también el potencial
membranal.

8.7.3 Activación enzimática

Un gran número de enzimas son bien completamente dependientes ó estimuladas por

K+. El potasio y otros cationes univalentes activan enzimas al inducir cambios en la
conformación de la proteína enzimática. Todas las macromoléculas son altamente
hidratas y estabilizadas por moléculas de agua firmemente enlazadas que forman una
doble capa eléctrica. A concentraciones de sales univalentes cercanas a 100-150 mм,
se presenta la máxima supresión de esta doble capa eléctrica y optimización de la

Página 304
hidratación proteica. Este rango de concentración concuerda con las concentraciones
de K+ en el citosol y estroma de plantas bien suplidas con K+. En general, los cambios
conformacionales inducidos por K+ en enzimas incrementan la tasa de reacciones
catalíticas, Vmax, y en algunos casos la afinidad por el sustrato, Km.

En plantas deficientes de potasio se presentan algunos cambios químicos

gruesos, incluyendo una acumulación de carbohidratos solubles, una disminución en el
contenido de almidón, y una acumulación de compuestos nitrogenados solubles. Estos
cambios en el metabolismo de los carbohidratos están presumiblemente relacionados
con el alto requerimiento de K+ de ciertas enzimas reguladoras, particularmente
piruvato quinasa y la fosfofructoquinasa. Como se muestra en la Fig. 8.30, la actividad
almidón sintasa es también altamente dependiente de cationes univalentes, y de estos
el K+ es el mas efectivo. La enzima cataliza la transferencia de glucosa a moléculas de
almidón:

ADP–glucosa + almidón ⇌ ADP + glucosil-almidón

El potasio similarmente activa la almidón sintasa aislada de una diversidad de

especies y órganos vegetales (e.g., hojas, semillas, y tubérculos), situándose su
máximo en el rango de 50-100 mм K+. Mayores concentraciones, sin embargo, pueden
tener efectos inhibidores.

Página 305
 Fig. 8.30 Efecto de cationes univalentes (como cloruros) sobre la actividad ADP–
glucosa almidón sintasa en maíz. (Nitros & Evans, 1969.)

Otra función del K+ es la activación de ATPasas bombeadoras de protones de

membrana (Sección 2.4). Esta activación no solo facilita el transporte a través de la
membrana plasmática de K+ desde la solución externa hacia el interior de células
radicales sino también hace al potasio el elemento mineral más importante en la
extensión celular y osmorregulación.

Los tejidos de plantas deficientes de potasio exhiben mucha mayor actividad de

ciertas hidrolasas ú oxidasas como la polifenol oxidasa que en tejidos de plantas
normales (suficientes). No es claro si estos cambios en la actividad enzimática son
causados por efectos directos ó indirectos del K+ sobre la síntesis enzimática. Un
ejemplo instructivo de efectos indirectos es la acumulación de la diamina putrescina
por un factor de 80-100 en plantas deficientes de potasio. Las enzimas que catalizan la
síntesis de putrescina a partir de arginina vía agmatina (Fig. 8.14) son inhibidas por
altas concentraciones de K+ y son estimuladas por bajo pH celular. Considerando el rol
dominante del K+ en el mantenimiento del alto pH citoplásmico, parece que la realzada
síntesis de putrescina como catión divalente es un reflejo de la homeostasis del pH
citosólico; en plantas deficientes de potasio las concentraciones de putrescina pueden
explicar hasta el 30% del déficit en equivalentes de K+. De acuerdo con esta función
compensatoria de la putrescina, el suministro externo de putrescina a plantas

Página 306
deficientes de potasio realza el crecimiento y evito síntomas visuales de deficiencia de
potasio.

8.7.4 Síntesis proteica

El potasio es requerido para la síntesis proteica en mayores concentraciones que para

la activación enzimática que aproxima su máximo cerca de 50 mм K+ (e.g., Fig. 8.30).
En sistemas acelulares la tasa de síntesis proteica por ribosomas aislados de un
germen de trigo tuvo un óptimo a 130 mм K+ y ~2 mм Mg2+. Es probable que el K+
intervenga en varios pasos del proceso de traducción, incluyendo el ligamiento del
tRNA a los ribosomas. En hojas fotosintéticas los cloroplastos explican cerca de la
mitad tanto de RNA foliar como de proteína foliar. En plantas C3 la mayoría de proteína
cloroplástica es la RuBP carboxilasa (Sección 8.2). Por consiguiente, se deteriora
particularmente la síntesis de esta enzima bajo deficiencia de potasio y responde
rápidamente al resuministro de K+ como se muestra en la Tabla 8.33. Se obtuvo la
máxima activación a concentraciones de K+ de 10 mм en la solución externa. Esta
concentración fue obviamente suficiente para obtener una concentración cloroplástica
de K+ 10 veces mayor que se requiere para las altas tasas de síntesis proteica.

Tabla 8.33

Efecto del potasio sobre la incorporación de [14C]leucina en

RuBP carbixilasa en hojas de plantas de alfalfa deficientes en
potasio a
Medio de preincubación Incorporación de [14C]leucina

(mм KNO3) (dpm mg–1 RuBP carboxilasa

(24 h)–1)
0.0 99

0.01 167

0.10 220

1.00 274

10.00 526

Control (plantas suficientes 656

en K)
a
Las hojas de plantas deficientes en potasio fueron
preincubadas en luz por 20 h con potasio. A partir de Peoples
& Koch (1979).

Página 307
 El rol del K+ en la síntesis proteica no solo se refleja en la acumulación de
compuestos nitrogenados solubles (e.g., aminoácidos, amidas y nitrato) en plantas
deficientes de potasio, sino también puede demostrarse directamente después de la
incorporación de nitrógeno inorgánico marcado 15N en la fracción proteica. Por
ejemplo, en 5 h en plantas de tabaco suficientes y deficientes de potasio, el 32% y
11% respectivamente, del 15N total tomado había sido incorporado en nitrógeno
proteico. A partir de estudios de Pflüger & Wiedemann (1977) parece altamente
probable que el K+ no solo activa la nitrato reductasa sino también se requiere para su
síntesis. Por otro lado, bajo deficiencia de potasio también se incrementa la expresión
de varios polipéptidos, especialmente polipéptidos de 45 kDa de membrana. No es
claro en que grado esta realzada síntesis es una respuesta a la disminución del pH
citosólico.

8.7.5 Fotosíntesis

En plantas superiores el potasio afecta la fotosíntesis a varios niveles. El potasio es el

contraión dominante al flujo de H+ inducido por luz a través de la membrana tilacoidal y
para el establecimiento del gradiente de pH transmembranal necesario para la síntesis
de ATP (fotofosforilación), en analogía a la síntesis de ATP en la mitocondria.

El rol del potasio en la fijación del CO2 puede demostrarse muy claramente con
cloroplastos aislados (Tabla 8.34). Un incremento en la concentración externa de K+
hasta 100 mм, esto es, aproximada a la concentración citosólica de K+ de células
intactas, estimula más del triple la fijación de CO2. Por otro lado, el ionóforo
valinomicina, que hace a las biomembranas “permeables” al flujo pasivo de K+,
disminuye severamente la fijación de CO2. El efecto de la valinomicina puede
compensarse por las altas concentraciones externas de K+.

Tabla 8.34

Influencia del antibiótico valinomicina y potasio sobre la tasa de

fijación de dióxido de carbono en cloroplastos intactos aislados
de espinaca a
Tasa de fijación de
CO2

(μmol mg–1 clorofila Porcentaje

Tratamiento h–1) del control
Control 23.3 100

100 mм K+ 79.2 340

1 μм valinomicina 11.0 47

1 μм valinomicina + 100 78.4 337

mм K+
a
A partir de Pflüger & Cassier (1977).

Página 308
 Para el mantenimiento del alto pH en el estroma, bajo iluminación se requiere
un influjo adicional de K+ desde el citosol y es mediado por el contraflujo H+/K+ a través
de la envoltura del cloroplasto. Este contraflujo se deteriora bajo estrés por sequía.
Durante la deshidratación cloroplastos aislados pierden grandes cantidades de K+, y la
disminuye fotosíntesis; esta disminución puede superarse por las altas
concentraciones de K+ extracloroplástico, similarmente como el caso de la
valinomicina (Tabla 8.34). También en plantas intactas es mucho menos severa la
disminución de fotosíntesis bajo estrés por sequía a alto suministro de K+ (Fig. 8.31).
El suministro de 2 mм K+ sostiene la máxima fotosíntesis en plantas bien hidratadas
pero no bajo estrés por sequía. Sin embargo, la depresión de fotosíntesis bajo estrés
por sequía es, mucho menos severa en plantas suplidas con 6 mм K+ (Fig. 8.31). Este
efecto aliviante del potasio fue asociado con contenidos foliares de potasio
notoriamente mayores. El mayor requerimiento foliar de potasio en plantas expuestas
a estrés por sequía ó salinidad es principalmente causado por la necesidad de
mantener altas concentraciones de K+ en el estroma bajo estas condiciones.

Fig. 8.31 Efecto del suministro de K+ (mм) sobre la fotosíntesis foliar a declinantes
potenciales hídricos foliares en plantas de trigo. (En base a Sen Gupta et al., 1989.)

Página 309
 En ausencia de estrés por sequía ó salinidad, con suministro inadecuado de K+
y correspondientemente menores contenidos foliares, es menor la tasa de fotosíntesis
(Fig. 8.31) y está estrechamente relacionado con los contenidos foliares de potasio
(Tabla 8.35). En plantas deficientes se afectan varios parámetros del intercambio de
CO2. Un incremento en el contenido foliar de potasio incrementa la tasa de fotosíntesis
y la actividad RuBP carboxilasa, así como, la fotorrespiración, debido probablemente
al más fuente agotamiento de CO2 en los centros catalíticas de la enzima (Sección
5.2). Con el incremento en el contenido de potasio disminuye la respiración oscura
(Tabla 8.35). Las mayores tasas de respiración son una típica característica de la
deficiencia de potasio. Es evidente a partir de la Tabla 8.35 que el estado nutricional
del potasio puede también afectar la fotosíntesis foliar vía su función en la regulación
estomatal.

Tabla 8.31

Relación entre el contenido foliar de potasio, intercambio de dióxido de carbono, y actividad RuBP
carboxilasa en alfalfa a
Actividad RuBP Respiración
Potasio foliar Resistencia Fotosíntesis carboxilasa oscura
estomatal Fotorrespiración
(mg g–1 peso (mg CO2 dm–2 (μmol CO2 mg–1 (mg CO2 dm–2
–1 –1 –1 –2
seco) (s cm ) h ) proteína h ) (dpm dm ) h–1)
12.8 9.3 11.9 1.8 4.0 7.6

19.8 6.8 21.7 4.5 5.9 5.3

38.4 5.9 34.0 6.1 9.0 3.1

a
A partir de Peoples & Koch (1979).

8.7.6 Osmorregulación

En el Capitulo 3 se mostró que un alto potencial osmótico en el estele radical es un

prerrequisito para el transporte xilemático de solutos conducido por presión-turgor y
para el balance hídrico vegetal. En principio, a nivel de células individuales ó en ciertos
tejidos, el mismo mecanismo es responsable de la extensión celular y de varios tipos
de movimientos. El potasio, como el soluto inorgánico más prominente, juega un rol
clave en estos procesos.

8.7.6.1 Extensión celular

La extensión celular involucra la formación de una gran vacuola central que ocupa del
80-90% del volumen celular. Hay dos grandes requerimientos para la extensión
celular: un incremento en la extensibilidad de la pared celular, y la acumulación de

Página 310
solutos para crear un potencial osmótico interno (Fig. 8.32). En la mayoría de casos la
extensión celular es consecuencia de la acumulación celular de K+, que se requiere
tanto para la estabilización del pH citoplásmico como para incrementar el potencial
osmótico vacuolar. En coleóptilos de Avena, el eflujo de H+ estimulado por IAA es
balanceado electroquímicamente por un influjo estequiométrico de K+; en ausencia de
K+ externo, declina la elongación inducida por IAA y cesa después de unas pocas
horas. En cotiledones de pepino el suministro de K+ realza la extensión por un factor
~4 en respuesta a la aplicación de citoquininas. Similarmente, la expansión celular
foliar está estrechamente relacionada con su contenido de potasio. En hojas en
expansión de plantas de fríjol que sufren deficiencia de potasio, fueron
significativamente menores el turgor, tamaño celular, y áreas foliares que en hojas en
expansión bien suplidas con potasio. Esta inversa relación entre el estado nutricional
del potasio vegetal y el tamaño celular también es cierto para tejidos de
almacenamiento como zanahorias.

Fig. 8.32 Modelo del rol del potasio y otros solutos en la extensión y osmorregulación
celular. Clave: ●, K+; □, azúcares reductores, sacarosa, Na+; ▲, aniones ácidos
orgánicos.

Como se muestra en la Tabla 8.36 el realce de la elongación caulinar por GA

también es dependiente del suministro de K+. El potasio y el GA actúan
sinergísticamente, obteniéndose la mayor tasa de elongación cuando se aplican
ambos GA y K+. Los resultados en la Tabla 8.36 parece indicar además que el K+ y
azucares reductores actúan en una manera complementaria para producir el turgor
potencial requerido para la extensión celular. Sin embargo, en plantas con bajo
suministro de K+, el crecimiento estimulado por GA se correlaciono con un marcado
incremento en la concentración de K+ en la zona de elongación a un nivel similar al de
los azúcares reductores. Cuando se suplió K+ junto con Cl– (KCl), una considerable
proporción de los efectos sobre el crecimiento vegetal y concentraciones de azucares
son presumiblemente los efectos combinados de ambos K+ y Cl– sobre la presión
osmótica.

Tabla 8.36

Efectos del potasio y ácido giberélico (GA) sobre la altura de la planta y las
concentraciones caulinares de azúcares y potasio en plantas de girasol a
Tratamiento Altura de la Concentración (μmol g–1 peso fresco)

Página 311
 planta
GA (mg Azúcares
KCl (mм) l–1) (cm) reductores Sacarosa Potasio
0.5 0 7.0 19.1 5.0 10.2

0.5 100 18.5 38.5 5.4 13.2

5.0 0 11.5 4.6 4.1 86.5

5.0 100 26.0 8.4 2.5 77.8

a
En base a de la Guardia & Benlloch (1980).

Estos y otros datos de la literatura demuestran que el K+, en asociación bien de

aniones inorgánicos ó aniones ácidos orgánicos, es el principal soluto requerido en las
vacuolas para la extensión celular. El grado al que azucares y otros solutos orgánicos
de bajo peso molecular contribuyen al potencial osmótico y a la expansión celular
conducida por turgor depende del estado nutricional del potasio en la planta, así como
de la especie vegetal y órgano específico. En especies vegetales como festuca alto,
en la zona de elongación de la lamina foliar cerca de la mitad del azúcar importado es
usado para la acumulación vacuolar de fructanos osmóticamente activos.

Después de completar la extensión celular, para el mantenimiento del turgor

celular el K+ vacuolar puede ser reemplazado muy fácilmente por otros solutos como el
Na+ ó azucares reductores (Fig. 8.32). Es un fenómeno extenso las relaciones
inversas entre las concentraciones tisulares K+ y azucares, azucares reductores en
particular y pueden también observarse durante el periodo de crecimiento de tejidos de
almacenamiento. Como se mostró por Steingröver (1983) el potencial osmótico de la
savia exprimida a partir de raíces de almacenamiento de zanahoria permanece
constante por todo su crecimiento. Antes de que empiece el almacenamiento de
azucares, el K+ y otros ácidos orgánicos son las sustancias osmóticas dominantes. Sin
embargo, durante el almacenamiento de azucares, un incremento en la concentración
de azucares reductores es compensado por una correspondiente disminución en la
concentración de K+ y de aniones ácidos orgánicos. En raíces de almacenamiento de
remolacha azucarera, en principio, lo mismo es cierto para las concentraciones de
sacarosa y de K+.

8.7.6.2 Movimiento estomatal

En la mayoría de especies vegetales el K+, asociado con un anión, tiene la mayor

responsabilidad de los cambios de turgor en células guarda durante el movimiento
estomatal. Un incremento en la concentración de K+ en las células guarda incrementa
su potencial osmótico y resulta en la toma de agua de las células adyacentes y un
correspondiente incremento en el turgor de las células guarda y de este modo en la
apertura estomatal como se muestra para haba en la Tabla 8.37.

Página 312
 Tabla 8.37

Relación entre la apertura estomatal y características de células guarda en haba

a

Apertura Cantidad por Volumen célula Presión

estomatal estoma guarda osmótica
célula guarda
(μm) (10–14 mol) (10–12 l por
K+ Cl– estoma) (MPa)
Estoma 12 424 22 4.8 3.5
abierto
2 20 0 2.6 1.9
Estoma
cerrado
a
A partir de Humble & Raschke (1971).

La acumulación de K+ en células guarda de estomas abiertos puede también

mostrarse por análisis por microsondeo con rayos X (Fig. 8.33). El cierre estomatal en
la oscuridad esta correlacionado con el eflujo de K+ y una correspondiente disminución
en el presión osmótica de las células guarda.

Fig. 8.33 Análisis de microsonda electrónica (arriba) y las correspondientes imágenes

de microsondas de rayos X para la distribución del potasio (abajo) en estomas abiertos
y cerrados de haba. (Cortesía de B. Wurster.)

Página 313
 La acumulación de K+ inducida por luz en células guarda es conducida por una
ATPasa bombeadora de protones de membrana plasmática (Fig. 8.34) como se
conoce para la toma de K+ en células radicales (Sección 2.4). Por consiguiente, la
apertura estomatal es precedida por una disminución en el pH apoplástico de las
células guarda. La acumulación vacuolar de K+ tiene que balancearse por un
contraión, principalmente Cl– ó malato2–, dependiendo de la especie vegetal y de las
concentraciones de Cl– en la vecindad de las células guarda. En células epidérmicas
foliares de trigo, son frecuentemente mucho mayores concentraciones de Cl– que en
células del mesófilo. El transporte de Cl– hacia dentro de las células guarda es
mediado por un simporte Cl–/H+ en la membrana plasmática (Fig. 8.34A). A fin de
conseguir las altas tasas de transporte membranal iónico, los canales son las
principales vías.

Fig. 8.34 Modelo de la apertura estomatal conducida por bombas de protones y

transporte de K+ y Cl– (A) ó transporte K+ +malato (B) hacia la vacuola de célula
guardas (Modificado a partir de Raschke et al., 1988).

Una baja disponibilidad de Cl–, ó en especies vegetales que no usan Cl– como
anión acompañante del K+ en células guarda (Fig. 8.34B), el influjo de K+ conducido
por H+ activa la PEP carboxilasa, similarmente como, por ejemplo, en células radicales
en respuesta a la toma de cat+>an– (Sección 2.5.4). El malato recién formado en las
células guarda sirve como anión acompañante del K+ vacuolar, y como fuente de
energía para la síntesis mitocondrial de ATP (Fig. 8.34B). El compuesto C3
fosfoenolpiruvato (PEP) requerido para la síntesis de malato es suministrado por
degradación del almidón en los cloroplastos de las células guarda. En especies
vegetales, como cebolla, que carecen de almidón en los cloroplastos de las células

Página 314
guarda, es de fundamental importancia la acción del Cl– como contraión para el influjo
de K+, por lo menos para la regulación estomatal, un aspecto que se discute en la
Sección 9.8.

El cierre estomatal es inducido por la oscuridad ó ABA y esta asociado con un

rápida eflujo de K+ y aniones acompañantes desde las células guarda. El ABA, que
induce el cierre estomatal puede derivarse desde las raíces vía xilemática como señal
“no hidráulica” (Sección 5.6), quizás amplificada por concentraciones simultáneamente
bajas de CYT en la savia xilemática. Sin embargo, puede también hacer esta función
el ABA endógeno de las células guarda, siendo las concentraciones de ABA en las
células guarda de cerca de 2.5 mм comparando con 0.9 mм en otras células
epidérmicas en haba. Como se discutió en la Sección 8.6.7, el ABA también activa los
canales de Ca2+ en la membrana plasmática de las células guarda. Un incremento en
el Ca2+ citosólico libre despolariza la membrana plasmática y por lo tanto activa los
canales aniónicos dependientes del voltaje y, de este modo, cambia la membrana
plasmática desde un estado conductor de K+ a un estado conductor de aniones que
ulteriormente disminuye el potencial membranal y realza el eflujo de K+. Este efecto del
Ca2+ también es cierto, en principio, para el tonoplasto.

El cierre estomatal está asociado con una abrupto incremento en las

concentraciones apoplásticas de K+ y de Cl– de las células guarda de Commelina
communis, por ejemplo desde 3 mм K+ y 4.8 mм Cl– con estomas abiertos a 100 mм
K+ y 33 mм Cl– con estomas cerrados. Interesantemente, en la raíz y vástago de
angiospermas parasitas, como Striga y Loranthus, los estomas permanecen abiertos
permanentemente y no responden a la oscuridad, ABA ó estrés por sequía. Este
comportamiento anómalo es causado por concentraciones foliares excepcionalmente
altas de K+ en estas parasitas (que carecen de un floema) y a la falta de capacidad de
deshacerse del K+ de las células guarda, requerido para el cierre estomatal.

Se han discutido los azucares como alternativa de solutos osmóticos para la

apertura estomatal. Sin embargo, la tasa de producción de azúcar en células guarda
es insuficiente para satisfacer el alto requerimiento para la rápida apertura estomatal.
No obstante, bajo deficiencia de potasio los azucares pueden contribuir
considerablemente a la osmorregulación de células guarda, esto sin embargo, las
hace muy lentas para responder. Esta lenta respuesta de las células guarda cargadas
por azucares resulta en una apertura y cierre estomatal incompletos en plantas
deficientes de potasio.

8.7.6.3 Movimientos seismonásticos y conducidos por la luz

En hojas de muchas plantas, particularmente en Leguminosae, las hojas reorientan su

laminas fotonásticamente en respuesta a señales lumínicas, bien a señales lumínicas
no direccionales (ritmo circadiano, e.g., laminas foliares replegadas en la oscuridad y
desplegadas en la luz), ó direccionales (e.g., laminas foliares reorientadas hacía la
fuente de luz). Estas respuestas fotonásticas bien incrementan la intercepción lumínica
ó permiten evitar el daño por exceso de luz. Estos movimientos foliares, y también de
los foliolos, son efectuados por cambios reversibles del turgor en tejidos
especializados, los órganos motores (ó pulvínulos). Los cambios en el turgor causan el
encogimiento é hinchamiento celular en regiones opuestas (extensor y flexor) del
órgano motor, y el K+, Cl–, y malato2– son los principales solutos involucrados en la

Página 315
osmorregulación y cambio del volumen y, de este modo, en el movimiento de la hoja ó
foliolo. Los principios del mecanismo responsable del movimiento estomatal se
mantienen ciertos para el movimiento de hojas y foliolos, solo que las escalas son
diferentes, células individuales versus tejidos especializados.

En el movimiento de los foliolos, la fuerza conductora del influjo de K+ es

también es una H+-ATPasa de membrana plasmática y, de este modo, puede evitarse
el movimiento de los foliolos por anaerobiosis ó vanadato. En el pulvínulo de la hoja
primaria de Phaseolus vulgaris durante el movimiento foliar circadiano cambia en
direcciones opuestas la concentración apoplástica de H+ y K+ del extensor: en
hinchamiento (movimiento ascendente de la lamina foliar) el pH disminuye desde 6.7 a
5.9 y la concentración de K+ desde 50 mм a 10 mм, y viceversa, cuando las células
extensor se encogen. En las paredes de células extensor es particularmente alta la
capacidad de intercambio catiónico y, de este modo, es una importante reserva de K+
y H+. En los movimientos foliares, las señales ambientales también (e.g., luz) activan
los canales de Ca2+ de membrana y por lo tanto se incrementan las concentraciones
citosólicas de Ca2+ libre. Sin embargo, en contraste a las células guarda, en el órgano
motor las regiones extensor y flexor responden en forma opuesta a estas señales.

Un mecanismo similar es responsable del movimiento foliar y de otras partes

vegetales en respuesta a estímulos mecánicos, por ejemplo en plantas insectívoras ó
en Mimosa. En respuesta a señales seimonásticas, por ejemplo, en Mimosa pudica,
los foliolos se pliegan en pocos segundos y se reabren aproximadamente después de
30 min. Esta respuesta regulada por el turgor esta correlacionada con una
redistribución del K+ dentro del órgano motor. En las reacciones seismonásticas se
presenta un rápido transporte a larga distancia de la “señal” desde el foliolo tocado
hacia los demás foliolos. Esta “señal” es una acción potencial, que viaja en el floema
(1–10 cm s–1) hacia los órganos motor e induce la descarga floemática de azucares
(sacarosa) en el órgano motor. Las altas concentraciones locales de azucares pueden
contribuir en una región dada del órgano motor al cambio en la presión de turgor
mediado por canales iónicos requerido para el movimiento del foliolo.

8.7.7 Transporte floemático

El potasio tiene funciones importantes tanto en la carga de sacarosa, como en la tasa

de transporte de solutos conducidos por flujo másico en los tubos cribosos (Sección
5.4). Esta función del K+ esta relacionada con la necesidad de mantener un alto pH en
los tubos cribosos para la carga de sacarosa y con la contribución del K+ al potencial
osmótico en los tubos cribosos y, de este modo, con las altas tasas de transporte de
fotosintatos desde la fuente hacia la demanda. Esto se demuestra en la Tabla 8.38
para caña de azúcar. En plantas suficientes de potasio (+K) en 90 min cerca de la
mitad de los fotosintatos marcados 14C son exportados desde las hojas fuente hacia
otros órganos, y cerca del 20% de estos van a la caña como principal órgano de
almacenamiento en caña de azúcar. En contraste, en las plantas deficientes de
potasio (–K) fueron mucho menores las tasas de exportación, aún después de cuatro
horas.

Página 316
 Tabla 8.38

Efecto del estado nutricional del potasio sobre la translocación de fotosintatos marcados 14C
después de proporcionar 14CO2 a una lamina foliar en plantas de caña de azúcar a
Distribución del 14C (%)
90 min 4h
Parte vegetal +K –K +K –K
Lamina foliar alimentada 54.3 95.4 46.7 73.9

Vaina de lamina foliar alimentada 14.2 3.9 6.8 8.0

Unión de lamina foliar y hojas y Unión encima de hoja 11.6 0.7 17.0 13.6
alimentada
20.1 <0.1 29.5 14.6
Caña debajo de hoja alimentada
a
Total marcado = 100. En base a Hartt (1969).

Similarmente en leguminosas con un suministro adecuado (comparando con

inadecuado) de K+ los nódulos radicales tienen un mayor suministro de azucares, lo
que incrementa sus tasas de fijación de N2 y exportación del nitrógeno enlazado.

8.7.8 Balance catión–anión

En la compensación de cargas, el K+ es el catión dominante para contrabalancear

aniones inmóviles en el citoplasma, cloroplastos, y también bastante frecuentemente
para aniones móviles en vacuolas, xilema y floema. La acumulación de aniones ácidos
orgánicos en tejidos vegetales es frecuentemente consecuencia del transporte de K+
sin anión acompañante hacia el citoplasma (e.g., células radicales ó guarda). El rol del
K+ en el balance catión–anión se refleja también en el metabolismo del nitrato, en
donde el K+ es frecuentemente el contraión dominante para el NO en su transporte
xilemático a larga distancia así como para su almacenamiento vacuolar. Como
consecuencia de la reducción foliar del NO , el K+ remanente requiere de la síntesis
estequiométrica de ácidos orgánicos para el balance de cargas y homeostasis del pH;
parte de este recién formado malato de potasio puede retranslocarse hacia las raíces
para la subsiguiente utilización del K+ como contraión para el NO dentro de las
células radicales y para su transporte xilemático (Capitulo 3). En leguminosas
noduladas, esta recirculación del K+ puede tener una función similar en el transporte
xilemático de aminoácidos.

8.7.9 Suministro de potasio, crecimiento y composición vegetal

Página 317
 Después del nitrógeno, el potasio es el nutriente mineral requerido en mayor cantidad
por las plantas. El requerimiento del potasio para el óptimo crecimiento vegetal está en
el rango de 2-5% del peso seco vegetal de partes vegetativas, frutos carnosos, y
tubérculos. Sin embargo, en especies natrofílicas puede ser mucho menor el
requerimiento de K+ (Sección 10.2). Cuando el K+ es deficiente, se retarda el
crecimiento, y se realza la retranslocación neta del K+ desde hojas y tallos maduros, y
bajo deficiencia severa estos órganos se vuelven cloróticos y necróticos, dependiendo
de la intensidad lumínica a la que se exponen las hojas. También se deteriora la
lignificación de los haces vasculares, un factor que puede contribuir a la mayor
susceptibilidad de plantas deficientes de potasio al volcamiento.

Cuando es limitado el suministro de agua del suelo, la perdida de turgor y

marchitamiento son síntomas típicos de la deficiencia de potasio. La menor
sensibilidad de plantas suficientes de potasio al estrés por sequía está relacionado con
varios factores: (a) el rol del K+ en la regulación estomatal, que es el principal
mecanismo que controla el régimen hídrico en plantas superiores y (b) la importancia
del K+ para el potencial osmótico vacuolar, manteniendo un alto contenido tisular de
agua aún bajo condiciones de sequía. La menor sensibilidad al estrés por sequía en
términos de producción de biomasa y rendimiento también puede ser el resultado de
mayores concentraciones de K+ en el estroma y correspondientemente mayores tasas
de fotosíntesis (Fig. 8.31), ó menores niveles de ABA en las plantas (Sección 5.6).

Las plantas que reciben un suministro inadecuado de potasio son

frecuentemente más susceptibles al daño por heladas, lo que a nivel celular, esta
relacionado en algún aspecto con deficiencia hídrica. Un ejemplo de este efecto se
muestra en la Tabla 8.39 para plantas de papa. El daño por heladas esta inversamente
relacionado con el contenido foliar de potasio, por lo menos mientras el incremento en
potasio esté todavía correlacionado con un incremento en rendimiento de tubérculo. El
suministro inadecuado de potasio es por lo tanto un factor que conduce a un
incremento en el riesgo del daño por heladas.

Tabla 8.39

Relación en papa entre el suministro de potasio, rendimiento de tubérculo, potasio foliar y

porcentaje de hojas dañadas por heladas a
Suministro de Rendimiento de Contenido foliar de Porcentaje de daño
potasio tubérculo potasio foliar por heladas

(kg ha–1) (tons ha–1) (mg g–1 peso seco)

0 2.39 24.4 30

42 2.72 27.6 16

84 2.87 30.0 7
a
Valores promedio para 14 ubicaciones. En base a Grewal & Singh (1980).

Los cambios en la actividad enzimática y compuestos orgánicos que se

presentan durante la deficiencia de potasio son en parte responsables de la mayor
susceptibilidad de plantas deficientes de potasio a los ataques fungosos (Capitulo 11).
Estos cambios en la composición también afectan la calidad nutricional y tecnológica

Página 318
 (procesamiento) de los productos cosechados. Esto es mas obvio en frutos carnosos y
tubérculos con alto requerimiento de potasio. En frutos de tomate, por ejemplo, la
incidencia de los llamados desordenes de maduración (“hombros verdes”) se
incrementan con el inadecuado suministro de potasio y en tubérculos de papa se
afecta todo un rango de criterio de calidad por el contenido tisular de potasio en el
tubérculo (Tabla 8.40).

Tabla 8.40

Efecto de crecientes contenido de potasio en tubérculos de papa sobre la composición y calidad de

los tubérculos
Efecto del Referencias
a
Tipo de cambio creciente K+ Mecanismo responsable
Contenido hídrico Incrementa Osmorregulación 1, 2, 3

Azúcares reductores Diminuye Osmorregulación 3

Ácido cítrico Incrementa Balance catión–anión 4

Almidón Diminuye ? 1, 2, 3

Desorden mancha negra Diminuye Menor actividad polifenol oxidasa? 2, 5

Oscurecimiento de savia Diminuye Alto ácido cítrico/baja polifenol 4

exprimida oxidasa
Diminuye 5, 6
Decoloración después de Alto ácido cítrico/bajo ácido
cocción Diminuye clorogénico 2

Pérdida en almacenamiento Menor respiración y enfermedades

fungosas
a
Clave para las referencias: 1, Beringer et al. (1983). 2, Mirswa & Ansorge (1981). 3, A. Krauss & H.
Marschner (no publicado). 4, Leite & Müller (1966). 5, Vertregt (1968). 6, Hughes & Evans (1969).

En varios casos son bastante obvias las relaciones entre las concentraciones
de potasio y los cambios gruesos en el tejido del tubérculo (e.g., osmorregulación y
balance catión–anión). En otros casos, los desordenes de calidad están relacionados
directamente con el contenido de ácido cítrico y de este modo solo indirectamente con
el potasio. Aunque las diferencias entre cultivares puede modificar las relaciones, ellas
no las erradican.

Al incrementar el suministro radical de potasio es relativamente fácil

incrementar el contenido de potasio en varios órganos excepto en granos y semillas,
que mantienen un contenido de potasio relativamente constante 0.3% del peso seco.
Cuando el suministro de potasio es abundante se presenta frecuentemente el
“consumo de lujo” de potasio, lo que merece atención por su posible interferencia con
la toma y disponibilidad fisiológica del magnesio y calcio.

09. Funciones de los nutrientes minerales: los micronutrientes

Página 319
9.1 Hierro

9.1.1 General

En sistemas aireados mantenidos en el rango del pH fisiológico, las concentraciones

de Fe3+ y de Fe2+ iónicos están debajo de 10-15 м. Por lo tanto los quelatos de Fe(III) y
ocasionalmente del Fe(II) son las formas dominantes del hierro soluble en el suelo y
soluciones nutritivas. Por lo general, es preferentemente tomado el Fe(II) comparando
con el Fe(III), pero esto también depende de la especie vegetal (Estrategia I y II,
Sección 2.5.6). En el transporte a larga distancia en el xilema, hay un predominio de
complejos de Fe(III) (Sección 3.2).

El hierro como un elemento de transición caracterizado por la relativa facilidad

por la que este puede cambiar su estado de oxidación:

+e-

Fe3+ ⇌ Fe2+

-e-

y por su habilidad para formar complejos octaédricos con varios ligandos.

Dependiendo del ligando, varia ampliamente el potencial redox del Fe(II/III). Esta
variabilidad da su especial importancia en los sistemas biológicos redox. La alta
afinidad del hierro por varios ligandos (e.g., ácidos orgánicos ó fosfato inorgánico)
hace improbable que los Fe3+ ó Fe2+ iónicos tengan alguna importancia en el
transporte a corta ó a larga distancia en las plantas. Además, en sistemas aeróbicos
muchos quelatos de hierro de bajo peso molecular, y el hierro libre en particular
(cualquiera Fe3+ ó Fe2+) es muy efectivo en producir radicales de oxigeno é hidroxilo y
compuestos relacionados, por ejemplo

O2 + Fe2+ → O + Fe3+

ó en la reacción de Fenton

H2O2 + Fe2+ → Fe3+ + OH- + OH•

Página 320
 Estos radicales son responsables principalmente de la peroxidación de los
ácidos grasos poliinsaturados de los lípidos de membrana (Sección 2.3). Para evitar el
daño oxidativo el hierro tiene cualquiera que ser fuertemente enlazado ó incorporado
en estructuras (e.g., proteínas hemo y no hemo) lo cual permite reacciones reversibles
controladas de oxidación–reducción.

-e-

Fe(II) ⇌ Fe(III)

+e-

incluyendo aquellas en la protección antioxidante.

9.1.2 Constituyentes del sistema redox que contienen hierro

9.1.2.1 Proteínas hemo

Las proteínas hemo mejor conocidas son los citocromos, que contienen un complejo
de hierro hemo-porfirina (Fig. 9.1) como un grupo prostético. Los citocromos son
constituyentes de los sistemas redox en cloroplastos (Fig. 5.1) en mitocondrias, y
también un componente en la cadena redox de la nitrato reductasa (Fig. 8.2). Se ha
discutido en el Capitulo 7 el rol particular del hierro en la leghemoglobina y
nitrogenasa. Hay alguna evidencia de que pequeñas cantidades de leghemoglobina
están también presentes en las raíces de plantas que no son capaces de formar
nódulos radicales. Esta leghemoglobina puede actuar como una molécula señal que
indica deficiencia de O2 y da comienzo a un cambio metabólico hacia la fermentación.

Página 321
 Fig. 9.1 Rol del hierro en la biosíntesis de coenzimas hemo y clorofila.

Otras enzimas hemo son las catalasas y peroxidasas. Bajo condiciones de

deficiencia de hierro, declina la actividad de ambos tipos de enzima. Esto es
particularmente el caso de la actividad catalasa en hojas (Tabla 9.1). La actividad de
esta enzima es por lo tanto una indicadora del estado nutricional del hierro en plantas
(Sección 12.4).

Tabla 9.1

Efecto de la deficiencia de hierro en el contenido de clorofila y actividad enzimática en

hojas de tomate a
Hiero en hojas Clorofila Actividad enzimática (relativa)
Catalasa Peroxidasa
(μg g-1 peso (mg g-1 peso
Tratamiento fresco) fresco)
+Fe 18.5 3.52 100 100

-Fe 11.1 0.25 20 56

a
En base a Machold (1968)

La catalasa facilita la dismutación del H2O2 a agua y O2 de acuerdo a la

reacción

H2O2 → H2O + ½ O2

Página 322
La enzima juega un rol importante en asociación con la superóxido dismutasa (Sección
9.2.3), así como en la fotorrespiración y en la vía del glicolato (Fig. 5.4).

Son abundantes en plantas las peroxidasas de varios tipos (isoenzimas). Ellas

catalizan las siguientes reacciones:

XH2 + H2O2 → X + 2H2O

XH + XH + H2O2 → X—X + 2H2O

Se ha dado en la Fig. 5.2 un ejemplo del primer tipo de reacción, que muestra
el rol de la ascorbato peroxidasa en la detoxificación del H2O2 en los cloroplastos. En
el segundo tipo de reacción, las peroxidasas de la pared celular catalizan la
polimerización de los fenoles a lignina. Las peroxidasas son abundantes
particularmente en las paredes celulares epidérmicas y rizodérmicas y se requieren
para la biosíntesis de lignina y suberina. Ambas vías sintéticas requieren de
compuestos fenólicos y H2O2 como sustratos. La formación de H2O2 se cataliza
mediante la oxidación del NADH en la interfase membrana plasmática/pared celular.
Los principios de estas reacciones son como sigue:

En raíces deficientes en hierro, se deprime mucho la actividad peroxidasa y se

acumulan fenólicos en la rizodermis, por ejemplo, en girasol. Los fenólicos son
también liberados a tasas mucho mayores desde raíces de plantas deficientes en
hierro comparando con plantas suficientes en hierro. Ciertos fenólicos como el ácido
cafeico, son muy efectivos en la quelación y reducción del Fe(III) inorgánico, y son un
componente de la Estrategia I en la adquisición del hierro (Sección 2.5.6). Puede ser
que las alteraciones en la formación de la pared celular de las células rizodérmicas
bajo deficiencia de hierro (ver Fig. 9.4) estén causalmente relacionadas con la
deteriorada actividad de la peroxidasa.

9.1.2.2 Proteínas de hierro-azufre

Página 323
En estas proteínas no hemo el hierro está coordinado como clusters al grupo tiol de la
cisteína ó al azufre inorgánico, ó a ambos. La mejor conocida es la ferredoxina, que
actúa como trasmisora de electrones en un número de procesos metabólicos básicos
de acuerdo al principio:

Los detalles de la función de la ferredoxina en estos procesos han sido

discutidos en las secciones relevantes. En hojas deficientes de hierro, se disminuye el
contenido de ferredoxina a un grado similar al contenido de clorofila (Tabla 9.2), y la
caída en el nivel de ferredoxina está asociado con una menor actividad de la nitrato
reductasa (NRA). Ambos, el contenido de ferredoxina y de NRA puede ser
restablecido mediante el resuministro de hierro. En vista de la intervención del hierro
en varios pasos de la reducción del nitrato (Fig. 8.2) se esperan correlaciones positivas
entre el suministro de hierro, el contenido de ferredoxina y la reducción del nitrato.

Tabla 9.2

Efecto de la deficiencia de hierro en el contenido de clorofila y ferredoxina y en la

actividad nitrato reductasa en hojas de Citrus a
Contenido de Clorofila Ferredoxina Nitrato reductasa
Fe
(mg g-1 peso (mg g-1 peso seco) (nmol NO2 g-1 peso freco
(μg g peso
-1
seco) h-1)
seco)
96 1.80 0.82 937

62 1.15 0.44 408

47 0.55 0.35 310

47 → 81 b ― 0.63 943
a
En base a Alcaraz et al., (1986).

b
40h después de la infiltración de hojas intactas deficientes en hierro con 0.2% FeSO4.

Otro ejemplo de proteínas de hierro–azufre son aquellas isoenzimas superóxido

dismutasas (SOD) que contienen hierro como un componente metálico del grupo
prostético (FeSOD). Las superóxido dismutasas detoxifican los radicales libres anión

Página 324
superóxido (O ) mediante la formación de H2O2 (Fig. 5.1) y pueden contener Cu, Zn,
Mn ó Fe como componentes metálicos (Sección 9.2.2). En los cloroplastos la FeSOD
es la isoenzima típica de la SOD, pero puede también encontrarse en la mitocondria y
los peroxisomas en el citoplasma.

La aconitasa es una proteína de hierro–azufre que cataliza la isomerización del

citrato a isocitrato en el ciclo del ácido tricarboxílico (Fig. 5.8). El hierro como el
componente metálico del grupo prostético es requerido para ambas, la estabilidad y la
actividad de la enzima, y el cluster férreo de la enzima es el responsable de la
orientación espacial de los sustratos (citrato e isocitrato); los cambios en la valencia no
están involucrados en la reacción. En plantas deficientes en hierro es menor la
actividad aconitasa, y se alteran las reacciones en el ciclo del ácido tricarboxílico
conduciendo a ácidos orgánicos, particularmente el ácido cítrico y málico (Tabla 9.3).
En raíces de plantas de tomate deficientes en hierro un incremento en el contenido de
ácidos orgánicos está estrechamente correlacionado con la realzada fijación oscura de
CO2 y excreción neta de H+, i.e., acidificación de la rizosfera. Las relaciones causales
entre la menor actividad aconitasa y la acumulación de ácidos orgánicos en las raíces
de plantas deficientes en hierro son todavía cuestiones de polémicas.

Tabla 9.3

Relación entre el suministro de hierro, el contenido foliar de

clorofila, y el contenido radical de ácidos orgánicos en avena a
Contenido de Contenido de ácidos orgánicos
clorofila
(μg (10g)-1 peso fresco)
Tratamiento (relativo) Málico Cítrico Otros Total
+Fe 100 39 11 23 73

-Fe 12 93 67 78 237
a
En base a Landsberg (1981).

También se acumula la riboflavina en la mayoría de especies vegetales

dicotiledóneas bajo deficiencia de hierro, y su liberación desde las raíces puede ser
realzada por un factor de 200 en plantas deficientes de hierro. La acumulación de la
riboflavina es presumiblemente el resultado de alteraciones en el metabolismo de las
purinas debido al deterioro de la xantina oxidasa, otra enzima con clusters de hierro–
azufre como grupo prostético. En microorganismos como las cianobacterias, pero no
en plantas superiores, tales cambios en el metabolismo de las purinas son
expresiones de un cambio en la transferencia de electrones en la cadena respiratoria
desde enzimas dependientes de hierro a enzimas no dependientes de hierro, por
ejemplo, la flavodoxina.

9.1.3 Otras enzimas que requieren hierro

Página 325
Hay un numero de enzimas menos caracterizadas en que el hierro actúa como
cualquiera un componente metálico en las reacciones redox ó como elemento puente
entre la enzima y el sustrato. En plantas deficientes de hierro, se deterioran las
actividades de algunas de estas enzimas (quizás debido a la menor afinidad por el
hierro) y pueden frecuentemente ser responsables de los cambios gruesos en los
procesos metabólicos.

Para la biosíntesis de etileno, la metionina es el precursor principal. A lo largo

de esta vía biosintética en la conversión del ácido-1-aminociclopropano-1-carboxílico
(ACC) en etileno, sucede la oxidación de un electrón en dos pasos, catalizada por el
Fe(II) (ver Fig. 9.5). Por consiguiente, la formación de etileno es muy baja en células
deficientes en hierro y puede restaurarse inmediatamente con el resuministro de
hierro, y sin la intervención de síntesis proteica.

Las lipooxigenasas son enzimas que contienen un átomo de hierro por

molécula, y catalizan la peroxidación de los ácidos linólico y linolénico, i.e., de ácidos
grasos poliinsaturados de cadena larga. La alta actividad lipooxigenasa es típica en
tejidos y órganos en rápido crecimiento, y puede volverse crítica para la estabilidad de
la membrana. La peroxidación lipídica mediada por la lipooxigenasa está involucrada
en la senescencia de células y tejidos y en los primeros eventos de hipersensibilidad
en combinaciones incompatibles huésed–patógeno y, de este modo, en la resistencia
a enfermedades. En hojas de plantas deficientes en hierro, están positivamente y
estrechamente correlacionados la actividad lipooxigenasa y el contenido de clorofila
indicando la posibilidad de una estrecha asociación de la enzima con las membranas
tilacoidales.

El bajo contenido de clorofila (clorosis) en hojas jóvenes es el síntoma visible

más obvio de la deficiencia de hierro. Varios factores son responsables de esta
disminución, siendo el más directo el rol del hierro en la biosíntesis de clorofila (Fig.
9.1). El precursor común de la síntesis de clorofila y hemo es el ácido δ-
aminolevulínico (ALA), y la tasa de formación de ALA es controlada por el hierro. El
hierro es también requerido para la formación de protoclorifilidas a partir de la Mg-
protoporfirina (Fig. 9.1). La alimentación con ALA al tejido foliar deficiente en hierro
conduce a un incremento en el nivel de Mg-protoporfirina, mientras que los niveles de
protoclorifilidas y clorofila permanecen bajos comparando con los niveles del tejido
foliar suministrado adecuadamente con hierro. La copropofirinogeno oxidasa (Fig. 9.1)
es también una proteína que contiene hierro.

9.1.4 Desarrollo del cloroplasto y fotosíntesis

Por lo regular, la deficiencia de hierro tiene mucho menos efecto sobre el crecimiento
foliar, el numero de células por unidad de área, ó el número de cloroplastos por célula
que sobre el tamaño de los cloroplastos y el contenido proteico por cloroplasto (Tabla
9.4). Solo con deficiencia severa de hierro también se inhibe la división celular y, de
este modo, se reduce el crecimiento foliar. El hierro es requerido para la síntesis
proteica, y el número de ribosomas –los sitios de síntesis proteica- disminuye en
células deficientes en hierro. Sin embargo, bajo deficiencia de hierro, es mucho mas
deteriorada la síntesis proteica en los cloroplastos que en el citoplasma. En hojas de
maíz deficientes en hierro, por ejemplo, el contenido proteico total disminuye en un

Página 326
25% pero aquel de los cloroplastos lo hace en un 82%, mas probablemente debido al
particularmente alto requerimiento de hierro del mRNA y rRNA cloroplásticos.

Tabla 9.4

Efecto de la deficiencia de hierro en hojas y cloroplastos de remolacha azucarera a

Clorofila (mg cm-1)
Control Deficiencia Deficiencia
suave severa
>40
Parámetro 20-40 <20
-2
Proteína soluble (mg (mg cm área 0.57 0.56 0.53
foliar)
2.64 2.78 2.75
Volumen promedio célula foliar (10-8
cm3) 72 77 83

Cloroplastos (no. por célula) 42 37 21

Volumen promedio cloroplasto (μm3) 1.88 1.34 1.24

N proteico (pg por cloroplasto)

a
A partir de Ferry (1980)

En las membranas tilacoidales en la cadena de transporte de electrones están

involucrados directamente cerca de 20 átomos de hierro por unidad de PS II y PS I.
Este alto requerimiento de hierro para la integridad estructural y funcional de las
membranas tilacoidales, y el requerimiento adicional de hierro para la ferredoxina y la
biosíntesis de clorofila explican la alta sensibilidad a la deficiencia de hierro de los
cloroplastos en general y de los tilacoides en particular (Fig. 9.2).

Página 327
 Fig. 9.2 Estructura fina de los cloroplastos a partir de plantas de soya (Glycine max L)
(x24 000) suficientes en hierro (superior) y deficientes en hierro (inferior). (Cortesía de
Ch. Hecht-Buchholz.)

En hojas deficientes de hierro, sin embargo, no son disminuidos en el mismo

grado todos los pigmentos fotosintéticos y componentes de la cadena de transporte de
electrones (Tabla 9.5). Es mucho mas deprimida la actividad del PS I que la del PS II.
El resuministro de hierro a las hojas cloróticas aumenta mucho más la función del PS I
como una transmisora de electrones que la del PS II. Los componentes individuales
del PS I, la P 700, los citocromos, y las proteínas, se incrementan de un modo similar,
indicando que el hierro esta involucrado en la regulación del desarrollo del PS I y
ensamblaje de las subunidades en las membranas tilacoidales. Si la deficiencia de
hierro se vuelve mas severa, la actividad del PS II también cae drásticamente y es
mucho mas difícil de restaurar (Tabla 9.4). En contraste al deterioro en el transporte
fotosintético de electrones, usualmente no se afecta la actividad respiratoria en hojas
deficientes en hierro, presumiblemente debido a que la oxidación terminal por la
citocromo oxidasa en las mitocondrias es catalizada por el cobre y no por el hierro
(Sección 9.3).

Tabla 9.5

Efecto del estado nutricional de las hojas de tabaco en los contenidos de clorofila y en los componentes del
fotosistema I (PS I) y en la capacidad del transporte fotosintético de electrones del PS II al PS I a
Capacidad de tranporte
Fe Componentes del PS I de e- b
Clorofila Citocromos Proteína
Tratamiento (μg cm-2
con Fe hoja) (μg cm-2 hoja) P700 (pmol cm-2) (μg cm-2) PS II PS I

Página 328
+Fe 1.44 89 545 599 108 56 840

- Fe 0.25 26 220 201 38 30 390

- Fe + Fe c 1.16 24 430 474 79 36 764

a
Recalculado a partir de Pushnik & Millar (1989).

b
μeq cm-1 hoja h-1.
c
10 días después de la aplicación foliar de hierro.

En hojas deficientes de hierro, declinan en el mismo grado los contenidos de

clorofila y β-caroteno, mientras que ciertas xantofilas pueden aun aumentar. Se ha
observado este aumento particularmente en la zeaxantina, violaxantina y
anteraxantina que están involucradas en el llamado ciclo de las xantofilas, un sistema
que es importante para la disipación de energía no radiante (i.e., generadora de calor)
bajo alta intensidad lumínica (Sección 5.2.2). Este cambio en la composición de los
pigmentos de los cloroplastos bajo deficiencia de hierro esta probablemente
relacionado con los cambios estructurales (Fig. 9.2) ya que la mayoría de las xantofilas
están localizadas en la envoltura del cloroplasto, y no en los tilacoides.

Las hojas deficientes de hierro están caracterizadas por bajos contenidos de

almidón y azucares. Esto es de ser esperado en vista del bajo contenido de clorofila, el
deterioro del transporte fotosintético de electrones y el bajo contenido de ferredoxina y
la deprimida regeneración de la ferredoxina reducida. Un factor adicional que
contribuye al bajo contenido de carbohidratos es la retardada regeneración del
bifosfato de ribulosaque actúa como sustrato para el CO2 en el ciclo de Calvin. Esto
puede limitar la fotosíntesis en hojas deficientes en hierro y también posiblemente
explicar en parte la menor tasa de fijación de CO2 por unidad de clorofila en hojas
deficientes en hierro comparando con hojas suficientes en hierro.

9.1.5 Localización y estado de ligamiento del hierro

Cuando las plantas son cultivadas bajo condiciones controladas, cerca del 80% del
hierro se localiza en los cloroplastos en hojas en rápido crecimiento, independiente del
estado nutricional del hierro (Fig. 9.3). Bajo deficiencia de hierro se presenta un
cambio en la distribución del hierro solo dentro de los cloroplastos, en el cual se
incrementa el contenido de hierro lamelar a expensas del contenido de hierro
estromático.

Página 329
Fig. 9.3 Distribución intracelular del hierro en laminas foliares de plantas de remolacha
azucarera suficientes y deficientes en hierro. Barras sólidas, hierro lamelar; barras
punteadas, hierro estromático; barras limpias; hierro extracloroplástico. (Redibujado a
partir de Ferry & Low, 1982, por cortesía de Marcel Dekker, Inc.)

El hierro puede almacenarse en las células vegetales en el estroma de los

plastidios como fitoferritina (contenido de Fe 12-23% peso seco). Esta consiste de una
concha proteica, y en su interior pueden almacenarse hasta 5000 átomos de hierro
como Fe(III). La fitoferritina tiene frecuentemente una forma cristalina bien definida con
la formula propuesta (FeO•OH)8•(FeO•OPO3H2). Su contenido es alto en hojas
cultivadas en la oscuridad (hasta 50% del hierro total), pero este desaparece
rápidamente durante el reverdecimiento y permanece muy bajo en hojas verdes.
Después del resuministro de hierro a plantas deficientes, sin embargo, la tasa de toma
es excepcionalmente alta (Sección 2.5.6) y el contenido foliar de fitoferritina puede
transitoriamente incrementarse dramáticamente y explicar hasta el 30% del hiero foliar
total. La localización de la fitoferritina no está confinada a los cloroplastos: esta
también puede ser detectada en el xilema y el floema. La fitoferritina es también
abundante en la semilla, como por ejemplo, en leguminosas. Durante la germinación la
fitoferritina es rápidamente degradada, probablemente es catalizado por el Fe2+
liberado y la generación de radicales hidroxilo que destruyen la concha proteica. La
fitoferritina puede también actuar como almacenamiento de hierro en nódulos de
leguminosas, ambos para la síntesis de hemo durante el desarrollo del nódulo y para
la degradación del hemo durante la senescencia.

Si las plantas son cultivadas bajo condiciones controladas (e.g., en solución

nutritiva), existe una estrecha correlación positiva entre el contenido total de hierro
foliar y el contenido de clorofila cuando el suministro de hierro (como quelato) es
subóptimo. Esta correlación, sin embargo, es frecuentemente pobre ó ausente en
plantas cultivadas en suelos calcáreos, donde existe un gran suministro de fósforo, ó
cuando son suministradas diferentes formas de nitrógeno. Bajo estas condiciones, el

Página 330
contenido de hierro en las hojas cloróticas puede ser similar ó aún mayor que el de las
hojas verdes. Estas discrepancias están relacionadas en parte a la localización y al
estado de ligamiento del hierro en las hojas. Una proporción del hierro puede ser
precipitado en el apoplasto de las hojas y no ser fisiológicamente disponible. Como se
mostró por la espectrometría de Mössbauer, la mayoría del hierro en las plantas está
en la forma férrica (FeIII) y de particular importancia fisiológica es la fracción que
experimenta la oxidorreducción reversible Fe(II)/Fe(III). La extracción desde las hojas
con ácidos diluidos ó quelantes para caracterizar el llamado “hierro activo” a menudo
mejora las correlaciones entre el contenido de hierro y clorofila en hojas de plantas
cultivadas en campo. No se conoce sin embargo, ni la composición ni la localización
de este “hierro activo” extraído.

9.1.6 Respuestas radicales a la deficiencia de hierro

En las hojas de todas las especies vegetales el principal síntoma de la deficiencia de

hierro es la inhibición del desarrollo del cloroplasto. Para la raíces, sin embargo,
ambos cambios morfológicos y fisiológicos causador por la deficiencia y las respuestas
a esta falta de hierro dependen de la especie vegetal (Estrategia I y II, Sección 2.5.6).
En ambas dicotiledóneas y monocotiledóneas, con excepción de los pastos (especies
gramíneas), la deficiencia de hierro está asociada con la inhibición de la elongación
radical, incremento en el diámetro de las zonas radicales apicales, y abundante
formación de pelos radicales. Estos cambios morfológicos están frecuentemente
asociados con la formación de células con una notable invaginación en la pared típica
de las células de transferencia (Fig. 9.4). Estas células de transferencia pueden ser
inducidas cualquiera en la rizodermis (Fig. 9.4) ó en la hipodermis. La formación de
células de transferencia rizodérmicas inducida por la deficiencia de hierro es parte de
un mecanismo regulador para realzar la toma de hierro. Estas células de transferencia
son presumiblemente los centros de respuestas radicales de Estrategia I inducidas por
la deficiencia de hierro, es decir la realzada excreción neta de protones y capacidad
reductora así como la liberación de compuestos fenólicos. Después de que se restaura
el suministro de hierro, no solo desaparecen las respuestas fisiológicas radicales, sino
también las células de transferencia se degeneran en 1 a 2 días. Cuando el suministro
de hierro es subóptimo [e.g., cuando la concentración de los quelatos de Fe(III) es baja
ó son suministrados compuestos de Fe(III) inorgánico escasamente solubles], se
observan cambios cadenciosos en la morfología radical y cambios inducidos por la raíz
en el pH del sustrato y en la tasa de toma del hierro. La tasa de crecimiento caulinar y
el contenido de clorofila, sin embargo, permanecen sin alterarse.

Página 331
 Fig. 9.4 Secciones de células rizodérmicas de girasol. (Arriba) Suficiente en hierro.
(Abajo) Deficiente en hierro. (Cortesía de D. Kramer.)

En especies dicotiledóneas perennes y anuales como Ficus benjamina y

Lupinus cosentinii, se realza la formación de raíces proteoid (Sección 15.5) no solo en
respuesta a la deficiencia de fósforo sino también a la deficiencia de hierro. Las raíces
proteoid se caracterizan por una capacidad particularmente alta de reducir Fe(III) y
excretar protones. En estas propiedades las raíces proteoid son de este modo
similares a las zonas radicales apicales que contienen células de transferencia.

En especies gramíneas (Estrategia II) no se presentan estos cambios

morfológicos y fisiológicos inducidos por la deficiencia de hierro. Más bien, las raíces
liberan fitosideróforos (PS) como quelantes del Fe(III) (Sección 2.5.6). Es
razonablemente bien entendida la vía de biosíntesis de PS (Fig. 9.5). La L-metionina
es el precursor dominante, y son usadas tres moléculas de esta para formar una
molécula de nicotianamina que, después de la desaminación e hidroxilación, es
convertida en ácido 2-desoximuginéico y ulteriormente a otro PS (Fig. 9.5),
dependiendo de la especie vegetal. En contraste a la vía biosintética, se entiende
mucho menos la regulación por la deficiencia de hierro de la expresión génica de la
síntesis de PS, pero se ha hecho algún progreso.

Página 332
Fig. 9.5 Modelo de biosíntesis de fitosideróforos y algunos otros factores relacionados
con el hierro en raíces. (En base a Shojima et al., 1989 y Scholz et al., 1992)

La nicotianamina (NA) no es solo un precursor de la biosíntesis de PS sino que

es también un fuerte quelante del Fe(II), pero no del Fe(III). Es también esencial para
el funcionamiento apropiado de los procesos dependientes de Fe(II). Parece que juega
un rol importante en la homeostasis del hierro en células y compartimentos celulares
(Fig. 9.5), quizás al regular una proteína represora. La nicotianamina puede ser el
enlace entre las dos estrategias de respuestas radicales inducidas por la deficiencia de
hierro, reflejando quizás las diferencias en el uso de codones en genes de
dicotiledóneas en comparación con las monocotiledóneas.

9.1.7 Deficiencia y toxicidad por hierro

El contenido crítico foliar de deficiencia de hierro está en el rango de 50-150 mg Fe kg-

1
peso seco. El contenido se refiere al hiero total y es, por lo tanto, solo un valor
limitado para la caracterización del estado nutricional del hierro en plantas cultivadas
en campo (Sección 9.1.6). En general, las especies C4 requieren un mayor suministro
de hierro que las especies C3, pero sus contenidos críticos de deficiencia son
similares, es decir cerca de 72 mg Fe kg-1 en especies C3 y cerca de 66 mg Fe kg-1 en
especies C4. En tejidos meristemáticos de rápido crecimiento y en tejidos en
expansión, por ejemplo los ápices caulinares, los contenidos críticos de deficiencia son
mucho mayores, presumiblemente en el rango de 200 mg Fe kg -1 peso seco para
hierro total, y de 60-80 mg Fe kg-1 peso seco para “hierro activo”. En leguminosas es
particularmente alta la demanda de hierro para el desarrollo nodular (Sección 7.4.5).

Página 333
 La deficiencia de hierro es un problema mundial en la producción de cultivos
sobre suelos calcáreos. Este es el principal factor para la llamada clorosis inducida por
cal (Sección 16.5). La deficiencia de hierro puede también limitar la fijación de CO 2 del
fitoplancton en océanos como el Pacifico.

Por otro lado, la toxicidad por hierro (“bronceado”) es un problema serio en la

producción de cultivo sobre suelos inundados, este es el segundo factor más severo
que limita el rendimiento en arroz de aniego. Los contenidos críticos de toxicidad están
encima de los 500 mg Fe kg-1 peso seco foliar, pero dependen mucho de otros
factores como el contenido de otros nutrientes minerales. La toxicidad por hierro puede
también jugar un rol bajo condiciones de suelo seco y es probablemente un evento
inicial del daño del tejido fotosintético inducido por sequía causado por la formación de
radicales libres de oxigeno en cloroplastos catalizada por hierro.

9.2 Manganeso

9.2.1 General

El manganeso puede existir en los estados de oxidación 0, II, III, IV, VI y VII.. En
sistemas biológicos, sin embargo, se presenta principalmente en los estados de
oxidación II, III y IV siendo bastante estable como Mn(II) y Mn(IV) e inestable como
Mn(III). En las plantas, el Mn(II) es con creces la forma dominante, pero puede ser
rápidamente oxidado a Mn(III) y Mn(IV). El manganeso juega por lo tanto un papel
importante en los procesos redox. El manganeso(II) forma solo enlaces relativamente
débiles con ligandos orgánicos. El radio iónico del Mn2+ (0.075 nm) cae entre el del
Mg2+ (0.065 nm) y el del Ca2+ (0.099 nm) y puede por lo tanto sustituir ó competir, en
varias reacciones que involucren cualquiera de estos dos iones. Las fuerzas de
ligamiento de todos los tres iones con ligandos en base a donadores de oxigeno son
aproximadamente las mismas ó superior para el Mn2+, como por ejemplo, por un factor
cercano a cuatro en el caso del ATP Esto tiene importantes consecuencias en la
compartimentación del Mn2+ en las células e interacciones entre la nutrición del
manganeso y el magnesio.

9.2.2 Enzimas que contienen manganeso

Aunque un número relativamente grande de enzimas son activadas por el Mn2+

(Sección 9.2.3), a la fecha esta bien establecida la existencia de solo dos enzimas que
contienen manganeso, es decir la proteína de manganeso en el fotosistema II (PS II) y
la superóxido dismutasa que contiene manganeso (MnSOD). No se han confirmado
los primeros reportes de una fosfatasa ácida que contiene manganeso. Esta enzima
contiene dos átomos de hierro por molécula y requiere del hierro pero no de
manganeso para su actividad.

Las superóxido dismutasas (SOD) están presentes en todos los organismos

aeróbicos y juegan un rol esencial en la sobrevivencia de estos organismos en
presencia del oxigeno. Ellas protegen a los tejidos de los efectos deletéreos de los

Página 334
radicales libres de oxígeno O . formados en varias reacciones enzimáticas en donde

se transmite un solo electrón al O :

La conversión del O es catalizada por la SOD, y la subsiguiente dismutación

del H2O2 en H2O y O2 es facilitada por cualquiera, peroxidasas, catalasas ó, en los
cloroplastos, por una ascorbato peroxidasa especifica (Fig. 5.2). En células
fotosintéticas iluminadas los cloroplastos son los organelos con la mayor tasa de

recambio del oxígeno, incluyendo la formación de O .y H2O2. Por consiguiente, en

hojas verdes mas del 90% de la SOD está localizada en los cloroplastos y solo el 4-5%
en la mitocondria.

Las isoenzimas de la SOD difieren en su componente metálico que puede ser

cualquiera hierro (FeSOD, Sección 9.1.2.2), manganeso (MnSOD) ó cobre+zinc
(CuZnSOD). La FeSOD está principalmente confinada a los cloroplastos. La
CuZnSOD también es encontrada en los cloroplastos pero esta se presenta también
en el citosol y mitocondria. La MnSOD no es muy distribuida ampliamente en varias
familias de plantas superiores. Dentro de las células está también localizada
principalmente en la mitocondria y peroxisomas. Hay reportes polémicos
concernientes a la existencia de MnSOD en cloroplastos. En arveja, por ejemplo, esta
está ausente mientras que en tabaco muy probablemente está presente. En planta
transgénicas de tabaco con elevados niveles de MnSOD ambas la degradación de la
clorofila en la luz y el filtrado de solutos desde los cloroplastos y mitocondria fueron
mucho menores que en las plantas control no transgénicas con bajos niveles de
MnSOD. Ambos rizobios (bacteroides) de vida libre y simbióticos solo poseen MnSOD
la que también se encuentra en el citosol de los nódulos, mientras que la CuZnSOD
solo se encuentra en el citosol de loa nódulos.

El ejemplo mejor conocido y más documentado de una enzima que contiene

manganeso es un polipéptido (proteína) de 33 kDa del sistema del rompimiento del
agua asociado con el PSII (Sección 5.2.1). En este sistema están organizados cuatro
átomos de manganeso como un cluster que actúa como un dispositivo para almacenar
las cargas positivas prior a la oxidación de cuatro electrones de dos moléculas de
agua:

Página 335
 El funcionamiento de los átomos de manganeso en ambos en el
almacenamiento transitorio de electrones y en la transmisión de electrones esta
acoplado con las fluctuaciones en el estado de oxidación del manganeso entre Mn(II) y
Mn(IV). En células fotosintetizadoras este rol en el PSII es la función más sensible del
manganeso a ser deteriorada por la deficiencia de manganeso (Sección 9.2.4).

9.2.3 Enzimas dependientes ó activadas por el manganeso

El manganeso actúa como un cofactor, activando alrededor de 35 enzimas diferentes.

La mayoría de estas enzimas catalizan reacciones de oxido-reducción,
descarboxilación, e hidrolíticas. El manganeso tiene un rol primario en el ciclo del
ácido tricarboxílico (TCA) en las reacciones de descarboxilación oxidativas y no
oxidativas, por ejemplo, en las descarboxilantes malato deshidrogenasa, enzima
málica, e isocitrato deshidrogenasa específicas de NADPH:

La mayoría de los estudios sobre la activación con manganeso de las enzimas

se han llevado a cabo in vitro y en muchos casos el Mn2+ puede ser reemplazado por
el Mg2+, ó viceversa. Ya que la concentración de Mg2+ en la células es, en promedio,
cerca de 50-100 veces mayor que la del Mn2+, la activación in vivo de las enzimas por
el Mn2+ es presumiblemente importante solo para aquellas enzimas donde el Mn 2+ es
mucho mas efectivo que el Mg2+. Un ejemplo de una mucha mayor efectividad del Mn2+
es la RNA polimerasa cloroplástica donde para su activación son requeridas
concentraciones de Mg2+ cerca de 10 veces mayores que con Mn2+. Un requerimiento
absoluto del Mn2+ se presenta en los cloroplastos de la vaina del haz en aquellas
plantas C4 en que el oxalacetato actúa como lanzadera de carbono (Sección 5.2.4) y
donde la descarboxilación es catalizada por la PEP carboxiquinasa. Esta enzima tiene
un requerimiento absoluto de Mn2+ que no puede ser reemplazado por el Mg2+ (Fig.
9.6). De hecho, el Mg2+ inhibe su actividad. La máxima actividad se presenta en una
proporción Mn/ATP de uno, sugiriendo que el substrato para esta enzima es el
complejo Mn•ATP y no el Mg•ATP, como en la mayoría de reacciones (Sección 8.5).

Página 336
 Fig. 9.6 Efecto del Mn2+ y Mg2+ sobre la actividad PEP carboxiquinasa de Urochloa
panicoides. La concentración de ATP se mantuvo constante a 0.25 mм. (Burnell, 1986)

El manganeso activa varias enzimas de la vía del ácido siquímico, y de las

subsiguientes vías, que conducen la biosíntesis de aminoácidos aromáticos, como la
tirosina, y varios productos secundarios, como la lignina, los flavonoides, así como el
IAA. Por ejemplo, el Mn2+ afecta la fenilalanina-amonio liasa (PAL) y estimula las
peroxidasas requeridas por la biosíntesis de lignina. En hojas deficientes de
manganeso la actividad IAA oxidasa es excepcionalmente alta, como también es el
caso en hojas que experimentan toxicidad por manganeso. Aún no es claro el rol del
manganeso en la actividad IAA oxidasa. En la vía biosintética de los isoprenoides que
produce carotenoides, esteroides, y GA, también se han hallado enzimas
dependientes de manganeso, como por ejemplo, la fitoeno sintetasa.

En leguminosas noduladas como la soya que transporta al vástago nitrógeno

principalmente en la forma de alantoína y alantoato (Sección 7.4), la degradación de
estos ureidos en las hojas y en la cubierta seminal es catalizada por la enzima
alantoato amidohidrolasa que parece tener un requerimiento absoluto de Mn 2+. La
arginasa es otra enzima dependiente de manganeso en el metabolismo del nitrógeno.

Se supuso antiguamente un rol del Mn2+ en la actividad nitrato reductasa

debido al incremento en el contenido de nitrato en hojas deficientes de manganeso.
Esta acumulación de nitrato, sin embargo, es la consecuencia de un déficit de
equivalentes reductores en los cloroplastos y de carbohidratos en el citoplasma, así
como de una retroregulación negativa que resulta a partir de una menor demanda de
nitrógeno reducido en los nuevos crecimientos en plantas deficientes. No hay
evidencia de un rol directo del Mn2+ en la actividad nitrato reductasa.

El manganeso (Mn2+) puede rápidamente desplazar el Mg2+ del ATP ya que el

2+
Mn se liga al ATP cuatro veces mas fuertemente que el Mg 2+. A altas
concentraciones de Mn2+ el ATP en el citoplasma es rápidamente saturado por el Mn2+.
A fin de un normal funcionamiento del Mg•ATP como el principal sistema transmisor de

Página 337
energía las concentraciones de Mn2+ en el citosol y en el estroma de los cloroplastos
tienen por lo tanto que ser mantenidas a un bajo nivel. De acuerdo con esto, la
mayoría del Mn2+ es secuestrado en las vacuolas ó en otros compartimentos celulares
como las vesículas de Golgi. La depresión de la fotosíntesis neta en hojas altas en
manganeso es causada por la inhibición de la reacción RuBP carboxilasa, mas
probablemente debido al reemplazo del Mg2+ por el Mn2+ y, de este modo, es un reflejo
de la inadecuada compartimentación del Mn2+.

9.2.4 Fotosíntesis y evolución del oxígeno

En algas verdes se descubrió el rol particular del manganeso en la fotosíntesis. En

Chlorella el requerimiento de manganeso para el óptimo crecimiento es cerca de 1000
veces menor bajo condiciones heterotróficas (oscuridad y suministro externo de
carbohidratos) que bajo condiciones autotróficas, i.e., suministro de carbono vía
fotosíntesis. También en plantas superiores la fotosíntesis en general y la evolución
del O2 fotosintético en el PSII, en particular, son los procesos que responden mas
sensiblemente a la deficiencia de manganeso (Fig. 9.7). Una disminución en el
contenido de manganeso en las hojas jóvenes tiene solo un pequeño efecto en el
contenido de clorofila (Fig. 9.7) ó en el peso seco foliar, pero la evolución del O 2
fotosintético cae más del 50%. El resuministro de Mn2+ a las hojas deficientes restaura
en un solo día la evolución del O2 fotosintético a los niveles en hojas adecuadamente
suplidas con manganeso. Se han obtenido resultados similares en trigo. Las
alteraciones en la evolución del O2 inducidas por la deficiencia de manganeso están
correlacionadas con los cambios en la ultraestructura de las membranas tilacoidales,
es decir con la perdida de ciertas partículas (unidades funcionales del PSII) asociadas
con las áreas apiladas de las membranas tilacoidales. El resuministro de manganeso
restaura el número de partículas en las membranas tilacoidales.

Página 338
 Fig. 9.7 Efecto del retiro y resuministro de manganeso sobre el contenido de
manganeso y clorofila y evolución del O2 fotosintético en hojas jóvenes de Trifolium
subterraneum. (Recalculado a partir de Nable et al., 1984)

Cuando la deficiencia de manganeso se vuelve más severa, el contenido de

clorofila también disminuye y cambia drásticamente la ultraestructura de los tilacoides.
Estas alteraciones ultraestructurales son cualquiera muy difíciles de restaurar, ó son
irreversibles y presumiblemente son causadas por la inhibición de la biosíntesis de
lípidos (Sección 9.2.5) y carotenoides. Ellas no son llevadas a cabo por la realzada
fotooxidación (peroxidación lipídica) de los tilacoides y la clorofila.

9.2.5 Proteínas, carbohidratos, y lípidos

Aunque el Mn2+ activa la RNA polimerasa, la síntesis proteica obviamente no es

específicamente deteriorada en tejidos deficientes de manganeso. El contenido de
proteínas en plantas deficientes es cualquiera similar a (Tabla 9.6) ó algo mayor a
aquel en plantas adecuadamente suplidas con manganeso. La acumulación de
nitrógeno soluble es un reflejo de un agotamiento de equivalentes reductores y
carbohidratos para la reducción del nitrato, así como de una menor demanda por
nitrógeno reducido. La deficiencia de manganeso tiene el efecto más severo en el
contenido de carbohidratos no estructurales, como se mostró en la Tabla 9.6 para la
fracción soluble (azúcar). Esta disminución en el contenido de carbohidratos es
particularmente evidente en las raíces y más probablemente es un factor clave
responsable de la depresión en el crecimiento radical de plantas deficientes (Tabla
9.6).

Tabla 9.6

Efecto de la deficiencia de manganeso en el crecimiento y composición de plantas

de fríjol a
Hojas Tallos Raíces
Parámetro +Mn -Mn +Mn -Mn +Mn -Mn
Peso seco (g. por planta) 0.64 0.46 0.55 0.38 0.21 0.14

Nitrógeno proteico (mg g-1 peso 52.7 51.2 13.0 14.4 27.0 25.6
seco)
6.8 11.9 10.0 16.2 17.2 21.7
Nitrógeno soluble (mg g-1 peso
seco) 17.5 4.0 35.6 14.5 7.6 0.9

Carbohidratos solubles (mg g-1

peso seco)
a
A partir de Vielemeyer et al. (1969).

Página 339
 Es más complejo el rol del manganeso en el metabolismo de los lípidos. En
hojas deficientes de manganeso no solo el contenido de la clorofila es menor sino que
aún mucho mas, el contenido de constituyentes típicos de la membrana tilacoidal
como los glicolípidos y los ácidos grasos poliinsaturados. Ellos son deprimidos en su
contenido hasta un 50%. Esta depresión en el contenido de lípidos en los cloroplastos
puede ser atribuida al rol del Mn2+ en la biosíntesis de ácidos grasos (acoplamiento de
las unidades C2; Sección 8.3) y de carotenoides y de compuestos relacionados
(Sección 9.2.4).

Se observan cambios notables en el contenido y composición lipídica en

semillas en plantas deficientes de manganeso (Fig. 9.8). En el rango de deficiencia de
manganeso el contenido foliar de manganeso y tanto el rendimiento como el contenido
de aceite seminal están correlacionados positivamente. En contraste, el contenido
proteico seminal esta correlacionado negativamente con el contenido foliar de
manganeso, que en este caso es una expresión de un típico “efecto de concentración”
que resulta del inhibido crecimiento seminal bajo deficiencia de manganeso. También
se altera marcadamente la composición de ácidos grasos del aceite, aumenta el
contenido del ácido linoleico (Fig. 9.8) y el de ciertos ácidos grasos. Esto es
contrarrestado por una disminución en el contenido del ácido oleico. El menor
contenido de aceite seminal en plantas deficientes probablemente resulta
principalmente a partir de las menores tasas de fotosíntesis y de este modo del
disminuido suministro de esqueletos de carbono para la síntesis de ácidos grasos.
Además puede ser un factor que contribuye la participación directa del manganeso en
la biosíntesis de ácidos grasos. No son claras las razones de los cambios en la
composición de ácidos grasos en relación al suministro de manganeso.

Los menores contenidos de lignina en plantas deficientes de manganeso (Tabla

9.7) son un reflejo del requerimiento de manganeso en las varias etapas de la
biosíntesis de lignina. La disminución es particularmente evidente en raíces, y un
importante factor responsable de la menor resistencia de plantas deficientes de
manganeso a la infección de patógenos radicales (Capitulo 11).

Fig. 9.8 Relación entre el contenido foliar de manganeso, rendimiento de semilla y

composición seminal de soya. (Reproducido a partir de Wilson et al., 1982, con
permiso de la Crop Science Society of America.)

Tabla 9.7

Relación entre el manganeso y el contenido caulinar y radical de

Página 340
 lignina en plantas jóvenes de trigo a
Contenido de Mn (mg kg-1 peso seco)
4.2 7.8 12.1 18.9
Lignina (% de peso seco)

Caulinar 4.0 5.8 6.0 6.1

Radical 3.2 12.8 15.0 15.2

a
Recalculado a partir de Brown et al. (1984).

9.2.6 División y extensión celular

La inhibición del crecimiento radical en plantas deficientes de manganeso es causada

por un agotamiento de carbohidratos así como por su requerimiento directo en el
crecimiento. Parece responder más rápidamente a la deficiencia de manganeso la tasa
de elongación que la tasa de división celular. Como se mostró en la Fig. 9.9 con raíces
de tomate aisladas en cultivo estéril y bajo un amplio suministro de carbohidratos, pero
sin manganeso, hay una rápida declinación en la extensión del eje principal en menos
de 2 días. El resuministro de manganeso restaura rápidamente la tasa de crecimiento
a niveles normales si su deficiencia no es muy severa. En plantas deficientes de
manganeso, cesa completamente la formación de las raíces laterales. En estas raíces
hay una mayor abundancia de pequeñas células no vacuoladas que en las raíces
control, lo que indica que por la deficiencia de manganeso se deteriora a un mayor
grado la elongación celular que la división celular, una observación sustentada por
experimentos en cultivo de tejidos.

Fig. 9.9 Efecto de la transferencia desde un medio deficiente en manganeso a un

medio completo en el crecimiento del eje principal de raíces escindidas de tomate.
Clave: ○, manganeso ausente; ●, manganeso presente. (En base a Abbort, 1967)

Página 341
9.2.7 Deficiencia y toxicidad por manganeso

La deficiencia de manganeso es abundante en plantas cultivadas en suelos derivados

de materiales parentales inherentemente bajos en manganeso, y en suelos tropicales
altamente lixiviados. Es también común en suelos de alto pH que contienen
carbonatos libres, particularmente cuando se combinan con un gran contenido de
materia orgánica. La deficiencia de manganeso puede ser corregida por aplicación al
suelo ó foliar de MnSO4, pero este último método tiene sus limitaciones (Sección
4.3.2). Un alto contenido de manganeso en las semillas, cualquiera suministrado
naturalmente por la planta parental ó artificialmente mediante el empapamiento de las
semillas en MnSO4, puede mejorar considerablemente el crecimiento vegetal y el
rendimiento de semilla en suelos deficientes de manganeso como se ha mostrado
para cebada. Especies vegetales y cultivares dentro de una especie difieren
considerablemente en su susceptibilidad a la deficiencia de manganeso cuando son
cultivados en suelos bajos en manganeso. Por ejemplo, la avena, el trigo, la soya ó el
durazno son muy susceptibles mientras que el maíz y el centeno no son susceptibles.
En contraste, los contenidos críticos de deficiencia del manganeso en las plantas son
similares, variando entre 10 y 20 mg Mn Kg-1 peso seco en hojas completamente
expandidas, independiente de la especie vegetal ó cultivar ó las condiciones
ambientes imperantes. Solo el Lupinus angustifolius tiene un contenido crítico de
deficiencia que es el doble de alto del de otras especies vegetales. Debajo del
contenido crítico de deficiencia declinan rápidamente la producción de materia seca, la
fotosíntesis neta, y el contenido de clorofila, mientras que permanecen sin afectarse
las tasas de respiración y transpiración. Las plantas deficientes de manganeso son
más susceptibles al daño por temperaturas de heladas y se requiere el doble de
tiempo para alcanzar la etapa de embuchamiento que con plantas suficientes en
manganeso. La caída que ocurre en el número de granos, y en rendimiento de grano
en plantas deficientes de manganeso es presumiblemente una combinación de ambos
baja fertilidad del polen y un déficit en el suministro de carbohidratos para el llenado
del grano.

En dicotiledóneas, el síntoma más notable de deficiencia de manganeso es la

clorosis intervenal de las hojas mas jóvenes, mientras que en cereales, los principales
síntomas son las manchas verde-grisáceas en la mayoría de hojas básales (“moteado
gris”, “Dörrfleckenkrankheit”). En leguminosas, los síntomas de deficiencia de
manganeso en los cotiledones son conocidos como las “manchas del pantano” en
arveja ó como el desorden de “semillas rajadas” en lupino; el ultimo desorden causa
decoloración, rajado, y deformidad en las semillas.

En contraste al estrecho rango del contenido crítico de deficiencia foliar, el

contenido crítico de toxicidad varía ampliamente entre especies vegetales y
condiciones ambientales. Un ejemplo de las diferencias entre especies cultivadas es
dado en la Tabla 9.8. Aún en una especie el contenido crítico de toxicidad puede variar
en gran parte entre cultivares.

Tabla 9.8

Contenidos críticos caulinares de

Página 342
 toxicidad por manganeso en varias
especies vegetales a.b
Contenido de
manganeso

Especie (mg kg-1 peso seco)

Maíz 200

Fríjol gandul 300

Soya 600

Algodón 750

Batata 1380

Girasol 5300
a
En base a Edwards & Asher (1982).
b
Los contenidos críticos de toxicidad
están asociados con una reducción en el
10% en la producción de materia seca.

De los factores ambientales que afectan los contenidos críticos de toxicidad,

son de particular importancia la temperatura y la presencia de silicio. A altas
temperaturas los contenidos críticos foliares de toxicidad son frecuentemente mucho
mayores que a bajas temperaturas. El efecto del silicio es comparable al de las altas
temperaturas; i.e., aumentan la tolerancia tisular al manganeso (Sección 10.3). Hay
reportes contradictorios sobre el efecto de la alta intensidad lumínica sobre la toxicidad
por manganeso, por ejemplo, de incrementar la severidad de los síntomas por
toxicidad ó de disminuir los síntomas por toxicidad. La diversidad de síntomas de
toxicidad por manganeso es una razón importante para estos resultados
contradictorios.

En muchas especies vegetales los síntomas de toxicidad por manganeso se

caracterizan por pecas marronas en hojas maduras, y estos síntomas son mucho
menos notables en condiciones de alta luminosidad comparando con condiciones de
baja luminosidad. Aunque estas pecas marronas contienen manganeso oxidado, el
color café no deriva del manganeso (e.g., MnO2) sino de polifenoles oxidados. La
formación de las pecas marronas es precedida por la realzada formación de calosa en
la misma área, indicando los efectos tóxicos del Mn2+ sobre la membrana plasmática y
el realzado influjo de Ca2+ como una “señal” para la formación de calosa (Sección 8.6).
La intensidad de la formación de pecas marronas puede ser usada como un método
rápido y simple para seleccionar diferentes cultivares para la tolerancia al manganeso.

En hojas de especies vegetales tolerantes al manganeso como el girasol ó la

ortiga urticante, también se encuentra frecuentemente a alto contenido de manganeso
manchas marronas alrededor de la base de los tricomas y se considera como un
mecanismo de tolerancia la deposición de óxidos de manganeso en estos sitios.

Página 343
 En muchos casos los síntomas de toxicidad por manganeso se presentan como
clorosis y necrosis intervenal. Particularmente en dicotiledóneas como el fríjol y
algodón estos síntomas se combinan con deformaciones de las hojas jóvenes (“hoja
torcida”), que es un síntoma típico de la deficiencia de calcio. En estos casos, dominan
las deficiencias inducidas de otros nutrientes minerales como el hierro, magnesio, y
calcio, ó por lo menos están involucradas. La deficiencia inducida de hierro y magnesio
es causada por ambas la inhibida toma y competencia (ó desbalance) a nivel celular.
Se han dado en la Sección 2.5.3 ejemplos del efecto inhibidor del Mn2+ sobre la toma
del Mg2+ , y es discutida arriba la competencia a nivel celular. Por consiguiente, la
toxicidad por manganeso puede frecuentemente ser contrarrestada con un alto
suministro de magnesio.

En contraste al hierro y el magnesio, la inducción de los síntomas de deficiencia

de calcio (“hoja torcida”) debido a los altos contenidos tisulares de manganeso es más
probablemente un efecto indirecto en el transporte del calcio a las hojas en expansión.
El transporte acropétalo del calcio es mediado por un contratransporte basipétalo de
IAA (Sección 3.4.3), y la alta actividad IAA oxidasa, ó de la actividad polifenoloxidasa
en general, es una característica típica en tejidos con altos contenidos de manganeso.
Los síntomas de deficiencia de calcio inducidos por la toxicidad por manganeso son
por lo tanto mas probablemente causados por la realzada degradación del IAA, un
proceso que es agravado, por ejemplo, por una alta intensidad lumínica. La perdida en
la dominancia apical y la realzada formación de vástagos axilares (“escoba de bruja”)
constituye otro síntoma de la toxicidad por manganeso, sustentando adicionalmente la
hipótesis de una relación entre el deteriorado transporte basipétalo del IAA y la
toxicidad por manganeso.

9.3 Cobre

9.3.1 General

El cobre es un elemento de transición y comparte semejanzas con el hierro, como la

formación de complejos altamente estables y fácil transmisor de electrones:

+e-

Cu2+ ⇌ Cu+

-e-

El cobre divalente es rápidamente reducido a cobre monovalente, que es inestable. La

mayoría de funciones del cobre como nutriente vegetal se basan en la participación del
cobre enlazado enzimáticamente en las reacciones redox. En las reacciones redox de
las oxidasas terminales las enzimas de cobre reaccionan directamente con el oxigeno
molecular. La oxidación terminal en células vivas es por lo tanto catalizada por el cobre
y no por el hierro.

El cobre tiene una alta afinidad por péptidos y grupos sulfhidrilo, y de este
modo, por proteínas ricas en cisteína en particular, así como por grupos carboxílicos y

Página 344
 fenólicos. Por lo tanto, en la solución del suelo así como en las raíces (savia
exprimida) y en la savia del xilema, más del 98-99% del cobre está presente en forma
complejada. Es más probablemente también el caso en el citoplasma y sus organelos
donde la concentración de Cu2+ y Cu+ es extremadamente baja.

9.3.2 Proteínas de cobre

De acuerdo a Sandmann & Böger (1983) existen tres diferentes formas de proteínas
en que el cobre es el componente metálico (proteínas de Cu): (a) proteínas azules sin
actividad oxidasa (e.g., plastocianina), que funcionan en la transferencia de un
electrón; (b) proteínas no azules, que representan a las peroxidasas y oxidan
monofenoles a difenoles; y (c) proteínas multicobre que contienen por lo menos cuatro
átomos de cobre por molécula, que actúan como oxidasas (e.g., ascorbato oxidasa y
difenol oxidasa) y catalizan la reacción:

2AH2 + O2 → 2A + 2H2O

La citocromo oxidasa es una proteína mixta de cobre-hierro que cataliza la oxidación

terminal en las mitocondrias (Sección 9.1.2).

Bajo deficiencia de cobre se disminuye bastante rápidamente la actividad de

estas enzimas de cobre, y en la mayoría, pero no en todos los casos (Sección 9.3.2.3)
estas disminuciones están correlacionadas con notables cambios metabólicos e
inhibición del crecimiento vegetal.

9.3.2.1 Plastocianina

En general, más del 50% del cobre localizado en los cloroplastos está enlazado a la
plastocianina. Esta proteína de Cu tiene un peso molécula de ~10 kDa y contiene un
átomo de cobre por molécula. La plastocianina es un componente de la cadena de
transporte de electrones del fotosistema I (Fig. 5.1). Parece ser generalmente una
proporción de 3 a 4 moléculas de plastocianina por 1000 moléculas de clorofila.

Bajo deficiencia de cobre hay una estrecha relación entre el contenido foliar de
cobre y el contenido de plastocianina y, de este modo, con la actividad del PS I
mientras que solo se afecta ligeramente el contenido de clorofila (Tabla 9.9).

Tabla 9.9

Relación entre el contenido de cobre y algunos constituyentes del cloroplasto y las actividades de enzimas
que contienen cobre en hojas de arveja a

Página 345
 Cu Clorofila Plastocianina Transporte Actividades enzimáticas
fotosintético de Diamina Ascorbato CuZnSOD (EU
(μg g-1 peso (μmol g-1 (nmol μmol-1 e- en el PS I oxidasa oxidasa mg-1 proteína)
seco) peso seco) clorofila) (relativo) (μmol g proteína h )
-1 -1 b

6.9 4.9 2.4 100 0.86 730 22.9

3.8 3.9 1.1 54 0.43 470 13.5

2.2 4.4 0.3 19 0.24 220 3.6

a
En base a Ayala & Sandmann (1988a)

b
EU = unidad enzima

Tabla 9.10

Efecto de la deficiencia de cobre en los pigmentos cloroplásticos y en el trasporte fotosintético de

electrones en el fotosistema II y I en espinaca a
Contenido cloroplástico de pigmentos Plastocianina Actividad del
fotosistema (relativo)
(μg g-1 peso fresco foliar) (10-9 mol mg-
1
Tratamiento Clorofila Carotenoides Plastoquinona clorofila) PS II PS I
+Cu 1310 248 106 5.16 100 100

-Cu 980 156 57 2.08 66 22

a
En base a Baszynski et al. (1978).

Comparando con el PS I, la actividad del PS II es usualmente menos deprimida

por la deficiencia de cobre (Tabla 9.10): Las menores actividades del PS II en plantas
deficientes de cobre están relacionadas con otras funciones del cobre en los
cloroplastos. El cobre es un componente de otras enzimas del cloroplasto (ver abajo) y
es requerido para la síntesis de quinonas; la disminución en plastoquinonas en los
cloroplastos (Tabla 9.10) puede reflejar esta función del cobre. En cloroplastos
deficientes de cobre la inhibición del transporte de electrones se acentúa
adicionalmente por la falta de dos polipéptidos en la membrana cloroplástica, que son
probablemente necesarios para mantener la fluidez apropiada de la membrana que
asegure la movilidad de las moléculas de plastoquinona para el transporte de
electrones entre los dos fotosistemas.

9.3.2.2 Superóxido dismutasa

Los varios tipos de isoenzimas SOD y su requerimiento para la detoxificación de los

radicales superóxido (O ) se han discutido en la Sección 9.2. La SOD zinc-cobre
(CuZnSOD) tiene un peso molecular de ~32 kDa, y en el sitio activo probablemente un
átomo de cobre y uno de zinc están estrechamente conectados mediante un nitrógeno

Página 346
histidina común. El átomo de cobre en la CuZnSOD está directamente involucrado en
el mecanismo de detoxificación del O generado en la fotosíntesis.

La CuZnSOD está localizada en el citoplasma, en la mitocondria y en los

glioxisomas, pero se presenta también en los cloroplastos, junto con la FeSOD
(Sección 9.1). En los glioxisomas la CuZnSOD está presumiblemente involucrada en el
control de la peroxidación de los lípidos de membrana y, de este modo, en la
senescencia.

Bajo deficiencia de cobre, también declina drásticamente la actividad foliar de

CuZnSOD (Tabla 9.9). Esta declinación es cierta para ambas, la CuZnSOD
cloroplástica y citosólica, y es acompañada por un correspondiente incremento
simultáneo en la actividad de la MnSOD. Ya que la MnSOD está localizada
exclusivamente en el citoplasma (Sección 9.2), hay por lo menos en este
compartimiento un mecanismo de compensación coordinado para la formación de
isoenzimas SOD. No se sabe si este es también el caso para una correspondiente
compensación de la CuZnSOD por la FeSOD en los cloroplastos. Los dramáticos
cambios en la ultraestructura de los cloroplastos con deficiencia severa de cobre
(desintegración de la lamela intergrana e hinchamiento de los granas apilados) son
típicos del daño oxidativo y mas probablemente indicativos de la inadecuada
detoxificación del O en cloroplastos deficientes de cobre.

9.3.2.3 Citocromo oxidasa

Esta oxidasa terminal de la cadena de transporte de electrones en la mitocondria (Fig.

5.5) contiene dos átomos de cobre y dos átomos de hierro en la configuración hemo.
La actividad de la enzima puede ser bloqueada por el cianuro; el remanente consumo
respiratorio celular de O2 es luego mediado por la quinol oxidasa conocida como
“oxidasa alternativa” (en la “vía alternativa”, ver Sección 5.3). Esta enzima contiene
cobre pero no hierro hemo. Es por lo tanto improbable que en células deficientes de
cobre pueda funcionar la respiración alternativa para compensar la baja actividad
citocromo oxidasa. Ya que las tasas de respiración cualquiera permanezcan sin
afectarse ó se disminuyen solo moderadamente por la deficiencia de cobre, la
citocromo oxidasa parece estar presente en gran exceso en la mitocondria.

9.3.2.4 Ascorbato oxidasa

La ascorbato oxidasa cataliza la oxidación del ácido ascórbico a ácido

dehidroascórbico de acuerdo a la ecuación:

Página 347
La enzima contiene por lo menor cuatro átomos de carbono por molécula que operan
una reducción de cuatro electrones del O2 a agua. Esta enzima se presenta en las
paredes celulares y el citoplasma, y puede actuar como una oxidasa terminal
respiratoria, como se mostró arriba, ó en combinación con polifenol oxidasas (Sección
9.3.2.6). La actividad de la ascorbato oxidasa se disminuye en plantas deficientes de
cobre (Tabla 9.9) y es una indicadora sensible del estado nutricional del cobre en la
planta (Fig. 9.10). Aunque en este caso no se encontró relación directa entre una
disminución en la actividad enzimática y el crecimiento vegetal, hay una estrecha
correlación positiva en el rango de concentración subóptimo entre el contenido de
cobre en el tejido foliar y su actividad ascorbato oxidasa (Fig. 9.10).

Fig. 9.10 Relación entre el suministro de cobre, peso seco caulinar, actividad
ascorbato oxidasa, y contenido de cobre en trébol subterráneo. (Modificado a partir de
Loneragan et al., 1982a)

En base a esta correlación se ha desarrollado una rápida y sencilla prueba

colorimétrica de campo para la actividad ascorbato peroxidasa para el diagnóstico de
la deficiencia de cobre. Los resultados de esta prueba están estrechamente de
acuerdo con el diagnóstico basado en el análisis químico del contenido foliar de
cobre.

El resuministro de cobre a las plantas deficientes puede reestablecer la

actividad ascorbato oxidasa solo en hojas muy jóvenes, pero no en hojas maduras

Página 348
 (Tabla 9.11), sugiriendo que la bioenzima activa solo puede ser sintetizada en las
laminas foliares durante su desarrollo muy inicial. Esto contrasta plastocianina cuya
actividad puede también ser restaurada en hojas maduras con el resuministro de
cobre.

Tabla 9.11

Efecto del estado nutricional del cobre en la actividad ascorbato oxidasa (AOA) y en el
contenido proteico en hojas muy jóvenes y maduras en trébol subterráneo a
Estado nutricional del Cu (suministro
de Cu)
Edad de la hoja Parámetro -Cu -Cu + Cu b +Cu
Muy joven μg Cu g peso seco
-1
<0.5 17.9 13.4

AOA c 10 245 240

proteína (mg g-1 peso seco) 17.6 38.4 40.7

Madura μg Cu g-1 peso seco

1.0 7.9 10.0
AOA c
5.0 5.0 34.0
proteína (mg g-1 peso seco)
36.6 43.9 40.0
a
En base a Delahaize et al. (1985).
b
Resuministro de Cu a plantas deficientes
c
nmol O2 consumido por hoja min-1

9.3.2.5 Diamina oxidasa

Las poliamino oxidasas son flavoproteínas que catalizan la degradación de las

poliaminas como por ejemplo la espermidina (Sección 9.2) para formar putrescina,
H2O2 y NH3. Las poliamino oxidasas degradan preferentemente tri- y tetra-aminas que
son las principales formas presentes en especies gramíneas. La degradación de la
putrescina (diamina) y, en algun grado de espermidina (triamina), es mediada por la
diamina oxidasa, una enzima que contiene cobre. La diamina oxidasa está difundida
en diferentes especies vegetales, particularmente en leguminosas. Su actividad
disminuye en plantas deficientes de cobre (Tabla 9.9) y puede ser restaura al
resuministrar cobre. Similarmente a la ascorbato oxidasa (Tabla 9.11), la restauración
de su actividad esta confinada a hojas muy jóvenes. En hojas deficientes de cobre se
ausenta la apoenzima de la diamina oxidasa, siendo el cobre obviamente requerido
para modular el nivel de mRNA que codifica la enzima. Este último proceso esta
confinado a etapas muy tempranas del desarrollo foliar.

Página 349
 La diamina oxidasa está principalmente localizada en el apoplasto de la
epidermis y el xilema de tejidos maduros donde está funciona presumiblemente como
un sistema de entrega de H2O2 a la actividad peroxidasa en el proceso de lignificación
y suberización. De acuerdo con esto, la actividad diamina oxidasa se incrementa en
respuesta a lesiones y está estrechamente correlacionada con la lignificación del área
lesionada.

9.3.2.6 Fenol oxidasas

Estas enzimas catalizan las reacciones de oxigenación de los fenoles vegetales. Las
fenol oxidasas son abundantes en las paredes celulares pero también están
localizadas en las membranas tilacoidales de los cloroplastos, donde ellas son
presumiblemente requeridas para la síntesis de plastocianina, un constituyente de la
cadena fotosintética de transporte de e- (Sección 5.2.1). Estas enzimas tienen dos
notables funciones: (a) ellas hidroxilan monofenoles a difenoles, semejándose a, por
ejemplo, la actividad tirosinasa, y (b) ellas oxidan difenoles a o-quinonas, por ejemplo,
semejándose a la actividad dihidroxifenilalanina (DOPA) oxidasa:

Ambas reacciones necesitan oxigeno molecular. Están acopladas entre ellas, si

los monofenoles son los sustratos. Ellas son llamadas de acuerdo a su mas importante
sustrato como monofenol oxidasas, polifenol oxidasas, fenolasas, DOPA oxidasas,
tirosinasas, etc. Su especificidad es bastante baja.

Las polifenol oxidasas están involucradas en la biosíntesis de lignina (ver

Sección 9.3.4) y alcaloides y en la formación de sustancias melanóticas marronas, que
se forman algunas veces cuando se lesionan los tejidos (e.g., en manzana y papa).
Estas sustancias son también activas como fitoalexinas, que inhiben la germinación de
esporas y el crecimiento fungoso. Bajo deficiencia de cobre, es bastante severa la
disminución de la actividad polifenol oxidasa (Tabla 9.12) y está correlacionada con
una acumulación de fenólicos y una disminución en la formación de sustancias
melanóticas. El último efecto se refleja, por ejemplo, en la estrecha correlación entre el
color de las esporas de Aspergillus niger y el estado nutricional del cobre. Con un
amplio suministro de cobre las esporas son negras; con deficiencia suave ellas son
marrón claro; y con deficiencia severa ellas son blancas.

Tabla 9.12

Efecto de la deficiencia de cobre en la floración y actividades enzimáticas en Chrysanthemum morifolium a

Página 350
Tratamiento Contenido de cobre No. de No. de flores Actividad enzimática en hojas (relativo)
vástagos abiertas por Polifenol IAA Peroxidasa
(μg g-1 peso seco floridos por planta oxidasa oxidasa
foliar) planta
Suficiente en 7.9 14.2 13.1 100 100 100
Cu
2.4 8.3 0.5 26 52 41
Deficiente en
Cu
a
En base a Davies et al. (1978).

La actividad polifenol oxidasa es casi ausente en hojas deficientes de cobre de

trébol subterráneo o soya. En esta ultima especie hay una relación casi lineal entre la
actividad polifenol oxidasa y el suministro de cobre. La actividad polifenol oxidasa en
hojas de soya solo es disminuida por la deficiencia de cobre y no por cualquier otro
micronutriente deficiente.

Una declinación en la actividad polifenol oxidasa con la deficiencia de cobre

puede ser por lo menos indirectamente responsable del retraso en la floración y
maduración frecuentemente observados en plantas deficientes de cobre y es mostrado
para el florecimiento de Chrysanthemum en la Tabla 9.12. La deficiencia de cobre
conduce a una disminución en el número de vástagos floridos, pero principalmente
impide la apertura floral. Como se esperaría, la actividad polifenol oxidasa fue mucho
menor en plantas deficientes en cobre, pero las actividades de la IAA-oxidasa y
peroxidasa fueron también menores. Por otro lado, en cultivo de tejidos
frecuentemente se deteriora severamente la regeneración vegetal por las altas
actividades de la polifenol oxidasa. Por consiguiente, el porcentaje de explantes que
regeneren vástagos está inversamente correlacionado con el contenido de cobre en
las plantas stock, y los mejores resultados en la regeneración son conseguidos con
explantes de plantas stock severamente deficientes en cobre.

9.3.3 Carbohidratos, lípidos y metabolismo del nitrógeno

En plantas que sufren de deficiencia de cobre el contenido de carbohidratos solubles

es considerablemente menor que el normal durante la etapa vegetativa. Sin embargo,
después de la antesis, cuando los granos se han desarrollado como una demanda
dominante, las plantas deficientes de cobre solo tienen unos pocos granos (Sección
6.3.3), permanecen verdes (i.e., activamente fotosintetizadoras) y acumulan altos
contenidos de carbohidratos solubles en las hojas y raíces (Fig. 9.11). Las hojas de
plantas deficientes pueden aún liberar gotas de sustancias como mielecilla.

Página 351
Fig. 9.11 Concentraciones de carbohidratos solubles en hojas bandera (A) y raíces (B)
en plantas de trigo cultivadas a dos niveles de cobre en función de la edad vegetal.
Clave: ●, +Cu; ○, -Cu. (Modificado a partir de Graham., 1980a)

En vista del rol del cobre en el PS I se esperan bajas tasas de fotosíntesis y

bajos contenidos de carbohidratos, por lo menos durante la etapa vegetativa. Sin
embargo, en plantas con severa deficiencia de cobre la caída en la fijación neta de
CO2 a cerca del 50% expresada ambos en términos de unidad de clorofila ó de área
foliar no puede ser atribuida solamente a la mucha menor actividad del PS I. También
debe ser un factor que contribuye la menor actividad del PS II, probablemente debido
a la deteriorada síntesis de carotenoides en el PS II, de quinonas, y a la desintegración
de las membranas tilacoidales. En plantas suficientes de cobre se localizan 11 átomos
de cobre por 1000 moléculas de clorofila en el complejo PS II. Bajo severa deficiencia
de cobre se presentan alteraciones en los polipéptidos del PS II y la composición
lipídica cambia a favor de los ácidos grasos menos insaturados, por ejemplo, 18:3 →
18:2. Estos cambios en la composición de los ácidos grasos en los tilacoides y en el
complejo PS II están probablemente relacionados con las funciones del cobre en la
insaturación de los ácidos grasos de cadena larga (e.g., 18:2 → 18:3). Otra proteína
de Cu, la oxidasa alternativa en los glioxisomas está involucrada en esta insaturación.

El bajo contenido de carbohidratos en plantas deficientes de cobre está

involucrado en la deteriorada formación del polen y fertilización (Sección 9.3.5), y es
ciertamente la principal razón de la deprimida nodulación y fijación de N2 en
leguminosas deficientes de cobre. Se presentan síntomas de deficiencia de nitrógeno
que pueden ser superados mediante la aplicación de nitrógeno mineral. En plantas no
leguminosas deficientes en cobre el contenido proteico puede ser algo inferior ó similar
(Tabla 9.11) ó aún superior que en plantas suficientes en cobre. En algunos casos
también hay una acumulación de aminoácidos y nitrato en plantas deficientes. Se
carece de evidencia, sin embargo, el cobre está involucrado directamente en la
biosíntesis de proteínas, fuera de las proteínas que contienen cobre (Sección 9.3.2.4 y
9.3.2.5).

Se ha mostrado repetidamente que la aplicación de nitrógeno acentúa la

deficiencia de cobre, y cuando el suministro de nitrógeno es alto, se requiere la
aplicación de fertilizantes de cobre para el máximo rendimiento. Además de las
interacciones no específicas (e.g., crecimiento realzado por el nitrógeno), el nitrógeno
tiene efectos específicos en la disponibilidad y movilidad del cobre, incluyendo (a) el
secuestro de una gran proporción del cobre complejado a aminoácidos y proteínas en
tejidos maduros y (b) una disminución en la tasa de retranslocación de cobre desde las

Página 352
 hojas mas viejas a áreas de nuevo crecimiento. La retranslocación del cobre está
estrechamente relacionada a la senescencia foliar (Sección 3.5). Debido a que el alto
suministro de nitrógeno retrasa la senescencia, este también retrasa la retranslocación
del cobre. La deteriorada retranslocación del cobre hacia los nuevos crecimientos está
también involucrada en la deficiencia de cobre (deformaciones caulinares) en
poblaciones de Pinus radiata establecidas sobre praderas fértiles. De acuerdo con
esto, los niveles críticos de deficiencia del cobre en la materia seca del vástago entero
requeridos para el máximo crecimiento se incrementan con el creciente suministro de
nitrógeno.

9.3.4 Lignificación

La deteriorada lignificación de las paredes celulares es el más típico cambio anatómico

inducido por la deficiencia de cobre en plantas superiores. Esto da origen a la
característica distorsión de las hojas jóvenes, encorvamiento y retorcimiento de los
tallos y ramas (deformación del tallo y formas “pendulares” en los árboles) y a un
incremento en la susceptibilidad al volcamiento de cereales, particularmente en
combinación con un alto suministro de nitrógeno.

Como se mostró en la Tabla 9.13 el cobre tiene un marcado efecto en la

formación y composición química de las paredes celulares. En hojas deficientes
disminuye la proporción del material pared celular a materia seca total;
simultáneamente se incrementa la proporción de α-celulosa mientras que el contenido
de lignina solo es aproximadamente la mitad de aquel en hojas adecuadamente
suplidas con cobre. Este efecto en la lignificación es aún más notable en las células
esclerenquimáticas del tejido caulinar (Fig. 9.12). En plantas que sufren de deficiencia
severa de cobre los vasos del xilema están también insuficientemente lignificados. Con
una suave deficiencia de cobre aún se presenta una disminución en la lignificación y
es de esta manera un indicador conveniente del estado nutricional del cobre de una
planta.

Tabla 9.13

Efecto del estado nutricional del cobre en la composición de la pared celular de las hojas más jóvenes
completamente emergidas en trigo a
Contenido de Porcentaje de la pared celular Porcentaje del peso seco
Cu Contenido de pared α- Hemicelulosa Lignina Total Ácido
celular celulosa fenólicos ferúlico
(μg g-1 peso
Tratamiento seco) (% materia seca)
+Cu 7.1 46.2 46.8 46.7 6.5 0.73 0.50

-Cu 1.0 42.9 55.3 41.4 3.3 0.82 0.69

a
A partir de Robson et al. (1981).

Página 353
 La lignificación responde rápidamente al suministro de cobre; los periodos
transitorios de deficiencia de cobre durante el periodo de crecimiento pueden ser
rápidamente identificados por las variaciones en el grado de lignificación en secciones
del tallo.

La inhibición de la lignificación en tejido deficiente de cobre está relacionada

con el rol directo de por lo menos dos enzimas de cobre en la biosíntesis de lignina. La
polifenol oxidasa cataliza la oxidación de los fenólicos como precursores de la lignina,
y la diamina oxidasa proporciona el H2O2 requerido para la oxidación por las
peroxidasas. Por consiguiente, en tejidos deficientes de cobre no solo disminuye la
actividad de ambas enzimas sino que también se acumulan los fenólicos (Tabla 9.13).

Fig. 9.12 Secciones caulinares de plantas de girasol cultivadas con suministro

suficiente de cobre (50 μg Cu l-1) y sin suministro de cobre. (Arriba) Suficiente en
cobre; las paredes de las células esclerenquimáticas son gruesas y lignificadas.
(Abajo) Deficiente en cobre; las paredes de las células esclerenquimáticas son
delgadas y no lignificadas. (Rahimi & Bussler, 1974)

9.3.5 Formación del Polen y Fertilización

Página 354
La deficiencia de cobre afecta mucho mas la formación del grano, semilla, y fruto que
el crecimiento vegetativo (ver también Sección 6.3.3). Se muestra un ejemplo típico en
la Tabla 9.14. El suministro de 0.5 μg cobre produjo el máximo rendimiento materia
seca radical y caulinar pero se deterioro la formación de flores, y no se formaron
frutos. Para la formación del fruto se requirió un mucho mayor suministro de cobre. La
declinación en los pesos secos radical, foliar y caulinar con un suministro de 1.0 y 5.0
μg cobre refleja la competición entre demandas (Sección 5.7). Con un suministro de 10
μg se presento toxicidad.

Tabla 9.14

Relación entre el suministro de cobre y el crecimiento y distribución de

materia seca en pimiento rojo a
Suministro de Peso seco (g. por planta)
cobre Radical Foliar y Yemas y Frutos
caulinar flores
(μg por maceta)
0.0 0.8 1.7 0.16 Ninguno

0.5 1.6 3.3 0.28 Ninguno

1.0 1.5 3.2 0.38 0.87

5.0 1.4 3.0 0.36 1.81

10.0 1.2 2.0 0.28 1.99

a
A partir de Rahimi (1970).

Como se discutió en el Capitulo 6, la principal razón para la disminución en la

formación de órganos generativos es la inviabilidad del polen en plantas deficientes en
cobre. Cuando el suministro de cobre es adecuado, las anteras que contienen el polen
y ovarios tienen el mayor contenido de cobre en las flores y obviamente también la
mayor demanda de cobre. La etapa crítica de esterilidad del polen inducida por la
deficiencia de cobre es la microesporogénesis. Dell (1981) encontró que la reducida
formación de semillas en plantas deficientes de cobre puede ser el resultado de la
inhibición de la liberación de polen del estambre, ya que se requiere la lignificación de
las paredes celulares de la antera para el rompimiento del estambre y la subsiguiente
liberación del polen. En plantas deficientes en cobre se reduce ó no hay lignificación
de la pared celular de la antera (tapete); el tapete se vuelve expansionario en vez de
suministrar nutrientes al polen en desarrollo. Esta alteración en plantas deficientes de
cobre también se refleja en la falta de reservas masivas de almidón en los granos de
polen que es típico en plantas suficientes de cobre.

Después de la formación del grano en trigo y de la formación de la semilla en

trébol subterráneo, el crecimiento adicional del grano y la semilla, sorprendentemente,
no es influenciado por el estado nutricional del cobre vegetal, aunque en la madurez el
contenido de cobre de los granos de trigo en plantas adecuadamente suplidas con

Página 355
cobre es de cinco a seis veces mayor que en plantas deficientes. Este resultado
enfatiza adicionalmente la importancia del suministro adecuado de cobre durante la
fertilización para el rendimiento final de semilla y fruto.

9.3.6 Deficiencia y toxicidad por cobre

9.3.6.1 Deficiencia de cobre

La deficiencia de cobre se observa frecuentemente en suelos cualquiera

inherentemente bajos en cobre total (e.g., suelos de textura gruesa ferralíticos ó
ferruginosos, suelos calcáreos derivados del yeso) y en suelos altos en materia
orgánica donde el cobre se compleja con sustancias orgánicas. La alta disponibilidad
del nitrógeno puede también acentuar la deficiencia de cobre (Sección 9.3.3)

El nivel crítico de deficiencia de cobre en partes vegetativas de la planta está

generalmente en el rango de 1-5 μg g-1 peso seco, dependiendo de la especie vegetal,
órgano vegetal, etapa de desarrollo, y suministro de nitrógeno. En general, el nivel
crítico de deficiencia en la hoja más joven emergida es menos afectado por los
factores ambientales (Sección 12.3.3). Las especies vegetales difieren
considerablemente en su sensibilidad a la deficiencia de cobre, siendo mucho más
sensibles el trigo, la avena, y la espinaca que, por ejemplo, la arveja, el centeno, y la
colza. El crecimiento estancado, la deformación de las hojas jovenes, la necrosis del
meristemo apical, y el blanqueado de las hojas jóvenes (“punta blanca” ó “enfermedad
de la enmienda” de cereales cultivados en suelos orgánicos) y/o el “dieback de verano”
en árboles, además de aquellos ya discutidos, son síntomas visibles típicos de la
deficiencia de cobre. La realzada formación de macollas en cereales y de vástagos
auxiliares en dicotiledóneas son síntomas secundarios causados por la necrosis del
meristemo apical. El marchitamiento de las hojas jóvenes, característica también de
plantas deficientes en cobre es cualquiera el resultado del deterioro del transporte
hídrico debido a la insuficiente lignificación de los vasos del xilema ó a la debilidad
estructural en el sistema pared celular en vez de ser el resultado de un bajo contenido
hídrico de por sí. Puede presentarse en plantas deficientes de cobre inhibición del
transporte de calcio a áreas de nuevo crecimiento, pero es probablemente un síntoma
secundario relacionado con la alteración del metabolismo de los fenoles y, de este
modo, con el transporte acropétalo de calcio (contratransporte Ca2+/IAA, Sección
3.4.3).

Se requieren de aplicaciones foliares de cobre en la forma de sales

inorgánicas, óxidos, ó quelatos como medio de corregir rápidamente la deficiencia de
cobre en plantas cultivadas en suelo. Las aplicaciones al suelo de sales inorgánicas de
cobre, óxidos de cobre, y compuestos metálicos de lenta liberación son más
apropiadas para efectos a largo plazo. La selección de genotipos que son altamente
eficientes en la toma de cobre y, particularmente, eficientes en la translocación del
cobre desde las raíces a los vástagos y en la retranslocación dentro del vástago, es un
método prometedor a largo plazo para prevenir la deficiencia de cobre bajo ciertas
condiciones ambientales (e.g., secado del suelo superficial).

Página 356
9.3.6.2 Toxicidad por cobre

Para la mayoría de especies de cultivo, el nivel critico de toxicidad por cobre en las
hojas está encima de los 20-30 μg g-1 peso seco. Hay, sin embargo, marcadas
diferencias en la tolerancia al cobre, entre especies vegetales (e.g., el fríjol es mucho
mas tolerante que el maíz); estas diferencias están directamente relacionadas con el
contenido caulinar de cobre. En ciertas especies tolerantes al cobre (“metalófitas”) de
la vegetación natural el contenido de cobre en las hojas puede ser tan alto como 1000
μg g-1 peso seco. La toxicidad por cobre puede inducir deficiencia de hierro,
dependiendo de la fuente del suministro del hierro. La clorosis puede ser también un
resultado directo de la acción de las altas concentraciones de cobre sobre la
peroxidación lipídica y de este modo de la destrucción de las membranas.

Un gran suministro de cobre usualmente inhibe el crecimiento radical antes que

el crecimiento caulinar. Esto no significa, sin embargo, que las raíces sean más
sensibles a las altas concentraciones de cobre; más bien, que ellas son los sitios de
acumulación preferencial del cobre cuando el suministro externo de cobre es grande,
como se muestra en la Tabla 9.15 para plantas de tomate. En plantas que reciben un
suministro grande, el contenido radical de cobre se eleva proporcionalmente a la
concentración de cobre en el medio externo, mientras que el transporte al vástago
todavía es altamente restringido. Sin el análisis de las raíces, los contenidos críticos de
toxicidad por cobre en los vástagos no proporcionan necesariamente por lo tanto una
indicación apropiada de la tolerancia vegetal al cobre Esta es una consideración
esencialmente importante cuando son comparados los genotipos. Aún a alto
suministro, hasta el 60% del cobre total radical puede estar enlazado a la fracción
pared celular y a la interfase pared celular-membrana plasmática.

Tabla 9.15

Relación entre el suministro de cobre (solución nutritiva), peso seco, y contenido de

cobre en plantas de tomate a
Suministro de Peso seco (g. por Contenido de cobre (mg kg-1 peso seco)
cobre planta)
Radical Caulinar Radical Tallos y Laminas
(μg l-1) pecíolos foliares
0 0.3 2.6 4.0 2.8 3.0

2.5 2.5 9.4 3.8 2.1 3.2

5.0 3.2 11.2 6.4 2.4 4.1

50.0 3.4 12.0 64.0 4.3 14.6

250.0 1.6 9.7 360.0 6.2 20.3

a
A partir de Rahimi & Bussler (1974).

Página 357
 En plantas no tolerantes, la inhibición de la elongación radical y el daño de la
membrana plasmática de las células radicales, que se refleja en el realzado eflujo de
potasio, son respuestas inmediatas a un alto suministro de cobre. Ciertos cambios en
la morfología radical como la inhibida elongación y la realzada formación de raíces
laterales, pueden estar relacionados con la abrupta disminución en la actividad IAA
oxidasa en raíces expuestas a altas concentraciones de cobre.

Por varías razones hay un creciente interés acerca de la toxicidad por cobre en
la agricultura. Esto incluye los altos contenidos de cobre en los suelos causados por el
uso a largo plazo de fungicidas que contienen cobre (e.g., en viñedos), por las
actividades industriales y urbanas (polución del aíre, desperdicios de ciudad, y aguas
negras), y la aplicación de lechadas de cerdos y aves de corral altas en cobre. Los
mecanismos de tolerancia al cobre en las plantas son por lo tanto de interés para la
producción de cultivos en suelos contaminados con cobre.

9.3.6.3 Mecanismos de tolerancia al cobre

Son bien conocidas las diferencias genotípicas en la tolerancia al cobre y a otros

metales pesados en ciertas especies y ecotipos de la vegetación natural. Es bien
conocido por siglos que, en áreas de explotación minera particularmente, se
desarrollan como afloramientos de una flora especial (metalófitas) que son altamente
tolerantes a estos metales. En algunas especies existe la cotolerancia a varios metales
pesados. La tolerancia a metales pesados puede ser constitucional en algunas
especies mientras que en otras la tolerancia a metales pesados es principalmente
inducible. En perennes la infección radical con ectomicorrizas puede jugar un rol
importante en la tolerancia a metales pesados de la planta hospedera (Sección 15.8).

Los mecanismos para la tolerancia a metales (pesados), que incluyen la

tolerancia al cobre, en plantas superiores pueden ser agrupados en varios
mecanismos resumidos en la Fig. 9.13. La importancia relativa de los varios
mecanismos depende de la especie vegetal y de la población (ecotipos) dentro de una
especie, y si ellas pertenecen a tipos “excluder” ó “includer”. En Silene cucubalus la
alta tolerancia al cobre de una población está estrechamente relacionada con su
capacidad de restringir la toma de cobre y por lo tanto de evitar el daño a la membrana
plasmática de las células radicales (i.e., por una combinación de los mecanismos (1),
(2), y (5) en la Fig. 9.13.

Aunque la inmovilización en las paredes celulares puede jugar un rol en la

tolerancia al cobre la capacidad de este mecanismo es limitada. La
compartimentación, cualquiera como complejos solubles ó insolubles, dentro del
citoplasma y en la vacuola es un mecanismo importante en la tolerancia al cobre (Fig.
9.13 (4) y (6)). Esto es cierto en particular para polipéptidos de bajo peso molecular
como las fitoquelatinas (Sección 8.3).A partir de una especie Agrostis tolerante al
cobre se ha aislado una fitoquelatina que tiene 20.8% de residuos de cisteína y enlaza
54 mg cobre por gramo de proteína En maíz la síntesis de fitoquelatinas ricas en
cisteína es inducida al suministrar altas concentraciones de cadmio, y también, en una
menor grado, por el cobre. En cultivares de arveja que difieren en su tolerancia al
cobre, el alto suministro de cobre realza la síntesis de polipéptidos que ligan cobre
(Cu(II)) más en cultivares tolerantes que en sensibles; contrario a lo esperado, en
ambos casos estos polipéptidos son bajos en cisteína pero ricos en leucina e

Página 358
isoleucina, i.e.,, ellas representan un diferente tipo de fitoquelatina. En hojas de fríjol,
el alto suministro de cobre realza la síntesis de proteínas que son casi idénticas a la
plastocianina.

Fig. 9.13 Posibles mecanismos de tolerancia a metales pesados en plantas.

(Modificado a partir de Tomsett & Thurman, 1988) (1) Ligamiento a la pared celular. (2)
Limitado influjo a través de la membrana plasmática. (3) Eflujo activo. (4)
Compartimentación vacuolar. (5) Quelación en la interfase pared celular-membrana
plasmática. (6) Quelación citoplásmica.

La realzada síntesis de fitoquelatinas en respuesta al alto suministro externo de

cobre está, sin embargo, no necesariamente correlacionada con la alta tolerancia al
cobre. Lo opuesto puede ser cierto como se muestra en Silene cucubalus. En la
población tolerante, ambas la toma de cobre y la síntesis de fitoquelatinas permanecen
bajas mientras que en la población sensible se incrementan abruptamente ambas,
correlacionado con un agotamiento en el pool del glutatión, i.e., el precursor de las
fitoquelatinas del tipo cisteína. El agotamiento del pool de glutatión conduce al
deterioro de la detoxificación del H2O2 y compuestos relacionados y, de este modo, al
daño oxidativo de las células en la población sensible al cobre. La clorosis en las hojas
y la peroxidación lipídica de las membranas tilacoidales, ó de otras membranas
celulares, inducido por el alto suministro de cobre, puede reflejar tales daños
oxidativos causados por el agotamiento del pool de glutatión.

9.4 Zinc

9.4.1 General

Página 359
El zinc es tomado predominantemente como un catión divalente (Zn2+); a alto pH, es
presumiblemente también tomado como un catión monovalente (ZnOH+). En el
transporte a larga distancia en el xilema, el zinc es cualquiera enlazado a ácidos
orgánicos ó se presenta como catión divalente libre (Sección 3.2.1). En la savia del
floema las concentraciones de zinc son bastante altas (Sección 3.3.2) con el zinc
probablemente complejado con solutos orgánicos de bajo peso molecular. En plantas
como en otros sistemas biológicos, el zinc solo existe como Zn(II), y no toma parte en
las reacciones de oxidorreducción. Las funciones metabólicas del zinc están basadas
en su fuerte tendencia a formar complejos tetraédricos con ligandos de N-, O-, y
particularmente de S- y por lo tanto juega ambos un rol funcional (catalítico) y
estructural en las reacciones enzimáticas. En la última década ha atraído mucho
interés el rol del zinc en las moléculas proteicas involucradas en la replicación del DNA
y en la regulación de la expresión génica. Son bastante complejos los cambios en el
metabolismo llevados a cabo por la deficiencia de zinc. No obstante, algunos de estos
cambios son típicos y pueden ser explicados bastante bien por las funciones del zinc
en reacciones enzimáticas específicas ó en los pasos de vías metabólicas particulares.

9.4.2 Enzimas que contienen zinc

Hay un gran número de enzimas en que el zinc es un componente integral de su

estructura enzimática (enzimas de zinc). En estas enzimas el zinc tienen tres
funciones: catalítica, cocatalítica (coactivo), ó estructural. En las enzimas en que el
zinc tiene función catalítica (e.g., anhidrasa carbónica y carboxipeptidasas) el átomo
de zinc está coordinado a cuatro ligandos, tres de los cuales son aminoácidos, siendo
el mas frecuente la histidina (His), seguido por la glutamina (Glu) y la asparragina
(Asp); una molécula de agua es el cuarto ligando en todas las centros catalíticos
(modelo I):

En enzimas en que el zinc tiene función estructural (e.g., alcohol

deshidrogenasa, y las proteínas involucradas en la replicación del DNA y en la
expresión génica) los átomos de zinc están coordinados a los grupos-S de cuatro
residuos de cisteína (modelo II) que forman una estructura terciaria de alta estabilidad.
La mayoría de las enzimas de zinc tienen solo átomo de zinc por molécula, siendo la
alcohol deshidrogenasa una excepción.

Página 360
9.4.2.1 Alcohol deshidrogenasa

Esta enzima contiene dos átomos de zinc por molécula, uno con función catalítica y
el otro con función estructural. La enzima cataliza la reducción del acetaldehído a
etanol:

En plantas superiores bajo condiciones aeróbicas, la formación de etanol toma

lugar principalmente en los tejidos meristemáticos, como los ápices radicales. En
plantas deficientes de zinc, disminuye la actividad alcohol deshidrogenasa, pero no
son conocidas las consecuencias para el metabolismo vegetal. La situación es
diferente en plantas cultivadas en suelos saturados de agua ó sumergidos. En arroz de
aniego la inundación estimula el doble la actividad de la alcohol deshidrogenasa
radical en plantas suficientes en zinc comparando con plantas deficientes en zinc, y la
menor actividad de está enzima clave en el metabolismo anaeróbico puede deteriorar
considerablemente las funciones radicales del arroz sumergido.

9.4.2.2 Anhidrasa carbónica

Esta enzima contiene un solo átomo de zinc la cual cataliza la hidratación del CO2:

CO2 + H2O ⇌ HCO + H+

La anhidrasa carbónica (CA) de las dicotiledóneas consiste de seis

subunidades y tiene un peso molecular de 180 kDa, y seis átomos de zinc por
molécula. La enzima está localizada ambos en los cloroplastos y el citoplasma (Fig.
9.14).

Página 361
Fig. 9.14 Funcionamiento de la anhidrasa carbónica (CA) en células foliares de plantas
C3 y C4. BS = cloroplastos de la vaina del haz; MS = cloroplastos del mesófilo. (En
base a Edwars & Walter, 1983 y Hatch & Burnell, 1990)

Al evaluar el rol de la CA, y particularmente aquella en los cloroplastos, es

esencial una diferenciación entre plantas C3 y C4 y, en plantas C4 entre cloroplastos
del mesófilo y de la vaina del haz.

Por lo general en plantas C3 se carece de una relación directa entre la actividad

CA y la asimilación fotosintética de CO2 ó el crecimiento vegetal con los diferentes
estados nutricionales del zinc (Fig. 9.15). La actividad está estrechamente relacionada
con el contenido de zinc, pero son muy poco afectados por las actividades CA la
asimilación de CO2 por unidad de área foliar (Fig. 9.15) ó la producción de materia
seca. Con extrema deficiencia de zinc se carece de actividad CA, pero aún cuando la
actividad CA es baja, puede presentarse la máxima fotosíntesis neta (Fig. 9.15).

Página 362
Fig. 9.15 Relación entre el contenido de zinc de las laminas foliares, fotosíntesis neta y
actividad anhidrasa carbónica en algodón. EU, unidades enzima. (Modificado a partir
de Ohki, 1976)

En plantas C4, sin embargo, la situación es diferente. Se requiere una alta

actividad CA en los cloroplastos del mesófilo para cambiar el equilibrio a favor del
HCO , el sustrato para la PEP carboxilasa (Fig. 9.14) que forma compuestos C4 (e.g.,
malato) para su lanzamiento a los cloroplastos de la vaina del haz (Sección 5.2.4).
Aquí se libera el CO2 y sirve como sustrato para la RuBP carboxilasa. De acuerdo con
esto, a pesar de las similares actividades totales en hojas de plantas C3 y C4, en las
plantas C4 de la actividad total CA solo el 1% está localizada en los cloroplastos de la
vaina del haz, pero del 20-60% está asociada con la membrana plasmática.

Se ha presentado evidencia de que por lo menos en plantas C4 la actividad in

vivo de la CA puede ser solo suficiente para evitar que la tasa de conversión de CO 2 a
HCO limite la fotosíntesis. Por consiguiente, la deficiencia de zinc puede tener un
efecto más dramático en la tasa fotosintética de plantas C4 comparando con las C3. La
anhidrasa carbónica es una enzima adaptable, su síntesis se incrementa rápidamente
a bajas concentraciones de CO2 y su actividad cae en unos pocos días bajo oscuridad,
ó bajo deficiencia de nitrógeno. Los cambios en su actividad presentan siempre un
paralelo con la PEP carboxilasa, indicando que la expresión de los genes que
codifican para las dos proteinas pueden estar estrechamente relacionados.

9.4.2.3 Superóxido dismutasa-CuZn

Página 363
En esta isoenzima el zinc está asociado con el cobre (CuZnSOD). Se ha discutido la
localización y el rol de la CuZnSOD en la Sección 9.3. Más probablemente el átomo de
cobre representa al componente metálico catalítico y el de zinc el estructural. Con la
deficiencia de zinc la actividad SOD es mucho menor pero puede ser restaurada in
vitro al resuministrar zinc en el medio de ensayo, indicando que el átomo de zinc es un
componente estructural esencial para el normal funcionamiento de la CuZnSOD.

Es particularmente crítica la disminución en la actividad SOD que sucede bajo

deficiencia de zinc, ya que se presenta un incremento simultaneo en la tasa de
generación de O (Tabla 9.16). El correspondiente mucho mayor nivel de radicales
tóxicos O , y de oxidantes relacionados (Sección 2.3) son los principales factores
responsables de la peroxidación lipídica de la membrana y del incremento en la
permeabilidad de la membrana.

Tabla 9.16

Efecto de la deficiencia de zinc en la generación de radical superóxido (O ), y en la

actividad radical de la superóxido dismutasa (SOD) en algodón a
Peso seco (g. por 4 plantas) Actividades mg-1 proteína
Generación de
Suministro de O SOD b
zinc durante el
crecimiento Caulinar Radical (nmol min-1) (EU)
+Zn 3.1 0.8 1.3 75

-Zn 1.8 0.5 3.7 35

a
Cakmak & Marschner (1988a)
b
EU = unidades enzima

9.4.2.4 Otras enzimas que contiene zinc

El zinc es el componente metálico en un número de enzimas.

1. Fosfatasa alcalina.

2. Fosfolipasa: Ambas de estas enzimas contiene tres átomos de zinc cada

una, y por lo menos uno de estos átomos tiene funciones catalíticas.

3. Carboxipeptidasas, que hidrolizan clivajes peptídicos, y contienen un

solo átomo de zinc con funciones catalíticas.

4. RNA polimerasa que contiene dos átomos de zinc por molécula, y se

inactiva si se remueve el zinc.

Página 364
 El estado nutricional ha sido estudiado extensivamente en bacterias, animales y
el hombre. Hay poca información, sin embargo, acerca de su relación en las plantas
superiores.

9.4.3 Enzimas activadas por el zinc

En plantas superiores es cualquiera requerido para, ó por lo menos modula, la

actividad de un gran numero de varios tipos de enzimas, incluyendo las
deshidrogenasas, aldolasas, isomerasas y transfosforilasas. Algunos ejemplos son
dados abajo.

Las pirofosfatasas inorgánicas (PPiasas) son componentes importantes de la

actividad bombeadora de protones en el tonoplasto (Sección 2.1). Además de la
conocida enzima dependiente de Mg2+ (Mg•PPiasa), en las hojas existe una isoenzima
PPiasa que depende de Zn2+ (Zn•PPiasa). En hojas de arroz la proporción de la
actividad Mg•/Zn•PPiasa varía entre 3 y 6, y ambas pirofosfatasas son probablemente
diferentes isoenzimas.

Se ha documentado por muchos años el rol del zinc en el metabolismo del DNA
y RNA, en la división celular, y en la síntesis proteica, pero solo se ha identificado
recientemente un nueva clase de moléculas proteicas dependientes de zinc
(metaloproteínas de zinc) que están involucradas en la replicación del DNA,
transcripción y, de este modo, en la regulación de la expresión génica. Para la
transcripción, se requiere zinc en estas proteínas para su ligamiento a genes
específicos mediante la formación de complejos tetraédricos con los residuos
aminoácidos de la cadena polipeptídica (Fig. 9.16).

Página 365
 Fig. 9.16 Presentación esquemática del rol del zinc en la estructura terciaria de la
cadena peptídica en proteínas de replicación (“dedo de zinc”). (En base a Coleman,
1992 y Vallee & Falchuk, 1993)

De este modo la cadena polipeptídica forma un bucle ó “dedo” de usualmente

11-13 residuos aminoácidos que ligan las secuencias específicas de DNA (“motivo
dedo de zinc”). En estas metaloproteínas que ligan DNA el zinc está por lo tanto
involucrado directamente en el paso de traducción de la expresión génica y en la
activación ó represión de elementos de DNA.

9.4.4 Síntesis proteica

Se reducen drásticamente la tasa de síntesis proteica y el contenido proteico en

plantas deficientes de zinc mientras que se acumulan los aminoácidos (Tabla. 9.17). Al
resuministrar zinc a plantas deficientes se reanuda bastante rápidamente la síntesis
proteica. Además de las funciones del zinc descritas arriba, por lo menos otras dos
funciones del zinc en el metabolismo de las proteínas son principalmente responsables
de estos cambios. El zinc es un componente estructural de los ribosomas y es esencial
para su integridad estructural. El contenido de zinc en el RNA ribosómico en células de
Euglena suficientes en zinc está dentro del rango de 650-1280 μg g-1 RNA, mientras
que en células deficientes en zinc está en 300-380 μg g-1. En ausencia del zinc, los

Página 366
 ribosomas se desintegran, pero después de reanudar el suministro de zinc sucede su
reconstrucción.

En meristemos caulinares de arroz, la desintegración de los ribosomas 80S

(fracción soluble en el citoplasma) sucede cuando el contenido de zinc cae debajo de
los 100 μg g-1 peso seco. En contraste a este bastante alto contenido requerido de zinc
para la integridad de los ribosomas, el contenido proteico empieza a disminuir a
contenidos de zinc considerablemente menores (Fig. 9.17). En células de tabaco en
cultivo de tejido los correspondientes contenidos fueron de 70 μg Zn para la
disminución en el contenido de ribosomas 80S y de 50 μg Zn para la disminución en el
contenido proteico.

Tabla 9.17

Efecto del suministro de zinc en el peso seco caulinar y en la composición de las partes caulinares apicales (hojas jóvenes
y ápice caulinar) en plantas de fríjol a
Contenido en hojas jóvenes y ápice caulinar
Peso seco Aminoácidos
caulinar Zn libres Proteína Triptófano IAA

Suministro (g por 3 (μg g-1 peso (μmol g-1 peso (mg g-1 peso (μmol g-1 peso (ng g-1 peso
de Zn plantas) seco) seco) fresco) seco) fresco)
+Zn (1
μм) 8.24 52 82 28 0.37 239

-Zn 3.66 13 533 14 1.32 118

-Zn, +Zn b 4.53 141 118 30 0.27 198

a
A partir de Cakmak et al. (1989)
b
Resuministro de 3 μм Zn por 3 días.

Página 367
 Fig. 9.17 Relación entre el contenido de zinc, de ribosomas 80S y proteico en la
fracción soluble del tejido meristemático caulinar de arroz. (A partir Kitagishi et al.,
1987.)

También se ha mostrado un alto requerimiento específico de zinc en los centros

de síntesis proteica en los tubos polínicos donde el contenido de zinc en la punta de
crecimiento fue cerca de 150 μg g-1 peso seco comparando con los cerca de 50 μg en
las regiones mas básales.

En los meristemos caulinares, y presumiblemente también en otros tejidos

meristemáticos, es esencial un contenido de zinc de por lo menos 100 μg g -1 peso
seco para el mantenimiento de la síntesis proteica. Como se muestra en la Tabla 9.18
este es cerca de 5-10 veces mayor que el contenido que se considera dentro del rango
adecuado para láminas foliares maduras. Para otros nutrientes minerales este
gradiente es usualmente menos abrupto, y para otros el gradiente puede ser lo
contrario, dependiendo del estado nutricional (Capitulo 12). Para satisfacer la alta
demanda de zinc en el meristemo caulinar, la mayoría del zinc suministrado a la raíz
es translocado preferentemente al meristemo caulinar, mediado por la transferencia
xilema-floema en el tallo.

Los bajos contenidos proteicos y altos contenidos de aminoácidos en plantas

deficientes de zinc no son solo el resultado de la reducida transcripción y traducción
sino también de las realzadas tasas de degradación del RNA. Las mayores tasas de
actividad RNAasa son una característica típica de la deficiencia de zinc. Existe una
clara relación inversa entre el suministro de zinc y la actividad RNAasa, y también
entre la actividad RNAasa y el contenido proteico (Tabla 9.19).

Página 368
 Tabla 9.18

Contenido de elementos minerales en el tejido meristemático de la hoja más joven y

en laminas foliares maduras de plantas de arroz suficientes en zinc a
Contenido de elementos minerales en la materia seca
Zn Mn Mg Ca K

(μg g-1) (μg g-1) (%) (%) (%)

Meristemo 204 188 0.42 0.23 3.01

Lamina foliar 18 540 0.89 0.60 1.28

a
En base a Kitagishi & Obata (1986).

Tabla 9.19

Efecto del suministro de zinc en el peso fresco, actividad RNAasa, y

nitrógeno proteico en soya (Glycine wighii) a
Suministro de Peso fresco Actividad Nitrógeno
zinc RNAasa proteico
(g por
(mg l-1) planta) (%)b (% peso fresco)
0.005 4.0 74 1.82

0.01 5.1 58 2.25

0.05 6.6 48 2.78

0.10 10.0 40 3.65

a
En base a Jonson & Simona (1979).

b
% hidrólisis del sustrato RNA

Se observa frecuentemente un incremento en la actividad RNAasa aún antes

de que aparezcan los síntomas de deficiencia de zinc como el crecimiento estancado y
los cambios en la anatomía foliar.

9.4.5 Metabolismo de los carbohidratos

Muchas enzimas dependientes de zinc están involucradas en el metabolismo de los

carbohidratos en general y de las hojas en particular. Además de su función en la
reacción de la anhidrasa carbónica, el zinc es requerido para, por ejemplo, la actividad
de otras dos enzimas clave, la fructosa 1,6-bifosfatasa y la aldolasa.

Página 369
 Ambas enzimas están localizadas en los cloroplastos así como en el
citoplasma. La fructosa-1,6-bifosfatasa es un enzima clave en el particionamiento de
los azucares C6 en los cloroplastos y el citoplasma. La aldolasa regula la transferencia
de fotosintatos C3 desde los cloroplastos hacia el citoplasma, y dentro del citoplasma
el flujo de metabolitos vía la vía glucolítica. Bajo deficiencia de zinc se reduce drástica
y bastante específicamente la actividad aldolasa así que la actividad de esta enzima
puede servir como un indicador del estado nutricional del zinc en las plantas.

Por lo general, en hojas que sufren de deficiencia de zinc, una abrupta

declinación en la actividad anhidrasa carbónica es el cambio más sensible y obvio en
la actividad de las enzimas del metabolismo de los carbohidratos (Tabla 19.20). La
actividad de la fructosa-1,6-bifosfatasa también se declina bastante rápidamente; sin
embargo, aquella de las otras enzimas es afectada en un mucho menor grado,
particularmente con deficiencia suave de zinc.

Tabla 9.20

Efecto de la creciente deficiencia de zinc en las actividades foliares enzimáticas en

plantas de maíz cultivadas sin suministro de zinc a
Porcentaje de disminución en la actividad después de días sin
suministro de zinc
Enzima 5 10 15
Fructosa-1,6-
bifosfatasa 36 50 65

Anhidrasa carbónica 84 76 84

PEP carboxilasa <1 5 34

RuBP carboxilasa 9 41 38

Enzima málica <1 22 37

a
Valores relativos; plantas suficientes en zinc = 100. En base a Shrotri et al. (1983).

A pesar de una disminución en las actividades enzimáticas y en la tasa de

fotosíntesis (como se indica por la actividad de la reacción de Hill) en la mayoría de
casos se acumulan azúcares y almidón en las plantas deficientes de zinc (Tabla 9.21).
Ya 24 h después de ser restaurado el suministro de zinc, los niveles de azúcar y la
actividad de la reacción de Hill son otra vez comparables a aquellos de plantas control
adecuadamente suplidas que reciben continuamente 1.0 μм zinc. La acumulación de

Página 370
carbohidratos en hojas deficientes de zinc se incrementa con la intensidad lumínica y
es una expresión del deteriorado nuevo crecimiento, particularmente de los ápices
caulinares, i.e., de la menor actividad demanda.

Tabla 9.21

Efecto de la deficiencia de zinc y de la reanudación del suministro de zinc en los

contenidos de zinc y carbohidratos en hojas de col a
Suministro de zinc (μм)
Parámetro 1.0 0.001 0.001 + 2.0 b
-1
Contenido de zinc (mg kg peso seco) 21 14 30

Azucares (mg g-1 peso fresco) 4.2 9.1 5.0

Almidón (mg g-1 peso fresco) 7.5 24.6 19.2

Actividad reacción de Hill (relativo) 100 48 66

a
En base a Sharma et al. (1982).
b
24 h después de reanudar el suministro de 2.0 μм zinc.

En conclusión, la mayoría de evidencia experimental obtenida con plantas

verdes apoya la perspectiva de que los cambios inducidos por la deficiencia de zinc en
el metabolismo de los carbohidratos no son principalmente responsables de cualquiera
el retraso del crecimiento ó de los síntomas visuales de la deficiencia de zinc.

9.4.6 Síntesis de triptófano y ácido indolacético

Los más notables síntomas de deficiencia de zinc —crecimiento estancado y “hojas

pequeñas”— están presumiblemente relacionados con las perturbaciones en el
metabolismo de las auxinas, en particular del ácido indolacético (IAA). Aún no es claro
el modo de acción del zinc en el metabolismo de las auxinas. En plantas de tomate
deficientes en zinc se ha mostrado que la retarda elongación caulinar esta
correlacionada con una disminución en el nivel IAA, y la reanudación de ambos la
elongación caulinar y del nivel IAA suceden después de que el zinc es resuministrado.
Las respuestas de los crecientes niveles de IAA al tratamiento con zinc fueron más
rápidas que aquellas del crecimiento por elongación. Los bajos niveles de IAA en
plantas deficientes de zinc pueden ser el resultado de su inhibida síntesis ó de la
realzada degradación del IAA. El triptófano es mas probablemente el precursor en la
biosíntesis del IAA.

Página 371
 Hay reportes contradictorios acerca del requerimiento de zinc para la síntesis
del triptófano. El incremento en el contenido de triptófano en la materia seca de granos
de arroz mediante la fertilización con zinc en plantas cultivadas en un suelo calcáreo
puede apoyar una suposición tal. Sin embargo, un incremento tal puede ser una
expresión de un incremento general en el contenido proteico en los granos y, de este
modo, el resultado es inconcluso en términos del requerimiento del zinc para la
síntesis del triptófano.

En hojas de plantas deficientes de zinc el triptófano puede incrementarse en

vez de disminuirse; mas probablemente como un resultado de la deteriorada síntesis
proteica como se muestra en la Tabla 9.17. En hojas deficientes de zinc el contenido
de triptófano se incrementa similarmente a otros aminoácidos. Aunque el menor
contenido de IAA en hojas deficientes en zinc puede indicar un rol del zinc en la
biosíntesis del IAA desde el triptófano (como se postuló por Salami & Kenefick, 1970),
los menores contenidos de IAA son mas probablemente el resultado de la realzada
degradación oxidativa del IAA (Fig. 9.18).

9.4.7 Integridad membranal

El zinc es requerido para el mantenimiento de la integridad de la membrana. Este

puede ligarse a grupos fosfolípidos y sulfhidrilos de los constituyentes de membrana ó
formar complejos tetraédricos con residuos cisteína de cadenas polipeptídicas
(Sección 9.4.2) y por lo tanto proteger a los lípidos y proteínas membranales contra
daños oxidativos. El zinc puede también controlar la generación de los radicales
tóxicos de oxígeno al interferir con la oxidación del NADPH así como al detoxificar O
en su función como componente metálico de la CuZnSOD. Por consiguiente, bajo
deficiencia de zinc hay un típico incremento en la permeabilidad de membrana
plasmática, por ejemplo en raíces indicado por la fuga de solutos de bajo peso
molecular, una disminución en el contenido de fosfolípidos y en el grado de
insaturación de ácidos grasos en los lípidos membranales (Tabla 9.22). Tan solo 12 h
después de resuministrar zinc se puede observar alguna restauración en la integridad
de membrana. Vesículas de membrana plasmática, aisladas a partir de raíces
deficientes en zinc, también tienen una mayor permeabilidad pasiva que vesículas de
raíces suficientes en zinc.

La incrementada permeabilidad membranal en plantas deficientes de zinc es

causada por las mayores tasas de generación de O . (Tabla 9.16) como resultado de
la elevada actividad de una oxidasa generadora de O dependiente de NADPH (Tabla
9.23). La mayor actividad de esta oxidasa es bien un reflejo del rol directo del zinc en

Página 372
 la regulación de la actividad enzimática, ó el resultado indirecto por alteraciones en la
estructura y composición de las membranas (Tabla 9.22).

Tabla 9.22

Efecto del estado nutricional del zinc en la fuga de solutos de bajo peso molecular (exudados radicales) y
en la composición radical lipídica en plantas de algodón a
Contenido Exudados radicales (g-1 peso seco (6h)-1) Contenido lípidos
radical de Zn Fosfolípidos
Aminoácidos Azucares Fenólicos Potasio Ácidos
(μg g-1 peso (μg g-1 peso grasos
Tratamiento seco) (μg) (μg) (μg) (mg) fresco) sat/insat
+Zn 258 48 375 117 1.68 2230 0.79

-Zn 16 165 751 161 3.66 1530 0.90

-Zn+Zn b 121 94 652 130 2.32 ND ND

a
En base a Cakmak & Marschner (1988c)
b
Resuministro de Zn a plantas deficientes por 12 h; ND = no determinado.

Tabla 9.23

Relación entre el contenido caulinar y radical de zinc, contenido de clorofila, generación de

superóxidos y oxidación del NADPH en extractos radicales (48 000 g Supernatant) de plantas
de fríjol a
Contenido de Zn Oxidación de
Clorofila Generación de O NADPH
(μg g-1 peso seco)
Radical Caulinar (mg g-1 peso (nmol mg-1 proteína (nmol mg-1 proteína
Tratamiento seco) min-1) min-1)
+Zn 44 37 7.4 2.2 18.3

-Zn 11 10 3.6 6.6 61.0

-Zn + Zn b 69 71 4.1 4.3 40.0

a
Cakmak & Marshner (1988a).
b
Resuministro de zinc por 2 días a plantas deficientes.

Muy probablemente, muchos de los síntomas mas obvios de deficiencia de zinc

como la clorosis y necrosis foliar, inhibida elongación caulinar y la incrementada
permeabilidad de membrana son expresiones del estrés oxidativo llevado a cabo por la
mayor generación de O . y un simultáneo deterioro del sistema de detoxificación en
plantas deficientes de zinc. Estos eventos son resumidos esquemáticamente en la fig.
9.18.

Página 373
 Fig. 9.18 Participación del zinc en la generación y detoxificación de radicales
superóxido, y efectos de loa radicales libres de oxígeno sobre el funcionamiento
membranal y metabolismo del IAA. (Compilado a partir de Cakmak & Marschner, 1988
a,b, y Cakmak et al., 1989.)

9.4.8 Interacciones fósforo-zinc

Las grandes aplicaciones de fertilizantes de fósforo a suelos de baja disponibilidad de

zinc pueden inducir la deficiencia de zinc (“deficiencia de Zn inducida por P”), al alterar
cualquiera los factores suelo o planta. Los altos contenidos de fósforo en los suelos
pueden disminuir la solubilidad del zinc en los suelos, aunque no siempre ocurren tales
efectos. El alto suministro de fósforo está frecuentemente asociado con una reducción
en el crecimiento radical y un menor grado de infección radical con micorrizas VA
(Sección 15.6). Ambos factores son importantes para la adquisición del zinc. Una
disminución en el contenido caulinar de zinc y una inducción de los síntomas de
deficiencia de zinc por el alto suministro de fósforo son frecuentemente los resultados
del realzado crecimiento caulinar y, de este modo, de la “dilución” del zinc en las
plantas. Hay, sin embargo, interacciones fisiológicas adicionales entre el fósforo y el
zinc dentro de las plantas involucradas, ya que la deficiencia de zinc inducida por
fósforo puede ser demostrada rápidamente en cultivos en solución nutritiva. Con
crecientes contenidos de fósforo en la materia seca caulinar son mas severos los
síntomas de deficiencia de zinc, aunque el contenido de zinc en la materia seca no
disminuya. Sin embargo, se disminuye la disponibilidad fisiológica del zinc como se
indica, por ejemplo, en las menores proporciones de zinc extraíble por agua y las
menores actividades SOD en las hojas. Los altos contenidos caulinares de fósforo
pueden por lo tanto disminuir la solubilidad y movilidad del zinc ambos dentro de las
células y en el transporte a larga distancia hacia el ápice caulinar.

En cultivo en solución con alto suministro de fósforo pero bajo de zinc, la

deficiencia de zinc inducida por fósforo está frecuentemente asociada con una

Página 374
cantidad excepcional alta de fósforo y síntomas de toxicidad por fósforo en las hojas
maduras, que pueden ocasionalmente ser confundidos con una evidencia de realce de
la deficiencia de zinc debido a la gran proporción P/Zn. Como se muestra en la Tabla
9.24, la toma de zinc no se afecta al incrementar las concentraciones de fósforo en la
solución externa. En ausencia de zinc, ó con bajas concentraciones externas, sin
embargo, es muy alto el contenido de fósforo en la materia seca caulinar, conduciendo
a síntomas de toxicidad. En general, un contenido de fósforo mayor del ~2% en peso
seco foliar puede ser considerado como tóxico.

Tabla 9.24

Efectos de las concentraciones de zinc y fósforo en la solución nutritiva en el

crecimiento y contenido caulinar de zinc y fósforo en okra (Abelmoschus
esculentum L.) a
Peso seco Contenido de zinc Contenido de
fósforo
(g por planta) b (μg g-1 peso seco) b
Suministro de Zn (mg g-1 peso seco)
b

(μм) P1 P2 P1 P2 P1 P2
0 8.3 9.5 15 15 11.0 24.1

0.25 9.6 9.9 27 27 9.6 20.2

1.0 9.8 11.6 54 57 8.7 11.8

a
En base a Loneragan et al. (1982b).
b
P1, 0.25 mм fósforo; P2, 2.0 mм fósforo.

El mucho mayor contenido de fósforo en la materia seca caulinar en plantas

deficientes de zinc suplidas con altas concentraciones de fósforo (P2) puede solo ser
en algún grado atribuido al “efecto concentración” particularmente en hojas maduras.
La principal razón del alto contenido de fósforo en las hojas es que la deficiencia de
zinc realza ambas la tasa toma radical de fósforo y su translocación hacia los vástagos
(Tabla 9.25). Este efecto realzante es específico para la deficiencia de zinc y no se
observa cuando son deficientes otros micronutrientes.

Tabla 9.25

Efecto de la deficiencia de micronutrientes en el peso seco y contenido radical

y caulinar de fósforo en plantas de algodón a
Peso seco (g por Contenido de P en materia seca
planta) (%)
Tratamiento Radical Caulinar Radical Caulinar
Control 0.18 1.21 1.03 1.10

Página 375
 -Zn 0.13 0.70 1.15 2.65

-Fe 0.16 0.98 1.00 0.90

-Mn 0.15 0.93 0.96 1.20

-Cu 0.16 1.00 1.38 1.40

a
Cakmak & Marschner (1986).

El zinc afecta el metabolismo radical del fósforo, quizás también el paso de

cargar el fósforo en el xilema (Sección 2.8). La deficiencia de zinc también incrementa
la permeabilidad de la membrana plasmática de las células radicales al fósforo, así
como al cloruro y boro, y puede aún también realzar la toxicidad por boro. De este
modo, la realzada toma de fósforo en plantas deficientes en zinc puede en parte ser
una expresión de la mayor permeabilidad pasiva de la membrana plasmática de las
células radicales ó del deteriorado control de la carga del xilema.

El alto contenido caulinar de fósforo en plantas deficientes de zinc, sin

embargo, es también el resultado de un deterioro específico en la retranslocación del
fósforo en el floema (Tabla 9.26) y, de este modo, de una importante “señal” del
control caulinar en la toma radical de fósforo (Sección 3.4.4). No es claro el
mecanismo por el que la deficiencia de zinc deteriora la retranslocación de fósforo
desde los vástagos, ya que en plantas deficientes no se deteriora la retranslocación de
ninguno 86Rb ni de 36Cl (Tabla 9.26).

Tabla 9.26

Distribución del 32P, 86Rb y 36Cl entre vástagos y raíces en plantas de algodón
deficientes y suficientes en zinc, 19 h después de su aplicación caulinar,
valores relativos a
32 86 36
Estado P Rb Cl
nutricional del
zinc Caulinar Radical Caulinar Radical Caulinar Radical
+Zn 66 34 62 38 29 71

-Zn 92 8 66 34 32 68
a
Marschner & Cakmak (1986).

9.4.9 Formas de ligamiento y biodisponibilidad del zinc

Es pobre el conocimiento de las formas de ligamiento del zinc en los órganos

vegetativos de la planta, excepto por aquel en enzimas (ver arriba) y en el rango de
concentración tóxico (Sección 9.4.10). En hojas de lechuga extraídas con bicarbonato
de amonio se aisló una fracción de bajo peso molecular (~1.25 kDa) que contenía
azufre, azucares reductores, nitrógeno-amino y 73% del zinc soluble total en las hojas.

Página 376
Sin embargo, esto no significa necesariamente una importancia in vivo de esta fracción
ya que puede presentarse redistribución del zinc durante la extracción.

En contraste a los órganos vegetativos, se dispone de mucha información

sobre la localización y las formas de ligamiento del zinc en semillas y granos. En
granos y semillas, la mayoría del zinc y otros nutrientes minerales, están localizados
en los llamados “cuerpos proteicos” en forma de partículas discretas, los cristales
globoides. Estos globoides consisten principalmente de fitato, i.e., sales del ácido fítico
(Tabla 9.27). En semillas de trigo, se encontraron similarmente altos contenidos de
zinc (600 μg g-1 peso seco) en cuerpos proteicos en el escutelo. En los cuerpos
proteicos del germen de maíz el fitato es principalmente una sal mixta de K + Mg. Sin
embargo, también se enlazan como fitato proporciones relativamente grandes de los
micronutrientes zinc, manganeso y hierro, pero no cobre.

Tabla 9.27

Contenido de elementos minerales en el germen y cuerpos proteicos en el germen

de granos de maíz a
Contenido de elementos minerales
Zn Fe Mn Cu Ca K Mg Ptot Pfit
(μg g-1 peso seco) (mg g-1 peso seco)
Germen
163 186 30 12 449 27 10 30 23
Cuerpos
proteicos 565 490 170 11 1645 68 44 89 88
a
Marschner, Ehret & Haug (no publicado).

El zinc es muy fuertemente enlazado al ácido fítico y la adicional formación de

complejos proteína-zinc-ácido fítico incrementa su resistencia a la hidrólisis. Durante la
germinación, sin embargo, la fitasa hidroliza bastante rápidamente al fitato (Sección
8.4). El fuerte ligamiento del zinc al ácido fítico es de mucho interés para los
nutricionistas ya que este deprime la biodisponibilidad del zinc para los animales
monogástricos y humanos. Se presenta una estrecha correlación negativa, por
ejemplo, en los productos de soya entre el contenido de ácido fítico (fitato) y la
biodisponibilidad de zinc para las ratas. Es posible deprimir el contenido de fitato en
semillas y granos mediante la selección y mejoramiento, ó mediante la deficiencia de
fósforo, pero por lo general, un menor contenido de fitato está correlacionado con otros
efectos negativos como los discutidos en la Sección 8.4.

Ya que la formación de fitato no está confinada a los órganos reproductivos

(Sección 8.4), puede también ser de importancia la disminuida actividad fisiológica del
zinc en órganos vegetativos de la planta resultante de la formación de fitato,
particularmente en el contexto de la deficiencia de zinc inducida por fósforo.

9.4.10 Deficiencia y toxicidad por zinc

Página 377
9.4.10.1 Deficiencia de zinc

Es difundida la deficiencia de zinc entre plantas cultivadas en suelos altamente

alterados y en suelos calcáreos. En el último caso la deficiencia de zinc está
frecuentemente asociada con la deficiencia de hierro (“clorosis de la cal”). La baja
disponibilidad del zinc en suelos calcáreos de alto pH resulta principalmente a partir la
adsorción del zinc a la arcilla ó a los CaCO3 en vez de por la formación de Zn(OH)2 o
ZnCO3 escasamente solubles. Además se inhibe la toma y translocación del zinc hacia
el vástago por las altas concentraciones de bicarbonato, HCO . Este efecto tiene
notables semejanzas al efecto del HCO > en el hierro (Sección 16.5). En contraste a
la deficiencia de hierro, sin embargo, la deficiencia del zinc en plantas cultivadas en
suelos calcáreos puede ser corregida bastante rápidamente mediante la aplicación al
suelo de sales inorgánicas de zinc como el ZnSO4.

Los mas característicos síntomas visuales de la deficiencia de zinc en

dicotiledóneas son el crecimiento estancado debido al acortamiento de los entrenudos
(“arrosetamiento”) y una drástica disminución en el tamaño foliar (“hojas pequeñas”),
como se muestra en la Fig. 9.19. Bajo deficiencia severa de zinc se muere el ápice
caulinar (“die-back”), como está ampliamente distribuido, por ejemplo, en poblaciones
forestales en el sur de Australia. Bastante a menudo estos síntomas son combinados
con clorosis, que es cualquiera altamente contrastante ó difusa (“moteado de hoja”).
Estos síntomas son usualmente más severos bajo altas intensidades lumínicas que
bajo sombreo parcial, por las razones que se han discutido en la Sección 5.2.2. En
cereales como el sorgo, se presentan frecuentemente en las hojas bandas cloróticas a
lo largo de la arteria central y decoloración rojiza en manchas (causadas por las
antocianinas). Los síntomas de clorosis y necrosis de plantas deficientes en zinc son
frecuentemente efectos secundarios causados por la toxicidad por fósforo ó boro
(Sección 9.4.8), ó por la fotooxidación que resulta de la deteriorada exportación de
fotosintatos (Sección 5.2.2). En dicotiledóneas los síntomas de deficiencia de zinc
puede ser similares en apariencia a la infección por virus y puede ser confundida con
tal, como ha pasado en el caso de la “enfermedad de la rizadura” en lúpulo (Humulus
scandens).

Página 378
 Fig. 9.19 Deficiencia de zinc en manzano con la típica inhibición en la elongación de
los entrenudos (“arrosetamiento”) y reducción del tamaño foliar (“hojas pequeñas”).

Bajo deficiencia de zinc es usualmente más inhibido el crecimiento caulinar que

el crecimiento radical, el crecimiento radical puede aún ser realzado a expensas del
crecimiento caulinar como, por ejemplo, en trigo. Bajo deficiencia de zinc también se
incrementa la exudación radical de solutos de bajo peso molecular. Mientras que en
especies dicotiledóneas dominan los aminoácidos, azúcares, fenólicos y el potasio
(Tabla 9.22), en especies gramíneas los principales solutos son los fitosideróforos que
son liberados en un claro patrón diurno, tal como es típica bajo deficiencia de hierro
(Sección 2.5.6). No es claro si la realzada liberación de los fitosideróforos bajo ambas
deficiencia de zinc y hierro son regulados separadamente ó sea más probablemente la
expresión de un deterioro del metabolismo del hierro inducido por la deficiencia de zinc
en las plantas.

En las hojas, los niveles críticos de deficiencia están debajo de los 15-20 μg Zn
g-1 peso seco (ver Sección 9.4.4). Por la deficiencia de zinc se deprime a un
relativamente mayor grado el rendimiento de grano y semilla más que la producción
total de materia seca, probablemente debido por lo menos en parte a la deteriorada
fertilidad del polen en plantas deficientes (Sección 6.4). Las especies vegetales
difieren en su sensibilidad a la deficiencia de zinc, el maíz, el algodón, y el manzano
son mucho mas sensibles que, por ejemplo, el trigo, la avena, o la arveja.

9.4.10.2 Toxicidad por zinc

Cuando es grande el suministro de zinc, puede ser rápidamente inducida la toxicidad

por zinc en plantas no tolerantes, siendo la inhibición de la elongación radical un
parámetro muy sensible. Bastante a menudo, la toxicidad por zinc conduce a la
clorosis en hojas jóvenes. Esto puede ser una deficiencia inducida de, por ejemplo,
magnesio ó hierro, debido al similar radio iónico del Zn2+ y del Fe2+ y del Mg2+. La
inducida deficiencia de manganeso puede también ser de importancia ya que el alto
suministro de zinc disminuye fuertemente el contenido de manganeso en las plantas.

En plantas de fríjol la toxicidad por zinc inhibe la fotosíntesis en varios pasos y

a través de diferentes mecanismos. La deprimida actividad RuBP es presumiblemente
causada por la competencia con el magnesio, y la inhibida actividad PS II por el
reemplazo del manganeso en las membranas tilacoidales. Mientras que en las
membranas tilacoidales de plantas control están enlazados cerca de seis átomos de
ambos manganeso y zinc por 400 moléculas de clorofila, bajo toxicidad por zinc esta
proporción cambia a dos átomos de manganeso y 30 de zinc.

Los niveles críticos de toxicidad en las hojas de plantas de cultivo son tan bajos
como 100 μg Zn g-1 peso seco hasta a mas de 300 μg Zn g-1 peso seco, siendo más
típico el último valor. El incrementar el pH del suelo mediante el encalado es el
procedimiento más efectivo para disminuir ambos el contenido de zinc y la toxicidad
por zinc en las plantas. En comparación con las diferencias genotípicas entre las
plantas de vegetación natural, son pequeñas las diferencias genotípicas en la
tolerancia al zinc entre plantas de cultivo, pero no obstante son marcadas, aún dentro

Página 379
 de la misma especie. En genotipos de soya la tolerancia al zinc está positivamente
correlacionada con el contenido foliar de zinc. En otras palabras, en este ejemplo el
mecanismo de tolerancia no es el de exclusión desde la toma sino el de tolerancia del
tejido a los altos contenidos de zinc.

9.4.10.3 Tolerancia al zinc

Como con la tolerancia al cobre, han sido bastante tiempo una tópico principal de
interés en la ecofisiología los mecanismos responsables de la tolerancia al zinc. La
tolerancia al zinc también se ha vuelto un tópico de interés en la agricultura y la
fisiología de cultivos, ya que el zinc es el metal pesado que se encuentra presente en
las mayores concentraciones en la mayoría de desperdicios que surgen de las
comunidades modernas industrializadas.

Los principales mecanismos de tolerancia a los metales pesados han sido

discutidos en la Sección 9.3, e ilustrados en la Fig. 9.13. En contraste al cobre, la
exclusión desde la toma, ó el ligamiento a las paredes celulares, no parece ser
importantes para la tolerancia al zinc. Sin embargo, puede existir un mecanismo
particular de exclusión en especies de árboles forestales como en Pinus sylvestris
donde ciertos hongos ectomicorrícicos retienen la mayoría del zinc en su micelio y, de
este modo, incrementan fuertemente la “tolerancia al zinc” de la planta hospedera.

En el caso del zinc, la tolerancia es conseguida principalmente a través del

secuestro del zinc en las vacuolas como se muestra en un ejemplo típico en la Tabla
9.28. Mientras que en clones no tolerantes que reciben un abundante suministro de
zinc hay una acumulación preferencial del zinc en el citoplasma, en los clones
tolerantes permanece baja la concentración de zinc en el citoplasma; en vez de eso, el
zinc es secuestrado en las vacuolas. Se presentan estrechas correlaciones positivas
en genotipos tolerantes entre la acumulación de ácidos orgánicos como el malato y el
citrato, y la acumulación del zinc, indicando que la complejación del zinc con ácidos
orgánicos en las vacuolas es en muchos casos un mecanismo importante de
tolerancia al zinc.

Tabla 9.28

Efecto del suministro de zinc en las concentraciones de zinc en el citoplasma y vacuolas de raíces de
clones de Deschampsia caespitosa tolerantes y no tolerantes al zinc a
Concentración Zinc enlazado en el citoplasma (mм) Zinc soluble en las vacuolas (mм)
externa

(mм Zn2+) No tolerante Tolerante No tolerante Tolerante

0.10 7.1 10.6 3.7 5.3

0.75 33.4 6.2 2.1 33.4

a
En base a Brookes et al. (1981).

Página 380
 Hay un acuerdo general de que las fitoquelatinas no juegan un rol en la
tolerancia al zinc. Esto ocasiona la cuestión en cuanto a los mecanismos de tolerancia
al zinc en tejidos meristemáticos no vacuolados como los ápices radicales. Aquí,
existen otros mecanismos como el secuestro del zinc mediante el ligamiento al fitato
como ocurre en un ecotipo tolerante al zinc de Deschampsia caespitosa. Además,
puede ser de importancia la complejación del zinc con aminoácidos en el citoplasma.
La tolerancia al zinc en Deschampsia caespitosa se incrementa en plantas suplidas
con amonio comparando con las nutridas con nitrato. Esto probablemente resulta por
la mayor acumulación de asparragina en el citoplasma de plantas alimentadas con
amonio y que forma complejos bastante estables con el zinc.

9.5 Níquel

9.5.1 General

El níquel esta químicamente relacionado al hierro y al cobalto. Su estado de oxidación

preferido es el Ni(II), pero este también puede existir en los estados Ni(I) y Ni(III). El
níquel forma complejos estables, por ejemplo, con cisteína y citrato y en enzimas de
níquel este está coordinado a varios ligandos.

El níquel es un elemento traza esencial (micronutriente) para un gran número

de bacterias, por ejemplo, como un componente metálico en la ureasa y muchas
hidrogenasas, y también para bacterias acetogénicas y metanogénicas. Hay también
un número de reportes recientes sobre la estimulación de la germinación y del
crecimiento en varios especies de cultivo por las bajas concentraciones de níquel en el
sustrato. La primera clara evidencia de la función del níquel en la ureasa en plantas
superiores fue suministrada por Dixon et al. (1975). Después, se mostró un
requerimiento de níquel en leguminosas, independientemente de la forma de nutrición
del nitrógeno y, ahora se ha establecido la esencialidad del níquel. De acuerdo a estos
estudios, el níquel satisface los requerimientos para su clasificación como nutriente
mineral para las plantas superiores. Por lo menos algunas de las funciones del níquel
están ahora claramente definidas, y las plantas no pueden completar su ciclo de vida
sin un adecuado suministro de níquel. El níquel es ahora por lo tanto incluido en la lista
de micronutrientes.

9.5.2 Enzimas que contienen níquel

En sistemas biológicos están bien definidas un número de enzimas en que el níquel es

el componente metálico requerido para su actividad. En estas enzimas el níquel está
coordinado bien a ligandos de N- y O- (e.g., en ureasa), a ligandos de S- (residuos
cisteína, e.g., hidrogenasa), ó ligandos de N- de estructuras tetrapirrólicas.

En plantas superiores, la ureasa es hasta ahora la única enzima conocida que

contiene níquel. La ureasa aislada de canavalia (Canavalia ensiformis L.) tiene un
peso molecular de 590 kDa y consiste de seis subunidades (i.e., es hexamérica), cada
subunidad contiene dos átomos de níquel. En las subunidades el níquel está
coordinado a ligandos de N- y O-, y uno de las enlaces Ni–O puede posiblemente ser
desplazado por moléculas de agua durante las reacciones hidrolíticas (ver abajo).

Página 381
 El níquel no se requiere para la síntesis de proteínas enzimáticas pero, como
componente metálico, es esencial para estructura y función catalítica de las enzimas.

En hidrogenasas de bacterias reductoras de sulfato, fotosintéticas, y oxidantes

de hidrogeno [i.e., las hidrogenasas de captación de hidrógeno en rizobios (Sección
7.3)] el níquel está asociado a clusters de Fe-S y puede también tomar parte en
reacciones redox. Los Rhizobium y Bradyrhizobium producen hidrogenasas de
captación de hidrógeno tanto en vida libre como en bacteroides en los nódulos
radicales. En rizobios de vida libre, es extremadamente baja la actividad hidrogenasa
sin suministro de níquel, pero puede restaurarse en tres horas al resuministrar níquel.

9.5.3 Rol del níquel en el metabolismo del nitrógeno

Cuando se suministra la urea como única fuente de nitrógeno, en ausencia de níquel

fue muy pobre el crecimiento de Lemna y de cultivos celulares de soya y fue baja la
actividad ureasa. La adición de níquel incremento ambos el crecimiento y la actividad
ureasa más de cinco veces en el cultivo de células de soya. En plantas bajas en níquel
suplidas con urea, no solo se deteriora la utilización de esta forma de nitrógeno sino
también se presenta toxicidad por urea. La aplicación foliar de urea está
frecuentemente asociada con la toxicidad por urea (Sección 4.3), y la severidad de los
síntomas de toxicidad se relacionan estrechamente con el estado nutricional del níquel
vegetal como se muestra en la Tabla 9.29 para soya. En plantas sin suministro de
níquel, es baja la actividad foliar ureasa y la aplicación foliar de urea conduce a una
gran acumulación de urea y a la necrosis severa de las puntas foliares. En plantas
suplidas con níquel, la actividad ureasa fue mucho mayor y correspondientemente
menores la acumulación de urea y necrosis.

Tabla 9.29

Efecto del suministro de níquel en la solución nutritiva y de la aplicación foliar de urea en la necrosis de
la punto foliar, y en la actividad ureasa en plantas de soya a
Suministro de Aplicación foliar Necrosis de puntas Contenido de Actividad ureasa
Ni foliares urea
(mg urea por (μmol NH3 h-1 g-1 peso
(μg l )
-1
hoja) (% de peso seco) (μg g peso
-1
seco)
seco)

Página 382
 0 <0.1 64 2.2

0 3 5.2 1038 2.7

6 13.6 6099 2.4

0 0 0 11.8

100 3 2.0 299 11.3

6 3.5 1583 9.6

a
En base a Krogmeier et al. (1991). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic Publishers.

En leguminosas noduladas como la soya, los ureidos son la forma dominante

del nitrógeno transportado a los vástagos (Sección 7.4) donde ellos son degradadas a
NH3 y CO2 sin involucrar el metabolismo de la urea (Sección 8.2.3). Por consiguiente,
no se espera un requerimiento de níquel particularmente alto en soya nodulada, y
otras leguminosas tipo ureido, comparando con soya suplida con nitrógeno mineral.
Independientemente de la forma de nutrición de nitrógeno (urea; N-NH4; N-NO3;
fijación de N2) en soya y caupí, sin suministro de níquel, se acumulan grandes
cantidades de urea en las hojas y son severos los síntomas de necrosis de punta
foliar. La Tabla 9.30 muestra que hay una gran acumulación de urea (hasta 3% del
peso seco) hacia la punta de la lamina foliar en plantas deficientes de níquel. Los
contenidos de ureidos son bajos y no son afectados por el suministro de níquel, lo que
es también cierto para purinas libres y el ácido úrico. Estos resultados indican que la
urea es un intermediario normal en el metabolismo del nitrógeno (ver abajo).

Tabla 9.30

Efecto del suministro de níquel durante el crecimiento en el contenido de urea, ureidos

y níquel en hojas maduras de caupí suplido con NH4NO3 a
Contenido en peso seco
Urea Ureido Níquel

Parte de la (μmol g-1) (μmol g-1) (μg g-1)

hoja +Ni -Ni +Ni -Ni +Ni -Ni
Pecíolo

Base 0.11 0 ND ND Nd ND
lamina
0.56 18.1 3.6 4.5 3.73 0.11
Punta
lamina 2.16 238.4 ND ND ND ND
a
En base a Walter et al. (1985) ; ND = no determinado.

Página 383
 Cuando fueron usadas semillas a partir de plantas cultivadas bajo condiciones
bajas en níquel también se encontraron grandes acumulaciones de urea y necrosis
severa de la punta foliar en plantas de trigo, cebada, y avena sin suministro de níquel.
El crecimiento radical y caulinar fue significativamente menor en las plantas privadas
de níquel, que fueron menos verdes, desarrollaron necrosis y clorosis intervenal, y los
2 cm terminales de las hojas fallaron en su despliegue.

En semillas de cebada a partir de plantas cultivadas con bajo suministro de

níquel se presenta una estrecha relación entre el contenido de níquel, la viabilidad, la
tasa de germinación y el vigor de la plántula. Esta relación para la tasa de germinación
se muestra en la Fig. 9.20.

Fig. 9.20 Relación entre el contenido seminal de níquel y el porcentaje de germinación

en cebada. (Redibujado a partir de Brown et al-. 1987a; con permiso de la American
Society of Plant Physiologists)

La viabilidad de las semillas deficientes en níquel no puede ser restaurada al

empapar las semillas en una solución que contiene níquel, demostrando que el níquel
es esencial para el normal desarrollo de semilla en las plantas maternas y, de este
modo, para completar el ciclo de vida en la planta de cebada.

Por lo menos en cebada, el nivel crítico de deficiencia de níquel está en el

rango de 0.1 μg g-1 peso seco, y a menores contenidos se acumulan aminoácidos y
nitrato. Los cambios en el contenido de ácidos orgánicos y otros solutos pueden

Página 384
resultar a partir de los eventos secundarios de las perturbaciones en el metabolismo
del nitrógeno en plantas deficientes en níquel. No es claro hasta que punto varios de
estos efectos de la deficiencia de níquel están directamente relacionados con la
función del níquel en la ureasa. En cualquier caso estos estudios demuestran que en
el metabolismo del nitrógeno la urea es un metabolito normal cuya concentración tiene
que ser mantenida a un nivel bajo a fin de evitar su toxicidad. Se conocen en las
plantas varías vías de biosíntesis de la urea (Fig. 9.21). El ciclo de la ornitina para la
biosíntesis de urea probablemente es de importancia general, así como la mayor tasa
de formación de urea durante la degradación proteica, por ejemplo, en hojas maduras,
al principio del crecimiento reproductivo y en la germinación de semillas de
leguminosas.

Fig. 9.21 Vías de biosíntesis de urea en plantas. (Modificado a partir de Walter et al.,
1985.)

9.5.4 Contenido de níquel en las plantas

En la mayoría de plantas el contenido de níquel en los órganos vegetativos está en el

rango de 1-10 μg g-1 peso seco, y este rango refleja principalmente las diferencias
entre especies vegetales en la toma y en el transporte del níquel de la raíz al vástago.
El níquel es fácilmente móvil en el xilema y el floema, y en algunas especies vegetales
es preferentemente translocado a las semillas. Esto es particularmente cierto para las
Fabaceae como se muestra en la Tabla 9.31 en un ejemplo típico a partir de un gran
numero de especies. El molibdeno es el único otro micronutriente que es acumulado
tan preferentemente en las semillas de leguminosas.

Tabla 9.31

Página 385
 Contenido de níquel y otros micronutrientes en las partes caulinares vegetativas y en
las semillas de lupino (Lupinus polyphyllus) y centeno (Secale cereale) a
Contenido (μg g-1 peso seco)
Especie Ni Mo Cu Zn Mn Fe
Lupino Caulinar 0.81 0.08 3.6 28 298 178

Seminal 5.53 3.29 6.0 41 49 47

Centeno Caulinar 0.62 0.17 1.6 7 16 78

Seminal 0.28 0.33 4.4 25 27 26

a
A partir de Horak (1985a)

9.5.5 Deficiencia y toxicidad por níquel

Hasta ahora no hay evidencia clara de deficiencia de níquel en plantas cultivadas en

suelo, ó en bacterias del suelo, a pesar de que en un experimento en macetas con un
suelo calcáreo en trigo suplido con urea, el suministro simultaneo de níquel realzo el
crecimiento, aún hasta a contenidos caulinares de níquel de 15-22 μg g-1 peso seco.

En general, en plantas de cultuvo hay una mucha mayor preocupación respecto

a la toxicidad por níquel, por ejemplo, en relación a la aplicación de aguas negras que
son frecuentemente altas en níquel. Los niveles críticos de toxicidad están en el rango
de >10 μg g-1 peso seco en especies sensibles, y >50 μg g-1 peso seco en especies
moderadamente tolerantes. En trigo los niveles críticos de toxicidad se incrementan
desde 63 a 112 μg g-1 peso seco con el creciente suministro de urea. En especies
sensibles, se inhibe severamente el crecimiento radical aún debajo de los 5 μм Ni
cuando es baja la concentración de Ca2+.

9.5.6 Tolerancia al níquel

Los suelos de serpentina (ó más precisamente, ultramáficos son usualmente muy

altos en hierro, magnesio, níquel, cromo, pero muy bajos en calcio. La flora de estos
suelos incluyen muchas especies (e.g., del genero Alyssum) que exhiben
hiperacumulación de níquel, en donde el contenido de níquel en las hojas puede
alcanzar 10-30 mg g-1 peso seco. La tolerancia al níquel en estas hiperacumuladoras
es conseguida principalmente mediante la complejación del níquel con ácidos
orgánicos, en particular málico y cítrico; siendo la estabilidad de los complejos con
ácido cítrico cerca de 150 veces mayor que la de los complejos con ácido málico. En
suelos de debajo del dosel de árboles hiperacumuladores existe una mucha mayor
proporción de bacterias resistentes al níquel que las que están mas allá del dosel
indicando la alta tasa de ciclaje de níquel en el “microecosistema” de estos árboles.

9.6 Molibdeno

Página 386
9.6.1 General

El molibdeno es un elemento de transición, que se presenta en solución acuosa

principalmente como el oxianión molibdato, MnO , en su forma mas oxidada
[Mo(VI)]. Como componente metálico de las enzimas también existe como Mo(IV) y
Mo(V). Debido a su configuración electrónica, el Mo(VI) comparte muchas semejanzas
químicas con el vanadio y, particularmente, con el tungsteno. Varias propiedades del
anión molibdato MnO también semejan a aquellas de varios aniones inorgánicos
divalentes, en particular del sulfato (SO ) y del fosfato (HPO ), lo que tiene
implicaciones importantes en la disponibilidad del molibdeno en los suelos y su toma
por las plantas (Sección 9.6.6). En el transporte a larga distancia en plantas el
molibdeno es fácilmente móvil en el xilema y floema. Se desconoce la forma en que el
molibdeno es translocado, pero sus propiedades químicas indican que es mas
probablemente transportado como MnO que en forma de complejos.

El requerimiento vegetal por molibdeno es inferior que aquel para cualquier otro
nutriente mineral, excepto del níquel. Las funciones del molibdeno como nutriente
vegetal están relacionadas con los cambios en la valencia que experimenta como
componente metálico de las enzimas. En su estado oxidado existe como Mo(VI); este
es reducido a Mo (V) y Mo(IV).

En plantas superiores se han encontrado solo unas pocas enzimas que

contienen molibdeno como cofactor. En estas enzimas el molibdeno tiene ambas
funciones estructurales y catalíticas y está directamente involucrado en reacciones
redox. Estas enzimas son la nitrato reductasa, la nitrogenasa, la xantina
oxidasa/deshidrogenasa y presumiblemente, la sulfito reductasa. Las funciones del
molibdeno están por lo tanto estrechamente relacionadas con el metabolismo del
nitrógeno, y el requerimiento de molibdeno depende fuertemente del modo de
suministro de nitrógeno.

9.6.2 Nitrogenasa

La nitrogenasa es el único complejo enzimático clave para todos los microorganismos

fijadores de N2. Está consiste de dos proteínas de hierro, una de las cuales es la
FeMo-proteína de 240kDa, compuesta de cuatro subunidades con 30 átomos de Fe y
2 de Mo. Los detalles del arreglo estructural y las funciones catalíticas del molibdeno
en la nitrogenasa han sido discutidos en la Sección 7.3. En algunas bacterias
diazotróficas (e.g., Azotobacter chroococcum), además de la Mo-nitrogenasa, hay otra
nitrogenasa en que el molibdeno es reemplazado por el vanadio.

En leguminosas y no leguminosas dependientes de la fijación de N2, el

requerimiento de molibdeno es grande, particularmente en los nódulos radicales.
Cuando el suministro externo es bajo, el contenido nodular de molibdeno por unidad
peso seco es usualmente mayor que aquel de las hojas, mientras que cuando el
suministro externo es alto, el contenido foliar frecuentemente se eleva mas que el de
los nódulos. Cuando el molibdeno es limitante, la acumulación preferencial en los

Página 387
 nódulos radicales puede conducir a un contenido considerablemente menor de
molibdeno en los vástagos y semillas de las leguminosas noduladas. Sin embargo, la
relativa asignación de molibdeno a los varios órganos vegetales varia
considerablemente no solo entre especies vegetales, sino también entre genotipos
dentro de un especie, por ejemplo en Phaseolus vulgaris.

Como se espera, el crecimiento de plantas que dependen de la fijación de N2

es particularmente estimulado mediante la aplicación de molibdeno a suelos
deficientes (Tabla 9.32). La respuesta del peso seco nodular al molibdeno es
espectacular y refleja indirectamente el incremento en la capacidad de fijación de N2
causado por el molibdeno.

Tabla 9.32

Efecto del molibdeno en el crecimiento y contenido de nitrógeno en plantas de aliso

(Alnus glutinosa) cultivadas en un suelo deficiente en molibdeno a
Aplicación de
molibdeno

Parámetro (μg por maceta) Hojas Tallos Raíces Nódulos

Peso seco (g por 0 1.79 0.59 0.38 0.007
maceta)
150 5.38 2.20 1.24 0.132

0 2.29 0.92 1.79 2.77

Contenido de nitrógeno
(%) 150 3.58 1.17 1.83 3.26
a
A partir de Becking (1961).

En suelos bajos en disponibilidad de molibdeno, el efecto de la aplicación de

molibdeno a las leguminosas depende de la forma de suministro de nitrógeno. Como
se muestra en la Tabla 9.33 el molibdeno aplicado a plantas de soya ambas noduladas
y no noduladas incrementó el contenido de nitrógeno y rendimiento seminal solo en las
plantas noduladas sin suministro ó con suministro insuficiente de fertilizantes de
nitrógeno. Esto demuestra el mayor requerimiento de molibdeno en la fijación de N2
que en la reducción del nitrato. Esto también indica que en suelos con baja
disponibilidad de molibdeno es posible reemplazar la aplicación de fertilizantes de
nitrógeno a las leguminosas por la aplicación de fertilizantes de molibdeno combinados
con la apropiada infección de rizobios.

Tabla 9.33

Influencia del suministro de fertilizantes de nitrógeno y molibdeno en el contenido foliar de

nitrógeno y en el rendimiento seminal de plantas de soya no noduladas y noduladas a
Tratamiento No nodulada (hg N ha-1) Nodulada (hg N ha-1)

(g Mo ha-1) 0 67 134 201 0 67 134 201

Página 388
Nitrógeno 0 3.1 4.6 5.3 5.6 4.3 5.1 5.4 5.6

(% peso seco 34 3.6 4.7 5.3 5.6 5.7 5.5 5.6 5.6
foliar)

0 1.71 2.66 3.00 3.15 2.51 2.76 3.08 3.11

Rendimiento
seminal 34 1.62 2.67 2.94 3.16 3.05 3.11 3.23 3.13

(t ha-1)
a
Las plantas fueron cultivadas en un suelo de pH 5.6. En base a Parker & Harris (1977).

9.6.3 Nitrato reductasa

La nitrato reductasa es una enzima dimerica con grupos prostéticos que transfieren
tres electrones por subunidad: flavín (FAD), hemo, y molibdeno. Durante la reducción
del nitrato, los electrones son transferidos directamente desde el molibdeno al nitrato.
Los detalles de este proceso de reducción han sido descritos en la Sección 8.2.

La actividad nitrato reductasa (NRA) es baja en hojas de plantas deficientes en

molibdeno, pero puede ser fácilmente inducida en unas pocas horas al permear los
segmentos foliares con molibdeno. Como se muestra en la Fig. 9.22, en plantas
alimentadas con nitrato hay una estrecha relación entre el suministro de molibdeno, la
NRA foliar (NRA - Mo), y el rendimiento de espinaca. De los segmentos foliares
incubados por 2 h con molibdeno (NRA + Mo), solo en aquellos a partir de plantas
deficientes fue donde hubo un incremento en la NRA del tejido foliar. La “NRA
inducible” puede por lo tanto ser usada como un prueba para el estado nutricional del
molibdeno en plantas.

Página 389
 Fig. 9.22 Actividad nitrato reductasa (NRA) en hojas de espinaca a partir de plantas
cultivadas con diferentes niveles de molibdeno. Los segmentos foliares fueron
incubados con (NRA + Mo) ó sin (NRA – Mo) molibdeno por 2 h. El área punteada
represente al “NRA inducible”. (Redibujado a partir de Witt & Jungk, 1977.)

Como se espera, el requerimiento de molibdeno para el crecimiento vegetal es

fuertemente dependiente de si el nitrógeno es suministrado como nitrato ó amonio
(Tabla 9.34). En plantas alimentadas con nitrato no suplidas con molibdeno el
crecimiento es pobre, son bajos los contenidos tanto de clorofila como de ácido
ascórbico (ubicación principal en cloroplastos), pero el de nitrato es alto. Las hojas
mostraron síntomas típicos de deficiencia de molibdeno (“cola de látigo”, ver Fig. 9.24).
Cuando se suministra amonio, la respuesta al molibdeno es mucho menos marcada
pero sigue presente en términos tanto de peso seco como contenido de ácido
ascórbico. En ausencia de suministro de molibdeno, las plantas alimentadas con
amonio también desarrollan síntomas de cola de látigo.

Tabla 9.34

Efectos del molibdeno y de la fuente de nitrógeno en el crecimiento y contenido de clorofila, nitrato y

ácido ascórbico en tomate a
Peso seco Clorofila Nitrato Ácido ascórbico
Tratamiento b
(g. por planta) (mg (100g)-1 peso (mg g-1 peso (mg (100g)-1 peso
(forma del fresco) seco) fresco)
nitrógeno) -Mo +Mo -Mo +Mo -Mo +Mo -Mo +Mo
Nitrato 9.6 25.0 8.9 15.8 72.9 8.7 99 195

Amonio 15.9 19.4 21.6 17.4 10.4 8.7 126 184

Página 390
a
En base a Hewin & McCready (1956)

b
pH del sustrato (arena cuarcítica) tamponado con CaCO3.

Hay reportes contradictorios a si existe algún requerimiento de molibdeno

cuando las plantas son suplidas con nitrógeno reducido como amonio ó urea. Los
resultados mostrados en la Tabla 9.34 incluyen este aspecto ya que bajo condiciones
de cultivo no estériles se presentó en el sustrato la nitrificación del amonio y, de este
modo, no pudo evitarse la toma y acumulación de nitrato. En plantas de coliflor
cultivadas bajo condiciones estériles, aquellas suplidas con amonio pero sin molibdeno
no desarrollaron ningún síntoma de deficiencia y no parecieron tener requerimiento de
molibdeno, un resultado que está de acuerdo con aquel obtenido en algas verdes. Se
ha supuesto que aún bajos contenidos de nitrato inducen la síntesis de la nitrato
reductasa (ver también Sección 8.2.1) y que esta apoenzima en ausencia del
apropiado cofactor de molibdeno puede tener otras propiedades catalíticas que
conducen a perturbaciones metabólicas similares a aquellas inducidas por los altos
niveles de radicales superóxido como la peroxidación de la membrana lipídica. Cuando
se aplicó tungsteno a plantas deficientes de molibdeno, este fue incorporado en la
apoenzima nitrato reductasa y evitó el desarrollo de los síntomas típicos de deficiencia
de molibdeno pero no restauro la actividad nitrato reductasa. Es bien conocido que
ciertas metaloenzimas aún dentro de la misma especie vegetal no son absolutamente
metaloespecíficas. Metales similares pueden ser incorporados y pueden cualquiera
restaurar la reacción catalítica original, ó desarrollar un tipo modificado de reacción
enzimática.

En tabaco, el reemplazo del molibdeno por el tungsteno en la apoenzima de la

nitrato reductasa deprime drásticamente la actividad nitrato reductasa en una pocas
horas pero conduce a un progresivo incremento no solo de la apoenzima sino también
de los correspondientes mRNA a niveles que son varias veces mayores que en
plantas suplidas con molibdeno. Esta respuesta sugiera que el tungsteno inactiva la
nitrato reductasa pero simultáneamente conduce a la sobreexpresión de los genes
estructurales de la nitrato reductasa. Estos genes son suprimidos en plantas suplidas
con molibdeno, probablemente por un mayor nivel del nitrógeno reducido.

9.6.4 Otras enzimas que contienen molibdeno

De las otras enzimas que contienen molibdeno en sistemas biológicos, más

probablemente la xantina oxidasa/deshidrogenasa es también de importancia general
en plantas superiores. Esta enzima es una metaloflavoproteína dimérica cada
subunidad de la cual contiene un átomo de molibdeno junto con una molécula de FAD
y cuatro grupos Fe-S como un cluster. Las apoenzimas de la nitrato reductasa
(Sección 8.2.1) y de xantina oxidasa/deshidrogenasa comparten muchas propiedades
en común, incluyendo un peso molecular similar. La xantina oxidasa/deshidrogenasa
cataliza la vía catabólica de las purinas a ácido úrico:

Página 391
 La enzima se presenta bien como xantina oxidasa con O2 como aceptor
terminal de electrones, ó xantina deshidrogenasa donde los electrones son
transferidos al NAD+. Se han encontrado ambas formas de la enzima en plantas
superiores, en las hojas predomina la forma deshidrogenasa. La enzima está
involucrada en el catabolismo de las purinas y, de este modo, en la vía biosintética de
ureidos que son productos de la oxidación de las purinas (Sección 8.5). En
leguminosas como la soya y caupí, en que los ureidos son los compuestos más
predominantes de nitrógeno formados en los nódulos radicales (Sección 7.4.3), la
xantina oxidasa/deshidrogenasa juega un rol clave en el metabolismo del nitrógeno.
En el citosol de los nódulos las purinas (e.g., xantina) son oxidadas a ácido úrico, el
precursor de los ureidos. En leguminosas noduladas del tipo ureido, bajo deficiencia
de molibdeno puede resultar por lo tanto la inhibición del crecimiento y las bajas tasas
de fijación de N2 debido a la baja actividad nitrogenasa ó del deteriorado catabolismo
de las purinas en los nódulos, ó de ambas causas.

La sulfito oxidasa es otra enzima que contiene molibdeno, bien caracterizada

en microorganismos, que cataliza la oxidación del sulfito (SO ) a sulfato (SO ). Es
bien conocido, sin embargo, que esta oxidación puede también llevarse a cabo por
otras enzimas como peroxidasas y citocromo oxidasas, así como un número de iones
metálicos, y radicales superóxido. No es por lo tanto claro si una sulfito oxidasa
específica este involucrada en la oxidación del sulfito en plantas superiores, y,
consecuentemente también si el molibdeno es esencial en plantas superiores para la
oxidación del sulfito, como sucede por ejemplo durante la degradación proteica y
reoxidación del azufre reducido en los aminoácidos (Sección 8.3.2).

9.6.5 Cambios metabólicos gruesos

En leguminosas dependientes de la fijación de N2 como fuente de nitrógeno, la

deficiencia de nitrógeno y sus correspondientes cambios metabólicos son los efectos
más predominantes de la deficiencia de molibdeno. Esto también se mantiene cierto
para plantas alimentadas con nitrato a condición de que la deficiencia de molibdeno no
sea severa. Con deficiencia severa de molibdeno aún los síntomas visuales (e.g., cola
de látigo. acortamiento de los entrenudos y clorosis de las hojas jóvenes) así como un
rango de cambios metabólicos son notoriamente diferentes de aquellos de la
deficiencia de nitrógeno. Estas diferencias pueden relacionarse en algún modo al rol
del molibdeno en la xantina oxidasa/deshidrogenasa pero muchas son difíciles de
reconocer con el conocimiento actual de las funciones metabólicas del molibdeno. Por
ejemplo, en plantas deficientes de molibdeno se acumulan los ácidos orgánicos y
aminoácidos, y la actividad ribonucleasa es alta mientras que la de la alanina

Página 392
 transferasa es baja, como los contenidos foliares de RNA y DNA. Las plantas
deficientes de molibdeno parecen ser más sensibles al estrés por bajas temperaturas y
a la inundación. En muchos estudios la deficiencia de molibdeno ha sido tan severa y
el crecimiento tan fuertemente deprimido, que es difícil identificar las funciones
metabólicas primarias del molibdeno.

La deficiencia de molibdeno también tiene fuertes efectos en la formación del

polen en maíz (Tabla 9.35). En plantas deficientes no solo se retrasó el espigamiento,
sino que una gran proporción de flores fallaron al abrir y se redujo la capacidad de la
antera para la producción de polen. Además, los granos de polen fueron mas
pequeños, sin almidón, tenían mucha menor actividad invertasa, y mostraron pobre
germinación. La deteriorada formación del polen puede también explicar la falla de la
formación del fruto en sandía deficiente en molibdeno cultivada en suelo ácido.

Tabla 9.35

Efecto del suministro de molibdeno en la producción y viabilidad del polen en plantas de maíz a
Suministro Concentración de Capacidad de producir Diámetro Viabilidad del
de molibdeno en granos de polen (no. de granos del polen polen
molibdeno polen de polen por antera)
(μm) (%
(mg kg-1) (μg g-1 peso seco) germinación)
20 92 2437 94 86

0.1 61 1937 85 51

0.01 17 1300 68 27
a
A partir de Agarwala et al. (1979).

Como se muestra en la Fig. 9.23 el riesgo de brotado prematuro de granos en

poblaciones de maíz se incrementa mucho cuando el contenido de molibdeno en la
materia seca cae debajo de 0.03 μg g-1 en los granos (Fig. 9.23), ó está debajo de 0.02
μg en los granos y 0.10 μg en las hojas. El brotado prematuro es también un serio
problema en algunas área de cultivo de trigo y puede deprimirse fuertemente mediante
aspersiones foliares de molibdeno. En maíz el grado de brotado prematuro también
parece estar relacionado con el momento de aplicación de nitrógeno. Se presento
poco brotado cuando se efectuó la fertilización superficial con NH4NO3 antes de 60
días después de la germinación. El bajo brotado de granos en molibdeno, sin
embargo, se realza fuertemente mediante la aplicación muy tardía de nitrógeno. No se
conocen las relaciones causales. Pueden intervenir efectos estimuladores directos de
los altos niveles de nitrato sobre los tejidos en brotación ó efectos indirectos vía otros
cambios metabólicos en granos deficientes.

Página 393
 Fig. 9.23 Relación entre el contenido de molibdeno en los granos de maíz, momento
de fertilización superficial con nitrógeno, y porcentaje de mazorcas brotadas en maíz.
La fertilización superficial con nitrógeno a (▼) 30 días; (□) 40-55 días; (●) 70-85 días.
(En base a Tanner, 1978.)

En granos de trigo adecuadamente suplidos con molibdeno la mayoría del

molibdeno está asociado con la nitrato reductasa, la xantina oxidasa/deshidrogenasa,
y un polipéptido de 60 kDa, siendo todas las tres fracciones drásticamente deprimidas
bajo deficiencia de molibdeno.

9.6.6 Deficiencia y toxicidad por molibdeno

Dependiendo de la especie vegetal y de la fuente de suministro de nitrógeno, los

niveles críticos de deficiencia del molibdeno varían entre 0.1 y 1.0 μg g -1 peso seco
foliar. En semillas el contenido de molibdeno es altamente variable (ver abajo) pero, en
general, es mucho mayor en leguminosas que en no leguminosas (Sección 9.5; Tabla
9.31).

En plantas deficientes en molibdeno, son comunes los síntomas de deficiencia

de nitrógeno (e.g., leguminosas) y crecimiento estancado y clorosis en las hojas
jóvenes (Sección 9.6.5). En especies dicotiledóneas los síntomas visuales mas típicos
son una drástica reducción en tamaño e irregularidades en la formación de la lamina
foliar (cola de látigo) (Fig. 9.24), causados por necrosis local en el tejido e insuficiente
diferenciación de los haces vasculares en las etapas iniciales del desarrollo foliar.

Página 394
Fig. 9.24 Representación esquemática de los cambios en la morfología foliar en coliflor
deficiente en molibdeno (síntoma de “cola de látigo”).

La clorosis local y la necrosis a lo largo de las arterias principales de hojas

maduras (e.g., “manchas amarillas” en cítricos) y la cola de látigo en hojas jóvenes
pueden reflejar el mismo tipo de perturbaciones metabólicas locales, sucediendo, sin
embargo, a diferentes etapas del desarrollo foliar. Cuando hay deficiencia severa
también se presenta clorosis y necrosis marginal en hojas maduras con un alto
contenido de nitrato.

La deficiencia de molibdeno es difunda en leguminosas y ciertas especies

vegetales (e.g., coliflor y maíz) cultivadas en suelos minerales ácidos con alto
contenido de hidrato de oxido de hierro reactivo y de este modo con una alta
capacidad de adsorber MoO . Además, el ácido molíbdico es un ácido débil; con un
pH decreciente de 6.5 a 4.5 y abajo, disminuye la disociación (MoO .→ HMoO →
H2MoO4) y se favorece la formación de polianiones (molibdato → tri- → hexa-
molibdato) lo que conduce a la disminución en la toma de molibdeno. Estos aspectos
se tienen que tener en cuenta en las mediciones para la corrección de la deficiencia de
molibdeno en suelos ácidos.

Como se muestra en la Tabla 9.36, independiente de si el molibdeno es

cualquiera suplido ó no, el contenido caulinar de molibdeno en soya se incrementa

Página 395
cuando se incrementa el pH del suelo de 5.0 a 7.0 al encalar. El efecto del tratamiento
del solo encalado en el peso seco planta es similar al de la aplicación de molibdeno al
suelo sin encalar. De este modo, bastante frecuentemente el encalado y la aplicación
de molibdeno pueden ser alternativas para estimular el crecimiento de leguminosas en
suelos minerales ácidos. El crecimiento respuesta de las leguminosas al encalado por
lo tanto también depende fuertemente del estado del molibdeno en el suelo. Una
combinación de ambos, encalado y suministro de molibdeno frecuentemente
conducirán a un notorio consumo de lujo y a un muy alto contenido de molibdeno en
las partes vegetativas de los vástagos y en las semillas.

Un alto contenido seminal de molibdeno asegura el apropiado crecimiento de la

plántula y altos rendimiento finales de grano en suelos bajos en molibdeno disponible
(Tabla 9.37). Correspondientemente, el efecto de la aplicación de molibdeno a un
suelo deficiente sobre el crecimiento vegetal está inversamente relacionado con el
contenido de la semilla y con las cantidades de molibdeno aplicadas al cultivo
productor de la semilla.

Tabla 9.36

Relación entre el pH del suelo, suministro de molibdeno, y el peso seco y

contenido de molibdeno en soya a
Suministro de pH del suelo
molibdeno

Parámetro (mg por maceta) 5.0 6.0 7.0

Peso seco (g. por maceta) 0 14.9 18.9 22.5

5 19.6 19.5 20.4

Contenido caulinar de 0 0.09 0.82 0.90

molibdeno (μg g-1 peso 5 1.96 6.29 18.50

seco)
a
En base a Mortvedt (1981).

Tabla 9.37

Relación entre el contenido seminal de molibdeno en

soya y el subsiguiente rendimiento seminal en plantas
cultivadas en un suelo deficiente en molibdeno a
Contenido seminal de rendimiento seminal del
molibdeno cultivo

(mg kg-1 peso seco) (kg ha-1)

0.05 1505

Página 396
 19.0 2332

48.4 2755
a
En base a Gurley & Giddens (1969).

Comparando con las tasas de toma de otros micronutrientes, es muy baja la

tasa de toma de molibdeno por plantas de soya durante las primeras 4 semanas
después de la germinación; de este modo el requerimiento de molibdeno para el
crecimiento tiene que ser satisfecho principalmente mediante su retranslocación desde
la semilla. Cultivares con semilla grande combinados con alta disponibilidad del
molibdeno durante el periodo de llenado de la semilla son muy efectivos en la
producción de semillas convenientes para suelos bajos en molibdeno disponible.

El peletizado de las semillas con molibdeno es otro procedimiento para prevenir

la deficiencia durante el crecimiento inicial y para establecer un sistema radical
vigoroso para su subsiguiente toma desde suelos bajos en molibdeno disponible.
Como se muestra en la Tabla 9.38 el peletizado de la semilla con el relativamente
insoluble trióxido de molibdeno a una proporción de 100 g molibdeno por hectárea es
algo más efectivo que su aplicación al suelo. El peletizado seminal con 100 g
molibdeno en leguminosas como el cacahuate puede incrementar la producción de
materia seca y la cantidad de nitrógeno en las plantas más que una aplicación de 60
kg ha-1 de fertilizante de nitrógeno mineral (Sección 7.4; Tabla 7.3).

Tabla 9.38

Efecto de la aplicación de trióxido de molibdeno en la

producción de materia seca y en el contenido de nitrógeno en
la leguminosa subtropical de pasturas Desmodium intartum
cultivada en un suelo de pH 4.7 a
Aplicación de Peso seco Contenido de nitrógeno
molibdeno
(kg ha-1) (% peso seco)
-1
(g ha )
0 70 1.9

100 (aplicación al 1220 3.2

suelo)
1380 3.4
100 (peletizado de
semilla)
a
A partir de Kerridge et al. (1973).

Como el molibdeno es altamente móvil en el floema, la aplicación foliar es un

apropiado y fácil procedimiento para corregir la deficiencia aguda de molibdeno. En
leguminosas el molibdeno aplicado como aspersión foliar en las etapas iniciales de
crecimiento es preferentemente translocado a los nódulos y es muy efectivo para
incrementar el rendimiento final, por ejemplo, en soya ó cacahuate (Tabla 9.39).

Página 397
Comparando con la aplicación al suelo, la aplicación foliar al cacahuate no solo
incrementa el rendimiento sino también la toma de nitrógeno y el contenido caulinar,
seminal y nodular de molibdeno.

Una menor efectividad del molibdeno aplicado al suelo comparando al aplicado

foliarmente podría reflejar la fijación del molibdeno en el suelo, sin embargo, también
es frecuentemente el resultado de su deteriorada toma por las raíces. El sulfato y el
molibdato son aniones que compiten fuertemente durante su toma radical. En vista de
la amplia relación de concentración SO /MoO en la solución del suelo, los
fertilizantes que contienen sulfato como el yeso, así como el superfosfato simple (SSP)
son muy efectivos en deprimir la toma de molibdeno (Tabla 9.40). La ausencia de
sulfato (como yeso) en el superfosfato triple (TSP) y de este modo, la mucha mayor
toma de molibdeno fue la principal razón del mayor rendimiento y toma de nitrógeno
conseguida por el TSP comparando con el SSP. Además, con el TSP se incrementó la
calidad seminal en términos de aptitud para su uso en suelos deficientes en
molibdeno.

Tabla 9.40

Efecto de los fertilizantes fosfato (13 kg P ha-1) en la producción de materia seca, toma
de nitrógeno y contenido de molibdeno en cacahuete cultivado en un suelo arenoso
ácido, bajo en molibdeno (Luvic Arenosol) a
Materia Contenido de Mo (μg g-1 peso seco)
seca Toma de N Caulinar c Nodular Seminal
Fertilizante
de fósforo b (kg ha-1) (kg ha-1)
- P 2000 52 0.22 4.0 1.0

+ SSP 2550 62 0.09 1.5 0.1

+ TSP 3150 81 0.31 8.2 3.1

a
En base a Rebafka et al. (1993). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic
Publishers.
b
SSP = superfosfato simple; TSP = superfosfato triple.

c
En floración

Puede ser también de importancia para ecosistemas naturales la depresión en

la toma de molibdeno por el sulfato. En árboles de cedro rojo se ha encontrado una
relación negativa entre los contenidos de molibdeno y azufre en los anillos del árbol,
estando el incremento en el contenido de azufre estrechamente relacionado con la
tendencia histórica en la producción del carbón y, de este modo, con la emisión de
SO2 en el área en que se cultiva estos árboles.

Una única característica de la nutrición de molibdeno es la amplia variación

entre los niveles críticos de deficiencia y toxicidad. Estos niveles pueden diferir por un
factor de mas de 104 (e.g., 0.1-1000 μg molibdeno g-1 peso seco) comparando con un
factor de 10 ó menos para boro ó manganeso. Bajo condiciones de toxicidad por

Página 398
molibdeno, se presenta malformación de las hojas y decoloración amarillo dorado del
tejido caulinar, más probablemente debido a la formación de complejos de
molibdocatecol en las vacuolas. Las diferencias genotípicas en la toxicidad por
molibdeno están estrechamente relacionadas a las diferencias en la translocación del
molibdeno desde las raíces a los vástagos (Capitulo 3).

Los altos pero no tóxicos niveles de molibdeno en las plantas son ventajosos
para la producción seminal, pero tales niveles en plantas forrajeras son peligrosos
para animales, y para rumiantes en particular, que son muy sensibles a excesivas
concentraciones de molibdeno. Los contenidos de molibdeno por encima de 5-10 mg
kg-1 peso seco de forraje son lo suficientemente altos para inducir la toxicidad
conocida como molibdenosis (o “teart”). Esta se presenta, por ejemplo, en partes del
oeste de los Estados Unidos, en Australia, y en Nueva Zelanda, frecuentemente en
suelos con pobre drenaje y altos en materia orgánica, ó en pasturas establecidas en
pilas de desecho de esquisto bituminoso calentado en retortas. La molibdenosis es en
realidad causada por un desequilibrio del molibdeno y cobre en la dieta del rumiante,
i.e., una deficiencia inducida de cobre. El fuerte efecto depresivo del sulfato sobre la
toma de molibdato (Tabla 9.40) puede ser usado efectivamente al disminuir los
contenidos de molibdeno en las plantas a niveles que no son tóxicos cualquiera para
las plantas mismas ó para los rumiantes.

Para la nutrición del molibdeno en plantas cultivadas en pasturas mixtas de

leguminosas, las hierbas y pastos requieren por lo tanto especial consideración. Por
otro lado, debe satisfacerse el relativamente alto requerimiento de molibdeno en
leguminosas para la fijación del N2 y para las semillas, pero al mismo tiempo no deben
permitirse que se acumulen niveles tóxicos en el forraje de animales apacentadores.

9.7 Boro

9.7.1 General

El boro es un miembro del grupo metaloide de los elementos que también incluye al
silicio y al germanio. Estos elementos son intermediarios en sus propiedades entre
metálicos y no metálicos, y también comparten muchas características en las plantas.
El átomo de boro es pequeño y tiene solo tres valencias. El ácido bórico es un ácido
muy débil y en solución acuosa a pH < 7, se presenta principalmente como ácido
bórico no disociado; a mayor pH el ácido bórico acepta iones hidroxilo del agua
formando así un anión borato tetraédrico

B(OH)3 + 2H2O ⇌ B(OH) + H3O+

Solo las especies monoméricas B(OH)3 y B(OH) usualmente están presentes

en solución acuosa a concentraciones <25 mм boro; de este modo es improbable que
se presenten especies poliméricas en las plantas, excepto bajo toxicidad por boro.

La toma de boro está estrechamente relacionada con el pH y con la

concentración externa de boro en un amplio rango de concentraciones (Sección 2.5.3).

Página 399
Su distribución en las plantas está principalmente gobernada por la corriente de
transpiración (Sección 3.2.4) aunque también es móvil en el floema y puede ser
retranslocado en cantidades considerables (Sección 3.3).

El boro es un micronutriente para las plantas vasculares, diatomeas y algunas

especies de algas verdes, mientras que aparentemente no es requerido por hongos y
bacterias. Una excepción son las cianobacterias en que algunas especies requieren
boro cuando dependen de la fijación de N2 (Sección 9.7.4). De acuerdo con la
clasificación de McClendon (1976) de los orígenes de los requerimientos de nutrientes
minerales, el requerimiento de boro es de naturaleza evolutiva, relacionado con la
lignificación y diferenciación del xilema en las plantas vasculares.

El rol del boro en la nutrición vegetal es añun el menos entendido de todos los
nutrientes minerales y lo que es conocido del requerimiento del boro surge
principalmente a partir de estudios de lo que sucede cuando el boro es retenido ó
resuministrado después de su deficiencia. Este pobre conocimiento es sorprendente,
debido a que basándose molarmente el requerimiento de boro, por lo menos para
dicotiledóneas, es mayor que el de cualquier otro micronutriente. Es bastante fácil en
ciertas especies vegetales (e.g., girasol) inducir muy rápidamente un rango de
notables cambios metabólicos y síntomas visibles de deficiencia al retener el boro. El
boro no es ninguno un constituyente enzimático ni hay evidencia convincente que este
afecte directamente las actividades enzimáticas. Hay una larga lista de roles
postulados para el boro: (a) transporte del azúcar; (b) síntesis de la pared celular; (c)
lignificación; (d) estructura de la pared celular; (e) metabolismo de los carbohidratos;
(f) metabolismo del RNA; (g) respiración; (h) metabolismo del ácido indolacético (IAA);
(i) metabolismo de los fenoles; (j) membranas. Esta larga lista puede indicar que (a) el
boro está involucrado en un número de vías metabólicas, ó (b) un “efecto cascada”,
como se conoce en fitohormonas, por ejemplo. Hay creciente evidencia para la última
alternativa, y de un rol primario del boro en la biosíntesis y estructura de la pared
celular, y en la integridad de la membrana plasmática. Para un revisión conceptual del
rol del boro en las paredes celulares ver Loomis & Durst (1992) y para una revisión
mas general ver Shelp (1992).

9.7.2 Complejos de boro con estructuras orgánicas

El ácido bórico tiene una capacidad sobresaliente para formar complejos con dioles,
polioles, particularmente con cis-dioles, bien como la Ec (1), ó la Ec (2):

Para la formación de tales complejos se requieren compuestos polihidroxilos con una

configuración adyacente cis-diol; los compuestos incluyen un número de azúcares y
sus derivados (e.g., alcoholes de azúcar y ácidos urónicos), en particular manitol,

Página 400
manano, y ácido polimanurónico. Estos compuestos sirven, por ejemplo, como
constituyentes de la fracción hemicelulosa de las paredes celulares. En contraste, la
glucosa, fructosa, galactosa y sus derivados (e.g., sacarosa) no tienen esta
configuración cis-diol y de este modo no forman complejos estables de borato.
Algunos o-difenólicos, como el ácido cafeico y el ácido hidroxiferúlico, que son
importantes precursores para la biosíntesis de lignina en dicotiledóneas, poseen la
configuración cis-diol y por lo tanto forman complejos estables de borato.

Las complejos de boratos mas estables son formados con los cis-dioles en un
anillo furanoide, es decir las pentosas ribosa y apiosa, siendo la última un componente
universal de la pared celular de plantas vasculares. El alto requerimiento de boro en
plantas productoras de goma está mas probablemente relacionado a la función del
boro en formar entrecruzamientos con los varios polímeros polihidroxi como el
galatomanano. El boro no solo forma complejos estables con ribosa, el principal
componente azúcar del RNA, sino también con NAD+. De este modo, la inhibida
actividad deshidrogenasa bajo toxicidad por boro es probable que este asociada con
las mayores concentraciones citosólicas de boro (Sección 9.7.9.2).

Por lo menos en plantas superiores, una proporción considerable del contenido

de boro total es complejado en la configuración cis-diol en las pared celulares. El
mayor requerimiento de boro en dicotiledóneas comparando con especies gramíneas
está presumiblemente relacionado con las mayores proporciones de compuestos con
configuración cis-diol en las paredes celulares, es decir sustancias pécticas y
poligalacturonanos. Se ha demostrado por Tanaka (1967) que el contenido de boro
fuertemente complejado en las paredes celulares es de 3-5 μg g-1 peso seco en
especies gramíneas como el trigo, y hasta 30 μg g-1 en especies dicotiledóneas como
el girasol. Estas diferencias apenas reflejan las diferencias entre las especies en
cuanto al requerimiento de boro para su óptimo crecimiento (Sección 9.7.9.1).

9.7.3 Elongación radical y metabolismo del ácido nucleico

Una de las más rápidas respuestas a la deficiencia de boro es la inhibición ó el cese

de la elongación radical, dando a las raíces una apariencia regordeta y tupida. Como
se muestra en la Fig. 9.25A, la inhibición de la elongación radical se presenta tan
pronto como 3 h después de que se interrumpe el suministro de boro, volviéndose más
severa después de las 6 h, y finalmente llegando al cese después de las 24 h. Doce
horas después de que el suministro de boro es restaurado a las raíces privadas de
boro por el mismo tiempo, sin embargo, su elongación radical se vuelve de nuevo
rápida.

Página 401
 Fig. 9.25 Efecto de la deficiencia de boro sobre la elongación radical (A) y actividad
IAA oxidasa (B) en secciones radicales apicales de 5 mm de calabaza. Reanudación
del suministro de boro después de 12 h (flecha) de deficiencia de boro. Clave: ●—●,
+B; ○- -○, B. (Redibujado a partir de Bohnsack & Albert, 1977.)

Entre 6 y 12 h después de que el suministro de boro es cortado hay un

dramático incremento en la actividad IAA oxidasa en las raíces (Fig. 9.25B) que cae
rápidamente cuando el boro es resuministrado. Son notables las semejanzas en la
respuestas de la elongación radical y de la actividad IAA oxidasa a la deficiencia y
resuministro de boro. Hay, sin embargo, una notable diferencia en el momento de
respuesta a la deficiencia: la elongación radical es inhibida ~3 h antes que la actividad
IAA oxidasa se incremente. De este modo, el incremento en la actividad IAA oxidasa
es un evento secundario de la deficiencia de boro.

Pueden demostrarse respuestas similares al boro en el crecimiento por

elongación en óvulos de algodón cultivados in vitro. Las células epidérmicas de los
óvulos de algodón que forman la fibra del algodón empiezan a elongarse en el día de
la antesis. El grado de elongación está estrechamente relacionado con la
concentración externa de boro (Fig. 9.26). Es evidente que el boro es necesario para
la elongación de las fibras y para evitar que las células epidérmicas formen callo, como
se indica indirectamente por la declinación en el peso seco óvulo. A partir de
observaciones adicionales se ha concluido que el boro es requerido principalmente
para la elongación celular en vez de para la división celular.

La elongación radical es el resultado de varios procesos, incluyendo la división

celular, y la elongación celular mediante el aflojamiento y reformado de los
entrecruzamientos en las paredes celulares. Se ha discutido en la Sección 8.6 el rol de
la auxina (IAA) y del calcio en el crecimiento por elongación. A excepción del acuerdo
de que cuando el boro es retirado hay ambos una disminución en la tasa de división
celular y una inhibición en el crecimiento por elongación, no concuerdan las
perspectivas acerca del rol del boro. Es un fenómeno bien documentado la
disminución en el contenido de DNA y en la tasa de síntesis de DNA cuando se retiene
el boro. La inhibición en la síntesis de DNA se considera cualquiera como un efecto
primario ó secundario de la deficiencia de boro. El contenido de RNA también
disminuye rápidamente bajo deficiencia de boro. En vista de la alta tasa de recambio

Página 402
del RNA esto puede reflejar menores tasas de síntesis ó mayores tasas de
degradación, por ejemplo, como resultado de la mayor actividad RNAasa en tejidos
deficientes en boro. El trabajo de Birnbaum et al (1977) apoya la participación del boro
en el metabolismo del RNA mostrando que el suministro de ciertos nucleótidos como
el uracilo pueden retrasar los síntomas de la deficiencia de boro. Estos y otros
correspondientes resultados en la literatura han sido críticamente revisados
recientemente por Shelp (1993). En principio es difícil de reconciliar un rol primario del
boro en el metabolismo del DNA y RNA con la muy lenta respuesta de la inhibición de
la elongación radical que sucede en especies gramíneas cuando se retiene el boro.
Similarmente un rol principal del boro en el metabolismo de los nucleótidos no se
sustenta con la falta de demanda de boro en las plantas inferiores, bacterias y hongos.

Fig. 9.26 Efecto del suministro de boro sobre el peso seco y desarrollo de fibra en
óvulos no fertilizados de algodón cultivados en presencia de IAA, ácido giberélico, y
citoquinina. Las unidades fibra total representan la relación longitud fibra a gramo de
peso seco. (Redibujado a partir de Birnbaum et al., 1974.)

9.7.4 Síntesis de la pared celular

En plantas deficientes en boro las paredes celulares se alteran dramáticamente como

se refleja en ambos niveles macroscópicos (e.g., “tallo reventado”; “tallo corchoso”;
“desorden del tallo hueco”) y microscópicos. El diámetro de la pared celular y la
proporción de material pared celular a peso seco total son ambos mayores en tejidos
deficientes en boro. En apio el grosor de la pared celular de las células
parenquimáticas se incrementa desde 1 μm en plantas suficientes en boro a 4 μm en
plantas deficientes en boro. Un ejemplo de este efecto del boro en las paredes
celulares es mostrado en la Fig. 9.27. Las paredes celulares primarias de células
deficientes en boro no son lisas sino que se caracterizan por deposiciones irregulares
de agregaciones vesiculares entremezcladas con materiales membranosos. Hay una
mayor concentración de sustancias pécticas y una mayor proporción de incorporación

Página 403
de la glucosa en β-1,3-glucano, el principal componente de la calosa (Sección 8.6),
que también se acumula en los tubos cribosos en plantas deficientes en boro y, de
este modo, deteriora el transporte en el floema.

Fig. 9.27 Grosor de la pared celular y estructura fina en células parenquimáticas de

Mentha piperita L. al afectarse por el estado nutricional del boro: (1, superior)
suficiente en boro; (2, inferior) deficiente en boro; W = pared celular; VA = vacuola;
barra = 1 μm. (Fischer & Hecht-Buchholz,1985.)

En raíces de tomate se presentan irregularidades después de 8 h de la

privación de boro y esto indica que el boro no solo se compleja fuertemente con los
constituyentes de la pared celular sino que es requerido para la integridad estructural
al formar entrecruzamientos de borato-éster. Estos entrecruzamientos son
relativamente débiles y por lo tanto ejecutan la función del rompimiento y reformado
durante la elongación celular y además proporcionan cargas negativas para las
interacciones iónicas, por ejemplo, con Ca2+. Las notables interacciones entre ambos
nutrientes minerales en las paredes celulares se reflejan en las estrechas
correlaciones entre el contenido de calcio y boro en las paredes celulares y su
demanda para el crecimiento (Sección 9.7.9.1), ó en las alteraciones de las formas de
ligamiento del calcio en las raíces y en el deteriorado transporte caulinar del calcio en
plantas deficientes de boro. Sin embargo, comparando con el calcio, el boro es

Página 404
enlazado menos firmemente a la matriz de la pared celular, y presumiblemente existen
sitios de ligamiento separados para el boro y el calcio.

El boro y el germanio están estrechamente relacionados químicamente y

forman similares complejos cis-diol. Se ha mostrado la sustitución del boro por el
germanio, por ejemplo, en girasol y tomate. En ambos casos el desarrollo de los
síntomas visuales de deficiencia pudo ser retrasado por varios días en plantas
deficientes de boro suplidas con germanio. Esta sustitución se ha interpretado como
un efecto ahorrador causando una creciente movilidad del boro en las plantas, por
ejemplo, al reemplazarlo en las paredes celulares radicales. En cultivos en suspensión
de células de zanahoria, sin embargo, el germanio fue capaz de sustituir al boro por un
largo periodo siendo obtenidas tasas de crecimiento solo algo menores. Este hallazgo
sugiere que los sitios de ligamiento celular del boro son relativamente no específicos y
son más compatibles con un rol estructural de boro que con un rol catalítico ó
regulador. En estos cultivos de células de zanahoria, en células suficientes en boro 96-
99% del boro estaba presente en la fracción pared celular, el correspondiente valor
para germanio fue de 60% en células con el boro sustituido. En hojas deficientes en
boro el germanio puede también sustituir al boro en la restauración de la integridad de
la membrana plasmática (Sección 9.7.6).

El rol particular del boro para la formación y funcionamiento de la pared celular

es también evidente en el crecimiento del tubo polínico (Sección 9.7.6) y en las células
heterocistos de las cianobacteria. En cianobacterias el boro es requerido solo en los
tipos formadores de heterocistos como la Anabaena cuando depende de la fijación de
N2, pero no cuando es suplida con nitrógeno mineral. En estas cianobacterias la
nitrogenasa está localizada en las células heterocisto donde la envoltura tiene la
función de controlar y restringir la difusión de O2 y de este modo protege a la
nitrogenasa de la inactivación por el O2 y radicales libres de oxigeno. Bajo deficiencia
de boro la actividad nitrogenasa cae rápidamente, y esta disminución está
correlacionada con los dramáticos cambios morfológicos en las células heterocisto y
en su envoltura. La envoltura comprende capas de glicolípidos y polisacáridos con
residuos terminales de manosa, i.e., potenciales grupos complejantes del borato. Al
interactuar con estos grupos el boro modifica y estabiliza la estructura de la envoltura
para que funcione como una barrera a la difusión del O2.

9.7.5 Metabolismo de los fenoles, auxinas (IAA), y diferenciación tisular

La deficiencia de boro está asociada con un rango de alteraciones morfológicas y

cambios en la diferenciación tisular, similares a aquellos inducidos cualquiera por
niveles subóptimos ó supraóptimos del IAA. Ya que la lignificación y diferenciación del
xilema son únicas en plantas vasculares, lo que también es cierto, en principio, en
cuanto a la demanda por boro, se ha propuesto un rol clave del boro en el
metabolismo del IAA y en la regulación de la biosíntesis de lignina y en la
diferenciación del xilema. ¡

En las puntas radicales, por ejemplo, la deficiencia de boro resulta en una

reducción en el crecimiento por elongación asociado con cambios en la división celular
a partir de una normal dirección longitudinal a una dirección radial. En plantas
deficientes en boro (Fig. 9.28) son también características típicas en el tejido subapical

Página 405
caulinar la realzada división celular en dirección radial con una notable proliferación
de células cambiales y la deteriorada diferenciación del xilema.

Fig. 9.28 Corte transversal de una haz vascular de un entrenudo superior en una
planta de girasol suficiente en boro (izquierda) y deficiente en boro (derecha). X,
xilema; Ph, floema. (A partir de Pissarek, 1980.)

El realce de la división celular en el tejido cambial del tallo y la deteriorada

diferenciación del xilema no son, sin embargo, efectos directos de la deficiencia de
boro. Pueden obtenerse cambios morfológicos similares en plantas suficientes de boro
mediante la destrucción mecánica del meristemo apical caulinar. Pude concluirse, por
lo tanto, que la inhibición ó aún la falta de diferenciación del xilema está solo
indirectamente relacionada con la nutrición de boro. Además, los primeros síntomas de
deficiencia de boro son las modificaciones en la estructura de las paredes celulares
primarias y no en la diferenciación del xilema.

No son claras las relaciones entre la nutrición de boro, el nivel de auxina, la

diferenciación y la lignificación. En plantas deficientes en boro los niveles de auxina
son frecuentemente mucho mayores que lo normal, y un suministro exógeno de IAA
induce cambios anatómicos en las puntas radicales similares a aquellos causados por
la deficiencia de boro. Esto ha conducido a la interpretación de que los síntomas de
deficiencia de boro son un reflejo de los incrementados niveles de auxina. Sin
embargo, los cambios ultraestructurales causados por la deficiencia de boro y por los
niveles excesivos de IAA son bastante diferentes. Además, los síntomas típicos de la
deficiencia de boro pueden presentarse sin ningún incremento en el nivel de IAA en el
mismo tejido. En las etapas iniciales de deficiencia hay aún una tendencia hacia
niveles menores de IAA en los tejidos apicales. Smirnov et al (1977) tampoco
encontraron correlaciones significativas entre el nivel de IAA y los síntomas de
deficiencia de boro comparando diferentes especies vegetales ú órganos vegetales.

En vista de los mecanismos de la acción de las fitohormonas (Sección 5.6) no

es probable que las determinaciones, por ejemplo, del IAA total en tejidos de plantas
suficientes y deficientes en boro proporcionen una adecuada aproximación para

Página 406
 desenredar el rol del boro en el metabolismo del IAA. Se ha proporcionado información
más específica por Tang & de la Fuente (1986) que muestran que en segmentos de
hipocótilo deficientes en boro se inhibe el transporte basipétalo de IAA. Esto es similar
a lo que se presenta bajo deficiencia de calcio y es un indicativo de la deteriorada
integridad de la membrana bajo la deficiencia de boro. Un efecto similar en el
transporte basipétalo de IAA es conseguido por ciertos flavonoides como la quercetina.
Puede ser que las interacciones entre el boro y el IAA y la diferenciación tisular son
eventos secundarios causados por los efectos primarios del boro en el metabolismo de
los fenoles. Ciertos fenólicos no son solo efectivos inhibidores de la elongación radical
sino también simultáneamente realzan la división celular radial, esto es, ellos inducen
cambios anatómicos que son similares a aquellos causados por el IAA.

Muchos resultados contradictorios de las relaciones entre el boro, el IAA, y el

metabolismo de los fenoles son causados por diferentes condiciones experimentales.
Por ejemplo, pueden presentarse altos niveles de IAA solo en aquellas especies
vegetales que, en respuesta a la deficiencia de boro, acumulen ciertos fenólicos como
el ácido cafeico, que es un efectivo inhibidor de la actividad IAA oxidasa. Los
contenidos de fenoles en las hojas son también fuertemente dependientes de la
intensidad lumínica (Tabla 9.41). Hay una estrecha correlación entre la creciente
intensidad lumínica y el creciente contenido de fenoles en ambas, hojas suficientes y
deficientes en boro. El gradiente en las hojas deficientes, sin embargo, es mucho mas
abrupto y está correlacionado con un incremento en la actividad polifenol oxidasa y
particularmente con el eflujo de potasio como indicador del deterioro de la integridad
de la membrana plasmática.

Tabla 9.41

Efecto del suministro en boro (10-5 м = suficiente; 10-7 м = deficiente) en plantas de girasol cultivadas bajo
diferentes intensidades lumínicas en el contenido de fenoles, actividad polifenol oxidasa y eflujo de potasio
de los segmentos foliares a
Intensidad Contenido de fenoles Actividad polifenol oxidasa Eflujo de K+
lumínica (relativo)
(μg ácido cafeico equiv. por 6 (μg K por 6 segmentos) (2
(μE m-2 s) segmentos) h-1)
10-5 м 10-7 м 10-5 м 10-7 м 10-5 м 10-7 м
100 30 35 1.0 1.4 10 23

250 45 90 0.8 2.1 12 63

580 75 265 0.6 4.2 25 238

a
Cakmak. comunicación personal.

La acumulación de fenoles es una característica típica en plantas deficientes en

boro y mas probablemente relacionada con la función del boro en la formación de
complejos cis-diol con ciertos azucares y fenoles (Fig. 9.29). Bajo deficiencia de boro
el flujo del sustrato es cambiado hacia el ciclo de pentosas fosfato y, de este modo, se
realza la biosíntesis de fenoles. La formación de complejos de borato con ciertos
fenoles está probablemente involucrada en la regulación del nivel de fenoles libres y
con la tasa de síntesis de los fenol alcoholes como precursores en la biosíntesis de
lignina. Por consiguiente, bajo deficiencia de boro se acumulan fenoles y se

Página 407
incrementa la actividad polifenol oxidasa (Tabla 9.41). Una alta proporción de fenoles
junto con los correspondientes sistemas enzimáticos están localizados en las paredes
celulares, de la epidermis en particular.

La acumulación de fenoles, y un incremento en la actividad polifenol oxidasa

(Tabla 9.41) conducen a intermediarios altamente reactivos como la quinona cafeica
en las paredes celulares. Estas quinonas así como los fenoles activados (iluminación)
son muy efectivos en producir radicales superóxido (Fig. 9.29) potencialmente capaces
de dañar las membranas mediante la peroxidación lipídica. Las diferencias entre
especies dicotiledóneas y gramíneas en el metabolismo de los fenoles y en la vía de
biosíntesis de lignina y probablemente también en el riesgo de daño oxidativo de la
membrana plasmática, pueden por lo menos en parte ser responsables de las
diferencias en la demanda de boro entre estos grupos de plantas.

Fig. 9.29 Rol del boro en el metabolismo de los fenoles y biosíntesis de la lignina.

Las alteraciones en el metabolismo de los fenoles en plantas deficientes en

boro también se reflejan en el contenido de ciertos flavonoides como leucocianidina,
una sustancia de defensa clave contra insectos chupadores en palma de aceite. En
palmas que sufren de deficiencia de boro se disminuye drásticamente el contenido de
leucocianidina y se incrementa consecuentemente el daño por insectos.

Página 408
9.7.6 Función en la membrana

Hay un rango de evidencias que apoyan un rol del boro en la integridad y

funcionamiento de la membrana. Hasta ahora se ha demostrado convincentemente el
rol del boro en la función la membrana plasmática, pero no para otras membranas
celulares como la del tonoplasto ó la envoltura del cloroplasto. Se ha mostrado que la
formación y mantenimiento de los potenciales de membrana inducidos por luz
infrarroja ó por la gravedad requieren de la presencia de boro. El boro también influye
los movimiento nictinásticos regulados por el turgor en los foliolos de Albizzia y realza
ambos el influjo de 86Rb y la apertura estomatal en Commelina communis.

Las tasas de toma de fósforo son mucho menores en las puntas radicales de
plantas de haba y maíz deficientes en boro comparando con las suficientes (Tabla
9.42). Sin embargo, el pretratamiento con boro en las puntas radicales por solo 1 h
realzo marcadamente la toma de fósforo en ambas raíces suficientes y deficientes en
boro y casi restaura la tasa de toma de la raíz de maíz originalmente deficiente en boro
y algo menos efectivamente en raíces de haba deficientes en boro. Como se muestra
en el mismo estudio, el efecto del pretratamiento con boro en las tasas de toma de
cloruro y rubidio fue similar a aquel sobre las tasas de toma de fosfato. Además, la
actividad ATPasa de membrana, que fue baja en raíces de maíz deficientes en boro,
se restaura en 1 h al mismo nivel como en raíces suficientes en boro.

Tabla 9.42

Efecto del pretratamiento de boro en la subsiguiente toma de fósforo por

las zonas de las puntas radicales de haba y maíz a
Toma de fósforo (n mol g-1 h-1)
Pretratamiento de Haba cultivada con ó Maíz cultivado con ó
las puntas radicales sin B sin B
por 1 h +B -B +B -B
Sin boro 112 52 116 66

10-5 м B(OH)3 152 108 190 171

a
Las zonas de las puntas radicales fueron 0-2 cm. desde el ápice. A
partir de Pollard et al. (1977).

Es ahora bastante claro que estos efectos del boro sobre la toma de iones y
también de glucosa, son mediados por los efectos directos ó indirectos del boro en la
ATPasa bombeadora de H+ de la membrana plasmática (Sección 2.4.2). En células y
raíces deficientes en boro esta actividad es mucho menor y puede ser restaurada en
20-120 min. después del resuministro del boro. Esta restauración se indica por ambos
los cambios a corto plazo en la excreción neta de protones y en la hiperpolarización
del potencial de membrana (que se hace más negativo). De manera interesante, en
células de tabaco cultivadas en suspensión este efecto del boro en la ATPasa-H+
requiere de la presencia de IAA, y viceversa, el boro es requerido para la realzada
excreción neta de H+ inducida por IAA. El rol particular del boro en la integridad de la
membrana plasmática y en la actividad bombeadora de H+ puede también ser

Página 409
demostrado in vitro con vesículas membranales de raíces de girasol suficientes y
deficientes en boro.

Aunque el boro puede actuar directamente en la ATPasa-H+ de la membrana

plasmática, es mas probable que estos efectos estén indirectamente mediados, por
ejemplo, por la complejación de grupos cis-diol con constituyentes de la membrana
plasmática como glicoproteínas ó glicolípidos en la interfase pared celular-membrana
plasmática y actuando por lo tanto como un factor estabilizador y estructural requerido
para la integridad y funcionamiento de la membrana plasmática. Un alto contenido
específico de boro en las membranas plasmáticas aisladas comparando con el resto
del protoplasto de los hipocótilos en fríjol mungo concuerda con el rol particular del
boro en la membrana plasmática.

Se muestra en la Fig. 9.30 apoyo adicional para el rol de boro en la integridad y

funcionamiento de la membrana plasmática en el eflujo de potasio desde hojas en
expansión de girasol en plantas suficientes y deficientes en boro. Las hojas fueron
aisladas e inmersas en cualquiera agua destilada ó en concentraciones crecientes de
boro. Comparando con las hojas suficientes en boro el eflujo de potasio fue muy alto
en hojas deficientes en boro, pero pudo disminuirse marcadamente mediante el
suministro externo de boro durante el periodo de eflujo. La disminución fue
dependiente de la concentración externa de boro y fue evidente aún después de 30
min. Similarmente al eflujo de potasio el eflujo de azúcares, aminoácidos y fenoles fue
también mucho mayor en hojas deficientes en boro y puede ser disminuido mediante
un suministro externo de boro comparable con el eflujo de potasio. De manera
interesante, pudo conseguirse una disminución similar en el eflujo de potasio cuando
el suministro externo de boro fue reemplazado por germanio (Fig. 9.30), indicando que
una sustitución del boro por el germanio no solo en las funciones y estabilidad de la
pared celular (Sección 9.7.4) sino también en la integridad de la membrana
plasmática.

Fig. 9.30 Eflujo de potasio a partir de hojas intactas en expansión de girasol

suficientes en boro (+B) y deficientes en boro (-B) y efecto del suministro externo (10-5-

Página 410
10-3 м) de boro ó germanio (Ge) en tiempo cero (tratamientos-B +B; -B +Ge). (Cakmak
& Kurz, no publicado.)

A partir de la evidencia publicada acerca del rol del boro en la biosíntesis de la

pared celular, en el metabolismo de los fenoles, y en la integridad de la membrana
plasmática, puede concluirse que en plantas superiores el boro ejerce sus influencia
primaria en la pared celular y en la interfase membrana plasmática-pared celular,
como se resumió en el modelo en la Fig. 9.31. Los cambios en la pared celular y en
esta interfase se consideran como los efectos primarios de la deficiencia de boro que
conducen a la cascada de efectos secundarios en el metabolismo, crecimiento y
composición vegetal. Debe recordarse que los cambios en la membrana plasmática
actúan como una señal para muchos cambios en el citoplasma, y también para un
cambio en la excreción de material pared celular (Sección 8.6.7).

Fig. 9.31 Rol propuesto del boro en el metabolismo de la pared celular y efectos
primarios y secundarios relacionados con la deficiencia de boro. (Modificado a partir de
Römheld & Marschner, 1991).

9.7.7 Germinación del polen y crecimiento del tubo polínico

El particular rol del boro en la síntesis de la pared celular y en la integridad de la

membrana plasmática puede también ser mostrado en el crecimiento del tubo polínico.
Después de la germinación, el tubo polínico se extiende por el brote terminal, i.e.,
deposición de nuevo material pared celular en el punto de crecimiento en vez de una
extensión general de la pared celular. En los tubos polínicos en crecimiento la

Página 411
remoción del boro externo conduce al anormal hinchamiento ó aún el reventado de la
parte terminal en 2-3 min. de la remoción.

Como se muestra en la Fig. 9.32 no es la germinación sino la longitud del tubo

polínico lo que es mas afectado por el suministro externo de boro. Además cuando el
boro es deficiente en el medio externo se deteriora la integridad de la membrana
plasmática como lo indica la filtración de azúcares.

Fig. 9.32 Efecto de las concentraciones de boro sobre la germinación del polen,
crecimiento del tubo, y filtración de azúcares al medio en lirio (Lilium longiflorum L.).
(Redibujado a partir de Dickinson, 1978.)

En flores la demanda de boro para el crecimiento del tubo polínico tiene que ser
proporcionada por el estigma ó la seda. En maíz se requiere un contenido mínimo de
boro de 3 μg g-1 peso seco seda para la germinación del polen y fertilización Los
niveles críticos de deficiencia en el estigma pueden, sin embargo, variar
considerablemente entre cultivares y especies. En uva (Vitis vinifera), que es conocida
por su alto requerimiento de boro, con suficiente suministro de boro el contenido de
boro en el estigma es de 50-60 μg g-1 peso seco y aún a contenidos de 8-20 μg g-1
peso seco se deteriora la fertilización. De acuerdo a Lewis (1980b) los altos niveles de
boro en el estigma y estilo se requieren para la inactivación fisiológica de la calosa en
las paredes celulares del tubo polínico mediante la formación de complejos borato-
calosa. Cuando los contenidos de boro son bajos, se incrementa la síntesis de calosa
e induce la síntesis de fitoalexinas (incluyendo fenoles) en el estigma y estilo, como un
mecanismo de defensa similar a aquel en respuesta a la infección microbiana.

El rol particular del boro en el crecimiento del tubo polínico es un principal factor
responsable de la usualmente mayor demanda de suministro de boro para la
producción de semilla y grano que la necesitada para el solo crecimiento vegetativo.
Se ha mostrado esto para el caso, por ejemplo, del maíz (Capitulo 6) ó del trébol
blanco. En mango, el cuajado irregular y periódico del fruto causado por temperaturas
subóptimas durante la polinización puede por lo menos en parte ser compensado al
elevar el contenido de boro en el pistilo y en los granos de polen. El boro también
afecta la fertilización al incrementar la capacidad de producir polen de las anteras y la
viabilidad del grano de polen. Los efectos indirectos pueden también ser importantes
como el incremento en la cantidad y composición de los azucares en el néctar, por
medio del cual las flores de las especies que se basan en insectos polinizadores se
vuelven más atractivas para los insectos.

Página 412
9.7.8 Metabolismo de los carbohidratos y proteínas

Se ha propuesto que el boro juega un rol clave en las plantas superiores al facilitar el
transporte de azúcares a corta y larga distancia vía la formación de complejos borato-
azúcar. Sin embargo, una propuesta tal es inaceptable debido a que la sacarosa, el
predominante azúcar transportado en el floema forma solo complejos débiles con el
boro, y en los mecanismos de carga de sacarosa en el floema el boro no está
involucrado (Sección 5.4.1). Mientras que el boro facilita la toma de azúcar por las
hojas, la exportación de fotosintatos desde las hojas cualquiera no se afecta ó se
deteriora por la formación de calosa en los tubos cribosos ó por la falta de actividad
demanda en los ápices radicales y caulinares en plantas que sufren de deficiencia
severa de boro. Se ha mostrado también que en plantas deficientes de boro disminuye
la tasa de elongación radical independiente del contenido de azúcar en las puntas
radicales. De este modo, los efectos del boro en el metabolismo de los azucares son
solamente efectos secundarios, excepto en el de los intermediarios que influencien el
particionamiento del flujo de carbohidratos entre la glicólisis y el ciclo de las pentosas
fosfato.

Son interesantes los reportes de que la fertilización de boro incrementa el

contenido radical de carbohidratos y la exudación radical de carbohidratos,
conduciendo de este modo a una mayor colonización de las raíces con micorrizas VA
ó ectomicorrizas, pero difíciles de interpretar como efecto directos del boro en la
translocación de azucares. Es mas probable que el boro actúe vía alteraciones en el
metabolismo de los fenoles y por lo tanto específicamente en el reconocimiento
hospedero-microbio y en el establecimiento de la simbiosis (Sección 7.4 y 15.6).
Diferentes niveles de IAA en raíces micorrizadas de plantas fertilizadas y no
fertilizadas pueden indicar tales efectos más específicos del boro.

No hay evidencia convincente de un efecto directo del boro en el metabolismo

del nitrógeno, por ejemplo, en la reducción del nitrato, en el contenido de aminoácidos
ó proteínas, que puede ser mayor ó menor en plantas deficientes en boro,
dependiendo de la severidad de la deficiencia, edad vegetal, y órgano vegetal. Los
cambios son más probablemente efectos secundarios, por ejemplo, causados por las
diferentes actividades demanda y, de este modo, en la demanda por nitrógeno. El
metabolismo y composición foliar puede ser afectados indirectamente por la
deficiencia de boro vía su efecto en la síntesis de citoquininas en las puntas radicales:
cuando se retiene el suministro de boro, disminuye ambas la producción y exportación
de citoquininas en los vástagos. En tabaco lo mismo es cierto para el alcaloide
nicotina.

9.7.9 Deficiencia y toxicidad por boro

9.7.9.1 Deficiencia de boro

Página 413
La deficiencia de boro es un difundido desorden nutricional. Bajo condiciones de alta
pluviosidad el boro es rápidamente percolado de los suelos como B(OH)3. Para las
plantas disminuye La disponibilidad de boro con el creciente pH del suelo,
particularmente en suelos calcáreos y suelos con una alto contenido de arcilla,
presumiblemente como resultado de la formación de B(OH) y adsorción de aniónica.
La disponibilidad también disminuye abruptamente bajo condiciones de sequía,
probablemente debido a ambos por una disminución en la movilidad del boro por flujo
másico a las raíces y por la polimerización del ácido bórico.

Las especies vegetales difieren característicamente en su capacidad de toma

de boro cuando se cultivan en el mismo suelo (Tabla 9.43), lo que refleja generalmente
las diferencias específicas en el requerimiento de boro para el crecimiento. Por
ejemplo, el rango crítico de deficiencia, expresado en mg boro kg-1 peso seco se
incrementa desde cerca de 5-10 mg en especies gramíneas (e.g., trigo) a 20-70 mg en
la mayoría de especies dicotiledóneas (e.g., trébol) a 80-100 mg en plantas
productoras de goma como la amapola. Para la evaluación de los niveles críticos de
deficiencia del boro, es un parámetro mucho más conveniente la tasa de elongación
de la hoja más joven que, por ejemplo, el peso seco caulinar. Las altas intensidades
lumínicas incrementan la sensibilidad a la deficiencia de boro al elevar el requerimiento
de boro en el tejido. Este mayor requerimiento de boro está presumiblemente
relacionado con los elevados contenidos de fenoles frecuentemente observados en
plantas expuestas a altas intensidades lumínicas (Tabla 9.41) siendo el boro adicional
necesario para detoxificar estos compuestos mediante la complejación.

Tabla 9.43

Contenido de boro en el tejido foliar de

especies vegetales del mismo lugar a
Contenido de boro

(mg kg-1 peso

Especie vegetal seco)
Trigo 6.0

Maíz 8.7

Fleo 14.8

Tabaco 29.4

Trébol rojo 32.2

Alfalfa 37.0

Col de Bruselas 50.2

Zanahoria 75.4

Remolacha azucarera 102.3

a
En base a Gupta (1979).

Página 414
 Las notables diferencias entre la demanda de boro particularmente entre
especies gramíneas y dicotiledóneas más probablemente están causalmente
relacionadas con las diferencias en la composición de su pared celular. En especies
gramíneas las paredes celulares primarias contienen muy poco material péctico y
tienen también un mucho menor requerimiento de calcio (Sección 8.6).
Interesantemente, estos dos grupos de plantas también difieren típicamente en su
capacidad de toma de silito la cual está usualmente inversamente relacionada con su
requerimiento de boro y calcio Todos los tres elementos están localizados
principalmente en las paredes celulares. Aunque los reportes sobre la interacción
calcio/boro son frecuentemente inconclusos, estas interacciones probablemente
tengan una base fisiológica. Los ejemplos incluyen funciones estructurales similares
en las paredes celulares y en la interfase pared celular-membrana plasmática,
interacciones en la toma y en el transporte en el vástago (Sección 9.7.4) y en el
transporte del IAA (Sección 9.7.6). Estas características comunes también explican
ciertas semejanzas en los síntomas de deficiencias de calcio y boro, por ejemplo, en
semillas de maní y lechuga.

Los síntomas de la deficiencia de boro en los vástagos son observables en las

yemas terminales ó en las hojas mas jóvenes, que se decoloran y pueden morir. Los
entrenudos son más cortos, dando a las plantas una apariencia tupida y arrosetada.
Puede presentarse clorosis intervenal en las hojas maduras, así como laminas foliares
deformadas. Es particularmente común un incremento en el diámetro de los pecíolos y
tallos y puede conducir a síntomas como “tallo quebrado” en apio, ó “desorden del tallo
hueco” en brócoli. Son también un síntoma típico de la deficiencia de boro la caída de
yemas, flores, y frutos en desarrollo. En las cabezas de cultivos de hortalizas (e.g.,
lechuga), se presentan áreas podridas, puntas quemadas, y corazón pardo ó negro.
En raíces de almacenamiento de apio ó remolacha azucarera, la necrosis del área de
crecimiento conduce a la podredumbre del corazón (Fig. 9.33). Con deficiencia severa
las hojas jóvenes se vuelven pardas y mueren, siendo común la subsiguiente pudrición
e infección microbiana de los tejidos dañados. En frutos carnosos deficientes de boro,
no solo la tasa de crecimiento es menor, sino que puede también ser severamente
afectada la calidad por la deformación (e.g., “corcho interno” en manzano) ó, en
cítricos, por una disminución en la razón pulpa/cáscara.

Página 415
 Fig. 9.33 La deficiencia de boro en remolacha azucarera. (Izquierda) Deficiencia
severa de boro (podredumbre del corazón y de corona), (Medio) Deficiencia suave de
boro (podredumbre del corazón), (Derecha) Suficiente en boro. (Cortesía de W.
Bussler.)

Se conoce n bien la reducción ó aún la falla en el formación de semilla y

cuajado del fruto inducido por la deficiencia de boro (ver Sección 6.3). Sin embargo,
aún cuando el rendimiento de semilla no sea deprimido en plantas cultivadas en un
suelo bajo en boro, las semillas producidas pueden tener una menor calidad en
términos de viabilidad como se muestra en la Tabla 9.44 para fríjol mungo. A pesar del
mismo peso seco seminal, las semillas con el menor contenido de boro tenían menor
viabilidad y produjeron un alto porcentaje de plántulas anormales. Se ha considerado
que un contenido de boro de 6 mg kg-1 peso seco seminal es óptimo para el
crecimiento de plántulas normales en fríjol mungo.

Tabla 9.44

Efecto de la fertilización de boro en el rendimiento seminal, contenido seminal de boro,

viabilidad seminal y germinación en fríjol mungo (Vigna mungo L.) a
Contenido de Porcentaje de plántulas
Rendimiento seminal B

(g peso seco por (mg kg-1 No

Tratamiento planta) semilla) Normal Débiles/anormal viable
-B 5.0 3.4 57 40 3

+B 5.1 7.4 92 6 2
a
En base a Bell et al. (1989).

Para la aplicación de boro puede cualquiera al suelo ó como aspersión foliar,

puede usarse diferentes boratos de sodio, incluyendo al bórax ó al tetraborato de
sodio. El ácido bórico ó el borato de sodio son efectivos como aspersiones foliares, por
ejemplo, para incrementar el establecimiento de flores y cuajado de frutos en árboles
frutales, ó en soya. En el último caso la aplicación foliar también disminuyó
simultáneamente el riesgo de toxicidad por boro. La cantidad de boro aplicada varía
desde 0.3 a 3.0 kg ha-1 dependiendo del requerimiento y sensibilidad del cultivo a la
toxicidad por boro. El estrecho rango de concentración entre la deficiencia y toxicidad
por boro requiere de especial cuidado en la aplicación de fertilizantes de boro.

9.7.9.2 Toxicidad y tolerancia al boro

La toxicidad por boro es más común en regiones áridas y semiáridas en plantas

cultivadas en suelos formados a partir de material parental de origen marino, ó

Página 416
relacionados con el uso de aguas de irrigación altas en boro. La toxicidad por boro
puede también presentarse cuando son aplicadas grandes cantidades de compost
municipal. Las especies vegetales, y en algún grado también los cultivares dentro de
un especie, difieren mucho en su forma de tolerancia. Por ejemplo, los contenidos
críticos de toxicidad en las hojas están en el rango de (mg kg -1 peso seco): maíz, 100;
pepino, 400; calabaza 1000; y 100-270 en genotipos de trigo, y cerca de 100 en judía y
encima de 330 en caupí.

Los síntomas típicos de toxicidad por boro en las hojas maduras son la clorosis
marginal ó en la punta ó ambas y necrosis. Ellos reflejan la distribución del boro en los
vástagos, que sigue a la corriente de transpiración (Sección 3.2.4). Los síntomas
visuales de toxicidad en las hojas pueden presentarse a contenidos muchos menores
de los requeridos para la depresión del rendimiento de grano, por ejemplo, en trigo. El
contenido de boro en granos de trigo puede también elevarse más de veinte veces sin
efectos negativos en la germinación de las semillas y en el crecimiento de las
plántulas.

Por varias razones los contenidos críticos foliares de toxicidad por boro tienen
que ser interpretados con reserva. Como se ha mostrado (Sección 3.2.4) dentro de la
lamina foliar hay un abrupto gradiente en el contenido de boro. En cebada esta
gradiente desde la base a la punta de la lamina foliar es de cerca de 80 a 2500 μg B g -
1
peso seco, pero el promedio para la hoja es de 208 μg g -1. Además, los contenidos
críticos de toxicidad son frecuentemente inferiores en plantas cultivadas en campo
comparando con las cultivadas en invernadero. Esta diferencia está parcialmente
relacionada con el lavado de boro de las hojas por la lluvia.

No se entiende bien la fisiología de la tolerancia al boro y de la toxicidad por

boro. Como primera aproximación parece que para un amplio rango de especies
vegetales hay una estrecha correlación positiva entre los contenidos críticos de
deficiencia y toxicidad. Especies con una alta demanda pueden también tener una
mayor capacidad de secuestrar el boro en las paredes celulares (Fig. 9.31). Cuando el
suministro es excesivo, la inactivación como complejos solubles parece ser menos
importante, con la excepción de ciertas halófitas que pueden usar para este propósito
solutos compatibles (Sección 16.6.4.4) como el sorbitol. A muy altas concentraciones
de azúcar la fructosa puede también formar complejos de borato y aliviar por lo tanto
la toxicidad en el crecimiento de los tubos polínicos ó de células de tabaco. Si se
vuelven limitantes estos mecanismos de detoxificación, las concentraciones de boro
en el citosol pueden subir y causar perturbaciones metabólicas mediante la formación
de complejos con NAD+, ó con la ribosa del RNA, por ejemplo, ó específicamente al
inhibir el metabolismo de los ureidos en las hojas de soya nodulada.

Dentro de especies como cebada, trigo, medicagos anuales (Medicago spp.) y

guisante forrajero (Pisum sativum L.) existen grandes diferencias genotípicas en la
capacidad para tolerar altas concentraciones de boro en el suelo ó en la solución
nutritiva. Estas diferencias están basadas en las restricciones en la toma radical de
boro y en el transporte al vástago y no en la alta tolerancia tisular al boro. Esto es
obviamente un mecanismo diferente comparando con el tomate, en donde la diferencia
más notable entre los genotipos estuvo en el transporte de boro raíz a vástago en vez
de en su toma. Interesantemente, en cebada, las diferencias genotípicas en la
restricción de la toma y del transporte del boro a las hojas están estrechamente
correlacionadas con restricciones similares en la toma y transporte de silicio en los
respectivos genotipos.

Página 417
 Ya están bien definidas genéticamente en cebada las diferencias en la
capacidad para reducir la toma de boro, y obviamente se basan en la restringida
penetración pasiva del boro a través de la membrana plasmática de las células
radicales, y no en las diferencias en la anatomía radical ó en las tasas de
transpiración. No es claro el mecanismo que causa la restricción y no es regulado por
la demanda. En cebada está restricción en la toma se mantiene cierta para todo el
rango de concentraciones aplicadas de boro.

9.8 Cloro

9.8.1 General

El cloro es ubicuo en la naturaleza, y se presenta en solución acuosa como el ión

cloruro monovalente (Cl-). Sus sales son rápidamente solubles, la movilidad del cloruro
en el suelo es alta, y su concentración en la solución del suelo varía en un amplio
rango. El cloruro es rápidamente tomado por las plantas y su movilidad en el
transporte a corta y larga distancia es alta. En plantas el cloro se presenta
principalmente como un anión libre ó está flojamente enlazado a sitios de intercambio.
Sin embargo, en plantas superiores también se han encontrado más de 130
compuestos orgánicos clorados. Con pocas excepciones (Sección 9.8.5), no se
conoce la importancia de estos compuestos en términos del requerimiento funcional de
cloro para las plantas superiores. Los contenidos promedio de cloro en las plantas
están en el rango de 2-20 mg g-1 materia seca que es el contenido típico de un
macronutriente. En la mayoría de especies vegetales el requerimiento de cloro para el
óptimo crecimiento, sin embargo, está en el rango de 0.2-0.4 mg g-1 materia seca, esto
es, cerca de 10 a 100 veces menor. Debido a que el cloro es usualmente suplido como
cloruro a plantas a partir de varias fuentes (reservas del suelo, agua de irrigación,
lluvia, fertilizantes, polución del aire), en una base mundial hay mucho mas interés
acerca de la toxicidad por cloro (Sección 16.6.3) que por su deficiencia en las plantas.
De hecho, para inducir deficiencia de cloro, en la mayoría de especies vegetales se
requieren precauciones particulares para reducir la “contaminación” por cloruro
proveniente de las semillas, químicos, agua y aíre. Usando estas precauciones Broyer
et al. (1954) fue capaz de demostrar el requerimiento de cloro como un micronutriente
para plantas superiores. Para una más reciente tabulación donde se ha demostrado la
deficiencia de cloro el lector es referido a Flowers (1988).

9.8.2 Evolución del O2 fotosintético

En 1946 Warbug & Lüttgens mostraron que el sistema de rompimiento del agua del
fotosistema II (PS II) requiere de cloro, y a partir de ese momento se ha confirmado la
participación del cloro en el rompimiento del agua en el centro oxidante del PS II, i.e.,
para la evolución del O2 (Sección 5.2) en un gran número de estudios con fragmentos
de cloroplasto. Se muestra un ejemplo de esto en la Fig. 9.34. En partículas de PS II
de cloroplastos de espinaca agotados en cloruro hay un abrupto incremento en la
evolución del O2 fotosintético al incrementar el suministro externo de cloruro. Sin
embargo, otros aniones como el sulfato disminuyen la eficiencia del cloruro (Fig. 9.34)
indicando una baja selectividad de los centros de ligamiento por el cloruro en el PS II.

Página 418
Fig. 9.34 Evolución del O2 en partículas de PSII de cloroplastos de espinaca agotados
en cloruro al afectarse por varias concentraciones de NaCl y MgSO4. (A partir de Itoh &
Uwano, 1986)

En principio resultados similares que muestran la dependencia al cloro para la

evolución del O2 se han encontrado para la dependencia al manganeso, por ejemplo,
por Ball et al. (1984) con fragmentos de cloroplasto de remolacha azucarera. Es
asombroso que además del manganeso un simple anión como el cloruro pueda jugar
un rol fundamental tal en el sistema de rompimiento del agua del PS II. El cloruro
puede cualquiera actuar como un ligando puente para la estabilización del estado
oxidado del manganeso, ó como un componente estructural de los polipéptidos
asociados (extrínsecos). Un modelo de un rol estructural tal del cloruro se muestra en
la Fig. 9.35. Los varios polipéptidos (33 kDa, 24 kDa, 18 kDa) adheridos al PS II
proporcionan las cargas para el ligamiento del cloruro, y el cloruro por otro lado
protege a los polipéptidos de la disociación. Varía ampliamente la concentración
externa requerida para la máxima evolución del O2, es tan alta como 250 mм en
vesículas tilacoidales puras sin los tres polipéptidos. El resuministro de los polipéptidos
resultó en su redistribución y redujo la concentración externa requerida de cloruro a
cerca de 5 mм. Esta es una de las razones del por que se ha revisado críticamente la
necesidad del cloro in vivo como un cofactor en el sistema de rompimiento de agua del
PS II. Se argumenta también que el calcio (Ca2+) puede jugar un rol estructural más
importante en el PS II que el cloruro.

Desafortunadamente los experimentos con cloroplastos intactos son

inconclusos para comprobar la esencialidad del cloro en la evolución del O2
fotosintético, ya que los contenidos de cloro son relativamente altos aún en los

Página 419
cloroplastos provenientes de plantas deficientes de cloro. En base a sus estudios con
especies vegetales halófitas y no halófitas, que incluyen espinaca, suplida con
diferentes concentraciones de cloruro, Robinson & Downton (1985, 1986) concluyeron
que los cloroplastos mantiene una concentración bastante alta de cloruro (80-90 mм)
independientemente de la especie vegetal y del suministro externo. Esto contrasta con
los resultados para remolacha azucarera y espinaca. Al usar microanálisis por rayos X
se mostró que las concentraciones de cloruro en los cloroplastos de espinaca estaban
estrechamente relacionadas con la concentración externa y caían tan bajo como 1.4
mм a bajo suministro externo. Esto puede implicar que en cloroplastos intactos el
requerimiento de cloruro del PS II para la evolución del O 2 está en el rango de 1 mм ó
menos, a menos que este sea estrictamente compartimentado.

Fig. 9.35 Presentación esquemática de la superficie membranal del complejo de

rompimiento del agua del PS II (P680) con polipéptidos extrínsecos. (A partir de Itoh &
Uwano, 1986)

9.8.3 ATPasa bombeadora de protones del tonoplasto

Las ATPasas y PPiasas bombeadoras de protones de la membrana son estimuladas

por varios cationes y aniones. La importancia de estas bombas para la regulación del
pH del citosol y la toma radical de iones se ha discutido en la Sección 2.4. Mientras
que la ATPasa bombeadora de protones de la membrana plasmática es estimulada
por cationes monovalentes, K+ en particular, la ATPasa bombeadora de protones del
tonoplasto no es afectada por cationes monovalentes sino que es estimulada
específicamente por el cloruro. Un ejemplo que muestra la estimulación del cloruro es
dado en la Tabla 9.45. El bromuro es algo menos efectivo, el sulfato tiene un efecto
inhibidor. El nitrato cualquiera estimula la bomba solo ligeramente (Tabla 9.45) ó aún
inhibe su actividad.

La estrecha relación entre el suministro de KCl y la actividad radical ATPasa

(Sección 8.7) es por lo tanto un reflejo de dos diferentes mecanismos localizados en
diferentes membranas:

Página 420
 Tabla 9.45

Efecto de las sales en la ATPasa bombeadora de

protones de las vesículas del tonoplasto a
Sal Estimulación de la
ATPasa
(10 mм ion
monovalente) (% de control)
Ion no monovalente 10

KCl (control) 100

NaCl 102

NaBr 87

KNO3 21

K2SO4 3
a
En base a Mettler et al. (1982)

Hay también notables semejanzas entre la ATPasa-H+ estimulada por el cloruro

y los mecanismos que regulan la elongación de los coleoptilos. La severa inhibición de
la elongación radical en plantas deficientes en cloro puede también estar relacionada
con está función del cloruro. La falta de estimulación de la ATPasa-H+ del tonoplasto
por el nitrato es probablemente un importante mecanismo regulador que asegura bajas
tasas de acumulación de nitrato en las vacuolas de las células radicales y por lo tanto
el rápido transporte del nitrato al vástago, el principal sitio de reducción del nitrato. Por
otro lado el transporte preferencial del cloruro a las vacuolas de las células radicales
permite a este ión funcionar como un soluto osmoticamente activo dentro de las
raíces. Estas funciones osmorreguladoras requieren de altas concentraciones de cloro
y son difíciles de reconciliar con las funciones del cloro como un micronutriente, a
menos que estas funciones osmóticas estén confinadas solo a partes vegetales
particulares ó compartimentos celulares (Sección 9.8.6).

9.8.4 Regulación estomatal

Página 421
El cloro puede jugar un rol esencial en la regulación estomatal. La apertura y cierre de
los estomas es mediada por los flujos de potasio y aniones acompañantes como el
malato y el cloruro (Sección 8.7.6.2). En especies vegetales como Allium cepa que
carece en las células guarda de cloroplastos funcionales para la síntesis de malato, el
cloruro es esencial para el funcionamiento estomatal, y se inhibe la apertura estomatal
en ausencia de cloruro. Los miembros de la Palmaceae como el coco (Cocus nucifera
L.) y la palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) que pueden poseer cloroplastos que
contienen almidón en sus células guarda también requieren del cloruro para el
funcionamiento estomatal. En coco se presenta una estrecha correlación entre los
flujos de potasio y cloruro durante la apertura estomatal desde las células subsidiarias
a las células guarda y, viceversa, durante el cierre estomatal; en plantas deficientes en
cloro se retrasa la apertura estomatal por cerca de 3 h. El deterioro de la regulación
estomatal en palmas se considera un factor principal responsable de la depresión del
crecimiento y síntomas de marchitamiento en plantas deficientes en cloro.

9.8.5 Suministro de cloro y crecimiento vegetal

Además de los síntomas de marchitamiento, en la mayoría de plantas el principal

efecto de la deficiencia de cloro es una reducción en el área de la superficie foliar y por
lo tanto del peso seco planta (Fig. 9.36). Esta disminución en el área foliar es el
resultado de una reducción en las tasas de división celular y extensión celular, y no de
la fotosíntesis de neta por unidad de clorofila, indicando un menor requerimiento de
cloro para la evolución del O2 fotosintético que para otros procesos dependientes de
cloro. En remolacha azucarera el contenido crítico de deficiencia en laminas foliares
está en el rango de 20 (Fig. 9.36) y 50 μmol Cl g -1 peso seco, ó 0.7 y 1.7 mg Cl g-1
peso seco, respectivamente.

Fig. 9.36 Efecto de la deficiencia de cloro sobre el crecimiento (A) y fotosíntesis (B) en
remolacha azucarera. (A partir de Ferry, 1977.)

La especie vegetal juega un rol importante al determinar el contenido crítico de

deficiencia del cloro en el peso seco caulinar, y la depresión del crecimiento cuando se
interrumpe el suministro de cloro como se muestra en la Fig. 9.37 para varias especies
vegetales cultivadas en soluciones nutritivas bajo condiciones ambientales

Página 422
controladas. Al retener el suministro de cloro, el crecimiento no fue alterado en
calabaza, pero lo redujo drásticamente en lechuga. El resuministro de cloro a las
plantas deficientes restauro el crecimiento en unos pocos días.

Fig. 9.37 Peso seco caulinar relativo y contenido de cloro en plantas deficientes en
cloro. (Redibujado a partir de Jonson et al., 1957.)

La reducción del crecimiento y los síntomas de deficiencia del cloro pueden ser
restaurados al 90% del nivel de plantas adecuadamente suplidas con cloruro al
suplirlas con bromuro. El cloruro y el bromuro tienen propiedades fisicoquímicas
similares; por ejemplo, sus radios iónicos hidratados son casi los mismos: 0.332 nm
(Cl-) y 0.330 nm (Br-). Sin embargo, la sustitución del cloruro por el bromuro no tiene
significado práctico, debido a las diferencias en sus abundancias naturales. En la
corteza terrestre, el mar, y el aíre, así como en las plantas, el cloro es ~1000 veces
mas abundante que el bromo.

Comparando con la mayoría de otras especies vegetales (con excepción de los

árboles de palma), el kiwi (Actinidia deliciosa) tiene un mucho mayor requerimiento de
cloro (Tabla 9.46). En plantas deficientes de cloro el peso seco y el tamaño foliar son
drásticamente reducidos y se presenta clorosis intervenal en laminas foliares maduras.
El contenido crítico de deficiencia en las hojas es de cerca de 2 mg Cl g -1 peso seco y,
de este modo, la deficiencia por cloro puede ser rápidamente inducida en esta
especie. No son claras las razones para el alto requerimiento de cloro por el kiwi. En el
experimento mostrado en la Tabla 9.46, los efectos del cloro sobre el crecimiento no
estaban relacionados con los cambios en el balance catión-anión en las plantas, ya
que los crecientes contenidos de cloruro en las hojas fueron contrarrestados por
disminuciones equimolares en el contenido de nitrato.

Tabla 9.46

Efecto del suministro de cloruro en el contenido de cloro en la hoja más joven y

Página 423
 crecimiento en kiwi (Actinidia deliciosa) a
Suministro de Contenido en la hoja más Peso seco Área foliar
cloruro joven total principal

(µм) (mg g-1 peso seco) (g. por planta) (m2 por hoja)
0 0.7 8 0.17

350 1.5 32 0.41

700 2.1 37 0.50

1400 4.0 34 0.43

a
En base a Smith et al. (1987).

No se conoce mucho sobre el rol específico del cloro como un micronutriente,

por ejemplo, en la división y extensión celular, ó en el metabolismo del nitrógeno. Los
contenidos de ciertos aminoácidos y amidas son excepcionalmente altos en plantas de
col y coliflor deficientes en cloro como un resultado cualquiera debido a la inhibición en
la síntesis ó al realce de la degradación proteica. Se indica un rol del cloro en el
metabolismo del nitrógeno por su efecto estimulante en la asparragina sintetasa, que
usa la glutamina como sustrato:

Cualquiera el cloruro ó el bromuro realzan está transferencia en un factor de

~7, mientras que el sulfato tiene un efecto inhibidor. Además, el cloruro incrementa la
afinidad de la enzima por el sustrato en un factor de 50. En especies vegetales en que
la asparragina es el principal componente en el transporte a larga distancia de
nitrógeno soluble (Sección 8.2), el cloruro puede de este modo también jugar un rol en
el metabolismo del nitrógeno.

Algunos de estos compuestos orgánicos que contienen cloro en las plantas

tienen una actividad biológica tan alta como antibióticos y fungicidas. Puede
concebirse un efecto particular del cloro sobre el crecimiento por extensión en algunas
especies leguminosas como arveja y haba que contienen cantidades considerables de
IAA clorado en sus semillas. Este compuesto realza la elongación del hipocótilo 10
veces mas de lo que lo hace la IAA misma, probablemente debido a su mayor
resistencia contra la degradación por peroxidasas.

9.8.6 Suministro de cloro y osmorregulación

Cuando se expresa en base al contenido de agua vegetal, un contenido crítico de

deficiencia del 0.2% en el peso seco representa 60 μmol Cl g -1 peso seco, ó una
concentración cercana a 6 mм Cl-. Esta concentración es muy baja para ser de

Página 424
importancia general en la osmorregulación del tejido vegetal total a menos que el cloro
sea acumulado preferentemente en ciertos tejidos (e.g., zonas de extensión) ó células
(e.g., células guarda). Por lo general, sin embargo, las concentraciones de cloro en las
plantas exceden este nivel crítico de deficiencia por dos órdenes de magnitud y se
vuelve importante en el ajuste osmótico y en las relaciones planta agua incluyendo un
rol en el caudal del xilema y en la presión radical (Sección 3.2). En este rango de
concentración el cloruro representa el anión inorgánico dominante en la vacuola. En la
savia del floema las concentraciones de cloruro pueden estar en el orden de 120 mм y
parecen jugar un rol en la carga y descarga de azúcares en el floema. Este es el caso
por ejemplo, en hojas de cebada, y en la descarga del floema en los pulvinulos de
Mimosa pudica durante los movimientos foliares seismonásticos; en el último proceso
la descarga del cloruro está acompañada por potasio y azúcares.

El cloruro, junto con el potasio, tiene una función particular en la

osmorregulación en el estigma de pastos. El estigma de pastos como Pennisetum
americum L. frecuentemente se extiende en minutos en la antesis mediante la
elongación celular y es principalmente mediado por la rápida transferencia de potasio y
cloruro desde los tejidos circundantes al primordio de estigma.

En conclusión, el cloruro tiene funciones importantes a diferentes niveles en la

osmorregulación. A contenidos vegetales usualmente altos este es un osmótico
principal en las vacuolas del tejido total (50-150 mм Cl-), junto con el potasio. A bajos
contenidos que están en el rango de micronutriente (~1 mм Cl- ó debajo), estas
funciones osmorreguladoras del cloruro están presumiblemente confinadas a tejidos ó
células especializadas, como las zonas de extensión radicales y caulinares, pulvinulos
y estigma, y células guarda, donde las concentraciones de cloruro pueden ser mucho
mayores que en el promedio del tejido total. La estimulación del cloruro en la ATPasa
bombeadora de protones en el tonoplasto concuerda con el rol particular del cloruro en
la osmorregulación.

9.8.7 Deficiencia y toxicidad por cloro

El marchitamiento de las hojas, especialmente en los márgenes foliares, es un síntoma

típico de la deficiencia de cloro, aún en cultivos hidropónicos, cuando las plantas son
expuestas a plena luz solar. Con deficiencia severa puede presentarse rizado de las
hojas más jóvenes seguido por marchitamiento y necrosis. En árboles de palma que
tiene un requerimiento particularmente alto de cloruro cercano 6 mg Cl g-1 peso seco
foliar, además del marchitamiento y senescencia prematura de las hojas, la fractura de
las frondas y agrietamiento del tallo son los síntomas típicos de deficiencia de cloro
(Tabla 9.47).

En hojas y raíces, además de la división celular, se deteriora particularmente la

extensión celular en plantas deficientes, y en raíces esto está asociado con el
hinchamiento subapical y la realzada formación de raíces laterales cortas, dando a la
raíces una apariencia regordeta.

Tabla 9.47

Página 425
 Relación entre el contenido foliar de cloro y desordenes en el crecimiento en árboles
de coco (Cocos nucifera L.) a
Contenido foliar Desordenes en el crecimiento (%)

Fertilización (% en materia seca)

K Cl Fractura de Agrietamiento
(kg KCl por árbol) frondas caulinar
0 1.61 0.07 11.6 27.0

2.25 1.64 0.41 1.7 8.1

4.50 1.66 0.51 1.2 4.5

a
En base a von Uexküll (1985).

En especies vegetales como en trébol rojo con requerimientos de cloruro

relativamente bajos (<1 mg Cl g-1 peso seco foliar) la demanda puede ser cubierta por
una concentración de 100 µм Cl- en la solución nutritiva, a un suministro de 10 µм Cl-
el peso seco caulinar cae en un 50%, indicando que la selectividad en la toma de cloro
no es muy alta comparando, por ejemplo, con la del fósforo, donde el mucho mayor
requerimiento en el peso seco foliar (Sección 8.4.6) puede ser cubierto por el
suministro de aún menos de 10 µм.

Surge la pregunta acerca de la ocurrencia de deficiencia de cloro bajo

condiciones de campo. Asumiendo un contenido crítico de deficiencia de 1 mg Cl g -1
peso seco caulinar, el requerimiento del cultivo puede estar en el rango de 4-8 kg Cl
ha-1, que aproximadamente es la entrada a partir de lluvia en áreas bastante distantes
de los océanos, y aproximadamente 10 veces menos que la entrada a partir de lluvia
en parte cercanas al océano. Sin embargo, en suelos altamente lixiviados con una
baja entrada de cloro a partir de la lluvia y otras fuentes, puede presentarse deficiencia
de cloro aún en especies vegetales con bajo requerimiento de cloro. La probabilidad
de deficiencia de cloro y, así de la respuesta a fertilizantes de cloro, se incrementa en
especies vegetales con un alto requerimiento de cloro como el kiwi y los árboles de
palma en particular.

Hay también reportes de experimentos en campo con trigo y otros cereales

(que tiene un requerimiento relativamente bajo de cloro) en que los incrementos en el
rendimiento de grano fueron obtenidos por la fertilización con cloruro (e.g., KCl en vez
de K2SO4). Este incremento del rendimiento puede ser una combinación de varios
efectos, incluyendo el alivio de la deficiencia de cloro, la supresión de enfermedades
de pudrición radical, ó una combinación de la supresión de enfermedades y de las
mejoradas relaciones planta-agua. En kiwi, las realzadas tasas de toma de potasio y
un mejoramiento en el estado nutricional del potasio pueden ser efectos colaterales
adicionales por la aplicación de fertilizantes de cloruro.

Comparada con la deficiencia de cloro, la toxicidad es de mucha más

ocurrencia mundial y una factor general de estrés que limita el crecimiento vegetal
particularmente en regiones áridas y semiáridas. En promedio, las concentraciones de
cloruro en la solución externa de más de 20 mм puede conducir a la toxicidad en
especies vegetales sensibles, mientras que en especies tolerantes la concentración
externa puede ser cuatro a cinco veces mayor sin reducir el crecimiento. Estas
diferencias están relacionadas principalmente con las diferencias en la sensibilidad del
tejido foliar a contenidos excesivos de cloruro. Mas de 3.5 mg Cl g -1 peso seco foliar

Página 426
(~10 mм Cl- en el agua foliar) son toxicas para especies sensibles, como la mayoría de
árboles frutales, y para el fríjol y algodón. En contraste, 20-30 mg Cl g-1 peso seco
foliar (~60-90 mм Cl- en el agua foliar) no son dañinas para especies tolerantes como
la cebada, espinaca, lechuga, y remolacha azucarera. Las diferencias genotípicas en
la tolerancia al cloro están estrechamente relacionadas con los mecanismos de
tolerancia a las sales, que son discutidos en la Sección 16.6.

10. Elementos minerales beneficiosos

10.1 Definición

Los elementos minerales que cualquiera estimulan el crecimiento pero no son

esenciales (para una definición de esencialidad ver Capitulo 1) ó que son esenciales
solo para ciertas especies vegetales ó bajo condiciones específicas, son usualmente
definidos como elementos beneficiosos. Esta definición se emplea particularmente
para sodio, silicio, y cobalto. Hacer la distinción entre beneficioso y esencial es
especialmente difícil en el caso de algunos elementos traza. Los desarrollos en
química analítica y en los métodos de minimizar la contaminación durante los
experimentos de crecimiento pueden conducir bien en el futuro a un incremento en la
lista de los elementos micronutrientes esenciales y una correspondiente disminución
en la lista de los elementos minerales beneficiosos. El níquel es el más reciente
ejemplo de este desarrollo

10.2 Sodio

10.2.1 General

El contenido de sodio en la corteza terrestre es ~ 2.8%, comparando con el 2.6% para

potasio. En regiones templadas la concentración de sodio en la solución del suelo es
en promedio 0.1-1 mм, de modo que es similar ó mayor que la concentración de
potasio. En regiones semiáridas y áridas, particularmente bajo irrigación, son típicas
las concentraciones de 50-100 mм Na+ (principalmente como NaCl en la solución del
suelo) y tienen un bastante efecto perjudicial en el crecimiento de la mayoría de
cultivos (Sección 16.6). El ión sodio hidratado (Na+) tiene un radio de 0.358 nm,
mientras que el del ión potasio (K+) es 0.331 nm. La mayoría de plantas superiores
han desarrollado alta selectividad en la toma de potasio comparando con la del sodio,
y esto es particularmente obvio en el transporte al vástago (Capitulo 3). Las especies
vegetales son caracterizadas como natrofílicas ó natrofóbicas dependiendo de su
crecimiento respuesta al sodio y a su capacidad para su toma por las raíces y
transporte a larga distancia del sodio hacia los vástagos. Son grandes las diferencias
especies vegetales en la capacidad de toma de sodio por las raíces y su translocación
hacia los vástagos entre, pero también son considerables entre genotipos dentro de
especies. Las diferencias genotípicas en la toma por las raíces están relacionadas a
varios factores tales como las diferentes actividades/capacidades de las bombas de
eflujo de sodio (Sección 2.5.3), con la permeabilidad pasiva al sodio de las membranas
plasmáticas radicales, pero presumiblemente no con las diferencias en la respuesta de
la ATPasa de la membrana plasmática radical al sodio.

Para el rol del sodio en la nutrición mineral vegetal, se han considerado tres
aspectos: su esencialidad para ciertas especies vegetales, el grado al que este puede

Página 427
reemplazar las funciones del potasio en plantas, y su adicional efecto de promotor del
crecimiento.

10.2.2. Esencialidad; el sodio como nutriente mineral

Se estableció en 1965 por Brownell que el sodio es un elemento mineral esencial, i.e.,
un nutriente mineral, para la halófita Atriplex vesicaria. Cuando la contaminación con
sodio en la solución nutritiva básica se mantuvo mínima (debajo de 0.1 μм Na+), las
plantas se volvieron cloróticas y necróticas y no sucedio nuevo crecimiento, a pesar
del alto contenido de potasio en las plantas (Tabla 10.1). El crecimiento respuesta al
sodio en el rango de baja concentración (0.02 mм) fue muy dramático, aunque el
contenido de sodio (~0.1% en peso seco) estaba en el rango más típico para un
micronutriente. A un suministro mayor, sin embargo, el contenido de sodio estuvo en
un nivel más típico para un macronutriente, estando el crecimiento respuesta en este
último caso, por lo tanto más presumiblemente relacionado a las funciones del potasio
tal como en la osmorregulación.

Tabla 10. 1

Efecto de las concentraciones de sulfato de sodio en

el crecimiento y en el contenido de sodio y potasio en
las hojas de Atriplex vesicaria L. a
Tratamiento Peso seco Contenido foliar

(mм Na+) (mg. por 4 (mmol kg-1 peso

plantas) seco)
Na K
Nada 86 10 2834

0.02 398 48 4450

0.04 581 78 2504

0.20 771 296 2225

1.20 1101 1129 1688

a
A partir de Brownell (1965). La solución nutritiva
básica contenía 6 mм potasio.

En ulteriores estudios sobre las varias respuestas al sodio en halófitas y no

halófitas (glicófitas), fueron encontradas similares a aquellas mostradas en la Tabla
10.1 en especies caracterizadas por la vía fotosintética C4 y la vía CAM. En ausencia
del suministro de sodio todas las especies C4 crecieron pobremente y mostraron
síntomas visuales de deficiencia como clorosis y necrosis, ó aún fallo en la formación
de las flores. El suministro de 100 μм Na+ realzo el crecimiento y alivio los síntomas

Página 428
visuales. De acuerdo con estos estudios y su posterior confirmación, el sodio puede
ser clasificado como un nutriente mineral para por lo menos algunas de las especies
C4 en las familias Amarantáceas, Quenopodiáceas y Ciperáceas, las cantidades de
sodio requeridas para estas especies vegetales son más típicas de un micronutriente
que de un macronutriente. Sin embargo, no está justificada la conclusión de Brownell y
Cossland (1972) y Brownell (1979) de que el sodio es esencial para las especies
vegetales superiores en las cuales la vía C4 opera. En todos estos estudios no se han
incluido especies C4 como el maíz ó la caña de azúcar, i.e., las especies que son
típicamente natrofóbicas y tienen tasas de crecimiento similar en ausencia y presencia
del suministro de sodio. Según el conocimiento presente el sodio es esencial para
muchas, pero no todas las especies C4, y no es esencial para especies C3.

Muchas halófitas, ya sean especies C3 o C4 son notoriamente realzadas en

crecimiento a altas concentraciones de sodio en el sustrato (10-100 mм Na+). Aun para
halófitas extremas, sin embargo, el sodio no funciona como un macronutriente. Los
crecimientos respuesta de las halófitas al sodio simplemente reflejan un alto
requerimiento de sales para un ajuste osmótico, un proceso en el cual el sodio puede
ser mucho más conveniente que el potasio.

10.2.3 Papel en las especies C4

El principio de la vía fotosintética C4 es el lanzamiento de metabolitos entre el mesófilo

y las células de la vaina del haz (Sección 5.2.4) y el incremento en la concentración de
CO2 en las células de la vaina del haz para optimizar el ciclo de Calvin (Sección 9.4).
Esta ventaja de las plantas C4 sobre las plantas C3, se vuelve particularmente evidente
por lo tanto, a bajas concentraciones ambientales de CO2, con tal de que las plantas
C4 sean suplidas con sodio (Fig. 10.1). En los vástagos de A. tricolor los solo
contenidos de sodio tan bajos como 0.02% en el peso seco caulinar fueron necesarios
para llevar a cabo esta alta eficiencia en la utilización de CO2 a bajas concentraciones
ambientales. Sin embargo, en plantas A. tricolor deficientes en sodio el crecimiento fue
pobre y la clorosis fue severa a bajas concentraciones ambientales de CO 2. Las
crecientes concentraciones ambientales de CO2 realzaron el crecimiento como en la
especie C3 tomate, donde fue ausente el efecto del sodio sobre el crecimiento ó la
utilización del CO2.

Página 429
 Fig. 10.1 Crecimientos respuesta de plantas C4 y C3 frente al suministro de sodio y a
crecientes concentraciones ambientales de CO2. (En base a Johnston et al., 1984)

Estas diferentes curvas de crecimiento respuesta en A. tricolor sugieren que en

plantas C4 deficientes de sodio se deteriora ó no opera el mecanismo de concentración
de CO2. Para que el mecanismo sea operativo se requiere un flujo extensivo de
metabolitos entre las células del mesófilo y las de la vaina del haz mediado a través de
plasmodesmos y conducido por el gradiente de concentración de los metabolitos en el
citosol:

Hay diferentes tipos de plantas C4 en términos de las principales enzimas para

la descarboxilación en las células de la vaina del haz y de los principales substratos
que se mueven entre las células de la vaina del haz y del mesófilo (Tabla 10.2). Hewitt
(1983) sugirió que el requerimiento de sodio de las plantas C4 esta confinado a las
enzima de tipo málica dependiente de NAD+ (ME) y PEP-carboxiquinasa. Es ahora
conocido no ser el caso, y no es posible clasificar los requerimientos del sodio en
relación a los diferentes tipos de C4.

Tabla 10.2

Variaciones en la bioquímica de la fotosíntesis C4 encontrada en plantas C4 específicas a

Principales Energética de la Principales sustratos que se mueven desde b
descarboxilasas descarboxilación MC → Especies
BSC en BSC BSC BSC → MC representativas
NADP+ ME c Producción Malato Piruvato Zea mays

1 NADPH/CO2 Digitaria
sanguinalis
NAD+ ME Producción Aspartato Alanina/piruvato
Atriplex
1 NADH/CO2 spongiosa

PEP Consumo Aspartato PEP Portulaca

carboxiquinasa

Página 430
 1 ATP/CO2 oleracea

Panicum
maximum

Sporobolus
poiretti
a
A partir de Ray & Black (1979).

b
MC = cloroplastos del mesófilo; BSC = clorplastos de la vaina del haz.

c
ME = enzima málica

La deficiencia de sodio parece deteriorar particularmente la conversión de

piruvato en PEP lo que toma lugar en los cloroplastos del mesófilo y tiene un alto
requerimiento energético proporcionado por la fotofosforilación. Bajo deficiencia de
sodio en la especie C4 A. tricolor, la cual es de tipo NAD+-ME, se encontraron
acumulados los metabolitos C3 alanina y piruvato mientras que disminuyeron los
metabolitos C4 PEP, malato y aspartato (Tabla 10.3). En contrasto, en tomate (una
especie C3) ninguno de estos metabolitos fueron influenciados por el sodio,
sugiriéndose adicionalmente que se deteriora el funcionamiento de los cloroplastos del
mesófilo en plantas C4 bajo deficiencia de sodio. De acuerdo con esto, en A. tricolor y
Kochia childsii deficientes en sodio, se redujo la actividad del PS II en los cloroplastos
del mesófilo y se alteró drásticamente su ultraestructura, mientras que ninguno de
estos parámetros fueron afectados en los cloroplastos de la vaina del haz. El
resuministro de sodio restauro la actividad del PS II y alteró el nivel de metabolitos en
menos de tres días.

Tabla 10.3

Efecto de la nutrición del sodio (-Na = 0; +Na = 0.1 mм Na+) en algunos metabolitos en
los vástagos de Amaranthus tricolor (C4) y Lycopersicon esculentum (C3) a
Contenido (μmol g-1 peso fresco)
Alanina Piruvato PEPiruvato Malato Aspartato
Especie -Na +Na -Na +Na -Na +Na -Na +Na -Na +Na
A. tricolor 13.1 6.0 1.7 0.9 0.9 2.3 2.7 4.8 1.6 3.7

L. 2.5 2.6 0.1 0.1 0.2 0.2 11.3 11.3 1.9 1.9
esculentum
a
En base a Johnston et al. (1988).

No es claro el mecanismo de cómo el sodio afecta el metabolismo y la fina

estructura de los cloroplastos del mesófilo es especies C4 sensibles. Puede estar
involucrada una protección de la fotodestrucción. En especies C4 no solo el sistema de
limpieza de CO2 sino también el de asimilación de nitrato están confinados a las
células del mesófilo (Sección 8.2.1). De acuerdo con esto en especies C4 como A.
tricolor la actividad nitrato reductasa es muy baja en las hojas de plantas deficientes en

Página 431
sodio y puede restaurarse en menos de dos días después del resuministro de sodio. El
sodio realza específicamente la toma de nitratos por las raíces y la asimilación de
nitrato en las hojas. Interesantemente, la estimulación de la actividad nitrato reductasa
y el realce del crecimiento fueron ausentes cuando se proporciono N-NH4 ó cuando el
suministro de nitrato fue combinado con la adición de tungsteno, un inhibidor de la
nitrato reductasa. De este modo, en especies C4 deficientes en sodio, particularmente
las del tipo aspartato, la deficiencia de nitrógeno puede ser un factor adicional
involucrado en el deterioro del funcionamiento de la vía C4 (ver también Sección 5.2).

Se ha proporcionado una nueva perspectiva del papel del sodio en los

cloroplastos del mesófilo de diferentes tipos de especies C4 a partir de experimentos
que usaron cloroplastos aislados (Fig. 10.2). En los cloroplastos de P. miliaceum el
sodio realzo la tasa de toma de piruvato en una estequiometria de 1:1, sugiriendo que
el cotransporte de Na+/piruvato a través de la envoltura en el cloroplasto, es conducido
por una bomba de eflujo de Na+ estimulada por la luz (Fig. 10.2). En contraste, en los
cloroplastos del mesófilo de Zea mays fue ausente tal efecto del sodio sobre las tasas
de toma de piruvato. En base a evidencia adicional se supone que en especies C4 del
tipo NADP+-ME (Tabla 10.2) como Zea mays y Sorghum bicolor opera un cotransporte
H+/piruvato en vez del cotransporte Na+/piruvato en la envoltura de los cloroplastos del
mesófilo. Este resultado acentuara la necesidad de diferenciar entre los varios tipos
metabólicos C4 en estudios sobre el rol del sodio y la necesidad de incluir especies
para las cuales el sodio no es esencial para el crecimiento y las varias funciones
metabólicas en la vía fotosintética C4.

Fig. 10.2 Efecto del sodio (1 mм NaCl) sobre la toma de piruvato por cloroplastos del
mesófilo de Panicum miliaceum (tipo enzima málica dependiente de NAD+) y Zea
mays (tipo enzima málica dependiente de NADP+), y propuesto cotransporte
Na+/piruvato en P. miliaceum. (En base a Ohnishi et al., 1990)

10.2.4 Sustitución del potasio por el sodio

Son bien conocidos en la agricultura y horticultura los efectos beneficiosos del sodio
sobre el crecimiento de no halófitas (glicófitas). En general, las especies vegetales
pueden ser clasificadas dentro de cuatro grupos de acuerdo a las diferencias en su
crecimiento respuesta al sodio (Fig. 10.3).

Página 432
 Fig. 10.3 Esquema tentativo para la clasificación de plantas cultivadas de acuerdo
tanto al grado al que el sodio puede reemplazar el potasio en las plantas, como a la
estimulación adicional en el crecimiento por el sodio. Grupo A: principalmente
miembros de las Quenopodiáceas (e.g., remolacha azucarera, remolacha de mesa,
nabo, acelga suiza) y muchos pastos C4 (e.g., pasto de Rodas). Grupo B: col, rábano,
algodón, arveja, lino, trigo, y espinaca. Grupo C: cebada, millo, arroz, avena, tomate,
papa, y ryegrass. Grupo D: maíz, centeno, soya, fríjol Phaseolus, y fleo.

En el grupo A no solo puede una alta proporción de potasio ser reemplazada

por el sodio sin un efecto en el crecimiento; sucede una estimulación adicional del
crecimiento que no puede ser lograda al incrementar el contenido de potasio en las
plantas. En el grupo B se observan específicos crecimientos respuesta al sodio, pero
estos son mucho menos claros. También, una proporción mucho menor de potasio
puede ser reemplazada sin un deterioro en el crecimiento. En el grupo C la
substitución puede solo tomar lugar a un muy limitado grado y el sodio no tiene efecto
específico sobre el crecimiento. En el grupo D no es posible la substitución de potasio.
Esta clasificación no puede ser usada en un sentido estricto, por supuesto, debido a
que esta no toma en cuenta, por ejemplo, las diferencias entre cultivares dentro de una
especie en la substitución del potasio por el sodio. Estas diferencias pueden ser
considerables, como se ha mostrado en tomate.

Por lo general, las diferencias en los crecimientos respuesta de las especies

natrofóbicas y natrofílicas están relacionadas con las diferencias en la toma,
particularmente con la traslocación del sodio hacia los vástagos (Capitulo 3). Un
ejemplo de esto se muestra en la Fig. 10.4 para remolacha azucarera y fríjol. En
remolacha azucarera el sodio es rápidamente translocado hacia los vástagos, donde
este reemplaza la mayoría del potasio. Esta sustitución incrementa el peso seco
vegetal a valores por encima de aquellos en plantas deficientes en potasio (0.05 mм
K+) y encima de aquellos en plantas que reciben un gran suministro de potasio (5.0 mм
K+). En contraste, el crecimiento en plantas de fríjol deficientes en potasio (0.5 mм K+)
es aún más deteriorado por el sodio. Las razones para la falta de crecimiento
respuesta en fríjol son bastante obvias, por lo menos para los vástagos; en las raíces
del fríjol existe un efectivo mecanismo (mecanismo de exclusión) que restringe el
transporte de sodio hacia los vástagos (Capitulo 3). El potencial para el reemplazo del

Página 433
potasio por el sodio es por lo tanto muy limitado ó ausente en el grupo de especies D
como el fríjol.

Fig. 10.4 Peso seco y contenido de potasio y sodio en remolacha azucarera (cv.
Zarpes Klein E type) y fríjol (cv. Windsor Long Pod) cultivados en soluciones nutritivas
con diferentes concentraciones de potasio y sodio. Las concentraciones en mм son
indicadas en las columnas. (En base a Hawker et al., 1974)

Las similares diferencias encontradas entre especies vegetales se han

encontrado en experimentos bajo condiciones controladas en pastos de forraje, como
el ryegrass natrofílico y el fleo natrofóbico. Las diferentes estrategias para regular el
transporte de sodio hacia los vástagos tienen importantes consecuencias en plantas
forrajeras para nutrición animal y en plantas de cultivo para la tolerancia a las sales en
general. La mayoría de los cultivos agrícolamente importantes se caracterizan por un
comportamiento natrofóbico mas o menos notorio (Grupos C y D, Fig. 10.3) con una
correspondientemente baja tolerancia a las sales. Cuando se exponen a altas
concentraciones de NaCl el mecanismo de exclusión en las especies natrofóbicas
(referidas como excluders) no pudo evitar el transporte masivo de Na+ hacia el vástago
y la inhibición de las funciones metabólicas y el crecimiento. En soya, por lo tanto
existe una estrecha correlación positiva entre la capacidad de evitar el transporte del
sodio hacia los vástagos y la depresión del crecimiento por las altas concentraciones
de NaCl en el sustrato. En contraste, especies natrofílicas, especialmente aquellas del
grupo A, tienen una tolerancia salina de moderada a alta y se comporta como
includers. Bajo condiciones salinas ellas acumulan una grande cantidad de sodio en
los vástagos, donde este es utilizado en las vacuolas de las células foliares para el
ajuste osmótico, dependiendo de la especie vegetal y del genotipo dentro de la
especie (Sección 16.6.3).

También en especies natrofílicas, esta limitada la sustitución del potasio por el

sodio en los vástagos. La extensión de la sustitución difiere entre órganos individuales
y entre compartimentos celulares, siendo mucho mayor en las vacuolas, pero muy
limitada en el citoplasma. Los valores promedio para la sustitución en el vástago
entero están por lo tanto descaminados y subestiman la esencialidad del potasio para
el crecimiento y el metabolismo. En tomate, por ejemplo, el reemplazo del potasio por

Página 434
el sodio toma lugar principalmente en los pecíolos de las hojas expandidas. En la
remolacha azucarera la sustitución puede ser muy alta en hojas maduras, pero es
mucho menor en hojas en expansión, conduciendo a un gradiente abrupto e inverso
en las relaciones potasio/sodio en hojas de diferentes edades (Tabla 10.4)

Tabla 10.4

Efecto del reemplazo del potasio por el sodio en la solución nutritiva en el contenido de
potasio y sodio en remolacha azucarera (cv. Fia) a
Suministro de K+ y Na+ (mм)
+
5.0 K 0.25 K+ + 4.75 0.10 K+ + 4.90
+
Na Na+
Edad y posición de las hojas K Na K Na K Na
Vástago entero 3.0 <0.03 0.24 2.72 0.10 3.29

Hojas viejas (nos. 1-7) 3.43 <0.03 0.18 3.05 0.05 4.20

Hojas intermedio (nos. 8-15) 2.36 <0.03 0.34 2.01 0.14 2.97

Hojas jóvenes (nos. 16-22) 1.87 <0.03 0.52 1.75 0.48 1.82
a
Contenidos de sodio y potasio expresados como mmol g-1 peso seco. A partir de
Marschner et al., (1981b).

En las hojas viejas casi todo el potasio puede ser reemplazado por el sodio y
hacerse disponible para funciones específicas en tejidos meristemáticos y en
expansión. En contraste, en hojas jóvenes en expansión hay un nivel umbral de
sustitución de ~0.5 mmol potasio por gramo de peso seco (Tabla 10.4), que
corresponde a una concentración de ~50 mм K+ kg-1 peso fresco, y aproximadamente
con los 100-150 mм K+ requeridos en el citoplasma (Sección 8.7.2).

Hay evidencia de esencialidad del potasio para la formación de clorofila en el

tejido foliar en expansión de remolacha azucarera, para la inducción de la nitrato
reductasa en hojas de espinaca, y para la traducción de mRNA en los ribosomas del
germen de trigo. En el último caso, el requerimiento específico es de 100-120 mм K+ y
es independiente de la tolerancia a las sales de los genotipos de trigo.

En especies natrofóbicas tales como el maíz y fríjol hay un requerimiento

absoluto de potasio para la mayoría de sus funciones metabólicas (Sección 8.7).
Puede presentarse reemplazo del potasio por el sodio en algún grado en las vacuolas
radicales, mientras que tal sustitución en el citoplasma causa cambios dramáticos en
la delicada estructura del citoplasma y de sus organelos.

10.2.5 Estimulación del crecimiento por el sodio

Página 435
 Además de la substitución del potasio (efecto ahorrador del sodio), la estimulación de
crecimiento por sodio es de gran interés practico y científico. De esto surge la
posibilidad de aplicar fertilizantes económicos con bajo grado de potasa con una
mayor proporción de sodio, y esto incrementa el potencial de la seleccionar y mejorar
exitosamente para la adaptación de cultivos vegetales a suelos salinos.

Las respuestas al sodio difieren no solo entre especies vegetales sino también
entre genotipos de una especie, como se muestra en la Tabla 10.5. Comparado con
los efectos del suministro con solo potasio, la sustitución de la mitad del potasio en el
substrato por el sodio condujo a un incremento del peso seco en las plantas y del
contenido de sacarosa en la raíz de almacenamiento en todos los tres genotipos.
Cuando el 95% del potasio en el substrato (y ~90% dentro de las plantas) fue
reemplazado por el sodio, el peso seco vegetal no fue afectado ulteriormente, en su
lugar, se redujo severamente la producción de sacarosa por planta en los dos
genotipos Monohill y Ada. La disminución en Monohill resulto a partir de una menor
concentración de sacarosa (Tabla 10.5) y en Ada a partir de un cambio en el
crecimiento caulinar a expensas del crecimiento en la raíz de almacenamiento, un
efecto que es típico en la remolacha azucarera con altos niveles de suministro de
sodio pero bajos de potasio. En Fia, sin embargo, se realzo la concentración y
producción de sacarosa cuanto más potasio fuera reemplazado por el sodio. La
tolerancia a las sales difirió entre los tres genotipos, de acuerdo con el patrón general
de clasificación (Fig. 10.3). El genotipo Fia tolero hasta 150 mм NaCl en el medio
externo sin una significante reducción del crecimiento, mientras que el crecimiento fue
severamente deprimido a esta concentración en los otros dos genotipos.

Tabla 10.5

Diferencias genotípicas en la respuesta de plantas de remolacha azucarera al reemplazo

del potasio por el sodio en la solución nutritiva a
Tratamiento Peso seco
(mм) Sacarosa en la raíz de almacenamiento
(g por (% peso (g. por raíz de
Genotipo K+ Na+ planta) fresco) almacenamiento)
Monohill 5.0 - 115 9.2 54.4

2.5 2.5 133 11.9 49.6

0.25 4.75 126 7.6 34.2

Ada 5.0 - 86 4.9 19.0

2.5 2.5 131 7.1 43.3

0.25 4.75 132 7.7 20.9

Fia 5.0 - 44 10.0 13.7

Página 436
 2.5 2.5 65 10.4 20.3

0.25 4.75 84 11.2 27.9

a
Duración del experimento 9 semanas. A partir de Marschner et al. (1981b).

La estimulación del crecimiento por el sodio es causada principalmente por su

efecto sobre la expansión celular y en el balance hídrico vegetal. No solo el sodio
puede reemplazar al potasio en su contribución al potencial de solutos en las vacuolas
y consecuentemente en la generación de turgor y expansión celular (Sección 8.7), este
puede sobrepasar al potasio en este aspecto ya que se acumula preferentemente en
las vacuolas. La superioridad del sodio puede ser demostrada mediante la expansión
in vitro de segmentos foliares de remolacha azucarera así como en plantas intactas de
remolacha azucarera, en donde el área foliar, el grosor y la suculencia de la hoja son
considerablemente mayores cuando una alta proporción del potasio es reemplazada
por el sodio. Un ejemplo de este efecto es mostrado en la Tabla 10.6. Las hojas son
más suculentas, esto es que son más gruesas y almacenan mas agua por unidad de
área foliar. La suculencia es una adaptación morfológica que es usualmente
observada en especies tolerantes a las sales cultivadas en sustratos salinos y es
considerado un mecanismo buffer importante contra los cambios deletéreos en el
potencial hídrico foliar bajo condiciones de estrés hídrico moderado. Un mejor ajuste
osmótico es también un principal factor en la estimulación del crecimiento en halófitas
por el mayor suministro de sodio.

Tabla 10.6

Efecto del reemplazo de potasio por sodio en la solución nutritiva en las hojas de remolacha azucarera
(cv. Monohill) a
Contenido en laminas
Peso seco foliares Área foliar Grosor Suculencia
Suministro remolacha foliar
(mmol g-1 peso seco) (cm2 por (g H2O dm-
(mм) (g. por planta) K Na hoja) (μm) 2
)
+
5K 7.6 2.67 0.03 233 274 3.07

0.25 K+ + 4.75 9.7 0.43 2.45 302 319 3.71

Na+
a
En base a Hampe & Marschner (1982).

El sodio no solo incrementa el área foliar sino también el numero de estomas

por unidad de área foliar (Tabla 10.7). El contenido de clorofila, sin embargo, es menor
en estas plantas y esto puede ser responsable de la baja tasa de fotosíntesis neta por
unidad de área foliar. Las mayores tasas de crecimiento en plantas de remolacha
azucarera con alto contenido de sodio pero bajo de potasio son por lo tanto el
resultado, no del incremento en la eficiencia fotosintética, sino de una mayor área
foliar.

Página 437
 Tabla 10.7

Efecto del reemplazo del potasio por sodio en la solución nutritiva sobre las propiedades de las hojas de la
remolacha azucarera y sobre el consumo de agua a diferentes potenciales osmóticos (± manitol) de la
solución nutritiva a
Fotosíntesis Consumo de agua
Estomas en la Clorofila neta
Suministro superficie inferior (g H2O g-1 peso fresco
-1 -2 -
(mg g peso (mg CO2 cm h incrementado)
(mм) (no. cm-2) seco) 1
) -0.02 MPa b -0.4 MPa b
+
5.0 K 11 807 12.1 15.2 17.7 28.2

0.25K+ + 4.75 15 127 9.2 14.4 26.5 24.6

Na+
a
En base a Hampe & Marschner (1982).
b
Potencial osmótico de la solución nutritiva.

Cuando es alta la disponibilidad de agua en el substrato en remolacha

azucarera el sodio incrementa el consumo de agua por unidad de peso fresco
incrementado (Tabla 10.7), esto es, se disminuye la eficiencia en el uso del agua como
también se ha observado en coliflor. Sin embargo, si la disponibilidad de agua en el
substrato es disminuida mediante la adición de manitol, disminuye ligeramente el
consumo de agua por unidad de peso fresco incrementado en plantas suplidas con
sodio, pero aumenta rápidamente en plantas que solo reciben suministro de potasio.
En el ultimo caso es mucho mas deprimida la tasa de crecimiento que la tasa de
transpiración debido a la disminución del potencial osmótico a -0.4 Mpa.

El sodio mejora el balance hídrico vegetal cuando el suministro de agua es

limitado. Esto obviamente ocurre vía regulación estomatal (Fig. 10.5). Con una súbita
disminución en la disponibilidad de agua en el substrato (estrés por sequía) los
estomas de plantas suplidas con sodio se cierran mas rápidamente que los de las
plantas suministradas con solo potasio y, después de la liberación del estrés, exhiben
un considerable retraso en la apertura. Como consecuencia, en plantas suplidas con
sodio el contenido relativo de agua foliar es mantenido a un nivel mayor aun a baja
disponibilidad de agua en el substrato (periodos de sequía, suelos salinos). El
reemplazo del potasio por el sodio en su rol en la apertura estomatal se ha mostrado
en franjas epidérmicas de la especie Commelina y puede por lo tanto ser una
característica común de las especies natrofílicas.

Página 438
Fig. 10.5 Efecto de un estrés por sequía transitorio (disminución en el potencial hídrico
de la solución a -0.75 MPa mediante la aplicación de manitol) sobre la resistencia
estomatal al intercambio de vapor de agua en hojas de remolacha azucarera (cv.
Monohill). Las plantas fueron cultivadas en soluciones nutritivas bien con 5 mм K+
(●▬●) ó 0.25 mм K+ + 4.75 mм Na+ (○---○). (En base a Hampe & Marschner, 1982).

Presumiblemente, los efectos del sodio sobre la expansión celular y el balance

hídrico en plantas son también responsables principalmente de las observaciones de
que, bajo condiciones de campo, los rendimientos de remolacha azucarera obtenidos
mediante la aplicación de fertilizantes de sodio son algunas veces mayores que
mayores que aquellos producidos por los fertilizantes de potasio. La aplicación de
fertilizantes de sodio iniciando el periodo de crecimiento resulta en un incremento del
índice de área foliar y en un correspondiente aumento en la intercepción lumínica,
mejorando de este modo la eficiencia de las hojas en el uso del agua bajo condiciones
de moderado estrés por sequía durante el periodo de crecimiento.

El reemplazo a nivel celular de una alta proporción de potasio por sodio puede
también afectar la actividad de enzimas, que responden particularmente al potasio
(Sección 8.7). Por ejemplo, el potasio es cuatro veces más efectivo que el sodio en
activar la almidón sintasa que cataliza la reacción de la ADP-glucosa a almidón. De
este modo, en hojas de plantas en que una alta proporción de potasio es reemplazada
por sodio, es mucho menor el contenido de almidón pero es mucho mayor el contenido
de carbohidratos solubles, particularmente sacarosa. Este cambio puede favorecer la
expansión celular en el tejido foliar. Además, el sodio es más efectivo que el potasio
en estimular la acumulación de sacarosa en el tejido de almacenamiento de la
remolacha azucarera (Sección 5.4). Este efecto del sodio sobre el almacenamiento de
la sacarosa parece estar relacionado con la estimulación de la actividad de la ATPasa
en el tonoplasto de las células de almacenamiento de la remolacha. Está bien

Página 439
documentada la existencia de ATPasas que requieren las presencia de ambos potasio
y sodio para su máxima actividad en raíces de especies natrofílicas.

10.2.6. Aplicación de fertilizantes de sodio

Dadas las diferencias genotípicas en el crecimiento respuesta al sodio y la abundancia

de sodio en la biosfera, uno puede esperar que la aplicación de sodio tenga efectos
beneficiosos: (a) en especies vegetales natrofílicas; (b) cuando los niveles disponibles
de potasio ó sodio ó de ambos en el suelo son bajos; y (c) en áreas con precipitación
irregular ó con sequías pasajeras ó con ambas durante el periodo de crecimiento.

El reemplazo potencial del potasio por sodio debe ser tomado en cuenta
cuando este siendo considerada la aplicación de fertilizantes a especies natrofílicas.
Cuando el contenido de sodio en las hojas es alto, el contenido de potasio requerido
para el optimo crecimiento disminuye desde 3.5 a 0.8% del peso seco foliar en
ryegrass italiano y desde 2.7 a 0.5% en pasto de Rodas, ó desde 4.3 a 1.0 en lechuga.
Hay también correspondientes diferencias en los niveles óptimos en hojas de tomate y
de remolacha azucarera.

El contenido de sodio en plantas forrajeras y de praderas es un factor

importante en la nutrición animal. El requerimiento de sodio para vacas de ordeño
diario es ~0.20% peso seco del forraje, el cual es considerablemente mayor que el
contenido promedio de sodio en especies de pastoreo natrofóbicas. En contraste, el
contenido de potasio en estas especies natrofóbicas es usualmente al menos
adecuado, pero a menudo excede la necesidad del animal, la cual esta en el rango de
2-2.5% peso seco. El uso de fertilizante de sodio para incrementar el contenido de
sodio en plantas forrajeras y de praderas es de este modo un procedimiento
importante en grandes áreas del mundo. Los altos contenidos de sodio incrementan la
aceptabilidad del forraje para los animales y realzan su toma diaria de comida. Sin
embargo, los fertilizantes de sodio son efectivos solo cuando se aplican a praderas ó
pasturas mixtas con una proporción razonablemente alta de especies natrofílicas.

10.3 Silicio

10.3.1 General

El silicio es el segundo elemento más abundante en la corteza terrestre. En soluciones

del suelo la forma predominante es el ácido monosilicico, Si(OH)4, con una solubilidad
en el agua (a 25ºC) de ~2 mм (equivalente a 56 mg Si l-1). En promedio, las
concentraciones en las soluciones del suelo son de 14-20 mg Si l-1 (rango cercano a
3.5-40 mg) con una tendencia a disminuir las concentraciones a alto pH (>7) y cuando
están presentes grandes cantidades de sesquióxidos en los suelos y domina la
adsorción de aniones. Tales condiciones son generalizadas en suelos tropicales
altamente alterados. Concentraciones de silicio en soluciones acuosas mayores a 56
mg Si l-1 indican ó sobresaturación del Si(OH)4 ó polimerización parcial de ácido
monosilicico.

Página 440
 El ácido silícico, Si(OH)4, tiene un número de semejanzas con el ácido bórico,
B(OH)3, ambos son ácidos muy débiles en soluciones acuosas, interactúan con
pectinas y polifenoles en la pared celular, y están principalmente localizados en las
paredes celulares. En contrate al boro, la esencialidad del silicio ha sido demostrada
hasta ahora solo en unas pocas especies vegetales, pero es beneficioso para muchas
especies y, bajo ciertas circunstancias, para la mayoría de plantas superiores. Ha sido
recientemente declarado que la omisión del silicio en soluciones nutritivas significa la
imposición de un estrés ambiental atípico.

10.3.2 Toma, contenido y distribución

Las plantas superiores difieren característicamente en su capacidad para la toma de

silicio. Dependiendo de su contenido de silicio (SiO2, expresado como porcentaje de
peso seco caulinar), ellas pueden ser divididas en tres grandes grupos: los miembros
de las Ciperáceas, como la cola de caballo (Equisetum arvense) y especies
Gramíneas de aniego, como el arroz, 10-15%; especies Gramíneas de secano, como
la caña de azúcar y la mayoría de especies cereales, y pocas dicotiledóneas, 1-3%; y
la mayoría de dicotiledóneas, especialmente leguminosas <0.5%. En una muestra de
175 especies vegetales cultivadas en el mismo suelo, Takahashi & Miyake (1977)
distinguieron entre las acumuladoras de silicio -plantas en las que la toma de silicio
excede por mucho la toma de agua- y las no acumuladoras -plantas en las que la toma
de silicio es similar a ó es menor que la toma de agua. La Tabla 10.8 ilustra la relación
entre especie vegetal, concentración de silicio, y la toma de silicio. En este
experimento, se ha medido y calculado el contenido de silicio en los vástagos. En el
último caso, se ha asumido que la toma de silicio y agua sucede en la misma
proporción como en la solución externa. Es evidente que, a bajas concentraciones
externas, el arroz, y en un menor grado el trigo, toman más silicio que el calculado,
indicando una toma activa ó un mecanismo de transporte. En arroz pero no en trigo,
aún a la mayor concentración externa se puede aún observar un componente activo.

Tabla 10.8

Contenido de silicio medido y calculado en los vástagos de especies vegetales cultivadas en

soluciones nutritivas con diferentes concentraciones de silicio a
Concentración de Coeficiente de Contendio de SiO2
Si en la solución traspiración
nutritiva (mg kg-1 peso seco)
Especie (l H2O kg-1 peso Medido Calculado Relación
-1 b
vegetal (mg SiO2 l ) seco) medido/calculado
Arroz 0.75 286 10.9 0.2 54.5

30 248 94.5 7.4 12.7

162 248 124.0 40.2 3.1

Página 441
Trigo 0.75 295 1.2 0.22 5.5

30 295 18.4 8.9 2.1

162 267 41.0 43.3 0.9

Soya 0.75 197 0.2 0.15 1.3

30 197 1.7 5.9 0.3

162 197 4.0 31.9 0.1

a
A partir de Vorm (1990)
b
Asumiendo toma “no selectiva” de silicio mediante flujo másico

Según esto, en arroz y otras especies acumuladoras, la toma de silicio está

estrechamente relacionada con el metabolismo radical y no es muy afectada por la
tasa de transpiración. Es por lo tanto más probable que en plantas acumuladoras
durante el transporte radial a través de las raíces esté involucrado un componente
sustancial del transporte simplástico de silicio como también se indica por su
acumulación en el protoplasto de células corticales y particularmente en las
endodérmicas, por ejemplo de Sorghum bicolor

En contraste al trigo y particularmente al arroz, en soya (Tabla 10.8) la toma y

el transporte radial del silicio a través de las raíces hacia los vasos del xilema están
muy restringidos a altas concentraciones de silicio, indicando un efectivo mecanismo
de exclusión. Los altos contenidos de silicio en los vástagos del arroz y del trigo
correspondieron con los notablemente menores coeficientes de transpiración (Tabla
10.8), un efecto colateral del silicio que puede ser considerado beneficioso (ver
Sección 10.3.3).

En especies vegetales como el trigo donde existe una correlación bastante

estrecha entre la tasa de transpiración y la toma de silicio, el contenido de silicio en la
materia seca caulinar ha sido considerado un parámetro conveniente para los cálculos
de eficiencia en el uso del agua de un cultivo; sin embargo esta aproximación tiene
muchas limitaciones (Sección 3.2.3). Aun dentro de una especie, como cebada, los
cultivares difieren mucho en su toma de silicio, en paralelo a sus diferencias en la tomo
de boro.

También en acumuladoras de silicio como Sorghum bicolor la endodermis

radical actúa como una barrera para el transporte radial de silicio. A lo largo del eje
radical desde las zonas apicales a las básales hay un abrupto incremento en la
deposición de silicio en la pared interna de las células endodérmicas. La silificación de
la endodermis puede actuar como una barrera mecánica efectiva contra la invasión del
estele por patógenos y parásitos, como Striga (Capitulo 11).

De acuerdo al conocimiento actual, el transporte a larga distancia del silicio en

plantas está confinado al xilema, y son depositadas cantidades relativamente grandes
de silicio en las paredes celulares de los vasos xilemáticos donde puede ser

Página 442
importante en evitar la compresión de los vasos cuando las tasas de transpiración son
altas. La distribución del silicio dentro del vástago y los órganos del vástago está
determinada por la tasa de respiración del órgano y, para un órgano dado, como una
hoja, esta depende de la edad de la hoja. La mayoría del silicio permanece en el
apoplasto y es depositado después de la evaporación del agua en el punto final del
flujo de transpiración, principalmente en las paredes externas de las células
epidérmicas en ambas superficies de las hojas así como en las brácteas de las
inflorescencias de especies gramíneas. El silicio es depositado cualquiera como sílice
amorfo (SiO2•nH2O, “ópalo”) ó también como los llamados fitolitos de ópalo con tres
formas dimensionales distinguibles. La deposición preferencial de silicio en el
apoplasto de las células epidérmicas y tricomas se refleja en las semejanzas entre las
características superficiales de una hoja y la estructura de los depósitos de silicio. Las
paredes celulares epidérmicas son impregnadas con una firme capa de silicio y se
vuelve una barrera efectiva contra ambas, perdida de agua por transpiración cuticular
e infecciones fungosas (Capitulo 11). En pastos una porción considerable de silicio en
la epidermis de ambas superficies foliares está también localizado intracelularmente
en las llamadas células silíceas ó células “buliformes”.

La deposición de silicio en los pelos de las hojas, culmos, brácteas de la

inflorescencia y en los pelos rizados de cereales de grano como el trigo se sospecha
que plantean una amenaza a la salud humana. Hay considerable evidencia de que las
brácteas de la inflorescencia de los pastos del género Phalaris y de mijo meno (Setaria
italica) contienen abundantes fibras silíceas elongadas que caen dentro del rango de
tamaño crítico de fibras que han sido clasificadas como cancerígenas. Hay
impresionantes correlaciones entre el cáncer de esófago y el consumo de cualquiera
de mijo menor en la China del norte, ó del trigo contaminado con Phalaris en el Medio
Este.

Hay evidencia creciente de la necesidad de modificar la perspectiva tradicional

de la deposición de silicio en las paredes celulares como un proceso puramente físico
que conduce a una estabilización mecánica (rigidez) del tejido y actúa como una
barrera mecánica a los patógenos. La deposición de silicio está bajo bastante estricto
control metabólico y temporal. Por ejemplo, en pelos foliares de pastos las formas
estructurales de los depósitos de sílice cambian particularmente durante la transición
de la formación de pared celular primaria a secundaria de silicio con forma laminar a
globular. Estos cambios son obviamente dictados por los cambios en los metabolitos
de la pared celular que interactúan con el ácido silícico (formación de enlaces éster)
conduciendo a la deposición gruesa de silicio dentro de la estructura madura de la
pared celular. También en los efectos protectores del silicio contra insectos y
patógenos, además de la barrera mecánica, está involucrado un componente dinámico
de redistribución del silicio (Sección 11.2.2).

10.3.3 Rol en el metabolismo

Está bien documentada la esencialidad del silicio en organismos unicelulares como

diatomeas, y se conocen muchos detalles de sus funciones metabólicas en estos
organismos. Esta razonablemente bien establecida en plantas superiores la
esencialidad del silicio para especies silicófilas como Equisetum arvense y ciertas
especies de pastos de aniego. En arroz de aniego carente de silicio, se reduce
notablemente el crecimiento vegetativo y la producción de grano y pueden presentarse

Página 443
síntomas de deficiencia, como la necrosis de hojas maduras y el marchitamiento
vegetal, sugiriendo, pero no comprobando, que el silicio es esencial para el
crecimiento del arroz. Sin embargo, todavía no se ha demostrado el fallo para
completar su ciclo de vida. El requerimiento actual de silicio para el crecimiento
vegetativo parece ser extremadamente bajo aún para arroz, en donde el mayor
requerimiento de silicio parece estar confinado a la etapa reproductiva (Tabla 10.9).
Durante la etapa reproductiva el silicio es transportado preferentemente a las hojas
bandera, y la interrupción del suministro de silicio en esta etapa deteriora la fertilidad
de las espiguillas. No son conocidos ni los sitios de acción (fuente ó demanda) ni el
mecanismo de acción por los cuales el silicio afecta la fertilidad de las espiguillas.

Tabla 10.9

Efecto del silicio suplido a diferentes etapas de crecimiento en el crecimiento y

rendimiento de grano en arroz de aniego a
Suministrob en la etapa -Si +Si -Si +Si
vegetativa
-Si -Si +Si +Si
b
Suministro en la etapa
reproductiva c
% SiO2 (peso seco caulinar) 0.05 2.2 6.9 10.4

Peso seco (g. por maceta)

Raíces 4.0 4.3 4.2 4.7

Vástagos 23.5 26.5 31.0 33.6

Grano 5.3 6.6 10.3 10.8

a
En base a Okuda & Takahashi (1965) y Takahashi & Miyake (1977)
b
+Si, 100 mg SiO2 l-1; -Si, sin suministro de silicio
c
Emergencia de la espiga

La caña de azúcar es otra planta acumuladora de silicio que responde

fuertemente al suministro de silicio. Bajo condiciones de campo para el rendimiento
optimo de la caña en términos de materia seca foliar se requiere por lo menos un 1%
de silicio (~2.1% SiO2), y a 0.25% silicio el rendimiento cae a cerca de la mitad. Tales
drásticas reducciones están asociadas con los típicos síntomas de deficiencia visibles
(“moteado foliar”) en las láminas foliares expuestas directamente a plena luz solar. En
contraste, bajo condiciones de invernadero el requerimiento de silicio para la caña de
azúcar es extremadamente bajo, lo cual no apoya la afirmación de la esencialidad del
silicio como un elemento mineral para la caña de azúcar.

Como, aún para plantas acumuladoras de silicio como el arroz de aniego y la

caña de azúcar, todavía no se ha demostrado la esencialidad del silicio, se ha
recibidos con sorpresa reportes de esencialidad del silicio para el tomate y pepino,
soya y fresa. La detención del suministro de silicio no solo redujo drásticamente el

Página 444
rendimiento de fruto sino que también causo malformación en las hojas recién
desarrolladas, marchitamiento, senescencia prematura, deteriorada viabilidad del
polen y en casos severos el fallo en el cuajado del fruto. Ha sido particularmente
dañina la falta de suministro de silicio bajo condiciones de abundante iluminación. En
la reexaminación de estos resultados del silicio como un nutriente mineral para
especies dicotiledóneas no acumuladoras se ha demostrado que estos efectos del
silicio están confinados a las plantas suplidas con altas concentraciones de fósforo e
insuficientes de zinc, y bajo estas condiciones el silicio contrarresto la deficiencia de
zinc inducida por la toxicidad por fósforo, un desorden que fue discutido en la sección
9.4.8. El suministro de silicio incrementó la disponibilidad fisiológica de zinc a las
plantas por un mecanismo desconocido. Este efecto beneficioso del silicio sobre la
disponibilidad del zinc también merece atención en la caña de azúcar.

Debido a su abundancia en la biosfera, la esencialidad del silicio como un

micronutriente para las plantas superiores es muy difícil de probar. Aún el agua
altamente purificada contiene cerca de 20 nм silicio, y correspondientemente las hojas
de plantas acumuladoras de silicio que fueron sometidas al llamado tratamiento sin
silicio usualmente contenían entre 1-4 mg SiO2 g-1 peso seco foliar.

Ha habido solo pocos estudios profundos sobre los cambios metabólicos en las
plantas superiores cuando se omite el silicio en la solución externa ó cuando es
suplido un inhibidor específico del metabolismo del silicio, el ácido germánico. En
ausencia de silicio se ha observado en caña de azúcar una considerable disminución
en la incorporación del fosfato inorgánico a ATP, a ADP, y a fosfatos de azúcar; en
raíces de trigo declina la proporción de lignina en las paredes celulares y aumenta la
de los compuestos fenólicos. Este último aspecto merece una atención particular por
varias razones. Algo del silicio enlazado a la pared celular está presumiblemente
presente como un éster derivado del ácido silícico (R1–O-Si-O-R2) que actúa como
puente en la organización estructural de los poliuronidos. Además, el silicio parece
influenciar el contenido y el metabolismo de los polifenoles en las paredes celulares
xilemáticas. Como lo mostró Weiss & Herzog (1978) el ácido silícico, como el ácido
bórico, tiene una alta afinidad por los o-difenoles como el ácido cafeico y los
correspondientes esteres, formando complejos de silicio mono-, di- y poliméricos de
alta estabilidad y baja solubilidad:

El silicio puede por lo tanto afectar la estabilidad de plantas superiores no solo

como una deposición inerte en las paredes celulares lignificadas sino también al
modular la biosíntesis de lignina. Como acentúo Raven (1983), el silicio como material
estructural requiere mucha menos energía que la lignina. Se requiere cerca de 2g. de
glucosa para la síntesis de 1g. de lignina; la proporción del requerimiento de energía
para la lignina a aquella para el silicio es de 20:1.

Página 445
 Más recientemente, se ha proporcionado evidencia de que el silicio no solo
contribuye a la rigidez y fortaleza de la pared celular sino que también puede
incrementar la elasticidad de la pared celular durante el crecimiento por extensión. En
las paredes celulares primarias el silicio interactúa con constituyentes de la pared
celular como las pectinas y polifenoles, y estos entrecruzamientos obviamente
incrementan la elasticidad de la pared celular durante el crecimiento por extensión, un
efecto que es particularmente evidente en Pinus taeda L. bajo estrés por sequía. Este
tiene un paralelo interesante al rol del silicio sobre el crecimiento de las fibras del
algodón. Durante la fase inicial del crecimiento por elongación el contenido de silicio
en la fibra de algodón es bastante alto (0.5% Si en la materia seca) y disminuye con el
engrosamiento de la pared secundaria, esto es., deposición de celulosa. El mayor
contenido de silicio se ha encontrado en variedades de algodón con largas fibras finas.
Este efecto del silicio en las paredes celulares primarias es opuesto a aquel
usualmente observado, por ejemplo, en las hojas cuando grandes cantidades de silicio
son incorporadas en las paredes celulares secundarias, pero tiene notables
semejanzas con la función del boro en las paredes celulares (Sección 9.7.4). La
importancia relativa del boro y silicio en las paredes celulares primarias puede
depender de la especie vegetal. Las especies gramíneas y dicotiledóneas difieren
mucho mas en su composición de la pared celular y en su requerimiento de boro el
cual es opuesto a su capacidad de toma de silicio y a los crecimientos respuesta frente
al suministro de silicio.

10.3.4. Efectos beneficiosos

El silicio tiene otros bien documentados y rápidamente visibles y/ó mensurables

efectos beneficiosos. Bajo condiciones de campo, particularmente en poblaciones
densas de cereales, el silicio puede estimular el crecimiento y el rendimiento por varias
acciones indirectas. Estas incluyen la disminución del sombreo mutuo al mejorar la
erección foliar, la disminución de la susceptibilidad al volcamiento, la disminución de la
incidencia de infecciones de parásitos y patógenos radicales, patógenos foliares, y la
prevención de la toxicidad por manganeso ó hierro ó de ambos.

La erección foliar es un factor importante que afecta la intercepción de la luz en

poblaciones vegetales densas. Para un cultivar dado, la erección foliar disminuye al
aumentar el suministro de nitrógeno (Tabla 10.10), por las razones discutidas en la
Sección 8.2. El silicio aumenta la erección foliar y así en gran parte contrarresta los
efectos negativos del alto suministro de nitrógeno sobre la intercepción de la luz. De
manera similar, el silicio contrarresta los efectos negativos de un creciente suministro
de nitrógeno sobre la estabilidad de la caña y su susceptibilidad al volcamiento.

Tabla 10.10

Relación entre el suministro de silicioa y nitrógeno en

la abertura foliarb en plantas de arroz (cv. IR8) en
floración c
Suministro de Suministro de silicio (mg SiO2
nitrógeno l-1)
0 40 200

Página 446
 (mg l-1)
5 23º 16º 11º

20 53º 40º 19º

200 77º 69º 22º

a
Como silicato de sodio
b
Angulo entre el culmo y la punta de las hojas

c
En base a Yoshida et al., (1969).

Este efecto del silicio sobre la erección foliar está principalmente en función de
las deposiciones de silicio en las capas epidérmicas de las hojas y, de este modo, en
un amplio rango estrechamente relacionado a la concentración suministrada de silicio
(Tabla 10.10). También en especies dicotiledóneas, como el pepino, el silicio
incrementa la rigidez de las hojas maduras, que se sostienen más horizontalmente,
incrementa su contenido de clorofila y retrasa su senescencia.

.Los altos contenidos de silicio en las capas epidérmicas de las hojas son
particularmente efectivos en incrementar la resistencia de los tejidos contra los
ataques por hongos como el mildeo polvoso, la infección del tizón en el arroz y de
insectos plaga. Estos aspectos son discutidos en mayor detalle en el Capitulo 11.

La estimulación del crecimiento por el silicio puede ser también causada por la
prevención ó depresión de la toxicidad por manganeso y hierro. Como se muestra en
la Fig. 10.6, el silicio no tiene efecto sobre el crecimiento de plantas de fríjol a bajas
concentraciones de manganeso. A altas concentraciones, sin embargo, ó previene (5.0
μм Mn) ó por lo menos reduce (10.0 μм Mn) la severa depresión en el crecimiento
inducida por la toxicidad por manganeso. Aunque el silicio puede estimular
considerablemente el crecimiento a altas concentraciones de manganeso, este no
obstante tiene que ser clasificado como un efecto beneficioso típico ya que esto está
restringido a condiciones de excesivo suministro de manganeso.

Página 447
 Fig. 10.6 Efecto del manganeso sobre el peso seco del fríjol en ausencia y presencia
de silicio (1.55 mg SiO2 l-1). Las líneas verticales representan la desviación estándar.
(Modificado a partir de Horst & Marschner, 1978a)

El incremento en la tolerancia al manganeso en plantas de fríjol no resulta por

la menor toma de manganeso sino por el incremento en la tolerancia del tejido foliar a
los altos contenidos de manganeso. Lo mismo es cierto para la cebada. En especies
vegetales como la cebada y fríjol con baja tolerancia tisular a altos contenidos de
manganeso, y en algún grado en especies tolerantes al manganeso como el arroz, el
silicio altera la distribución del manganeso dentro del tejido foliar. En ausencia del
silicio la distribución del manganeso no es homogénea y está caracterizada por un
acumulación por manchas (Fig. 10.7). Estas manchas semejan los típicos síntomas
visibles de toxicidad por manganeso en hojas maduras, es decir, síntomas de
moteados marrones circundados por zonas cloróticas ó neuróticas ó ambos. Estos
moteados marrones están principalmente confinados a las paredes celulares y
contienen manganeso oxidado, pero el color marrón se deriva de los polifenoles
oxidados.

Página 448
 Fig. 10. 7 Autoradiografía que muestra el efecto del silicio (0.75 mg SiO2 l-1) en la
distribución de 54Mn en hojas de fríjol suplidas con 0.1 mм 54Mn por 6 días. El
contenido de manganeso en las hojas primarias: 22.0 μg g-1 peso seco en –Si y 16.7
μg g-1 peso seco en +Si- (Horst & Marschner, 1978a)

El silicio evita la aparición de moteados marrones al causar una distribución

homogénea del manganeso (Fig. 10.7), presumiblemente incrementando por lo tanto
la tolerancia tisular a los altos contenidos de manganeso. Pueden diferir
considerablemente los niveles críticos de toxicidad por manganeso en el tejido foliar de
ciertas especies vegetales dadas, dependiendo, por lo tanto del contenido de silicio en
las hojas. Aunque la severidad de los síntomas de toxicidad en las hojas y su actividad
peroxidasa están positivamente correlacionados, no es claro si el silicio alivia la
toxicidad del manganeso principalmente vía modulación de la actividad enzimática ó
distribución del manganeso.

El silicio también puede incrementar la tolerancia al aluminio en plantas como

se ha mostrado en el crecimiento de teosinte en solución nutritiva (Sección 16.3.4).

En acumuladoras de silicio como el arroz de aniego, el silicio incrementa

principalmente de otra forma la tolerancia a concentraciones excesivas de manganeso
y hierro en el medio de enraizado, es decir al deprimir los contenidos de hierro y
particularmente de manganeso en los vástagos. Este efecto del silicio sobre los
contenidos de manganeso en los vástagos es solo pequeño a bajas concentraciones
externas de manganeso pero se vuelve mucho más notable a altas concentraciones
(Tabla 10.11). En contraste a los contenidos caulinares, debido el silicio se

Página 449
 incrementan los contenidos radicales de manganeso (así como las cantidades por
planta), demostrando que en arroz y otras especies de aniego el silicio aumenta el
“poder oxidante” de las raíces. Este efecto del silicio es llevado a cabo al incrementar
el volumen y rigidez del aerénquima (espacios llenos de aire en vástagos y raíces),
realzando por lo tanto el transporte de O2 desde los vástagos hacia el sistema radical
sumergido expuesto a concentraciones tóxicas de hierro y manganeso reducidos
(Sección 16.4.3). Independiente del contenido de manganeso, el silicio disminuyo
consistentemente las tasas de transpiración en plantas de arroz (Tabla 10.11)
mediante la disminución del componente de transpiración no estomatal (cuticular). En
plantas de arroz, el realce del crecimiento por el suministro de silicio no esta asociado
solo con las menores tasas de transpiración sino también con la menor toma de calcio
reflejada en ambos el menor contenido de calcio en la materia seca caulinar y en su
cantidad por planta.

Tabla 10.11

Efecto del suministro de silicio (50 mg SiO2 l-1) en el peso seco caulinar, contenido de manganeso en
raíces y vástagos y tasas de transpiración del arroz (Oryza sativa L.) a
Contenidos (mg Mn g-1 peso Tasa de transpiración
Peso seco caulinar seco)
Suministro de Mn Radical Caulinar (mg H2O g-1 peso seco
(g. por planta) por día)
(mg l-1)º -Si +Si -Si +Si -Si +Si -Si +Si
0.32 4.4 4.5 0.03 0.13 0.25 0.21 11.8 10.9

1.0 4.3 4.7 0.12 0.50 0.66 0.53 11.6 10.7

3.2 4.2 5.0 0.72 1.60 1.94 1.20 11.7 10.8

10.0 4.1 5.0 2.12 2.89 4.36 1.97 11.7 10.7

a
En base a Horiguchi (1988a).

La aplicación de fertilizantes de silicio como la escoria básica es un medio

efectivo para satisfacer las demandas particularmente altas de silicio de1 caña de
azúcar que es cultivada en suelos orgánicos. En arroz de aniego, puede esperarse
rendimiento respuesta a la aplicación de silicio a contenidos de SiO2 debajo del 11%
de la materia seca foliar. La cascarilla de arroz en particular y también la paja de arroz
en general son usualmente altas en contenido de silicio. Sin embargo, el silicio de paja
de arroz solo es liberado muy lentamente después de su incorporación en el suelo y,
de este modo, solo es adecuada como una fuente a largo plazo de silicio para plantas
de arroz. La desorción del fósforo mediante la aplicación de fertilizantes de silicio es de
importancia en suelos de altiplano pero no en suelos de los arrozales. Merecen más
atención en el futuro los otros efectos beneficiosos de la aplicación de silicio como la
reducción de la pérdida de agua por transpiración cuticular, y el incremento de la
resistencia contra el volcamiento y plagas, en otros cultivos aparte del arroz y de la
caña de azúcar. En trigo, un incremento en el suministro de silicio estimula la
germinación y el crecimiento, y este efecto es relativamente más notable en substratos
salinos; este efecto puede estar relacionado con el rol del silicio en la elasticidad de la
pared celular primaria (Sección 10.3.3).

Página 450
 El silicio es un elemento mineral esencial para los animales, donde este es un
constituyente de ciertos mucopolisacáridos en tejidos conectivos. Por otro lado, en
animales rumiantes la toma de grandes cantidades de fitolitos puede conducir a la
abrasión excesiva de la pared del rumen, y el silicio disuelto puede formar
deposiciones secundarias en el riñón, causando por lo tanto serias perdidas
económicas.

10.4 Cobalto

El rol del cobalto como un elemento mineral esencial para rumiantes fue descubierto
en 1935 en investigaciones en campo para la producción de ganado en Australia. Se
estableció 25 años después el requerimiento del cobalto para la fijación del N2 en
leguminosas y en nódulos radicales de no leguminosas (e.g., aliso). Cuando se cultivó
Medicago sativa bajo condiciones ambientales controladas con un mínimo de
contaminación de cobalto, las plantas dependientes de la fijación del N2 crecieron
pobremente, pero su crecimiento se realzo fuertemente mediante el suministro de
cobalto; en contraste, las plantas alimentadas con nitrato crecieron igualmente bien
con ó sin suministro de cobalto. Kliewer & Evans (1963a) aislaron la coenzima
cobalamina B12 a partir de nódulos radicales de leguminosas y no leguminosas, y
demostraron la interdependencia del suministro de cobalto, del contenido de la
coenzima B12 del Rhizobium, de la formación de leghemoglobina, y de la fijación de N2.
En base a estos estudios y a reportes posteriores por otros autores, se ha establecido
que el Rhizobium y otros microorganismos fijadores de N2 tienen un requerimiento
absoluto de cobalto ya sea ó no que estén creciendo dentro de los nódulos e
independiente de si son dependientes de un suministro de nitrógeno a partir de la
fijación de N2 ó a partir de nitrógeno mineral. Sin embargo, para estos
microorganismos la demanda del cobalto es mucho mayor cuando la nutrición es por
fijación de N2 que por nutrición por amonio.

La coenzima cobalamina (vitamina B12 y sus derivados) tienen al Co(III) como

el componente metálico, quelatado a cuatro átomos de nitrógeno en el centro de la
estructura de porfirina similar a aquella del hierro en la hemina. En especies de
Rhizobium (y Bradyrhizobium), se conocen tres enzimas por ser dependientes de la
cobalamina y los cambios inducidos por el cobalto en sus actividades son
responsables principalmente de la relación entre el suministro de cobalto, la
nodulación, y la fijación de N2 en leguminosas. Estas enzimas son:

1. Metionina sintasa. Bajo condiciones de deficiencia de cobalto se deprime la

síntesis de metionina (Tabla 10.12) lo que conduce presumiblemente a una menor
síntesis de proteínas y contribuye al menor tamaño de los bacteroides (Tabla 10.12).

2. Ribonucleótido reductasa. Esta enzima está involucrada en la reducción de

los ribonucleótidos a desoxirribonucleótidos y por lo tanto en la síntesis de DNA. De
acuerdo con esto, el contenido de DNA por célula es menor (Tabla 10.12) y hay menos
y más grandes bacteroides en los nódulos radicales de plantas deficientes de cobalto
que en los de plantas normales, indicando la depresión en la división de las células
rizobianas.

3. Metilmalonil-CoA mutasa. Esta enzima esta involucrada en la síntesis de

hemo (porfirinas de hierro) en bacteroides y de este modo –en cooperación con las
células hospederas del nódulo- en las síntesis de la leghemoglobina. Por lo tanto, bajo

Página 451
 condiciones de deficiencia de cobalto la síntesis de leghemoglobina es directamente
deteriorada, un ejemplo de esto ha sido mostrado en la Sección 7.4.5.

Tabla 10.12

Algunas características de nódulos de corona de Lupinus angustifolius L.

suficientes y deficientes en cobalto a
Estado Volumen (μm3) Contenido de Metionina
de Co de bacteroides DNA
(% del nitrógeno-amino
(g. x 10-15 por total)
célula)
+ 3.19 12.3 1.31

- 2.62 7.8 0.97

a
En base a Dilworth & Bisseling (1984).

La deficiencia de cobalto afecta el desarrollo y función nodular a diferentes

niveles y grados como se mostró en la Tabla 10.13 para nódulos de lupino de 6
semanas de edad. Cuando los lupino cultivados en suelo deficiente de cobalto fueron
suplidos con cobalto, se incrementó el peso y contenido de cobalto del nódulo, así
como el número de bacteroides y cantidad de cobalamina y leghemoglobina por
unidad de peso fresco. Algo sorprendente pero en concordancia con los resultados de
otros autores, fue que solo cerca del 12% del cobalto total en el nódulo estaba ligado a
la cobalamina en las plantas deficientes (Tabla 10.13). Nada se conoce acerca de la
ubicación, enlace químico, y las posibles funciones en los nódulos del cobalto que no
está disponible para la formación de cobalamina. Aunque los resultados en la Tabla
10.13 sugieren que la síntesis de cobalamina y leghemoglobina son los parámetros
mas sensibles, resultados mas recientes indican que es la proliferación de los rizobios
la que es más severamente deteriorada bajo la deficiencia de cobalto, y que los bajos
contenidos de leghemoglobina son la consecuencia de este deterioro. El resuministro
de cobalto a los nódulos deficientes incrementa el contenido de bacteroides por gramo
peso fresco nodular, la masa nodular y la actividad de fijación de N2, pero el grado de
respuesta declina con la creciente edad del tejido nodular.

Tabla 10.13

Efecto del cobalto en el crecimiento y composición nodular en Lupinus angustifolius cultivado en un

suelo deficiente en cobalto e inoculado con Rhizobium lupini a b
Tratamiento Peso fresco Contenido de No. de Cobalamina Leghemoglobina
de cobalto nódulo de cobalto bacteroides
corona (ng g-1 peso (mg g-1 peso
-1 9 -1
(ng g peso (x 10 g peso fresco fresco nodular)
(g. por seco nodular) fresco nodular)
planta) nodular)

Página 452
 - 0.1 45 15 5.9 0.71

+ 0.6 105 27 28.3 1.91

a
En base a Dilworth et al. (1979).

b
Se suplió como sal de sulfato 0.19 mg cobalto por maceta. Cosecha después de 6 semanas.

En leguminosas cultivadas en suelos deficientes en cobalto la actividad nodular

es consistentemente menor en plantas sin suministro de cobalto. Esta menor actividad
se refleja en cualquiera la actividad nitrogenasa (Sección 7.4.5) ó en el contenido de
nitrógeno en las plantas (Fig. 10.8). En leguminosas dependientes de la fijación de N 2
la deficiencia de cobalto se indica por lo tanto por los típicos síntomas de deficiencias
de nitrógeno.

En leguminosas cultivadas en suelos deficientes de cobalto, la infección con

Rhizobium es a menudo menos extensa que en plantas suplidas con cobalto, y se
retrasa varias semanas el comienzo de la fijación de N2, como lo indica la acumulación
de nitrógeno en las plantas (Fig. 10.8). La inoculación con Rhizobium tiene poco efecto
cuando se ha suplido cobalto pero es bastante efectiva en plantas deficientes en las
posteriores etapas de crecimiento. Esto puede sugerir que en suelos deficientes de
cobalto ya suceden limitaciones aún en la etapa de sobrevivencia e infectividad del
rizobio. Sin embargo, otra evidencia indica que no son importantes las limitaciones
externas de cobalto sino las internas, es decir la inhabilidad de la planta hospedera de
proporcionar suficiente cobalto para los rizobios en los nódulos en desarrollo.

Página 453
 Fig. 10.8 Efecto del cobalto e inoculación con Rhizobium sobre la acumulación de
nitrógeno en el tiempo en Lupinus angustifolius L. cultivado en un suelo deficiente en
cobalto (ocho plantas por maceta). (Dilworth et al., 1979)

Con deficiencia de cobalto, hay una acumulación preferencial de cobalto en los

nódulos. Tomando como base a la planta entera, sin embargo, las raíces tienen el
mayor contenido de cobalto. La proporción de cobalto en los vástagos, nódulos y
raíces es 1:6:15 en plantas deficientes de cobalto y 1:3:25 en plantas suficientes de
cobalto. En plantas deficientes el contenido de cobalto en los nódulos varía entre 20 y
170 μg g-1 peso fresco nodular, dependiendo de la especie vegetal. Aunque el
contenido de cobalto en la materia seca caulinar es mucho mayor en plantas
fertilizadas con cobalto, el contenido es un mal indicador en el diagnostico de
deficiencia de cobalto, por lo menos en Lupinus angustifolius.

El contenido seminal de cobalto en la misma especie varia ente plantas

cultivadas en diferentes lugares. Se ha encontrado en Lupinus angustifolius entre 6 y
730 ng cobalto por gramo peso seminal. Por consiguiente, cuando se cultivan en
suelos deficientes de cobalto y son dependientes de una fijación de N2 hay una
estrecha relación entre el contenido seminal de cobalto, el crecimiento vegetal, el
contenido de nitrógeno y la severidad de los síntomas visuales de deficiencia de
nitrógeno. Como se mostró en la Fig. 10.9 el crecimiento respuesta caulinar a los
crecientes contenidos en la semilla es muy fuerte hasta cerca de los 200 ng Co g-1
peso seco seminal, pero aún a los 400 ng Co g–1 peso seco seminal hay todavía un
crecimiento caulinar 10% mayor en el suelo suplido con cobalto.

Fig. 10.9 Relación entre el contenido seminal de cobalto y crecimiento caulinar

respuesta de Lupinus angustifolius L. al cobalto aplicado. (En base a Robson &
Snowball, 1987)

Página 454
 En lupino de semillas grandes cerca de 100 ng Co g-1 peso seco seminal es
suficiente para evitar la deficiencia de cobalto en plantas cultivadas en suelos
deficientes de cobalto. El tratamiento de semillas con cobalto es por lo tanto un
procedimiento efectivo para sustentar la fijación de N2 y el crecimiento de leguminosas
en suelos deficientes en cobalto.

Son raras en leguminosas noduladas las respuestas en campo a la fertilización

con cobalto pero se han demostrado, por ejemplo, en suelos arenosos silíceos pobres.
Las aspersiones foliares son bastante efectivas, pero son menos que la combinación
del tratamiento a la semilla y aspersión foliar (Tabla 10.14). En maní y fríjol gandul el
efecto mas notable de la combinación de la aspersión foliar y el tratamiento a la
semilla fue en el contenido de leghemoglobina que se incrementó 3 a 4 veces en la
masa nodular. El efectividad de las aspersiones foliares indican una razonable
retraslocación del cobalto desde las hojas, como también se ha mostrado después de
la aplicación de cobalto marcado a hojas de trébol y alfalfa. En el floema el cobalto
parece ser translocado en gran parte como un complejo cargado negativamente.

Tabla 10.14

Efecto del cobalto en maní a

Tratamiento de cobalto No. de Nitrógeno total en la Rendimiento de
nódulos por madurez vaina
planta
(% peso seco) (kg ha-1)
Control (-Co) 91 2.38 1232

Tratamiento a la semilla 150 2.62 1687

Aspersiones foliares (2x) 123 3.14 1752

Tratamiento a la semilla + Aspersiones 166 3.38 1844

foliares (2x)
a
En base a Reddy & Raj (1975)

Hay considerables diferencias en la sensibilidad de las especies de

leguminosas a la deficiencia de cobalto. Lupinus angustifolius es particularmente
sensible en comparación con Trifolium subterraneum. En L. angustifolius el cobalto
incremento el rendimiento y la cantidad total de nitrógeno por planta pero,
inesperadamente, disminuyo significativamente el contenido de nitrógeno como
porcentaje del peso seco. No obstante, las plantas tratadas con cobalto se vieron
saludables y fueron verde oscuras, mientras que las plantas deficientes en cobalto no
parecieron saludables y tenían hojas amarillentas. Uno puede por lo tanto especular
que el crecimiento de los nódulos radicales sustento el crecimiento vegetal no solo
mediante la fijación de N2 sino también mediante otros factores como con las
citoquininas.

No hay evidencia de que el cobalto tenga un rol directo en el metabolismo de

plantas superiores. Un notable crecimiento respuesta al cobalto fue reportado por
Wilson & Hallsworth (1965) en trébol suplido con nitrógeno mineral ó inoculado con
cepas no efectivas de Rhizobium. Una respuesta similar fue mencionada en trigo y
Hevea. Estas respuestas al cobalto en plantas no fijadoras de N2 son siempre
pequeñas, y probablemente reflejan efectos beneficiosos de naturaleza desconocida.

Página 455
Requieren confirmación los reportes sobre la presencia de una enzima dependiente de
cobalamina, la leucina-2,3-aminomutasa en papa. En contraste a las plantas
superiores, en plantas inferiores fotosintéticas como la Euglena gracilis, la cobalamina
es esencial para el crecimiento y está localizada en varias fracciones subcelulares y en
los tilacoides de los cloroplastos.

El cobalto estimula el crecimiento por extensión cuando es añadido a tejido

vegetal escindido ó a órganos como coleoptilos e hipocótilos. La inhibición de la
formación de etileno endógeno por el cobalto parece estar involucrada con esta
estimulación, un efecto que es también responsable del alargue de la vida de las rosas
de corte mediante la aplicación de cobalto.

En suelos deficientes en cobalto la aplicación puede no solo realzar la fijación

de N2 en leguminosas sino también contribuir a la calidad nutricional de plantas
forrajeras para rumiantes. El cobalto es esencial para los rumiantes debido a que así la
microflora de rumen puede sintetizar suficiente vitamina B12 para satisfacer las
necesidades del animal. Los no rumiantes, incluyendo humanos, no obstante tienen un
requerimiento de vitamina B12 preformada. Esta extendida la deficiencia de cobalto en
rumiantes que pacen en suelos bajos en cobalto. El contenido critico de cobalto para
los rumiantes es cerca de 0.07 mg kg-1 peso seco forraje, lo que es, mayor que el
contenido crítico para la fijación de N2 en leguminosas. En promedio el contenido de
cobalto vegetal varia entre 0.05 y 0.30 mg kg-1 y es usualmente mayor en leguminosas
que en pasturas.

Hay reportes contradictorios sobre los contenidos críticos de toxicidad del

cobalto, variando los valores desde 0.4 mg kg-1 peso seco en trébol, a mas de unos
pocos miligramos por kilogramo peso seco en fríjol y col. En especies de cultivo y
pasturas hay también notables diferencias genotípicas en la tolerancia a contenidos
excesivos de cobalto en los vástagos. En algunas especies vegetales
(hiperacumuladoras) adaptadas a suelos metalíferos el contenido de cobalto puede
alcanzar 4000-10 000 mg kg-1 peso seco.

10.5 Selenio

La química del selenio (Se) tiene características en común con la del azufre. El
selenio, como el azufre, puede existir en los estados de oxidación –II (seleniuro Se2-),
0, -IV (selenita SeO ) y –VI (selenato SeO ). A partir de ambos suelos y soluciones
nutritivas las plantas toman el selenato en fuerte preferencia a la selenita. El sulfato y
el selenato compiten por sitios de toma común en las raíces y, de esta forma, la toma
de selenato puede ser fuertemente disminuida por el alto suministro de sulfato. Los
suelos también contienen seleno-aminoácidos como la selenometionina que es
rápidamente tomada por las plántulas de trigo.

Las especies vegetales difieren mucho en la toma y acumulación de selenio en

los vástagos y también en su capacidad para tolerar altas concentraciones de selenio
en el medio radical ó en el tejido caulinar ó en ambos. Un ejemplo representativo de
las diferencias entre especie vegetal y la acumulación de selenio es mostrado en la
Tabla 10.15. En base a estas diferencias las plantas se han clasificado en
acumuladoras de selenio y no acumuladoras, y aquellas entre las dos como
indicadoras de selenio. Muchas especies de los géneros Astragalus, Xilorrhiza y
Stanleyea son típicas acumuladoras de selenio, y son capaces de crecer en suelos
con altos contenidos de selenio (suelos seleníferos) sin ningún efecto perjudicial sobre
el crecimiento y alcanzando contenidos caulinares de selenio tan altos como 20 – 30
mg g-1 materia seca. Sin embargo, dentro del genero Astragalus hay grandes

Página 456
diferencias entre especies y ecotipos en su capacidad para acumular selenio, siendo
el contenido de selenio en tipos acumuladores 100-200 veces mayor que en tipos no
acumuladores.

Tabla 10.15

Contenidos caulinares de selenio en especies

acumuladoras y no acumuladores cultivadas en un
suelo con 2-4 mg Se kg-1 a
Especie vegetal Contenido (mg Se kg-1 materia
seca)
Astragalus 4000
pectinalus
330
Stanleya pinnola
70
Guitierrezia fremontii
10
Zea mays
2
Helianthus annuus
a
En base a Shrift (1969).

Los miembros de las Crucíferas como la mostaza negra y el brócoli también

acumulan cantidades relativamente grandes de selenio y pueden contener, y tolerar
varios cientos de µg Se g-1 materia seca caulinar. Por otro lado, la mayoría de
especies vegetales hortícolas y agrícolas son no acumuladoras y puede presentarse
toxicidad por selenio a contenidos inferiores a 100 µg Se g -1 (e.g., alfalfa) ó menos de
10 µg Se g-1 (e.g., trigo). Típicamente, los contenidos críticos de toxicidad por selenio
son mucho menores cuando se suministra selenita comparando con selenato.

Las grandes diferencias en el contenido de selenio en las plantas atrajeron

primero la atención en los 1930s cuando se comprendió comprendido que la toxicidad
por selenio es responsable de ciertos desordenes en animales pastoreados con
vegetación nativa sobre suelos seleníferos. Los máximos niveles tolerables de selenio
en la dieta dependen de la especie animal y están en el rango de 1-5 µg Se g-1 materia
seca. La toxicidad por selenio puede ser clasificada en tres tipos con decreciente
severidad: aguda, cuando conduce a un muerte rápida; ceguera crónica tambaleante,
manifestada en ceguera y parálisis, y enfermedad crónica álcali, caracterizada por
debilidad y perdida de vitalidad, la ultima enfermedad resulta del consumo a largo
plazo de alimento que contiene 5-40 µg Se g-1 materia seca. En áreas agrícolas en
partes de California central los altos contenidos de selenio en los suelos, de las aguas
de drenaje a partir de las áreas de irrigación y de fabricas se han vuelto recientemente
de mucho interés como un problema ambiental en general y un riesgo potencial para
los animales, y vida silvestre en particular.

Los reportes iniciales sobre un requerimiento de selenio para las altas tasas de
crecimiento en especies acumuladoras de Astragalus no pudieron ser confirmados por
Broyer et a.,l (1972). Estos autores demostraron que en plantas cultivadas en cultivo
en solución sin selenio, se acumularon niveles tóxicos de fosfato en las hojas. La

Página 457
adición de selenio evito esta toma excesiva de fosfato y estimulo por lo tanto el
crecimiento. A niveles no tóxicos de fósforo, el selenio no tuvo efectos beneficiosos en
el crecimiento en plantas acumuladoras de selenio del genero Astragalus. Este es otro
ejemplo instructivo sobre la necesidad de evaluar críticamente los llamados elementos
minerales beneficiosos. No obstante, en estas especies acumuladoras los altos
contenidos de selenio son presumiblemente beneficiosos para las plantas en términos
de disminuir la susceptibilidad al ataque de un rango de insectos.

Fig. 10.10 Presentación esquemática de la asimilación de selenio en especies

acumuladoras y no acumuladoras, y volatilización del selenio. (Compilado a partir de
Brunei, 1981; Brown & Shrift, 1982; Zayed & Ferry, 1992)

Las grandes diferencias entre especies vegetales en la tolerancia tisular al

selenio están causalmente relacionadas con las diferencias en la detoxificación del
selenio. El sulfato y selenato (y selenita) tienen características en común no solo en la
toma y asimilación sino también en que ellos compiten por varias enzimas en la vía de
asimilación del azufre (Sección 8.3.2), por ejemplo, por la ATP sulfurilasa, que
conduce a la formación de análogos con selenio de cisteína y metionina, es decir la
selenocisteína y la selenometionina (Fig. 10.10). En plantas no acumuladoras, los
seleno-aminoácidos son incorporados a proteínas que son cualquiera no funcionales ó
por lo menos mucho menos capaces de funcionar como proteínas enzimáticas que las
correspondientes proteínas que contienen azufre. La incorporación de los seleno-
aminoácidos es presumiblemente critica particularmente en enzimas con un grupo
sulfhidrilo (-SH) como su sitio catalítico. En especies no acumuladoras la estrategia de
evasión, i.e., restricción en la toma de selenio, es por lo tanto un factor importante en
la tolerancia a altos contenidos de selenio en el medio radical. En contraste, en plantas
acumuladoras, parece estar deteriorada la formación de selenometionina y la
selenocisteína es transformada a aminoácidos no proteicos como la
selenometilcisteína (Fig. 10.10).

También existen semejanzas entre el metabolismo del azufre y el selenio en la

producción de compuestos volátiles liberados por las partes aéreas vegetales (Sección
4.1.2). El principal compuesto volátil seleniuro es la dimetilseleniuro del cual la
selenometionina es el principal precursor (Fig. 10.10). Las tasas de volatilización del
selenio varían considerablemente entre especie de cultivo. Con un suministro de 10
µм selenato, el arroz, el brócoli y la col volatilizaron 200-350 µg Se m-2 área foliar por
día comparando con los menos de 15 µg Se m-2 área foliar por día en remolacha
azucarera, lechuga y cebolla. En brócoli el cual acumula hasta varios cientos de µg Se
g-1 peso seco la tasa de liberación de compuestos de selenio es cerca de siete veces
mayor a un bajo suministro de sulfato comparando con un alto suministro de sulfato
debido a ambas a la inhibición en la toma de selenato y a la competencia dentro de la
planta por los sitios de asimilación del azufre. Los sitios de asimilación del selenio

Página 458
dentro de las plantas, raíces ó vástagos, parecen diferir entre el suministro de selenita
y selenato; con el suministro de selenita se asimila una proporción mucho mayor en
las raíces, lo cual puede explicar por lo menos en parte la mayor fitotoxicidad de la
selenita, a pesar de su menor tasa de toma comparada con la del selenato.

En contraste a las plantas superiores, el selenio es un elemento mineral

esencial para animales y humanos. Para evitar la deficiencia de selenio en animales el
requerimiento mínimo en la dieta esta en el rango de 0.1-0.3 µg Se g-1 materia seca. Si
este requerimiento no es satisfecho, en todo ganado, y especialmente en el joven, se
presentaran síntomas de deficiencia de selenio como la enfermedad del músculo
blanco, distrofia muscular nutricional, ó desorden reproductivo.

En ambos humanos y animales la única función bien establecida de la función

del selenio es su rol como cofactor en la glutatión peroxidasa. Esta enzima contiene
cuatro átomos de selenio por molécula y es parte de un sistema multicomponente que
reduce los peróxidos de hidrogeno, los peróxidos de lípido y los peróxidos de esterol y
por lo tanto protege a los constituyentes celulares como las membranas del daño por
radicales libres y peróxidos. La función en animales y humanos de la glutatión
peroxidasa que contiene selenio es comparable a la de la glutatión reductasa en
plantas superiores, por ejemplo, en los cloroplastos (Sección 5.2.2). Interesantemente,
puede inducirse la síntesis de glutatión peroxidasa funcional con selenio en el alga
verde Chlamydomonas reinhardtii al suministrarle selenio. Hasta ahora, en plantas
superiores no se han dirigido estudios acerca de la inducción de una glutatión
peroxidasa con selenio. Para una reseña comprensiva reciente sobre el selenio en
plantas superiores el lector se remite a Läuchli (1993).

10.6 Aluminio

El aluminio es un elemento abundante que representa cerca del 8% de la corteza

terrestre. Las concentraciones de aluminio en las soluciones de suelos minerales
están usualmente por debajo de 1 mg l-1 (~37 µм) a valores de pH mayores de 5.5,
pero suben abruptamente a menor pH. El principal interés en el aluminio se ha dirigido
a la habilidad de algunas especies vegetales (acumuladoras) de tolerar altos
contenidos de aluminio en su tejido, y a los efectos tóxicos sobre el crecimiento
vegetal por las altas concentraciones de aluminio en el suelo ó en las soluciones
nutritivas (Sección 16.3).

No hay evidencia convincente de que el aluminio es un elemento mineral

esencial aún para especies acumuladoras. Sin embargo, hay muchos reportes sobre
los efectos beneficiosos sobre el crecimiento vegetal de las bajas concentraciones de
aluminio en el suelo ó en la solución nutritiva. Las concentraciones de aluminio en que
se ha observado estimulación del crecimiento varia entre 71.4 µм y 185 µм en
remolacha azucarera, maíz y algunas leguminosas tropicales. En la planta de té, la
cual es una de las especies de cultivo más tolerantes al aluminio, se ha observada una
marcada estimulación en el crecimiento a concentraciones de aluminio tan altas como
1000 µм ó aún 6400 µм.

Los estudios con concentraciones altas de aluminio son particularmente

difíciles de interpretar en términos de respuestas fisiológicas, ya que una alta
proporción, ó casi todo, del aluminio añadido es presumiblemente perdido por
precipitación. (e.g., con fosfato), ó por polimerización y complejación. La concentración
nominal del aluminio libre es de este modo desconocida, pero es ciertamente mucho

Página 459
menor que la aplicada. El suministro de bajas concentraciones de aluminio, sin
embargo, también ha conducido a la notable estimulación del crecimiento radical como
se observo en genotipos tolerantes al aluminio, por ejemplo, de Zea mays, un efecto
que puede estar causalmente relacionado con la estimulación del tamaño de la caliptra
y por lo tanto la realzada actividad del meristemo apical (ver también Sección 14.3).

Un problema general en la mayoría de estudios sobre el efecto de las bajas

concentraciones de aluminio sobre el crecimiento vegetal es la contaminación de la
solución nutritiva con aluminio. Normalmente, las raíces de las plantas desarrolladas
en soluciones nutritivas con supuestamente cero niveles de aluminio contienen 50-100
mg aluminio por kilogramo de materia seca. En solo unos pocos experimentos se ha
tomado especial cuidado por mantener la contaminación tan baja como sea posible.

No es clara la naturaleza de los efectos benéficos del aluminio en el

crecimiento, especialmente de especies no acumuladoras, pero hay evidencia
considerable de que es a menudo un efecto secundario, provocado por el alivio de la
toxicidad causada por otros elementos minerales, particularmente los nutrientes
minerales fósforo y cobre. Un ejemplo instructivo sobre este tópico ha sido
proporcionado por Suthipradit (1991) en el cual las actividades de aluminio en la
solución nutritiva de entre 49 y 20.4 µм realzaron fuertemente el crecimiento radical y
caulinar del maní al deprimir la toma de zinc y los contenidos caulinares de zinc los
cuales estaban en el rango tóxico en plantas sin suministro de aluminio. Como se ha
mostrado para plántulas de trigo el alivio de la toxicidad por H+ a bajo pH es otro factor
responsable del realce del crecimiento por el aluminio. Esto es justo lo opuesto de lo
que es conocido acerca del alivio de la toxicidad por aluminio meidante altas
concentraciones de H+ (Sección 16.3.4).

En conclusión, las bajas concentraciones de aluminio pueden tener efectos

beneficiosos sobre el crecimiento bajo ciertas condiciones, y este efecto beneficioso es
probablemente un fenómeno más general en especies vegetales con alta tolerancia al
aluminio y alta capacidad de toma de aluminio (acumuladoras). Sin embargo, en no
acumuladoras, los efectos negativos del aluminio sobre el crecimiento vegetal en
suelos de bajo pH son la norma (Sección 16.3).

10.7 Otros Elementos Beneficiosos

Está bastante bien establecido el requerimiento de elementos minerales como el yodo

y vanadio para ciertas especies de plantas inferiores, incluyendo algas marinas (yodo)
y hongos y algas de agua dulce (vanadio). Los reportes sobre la estimulación del
crecimiento en plantas superiores por yodo, titanio y vanadio son raros y vagos. Un
ejemplo de esto es el efecto del vanadio sobre el crecimiento del tomate, ó el efecto
del titanio sobre el crecimiento, la actividad enzimática y la fotosíntesis de varias
especies de cultivo. Para más información sobre el vanadio y yodo ver Bollard (1983) y
sobre el titanio ver Dumon & Ernst (1988).

Mas recientemente, ha aumentado el interés en los elementos térreos raros

lantano (La) y cerio (Ce) por realzar el crecimiento vegetal. Son usadas mezclas de
ambos elementos a gran escala en China como en aspersiones foliares ó tratamiento
en semillas de especies de cultivo agrícolas ú hortícolas. Las cantidades suplidas
están en el rango típico de los micronutrientes. Hay reportes de incrementos
considerables en el crecimiento y rendimiento vegetal bajo condiciones de campo que,

Página 460
sin embargo, requieren de documentación más cuidadosa y reproducción bajo
condiciones controladas. Para más información ver Asher (1991).

En las ultimas dos décadas ha habido un vasto numero de reportes sobre la

presencia de metales pesados, como el cadmio, cromo, plomo y mercurio, en plantas
superiores. La mayoría de estos reportes conciernen principalmente a la polución
ambiental, a la presencia de metales pesados en la cadena alimenticia, y a las
diferencias genotípicas sobre los niveles críticos de toxicidad de metales pesados en
plantas. Se carece de evidencia convincente sobre los efectos beneficiosos de estos
metales pesados sobre el crecimiento de plantas superiores.

11. Relaciones entre la nutrición mineral y las enfermedades y plagas vegetales

11.1 General

Los efectos de los nutrientes minerales sobre el crecimiento vegetal son usualmente
explicados en términos de las funciones de estos elementos en el metabolismo
vegetal. Sin embargo, la nutrición puede también ejercer influencias secundarias,
frecuentemente impredecibles en el crecimiento y rendimiento de los cultivos; al
efectuar cambios en el patrón de crecimiento, morfología y anatomía vegetal, y
particularmente en la composición química, los nutrientes minerales pueden cualquiera
incrementar ó disminuir la resistencia ó tolerancia vegetal a patógenos y plagas.
Mientras que las resistencia es determinada principalmente por la habilidad del
hospedero en limitar la penetración, desarrollo y/ó reproducción del patógeno invasor,
ó limitar la alimentación vegetal, la tolerancia es caracterizada por la habilidad de la
planta hospedera en mantener su propio crecimiento a pesar de la infección ó ataque
de la plaga. Dependiendo del nutriente mineral (ó elemento mineral benéfico), del
estado nutricional de la planta, de la especie vegetal hospedera y del tipo de patógeno
y plaga, la nutrición mineral puede afectar la resistencia ó tolerancia. En esta sección
son dados ejemplos representativos de los efectos de la nutrición mineral en ambos
resistencia y tolerancia.

Se ha hecho considerable progreso en la mejora y selección por una

incrementada resistencia ó tolerancia a enfermedades y plagas. La resistencia puede
incrementarse mediante cambios en la anatomía (e.g., células epidérmicas más
gruesas y una mayor grado de lignificación y/ó silificación), y en las propiedades
fisiológicas y bioquímicas (e.g., mayor producción de sustancias inhibidoras ó
repelentes). La resistencia puede ser incrementada particularmente al alterar las
respuestas de la planta a los ataques parásitos a través de la realzada formación de
barreras mecánicas (lignificación) y la síntesis de toxinas (fitoalexinas). Puede
conseguirse una aparente resistencia cuando las etapas de crecimiento más
susceptibles de las planta hospedera no están sincronizadas con el periodo de mayor
actividad de los parásitos y plagas (conocido como “escape del ataque” ó “crecer más
que” el patógeno).

Aunque la resistencia y la tolerancia son controladas genéticamente, ellas son

considerablemente influenciadas por factores ambientales. En este contexto la
nutrición mineral de plantas puede considerarse como un factor ambiental que puede
ser manipulado relativamente fácilmente. Aunque frecuentemente irreconocido, este
factor siempre ha sido un componente importante de control de enfermedades. Por

Página 461
ejemplo, el encalado de suelos ó aplicación de fertilizantes minerales en diferentes
cantidades y formas puede no solo afectar el crecimiento y composición vegetal
directamente sino que también tiene indirectamente profundos efectos en la actividad
microbiana del suelo y rizosfera y en la resistencia y tolerancia vegetal a patógenos y
plagas radicales y caulinares. Por otro lado, los síntomas de deficiencia de nutrientes
minerales en las plantas son frecuentemente inducidos por enfermedades y plagas
radicales del suelo, que deterioran el crecimiento y actividad radical.

Por lo general, la influencia de la nutrición mineral sobre la resistencia vegetal

es relativamente pequeña en cultivares altamente susceptibles ó altamente resistentes
pero es muy sustancial en cultivares moderadamente susceptibles ó parcialmente
resistentes. Esto se ilustra en un ejemplo en la Tabla 11.1 en los efectos del fertilizante
nitrogenado en el manchado foliar en tres cultivares de cebada. Como se incremente
el suministro de nitrógeno, se eleva la incidencia del manchado foliar en todos los tres
cultivares de cebada. Sin embargo, son diferentes los niveles absolutos de infección,
expresados como porcentaje de hoja bandera afectada. Con Proctor el incremento no
es de importancia fisiológica ó económica, mientras que con los otros dos cultivares se
pueden esperar efectos perjudiciales en la fotosíntesis y rendimiento de grano.

Tabla 11.1

Suministro de fertilizante nitrogenado y la incidencia de

la mancha foliar (Rhynchosporium scalis) en cultivares
de cebada de primavera a
Suministro Área de la hoja bandera infectada por
de nitrógeno mancha foliar (%)
Proctor Cambrinus Deba
(kg ha-1) Abed
0 0.4 15.4 3.6

66 1.3 21.3 20.5

132 4.5 30.5 57.3

a
Basado en Jenkyn (1976).

La estrecha correlación entre el suministro de nitrógeno y la mancha foliar

mostrada en la Tabla 11.1, sin embargo, no puede ser generalizada, a todas las
enfermedades fungosas y parásitas. Usualmente, un suministro “balanceado” de
nutrientes que asegure el crecimiento también se considera óptimo para la resistencia
vegetal. Tal situación ideal que, sin embargo, no es lo general, es mostrada en la Fig.
11.1 para plantas Pelargonium. Existe una relación inversa entre el suministro de
nutrientes y el crecimiento vegetal, por un lado, y la severidad de la infección
bacteriana, por el otro. A partir de esto, uno puede concluir que las plantas con un
estado nutricional óptimo tienen la mayor resistencia a enfermedades y que la
susceptibilidad se incrementa como se desvía el estado nutricional del óptimo. Con
respecto a la tolerancia, hay un patrón general de que en plantas que sufren de
deficiencia de nutrientes minerales, la tolerancia a enfermedades y plagas es inferior y
puede incrementarse al suministrar el nutriente deficiente. Tal relación esta basada en
el hecho de que de que las plantas de crecen más vigorosamente usualmente tienen

Página 462
una mayor capacidad de compensar, por ejemplo, las pérdidas de fotosíntesis ó del
área superficial foliar y radical debida a la infección ó alimentación.

Fig. 11.1 Efecto de la concentración de la solución nutritiva sobre el crecimiento

(plantas no infectadas) y sobre el grado de infección (inoculación) con la pudrición
caulinar bacteriana (Xanthomonas pelargonii) en Pelargonium. Valores relativos: solo
agua = 0; solución nutritiva estándar = 1; doble concentración de la solución nutritiva =
2; triple concentración de la solución nutritiva = 3. (Modificado a partir de Kivilaan &
Scheffer, 1958).

Son complejas las interacciones entre las plantas superiores y los parásitos y
plagas, y para dar un pequeño esbozo sobre el rol de los nutrientes minerales en estas
interacciones se requiere de una considerable simplificación. No obstante, hay algunas
áreas principales de las interacciones hospedero-parasito donde los roles de los
nutrientes minerales y de los elementos minerales beneficiosos no solo están bien
establecidos, sino que son predecibles y pueden ser demostrados. Es la intención de
esta capitulo resaltar estas interacciones con unos pocos ejemplos representativos a
fin de demostrar ambos las posibilidades potenciales y las limitaciones del control de
enfermedades y plagas mediante la nutrición mineral y la aplicación de fertilizantes. Se
han presentado revisiones comprensivas de este tema, cualquiera al nivel general, con
micronutrientes, y para nutrientes minerales particulares como el nitrógeno, potasio y
manganeso.

11.2 Enfermedades fungosas

11.2.1 Principios de la infección

Página 463
Por lo general, la germinación de las esporas en las superficies laminares y radicales
es estimulada por la presencia de exudados vegetales. El flujo de exudados contribuye
al éxito ó fracaso de la infección en la mayoría de enfermedades fungosas debidas a
patógenos del aire y del suelo. La tasa del flujo y composición de los exudados
depende de la concentración celular y del correspondiente gradiente de difusión (Fig.
11.2). Las concentraciones de azúcares y aminoácidos son altas en hojas, por
ejemplo, cuando el potasio es deficiente. Las concentraciones de fotosintatos en el
apoplasto y en la superficie foliar –y también en la superficie radical- dependen de la
permeabilidad de la membrana plasmática. En promedio, las concentraciones de
aminoácidos y azúcares en el apoplasto de ambos tejidos foliar y caulinar están en el
rangote 1-8 mм pero pueden elevarse considerable con la deficiencia de calcio ó boro
(lo que causa la incrementada permeabilidad de la membrana) y la deficiencia de
potasio (que deteriora la síntesis de polímeros).

Fig. 11.2 Representación esquemática de la penetración de hifas fungosas en la

superficie foliar hacia la capa de células epidérmicas (apoplasto), y de algunos
factores que afectan la penetración y tasa de crecimiento de las hifas y que están
estrechamente relacionados con la nutrición mineral.

La concentración de los asimilados solubles en el apoplasto del hospedero es

un factor importante para el crecimiento del parásito y las fases de posinfección. Solo
un pequeño grupo de fitoparásitos son verdaderamente intracelulares con acceso
directo a los asimilados en el simplasto. Algunos parásitos, como el mildeo polvoso en
cebada, tienen solo acceso a las células epidérmicas. En estos casos, las propiedades
físicas y químicas de las células epidérmicas son de mucha mayor importancia con
respecto a la susceptibilidad y resistencia que aquellas del tejido foliar total. En células
epidérmicas de cebada, más del 90% de los carbohidratos solubles son β-
cianoglucósidos que probablemente son de particular importancia en la resistencia
contra el mildeo polvoso. Las células epidérmicas de las hojas, y tallos y raíces

Página 464
también están caracterizadas por contenidos muchos mayores de compuestos
fenólicos y flavonoides (i.e., sustancias con notables propiedades fungistáticas). Está
bien documentado el rol de los nutrientes minerales en el metabolismo de los fenoles,
y los ejemplos de la acumulación de fenoles han sido discutidos en relación a la
deficiencia de boro y cobre (Capitulo 9).

La mayoría de hongos y también bacterias parásitos invaden el apoplasto al

liberar enzimas pectolíticas, que disuelven la lamela media (Fig. 11.2). La actividad de
estas enzimas es fuertemente inhibida por el Ca2+, lo que explica las estrechas
correlaciones entre el contenido de calcio de los tejidos y su resistencia a
enfermedades fungosas y bacterianas (ver Sección 11.2.4).

Durante la infección suceden un rango de interacciones entre las hifas y las

células hospederas (Fig. 11.2). Los mecanismos inducibles de resistencia están
principalmente asociados con la epidermis, la efectividad de estos mecanismos
depende del tipo de patógeno y de la resistencia del hospedero. Los nutrientes
minerales y el estado nutricional mineral vegetal están involucrados en estos
mecanismos. Las enzimas pécticas de los parásitos no solo disuelven la lamela media
sino que estas enzimas, ó los productos del rompimiento de la pectina, también
incrementan la permeabilidad pasiva de la membrana plasmática y realzan el eflujo de
K+ y el influjo de H+ lo que probablemente provoca reacciones de hipersensibilidad
como la necrosis localizada. En otro hongo patogénico como la mancha foliar
(Helminthosporium cynodontis Marig.) las toxinas fungosas indujeron este realzado
eflujo de K+ y el agotamiento de potasio en células y tejidos infectados. Por
consiguiente, la severidad de los síntomas de enfermedad (manchas foliares) se
disminuyó fuertemente con el incremento en el contenido de potasio de las hojas.

Los compuestos fenólicos juegan un rol clave en las etapas iniciales de

infección (Fig. 11.2), cualquier como fitoalexinas ó como precursores de la síntesis de
lignina y suberina. Por ejemplo, los glucanos de la pared celular de Phytophthora
megasperma elicitan la síntesis de isoflavonas que funcionan como fitoalexinas y
simultáneamente conducen a una rápida y masiva acumulación de polímeros fenólicos
en los sitios de infección. Dentro de unas pocas horas después de la infección es
transmitida una “señal” a hojas no infectadas lo que también incrementa su síntesis de
fenoles. Ya que varios nutrientes minerales, el boro y el cobre en particular, tienen una
profunda influencia en la biosíntesis y también en la forma de ligamiento de los fenoles
(Sección 9.3 y 9.7) el estado nutricional vegetal influencia estas respuestas de
defensa, como se ha discutido para boro por Lewis (1980b). El contenido de fenólicos
es también frecuentemente alto en plantas deficientes en nitrógeno y ambos el
contenido de estas sustancias y sus efectos fungistáticos pueden disminuir cuando el
suministro de nitrógeno es grande. Se ha observado una relación negativa entre el
creciente suministro de nitrógeno y el contenido de la fitoalexina stilben y la resistencia
al mildeo polvoso en hojas de vid.

En respuesta a la infección del patógeno en muchos casos también se

incrementa la producción de radicales de oxígeno (e.g., O e OH-) y peróxido de
hidrógeno (H2O2) como un componente de las respuestas de defensa vegetales. Esta
respuesta puede contribuir a las reacciones de hipersensibilidad (oxidación de los
lípidos de membrana, conduciendo a la muerte celular), iniciación de la lignificación de
la pared celular, y daño al patógeno. En vista del rol del cobre, zinc, hierro y
manganeso en ambos la generación y detoxificación de los radicales de oxígeno y
peróxido de hidrógeno, la resistencia vegetal está marcadamente influenciada por la
nutrición mineral al nivel de las interacciones planta hospedera-patógeno.

Página 465
 En tejidos (particularmente hojas) maduros, la lignificación ó la acumulación y
deposición del silicio en la capa celular epidérmica ó ambos procesos, pueden formar
una efectiva barrera física contra la penetración hifal (Fig. 11.2). Ambos la lignificación
y la deposición de silicio son afectados por la nutrición mineral en varias formas. Estos
procesos proporcionan la principal resistencia estructural vegetal contra enfermedades
(y plagas), especialmente en las hojas de pastos, y en la endodermis de las raíces
(Sección 10.3.2).

11.2.2 Rol del silicio

Los pastos en general y el arroz de aniego en particular son típicas plantas

acumuladoras de silicio (Sección 10.3). Como el suministro de silicio se incremente, el
contenido de silicio de las hojas también se eleva, induciendo una correspondiente
declinación en la susceptibilidad a enfermedades fungosas como el tizón del arroz
(Fig. 11.3). El incremento en la resistencia (que se manifiesta por si misma mediante
una caída en el número de manchas de ojo) parece estar relacionada directamente
con la concentración de silicio en la solución externa y en las hojas.

Fig. 11.3 Contenido de silicio y susceptibilidad al hongo del tizón (Pyricularia oryzae
Cav.) en hojas de arroz completamente expandidas. (Modificado a partir de Völk et al.,
1958.)

Son también evidentes las limitaciones del silicio para el control de enfermedades
fungosas en la Fig. 11.3. El silicio es translocado en el xilema preferentemente a las
hojas maduras (Sección 3.2.4). La infección del tizón del arroz, sin embargo, sucede
principalmente en las hojas jóvenes. Como se muestra el la Fig. 11.4, con la
maduración (expansión completa cerca del día 8) y el envejecimiento de las hojas, se
incrementa rápidamente la resistencia y se vuelve virtualmente completa

Página 466
independiente de si el suministro de silicio es alto ó bajo. No obstante, es sustancial el
efecto del silicio en la resistencia de las hojas jóvenes y su aplicación debe casi
eliminar los efectos de la realzada susceptibilidad al hongo del tizón del arroz cuando
son suplidos altos niveles de nitrógeno. Este profundo efecto inhibidor del silicio en las
enfermedades fungosas no está confinado a especies gramíneas que son típicas
acumuladoras de silicio sino también está bien documentado en otras especies en la
protección contra el mildeo polvoso, como por ejemplo en pepino, ó en vid.

Fig. 11.4 Declinación en el número de lesiones mancha de ojo (lo que indica
incrementada resistencia al hongo del tizón) con la edad de las hojas de arroz y
concentración de silicio en la solución nutritiva de 3 mg Si l-1 y 59 mg Si l-1. (Modificado
de Volk et al., 1958).

La formación de una barrera física en las células epidérmicas contra la

penetración de las hifas (Fig. 11.2) ó de insectos como áfidos (Sección 11.5) no es, sin
embargo, el único mecanismo por el que el silicio contribuye a la resistencia vegetal
contra enfermedades y plagas. Hay también involucrado un componente mucho más
dinámico de redistribución del silicio alrededor de la cuña de infección. Por ejemplo, en
trigo el silicio se acumula en los sitios de penetración hifal del mildeo polvoso y en
cebada en 20 h esta acumulación es 3-4 veces superior alrededor de los sitios de
infección no exitosos que alrededor de los exitosos. Esta acumulación preferencial del
silicio en el punto de penetración del patógeno requiere de un continuo suministro de
silicio desde las raíces ó de aspersiones foliares de silicio, indicando que después de
la deposición y polimerización en el tejido foliar este silicio no puede ser removilizado.

A pesar de las estrechas relaciones entre la acumulación del silicio en los sitios
de penetración y la inhibición del crecimiento hifal y de la formación de haustorios, no
es que el silicio por si mismo tenga un efecto perjudicial sino obviamente los fenólicos
que se acumulan en los sitios de infección (Fig. 11.5). No es clara la conexión causal
entre el suministro de silicio y la acumulación de fenólicos en los sitios de infección; el

Página 467
silicio puede formar complejos débiles con los fenólicos (Sección 10.3) y por lo tanto
realzar la síntesis y movilidad de los fenólicos en el apoplasto. La rápida deposición de
los fenólicos ó lignina en los sitios de infección es un mecanismo de defensa general al
ataque del patógeno y la presencia del silicio soluble obviamente facilita este
mecanismo de resistencia.

Fig. 11.5 Efecto del suministro de silicio a segmentos foliares de pepino (Cucumis
sativus) en la infección con Sphaerotheca fuliginea. (En base a Menzies et al., 1991)

11.2.3 Rol del nitrógeno y del potasio

Hay extensa literatura sobre el efecto de ambos nitrógeno y potasio en las

enfermedades parasitas debido a que su rol al modular la resistencia a enfermedades
es demostrado rápidamente y, además, es de particular importancia en la aplicación
de fertilizantes. Sin embargo, los resultados son frecuentemente inconsistentes y en
algunos casos discutibles, principalmente por dos razones: (a) No se ha enunciado
claramente si los niveles de estos nutrientes minerales representan un suministro
deficiente, óptimo ó excesivo (ver Fig. 11.1). (b) No se considera en el patrón de
infección la distinción entre parásitos obligados y facultativos. Como se muestra en la
Tabla 11.2, un alto suministro de nitrógeno incrementa la severidad de la infección por
parásitos obligados pero tiene el efecto opuesto en las enfermedades causadas por
parásitos facultativos, como Alternaria y Fusarium, y la mayoría de enfermedades
bacterianas, por ejemplo, Xanthomonas spp. En contraste al nitrógeno, el potasio
elicita respuestas uniformes: altas concentraciones incrementan la resistencia de las
plantas hospederas a ambos parásitos obligados y facultativos. Para patógenos del
suelo la situación es más compleja particularmente con el nitrógeno y por lo tanto las
interacciones entre la nutrición mineral y las enfermedades fungosas y bacterianas del
suelo son discutidas en una sección separada (11.4).

Página 468
 Tabla 11.2

Resumen tentativo sobre los efectos de los niveles de nitrógeno y potasio en la severidad de las
enfermedades (+ → + + +) causadas por parásitos a
Patógeno y Enfermedad Nivel de nitrógeno Nivel de potasio
Bajo Alto Bajo Alto
Parásitos obligados

Puccinia ssp. (enfermedades de roya) + +++ ++++ +

Erysiphe graminis (mildeo polvoso) + +++ ++++ +

Parásitos facultativos

Alternaria ssp. (enfermedades de mancha foliar) +++ + ++++ +

Fusarium oxysporum (enfermedad marchitamiento y pudrición)

+++ + ++++ +

Xanthomonas ssp. (manchado bacteriano y marchitamiento)

+++ + ++++ +
a
En base a Kiraly (1976) y Perrenoud (1977)

Las principales diferencias en la respuesta de los parásitos obligados y

facultativos al nitrógeno son mostradas en la Fig. 11.6. La susceptibilidad de plantas
de trigo a la roya del tallo, causada por un parásito obligado, se incrementa con el
creciente suministro de nitrógeno, siendo las plantas deficientes en nitrógeno las más
resistentes. En contraste, la susceptibilidad de plantas de tomate al manchado
bacteriano foliar, causado por un parasito facultativo, se disminuye con el creciente
suministro de nitrógeno hacia los niveles requeridos para el crecimiento óptimo de la
planta hospedera.

Fig. 11.6 Número de pústulas de roya del tallo (Puccinia graminis ssp. tritici) en trigo
(A) y número de lesiones necróticas causadas por el manchado bacteriano
(Xanthomonas vesicatoria) en tomate (B) cultivados en soluciones nutritivas con
creciente concentración de nitrógeno. D, deficiente; O, óptimo; L, lujo; E, excesivo. (En
base a Kiraly, 1976)

Página 469
 Estas diferencias en la respuesta están basadas en los requerimientos
nutricionales de los dos tipos de parásitos. Los parásitos obligados dependen de los
asimilados suplidos por células vivas. Por el otro lado, los parásitos facultativos son
semisaprofitos que prefieren tejido senescente ó que liberan toxinas a fin de dañar ó
matar las células de la planta hospedera. Por lo general, todos los factores que apoyen
las actividades metabólicas de las células hospedera y que retrasen la senescencia de
la planta hospedera también incrementan la resistencia ó tolerancia a los parásitos
facultativos.

El rol del nitrógeno en incrementar la susceptibilidad de las plantas hospederas

a los parásitos fungosos obligados (Tabla 11.1) es cuestión de interés en ambas
prácticas agrícola ú hortícolas. Este efecto está relacionado con ambos los
requerimientos nutricionales del parásito y los cambios en la anatomía y fisiología de la
planta hospedera en respuesta al nitrógeno. Como se discutió en la Sección 8.2, el
nitrógeno en particular realza la tasa de crecimiento, y durante la etapa vegetativa de
crecimiento la proporción de tejido joven a maduro cambia a favor del tejido joven, el
cual es más susceptible. Además un incremento en la concentración de aminoácidos
en el apoplasto y en la superficie foliar más que un incremento en la concentración de
azúcares parece tener una mayor influencia en la germinación y crecimiento de las
conidias. Cuando las plantas son suplidas con altas cantidades de nitrógeno, puede
ser inferior la actividad de algunas enzimas clave del metabolismo de los fenoles, y el
contenido de algunos fenólicos y de lignina. Esto es debido al menor contenido de
fenoles que son los precursores en la biosíntesis de lignina, junto con la mayor
proporción de tejido joven en las plantas cultivadas con alto nitrógeno (Sección 8.2.5).
Por ejemplo, el contenido de lignina en las hojas de arroz de plantas suplidas con alto
nitrógeno fue 500 μg por 100 g peso seco comparando con 1100 μg en plantas bajas
en nitrógeno.

Una disminución en el contenido de silicio es otro cambio usualmente

observado en plantas en respuesta al creciente suministro de nitrógeno. Esto, sin
embargo, es una respuesta no específica referida como dilución por crecimiento. Los
varios cambios anatómicos y bioquímicos junto con el incremento en el contenido de
nitrógeno orgánico de bajo peso molecular como sustratos para los parásitos son los
principales factores responsables de la estrecha correlación entre el suministro de
nitrógeno y la susceptibilidad a los parásitos obligados.

Con el potasio la situación es más compleja. El potasio disminuye la

susceptibilidad de las plantas hospederas a ambos tipos de parásitos. Esto efecto
puede ser bastante dramático, como se muestra en la Fig. 11.7 para la pudrición del
tallo en arroz. En esta situación la enfermedad puede ser controlada efectivamente
mediante la aplicación de fertilizantes de potasio. En la mayoría de casos, el efecto del
potasio está confinado al rango de deficiencia; esto es, las plantas deficientes en
potasio son más susceptibles que las plantas suficientes en potasio a las
enfermedades parásitas de ambos grupos. Por lo general, la susceptibilidad disminuye
(i.e., se incrementa la resistencia ó tolerancia) en respuesta al potasio en el mismo
modo como el crecimiento vegetal responde al creciente suministro de potasio (Fig.
11.8). Más allá del suministro óptimo de potasio para el crecimiento, no puede
conseguirse ulterior incremento en la resistencia al incrementar el suministro de
potasio y su contenido en las plantas.

Página 470
 Fig. 11.7 Efecto del suministro de potasio sobre el rendimiento de grano y sobre la
incidencia de pudrición del tallo (Helminthosporium sigmoideum) en arroz de aniego.
Fertilización basal de nitrógeno y fósforo constante a 120 y 60 kg ha-1,
respectivamente. (Basado en Ismunadji, 1976)

Fig. 11.8 Severidad de la enfermedad de la mancha foliar (Helminthosporium

cynodontis) y rendimiento materia seca en pasto Bermuda “Coastal” (Cynodon
dactylon L. Pers.) versus contenido foliar de potasio. (Reproducido a partir de Matocha
& Smith, 1980, con permiso de American Society of Agronomy)

Página 471
 Resultados similares a aquellos mostrados en la Fig. 11.8 se han obtenido con
palma de aceite infectada con Fusarium y en trigo infectado con roya amarilla. En
ambos casos, el incremento en la resistencia estuvo confinado al rango de deficiencia.

La alta susceptibilidad de las plantas deficientes en potasio a las enfermedades

parásitas está relacionada con las funciones metabólicas del potasio (Sección 8.7). En
plantas deficientes se deteriora la síntesis de compuestos de alto peso molecular
(proteínas, almidón, y celulosa) y se acumula la síntesis de compuestos orgánicos de
bajo peso molecular. En el rango de deficiencia un incremento en el suministro de
potasio conduce por lo tanto a un incremento en el crecimiento y a una disminución en
el contenido de compuestos orgánicos de bajo peso molecular hasta que el
crecimiento es máximo. Un ulterior incremento en el suministro y contenido vegetal del
potasio no tiene efecto sustancial sobre los constituyentes orgánicos vegetales y
usualmente de este modo sobre la resistencia ó tolerancia. El patrón característico es
dado en la Fig. 11.9.

Fig. 11.9 Esquema tentativo del crecimiento respuesta y principales cambios sobre
composición vegetal con creciente suministro de potasio.

En el rango de deficiencia, el realce del crecimiento inducido por potasio

también causa disminuciones no específicas en el contenido de otros elementos
minerales (dilución por crecimiento). Más allá del crecimiento máximo puede continuar
una ligera disminución en los niveles de otros cationes como calcio y magnesio debido
a la competencia en los sitios de toma en las raíces (Sección 2.5). En plantas que
reciben un suministro subóptimo de calcio puede por lo tanto incrementarse el riesgo
de ambos de desordenes fisiológicos relacionados con el calcio y de susceptibilidad a
enfermedades (ver Sección 11.2.4).

La relación entre el potasio y la resistencia es más compleja en semillas y

frutos que son suplidos con potasio principalmente por retranslocación desde los
órganos vegetativos. En ciertas variedades de soya la incidencia del marchitamiento
de la vaina se incrementa rápidamente al final de la estación en las vainas superiores,
y esto está correlacionado con una abrupta caída en el contenido de potasio en las
vainas. Con una aplicación excepcionalmente alta de potasio al suelo (410- 1640 kg
ha-1) el porcentaje de semillas infectadas puede reducirse desde 75% a 13% mientras
que el rendimiento de semilla se incrementó solo marginalmente.

Página 472
11.2.4 Rol del calcio y otros nutrientes minerales

El contenido de calcio de los tejidos vegetales afecta de dos formas la incidencia de

enfermedades parásitas. Primera, el calcio es esencial para la estabilidad de las
biomembranas; cuando el contenido de calcio es bajo, se realza el eflujo de
compuestos de bajo peso molecular (e.g., azúcares) desde el citoplasma hacia el
apoplasto. Segunda, se requiere de poligacturonatos de calcio en la lamela media para
la estabilidad celular (Sección 8.6). Muchos hongos y bacterias parásitas invaden el
tejido vegetal al producir enzimas pectolíticas extracelulares como la
poligalacturonasa, la cual disuelve la lamela media (Sección 11.3.2). La actividad de
esta enzima es inhibida drásticamente por el calcio. La susceptibilidad vegetal a la
infección con tales parásitos está por lo tanto inversamente relacionada con el
contenido tisular de calcio, como se muestra en la Tabla 11.3. En este experimento la
concentración total en la solución nutritiva de los tres cationes, K+, Ca2+, y Mg2+, se
mantuvo constante y solo se altero la relación K+/Ca2+. De este modo una disminución
en el contenido de calcio vegetal estuvo correlacionada con un incremento en el
contenido de potasio. Los experimentos adicionales mostraron que un incremento en
el contenido de potasio no condujo necesariamente a un incremento en la infección
siempre y cuando el contenido de calcio se mantenga a un nivel alto.

Tabla. 11.3

Relación entre el contenido de cationes y la

severidad de la infección con Botrytis cinerea
Pars. en lechuga a
Contenido de cationes (mg g-1 Infección
peso seco) con Botrytis
b
K Ca Mg
14.4 10.6 3.2 4

23.8 5.4 4.1 7

34.2 2.2 4.7 13

48.9 1.8 4.2 15

a
En base a Krauss (1971).
b
Índice de infección: 0-5 infección ligera; 6-10
infección moderada; 11-15 infección severa.

En soya, la anormalidad del “tallo gemelo“ es endémica en muchos suelos

tropicales ácidos. Se presenta necrosis del meristemo apical, y las plantas son
simultáneamente infectadas fuertemente con Sclerotium ssp. El creciente suministro
de calcio suprime ambos la infección fungosa y el tallo gemelo. Parece probable que la
última anormalidad es el resultado directo de la deficiencia de calcio (síntomas que

Página 473
son la necrosis del meristemo apical y la perdida de dominancia apical) y que la
infección fungosa es un evento secundario.

Varios hongos parásitos invaden preferentemente el xilema y disuelven las

paredes celulares de los vasos conductores. Esto conduce al taponamiento y
subsiguiente síntomas de marchitamiento (e.g., marchitamiento Fusarium).
Comparando el grado de infección de la planta de tomate con Fusarium oxysporum en
relación al nivel de suministro de calcio, las plantas fueron infectadas severamente
cuando la concentración de calcio en la savia del xilema estuvo debajo de 5 mм a bajo
suministro externo. Sin embargo, a alto suministro externo de calcio, casi todas las
plantas estuvieron saludables cuando la concentración de calcio en la savia del xilema
se elevó a cerca de 25 mм .

Los tejidos vegetales bajos en calcio también son mucho más susceptibles que
los tejidos con niveles normales en calcio a las enfermedades parásitas durante el
almacenamiento. Esto es de particular interés en el caso de frutos frescos con su
contenido de calcio típicamente bajo. Durante el almacenamiento los frutos son más
susceptibles no solo a los llamados desordenes fisiológicos (Sección 8.6) sino también
a las enfermedades fungosas que causan la pudrición del fruto (Fig. 11.10). El
tratamiento con calcio a los frutos antes del almacenamiento es por lo tanto un
procedimiento efectivo para evitar perdidas ambos a partir de desordenes fisiológicos y
a partir de la pudrición del fruto.

Fig. 11.10 Relación entre el contenido de calcio en manzanas (cv. Cox orange) é
incidencia de pudrición debida a la infección por Gloesporium perennans después de
que las manzanas fueron almacenadas por 3 meses a 3ºC . (Modificado de Sharpless
& Jonson, 1977)

Página 474
 Hay extensa literatura sobre los efectos de los micronutrientes en las
enfermedades parásitas. De los varios mecanismos de defensa disponibles para las
plantas los fenólicos y la lignina son los mejor entendidos, y de los micronutrientes, por
lo menos el boro, manganeso y cobre juegan un rol clave en el metabolismo de
fenoles y biosíntesis de lignina (Capitulo 9). Los micronutrientes también pueden
afectar indirectamente la resistencia. En plantas deficientes no solo puede deteriorarse
el mecanismo de defensa sino que frecuentemente las plantas también se hacen un
sustrato más adecuado para la alimentación. Con la deficiencia de zinc, una fuga de
azúcares hacia la superficie foliar de Hevea brasiliensis incrementa la severidad de la
infección con Oidium. En plantas de trigo deficientes en boro la tasa de infección con
mildeo polvoso es varias veces superior que en plantas suficientes en boro, y el hongo
también se difunde más rápidamente en toda la planta.

El cobre ha sido usado extensamente como un fungicida, pero las cantidades

requeridas son por lo menos 10-100 veces superiores a aquellas requeridas por las
plantas y que son usadas, por ejemplo, como aspersiones foliares para corregir la
deficiencia en cobre. Quizás la mejor evidencia de un efecto del cobre en la resistencia
de la planta hospedera a la enfermedad es cuando el cobre es aplicado al suelo y
deprime las infecciones foliares, por ejemplo del mildeo polvoso en trigo, ó para
controlar patógenos del tallo mediante la aplicación foliar del cobre (Tabla 11.4). Para
la depresión de patógenos caulinares y foliares, es frecuentemente más efectiva la
aplicación foliar de cobre que la aplicación al suelo (Tabla 11.4) ya que la mayoría del
cobre aplicado al suelo es enlazado fuertemente a la matriz del suelo. Los resultados
en la Tabla 11.4 también ilustran que el rendimiento que se incrementa
particularmente mediante la aplicación de fertilizantes de micronutrientes puede
conseguirse mediante una combinación tanto mejorando el estado nutricional vegetal y
por lo tanto su actividad metabólica y crecimiento, como suprimiendo enfermedades
parasitas.

Tabla 11.4

Efecto de la fertilización de cobre sobre la melanosis del tallo (causada

por Pseudomonas cichorii) en trigo cultivado en suelo deficiente en cobre
a

Fertilizante de Rendimiento de
Cu Porcentaje grano
de
Tratamiento (kg Cu ha-1) enfermedad (kg ha-1)
Nil (control) - 92 294

CuSO4, en banda 10 76 511

CuSO4, 10 34 2016
incorporado
10 6 2116
CuSO4, aspersión
foliar 2 7 2505

CuChel, aspersión
foliar
a
En base a Mahli et al. (1989).

Página 475
11.3 Enfermedades bacterianas y virales

11.3.1 Enfermedades bacterianas

Las enfermedades bacterianas, que son causadas por varios parásitos facultativos,
pueden ser divididas en tres principales tipos: enfermedad de manchas foliares,
pudriciones blandas, y enfermedades vasculares. En las enfermedades de manchas
foliares (e.g., tizón bacteriano foliar, Xanthomonas oryzae), los patógenos usualmente
entran a la planta hospedera a través de los estomas. De este modo la capa
epidérmica es una barrera bastante inefectiva a la infección. Habiendo entrado a la
planta, la bacteria se difunde y multiplica en los espacios intercelulares. El efecto del
estado nutricional mineral de la planta hospedera en la difusión y multiplicación es
similar a su efecto en los parásitos fungosos facultativos: por ejemplo, la multiplicación
y severidad de la enfermedad es realzada cuando los contenidos de potasio y calcio
están deficientes y frecuentemente, pero no siempre, cuando el nitrógeno es
deficiente.

La difusión de las bacterias dentro del tejido hospedero, como en muchas

enfermedades fungosas, es facilitada por las poligalacturonasas y enzimas pectolíticas
relacionadas. Por consiguiente, la resistencia vegetal está estrechamente
correlacionada con su contenido de calcio, como se muestra en la Tabla 11.5 para
plantas de fríjol. En el tejido infectado la actividad de las enzimas pectolíticas es muy
alta pero está inversamente relacionada con el contenido de calcio en el tejido. La
severidad de los síntomas de enfermedades también refleja el rol del calcio en la
resistencia.

Tabla 11.5

Relación entre el contenido de calcio del fríjol, la actividad de las

enzimas pectolíticas en el tejido vegetal, y la severidad de la enfermedad
de la pudrición blanda causada por Erwinia carotovora a
Contenido de Actividad pectolítica (unidades
calcio relativas) b
Poligalacturonasa Pectato Severidad
-1 transeliminasa
(mg g peso de los
seco) - + - + síntomas c
6.8 0 62 0 7.2 4

16 0 48 0 4.5 4

34 0 21 0 0 0
a
De Platero & Tejerina (1976)
b
+, inoculación bacteriana; -, sin inoculación
c
4 = Pudrición completa de las plantas en 6 días; 0 = sin síntomas

Página 476
 Las enfermedades vasculares bacterianas se difunden dentro de las plantas a
través del xilema; ello conduce a la formación de “babaza” y finalmente al
taponamiento de los vasos (“marchitamiento bacteriano”). La severidad de una
enfermedad tal, como el cáncer bacteriano en el tomate está inversamente
correlacionada con el contenido de calcio en el tejido caulinar siempre y cuando el
calcio este dentro del rango de deficiencia en la nutrición de la planta hospedera
(Tabla 11.6). El calcio es efectivo en ambos cultivares susceptibles y resistentes,
indicando que la resistencia de un cultivar es dependiente del adecuado suministro de
calcio. A cada nivel de suministro de calcio el cultivar resistente tiene mayores
contenidos de calcio y magnesio, pero menores contenidos de potasio que el cultivar
susceptible. La selección de cultivares para mayor eficiencia en la toma de potasio
puede por lo tanto conllevar un cierto riesgo de efectos negativos en la resistencia
vegetal a ciertas enfermedades bacterianas y fungosas.

Tabla 11.6

Relación entre el suministro de calcio, contenido de calcio y enfermedad del

cáncer bacteriano (Clavibacter michiganense ssp. michiganense (Smith)) en
un cultivar de tomate susceptible y en uno resistente a
Contenido de Ca
Suministro de Desarrollo de enfermedad
Ca (% en materia seca
caulinar) (% de hojas marchitas)
(mg l-1) Moneymaker Plovdiv 8/12 Moneymaker Plovdiv 8/12
0 0.12 0.14 84 56

100 0.37 0.42 27 12

200 0.43 0.55 37 6

300 0.44 0.58 27 8

a
En base a Berry et al. (1988)

El estado nutricional del calcio puede afectar la resistencia vegetal a las

enfermedades bacterianas no solo vía estabilización de la lamela media. El calcio está
causalmente involucrado en las respuestas hipersensibles a las infecciones
bacterianas. En tabaco, las reacciones hipersensibles a Pseudomonas syringae
requieren de un influjo masivo de Ca2+ desde el apoplasto hacia el citoplasma a través
de los canales de Ca2+ en la membrana plasmática, conduciendo a un realzado
intercambio K+/H+, acidificación del citoplasma y muerte de las células hospederas en
los sitios de infección, comparable a las respuestas hipersensibles a las enfermedades
fungosas (Sección 11.2).

11.3.2 Enfermedades virales

Página 477
La multiplicación de los virus está confinada a las células vivas, y sus requerimientos
nutricionales están restringidos a aminoácidos y nucleótidos. Comparando con
enfermedades fungosas, enfermedades bacterianas y plagas, hay relativamente pocos
datos en la literatura sobre los efectos de la nutrición mineral en las enfermedades
virales. Por lo general, los factores nutricionales que favorecen el crecimiento de la
planta hospedera también favorecen la multiplicación viral. Esto es cierto
particularmente para el nitrógeno y fósforo. Las relaciones entre la nutrición mineral y
las enfermedades virales frecuentemente no son claras por varias razones. En plantas
deficientes la estimulación del crecimiento por el suministro de nutrientes minerales
puede conducir a la eliminación de los síntomas de enfermedades virales debido a que
las plantas “crecen más que” la enfermedad, ó los síntomas son escondidos. Los
síntomas del virus amarillo de la remolacha azucarera ó del enrollado de la hoja en
papa pueden desaparecer cuando el suministro de nitrógeno es grande aún cuando
las plantas sean severamente infectadas. Además, en remolacha azucarera los
síntomas visuales del virus del amarillamiento suave de la remolacha (BMYV) son muy
similares a los síntomas de deficiencia de manganeso. Cuando se cultivan en suelos
deficientes en manganeso el porcentaje de plantas con BMYV fue alto, y con la
aplicación foliar de manganeso, desaparecieron los síntomas visuales de deficiencia
de manganeso y BMYV aunque el porcentaje de plantas infectadas solo disminuyó
desde 75% a 40%.

En muchos casos el estado nutricional mineral de la planta hospedera puede

influenciar las enfermedades virales indirectamente vía los vectores, que son
principalmente los hongos e insectos. Se asume que cerca del 60% de los virus
vegetales son esparcidos por los áfidos, y la severidad de los ataques vegetales por
los áfidos es afectada fuertemente por el estado nutricional vegetal (Sección 11.5). Un
ejemplo instructivo en el rol del vector ha sido presentado por Tomlinson & Hunt
(1987). La infección del berro con el patógeno fungoso Spongospora subterranea, que
conduce a la enfermedad del torcimiento radical, puede ser deprimida efectivamente
por el suministro superóptimo de zinc, i.e., niveles que exceden los requerimientos
para el crecimiento de la planta hospedera. Este alto suministro de zinc también
suprime efectivamente el virus de la mancha foliar clorótica del berro a través del
control de su vector, el hongo.

11.4 Enfermedades fungosas y bacterianas del suelo

La densidad poblacional de microorganismos en la superficie radical es varias veces

mayor que en el suelo no rizosférico. Los microorganismos en la superficie radical
incluyen varios patógenos. La competencia entre microorganismos y la represión de
microorganismos, así como las barreras químicas (e.g., altas concentraciones de
polifenoles en la rizodermis) y barreras físicas (e.g., deposición de silicio en la
endodermis; ver Sección 10.3) aseguran que este restringida la invasión microbiana de
ambos raíces y vástagos vía las raíces. La invasión e infección por ciertos
microorganismos, sin embargo, es beneficiosa para las plantas superiores (e.g.,
rizobios ó micorrizas).

La nutrición mineral afecta en varias formas las enfermedades fungosas y

bacterianas. Por ejemplo, en pícea de Noruega deficiente en manganeso, la actividad
fungistática contra Fomes amosus (Fr.) Cooks es mucho menor en el corcho interno
de las raíces, conduciendo a la enfermedad del corazón radical. Cuando la planta es
suplida con altos niveles de manganeso y bajos de nitrógeno, se incrementan ambos
el contenido de estos nutrientes y la actividad fungistática en el corcho interno. La

Página 478
incidencia de la infección de tubérculos de papa en crecimiento con Streptomyces
scabies, que da origen a la roña común de la papa, es reducida cualquiera al disminuir
el pH del suelo ó al aplicar manganeso. El manganeso ejerce su influencia no al
incrementar la resistencia del tejido del tubérculo al hongo sino al inhibir directamente
el crecimiento vegetativo de S. scabies antes del comienzo de la infección.

En maní, la pudrición de la vaina en precosecha es causada por la severa

infección con Pythium myriotylum y Rhizoctonia solani. La presencia de esta
enfermedad está estrechamente relacionada con el contenido de calcio del tejido de la
vaina y puede mantenerse a un bajo nivel mediante la aplicación al suelo de calcio
(e.g., como yeso). Hay también estrechas correlaciones entre el contenido de calcio y
la enfermedad de la pudrición en papa. La enfermedad de la pudrición blanda
bacteriana causada por varias especies de Erwinia, e.g., E. carotovora ssp.
carotovora, puede ser suprimida efectivamente al incrementar los contenidos de calcio
en el pellejo a un rango donde el calcio no es un factor limitante para la nutrición de la
planta hospedera.

En las relaciones entre la nutrición mineral de las plantas y los patógenos del
suelo, la enfermedad de pudrición radical en trigo y cebada (take-all) causada por
Gaeumannomyces graminis atrae particular atención principalmente por dos razones:
limita seriamente la producción del grano en muchas regiones del mundo, y la
severidad de la enfermedad puede ser controlada efectivamente mediante la nutrición
mineral de la planta hospedera. El hongo tiene un crecimiento óptimo a pH 7 y es muy
sensible al bajo pH. Se observa una disminución en la severidad del take-all aún a pH
debajo de 6.8. El encalado de suelos ácidos incrementa por lo tanto el riesgo de
infecciones radicales y pérdidas de rendimiento por take-all. La Fig. 11.1 muestra que,
en un suelo de pH 3.8, la inoculación con G. graminis no tuvo efecto significante sobre
el crecimiento ó rendimiento. El encalado realzo el crecimiento e incrementó el
rendimiento en plantas no infectadas pero tuvo un severo efecto depresor en plantas
infectadas. La incidencia de take-all se hizo más severa como se incrementara el pH.
El take-all es por lo tanto un problema particular en la producción de trigo y cebada en
suelos calcáreos.

Fig. 11.11 Efecto del encalado é inoculación con Gaeumannomyces graminis var. tritici
(take-all) sobre (A) el rendimiento de paja y (B) el rendimiento de grano en trigo de
primavera (Triticum sativum). Barras abiertas, no inoculado; barras rayadas, inoculado.
(Modificado de Trolldenier, 1981).

Página 479
 La disponibilidad de manganeso en la rizosfera y el contenido de manganeso
en las raíces juegan un rol clave en la infección radical y severidad del take-all, pero
también en otras enfermedades fungosas del suelo. Todos los factores que
disminuyen la disponibilidad del manganeso incrementan la severidad del take-all
(e.g., incremento en el pH del suelo mediante el encalado, fertilizantes de nitrato
versus amonio), y viceversa. La capacidad de las raíces para restringir la penetración
de las hifas fungosas hacia el tejido radical mediante la realzada lignificación en los
sitios de infección se deteriora en plantas deficientes en manganeso, ya que el
manganeso, así como el cobre, es requerido para la biosíntesis de la lignina (Capitulo
9). Además, G. graminis, como muchos otros hongos patogénicos del suelo, es un
poderoso oxidante del manganeso, aunque existen considerables diferencias entre
aislados en su poder oxidante y, de este modo en su capacidad para disminuir la
disponibilidad del manganeso.

La supresión del take-all mediante la aplicación al suelo de fertilizantes de

manganeso es también posible bajo condiciones de campo pero tiene limitaciones en
suelos calcáreos debido a la rápida oxidación e inmovilización del manganeso en los
suelos. Las aspersiones foliares de manganeso no son efectivas debido a la baja
movilidad del manganeso en el floema (Sección 3.3). El uso de fertilizantes
nitrogenados en amonio en vez de en nitrato es un efectivo procedimiento para el
control del take-all (Sección 11.6).

En trigo la deficiencia de zinc aumenta la severidad de la pudrición radical

Rhizoctonia, y el suministro de zinc disminuye el grado de la enfermedad. Esta
disminución, sin embargo, esta confinada al rango de concentración en donde el
suministro de zinc limita el crecimiento vegetal.

Es atractiva otra aproximación como una futura meta, es decir el uso de

Pseudomonas fluorescens spp. como un biocontrolador del take-all. Son muy efectivas
varias cepas de esta bacteria en su capacidad de reducir los óxidos de manganeso y
suprimir el crecimiento de G. graminis var. tritici por lo menos in vitro, mientras que la
supresión in vivo no está solo relacionada con la capacidad reductora de manganeso
de las cepas bacterianas. Puede estar involucrada en la supresión la producción de
sustancia tóxicas como cianuro por cepas particulares de P. fluorescens. En suelos de
alto pH, en particular, la supresión de G. graminis llevada a cabo por la aplicación de
fertilizantes de amonio está probablemente no solo relacionada con la acidificación
rizosférica sino también con cambios cuantitativos y cualitativos en las poblaciones de
P. fluorescens ssp. a favor de aquellas que son antagónicas a G. graminis.

La capacidad de las cepas de P. fluorescens de producir sideróforos también

ha sido considerada como un factor importante en la supresión de patógenos del suelo
al privarlos del hierro. Sin embargo, la producción de toxinas como el cianuro, tiene
probablemente mayor importancia general en este aspecto.

La infección radical con micorrizas VA es otro factor que puede suprimir

patógenos del suelo como Fusarium oxysporum en tomate, ó enfermedades de
marchitamiento en casuarina, un aspecto que es discutido en mayor detalle en la
Sección 15.10.

La severidad del take-all en trigo no es solo es mucho mayor en plantas

deficientes en manganeso sino también en plantas que sufren de deficiencia de
nitrógeno ó fósforo y deficiencia de cobre (Tabla 11.7). En el caso de la deficiencia del
nitrógeno y del fósforo la disminución en la severidad mediante el suministro de
fertilizantes con nitrógeno y fósforo es más probablemente una expresión de mayor

Página 480
tolerancia debido a un crecimiento más vigoroso en vez de por un incremento en la
resistencia. En contraste, en plantas deficientes de cobre la biosíntesis deteriorada de
lignina es uno de los más obvios cambios metabólicos y el suministro de fertilizantes
de cobre supera este deterioro y por lo tanto incrementa la resistencia. Las
aplicaciones al suelo y foliares de cobre tienen efectos bastante diferentes (Tabla
11.7). La aplicación foliar incrementó el rendimiento pero no deprimió la infección
radical con take-all indicando que a pesar de su movilidad floemática las
concentraciones de cobre en la interfase raíz-suelo y en los sitios de infección no
alcanzaron los niveles requeridos para la supresión del patógeno. Se consiguió el
efecto más espectacular mediante la combinación del suministro de cobre y calcio
(yeso) en el suelo, probablemente al realzar la desorción y movilidad del cobre en el
suelo.

Tabla 11.7

Efecto del cobre y la aplicación de yeso en el crecimiento, rendimiento e infección

radical con take-all (Gaeumannomyces graminis) en el trigo de invierno cultivado en
suelo deficiente de cobre a
Tratamiento Peso seco Espiga Grano Plantas
infectadas
(g. por (no. por (g. por
maceta) maceta) maceta) (%)
Cero (control) 8.54 2.80 4.33 100

CuSO4, suelo 12.68 3.70 6.51 83

CuSO4, foliar 12.82 3.33 6.06 100

CaSO4, suelo 9.81 2.70 5.41 83

CuSO4 + CaSO4, 16.96 4.67 8.98 0

suelo
a
En base a Gardner & Flynn (1958).

11.5 Plagas

Las plagas son animales como los insectos, ácaros y nemátodos que son dañinos
para las plantas cultivadas. En contraste a los patógenos fungosos y bacterianos, ellos
tienen sistemas digestivos y excretores y sus requerimientos dietéticos son
frecuentemente menos específicos. Además, los factores visuales como el color de las
hojas son importantes para el “reconocimiento” ú “orientación”. Por ejemplo, muchas
especies de áfidos tienden a instalarse en superficies que reflejen el amarillo. Los
principales tipos de resistencia de las plantas hospederas son (a) físicas (e.g., color,
propiedades de la superficie, pelos); (b) mecánicas (e.g., fibras, silicio); (c)
químicas/bioquímicas (e.g., contenido de estimulantes, toxinas, repelentes). La
nutrición mineral puede afectar todos estos tres factores en grados variantes.

Generalmente, las plantas jóvenes ó que crecen rápidamente probablemente

sufren más ataque por plagas que las plantas viejas ó de lento crecimiento. Por lo

Página 481
tanto, hay frecuentemente una correlación positiva entre la aplicación de nitrógeno y el
ataque por plagas como se ha mostrado, por ejemplo, con el saltamontes de lomo
blanco Sogatella furcifera (Horwáth) en arroz; en contraste, las plantas deficientes en
potasio sufrieron un ataque mucho mayor que las plantas suficientes en potasio.
Aunque los azúcares pueden actuar como estimulantes a la alimentación, la mayoría
de insectos chupadores como el saltador pardo del arroz dependen mucho más de los
aminoácidos. Esto se ilustra en la Tabla 11.8 para chinches de la calabaza. Las
plantas deficientes en nitrógeno mostraron menor respuesta de alimentación. El
número de chinches de la calabaza por planta estuvo claramente relacionado con el
contenido de nitrógeno soluble total en las hojas pero no parece estar asociado con la
preferencia de alimentación.

Tabla 11.8

Relación entre las deficiencias de nutrientes minerales,

número de chinches de la calabaza (Anasa tristis) por
planta, y contenido de nitrógeno soluble en la calabaza a
Suministro de Chinches de Nitrógeno soluble
nutrientes calabaza
(µg g-1 peso
(no. por planta) fresco)
Completo 1.70 32.1

-N 0.66 4.5

-P 2.11 93.7

-K 2.45 98.9

-S 3.42 143.7
a
A partir de Benepal & Hall (1967).

Un alto contenido de aminoácidos en las plantas es por lo tanto un componente

importante en la severidad del ataque por parásitos chupadores. Los altos contenidos
de aminoácidos en las plantas son típicos por cualquiera un alto suministro de
nitrógeno, ó por una deteriorada síntesis de proteína debida a ciertas deficiencias
como de potasio ó zinc. Es mostrado en la Tabla 11.9 un ejemplo del desbalance
nutricional en plantas inducido por la aplicación de fertilizantes en árboles de roble
atacadas por piojos cup-shield (Eulecanium refulum). El magnesio aplicado solo ó
especialmente cuando es aplicado en combinación con el nitrógeno y el fósforo
incrementó el desbalance nutricional (dando origen a una más severa deficiencia de
potasio) lo que resultó en un correspondiente incremento en el contenido de nitrógeno
soluble (i.e., una dieta más favorable para el piojo). En principio, se han encontrado
resultados similares en cítricos entre la aplicación de varios fertilizantes minerales y el
ataque por la escama morada y negra.

Página 482
 Tabla 11.9

Efectos de los fertilizantes aplicados en un suelo bajo en potasio en la infestación de

árboles de roble (Quercus pendula) por el piojo cup-shield (Eulecanium refulum Ckll.)a
Fertilizante
K + Mg N+P+K+ Mg N+P+
Mg Mg
No. de piojos por sección caulinar 0.72 0.82 4.32 8.78
de 10cm.
a
En base a Brüning (1967).

Las estrechas correlaciones positivas entre el suministro de nitrógeno, el

contenido de aminoácidos y la amplia relación C/N vegetal, y el ataque por plagas, que
son frecuentemente encontradas en cultivos en campo son algunas veces
generalizadas para otras plantas y ecosistemas. Sin embargo, las interacciones entre
las plantas y plagas son más complejas y no están confinadas a los aminoácidos y a la
relación C/N del alimento. Esto es particularmente evidente en árboles donde los
ataques de la plaga dependen mucho más de los repelentes ó compuestos tóxicos que
del contenido de nitrógeno. Por ejemplo, en Salix dasyclados cultivado a diferentes
niveles nutricionales e intensidades lumínicas, el daño de las hojas por el herbívoro
Galerucella lineola estuvo inversamente relacionado no solo con el contenido de
fenoles (alta luz >> baja luz) sino también con el contenido de nitrógeno de las hojas.
En pino Escocés (Pinus sylvestris) la alta fertilización nitrogenada incrementó ambos
los contenidos de nitrógeno y de diterpenoides en las acículas. Ya que estos últimos
compuestos actúan como aleloquímicos en los insectos herbívoros, la fertilización
nitrogenada no altero el desempeño de la larva de la hoplocampa Neodiprion sertifer
en las acículas, confirmando resultado anteriores en hoplocampas y orugas que se
alimentan en acículas ú hojas de árboles forestales.

Las diferencias en el contenido foliar de aleloquímicos (productos del

metabolismo secundario involucrados en las interacciones de organismos vivos) son
obviamente también responsables de las impactantes relaciones negativas entre el
contenido de boro y el ataque a las hojas de plántulas de palma de aceite por los
ácaros arañita roja (Tabla 11.10). En plantas sin ó con muy bajo suministro de boro el
ataque fue muy alto pero se deprimió notablemente como el suministro de boro y el
contenido foliar del flavonoide cianidina se incrementaran. El boro es requerido para la
biosíntesis de la cianidina y polifenoles relacionados que están causalmente
involucrados en la resistencia contra estos insectos.

Tabla 11.10

Relación entre el suministro de boro y la intensidad del ataque del ácaro arañita roja
(Tetranychus pieroei) en la palma de aceite (Elaeis guieensis) a
Correlación entre los huecos de
alimentación y el contenido foliar de
cianidina
Suministro de Ácaros Huecos de Huecos de Cianidina
B alimentación alimentación
(no. m-2) (µg g-1)
-1 -2 -2
(mg l ) (no. cm ) (no. cm )

Página 483
 0 1.8 67 60-65 2-5

0.5 1.7 60 30-50 10-18

5.0 1.2 30

50 1.0 20 10-30 20-32

500 0.9 17

1000 0.9 12
a
En base a Rajaratnam & Hock (1975).

Las paredes de las células epidérmicas que contienen silicio actúan como una
barrera mecánica al estilete y particularmente a las mandíbulas de los insectos
chupadores y masticadores. Se ha demostrado que las mandíbulas de las larvas del
barrenador del tallo del arroz son dañadas cuando el contenido de silicio de plantas de
arroz es alto. Las propiedades físicas de las superficies foliares son también de gran
importancia al regular la severidad del ataque por los insectos chupadores. Se lleva a
cabo una exploración labial de la superficie antes de insertar el estilete en el tejido. Los
cambios en las propiedades de la superficie de las hojas son presumiblemente la
principal razón de la marcada disminución en el ataque a las plantas de trigo por
áfidos cuando son aplicadas varias aspersiones foliares que contienen silicato de
sodio (Fig. 11.12). Como el suministro de nitrógeno se incremente, también lo hace el
número de áfidos de la especie Sitobion avenae. Sin embargo, las aspersiones foliares
con silicio redujeron ese número a por debajo de plantas deficientes de nitrógeno (-N).
Los resultados de este experimento también ilustran las dificultadas de hacer
generalizaciones acerca de la relación entre el creciente suministro de nitrógeno y el
ataque por insectos chupadores. En contraste a S. avenae, que es un típico
alimentador de la espiga, la otra especie del áfido Metopolophium dirhodum, no
respondió al creciente suministro de nitrógeno. Las diferencias en los hábitats
alimenticios y en las preferencias por órganos vegetales (M. dirhodum prefiere las
laminas foliares) son las posibles razones de las diferencias en la respuesta al
nitrógeno.

Página 484
 Fig. 11.12 Efecto del suministro de nitrógeno y aspersiones foliares que contienen
silicio (1% Na2SiO2) sobre la densidad poblacional de dos especies de áfidos en trigo
de invierno. Barras rayadas, Metopolophium dirhodum; barras abiertas, Sitobion
avenae; -N denota planta control deficiente en nitrógeno. (En base a Hanish, 1980)

En arroz de aniego varias especies de saltadores de follaje plantean una

amenaza más seria como vectores de virus que como plantas chupadoras de jugos, lo
que es otra importante razón para controlar los insectos chupadores.

La notable depresión de las poblaciones de áfidos en las hojas después de la

aplicación de silicio (Fig. 11.12) no es presumiblemente únicamente el resultado de los
cambios en las propiedades superficiales de las hojas sino también del incremento del
silicio soluble dentro del tejido foliar. Para el saltador pardo del arroz el ácido silícico
soluble, más que el silicio depositado en las hojas, es un efectivo inhibidor del
chupador. Parecen ser efectivas concentraciones de silicio tan bajas como 10 mg l-1.
Similarmente, como con los hongos patogénicos, los áfidos también liberan pectinasa
en el tejido, y en cultivares resistentes la depolimerización de la lamela media es más
lenta que en cultivares no resistentes; existen diferencias similares entre los cultivares
en la tasa de síntesis de fitoalexinas. Puede ser que el silicio soluble en el apoplasto
de las hojas realce las respuestas mecánicas del hospedero al ataque de los insectos
chupadores en una forma similar a aquella contra la invasión fungosa (Sección 11.2.2).

El crecimiento de la planta hospedera puede ser deprimido severamente por

nemátodos como los nemátodos quiste de cereales (Heterodera avenae) ó nemátodos
lesionadores de la raíz (Pratylenchus penetrans) en árboles de manzano. Los
exudados radicales pueden actuar como señales de reconocimiento ó como
repelentes, pero no es claro si la nutrición mineral juega un rol importante en este
contexto. Hay, sin embargo, muchos ejemplos que muestran que los nemátodos
deprimen severamente el crecimiento y actividad radical y por lo tanto la toma de
nutrientes minerales y el estado nutricional vegetal. Por ejemplo, los nemátodos son
principalmente responsables de la deficiencia de potasio en la enfermedad de
resiembra del manzano. Como se muestra en plantas de algodón, los ataques de
nemátodos tienen mucho menos efecto ó no efectos en el crecimiento caulinar a alto

Página 485
suministro de potasio. Este es un ejemplo típico de un incremento en la tolerancia a
plagas y enfermedades que resultan del suministro de nutrientes minerales. Tal
ejemplo puede también ser demostrado para micronutrientes (Fig. 11.13). En plantas
de cebada cultivadas en un suelo deficiente en manganeso con y sin suministro de
manganeso, a pesar del similar número de infecciones (hembras inmaduras) en
ambos tratamientos, fue severamente deprimido el crecimiento de las plantas que no
fueron suplidas con fertilizante de manganeso, pero no afecto a las plantas fertilizadas
con manganeso. En este caso la aplicación de manganeso posiblemente contrarresto
la deteriorada capacidad de toma del manganeso causada por la infección de
nemátodos.

Fig. 11.13 Interacciones del manganeso y el nematodo (Heterodera avenae) sobre el

número de infecciones (hembras inmaduras) y altura de plantas de cebada cultivadas
en suelo deficiente de manganeso suplidas sin (Mn 0) ó con 75 mg Mn (450 g)-1 suelo
(Mn 75). (En base a Wilhelm et al., 1985)

11.6 Efectos directos e indirectos de la aplicación de fertilizantes en

enfermedades y plagas

Bajo condiciones de campo la aplicación de fertilizantes afecta las enfermedades

vegetales y plagas directamente vía el estado nutricional vegetal, e indirectamente al
producir poblaciones densas y alteraciones en la intercepción lumínica y humedad
dentro de una población. Además la sincronización de la aplicación es un factor
importante, para el nitrógeno en particular. Esto se ilustra en la Tabla 11.11 para la
relación entre el momento de fertilización con amonio y la incidencia del take-all y el
rendimiento de grano en trigo. La severidad de la infección take-all es alta aún sin
fertilización nitrogenada y se incrementa mediante la aplicación de amonio en otoño,
conduciendo a severas depresiones en el rendimiento. En contraste, la misma
cantidad de nitrógeno amonio suplido en primavera suprime drásticamente el take-all,
y se obtienen altos rendimientos de grano. La aplicación fraccionada del nitrógeno en
otoño y primavera demostró que los efectos de la aplicación de fertilizantes
nitrogenados en el rendimiento de grano eran gobernados más por los efectos en el

Página 486
take-all que en el estado nutricional per se. El nitrógeno amonio aplicado en otoño es
rápidamente nitrificado y actúa como una fuente de nitrógeno nitrato y por lo tanto
intensifica el take-all en suelos no supresivos. El uso de la aplicación sincronizada del
fertilizante amonio es por lo tanto una aproximación práctica para suprimir el take-all, y
las variaciones en la supresión entre años y localidades están probablemente
relacionadas con la severidad de la incidencia y de la tasa de nitrificación prior a la
toma por el cultivo.

Tabla 11.11

Efecto de la dosis y momento de aplicación de fertilizante de nitrógeno

amonio sobre la infección radical con take-all (Gaeumannomyces
graminis) y rendimiento de grano en trigo de invierno a
Momento de Dosis Índice de Rendimiento de
b
aplicación take-all grano
(kg N ha-1)
(kg ha-1)
0 0 1.9 2610

Otoño 83 2.8 1740

Primavera 83 0.1 5290

Otoño + 83 + 28 1.9 2350

Primavera
a
Huber (1989).
b
Índice de take-all; 0 = sin infección; 4 = 100% infección.

La forma del fertilizante nitrogenado aplicado puede también tener otras

implicaciones en los patógenos en los vástagos. La solubilidad del silicio depende de
varios factores, creciendo, por ejemplo, como caiga el pH del suelo. De acuerdo con
esto, el contenido de silicio en las plantas no solo es dependiente de la fertilización con
silicio sino también por lo menos en algún grado, con la forma de fertilizantes
nitrogenado aplicado. Como se muestra en la Tabla 11.12, en comparación con la
aplicación con nitrato de calcio, el sulfato de amonio incrementa el contenido de silicio
en el trigo de primavera y por lo tanto deprime la incidencia del mildeo polvoso, la cual
está inversamente relacionada con el contenido de silicio en las plantas.

Tabla 11.12

Efecto de la forma de fertilización de nitrógeno en el

contenido de silicio y la incidencia de la enfermedad del
mildeo polvoso (Erysiphe graminis) en trigo de primavera
cultivado en suelo suplido con cualquiera cal (CaCO3) ó cal
de alto horno (BFL) a

Página 487
 Contenido de silicio Incidencia de la
enfermedad
(% SiO2 materia seca
foliar) (% área foliar afectada)
CaCO3 BFL CaCO3 BFL
Ca(NO3)2 1.2 2.3 27.5 11.5

(NH4) 2.3 7.3 18.0 2.0

2SO4
a
Recalculado a partir de Leusch & Buchenauer (1988b).

Hay también muchos reportes de la aplicación de fertilizantes de cloruro en

cantidades de macronutriente que conducen a la supresión de varias enfermedades,
ambas del suelo como el take-all del trigo ó la pudrición radical (Cochliobolus sativus)
en cebada, y de enfermedades foliares como la roya foliar (Puccinia recondita) en
trigo. No es claro el mecanismo de este efecto de los fertilizantes de cloruro. El cloruro
puede actuar directamente en la planta al mejorar el balance hídrico y por lo tanto, la
tolerancia a las enfermedades, ó indirectamente en el suelo vía inhibición de la
nitrificación ó realce de la movilización del manganeso.

Los varios efectos del estado nutricional mineral y de la aplicación de

fertilizantes en las enfermedades y plagas son de relevancia directa para el control de
enfermedades y plagas por fungicidas, plaguicidas y otros químicos. La aplicación de
fertilizantes minerales puede de este modo en algunos casos sustituir ó por lo menos
reducir la demanda del control químico de enfermedades, aunque en otros casos, sin
embargo, puede también incrementar la demanda. Estas interacciones son ilustradas
en un ejemplo final en la Fig. 11.14 para trigo de invierno infectado naturalmente por la
roya amarilla. En clima templado, los altos niveles de nitrógeno aplicado al trigo de
invierno iniciando el periodo de crecimiento favorecen el abundante macollamiento y
poblaciones densas y altas y de este modo da condiciones favorables para la
infección. Como consecuencia, el control químico de enfermedades no solo es más
efectivo sino usualmente esencial con altos niveles de nitrógeno.

Fig. 11.14 Relación entre el nivel y sincronización del nitrógeno suplido al trigo de
invierno y la infección de roya amarrilla (Puccinia striiformis Westend) y el rendimiento
de grano con ó sin control químico de la enfermedad. N 1.0, 160 kg N ha-1 como
fertilización temprana; N 0.5 + 0.5, aplicación fraccionada: 80 kg N temprana y 80 kg
en la antesis; N0, sin fertilización nitrogenada. (En base a Darwinkel, 1980a.)

Página 488
 Son notables los efectos tanto del nivel como de la sincronización del
suministro de nitrógeno en la infección por roya, presentándose la infección más
severa con la gran fertilización individual temprana (N 1.0). La aplicación fraccionada
del nitrógeno disminuyó la infección a un alto grado en las primeras etapas de
crecimiento, pero después de la segunda aplicación (en la antesis) se incrementó
rápidamente el crecimiento fungoso. No obstante, se consideró aplazada la epidemia
gracias a la aplicación fraccionada. En las plantas que no recibieron nitrógeno (N0)
permaneció baja la infección. Se han obtenidos resultados similares en trigo infectado
con mildeo polvoso.

Sin el control químico de la enfermedad, la infección disminuyó el rendimiento

de grano en todos los tratamientos (Fig. 11.14). Sin embargo, el grado al cual se
disminuyó el rendimiento, difirió entre los tratamientos, siendo muy grande en los
tratamientos con nitrógeno pero relativamente pequeño en el tratamiento sin nitrógeno.
De este modo, sin el control químico de la enfermedad, se obtuvo el mayor
rendimiento de grano en plantas que no recibieron nitrógeno, y con el control de
enfermedades se obtuvo el mayor rendimiento en plantas que recibieron la aplicación
fraccionada del nitrógeno.

12. Diagnóstico de la deficiencia y toxicidad de nutrientes minerales

12.1 Suministro de nutrientes y crecimiento respuesta

La bien conocida curva de crecimiento (producción de materia seca) versus suministro

de nutrientes tiene tres regiones claramente definidas (Fig. 12.1). En la primera, la tasa
de crecimiento se incrementa con el creciente suministro del nutriente (rango
deficiente). En la segunda, la tasa de crecimiento alcanza un máximo y permanece sin
afectarse por el suministro de nutrientes (rango adecuado). Finalmente, en la tercera
región, la tasa de crecimiento cae con el creciente suministro de nutrientes (rango
tóxico).

Página 489
En la producción del cultivo, el suministro óptimo de nutrientes usualmente se
consigue mediante la aplicación de fertilizantes. La aplicación racional de fertilizantes
requiere de información sobre los nutrientes que están disponibles en el suelo, por un
lado, y del estado nutricional vegetal, por el otro. Son discutidas en este capitulo las
posibilidades y limitaciones de usar un diagnóstico visual y análisis vegetal como
bases para recomendar si ó no usar fertilizante, y de que tipo y cantidad.

12.2 Diagnóstico de los desordenes nutricionales mediante síntomas visuales

Por lo general, los desordenes nutricionales que inhiben solo ligeramente el

crecimiento y rendimiento no son caracterizados por síntomas visibles específicos. Los
síntomas se hacen claramente visibles cuando una deficiencia es aguda y se deprimen
notablemente la tasa de crecimiento y rendimiento. Sin embargo, hay excepciones.
Por ejemplo, los transitorios síntomas visibles de deficiencia de magnesio en cereales
que pueden algunas veces observarse bajo condiciones de campo durante la
extensión caulinar no tienen efecto perjudicial en el rendimiento final de grano.
Además, muchas especies de plantas anuales y perennes de la vegetación natural,
particularmente aquellas adaptadas a sitios pobres en nutrientes, ajustan su tasa de
crecimiento al nutriente más limitante y, de este modo, no se desarrollan síntomas
visibles de deficiencia.

El diagnóstico en base a los síntomas visuales requiere de una aproximación

sistemática que se resume en la Tabla 12.1. Los síntomas aparecen preferentemente
en cualquiera hojas viejas ó jóvenes, dependiendo de si el nutriente mineral en
cuestión sea retranslocado rápidamente (Sección 3.5). El patrón de distribución de los
síntomas puede también modificarse según el método empleado para inducir la
deficiencia, i.e., permanente suministro insuficiente ó súbita interrupción de un alto
suministro (Sección 3.5).

Página 490
 Tabla 12. 1

Algunos principios del diagnóstico visual de desordenes nutricionales.

La clorosis ó necrosis y el patrón de ambos son importantes criterios para el

diagnóstico. Por lo general, los síntomas visibles de deficiencias nutricionales son
mucho más específicos que aquellos de toxicidad por nutrientes, a menos que la
toxicidad de un nutriente mineral induzca la deficiencia de otro. Se describieron
brevemente los síntomas visibles de deficiencia para nutrientes individuales en los
Capítulos 8 y 9. Para detalles (incluyendo imágenes a color) de los síntomas de
desordenes nutricionales el lector es referido a Wallace (1961) y Bergmann (1988,
1992).

El diagnóstico puede complicarse especialmente en plantas cultivadas en

campo cuando más de un nutriente mineral es deficiente y cuando hay una deficiencia
de un nutriente mineral y simultáneamente una toxicidad de otro. Tales deficiencias y
toxicidades que se presentan simultáneamente plantean dificultadas en el diagnóstico
y pueden encontrarse en la práctica como por ejemplo, en suelos ácidos inundados,
donde puede presentarse ambos toxicidad de manganeso y deficiencia de magnesio
(síntomas complejos). El diagnóstico puede complicarse más por la presencia de
enfermedades, plagas, y otros síntomas causados, por ejemplo, por daños mecánico
incluyendo daño por aspersión. A fin de diferenciar los síntomas de los desordenes
nutricionales de otros síntomas, es importante tener en mente que los desordenes
nutricionales, siempre tienen un patrón simétrico típico: las hojas de la misma ó similar
posición (etapa fenológica) en una planta muestran patrones casi idénticos de
síntomas, y hay una marcada gradación en la severidad de los síntomas desde las
hojas viejas a las jóvenes (Tabla 12.1).

A fin de hacer un diagnóstico visual más preciso, es útil adquirir información

adicional, incluyendo el pH del suelo, los resultados del análisis del suelo para
nutrientes minerales, estado hídrico del suelo (seco/inundado), condiciones climáticas
(baja temperatura ó heladas) y la aplicación de fertilizantes, fungicidas, ó plaguicidas.
En algunos casos el tipo y cantidad de fertilizante a usarse pueden recomendarse

Página 491
inmediatamente en base al diagnóstico visual. Esto es cierto para las aspersiones
foliares que contienen micronutrientes (hierro, zinc, ó manganeso) ó magnesio. En
otros casos (e.g., clorosis por deficiencia de hierro), sin embargo, el diagnóstico visual
es una base inadecuada para hacer recomendaciones de fertilizantes. No obstante,
ofrece la posibilidad de enfocar ulteriormente la atención en el análisis químico y
bioquímico de los nutrientes minerales seleccionados en las hojas y otras partes
vegetales (análisis vegetal). Esto es de particular importancia para cultivos anuales,
debido a que los resultados son requeridos inmediatamente y las fluctuaciones
temporales en el contenido de nutrientes en las plantas frecuentemente no justifican el
alto costo de ejecutar un análisis completo de nutrientes minerales.

12.3 Análisis vegetal

12.3.1 General

El uso del análisis químico del material vegetal para propósitos de diagnóstico está
basado en la suposición de que existen relaciones causales entre la tasa de
crecimiento vegetal y el contenido de nutrientes en la materia seca ó fresca caulinar, ó
con la concentración de nutrientes en la savia tisular exprimida. La composición de
elementos minerales en los tejidos vegetal es usualmente expresada como contenido
por unidad de peso seco ó fresco (e.g., mg g-1 peso seco). Aunque el término
concentración que es usado frecuentemente de manera sinónima, se refiere en
sentido estricto a un volumen (e.g., mg l-1). Dependiendo del nutriente mineral, especie
y edad vegetal, difiere la parte ú órgano vegetal más conveniente para este propósito,
así como si sí ó no debe determinarse el contenido total ó solo una cierta fracción del
nutriente mineral (e.g., extractable con agua). En general el estado nutricional de una
planta se refleja mejor en el contenido de elementos minerales de las hojas que en
otros órganos vegetales. De este modo las hojas son usualmente usadas para el
análisis vegetal. Para algunas especies y para ciertos nutrientes minerales, los
contenidos de nutrientes en la materia seca pueden diferir considerablemente entre las
laminas foliares y los pecíolos, y algunas veces los pecíolos son un indicador más
adecuado del estado nutricional. En árboles frutales el análisis de los mismos frutos es
el mejor indicador, especialmente para calcio y boro en relación a la calidad del fruto y
propiedades de almacenamiento. Bajo ciertas condiciones climáticas, en particular
estrés por sequía durante el llenado de la semilla, el contenido de zinc en las semillas
de leguminosas parece ser un parámetro más sensible al suministro de fertilizante de
zinc que, por ejemplo, el análisis foliar.

Las muestras a partir de plantas cultivadas en campo se contaminan

frecuentemente por el polvo ó aspersiones y requieren procedimientos de lavado. Los
problemas más severos en el uso del análisis vegetal para propósitos de diagnóstico
son las frecuentes fluctuaciones a corto plazo en los contenidos de nutrientes (e.g.,
“efecto dilución” por el rápido crecimiento). Es particularmente difícil establecer
contenidos de nutrientes minerales que se consideren que reflejen un rango de
deficiencia, suficiencia, ó toxicidad en relación a los efectos de factores ambientales
así como al genotipo vegetal y a la etapa de desarrollo de plantas y hojas. Por
ejemplo, el porcentaje de materia seca usualmente se incrementa con la edad de
plantas ú órganos, ó a elevadas concentraciones de CO2 debido a la acumulación de
almidón con una correspondiente declinación en las concentraciones críticas de
deficiencia de los nutrientes minerales. A elevadas concentraciones de CO 2 los
menores contenidos foliares críticos de nitrógeno en las hojas de especies C3 están
también relacionados con menor Rubisco, mientras que los contenidos foliares críticos

Página 492
de fósforo tienden a ser mayores por razones que no son claras. Son de crucial
importancia por lo tanto la estricta estandarización del procedimiento de muestreo y la
disponibilidad de datos referencia adecuados para el análisis foliar. El uso de
relaciones de nutrientes en vez de contenidos es otra aproximación para tratar esta
dificultad (Sección 12.3.4). Para revisiones más recientes sobre el análisis vegetal
para propósitos de diagnóstico el lector es referido a Reuter & Robinson (1986);
Martin-Prével et al. (1987); Bergmann (1988, 1992); Walworth & Summer (1988);
Jones (1991) y Heinze & Fiedler (1992).

12.3.2 Relación entre la tasa de crecimiento y el contenido de nutrientes

minerales

Se muestra en la Fig. 12.2 para manganeso un ejemplo representativo de las

relaciones entre el crecimiento vegetal y los contenidos de nutrientes minerales en el
vástago. Ambos bajo condiciones ambientales controladas y bajo condiciones de
campo el contenido crítico de deficiencia (definido también como “nivel”) del
manganeso en el peso seco lamina foliar emergida más joven estuvo en el rango de
12 µg g-1 materia seca, si se usa el 95% del máximo peso seco caulinar (ó
rendimiento) como punto de referencia. Debe tenerse en mente que los contenidos
críticos de deficiencia (CDC) por ejemplo de la lamina foliar emergida más joven no es
necesariamente idéntico al CDC en los sitios de nuevo crecimiento, en el meristemo
caulinar donde el CDC puede ser mucho mayor como se ha mostrado para zinc en
plantas de arroz (Sección 9.4. 10).

Fig. 12.2 Relación entre el contenido de manganeso en laminas foliares emergidas

más jóvenes y el peso seco caulinar en cebada cultivada en una cámara de
crecimiento (A) y bajo condiciones de campo (B). (A partir de Hanaam et al., 1987)

Usualmente, se toma como un punto de referencia una cifra del 90% del
máximo rendimiento materia seca a fin de definir el CDC de un nutriente mineral. En
un sistema de baja entrada el punto de referencia es solo el 80% del máximo
rendimiento materia seca, los CDCs son correspondientemente inferiores en la materia

Página 493
seca caulinar, por ejemplo para fósforo en maíz y caupí. En las comparaciones de
datos en literatura sobre el CDC, son frecuentemente pasadas por alto las diferencias
en el punto de referencia

El método empleado para determinar el CDC es también importante y

contribuye en diferentes valores, como se ha demostrado para magnesio en trébol
subterráneo, donde los valores del CDC para las plantas proporcionadas
permanentemente con un bajo suministro han sido comparados con los de plantas
donde se interrumpió súbitamente un alto suministro. Es improbable que el último
procedimiento refleje la situación bajo condiciones de campo. La interrupción súbita
del suministro de nutrientes conduce a CDCs inusualmente altos para varios
nutrientes, ya que las plantas en rápido crecimiento se hacen de repente totalmente
dependientes de la removilización y retranslocación de los nutrientes minerales.

En vista de los varios factores discutidos arriba, y también en las siguientes

secciones, puede parecer más apropiado y realista el uso de un “rango” de valores
(e.g., rango crítico de deficiencia) que el de un solo valor (e.g., 12 µg g-1). Por lo
menos debe tenerse en mente que el uso de un solo valor abarca un rango de
contenidos y que la probabilidad de deficiencia ó suficiencia se incrementa, con el
grado de desviación de este único valor. Se muestra en la Fig. 12.3 en una
presentación esquemática el patrón general de relaciones entre el crecimiento vegetal
y los contenidos de nutrientes minerales en el tejido vegetal. Hay un porción
ascendente de la curva donde el crecimiento cualquiera se incrementa abruptamente
sin un marcado incremento en el contenido de nutrientes (I y II) ó donde el incremento
en crecimiento y contenido de nutrientes minerales están estrechamente relacionados
(III). Esto es seguido por una porción más ó menos plana donde el crecimiento no está
limitado por los nutrientes y se incrementa marcadamente el contenido de nutrientes
(IV y V) y, finalmente, una porción donde el contenido excesivo de nutrientes causa
toxicidad y una correspondiente declinación en el crecimiento (VI).

Página 494
 Fig. 12.3 Relación entre el contenido de nutrientes (e.g., mg g-1 materia seca) y el
crecimiento ó rendimiento (arriba) y ejemplos del contenido de nutrientes en materia
seca foliar de soya para varios rangos de nutrientes suplidos (abajo).

Generalmente, con una deficiencia extrema de cobre ó zinc, por ejemplo, se

obtiene una curva respuesta con forma de C (Fig. 12.3, región I, línea punteada) en la
que un incremento en la tasa de crecimiento inducido por el nutriente es acompañado
por una disminución en su contenido en la materia seca, lo que frecuentemente se
referido como el efecto “Piper-Steenbjerg”. Las posibles explicaciones para este tipo
de respuesta son una falta de removilización desde las hojas viejas y el tallo ó el
necrosamiento de los meristemos apicales con un correspondiente cese del
crecimiento a pesar de la mayor toma de peque|iente mineral por las plantas
extremadamente deficientes.

Los efectos concentración y dilución de los nutrientes minerales en las plantas

son fenómenos comunes que deben considerarse cuidadosamente al interpretar los
contenidos de nutrientes en términos de antagonismo ó sinergismo de iones, ó de
ambos durante la toma. Esto es cierto en particular cuando el contenido de nutrientes
minerales esta en el rango de deficiencia ó toxicidad. Si, por ejemplo, los contenidos
de los dos nutrientes minerales están en el rango de deficiencia y solo es suplido uno
de ellos, el realce del crecimiento causa una “dilución” del otro nutriente mineral (una
disminución en su contenido en la materia seca) y se induce una severa deficiencia sin
presentarse ninguna competencia en la toma ó dentro de la planta.

Central para el uso del análisis vegetal para propósitos de diagnóstico son los
contenidos críticos de deficiencia y toxicidad (Fig. 12.3). El crecimiento es máximo
entre los contenidos críticos de deficiencia y toxicidad, pero por razones prácticas se
elige como punto de referencia el 90-95% del valor de crecimiento máximo en vez del
mismo valor máximo. Los contenidos de nutrientes minerales pueden ser agrupados
en rangos, como se muestra en la porción inferior de la Fig. 12.3 para soya. Si los
contenidos de nutrientes están en el rango adecuado hay una alta probabilidad
estadística de que estos nutrientes no sean factores limitantes del crecimiento.
Ciertamente, los contenidos en el rango de lujo ulteriormente disminuyen el riesgo de
que estos nutrientes se vuelvan deficientes bajo condiciones desfavorables para la
toma radical (e.g., suelo superficial seco) ó cuando la demanda sea muy alta (e.g.,
retranslocación a los frutos). Sin embargo, hay un mayor riesgo de reducción del
crecimiento por la toxicidad directa por estos nutrientes ó por su efecto al inducir
deficiencia en otros nutrientes, i.e., desbalance de nutrientes (Sección 12.3.5). Al
definir los contenidos críticos de toxicidad tiene que considerarse la heterogénea
distribución de un nutriente dentro de un órgano vegetal, por ejemplo, del boro en las
laminas foliares (Sección 9.7.9).

12.3.3 Etapa de desarrollo vegetal y edad foliar

Después del suministro del nutriente mineral, la edad fisiológica vegetal ó de sus
partes es el factor más importante que afecta el contenido de nutrientes minerales en
la materia seca vegetal. Con excepción del calcio y algunas veces del hierro y del boro
(Sección 9.7) hay usualmente una declinación bastante clara en el contenido de

Página 495
nutrientes minerales en la materia seca como envejezca la planta y el órgano. Esta
declinación es causada principalmente por un incremento relativo en la proporción del
material estructural (paredes celulares y lignina) y de compuestos de almacenamiento
(e.g., almidón) en la materia seca. Los contenidos de nutrientes minerales que
corresponden al rango adecuado ó critico de deficiencia son por lo tanto menores en
plantas viejas que en jóvenes. Por ejemplo, en grano de sorgo el CDC del fósforo en la
materia seca foliar ha mostrado disminuirse desde cerca de 0.4% a 0.2% a lo largo del
periodo de crecimiento. En cebada cultivada en campo el contenido de potasio en la
materia seca caulinar disminuyó desde 5-6% en plantas jóvenes a cerca del 1%
llegando a la maduración, aunque las plantas estuvieron bien suplidas con potasio. En
este caso la declinación en el contenido fue exclusivamente un “efecto dilución” ya que
la concentración de potasio en el agua tisular (representativa principalmente de la
savia vacuolar) permaneció bastante constante a ~100 mм a lo largo del periodo.

Las complicaciones que surgen a partir de los cambios en el contenido crítico

de deficiencia con la edad pueden ser reducidas al muestrear tejidos a edades
fisiológicas específicas. Por ejemplo, como se muestra en la Tabla 12.2, en trébol el
nivel crítico de deficiencia de cobre en toda la parte aérea vegetal disminuyó
drásticamente con la edad pero permaneció bastante constante a ~3 μg en las laminas
foliares más jóvenes durante todo el periodo.

Tabla 12.2

Contenido crítico de deficiencia (CDC) de cobre (a máximo

rendimiento) en trébol subterráneo y órganos vegetales y edad vegetal
a

Parte vegetal Edad vegetal (días después de la

siembra)
26 40 55 98 F
Toda la parte aérea 3.9 3.0 2.5 1.6 1.0

Lamina foliar abierta más 3.2 ~3 ~3 ~3 ~3

joven
a
CDC expresado como mg g-1 peso seco. En base a Reuter et al.
(1981).

b
Floración temprana

El uso de las hojas más jóvenes, sin embargo, solo es adecuado para aquellos
nutrientes minerales que cualquiera no son retranslocados ó son retranslocados solo a
un muy limitado grado desde las hojas maduras a las nuevas áreas de crecimiento,
esto es, cuando se presenta primero la deficiencia en las hojas jóvenes y en el ápice
caulinar (Tabla 12.1). La situación es diferente para potasio, nitrógeno, y magnesio; ya
que los contenidos de estos nutrientes minerales se mantienen bastante constantes en
las hojas expandidas más jóvenes, las hojas maduras son mucho mejores indicadores
del estado nutricional vegetal, como se muestra para potasio en la Fig. 12.4. Aquí, la
hoja más joven no es un indicador adecuado debido a que los niveles de potasio que
indican deficiencia y toxicidad varían solo entre 3.0 y 3.5%, respectivamente,
comparando con 1.5 y 5.5% en hojas maduras. Esto ilustra la necesidad de usar hojas

Página 496
maduras para evaluar el estado nutricional de los nutrientes minerales que son
rápidamente retranslocados en las plantas.

Fig. 12.4 Relación entre el peso seco caulinar y el contenido de potasio en hojas
maduras y más jóvenes de plantas de tomate cultivadas en soluciones nutritivas con
varias concentraciones de potasio. Recuadro: contenidos críticos calculados.

Si las hojas jóvenes y viejas de la misma planta son analizadas

separadamente, puede obtenerse información adicional sobre el estado nutricional de
aquellos nutrientes minerales que son retranslocados rápidamente. A mucho mayor
contenido de, por decir, de potasio en las hojas maduras indica consumo de lujo ó aún
toxicidad. El gradiente inverso, por otro lado, es un indicador de la etapa de transición
entre los rangos adecuado y deficiente; si el gradiente es abrupto, puede existir una
latente ó aún una aguda deficiencia. El uso de gradientes es particularmente útil bajo
condiciones en que se carece de datos referencia relevantes sobre los contenidos
críticos (e.g., para una especie ó cultivar) ó bajo ciertas condiciones ecológicas. Si se
sospecha de toxicidad, las hojas viejas son los órganos más adecuados para el
análisis vegetal.

Cuando se elige un órgano vegetal dado tal como el más recientemente

desarrollado, como para análisis de la hoja completamente expandida, debe tenerse
en cuenta que el valor CDC declinara a lo largo del desarrollo vegetal, aún cuando se
exprese como una concentración en la savia vegetal. Para potasio, por ejemplo, en
soya este valor cae entre el cuajado de la vaina y el llenado de la vaina desde 65 mм a
29 mм. Esta declinación a lo largo del desarrollo vegetal es particularmente evidente
para el nitrato que actúa como una forma de almacenamiento del nitrógeno en las
hojas y como un indicador del estado nutricional del nitrógeno vegetal (Sección
12.3.7). En los pecíolos de las hojas de papa el CDC del N-NO3 disminuye desde 2.7-
3% en materia seca al inicio de la tuberización a 1.0-1.6% en las etapas finales y en la
arteria central del coliflor desde 1.1% en la etapa 4-6 hoja a 0.15% en la precosecha.
Una declinación similar sigue cierta para el sulfato como la principal forma de
almacenamiento de azufre en las plantas.

Página 497
 Puede suceder por varias razones esta declinación del CDC con la edad para
un órgano dado. Por ejemplo, como la planta se haga más vieja hay una disminución
en la demanda por nutrientes para el nuevo crecimiento. También el suministro de
nutrientes desde las raíces puede incrementarse pero es menos probable en la
mayoría de condiciones de campo en vista de la declinante actividad radical. La
declinación en el CDC parece ser la consecuencia del incremento en la biomasa total
caulinar y, de este modo, de la capacidad de almacenamiento de los nutrientes
minerales en los vástagos, como se ilustró en un ejemplo para el maíz en la Tabla
12.3. Entre la etapa 4-5 hoja y la emisión de la panícula declinan durante el desarrollo
vegetal ambas las concentraciones críticas de deficiencia del N-nitrato en la savia
exprimida y las concentraciones consideradas como adecuadas (Fig. 12.3). Sin
embargo, como el incremento de la biomasa aérea total es más que lineal, una
concentración dada de N-nitrato por litro de savia exprimida (ó por unidad materia
seca) representa una creciente cantidad de nitrógeno almacenado que puede actuar
como buffer interno y mantener tasas similares de crecimiento por varios días cuando
declina el suministro desde el suelo. Puede identificarse en col de bruselas al usar un
modelo que tenga en cuenta los cambios en las tasas de crecimiento y la biomasa
como parámetros para la demanda interna, una sola concentración crítica de savia
foliar de 380 mg N-NO3 l-1 para todas las etapas de crecimiento y también para varios
periodos de crecimiento.

Tabla 12.3

Concentraciones críticas de deficiencia y adecuadas del nitrógeno nitrato (N-NO3) en savia

exprimida de la vaina foliar del tallo basal a diferentes etapas de desarrollo del maíz, y
cantidades estimadas del N-NO3 en la biomasa aérea a
Cantidades estimadas del N-NO3
Rango de concentración almacenado

(mg N-NO3 l-1) (kg ha-1)

Crítico Adecuado Crítico deficiente Adecuado
Etapa de desarrollo deficiente
Etapa hoja 4-5 800 1400 3.6 6.3

Inicio del desarrollo del 375 700 6.2 11.6

tallo
250 550 7.0 15.3
Desarrollo del tallo
250 550 10.6 23.3
Emisión de la panícula
a
En base a Geyer & Marschner (1990) y Geyer (no publicado).

Comparando con los cambios en el contenido de nutrientes minerales de

especies anuales, son relativamente pequeñas las fluctuaciones del contenido de
nutrientes minerales de hojas y acículas de árboles en todo el periodo de crecimiento
debido a la capacidad buffer de las ramas y tronco. En árboles perennes el análisis
simultáneo de las hojas y acículas que difieren en edad (Tabla 12.4) puede
proporcionar información adicional sobre el estado nutricional del árbol. Con la

Página 498
creciente edad de las acículas, disminuye el contenido de de todos los
macronutrientes, excepto el del calcio (Tabla 12.4). En pícea de Noruega, el contenido
de silicio también se incrementa con la edad de la acícula. La disminución con la edad
de nitrógeno, fósforo, potasio y magnesio (Tabla 12.4) puede en parte indicar
retranslocación, pero es presumiblemente causada por un efecto dilución, que resulta
de la incrementada lignificación de las acículas viejas. Solo con calcio (y silicio) la
dilución es compensada excesivamente por su continuo influjo hacia las acículas
viejas. Con excepción del magnesio, los datos de la Tabla 12.4 son indicativos de
árboles bien suplidos con estos macronutrientes.

Tabla 12.4

Contenido de nutrientes minerales en acículas de diferentes

edades del pícea de Noruega (Picea abies Karst) a
Nutriente Edad de las acículas (años)
mineral 1 2 3 4
Nitrógeno 1.79 1.76 1.46 1.22

Fósforo 0.20 0.17 0.14 0.13

Potasio 0.63 0.56 0.47 0.44

Magnesio 0.04 0.04 0.03 0.03

Calcio 0.28 0.40 0.50 0.59

a
Contenidos de nutrientes minerales expresados como un
porcentaje del peso seco. En base a Bosch (1983).

12.3.4 Especie vegetal

Los contenidos críticos de deficiencia difieren entre la especie vegetal aún cuando se
hacen comparaciones para los mismos órganos en la misma edad fisiológica. También
es cierto para el rango adecuado. Estas variaciones están principalmente basadas en
las diferencias en el metabolismo vegetal y en la constitución vegetal, como por
ejemplo, las diferencias en la demanda genotípica de calcio y boro en las paredes
celulares. Cuando se cultivan bajo las mismas condiciones el CDC del boro en la
materia seca de la hoja más joven completamente expendida es de 3 µg g -1 en trigo, 5
µg g-1 en arroz, pero tan alto como 35 µg g-1 en soya y 34 µg g-1 en girasol. Las
especies vegetales nativas de hábitats ricos en nutrientes parecen tener superiores
concentraciones críticas de deficiencia del potasio en los vástagos (~100 mм) que las
especies de hábitats pobres en nutrientes (~50 mм). Son dados en la Tabla 12.5 datos
representativos de los rangos adecuados de nutrientes en especies seleccionadas.
Puede encontrarse datos más extensivos y detallados, incluyendo contenidos de
deficiencia y toxicidad en Chapman (1966); Jones (1967; 1991), Bergmann & Neubert
(1976) y Drechsel & Zech (1991).

Página 499
 Como se muestra en la Tabla 12.5 los contenidos de macronutrientes en el
rango adecuado son de ordenes similares de magnitud para las varias especies
vegetales; una excepción es el calcio, el contenido del cual es sustancialmente inferior
en monocotiledóneas. En todas las especies el rango adecuado es relativamente
estrecho para el nitrógeno, debido a que los contenidos de lujo del nitrógeno tienen
efectos desfavorables sobre el crecimiento y composición vegetal (Sección 8.2.5). En
hojas de manzano, por ejemplo, un contenido de nitrógeno de más del 2.4%
frecuentemente afecta desfavorablemente al color y almacenamiento del fruto. Por otro
lado, el rango adecuado para el magnesio es usualmente más amplio, pero
principalmente por los efectos de competencia con el potasio; con altos contenidos de
potasio, también se requieren altos contenidos de magnesio para asegurar un
adecuado estado nutricional del magnesio.

Tabla 12.5

Contenidos de nutrientes minerales en el rango adecuado de algunas especies representativas anuales y perennes a
Contenidos (% peso seco) Contenidos (mg kg-1 peso seco)
Especie (órgano) N P K Ca Mg B Mo Mn Zn
o de invierno 3.0-4.5 0.3-0.5 2.9-3.8 0.4-1.0 0.15- 5-10 0.1-0.3 30- 20-70 5
0.3 100
stago entero, etapa de
uchamiento)
3.0-4.2 0.35-0.5 2.5-3.5 0.6-1.2 6-12 0.15- 20-50 6
grass 0.2-0.5 0..5 40-
100
stago entero)
4.0-6.0 0.35-0.6 3.5-6.0 0.7-2.0 40- 20-80 7
b
molacha azucarera 0.3-0.7 100 0.25-1.0
35-
ja madura) 100
3.6-4.7 0.3-0.5 0.6-1.5 25-80 8
dón 1.7-3.5 0.35- 20- 0.6-2.0
0.8 80
ja madura) 35-
4.0-5.5 0.4-0.65 3.0-4.0 100 30-80 6
ate 3.0-6.0 0.3-1.0
0.35- 40-
ja madura) 0.8 80
3.5-5.0 0.3-0.6 1.0-2.5 40- 25-70 6
fa 2.5-3.8 0.5-2.0 100

otes superiores) 0.3-0.8 35-

2.2-2.8 0.18-0.30 1.3-2.2 80 20-50 5
zano 1.1-1.5 0.1-0.3 30-
100
ja madura) 0.20-
2.4-3.5 0.15-0.3 3.0-7.0 0.35 30- 25-60 6
anjo (Citrus ssp.) 1.2-2.0 50 0.2-0.5
35-
ja madura) 100
1.35- 0.35- 0.25-

Página 500
a de Noruega 1.7 0.13-0.25 0.5-1.2 0.8 0.7 30- 0.04-0.2 15-60 4
70
cículas de 1-2 años de edad) 25-
125
le, haya 1.9-3.0 0.15-0.30 1.0-1.5 0.3-0.5 0.1- 0.05-0.2 15-50 6
0.25 15-
jas maduras) 50
50-
500
0.15-
0.30 15-
40
35-
100
base a Bergmann (1988, 1992).

ntenido de sodio debajo de 1.5%.

Los contenidos de micronutrientes en el rango adecuado varían por un factor

de 2 ó más (Tabla 12.5). El manganeso muestra la mayor variación, indicando que
para el manganeso en particular, el tejido foliar está tamponando las fluctuaciones en
la toma radical de este nutriente. En plantas cultivadas en suelo, el manganeso exhibe
las más rápidas y notables fluctuaciones en la toma que cualquier otro nutriente
mineral, dependiendo su tasa de toma de las variaciones en el potencial redox del
suelo y de este modo de las concentraciones de Mn2+ (Sección 16.4).

Los datos dados en la Tabla 12.5 son valores promedio y no ofrecen más que
una guía en lo que se refiere a si un nutriente mineral está en el rango deficiente,
adecuado ó tóxico. Esto debe tenerse en mente cuando solo han sido analizados unos
pocos nutrientes minerales y la información sobre las posibles interacciones de
nutrientes sean por lo tanto insuficientes.

Los contenidos críticos de toxicidad del sodio y del cloruro están en general
estrechamente relacionados a las diferencias genotípicas en la tolerancia a la sal. La
interpretación de estos contenidos es complicada debido a que en sustratos salinos
una declinación en el crecimiento es frecuentemente causada en primera instancia por
los efectos sobre el balance hídrico vegetal y no necesariamente por la toxicidad
directa del sodio ó cloruro ó ambos de estos iones en el tejido foliar (Sección 16.6).

12.3.5 Interacciones y relaciones de nutrientes

Hay todo un rango de interacciones no específicas así como específicas entre los
nutrientes minerales en las plantas lo cual afecta los contenidos críticos. Un ejemplo
típico de una interacción no específica es mostrado en la Tabla 12.6 para nitrógeno y
fósforo. El CDC del nitrógeno se incrementa como el contenido de fósforo se
incremente y viceversa. Similarmente en maíz, a bajo contenido de fósforo un
incremento en el contenido de nitrógeno de la hoja de la mazorca desde 2.1 a 2.9%

Página 501
tiene poco efecto sobre el rendimiento, pero a alto contenido de fósforo el rendimiento
continuara incrementándose como el contenido de nitrógeno en la hoja de la mazorca
se eleve del 3%.

Tabla 12.6

Efecto del contenido del fósforo en el follaje en el contenido crítico de

deficiencia (CDC) del nitrógeno y viceversa en Araucaria cunninghamii a
Contenido de CDC del Contenido de CDC del
fósforo en el follaje nitrógeno nitrógeno en el follaje fósforo

(% peso seco) (% peso (% peso seco) (% peso

seco) seco)
0.06 1.07 0.60 0.07

0.09 1.18 1.05 0.08

0.12 1.24 1.35 0.10

0.16 1.31 1.65 0.11

0.21 1.35 1.80 0.12

a
En base a Richards & Bevege (1969).

Son importantes las interacciones entre dos nutrientes minerales cuando el

contenido de ambos esta cercano al rango de deficiencia. El incremento del suministro
de un solo nutriente mineral estimula el crecimiento, lo que a su vez puede inducir una
deficiencia del otro por un efecto dilución. En principio, estas interacciones no
específicas son ciertas para cualquier nutriente mineral con contenidos en ó cerca de
los contenidos críticos de deficiencia. Las relaciones óptimas entre nutrientes en las
plantas son por lo tanto frecuentemente tan importantes como los contenidos
absolutos. Por ejemplo, una relación de nitrógeno a azufre de ~ 17 se considera
adecuada para la nutrición del azufre en trigo y soya. Sin embargo, las relaciones
óptimas consideradas solas son insuficientes debido a que ellas pueden ser obtenidas
cuando ambos nutrientes minerales están en el rango de deficiencia, así como en el
rango de toxicidad.

Se han discutido en los Capítulos 8 y 9 las interacciones específicas que

afectan el CDC. Por lo tanto, solo son reiterados dos ejemplos aquí: (a) la competencia
entre potasio y magnesio al nivel celular, lo cual usualmente involucra el riesgo de una
deficiencia de magnesio inducida por potasio; y (b) el reemplazo del potasio por el
sodio en especies natrofílicas, lo cual ha sido considerado en la evaluación del
contenido de potasio (ver Tabla 12.5).

Son también importantes las interacciones específicas al evaluar los contenidos

críticos de toxicidad. El contenido crítico de toxicidad del manganeso, por ejemplo,
difiere no solo entre especies y cultivares de una especie (Sección 9.2) sino dentro del
mismo cultivar, dependiendo la diferencia del suministro de silicio. En hojas el
contenido crítico de toxicidad del manganeso puede incrementarse desde 100 mg kg-1

Página 502
materia seca en ausencia del silicio a ~1000 mg, i.e., por un factor de 10, en presencia
del silicio en fríjol y por un factor de 3-4 en diferentes genotipos de caupí.

En vista de los problemas que surgen a partir de los diferentes CDC durante el
desarrollo vegetal, y de la importancia de la relaciones de los nutrientes en el análisis
vegetal para propósitos de diagnóstico, se ha introducido un nuevo concepto con el
Diagnóstico Beaufils y el Sistema Integrado de Recomendación (DRIS). Este sistema
está basado en la colección de tantos datos como sea posible y los contenidos de
nutrientes minerales en la planta (hasta ahora principalmente macronutrientes) y el uso
de estos datos para el cálculo de relaciones óptimas de nutrientes –índice de
nutrientes (dato estándar)- por ejemplo las relaciones de N/P, N/K etc. Los índice de
nutrientes calculados a través del DRIS son menos sensibles a los cambios que se
llevan a cabo durante la maduración foliar y la ontogénesis, pero dependen en algún
grado de la localidad. Por ejemplo, para la hoja de la mazorca del maíz las relaciones
tisulares estándar N/P son en promedio 10.13, pero son de 8.91 para Sudáfrica y
11.13 para el Sureste de EU. Este sistema requiere de un gran número de datos en
ambos los contenidos de diferentes nutrientes minerales en las plantas de un campo
dado, y los de diferentes localidades y años. Los estándares calculados para las
relaciones son de este modo valores promedios obtenidos a partir de varios miles de
experimentos en campo. Para ciertos cultivos y bajo ciertas condiciones (centros de
alto rendimiento, agricultura a gran escala) la mayor entrada analítica puede
amortizarse al permitir un refinamiento en la interpretación de datos en términos de
recomendaciones de fertilizantes, como se ha demostrado para la caña de azúcar,
maíz y árboles frutales. Sin embargo, bajo otras condiciones ambientales menos
favorables también se han obtenidos resultados con el DRIS, y no es ciertamente el
método de elección en sistemas de cultivo con diversidad de especies anuales ó
sistemas agrícolas de baja entrada y pequeña escala.

12.3.6 Factores ambientales

Las fluctuaciones en factores ambientales como la temperatura y la humedad del suelo

pueden afectar considerablemente el contenido de nutrientes minerales en las hojas.
Estos factores influencian ambos la disponibilidad y toma de nutrientes por las raíces y
la tasa de crecimiento caulinar. Sus efectos son más notables en especies anuales de
enraizado superficial que en especies perennes de enraizado profundo, que tienen una
superior capacidad buffer dentro del vástago. Este aspecto debe ser considerado en la
interpretación de ambos contenidos críticos de deficiencia y toxicidad en el análisis
foliar. Si las fluctuaciones en la humedad del suelo son altas, luego por lo general para
una especie vegetal dada los CDC de nutrientes como el potasio y fósforo son también
algo mayores a fin de asegurar una mayor capacidad de retranslocación durante los
periodos de limitado suministro radical. Los efectos de la radiación y temperatura en el
contenido de nutrientes de las hojas son descritos en detalle por Bates (1971). Por
ejemplo, bajo alta intensidad lumínica los CDC foliar del boro y zinc son superiores que
bajo baja intensidad lumínica (Secciones 9.7.9). En tomate el CDC del fósforo en las
hojas maduras se incrementó desde 1.8 a 3.8 mg g -1 materia seca cuando la
concentración externa de sales se incremento desde 10 a 100 mм. No es claro el
mecanismo fisiológico para este mayor requerimiento interno del fósforo, puede estar
involucrado un ajuste osmótico en las hojas maduras, ó una restringida retranslocación
hacia las hojas en expansión.

Página 503
12.3.7 Eficiencia en nutrientes

Las diferencias genotípicas en el CDC de un nutriente pueden también ser causadas

por las diferencias en la utilización de un nutriente. En un sentido fisiológico, esto
puede ser expresado en términos de unidad de materia seca producida por unidad
nutriente en la materia seca (e.g., mg P g -1 materia seca). Como ejemplo, se muestra
en la Tabla 12.7 la diferencia en la eficiencia de nitrógeno entre pastos C3 y C4. Se
produjo mucha más materia seca en los pastos C4 que en los pastos C3 por unidad de
nitrógeno foliar. Este es un fenómeno general que se observa en las comparaciones
de otras especies C3 y C4. La mayor eficiencia en nitrógeno de la especie C4 está
presumiblemente relacionada a su menor inversión del nitrógeno en las proteínas
enzimáticas usadas en los cloroplastos para la fijación del CO2. En especies C4 solo 5-
10% de las proteínas solubles de la hoja se encuentra en RuBP carboxilasa,
comparando con el 30-60% en especies C3 (Sección 5.2.4). Los menores CDC en
plantas C4 son ventajosos para la producción de biomasa en sitios pobres en
nitrógeno, pero no necesariamente ventajosos en vista de la calidad nutricional del
forraje.

Tabla 12.7

Relación entre la producción de materia seca y el contenido de

nitrógeno de pastos C3 y C4 a,b
Suministro de Materia seca Contenido de
nitrógeno nitrógeno
(g. por maceta)
(equivalente a kg ha- (% peso seco)
1
) C3 C4 C3 C4
0 11 22 1.82 0.91

67 20 35 2.63 1.18

134 27 35 2.77 1.61

269 35 48 2.78 2.00

a
En base a Colman & Lazemby (1970).

b
Pastos C3: Lolium perenne y Phalaris tuberosa; pastos C4:
Digitaria macroglossa y Paspalum dilatatum.

También se encuentran diferencias en la utilización de nutrientes minerales

entre cultivares, cepas y líneas de una especie. Estas diferencias que son en general
un componente de la eficiencia en nutrientes serán discutidas en detalle en la Sección
16.2.3. En un sentido agronómico, la eficiencia en nutrientes es usualmente expresada
por diferencias en rendimiento de genotipos cultivados en suelo con cantidades
insuficientes de nutrientes. En la mayoría de casos, la alta eficiencia en nutrientes está
relacionada principalmente con el crecimiento y actividad radical, y en algunos casos

Página 504
con el transporte desde las raíces a los vástagos. Solo relativamente pocos datos
indican una superior eficiencia en nutrientes en términos de su utilización dentro de los
vástagos, por ejemplo, la utilización del fósforo en genotipos de fríjol y maíz, del
potasio en fríjol y tomate, y del calcio en tomate.

En principio, la superior eficiencia en nutrientes, como se refleja en los menores

contenidos críticos de deficiencia, en un genotipo comparando con aquellos de otro
genotipo de la misma especie puede basarse en varios mecanismos:

1. Superiores tasas de retranslocación durante cualquiera el crecimiento

vegetativo ó el reproductivo, por ejemplo, del zinc en maíz, del nitrógeno en mijo
perlado, ó del fósforo en fríjol.

2. Superior actividad nitrato reductasa en las hojas y de este modo una más
eficiente utilización del nitrógeno para proteínas de almacenamiento (e.g., en granos
de trigo y en tubérculos de papa).

3. Superior proporción de reemplazo del potasio por el sodio y de este modo

menor CDC del potasio (e.g., en tomate).

4. Menor proporción de nutrientes que no son –ó solo pobremente- disponibles

para los procesos metabólicos, cualquiera debido a la compartimentación ó ligamiento
químico, por ejemplo del fósforo en genotipos del maíz. Este aspecto es
particularmente relevante para calcio, donde en genotipos eficientes de tomate una
mayor proporción del calcio es translocado hacia el ápice caulinar donde la mayoría
del calcio también permanece en la fracción hidrosoluble. Por otro lado, un menor
CDC de 0.25% Ca en la materia seca caulinar de un genotipo eficiente de tomate
comparando con 0.40% en un genotipo ineficiente estuvo correlacionado con muchos
mayores contenidos de potasio en la materia seca caulinar del genotipo ineficiente,
acentuando la importante de ciertas relaciones de nutrientes basadas fisiológicamente
para el CDC.

5. Diferencias en la relación del crecimiento caulinar vegetativo (fuente) con el

crecimiento reproductivo ó de los órganos de almacenamiento (demanda) ó ambos.
Este aspecto (Sección 6.4) es probablemente en parte responsable del patrón general
en los así llamados cultivares modernos de muchas especies cultivadas con un alto
índice de cosecha en las que los contenidos críticos de deficiencia de nutrientes
minerales en las hojas son usualmente mayores que aquellos de los cultivares
tradicionales.

12.3.8 Análisis total versus extracción fraccionada

Más frecuentemente es el contenido total en materia seca de un nutriente el que es

determinado en el análisis vegetal (e.g., después de quemarlo). La determinación de
solo una fracción del contenido –por ejemplo, la que es soluble en agua ó en ácidos
diluidos ó quelantes- algunas veces proporciona una mejor indicación del estado
nutricional. En términos del análisis vegetal como base para recomendaciones de
fertilizantes esto es particularmente cierto para el nitrato el cual es la forma
predominante de almacenamiento del nitrógeno en muchas especies vegetales. En
aquellas especies el contenido de nitrato es usualmente un mucho mejor indicador del

Página 505
estado nutricional del nitrógeno que el contenido total del nitrógeno, y es la única
aproximación realista para un método sencillo y rápido de análisis vegetal no solo
como un indicador confiable del estrado nutricional del nitrógeno vegetal sino también
como una base para las recomendaciones de fertilización superficial de fertilizantes
nitrogenados. Este método ha sido usado exitosamente, más recientemente, por
ejemplo, en cereales de invierno, trigo irrigado, papa, col y otros cultivos hortenses.
Solo hay unos pocos casos donde este método ha probado no ser un satisfactorio
pronosticador de la respuesta de un cultivo a la fertilización nitrogenada. Las
principales limitaciones de este método son determinadas por la especie vegetal que
preferentemente reduzcan el nitrato en las raíces (e.g., miembros de la Rosaceae), ó
cuando el nitrógeno amonio es suplido y tomado antes de su nitrificación en el suelo.
Esta situación puede ser cierta para suelos altos en nitrógeno orgánico con altas tasas
de mineralización durante las etapas de alta demanda de nitrógeno del cultivo.

La determinación del contenido de arginina en las acículas parece ser un mejor

indicador que el contenido total de nitrógeno para evaluar el estado nutricional del
nitrógeno y particularmente los desbalances nutricionales en el pícea de Noruega con
diferentes niveles de entrada de nitrógeno atmosférico.

Para evaluar el estado nutricional del azufre vegetal el contenido de sulfato

como la principal forma de almacenamiento del azufre, es también un buen indicador
en vez del contenido total de azufre. En varias especies leguminosas el CDC del S-
SO4 en la materia seca de hojas completamente expandidas disminuye durante la
ontogénesis, por ejemplo, en alfalfa desde 0.39% a 0.10%. En algunos casos la
proporción del S-SO4 al azufre total puede ser aún un mejor indicador, por ejemplo en
trigo ó arroz pero no en pastos y leguminosas de forraje.

Hay reportes contradictorios sobre la idoneidad de usar solo la fracción

inorgánica (ó rápidamente extractable) del fósforo, en vez de la del fósforo total, como
un criterio de diagnóstico del estado nutricional del fósforo en la planta. Esta
aproximación parece ser adecuada en uva pero no en trébol subterráneo.

La determinación de solo una fracción definida de un nutriente mineral puede

ofrecer no solo la posibilidad de una mejor caracterización de las reservas
almacenadas en las plantas (e.g., N-NO3; S-SO4) sino también de la disponibilidad
fisiológica de un nutriente en el tejido vegetal. Por ejemplo, la extracción de las hojas
con ácidos diluidos ó quelante de Fe(II) para la caracterización del llamado “hierro
activo” puede mejorar las correlaciones entre el contenido de hierro y de clorofila en
las hojas de plantas cultivadas en campo (Sección 9.1.5) pero no necesariamente en
plantas cultivadas bajo condiciones ambientales controladas en soluciones nutritivas.
La determinación del zinc extraíble en las hojas puede reflejar el estado nutricional del
zinc mejor que el zinc total, particularmente en plantas que sufren de deficiencia de
zinc inducida por fósforo.

Es ilustrado en la Tabla 12.8 otro ejemplo de la importancia de la determinación

de solo una fracción definida de un nutriente mineral para la caracterización de la
disponibilidad fisiológica. Las diferencias en la susceptibilidad de cultivares de tabaco
a la deficiencia de calcio no estuvieron relacionadas con el contenido total de calcio
sino con la fracción soluble en las yemas. Estas diferencias fueron causadas por las
variaciones en la tasa de síntesis de ácido oxálico y de este modo en los contenidos
en las hojas y acículas que son relativamente menores comparando con aquellos en
especies anuales. El contenido de nutrientes en las hojas y acículas maduras es por lo
tanto un preciso reflejo del estado nutricional vegetal a largo plazo. Pueden hacerse
ulteriores calibraciones del contenido crítico de deficiencia y del rango adecuado

Página 506
 bastante precisamente y refinadas para una localidad específica, especie vegetal, y
aún cultivar. Por lo tanto, en especies perennes el análisis foliar es en la mayoría de
casos el método de elección. En este ejemplo, sin embargo, el análisis químico del
suelo, ejecutado por lo menos una vez para un sitio dado, es necesario para
caracterizar el nivel general de los nutrientes potencialmente disponibles.

Tabla 12.8

Contenido de calcio y ácido oxálico en dos cultivares de tabaco fino que difieren en la susceptibilidad a la
deficiencia de calcio a
Contenido de las yemas Contenido de las hojas superiores
Plantas con
síntomas de (meq g-1 materia seca) (meq g-1 materia seca)
deficiencia de Ca Ca menos ácido Ca menos ácido
Ácido oxálico (Ca Ácido oxálico (Ca
Cultivar (% del total) Ca oxálico soluble) Ca oxálico soluble)
Ky 10 0 0.25 0.08 0.17 0.28 0.11 0.17

B 21 50 0.23 0.16 0.07 0.30 0.15 0.15

a
En base a Brumagen & Hiatt (1966).

En pasturas, el análisis vegetal es usado más frecuentemente que el análisis

del suelo, no solo debido a las peculiaridades del patrón de enraizado en pasturas
mixtas (especies con enraizado profundo y superficial) sino también debido a la
importancia de la composición mineral de la pastura y de plantas de forraje para la
nutrición animal.

En cultivos anuales las fluctuaciones a corto plazo de los contenidos de

nutrientes minerales plantean una limitación severa en el análisis vegetal como una
base para hacer recomendaciones de fertilizantes. Se requiere del análisis químico del
suelo para predecir el rango de variación en el contenido vegetal de nutrientes en todo
el periodo de crecimiento. En cultivos anuales una gran proporción de los nutrientes
minerales son tomados desde el suelo superficial, lo que hace más fácil el análisis del
suelo e incrementa su importancia como una herramienta para hacer
recomendaciones de fertilizantes (ver también Capitulo 13). No hay duda, sin
embargo, que por varias razones el análisis vegetal será también más apreciado como
una importante guía para la nutrición de cultivos anuales. Los desbalances
nutricionales en plantas, especialmente las deficiencias latentes de micronutrientes,
presentan un problema particularmente en agricultura intensiva. Este problema es
también mundial, aunque con consecuencias no solo para el rendimiento vegetal sino
también para la resistencia vegetal a, y la tolerancia a, enfermedades y plagas
(Capitulo 11) así como para la calidad para animales apacentadores y para la nutrición
animal y humana en general (Capitulo 9).

13. Disponibilidad de los nutrientes en los suelos

13.1 Análisis químico del suelo

Página 507
La manera más directa de determinar la disponibilidad de nutrientes en los suelos es
medir los crecimientos respuesta vegetales por medio de pruebas de fertilizantes en
parcelas de campo. Sin embargo, este es un procedimiento que consume tiempo, y los
resultados no son fácilmente extrapolados de una localidad a otra. En contraste, el
análisis químico del suelo –ensayo del suelo- es un procedimiento comparativamente
rápido y barato para obtener información sobre la disponibilidad de nutrientes en el
suelo como base para recomendar la aplicación de fertilizantes. Se han practicado
ensayos del suelo en la agricultura y horticultura por muchos años con relativo éxito.
La efectividad del procedimiento está estrechamente relacionada ambos con el grado
en que los datos pueden calibrarse con las pruebas de fertilizantes en campo, y con la
interpretación del análisis. Para una reciente revisión comprensiva sobre métodos de
ensayo del suelo para micronutrientes ver Sims & Johnson (1991). Bastante
frecuentemente se espera más del ensayo del suelo que lo que el método permite.
Son discutidas en este capítulo las razones de esta discrepancia, con especial
referencia al fósforo y al potasio.

El ensayo del suelo hace uso de un amplio rango de métodos convencionales

de extracción involucrando diferentes formas de ácidos diluidos, sales, ó agentes
complejantes, así como agua. Dependiendo del método usado, son extraídas
cantidades bastante diferentes de nutrientes vegetales, como se muestra para fósforo
en la Tabla 13.1. Como una guía, puede tomarse 1 mg. fósforo por 100 g . suelo para
representar ~30 kg. fósforo por hectárea en un perfil de profundidad de 20 cm .
(densidad aparente del suelo 1.5 kg l-1 que conduce a 3 x 10 6 kg suelo ha-1). Los
extractantes débiles como el agua ó el bicarbonato de sodio (Tabla 13.1) reflejan
principalmente la intensidad del suministro (concentración en la solución del suelo),
mientras que los extractantes fuertes indican principalmente la capacidad del suelo
para suplir nutrientes a la solución del suelo (capacidad buffer). Todos los métodos
usados para caracterizar la disponibilidad la disponibilidad de un nutriente mineral
dado para las plantas, y de este modo para predecir la respuesta a la fertilización,
deben ser evaluados por medio de experimentos de crecimiento (ver Sección 12.5).

Tabla 13.1

Contenido medio de fósforo fácilmente soluble en 40 suelos

extraidos con varias soluciones a
Solución de extracción Fósforo fácilmente soluble

(mg(100g)-1 de suelo secado al

aire)
NH4F neutro (pH 7.0) 14.8

NH4F ácidico (pH <2) 7.4

Truog, H2SO4 + (NH4)2SO4 3.6

(pH 3.0)
2.5
Ácido acético (pH 2.6)
2.4
Bicarbonato, NaHCO3 (pH
8.5) 1.2

Lactato de calcio (pH 3.8)

Página 508
 a
En base a Williams & Knight (1963).

Bastante a menudo un número de métodos son igualmente adecuados para el

ensayo del suelo de un nutriente mineral en particular. Para el fósforo por ejemplo, la
extracción con agua puede ser tan satisfactoria como extractante para determinar la
disponibilidad como los ácidos diluidos, a pesar de la diferencia en las cantidades de
fósforo extraído por estos métodos. Típicamente, como es el caso del fósforo, los
métodos de ensayo del suelo proporcionan un buen indicio del estado nutricional del
suelo, y la probabilidad de respuesta al fertilizante, cuando el suelo está cualquiera
intensamente deficiente ó suplido abundantemente. Particularmente en la parte
superior de la curva de respuesta que relaciona el suministro de nutrientes con el
crecimiento vegetal (Fig. 12.1), el solo análisis químico es insatisfactorio para predecir
los efectos de la aplicación de fertilizantes. El análisis del suelo proporciona
principalmente un indicio de la capacidad de un suelo de suplir los nutrientes a las
plantas, pero no caracteriza adecuadamente y en algunos casos nunca en absoluto, la
movilidad de los nutrientes en el suelo. Adicionalmente falla en proporcionar
información sobre la estructura del suelo, ó actividad microbiana, y factores vegetales,
como el crecimiento radical y cambios inducidos por la raíz en la rizosfera, que son de
importancia decisiva para la toma de nutrientes bajo condiciones de campo. En los
siguientes tres capítulos serán discutidos estos factores, empezando con la
disponibilidad de nutrientes en relación a su movilidad en los suelos y al crecimiento
radical. Para tratamientos comprensivos de este tema el lector es referido a Barber
(1984), Jungk & Claassen (1989); Claassen (1990) y Jungk (1991).

13.2 Movimiento de los nutrientes en la superficie radical

13.2.1 Principios para el cálculo

La importancia de la movilidad de los nutrientes en los suelos en relación a la

disponibilidad para las plantas fue enfatizada por Barber (1962) y estas ideas que
fueron refinadas y ulteriormente desarrolladas fueron resumidas en un concepto de
“biodisponibilidad de nutrientes” (Sección 13.6). Aunque este concepto se enfoca en
suelos aireados, sus principios pueden también ser aplicados a suelos sumergidos y
especies vegetales como el arroz de aniego. En principio este concepto puede
también ser aplicado a árboles forestales. En poblaciones forestales maduras, sin
embargo, está considerablemente restringida la aplicación de este concepto para el
desarrollo de modelos de simulación sobre la entrega y toma de nutrientes debido a la
alta heterogeneidad espacial del suelo y de la química de la solución del suelo en
relación a la distancia al tallo y la mal definida área de absorción de los sistemas
radicales ectomicorrizados (Sección 15.7).

Se consideran tres componentes en el concepto: intercepción radical, flujo

másico, y difusión (Fig. 13.1), Como las raíces proliferen a través del suelo ellas
también se mueven hacía espacios previamente ocupados por el suelo y que
contienen nutrientes disponibles, como, por ejemplo, los adsorbidos a las superficies
arcillosas. Las superficies radicales pueden de este modo interceptar los nutrientes
durante este proceso de desplazamiento. Los cálculos de la intercepción radical están
basados en (a) las cantidades de nutrientes disponibles en el volumen de suelo
ocupado por las raíces; (b) el volumen radical como un porcentaje del volumen total
del suelo –en promedio 1% del volumen del suelo superficial; y (c) la proporción del

Página 509
volumen total del suelo ocupado por poros, en promedio 50%, pero dependiendo
mucho de la densidad aparente del suelo (Sección 13.5). En general, solo una
pequeña parte del requerimiento total de nutrientes puede ser satisfecho mediante la
intercepción radical (Tabla 13.2).

Fig. 13.1 Presentación esquemática del movimiento de elementos minerales hacia la

superficie radical de plantas cultivadas en suelo. (1) Intercepción radical: volumen del
suelo desplazado por el volumen radical. (2) Flujo másico: transporte desde la solución
del suelo no rizosférico a lo largo del gradiente del potencial hídrico (conducida por
transpiración). (3) Difusión: transporte a lo largo del gradiente de concentración. ● =
nutrientes disponibles (determinados, e.g., por ensayo del suelo).

Tabla 13.2

Demanda de nutrientes de un cultivo de maíz y estimados del suministro de nutrientes

a partir del suelo por intercepción radical, flujo másico, y difusión a
Nutriente Demanda Estimados en cantidades (kg ha-1) suplidas por
Intercepción Flujo másico Difusión
-1
(kg ha )
Potasio 195 4 35 156

Nitrógeno 190 2 150 38

Fósforo 40 1 2 37

Magnesio 45 15 100 0

Página 510
a
A partir de Barber (1984)

El segundo componente es el flujo másico del agua y de los nutrientes

disueltos hacía la superficie radical, el cual es conducido por la transpiración. Los
estimados sobre la cantidad de nutrientes suplidos a las plantas por el flujo másico
están basados en la concentración de nutrientes en la solución del suelo y las
cantidades transpiradas de agua cualquiera por unidad de peso de tejido caulinar
(coeficiente de transpiración, e.g., 300- 600 l H2O kg-1 peso seco caulinar) ó por
hectárea de un cultivo. La contribución de la difusión, el tercer componente que
relaciona al suministro de nutrientes con la superficie radical puede ser calculada en
base a los coeficientes de difusión efectiva (Sección 13.2.4). Tales datos son mucho
más difíciles de obtener que los de flujo másico. Los estimados de la contribución de la
difusión pueden también estar basados en las diferencias entre la toma total por las
plantas y la suma de las cantidades suplidas por la intercepción radical junto con el
flujo másico. Un ejemplo de tal cálculo es dado en la Tabla 13.2 que muestra la
importancia de los tres componentes para diferentes nutrientes. Es claro que, en este
suelo, el nitrógeno y el magnesio son suplidos principalmente por flujo másico mientras
que el suministro del potasio y del fósforo dependen principalmente de la difusión.
Además, para el magnesio, el suministro por flujo másico es mayor que la toma, de tal
modo que se esperara acumulación de este nutriente en la superficie radical como de
hecho se ha encontrado frecuentemente. La acumulación en la superficie radical es
particularmente cierta para calcio (Sección 15.2).

El término intercepción radical ha sido criticado por Brewster & Tinker (1970) ya
que contiene un componente de difusión. Los conceptos actuales sobre los
movimientos de solutos en los sistemas suelo-raíz consideran solamente el flujo
másico y la difusión, e incluyen la intercepción radical en el componente difusión.
Como se muestra en el Capitulo 15, sin embargo, las condiciones en la interfase
suelo-raíz son algunas veces considerablemente diferentes en un número de aspectos
de aquellas a una distancia de las raíces. Estas condiciones son descritas
insuficientemente por un modelo mecanicista que trata a las raíces principalmente
como una demanda de nutrientes minerales suplida por el flujo másico ó la difusión ó
ambos de estos procesos. También en vista del rol de la estructura del suelo para la
toma de nutrientes la zona de contacto raíz-suelo requiere de un tratamiento separado,
particularmente en suelos de baja disponibilidad de nutrientes y en plantas
ectomicorrizadas (Capitulo 15).

13.2.2 Concentración de los nutrientes en la solución del suelo

Para satisfacer la demanda de nutrientes de plantas cultivadas en suelo, los nutrientes

deben alcanzar la superficie radical, y esto es principalmente mediado por el
movimiento en ó el transporte con la solución del suelo, interrelacionado con el
crecimiento radical que disminuye la longitud de las vías de transporte. La
concentración de los nutrientes en la solución del suelo es por lo tanto de primaria
importancia para el suministro de nutrientes a las raíces. La concentración de
nutrientes minerales en la solución del suelo varía ampliamente, dependiendo de
factores como de la humedad del suelo, profundidad del suelo, pH, capacidad de
intercambio catiónico, potencial redox, cantidad de materia orgánica del suelo y

Página 511
actividad microbiana, periodo del año, y aplicación de fertilizantes. Las
concentraciones de los nutrientes minerales en la solución del suelo, particularmente
del nitrógeno, son usualmente muy bajas en muchos ecosistemas naturales, por
ejemplo, en la tundra comparando con los suelos arables. Es mostrado en la Tabla
13.3 un ejemplo de las concentraciones promedio anuales de nutrientes minerales en
la solución del suelo de un suelo arable. Por lo general en suelos aeróbicos de pH
neutro las concentraciones de calcio, magnesio, y sulfato son bastante altas, como las
concentraciones de nitrato, mientras que aquellas de amonio y particularmente de
fosfato son muy bajas. Las concentraciones de potasio son principalmente una función
del contenido en las arcillas y de la composición mineral de las arcillas.

Tabla 13.3

Concentraciones promedio anuales de nutrientes minerales en la

solución del suelo (suelo superficial, 0- 20 cm .) de un suelo cultivable
(Luvisol, pH 7.7) a
Concentración en µм
K Ca Mg N-NH4 N-NO3 S-SO4 P-PO4 Zn Mn
510 1650 490 48 3100 590 1.5 0.48 0.002
a
Recalculados a partir de Peters (1990)

La concentración de nutrientes minerales en la solución del suelo es un

indicador de la movilidad de los nutrientes ambos hacía la superficie radical y en
dirección vertical (i.e., en climas húmedos indica el potencial para lavado).
Comparando con la concentración de otros nutrientes, aquella del fósforo es
extremadamente baja (Tabla 13.3), siendo de este modo el lavado ó el transporte por
flujo másico hacia las superficies radicales generalmente de menor importancia en los
suelos minerales. En contraste a otros aniones como el nitrato y el sulfato, el fosfato
interactúa fuertemente con las superficies activas de sesquióxidos y oxihidratos de
minerales de arcilla. En suelos minerales, la concentración y movilidad del fosfato es
realzada por la complejación de sesquióxidos con ligandos orgánicos. La materia
orgánica del suelo y la actividad microbiana incrementan por lo tanto la concentración
y movilidad del fosfato y también conducen a un mayor porcentaje de formas
enlazadas orgánicamente (Porg) en la solución del suelo, de la cual en suelos de mayor
pH (>6.0) más del 50% puede existir como complejos húmico-Fe(Al)-P. El porcentaje
de Porg en la solución del suelo puede variar entre 20 y 70% y alcanzar 80-90% en la
solución rizosférica del suelo.

En suelos fértiles arables que soporten cultivos de alto rendimiento, las

concentraciones de nutrientes minerales, particularmente del nitrógeno, pero también
fósforo, están usualmente bastante arriba del promedio y fluctúan de acuerdo al
momento del suministro del fertilizante (Tabla 13.4). En tales suelos altamente fértiles
ó fertilizados, el transporte de nutrientes hacia la superficie radical no limita su toma
por el cultivo, aún a una concentración en la solución del suelo de 10 µм fósforo y 87
µм nitrógeno siendo adecuada para que el cultivo de colza asegure el suministro
mediante la difusión.

Página 512
 Tabla 13.4

Curso de tiempo de las concentraciones de nutrientes

en la solución del suelo superficial (0- 20 cm .) de un
cultivo de colza de invierno (Brassica napus) de alto
rendimiento a
Nutrientes Concentración (µм) en
22 de 28 marzo b 15 mayo
febrero
N-NO3 620 11 300 1843

N-NH4 29 1100 <1

P-PO4 14 14 10

K 91 202 133

Ca 1106 5258 1558

Mg 34 84 52
a
Barraclough (1989). Reimpreso con permiso de
Kluwer Acedemic Publishers.

b
Aplicación fraccionada de 265 kg N ha-1 como nitrato
amonio de calcio el 25 de febrero y el 25 marzo.

La concentración de los micronutrientes manganeso, hierro, zinc, y cobre en la

solución del suelo depende principalmente del pH del suelo, potencial redox, y
contenido de materia orgánica del suelo, y en climas templados puede fluctuar mucho
más a lo largo de las estaciones, con un máximo a inicios del verano. Con una caída
en el pH, ó en el potencial redox, puede incrementarse varios grados la concentración
de los micronutrientes manganeso, hierro, zinc y cobre.

La quelación por sustancias orgánicas de bajo peso molecular es otro factor

que ejerce una influencia dominante en la concentración de micronutrientes catiónicos
en la solución del suelo y en su transporte hacia la superficie radical por medio del flujo
másico y difusión, En las soluciones de suelos calcáreos, se ha encontrado como
complejos 40-75% del zinc y 98-99% del cobre. Por lo general, dependiendo del
contenido de materia orgánica del suelo, la proporción del manganeso, zinc, y cobre
complejados se incrementa en el orden manganeso < zinc < cobre, por ejemplo desde
55%; 75%, 80% cuando la materia orgánica está presente en bajas cantidades, a 50%;
85% y >98% respectivamente, a altos contenidos de materia orgánica. Para las
plantas la importancia de los micronutrientes complejados en la solución del suelo es
particularmente evidente en suelos calcáreos (Sección 16.5). También es indicado por
el hecho de que las extracciones del suelo con quelantes sintéticos proporcionan
adecuados ensayos del suelo para la estimación de los micronutrientes disponibles.

Sin embargo, hay frecuentemente una pobre correlación, entre la concentración

de los micronutrientes quelatados en la solución del suelo, por un lado, y la
disponibilidad de estos micronutrientes como se indica por la toma vegetal, por el otro.
Esto es debido a que los complejos órgano-metálicos en los solución del suelo difieren
ambos en la carga eléctrica (ellos están cargados negativamente, neutros, ó cargados

Página 513
positivamente) y en el tamaño. En general, la tasa de toma de cationes metálicos a
partir de los complejos órgano-metálicos es inferior que la de los cationes libres
(Sección 2.5) y disminuye con el tamaño del ligando orgánico, como se ha demostrado
para cobre. En contraste a tales hallazgos a partir de experimentos en soluciones
nutritivas, sin embargo, la quelatación en el suelo de los micronutrientes catiónicos
como el cobre y el níquel no origina una disminución sino que usualmente incrementa
sus contenidos en las plantas. Esto resulta a partir de un incremento en la
concentración de estos nutrientes en la solución del suelo y de este modo en la
movilidad y transporte hacia la superficie radical (Tabla 13.5).

Tabla 13.5

Efectos de un quelante metálico añadido a la solución nutritiva ó al suelo

en el contenido de elementos traza en las hojas de fríjol a,b
Contenido en las hojas (µg g-1 peso seco)
Zn Cu Fe Mn Ni
Solución nutritiva

Control 34.0 37.3 125 132 32.7

+ 10-4 м DTPA 19.2 3.8 149 118 0.0

Cultivo en suelo

Control 23.4 7.6 124 108 2.0

+ 10-3 м DTPA 26.8 18.6 230 136 12.8

a
En base a Wallace (1980a,b)
b
Quelante: dietiletilenetriamino pentaacetato (DTPA)

En vista de la importancia de la concentración y formas de ligamiento de los

nutrientes minerales en la solución del suelo para ambos el transporte de los
nutrientes hacia las raíces así como para el lavado de los nutrientes desde la zona de
enraizado, se han desarrollado varias técnicas nuevas y modificado las viejas a fin de
obtener muestras representativas de la solución del suelo. Muchos de estos métodos
están basados en preparaciones del suelo como el secado, pulverización, etc., antes
del rehumedecimiento y recolección de la solución del suelo por medio del
desplazamiento ó centrifugación. Sin embargo, para una caracterización relevante de
las soluciones del suelo para plantas cultivadas en campo es más apropiada la
recolección mediante copas de succión ó a partir de núcleos no perturbados de suelo
mediante centrifugación ó percolación (Sección 13.5).

No solo la concentración de los nutrientes en la solución del suelo (la llamada

intensidad), sino también el poder buffer (llamada capacidad) de un suelo es altamente
importante para el suministro de nutrientes minerales a las plantas (Sección 13.2.4).
Las pequeñas fluctuaciones en las concentraciones de un nutriente mineral dado en la
solución del suelo en toda el periodo (e.g., fósforo en la Tabla 13.4) reflejan a una
escala macro el poder buffer del suelo.

Página 514
13.2.3 Rol del flujo másico

El flujo másico es el transporte convectivo de los nutrientes disueltos en la solución del

suelo desde el suelo no rizosférico hacía la superficie radical. Por lo tanto los cálculos
de la contribución del flujo másico al suministro de nutrientes de plantas cultivadas en
campo dependen de datos detallados tanto de la concentración de nutrientes en la
solución del suelo en todo el periodo como del consumo de agua de las plantas en
cuestión. Los resultados de tales experimentados son mostrados en la Tabla 13.6.
Expresando como valores promedio para toda el periodo de crecimiento, la
contribución hecha por el flujo másico al suministro total difiere no solo entre nutrientes
minerales sino también entre especies vegetales (debido a las diferencias en las tasas
de transpiración ó tasa de toma de un nutriente mineral en particular ó ambos de estos
factores). El flujo másico es más que suficiente para el suministro de calcio en ambas
especies vegetales y para el suministro de magnesio en trigo de invierno, pero no en
remolacha azucarera. En contraste, el flujo másico no es importante para el suministro
de potasio, y la toma de potasio se consiguió principalmente a partir del suministro vía
difusión. Puede por lo tanto concluirse que el suelo alrededor de las raíces se agoto en
potasio, mientras que se llevo a cabo una considerable acumulación de calcio y
magnesio en la superficie radical lo que puede de hecho ser demostrado (Sección
15.2).

Tabla 13.6

Toma vegetal y estimados del suministro a las raíces mediante flujo másico
del potasio, magnesio y calcio en trigo de invierno y remolacha azucarera
cultivados en un suelo franco limoso (Luvisol derivado de Loes) a
Cantidad (kg ha-1)
Trigo de invierno Remolacha azucarera
K Mg Ca K Mg Ca
Toma vegetal 215 13 35 326 44 104

Flujo másico 5 17 272 3 10 236

(% de la toma (2) (131) (777) (1) (23) (227)

total)
a
A partir de Strebel & Duynisveld (1989).

A partir de un estudio de cuatro años en campo cultivando diferentes cultivos

cereales y remolacha azucarera en la misma localidad (Tabla 13.6), la contribución
promedio del suministro de nitrógeno por medio del flujo másico estuvo entre 15 y 33%
del suministro total de nitrógeno estando confinado al suelo superficial. No se dan
datos para fósforo en la Tabla 13.6, pero se puede hacer un grueso cálculo. La
cantidad de agua transpirada por un cultivo varía en el rango de 2-4 millones l ha-1.
Asumiendo una concentración de fósforo en la solución del suelo de 5 µм (0.15 mg l-1)
y un consumo total de agua del cultivo por transpiración en 3 millones de litros, la
cantidad de fósforo suplida por el flujo másico, el producto de los dos valores, puede

Página 515
ser calculado cercano a 0.45 kg . Este valor corresponde a cerca del 2-3% de la
demanda total de un cultivo y se concuerda bien con el 1-4% encontrado en
experimentos en campo con trigo de invierno y remolacha.

La contribución del flujo másico depende de la especie vegetal (Tabla 13.6) y

puede, por ejemplo, ser mayor en cebolla que en maíz ya que las raíces de cebolla
tienen una superior toma de agua por unidad de longitud. La contribución relativa del
flujo másico también varía con la edad vegetal y el momento del día.

Cuando el contenido de agua del suelo es alto (e.g., a capacidad de campo),

no está restringido el flujo másico y se mantiene un contenido similar de agua
(potencial) en la superficie radical. Como el contenido de agua del suelo caiga, la tasa
de toma radical de agua puede exceder el suministro por flujo másico y el suelo puede
entonces secarse en la interfase suelo-raíz. Esto se observa alrededor de raíces,
particularmente cuando la tasa de transpiración es alta, y durante el periodo de
crecimiento se presenta frecuentemente en el suelo superficial. Bajo condiciones de
campo el patrón de lluvia (ó ciclo de irrigación) tiene por lo tanto importante influencia
en la contribución del flujo másico al suministro total de nutrientes así como en la
proporción de los nutrientes tomados a partir del subsuelo (Sección 13.4).

Ya que el flujo másico y difusión hacia la superficie radical usualmente se

presentan simultáneamente, no es posible separar estrictamente estos procesos. El
término “flujo másico aparente” se ha recomendado frecuentemente para definir las
cantidades de solutos transportados hacia la raíz por medio del flujo másico. Una
principal limitación de estos cálculos para los modelos mecanicistas es la suposición
de que las tasas de toma de los nutrientes y del agua son uniformes a lo largo del eje
individual de las raíces, lo que no es el caso por varias razones, particularmente en
especies vegetales que muestran “dimorfismo radical” (Sección 2.6 y 2.7).

13.2.4 Rol de la difusión

La difusión es el principal mecanismo para el movimiento hacia la superficie radical de

por lo menos el fósforo y el potasio. La fuerza conductora de la difusión es un
gradiente de concentración. En plantas cultivadas en suelo se forma un gradiente de
concentración entre el suelo adyacente y la superficie radical cuando la tasa de toma
de los iones excede el suministro por flujo másico. Con el tiempo se desarrolla un perfil
de agotamiento y su forma depende principalmente del balance entre la toma por las
raíces, el reaprovisionamiento del suelo, y la movilidad de los iones mediante la
difusión.

La movilidad de los iones es definida en términos del coeficiente de difusión.

Los coeficientes de difusión en medios homogéneos como el agua (D1) son bastante
uniformes para los diferentes iones y con órdenes de magnitud superiores que en
medios porosos no homogéneos como los suelos aireados (Tabla 13.7). Esto es cierto
particularmente para el fosfato. En suelos aireados los iones se difunden solo en los
espacios porosos que están llenos de agua, y adicionalmente los iones en la solución
del suelo deben interactuar con la fase sólida del suelo. Para describir la difusión de
los iones en los suelos se ha introducido por Nye & Tinker (1977) el término coeficiente
de difusión efectiva De:

Página 516
 De = D1 θ f · dC1/dCs

donde De es el coeficiente de difusión efectiva en el suelo (m2 s-1); D1 es el coeficiente

de difusión del agua (m2 s-1); θ es el contenido de agua volumétrica del suelo (m3 m-3); f
es el factor impedancia (ó tortuosidad) que toma en cuenta la tortuosidad de la vía de
los iones y otros solutos a través de los poros del suelo llenos de agua, incrementando
la longitud del trayecto y de este modo disminuyendo el gradiente de concentración.
Se define como el recíproco de la impedancia, i.e., se hace más pequeño cuando el
contenido de agua del suelo cae; y dC1/dCs es el recíproco del poder buffer del suelo
para el ión de interés; C1 es la concentración del ión en la solución del suelo, y Cs la
suma de ambos iones de la solución del suelo y aquellos que pueden ser liberados
desde la fase sólida (e.g., potasio intercambiable). Los suelos con una alta capacidad
de adsorción (e.g., suelos arcillosos para el K+) tienen por lo tanto un alto poder buffer,
y de este modo un bajo valor dC1/dCs.

Tabla 13.7

Estimados de los coeficientes de difusión (m2 s-1) de iones en agua

(D1) y en suelos (De), y el movimiento por día en valores promedio de
De a
Ión Coeficiente de difusión De promedio Movimiento en
Agua (D1) Suelo (De) en suelos los suelos
(mm. por día)
1. 9 x 10 -9 10- 10-10-11 5 x 10 -11 3.0
NO

K+ 2.0 x 10-9 10- 11-10-12 5 x 10 -12 0.9

H2PO 0. 9 x 10 -9 10-12-10-13 1 x 10 -13 0.13

a
A partir de Jungk (1991). Reimpreso por cortesía de Marcel Dekker
Inc.

13.2.4.1 Factores del suelo

Por lo general, la concentración del potasio y fósforo es mucho menor en la superficie

radical que en el suelo no rizosférico, creándose una típica zona de agotamiento
alrededor de las raíces. Como se muestra en la Fig. 13.2 con creciente contenido de
potasio en el suelo se incrementa el De. El área agotada en nutrientes que circunda las
raíces de la planta también se incrementa desde ~4 mm., en el suelo agotado (por
previos cultivos intensivos) a 5.3 mm . en el suelo no fertilizado y a 6.3 mm . en el
suelo fertilizado. Por lo tanto, la elevación del contenido del potasio intercambiable
mediante la aplicación de fertilizantes incrementa la cantidad de potasio suplido vía
difusión por un factor de más de 20, i.e., mucho más de lo que esperaría del solo

Página 517
incremento en la cantidad del potasio intercambiable por unidad de peso de suelo. La
aplicación de NaCl ó MgCl2 también incrementa la prolongación de la zona de
agotamiento y de este modo la entrega del potasio hacia la superficie radical.

Fig. 13.2 Gradiente de concentración alrededor de raíces de plántulas de colza

(Brassica napus) de 7 días de edad cultivadas en un suelo franco limoso con
diferentes contenidos de potasio intercambiable. (Modificado de Kuchenbuch & Jungk,
1984)

Para el potasio, la forma y la prolongación de la zona de agotamiento en los

diferentes suelos depende fuertemente del contenido de arcilla (capacidad de
intercambio catiónico) lo que es un parámetro importante del poder buffer de potasio
(Fig. 13.3). En un suelo A, con 21% arcilla y una correspondientemente superior
capacidad de intercambio catiónico, la concentración en equilibrio del potasio en la
solución del suelo fue mucho menor que la del suelo B, con solo 4% arcilla. En ambos
suelos, las raíces agotaron la solución del suelo a cerca de 2-3 µм K+. Sin embargo, la
zona de agotamiento en el suelo B fue mucho más amplia que en el suelo A,
reflejando la mucha menor capacidad del suelo B para reabastecer el potasio en la
solución del suelo.

Página 518
Fig. 13.3 Gradiente de concentración del potasio en la solución del suelo alrededor de
raíces de maíz cultivado en suelos con diferentes contenidos de arcilla. Concentración
de potasio en la superficie radical, 2-3 µм. (Modificado a partir de Claassen & Jungk,
1982)

Particularmente en suelos bajos en potasio intercambiable la demanda vegetal

puede exceder por mucho la cantidad del suministro de potasio a partir de esta
fracción, y una gran proporción del potasio tomado deriva de la fracción no
intercambiable. En el experimento mostrado en la Fig. 13.4 la proporción del potasio
de la fracción no intercambiable se incrementó desde 20% en el suelo fertilizado a
71% en el no fertilizado y hasta 83% en el suelo agotado, i.e., en los últimos dos casos
las plántulas de colza recibieron más potasio a partir de una fracción que bien no está,
ó solo a un menor grado, caracterizada como disponible para la planta mediante los
métodos de ensayo del suelo. Similarmente se ha encontrado en ryegrass altas
proporciones de entrega de potasio en la rizosfera a partir de la fracción no
intercambiable, y parte de este potasio es originado a partir de los espacios
interlaminares de minerales arcillosos.

Página 519
 Fig. 13.4 Agotamiento del potasio en la rizosfera de plántulas de colza (Brassica
napus) cultivadas por 7 días en una suelo franco limoso. (A partir de Jungk & Claasen,
1986)

El contenido de agua del suelo es otro factor importante que afecta el De. Como
se muestra para potasio en la Tabla 13.8, para un suelo dado, el creciente contenido
de agua volumétrica del suelo incrementa el área de la sección transversal disponible
para la difusión de los iones y correspondientemente eleva el valor del factor
impedancia f (Sección 13.2.4) y el poder buffer del suelo. Como consecuencia el De
para potasio más que se dobla. Para fósforo es aún más pronunciado este efecto del
contenido del agua del suelo en el De. El incrementar el contenido de agua volumétrica
del suelo en un Luvisol desde 0.12 a 0.33 g cm-3 incrementó el De desde 0.10 x 10- 13 a
4.45 x 10 -13 m2s-1, mientras que los cambios en la densidad aparente del suelo solo
tuvieron un efecto relativamente pequeño en el De.

Tabla 13.8

Influencia del contenido de agua volumétrica del suelo (θ) en el factor impedancia
(f), poder buffer (b) y el coeficiente de difusión efectiva (De) del potasio a
Contenido de Factor Poder buffer Coeficiente de difusión
agua impedancia efectiva
(b)
(θ, cm3 cm-1) (f) (De, cm2 s-1)
0.19 0.20 2.68 2.55 x 10-7

Página 520
 0.26 0.30 3.09 4.91 x 10-7

0.34 0.45 4.42 6.40 x 10-7

a
En base a Kuchenbuch et al. (1986). Reimpreso con permiso de Kluwer Acedemic
Publishers.

El pronunciado efecto del contenido de agua en el De es también de

importancia en las comparaciones de las relaciones hídricas en suelos de diferentes
texturas (suelo arenoso, arcilloso). Los suelos de diferentes texturas pueden tener
contenidos hídricos θ bastante diferentes al mismo potencial hídrico del suelo (pF). Por
lo general, al mismo pF el θ se incrementa con el contenido de arcillas como se mostró
por Cox & Barber (1992) al usar cuatro diferentes suelos en que con el mismo
potencial hídrico del suelo (-33 kPa) el contenido de agua θ varió entre 0.13 y 0.40 g
cm-3. A fin de de conseguir la misma toma de fósforo por las plantas de maíz, en el
suelo con el mayor contenido de agua volumétrica (θ = 0.4 g cm-3) solo fue necesaria
una concentración en la solución del suelo de solo 10 µм P comparando con los 200
µм para el suelo con el menor θ = 0.13 g cm-3. Estos ejemplos sobre el rol del
contenido del agua del suelo en el suministro de iones a las raíces indican las ventajas
particularmente para la nutrición del fósforo y del potasio en plantas adaptadas a
suelos sumergidos (e.g., arroz de aniego).

Es bien conocido a partir de experimentos en campo e invernadero que a bajos

contenidos de agua en el suelo –ó en años secos- se deteriora más la toma del
potasio y del fósforo que la del calcio y del magnesio la cual puede aún incrementarse.
Como se ha demostrado por Zur et al. (1982) a bajos contenidos de agua en el suelo,
el contenido de agua en la superficie radical es mucho menor que en el suelo no
rizosférico. Puede perderse entonces el contacto entre la superficie radical y el suelo
vía la solución del suelo. Bajo estas condiciones se ha postulado que los pelos
radicales largos son de particular importancia en evitar está perdida del contacto.

Cuando el contenido de agua del suelo es bajo, se incrementa la impedancia

mecánica del suelo y se inhibe el crecimiento elongación radical, lo cual ulteriormente
limita el suministro de nutrientes a la superficie radical por difusión. Sin embargo, el
crecimiento de los pelos radicales se realza fuertemente a bajos contenidos de agua
en el suelo y de este modo puede en parte compensar cualquier disminución en el
área superficial debido al impedido crecimiento elongación del eje radical. Por lo
menos para la toma del fósforo, particularmente por la disminución en el De puede
esperarse una efecto compensatorio similar, como un resultado de la infección
micorrícica de la raíces. A bajos contenidos de agua en el suelo se deprime el
suministro de boro a las raíces a un mayor grado que cualquier otro micronutriente. Ya
que se carecen de datos confiables sobre las concentraciones de boro en las
soluciones del suelo, no se sabe si es el flujo másico ó la difusión lo que es
principalmente responsable del suministro de boro a las raíces.

13.2.4.2 Factores vegetales

Por lo general, en plantas no micorrizadas la extensión de las zonas de agotamiento

del fósforo está estrechamente relacionada con la longitud de los pelos radicales. Se

Página 521
da un ejemplo en la Fig. 13.5 para maíz. Para potasio esta estrecha relación entre la
longitud de los pelos radicales y la zona de agotamiento puede también ser cierta en
suelos agotados (Fig. 13.2) ó suelos con un alto poder buffer para potasio (Fig. 13.3).

Fig. 13.5 Autorradiografía de raíces de maíz en un suelo marcado con 32P que
muestra las zonas de agotamiento del fósforo alrededor de las raíces (la extracción del
32
P es indicada por las zonas oscuras).

La formación de pelos radicales se ve modificada por los factores ambientales

(Capitulo 14) y también difiere típicamente entre especie vegetal. Las diferencias
genotípicas en la longitud del pelo radical son particularmente importantes para los
gradientes de concentración del fósforo y del potasio alrededor de las raíces. Por
ejemplo, en maíz y en colza la distancia de extensión del máximo agotamiento del
fósforo en la rizosfera es algo similar a la longitud promedio de los pelos radicales, la
cual es 0.7 mm. en maíz y 1.3 mm. en colza. La extensión de la zona de agotamiento
es casi idéntica a la longitud máxima de los pelos radicales, es decir 1.8 mm. en maíz
y 2.6 mm. en colza.

Cuando se comparan las tasas de toma del fósforo ó del potasio por unidad de
longitud radical de las diferentes especies vegetales, puede demostrarse una estrecha
correlación positiva entre la tasa de toma por unidad de longitud radical y el volumen
cilindro del pelo radical. Esto se muestra para potasio en la Fig. 13.6. En cebolla,
virtualmente no hay pelos radicales, mientras que de las especies ensayadas la colza
tiene los pelos radicales más largos. Por unidad de longitud radical de cebolla, solo fue
disponible el potasio de los 2-3 mm3 suelo, comparando con ~60 mm3 para colza.
Resultados similares a aquellos mostrados en la Fig. 13.6 fueron obtenidos para
fósforo en estudios comparativos con especies vegetales de diferentes longitudes de
pelos radicales. De acuerdo con esto, aún dentro de una especie vegetal dada (trébol

Página 522
blanco) la selección de los genotipos para la toma más eficiente del fósforo resultara
en aquellos con largos pelos radicales que en aquellos con pelos radicales cortos.

Fig. 13.6 Tasa de toma del potasio por unidad de longitud radical en relación al
volumen cilindro de pelo radical. Las especies vegetales fueron cultivadas en un franco
limoso con 21% arcilla. (Modificado a partir de Jungk et al., 1982)

La importancia de los pelos radicales para la toma de fósforo desde el suelo

también se refleja en los modelos de simulación para predecir la toma del fósforo por
las diferentes especies vegetales. En los modelos en que los pelos radicales no son
tomados en cuenta solo predicen bien en especies que no tienen pelos radicales ó en
donde la formación de pelos radicales es mínima. La inclusión de los pelos radicales
conduce a una mucha mejor concordancia con los valores determinados. En suelos
bajos en fósforo extractable la contribución de los pelos radicales puede explicar hasta
el 90% de la toma total. Los pelos radicales son más efectivos en absorber fósforo que
el cilindro radical cuando se compara el influjo por unidad de área de cada uno debido
al menor diámetro y arreglo geométrico de los pelos radicales lo cual mantiene tasas
de difusión superiores del fósforo. Esta ventaja de los pelos radicales es
probablemente de particular importancia para la nutrición del fósforo no solo a bajos
contenidos de agua del suelo (ver arriba) sino también en suelos macroestructurados
con grandes proporciones de espacio vacío.

Sin embargo, no siempre se encuentran estrechas correlaciones entre la

longitud del pelo radical y la extensión de la zona de agotamiento del fósforo y potasio.
Por ejemplo, en un suelo dado, la extensión de la zona de agotamiento del fósforo se

Página 523
confino principalmente al cilindro del pelo radical en colza la cual posee pelos radicales
largos (>0.5 mm.), pero excedió considerablemente el cilindro del pelo radical en
especies con pelos radicales cortos (~0.2 mm.), por ejemplo en algodón. La extensión
de la zona de agotamiento que va notablemente más allá del cilindro del pelo radical
en plantas no micorrizadas puede también indicar cambios inducidos por la raíz en la
rizosfera (e.g., liberación de exudados radicales, cambios en el pH; Capitulo 15) ó
mayor eficiencia en otros parámetros (Km, Imax; Sección 2.4.1) ajustados por la
demanda vegetal por unidad de longitud radical. En plantas micorrizadas la zona de
agotamiento del fósforo excede por mucho el cilindro del pelo radical y en trébol
blanco, por ejemplo, puede alcanzar un valor de hasta 11 cm.

Ambos el grado de agotamiento dentro del cilindro de pelo radical y la

extensión de la zona de agotamiento pueden también ser afectados por los valores
Cmin, i.e., la concentración mínima de nutrientes a la que las raíces pueden agotar la
concentración externa. Este difiere entre especies vegetales y aún en genotipos dentro
de una especie dada (Sección 2.4.1). En general comparando con cultivos en solución
los valores Cmin son usualmente mucho mayores en plantas cultivadas en suelo,
indicando el poder buffer del suelo para reabastecer la extracción de los nutrientes en
la solución del suelo rizosférico. Los valores Cmin promedio para plantas cultivadas en
suelo son de 2-3 µм potasio y 1 µм para fósforo. Se puede hacer el sigiuiente cálculo
para la tasa de reabastecimiento del fósforo en la solución del suelo del cilindro del
pelo radical: concentración en la solución del suelo, 5 µм = 0.15 mg. fósforo por litro;
cantidad de solución del suelo en el suelo superficial (0-30 cm.), ~500 000 litros = 75 g.
fósforo por hectárea; requerimiento durante la fase de rápido crecimiento (e.g,. en
cereales entre el macollamiento y la emisión de panícula), ~300-500 g. fósforo por
hectárea y día. Ya que solo ~25% del suelo superficial es explorado por las raíces
durante una periodo de crecimiento, la tasa de reabastecimiento dentro del cilindro de
pelo radical tiene que ser por lo menos 10-20 veces por día a fin de satisfacer el
requerimiento vegetal. Para potasio, también, tiene que ser alta la tasa de
reabastecimiento en el cilindro del pelo radical. En 2.5 días más de la mitad del potasio
tomado por el maíz es derivado de la llamada fracción no extractable del suelo en el
cilindro del pelo radical, y en colza, en 7 días la contribución de la fracción no
extractable en un suelo no fertilizado y en uno fertilizado fue del 71% y 20%,
respectivamente, de la toma total (Sección 13.2.4.1). A partir de estos datos se puede
concluir que las plantas cultivadas en campo no agotan uniformemente el suelo
superficial densamente enraizado; cerca de la superficie radical una alta proporción del
potasio no intercambiable contribuye a la toma total, mientras que a una distancia de la
raíz (esto es, en el suelo no rizosférico) no se utiliza ni siquiera el potasio fácilmente
intercambiable. Un ejemplo que da los estimados de la proporción del suelo que
entrega fósforo y potasio a las raíces de maíz es mostrado en la Tabla 13.9. Debido a
las diferencias típicas en los valores De entre el fósforo y el potasio, la proporción del
suelo que suple el nutriente es menor para el fósforo que para el potasio.

Tabla 13.9

Estimados de las proporciones de

contribución del suelo (franco arenoso)
a la nutrición del fósforo y potasio del
maíz cultivado en campo a
Densidad de Proporción del suelo
longitud que contribuye (%)
radical P K

Página 524
 >>2 cm cm-3 20 50

< 2 cm cm-3 5 12
a
Fusseder & Krauss (1986).

La Tabla 13.9 también demuestra claramente la importancia de otro

componente morfológico en la adquisición de nutrientes del suelo para raíces no
micorrizadas, la longitud radical. Esta se expresa cualquiera como longitud radical total
por planta ó longitud radical total por unidad volumen de suelo como se da en la Tabla
13.9. Aunque el volumen cilindro del pelo radical de las diferentes especies vegetales
está frecuentemente relacionado con la toma por unidad de longitud radical del potasio
y del fósforo, no necesariamente con el contenidos caulinar de los dos nutrientes
minerales, ó con la demanda del suministro de nutrientes requeridos para el
crecimiento caulinar como se muestra para fósforo en la Tabla 13.10. Si una especie
vegetal es altamente eficiente en la adquisición de fósforo del suelo esto resulta
cualquiera a partir de altas tasas de influjo por unidad de longitud radical (en particular
longitud pelo radical), así como de longitud radical total, ó de la relación longitud
radical-peso seco caulinar, i.e., la relación del tamaño “fuente” (área de superficie
radical) a tamaño “demanda” (peso caulinar). La importancia relativa de la longitud
radical total versus la eficiencia en la toma por unidad de longitud radical también
depende del nivel de fósforo en el suelo; por ejemplo, en raíces de trigo la longitud se
vuelve más importante en suelos bajos en fósforo y la eficiencia en la toma en suelos
altos en fósforo. En estudios con plantas jóvenes sobre la eficiencia en fósforo en
diferentes especies que difieren mucho en su tamaño de la semilla, y de este modo en
las reservas de fósforo (e.g., colza y fríjol), pueden surgir algunos problemas en la
interpretación, ya que las plantas con semillas grandes pueden desarrollar sistemas
radicales grandes solamente a partir de las reservas.

Tabla 13.10

Relación entre el área superficial de los pelos radicales (SAH) por área superficial
del cilindro radical (SAC), y la demanda de suministro de fósforo en el suelo para
obtener 80% del máximo crecimiento en diferentes especies vegetales a
Especie vegetal SAH/SAC Demanda de fósforo
mg P (100 g)-1 µм P en la solución del
2 -2 suelo suelo
(cm cm )
Trigo (Tr. aestivum) 1.2 4 1.2

Colza (Br. napus) 1.3 5 1.4

Espinaca (Sp. 1.9 9 4.6

oleracea)
0.4 9 4.6
Fríjol (P. vulgaris)
0.6 11 5.7
Tomate (L.
esculentum) <0.001 17 6.9

Cebolla (A. cepa)

Página 525
 a
En base a Föhse et al. (1988, 1991).

Comparando con el trébol rojo, el ryegrass tiene un área total de superficie

radical 2-4 veces más grande y tiene una capacidad notablemente mayor para adquirir
fósforo y potasio particularmente cuando es cultivado en suelos bajos en fósforo ó
potasio. Ya que ambas especies vegetales tienen una demanda similar, por ejemplo
de potasio, las tasas de toma de potasio por unidad de longitud radical tienen por lo
menos que ser tres veces mayor en el trébol rojo comparando con el ryegrass. En
poblaciones mixtas de ambas especies, el ryegrass es por lo tanto un fuerte
competidor por potasio y como consecuencia el crecimiento del trébol rojo puede ser
rápidamente deprimido en suelos bajos en potasio.

13.3 Rol de la densidad radical

Aunque una alta densidad radical y largos pelos radicales son factores importantes en
la toma de los nutrientes suplidos por difusión, como se muestra en la Fig. 13.7 la
relación entre la densidad radical y la tasa de toma es no lineal. Cuando la densidad
radical es alta, los niveles de la tasa de toma se caen. Esto es causado por el traslape
de las zonas de agotamiento de raíces individuales y refleja la competencia inter-
radical por nutrientes (Fig. 13.8). Para una distancia inter-radical dada el grado de
competencia depende principalmente del De y es por lo tanto usualmente mucha
mayor para el nitrato que para el potasio y es de menor importancia para el fósforo,
por lo menos bajo condiciones de campo en maíz. Sin embargo, en suelos
pobremente estructurados son abundantes las agregaciones radicales y en estas
zonas puede volverse importante la competencia inter-radical por nutrientes minerales
aún para fósforo a densidades de longitud radical que en promedio son aún
relativamente bajas. Esto es cierto para las agregaciones radicales inducidas por la
distribución localizada de fertilizantes. En principio se puede esperar la misma relación
curvilíneal como se muestra en la Fig. 13.7 entre la tasa de toma del fósforo y la
densidad de pelos radicales, debido a la competencia entre pelos radicales
individuales. Esta competencia tiene que mantenerse en mente cuando se hacen
ensayos para correlacionar la densidad radical, por ejemplo, a diferentes capas del
suelo ú horizontes, en relación a su contribución al suministro de nutrientes.

Página 526
Fig. 13. 7 Relación entre la densidad radical y la tasa de toma de nutrientes suplida
por difusión.

Página 527
Fig. 13.8 Perfil del fósforo extraíble alrededor de dos raíces individuales de maíz con
zonas de agotamiento traslapadas. (Fusseder & Kraus, 1986). A = cilindro radical; B=
cilindro de pelo radical; C = zona de máximo agotamiento.

En plantas cultivadas en campo se presentan típicos gradientes de densidad

radical entre el suelo superficial y el subsuelo (Tabla 13.11). La alta densidad de
enraizado es causada principalmente por las usualmente más favorables condiciones
físicas, químicas y biológicas en el suelo superficial comparando con el subsuelo.
Como primera aproximación y como un promedio de cultivos agrícolas anuales y
hortícolas, el logaritmo de la densidad radical declina linealmente con la creciente
profundidad. Sin embargo, por lo menos en especies cereales y maíz este gradiente
se hace menos abrupto durante el periodo de crecimiento, y se incrementa la densidad
radical en el subsuelo. Es mostrado en la Fig. 13.9 un ejemplo representativo que da el
promedio de densidades radicales de cultivos cereales en la emisión de la panícula.

Tabla 13.11

Distribución de la longitud radical en maíz en floración

en un Luvisol a
Profundidad del Longitud radical
suelo Densidad (cm cm- Total (km m-
3 2
) )
(cm)
0-15 6.19 9.3

15-30 3.07 4.6

30-45 1.12 1.7

45-60 0.48 0.7

60-75 0.41 0.6

75-90 0.26 0.4

90-135 0.17 0.3

a
Horlacher (1991)

Página 528
Fig. 13.9 Densidades de longitud radical para cultivos cereales en emisión de panícula
en diferentes suelos en función de la profundidad del suelo. (Gäth et al., 1989)

A pesar de las menores densidades radicales en el subsuelo, puede ser

considerable la toma de nutrientes desde el subsuelo. Es ampliamente aceptada la
importancia del nitrato del subsuelo para la nutrición del nitrógeno en plantas de cultivo
(Nmin; Sección 13.6). Para cultivos cereales como el trigo de invierno cultivado en
suelos loes profundos, en promedio, 30% de la toma total de nitrógeno por el cultivo
puede derivar el subsuelo. La toma desde el subsuelo es importante también para la
nutrición de otros nutrientes minerales como el magnesio, potasio y fósforo. La
importancia relativa del suministro del subsuelo depende no solo de la densidad
radical en el subsuelo (Fig. 13.9) sino también de la densidad radical y la disponibilidad
de nutrientes en el suelo superficial. La accesibilidad de los nutrientes minerales en el
subsuelo puede también depender de la actividad de la fauna del suelo, lombrices de
tierra en particular; en cebada y remolacha azucarera entre el 20 y 40% de las raíces
en el subsuelo (<65 cm.) se encontraron siguiendo los canales de lombrices de tierra.

13.4 Disponibilidad de nutrientes y distribución del agua en los suelos

Bajo muchas condiciones climáticas la disponibilidad de nutrientes en el suelo

superficial declina más ó menos abruptamente durante el periodo de crecimiento
debido a que el contenido de agua en el suelo se vuelve un factor limitante para la
entrega de nutrientes hacia la superficie radical. Como lo ha mostrado Fox & Lipps

Página 529
(1963) bajo estas condiciones ~3% de la masa radical total de alfalfa toma del
subsuelo más del 60% de la toma total de nutrientes. El bajo contenido de agua en el
suelo en el suelo superficial también deteriora la elongación y, de este modo,
disminuye adicionalmente la toma de nutrientes, aunque parte de estos efectos
negativos en la De y en la elongación radical pueden ser compensados mediante el
realce del desarrollo de pelos radicales en los suelos secos (Sección 14.6). Se ha
demostrado en dos años sucesivos, el efecto del suministro de agua en la distribución
radical, por ejemplo, de la cebada de primavera. En el primer año, con una alta lluvia
(82 mm) sucediendo un mes después de la siembra, en 2 meses después de la
siembra más del 70% de la masa total radical se encontró en el suelo superficial (2.5-
12.5 cm.) y solo ~10% de las raíces habían penetrado más profundo que 22.5 cm; en
contraste, en el siguiente año, con una inadecuada lluvia (24 mm.) durante el primer
mes después de la siembra, los valores correspondientes de la distribución de la masa
radical fueron cerca del 40% y 30%, respectivamente. Este tipo de cambio en la
distribución radical tiene importantes consecuencias para la toma de nutrientes a partir
de los varios horizontes del suelo. En trigo de primavera cultivado en Luvisols, en
promedio ~50% del potasio total tomado tardíamente en el periodo de crecimiento es
derivado a partir del subsuelo, pero dependiendo de la lluvia durante el periodo de
crecimiento el porcentaje puede variar entre el ~60% en un año seco y ~30% en un
año húmedo. Dentro de un año dado (húmedo ó seco) la importancia relativa de la
toma de potasio desde el subsuelo también depende mucho de la densidad de
longitud radical en el suelo superficial (Fig. 13.10). A partir de pruebas a gran escala
sobre la distribución de la longitud radical en varios cultivos de cereales (Fig. 13.9),
combinado con las medidas de potasio intercambiable y con la consideración del
balance hídrico climático en una localidad dada, se han establecido modelos que
predicen adecuadamente la entrega del potasio a las raíces de cultivos cereales.

Página 530
 Fig 13.10 Toma estimada de potasio en trigo de primavera en floración a partir de un
Luvisol (derivado de loes) a diferentes densidades de enraizado en el suelo superficial,
y en años con diferentes contenidos de humedad en el suelo. (Wessolek & Gáth,
1989)

En principio la toma de fósforo a partir de los diferentes horizontes del suelo

debe también responder similarmente, ó aún más notablemente, a las diferencias en la
distribución de la humedad en el suelo dentro del perfil del suelo. Como se muestra en
la Tabla 13.12, a pesar del mucho mayor nivel de fósforo extraíble (“disponible”) en el
suelo superficial, bajo condiciones de poca ó erráticas lluvias durante el periodo de
crecimiento, en las últimas etapas de crecimiento entre el 30 y el 40% del fósforo total
tomado por el cultivo de trigo de primavera viene del subsuelo.

Tabla 13. 12

Toma de fósforo por el trigo de primavera y entrega del fósforo en función de la profundidad
del suelo y del tiempo a
Toma de fósforo (kg ha-1 d-1)
Etapa de emisión de Antesis Etapa lechosa
panícula
0.265 0.145
P b disponible Profundidad del 0.345
suelo Entrega de P a partir de diferentes profundidades del
(mg (100g) -1 suelo (%)
suelo) (cm.)
11.5 0-30 83.3 58.3 67.4

4.5 30-50 8.1 17.8 15.5

2.5 50-75 5.9 16.3 12.0

2.0 75-90 2.7 7.1 5.1

a
Luvisol derivado de loes. En base a datos de Fleige et al. (1981).

b
Determinado mediante extracción con lactato de calcio amonio.

Para la predicción del suministro de nitrógeno en forma de nitrato desde el

suelo superficial y del subsuelo la situación es algo diferente de la del potasio y
fósforo. El transporte del nitrato por flujo másico puede contribuir considerablemente a
la entrega total hacia la superficie radical. Sin embargo, a menos que una alta
concentración de nitrato sea mantenido en la solución del suelo mediante la aplicación
de fertilizantes durante el periodo de crecimiento, cambian más que notablemente las
proporciones relativas del nitrato suplido por flujo másico y por difusión, ya que en los
suelos es usualmente bajo que el poder buffer para el nitrato, excepto en suelos con
alto potencial de nitrógeno orgánico fácilmente mineralizable. La concentración del
nitrato es usualmente alta en el suelo superficial empezando el periodo de crecimiento
pero declina rápidamente después de ella como un resultado de su toma por la planta.

Página 531
En trigo de primavera el cambio en la concentración de nitrato en la solución del suelo
está correlacionado con una declinación en la cantidad del nitrato suplido por flujo
másico y un incremento en el suministro vía difusión, la cual entonces suministra más
del 50% del nitrato total.

Para remolacha azucarera durante todo el periodo de crecimiento es aún

menor el suministro por flujo másico, en promedio 32 kg. nitrógeno nitrato,
comparando con 181 kg. suplidos por difusión. Un estudio en el curso del tiempo (Fig.
13.11) demuestra que el suministro por flujo másico está restringido al periodo inicial
de crecimiento; durante este tiempo, el nitrato es tomate desde el suelo superficial, el
cual tiene una gran concentración de nitrato en la solución del suelo. Después de eso,
el se agota el nitrato en el suelo superficial, y por proliferación radical en el subsuelo el
nitrato es suplido exclusivamente por difusión. Este ejemplo ilustra que los datos
promedios sobre la contribución del flujo másico y difusión (así como de los diferentes
horizontes del suelo) al suministro total no reflejan la realidad. Los modelos de
simulación para predecir la toma de nutrientes en plantas cultivadas en campo tienen
por lo tanto que tomar en cuenta la dinámica de los nutrientes en espacio y tiempo así
como con especie vegetal y genotipo dentro de especie. En maíz, por ejemplo, existen
considerables diferencias genotípicas en el grado de agotamiento del nitrato en el
subsuelo; estando la agotamiento en la emergencia de la seda correlacionado
positivamente con las densidades de longitud radical en el subsuelo.

Fig. 13.11 Tasa de toma del nitrato y entrega por difusión a plantas de remolacha
azucarera en función de la profundidad del suelo (cm.) y del tiempo. Suelo: Luvisol
derivado de loes. (En base a Strebel et al., 1983.)

13.5 Rol de la estructura del suelo

Por varias razones, la estructura del suelo juega un importante rol en determinar las
cantidades de nutrientes minerales que son disponibles para la toma por las raíces. En
suelos estructurados no todas las raíces tiene un contacto completo con la matriz del
suelo, y en plantas no micorrizadas el grado de contacto raíz-suelo varia entre los
segmentos radicales (i.e., a lo largo del eje radical) desde 0 a 100%. En suelos con
mayor densidad aparente el contacto es mayor pero se deteriora simultáneamente el
crecimiento por elongación (Tabla 13.13). Este deterioro es en parte compensado por
las mayores tasas de toma por unidad de longitud radical, por lo menos del nitrato y
del agua (Tabla 13.13), así como del fosfato, particularmente en suelos altos en

Página 532
fósforo disponible. Sin embargo, en experimentos en que se incrementó la densidad
aparente del suelo y se elevó el contacto suelo-raíz desde 25 a 75%, se observó
agregación radical en ciertas zonas y también se incrementó la demanda local de O 2.
Para el mantenimiento de la respiración radical en tales sitios de agregación las
concentraciones externas requeridas de O2 son más del triple. El grado óptimo de
contacto suelo-raíz y densidad aparente del suelo para la toma de nutrientes y
crecimiento vegetal de este modo depende de la aireación y fertilidad del suelo.

Tabla 13.13

Relación entre la densidad aparente del suelo, la porosidad del suelo

(macroporos > 30 µm), la longitud radical, el contacto estimado raíz-
suelo, y la tasa de toma de nitrato y agua por unidad de longitud radical
de maíz a
Densidad aparente (g cm-3)
Parámetro 1.08 1.32 1.50
Porosidad del suelo (%) 60 51 44

Longitud radical (m. por maceta) 114 83 50

Superficie radical en contacto con el 60 72 87

suelo (%)

Toma (mmol m-1 longitud radical)

14 15 19
Nitrato
18 21 24
Agua
a
Datos compilados a partir de Van Noordwijk et al. (1992); Kooistra et al.
(1992) y Veen et al. (1992)

En suelos estructurados la disponibilidad de nutrientes, particularmente en

especies perennes, es también afectada por otros medios. En suelos arables por lo
menos en la capa de arado son raras las macroestructuras establecidas, estas
estructuras se presentan en el subsuelo. Sin embargo, en suelos en que son
cultivadas especies perennes (pasturas, forrajes) también se presentan
macroestructuras en el suelo superficial. Los métodos convencionales de ensayo del
suelo para la determinación de la disponibilidad de nutrientes usan muestras del suelo
que son homogenizadas antes de la extracción. Estos métodos tienen de este modo
dos grandes limitaciones. Ellos no solo ignoran la importancia de la disponibilidad
espacial de los nutrientes (como se discutió arriba) sino que también destruyen la
estructura del suelo y por lo tanto, por ejemplo, los gradientes que se presentan en la
capacidad de intercambio catiónica y en la saturación de bases entre las superficies
externas e internas de los agregados. Mientras que las superficies externas de los
agregados están usualmente en equilibrio con la solución del suelo en los macroporos,
no es el caso con las superficies internas, ya que los procesos de intercambio de iones
entre ambas superficies están obviamente limitados y son bastante lentos. Estos
aspectos son particularmente importantes en suelos forestales ácidos donde son muy
notables los gradientes relacionados estructuralmente en la microvariabilidad de la

Página 533
química de la solución del suelo., además de la heterogeneidad espacial relacionada
con la distancia al tallo (Sección 13.2.1).

La mayoría de estas limitaciones concernientes a los aspectos estructurales del

suelo pueden evitarse al usar solución del suelo recolectada con lisímetro ó copas de
succión en campo, ó a partir de pequeños núcleos de suelo. La solución del suelo
puede obtenerse a partir de estos núcleos cualquier mediante circulación de una
solución percolada ó mediante centrifugación después del ajuste a la capacidad de
campo. Un ejemplo de las diferencias en la concentración catiónica entre la llamada
solución en equilibrio del suelo a partir de suelo homogenizado y de la solución
percolada del mismo suelo ácido pero aún estructurado, es mostrado en la Tabla
13.14. Por lo general, las concentraciones de cationes (excepto protones) son mucho
mayores en las muestras homogenizadas como un resultado de la destrucción de los
agregados y exposición de las superficies internas al extractante. Por consiguiente, las
correlaciones fueron pobres ó no las hubieron entre los contenidos de potasio y
magnesio en las acículas del pícea de Noruega, y las respectivas concentraciones de
las dos nutrientes en la solución de extracción. Para las mismas localidades, sin
embargo, las correlaciones fueron altamente significativas para ambos nutrientes con
las soluciones de las muestras estructuradas.

Tabla 13.14

Concentración de cationes en la solución en equilibrio del

suelo (suelo homogenizado) y en la solución percolada
del suelo (suelo estructurado) de un suelo pardo, pH
(CaCl2) 3.06 a
Método empleado Concentración en la solución del
suelo (µм)
K Ca Mg Al Fe
Solución en 55 41 39 104 39
equilibrio
15 15 17 52 17
Solución percolada
a
En base a Hantschel et al. (1988) y Kaupenjohann &
Hantschel (1989).

13.6 Relación intensidad/cantidad, factores vegetales, y consecuencias para el

ensayo del suelo

En principio los métodos rutinarios de ensayo del suelo (Sección 13.1, Tabla 13.1)
determinan la fracción de nutrientes “químicamente disponibles”. En términos de un
concepto intensidad/cantidad, dependiendo del método de extracción, este caracteriza
principalmente intensidad (e.g., extracción con agua) ó una cantidad variable de la
cantidad, representado por el pool lábil (Fig. 13.12). El ensayo del suelo para fósforo
en extractos de agua (1 cm2 suelo (60 ml)-1 H2O (22h)-1) se considera una término
medio razonable entre una medición de la intensidad y la capacidad de suministro de
fósforo del suelo. Los extractantes suaves como el bicarbonato de sodio (método
Olsen) caracterizan principalmente la fracción fosfato adsorbida al aluminio en las
superficies arcillosas. Puede obtener información más detallada concerniente a las
fuerzas de ligamiento, tasa de reabastecimiento, y las relaciones intensidad/cantidad

Página 534
para los diferentes nutrientes minerales con el método de electro-ultrafiltración (EUF),
que involucra el uso de diferentes fuerzas de campos eléctricos y temperaturas en una
suspensión acuosa del suelo. Sin embargo, no es posible caracterizar el adecuado
poder buffer del suelo para el fosfato en términos de predecir la toma de fósforo por la
planta. También, para rutinarios ensayos del suelo el método EUF no es
necesariamente superior ó técnicamente más simple que los métodos convencionales
de extracción (e.g., con CaCl2) para la predicción del requerimiento de fertilizantes.

Son usados un gran número de métodos de extracción en los rutinarios

ensayos del suelo para micronutrientes los que, caracterizan principalmente el
componente cantidad (Fig. 13.12) y predicen razonablemente bien el requerimiento de
fertilizante cuando las cantidades extraídas son considerablemente diferentes de
aquellas consideradas como adecuadas. Las predicciones pueden algunas veces ser
mejoradas mediante la consideración de otras propiedades del suelo como el pH,
potencial redox, contenido de arcilla y materia orgánica. En términos de
“biodisponibilidad” (Fig. 13.12) no se han llevado a cabo estudios sistemáticos sobre la
importancia relativa del flujo másico y la difusión en la entrega de los micronutrientes a
las raíces vegetales, ni en el subsuelo como un potencial contribuyente al suministro
de micronutrientes a las raíces. Solo para el zinc hay evidencia directa e indirecta que
apoya la perspectiva de que en suelos aireados de alto pH por lo menos es la difusión
el principal componente de entrega a las raíces.

Fig. 13.12 Relación intensidad/cantidad en la disponibilidad de nutrientes, y factores

que determinan la “biodisponibilidad” de los nutrientes minerales. (Marschner, 1993)
Reimpreso con permiso de Kluwer Academic Publishers.

Debido a la importancia de ambos las concentraciones de iones en la solución

del suelo y las tasas de reabastecimiento de estos iones, ha atraído un nuevo interés
el uso de resinas de intercambio iónico como un posible medio para caracterizar el

Página 535
poder buffer de los suelos, como por ejemplo para potasio, ó simultáneamente para
varios cationes y aniones. En experimentos con fríjol y maíz bajo condiciones de
campo la predicción de la toma de zinc fue más precisa con resinas de intercambio
iónico que con la rutinaria extracción con DTPA.

El ensayo del suelo como base para la recomendación de aplicación de

fertilizantes nitrogenados para varios cultivos agrícolas y hortícolas en campo se ha
mejorado mucho mediante el método Nmin. Con este método la cantidad de nitrógeno
mineralizado, principalmente nitrato, en el perfil del suelo es medido al inicio del
periodo de de crecimiento, tomando de este modo en cuenta los componentes de
“biodisponibilidad” (Fig. 13.12), es decir la alta movilidad del nitrato en el perfil del
suelo (flujo másico) y la toma de nitrógeno desde el subsuelo (crecimiento radical).
Dependiendo de la especie vegetal y de la profundidad de enraizado, el Nmin es
determinado hasta a una profundidad del suelo de 90 cm. El método Nmin puede
también mejorar las recomendaciones de fertilización en agricultura suplida con agua
de lluvia bajo condiciones de secano. Ya que en climas húmedos y semihúmedos la
mayoría del nitrato en el subsuelos se origina de la mineralización del nitrógeno
enlazado orgánicamente (Norg) y de la nitrificación del nitrógeno amonio en el suelo
superficial, se han hecho varias aproximaciones para caracterizar la particular fracción
de Norg en el suelo superficial prior al lavado del nitrato hacia el subsuelo, como por
ejemplo, al usar el método UEF ó CaCl2 como un extractante. Para cereales, ambos el
Norg EUF y la extracción con CaCl2 parecen ser alternativas adecuadas al método Nmin.

La principal limitación de los métodos de ensayo del suelo es que ellos solo
caracterizan algunos de los factores que determinan el suministro a las raíces de
plantas cultivadas en campo. El mejorar la confiabilidad de las recomendaciones de
fertilizantes basadas en el análisis químico del suelo no depende principalmente del
método de extracción usado, sin más bien de la consideración sistemática de las
raíces y factores ambientales como el contenido de agua en el suelo. Los actuales
modelos para predecir la disponibilidad de nutrientes y la toma de nutrientes bajo
condiciones de campo están por lo tanto basados en ambos factores del suelo y
vegetales (Fig. 13.12) en donde los parámetros de la raíz son los elementos clave.
Estos modelos han sido muy refinados en años recientes y las predicciones sobre la
toma de nutrientes minerales, y la toma real por los cultivos, por ejemplo del fósforo
(Fig. 13.13) ó potasio frecuentemente, aunque no siempre, concuerdan bien. Como se
muestra en la Fig. 13.13 la toma pronosticada y medida del fósforo estuvieron
estrechamente relacionadas en el suelo con alto contenido de fósforo. Sin embargo,
en el suelo con bajo contenido de fósforo la toma pronosticada fue mucho menor que
la toma medida, indicando que las plantas de trigo en el suelo bajo en fósforo tienen
acceso a fuentes de fósforo del suelo que no fueron consideradas en el modelo.
Ofrece una posible explicación la adquisición de cantidades relativamente grandes de
fósforo mediante micorrizas VA en plantas de trigo, y los cambios inducidos por la raíz
en la rizosfera ofrecen otra. El rol de las micorrizas y de los cambios inducidos por la
raíz en la rizosfera para la “biodisponibilidad” de los nutrientes (Fig. 13.12) es discutido
en detalle en el Capitulo 15.

Página 536
Fig. 13.13 Toma de fósforo del trigo de invierno en un experimento en campo después
bien de una aplicación a largo plazo 100 kg P ha-1 (suelo alto en P) ó sin aplicación de
fertilizante P (suelo bajo en P). Comparación entre la toma de P medida y
pronosticada por el modelo Claassen-Barber. (Jungk & Claassen, 1989)

En contraste al fósforo, en el caso del potasio las predicciones estuvieron en

estrecho acuerdo con la toma medida del cultivo de trigo solo en suelos deficientes en
potasio mientras que en suelos suficientes en potasio el modelo superpronosticó la
toma de potasio hasta por cuatros veces. Este superpredicción fue obviamente el
resultado de la pobre caracterización de la demanda vegetal y de este modo la
subestimación del rol de la retroregulación negativa del potasio por las raíces a alto
contenido interno (Sección 2.5.6).

En conclusión, al momento, pero presumiblemente también en el futuro

cercano, los modelos de simulación mecanicistas no pueden reemplazar el ensayo del
suelo pero pueden refinar las recomendaciones para diferentes niveles de rendimiento,
y pueden hacer predicciones más precisas para los cultivos nuevos ó en los efectos de
cambiar el balance hídrico del suelo.

Página 537
14. Efecto de los factores internos y externos
sobre el crecimiento y desarrollo radical

14.1 General

Los sistemas radicales vegetales varían ampliamente, ambos dentro y entre especies
vegetales. El dimorfismo radical en especies C4 es un ejemplo de esta variación
(Sección 2.7). Los sistemas radicales se caracterizan por su muy alta adaptabilidad, y
su crecimiento y desarrollo involucran complejas interacciones ambos entre el
ambiente del suelo y los vástagos. Ya que el ambiente en que se desarrollan las raíces
es altamente heterogéneo, ambos en espacio y tiempo, el sistema radical tiene que
tener la habilidad de reaccionar a la heterogeneidad y, de este modo, debe poseer alta
plasticidad fenotípica. Las respuestas más conocidas de raíces que muestran
plasticidad fenotípica son a los suministros localizados de nutrientes, ó a otros
cambios localizados que involucran factores químicos, físicos y microbiológicos en el
ambiente radical. Los cambios en los niveles endógenos de fitohormonas juegan un rol
importante como trasmisores de señales ambientales que son cualquiera trasformados
en las raíces en alteraciones del crecimiento y de procesos de desarrollo ó son
transmitidos como señales radicales al vástago. En este capitulo se dan algunos
ejemplos de estos aspectos del crecimiento y desarrollo radical que están
estrechamente relacionados con, ó son importantes para, la nutrición mineral vegetal.

14.2 Suministro de carbohidratos

Dependiendo de la especie vegetal y del estado de desarrollo vegetal, en promedio

25-50% de los fotosintatos producidos por día en el vástago son asignados a las
raíces para su crecimiento, mantenimiento y otras funciones, por ejemplo, toma de
iones (Sección 2.4.1). Cerca de la mitad de estos carbohidratos asignados a las raíces
son usados en la respiración. En raíces de plantas muy jóvenes los carbohidratos
pueden originarse a partir de las reservas seminales así como a partir de la
fotosíntesis en curso, pero la semilla como fuente se vuelve de menor importancia
como la planta se desarrolle. Después de la etapa de plántula hay por lo tanto una
estrecha relación entre el crecimiento radical y la fotosíntesis como se muestra en la
Fig. 14.1 para plantas coníferas. El crecimiento de las nuevas raíces al inicio de la
primavera depende de la fotosíntesis en curso y es proporcional a la intensidad
lumínica y a la tasa de fotosíntesis. En contraste, hay un uso muy limitado de los
carbohidratos almacenados en las partes más viejas de las raíces para este nuevo
crecimiento.

Página 538
 Fig. 14.1 Producción de nuevas raíces en transplantes de plántulas de pícea de
Douglas de 2 años de edad después de 24 días de crecimiento a diferentes
intensidades lumínicas. (Van den Driessche, 1987)

Típicamente, la limitación por fotosíntesis por bajas intensidades lumínicas

inhibe el crecimiento radical más que el crecimiento caulinar como se muestra en un
ejemplo para plantas de arveja en la Tabla 14.1. Bajo baja iluminación se deprime
particularmente la longitud radical por planta, en consiguiente se deteriora la
adquisición de nutrientes minerales, y especialmente aquellos de baja movilidad en los
suelos.

Tabla 14.1

Crecimiento caulinar y radical de plantas de arveja (Pisum sativum L.) cultivadas por 35 días a
diferentes intensidades lumínicas y sin ó con Rhizobium y micorrizas VAM (Glomus mosseae)
bajo un no limitado suministro de fósforo a
Tratamiento con Intensidad Peso seco mg por Relación Longitud
simbionte lumínica planta) raíz/vástago radical
Rh. VAM Caulinar Radical
(µE m-2 s-1) (m por planta)
- - 390 506 306 0.60 31.7

- - 190 248 105 0.42 11.3

+ + 390 592 168 0.28 17.7

+ + 190 326 73 0.22 6.4

a
En base a Reinhard et al. (1992).

Página 539
 En plantas micorrizadas el hongo simbionte compite efectivamente por
carbohidratos con la raíz hospedera, puede ser usado por el hongo entre el 15 y el
30% de los carbohidratos asignados a las raíces. Es usada una proporción similar de
carbohidratos en leguminosas noduladas para el establecimiento y funcionamiento de
la asociación simbiótica. Por consiguiente, hay una marcada competencia entre el
simbionte y las raíces por los carbohidratos. Generalmente los simbiontes son muy
efectivos en la competencia por carbohidratos y hay una correspondiente abrupta
declinación en el crecimiento radical y en la relación peso seco raíz/vástago,
particularmente bajo condiciones de baja intensidad lumínica (Tabla 14.1). Bajo estas
condiciones parte de las funciones radicales pueden ser compensadas por el
simbionte (adquisición del nitrógeno y fósforo) pero no todas (e.g., toma de agua).

Las interacciones vástago-raíz no están confinadas al suministro de

carbohidratos ó nitrógeno reducido (Sección 3.4). El reciclaje de los nutrientes
minerales por el floema desde el vástago a las raíces es importante como una
retroseñal para regular la toma de iones por las raíces (Sección 3.4.4). El desarrollo y
crecimiento radical están también bajo el control de de fitohormonas derivadas del
vástago y de la exportación radical de fitohormonas. La intensidad lumínica puede
también por lo tanto afectar el crecimiento y desarrollo radical por otros factores a
parte del suministro de carbohidratos. Como se muestra en la Fig. 14.2, se inhibió
severamente la formación de raíces en esquejes de plántulas del pícea de Noruega
cuando se cultivaron bajo alta intensidad lumínica. Esta inhibición en la formación de
raíces adventicias está causalmente relacionada con altos niveles endógenos de
citoquininas en plántulas con alta iluminación. La aplicación externa de citoquininas
tiene un efecto inhibidor similar sobre el enraizado como la alta intensidad lumínica.

Fig. 14.2 Efecto del pretratamiento con alta iluminación (270 µE m-2 s-1) y baja
iluminación (30µE m-2 s-1) en plántulas de pícea de Noruega sobre el contenido de
CYT en los hipocótilos y subsiguiente porcentaje de enraizado de los esquejes.
(Bollmark & Eliasson, 1990.)

Página 540
14.3 Morfología radical, interacciones hormonales

A pesar de las grandes diferencias genotípicas y fenotípicas las raíces en crecimiento

tienen algunas características morfológicas en común como se muestra en la Fig.
14.3. Adherida a la punta radical está la caliptra la cual es una entidad estructural y
sus células están siendo continuamente renovadas durante el crecimiento radical. La
caliptra no solo protege al meristemo radical y facilita la penetración de la raíz a través
de los poros (mediante la secreción del mucílago como “lubricante”), también es el sitio
de percepción de señales químicas y físicas. Detrás del meristemo radical está la zona
de elongación (extensión) donde las señales transmitidas por la caliptra son
rápidamente transformadas en diferencias en la tasa de expansión de las células y de
la raíz. La elongación radical esta correlacionada con el estiramiento de las paredes
celulares, particularmente la pared celular tangencial exterior, por ejemplo, en maíz
disminuye en grosor desde 5.72 µm. cerca al ápice a cerca de 0.38 µm. cerca de 7.3
mm. detrás del ápice.

Fig. 14.3 Principales características de la morfología radical, y algunos aspectos de las

interacciones en una raíz en crecimiento (IAA = ácido indolilacético, auxina; CYT =
citoquininas; X = compuesto no identificado que modula el crecimiento, ABA?)

Detrás de la zona de elongación está la región de desarrollo de pelos radicales.

Los pelos radicales son células epidérmicas elongadas (rizodérmicas), usualmente de
longitud entre 80 y 1500 µm. y normalmente son de corta vida y colapsan después de

Página 541
unos pocos días. Sin embargo, dependiendo de la especie vegetal y de factores
ambientales, la longitud y longevidad de los pelos radicales varía en un grado
considerable. En maní hay dos tipos de pelos radicales en uno de los cuales pueden
ser tan largos como 4 mm. En ciertas cepas de tomate con “raíces algodonosas” la
densidad de pelos radicales es excepcionalmente alta y ellos son hasta 3.1 mm.
longitud. Hay mucha evidencia circunstancial de que el etileno juega un rol clave en la
formación de pelos radicales.

Las raíces laterales (Fig. 14.3) surgen a partir del periciclo radical,
frecuentemente adyacente a las fibras maduras del protoxilema. El desarrollo de las
raíces laterales está fuertemente influenciado por factores ambientales (e.g.,
suministro de nutrientes, microorganismos rizosféricos, fuerza del suelo) y bajo un
notable control hormonal, particularmente por IAA y CYT.

Las auxinas juegan un rol importante en la regulación del crecimiento y

desarrollo radical. Se forman en el vástago (ó endospermo) y mueven hacia las puntas
radicales donde pueden acumularse. Las raíces son altamente sensibles al IAA,
concentraciones tan bajas como 10-9 м realzan la extensión celular; los sitios
receptoras del IAA son las células rizodérmicas de la zona radical apical, similarmente
a las células epidérmicas en los coleoptilos (Sección 5.6.3). Las altas concentraciones
de IAA endógeno en las puntas radicales inhiben la elongación celular, cualquiera
directamente ó indirectamente vía la realzada producción de etileno. Por otro lado, las
auxinas promueven la formación de raíces laterales, ó por lo menos su iniciación
(Tabla 14.2).

Tabla 14.2

Efecto de la auxina (10-5 м) y cinetina (2 x 10-5 м) en la formación

de primordios de raíces laterales (LRP) en la raíz primaria de
plántulas de lechuga después de 72h a
Tratamiento No. de LRP por Longitud de la raíz primaria
raíz (mm)
Control 5.7 29.6

+ Auxina 32.4 10.8

+ Cinetina 0 12.2
a
En base a MacIsaac et al. (1989).

Las zonas apicales radicales son los principales sitios de síntesis de CYT en
las plantas (Sección 5.6.2) y ellas son exportadas por el xilema hacia el vástago. En
contraste a las auxinas, una alta concentración de CYT no solo inhibe la elongación
del eje principal sino también la formación de raíces laterales (Tabla 14.2). De acuerdo
con esto, la iniciación de las raíces laterales puede incrementarse drásticamente
mediante la extracción (decapitación) del ápice del eje principal. De este modo las
auxinas y las CYT juegan un importante rol en la regulación en ambos elongación del
eje principal y formación de raíces laterales, en el último caso las fitohormonas tienen
más ó menos un efecto opuesto.

Página 542
 Es menos claro el rol del ABA en regular el crecimiento y desarrollo radical (Fig.
14.3). La zona apical (0-2 mm.) contiene altas concentraciones de ABA que declinan
basipetalmente. Las concentraciones de ABA en las zonas apicales están
inversamente relacionadas con las tasas de crecimiento de las raíces, pero esto no
implica necesariamente un efecto inhibidor directo del ABA en la tasa de elongación
radical. Tampoco es claro si los efectos realzantes del ABA en la iniciación de raíces
laterales y formación de pelos radicales resultan directamente a partir de los efectos
inhibidores en la extensión de la zona radical apical. Aunque la síntesis de ABA es alta
en la caliptra, el ABA por si mismo probablemente no es la señal que modifica el
crecimiento que se mueve basipetalmente desde la caliptra hacia la zona de
elongación y que modifica la curvatura radical en respuesta a la impedancia mecánica,
aluminio, ó gravedad. Recientemente el calcio ha sido sugerido como el factor
responsable no solo en la señal de percepción del aluminio y de la gravedad sino
también en la transducción de estas señales y su conversión en crecimientos
respuesta en la zona de elongación. Están bien establecidos los roles del calcio y la
calmodulina en la transducción de señales a nivel celular (Sección 8.6.7). No es claro,
sin embargo, como tal rol del calcio en los crecimientos respuesta radicales, que
requieren el transporte del calcio desde la caliptra hacia la zona de extensión pueden
ser desempeñado sin la participación de hormonas (e.g., contraflujo IAA/Ca2+, Sección
3.4.3).

En contraste a las cuestiones pendientes sobre el rol del ABA en los

meristemos radicales apicales, está bien establecido que se acumula en las raíces
bajo estrés por sequía y su transporte hacia los vástagos actúan como una señal
radical no hidráulica que conduce a la inhibición de la elongación caulinar y foliar y a
una disminución en la apertura estomatal (Sección 2.5.6).

Hay numerosos y frecuentemente contradictorios reportes sobre el efecto del

etileno en el crecimiento radical que parece depender de las concentraciones
aplicadas. Bajas concentraciones (<1 mg l-1) pueden realzar la elongación radical,
mientras que las altas concentraciones inhiben severamente la elongación radical pero
simultáneamente incrementan el diámetro radical y la formación de pelos radicales. La
luz inhibe fuertemente la elongación radical, siendo el receptor nuevamente la caliptra,
y el etileno está causalmente involucrado en la transducción de señales. El efecto más
notable de las elevadas concentraciones de etileno es la formación de aerénquima en
el cortex radical lo que sucede en respuesta a la inundación como un mecanismo de
adaptación de las raíces a las condiciones anegadas (Sección 16.4.3).

14.4 Factores químicos del suelo

14.4.1 Suministro de nutrientes minerales

El suministro de nutrientes minerales puede afectar fuertemente el crecimiento y

morfología radical y la distribución de los sistemas radicales en el sustrato (e.g., perfil
del suelo). Este efecto es particularmente marcado con el nitrógeno, menos notable
con el fósforo, y usualmente ausente con otros nutrientes, excepto con el magnesio
(Sección 8.3). En la zona sensible (i.e., rango de concentración donde los nutrientes
limitan el crecimiento vegetal), el creciente suministro del nitrógeno realza ambos
crecimientos caulinar y radical, pero usualmente más al crecimiento caulinar que al
crecimiento radical, conduciendo a una típica caída en la relación peso seco
raíz/vástago con el incremento en el suministro de nitrógeno (Tabla 14.3). Sin
embargo, está comparación es algo engañosa en términos de adquisición de
nutrientes, ya que las raíces se hacen más finas (mayor ramificación) y el área
superficial se incrementa de manera que, a pesar de la marcada disminución en la

Página 543
 relación peso seco raíz/vástago, son menos afectados la relación demanda-fuente,
peso caulinar (demanda) y superficie radical (fuente, oferta) para la adquisición de
nutrientes y agua. En plantas cultivadas en suelo este efecto del nitrógeno en
incrementar el área de la superficie radical es usualmente más notable con el
suministro de amonio como fuente de nitrógeno comparando con nitrato.

Tabla 14.3

Efecto de las crecientes concentraciones de nitrato en la solución nutritiva en el

crecimiento radical y caulinar de plantas de papa (cv. Astrid)a
Peso seco Longitud
Suministro de Área de superficie radical
N (g. por planta) radical
Caulinar Radical Relación (m. por
(mм) raíz/vástago (dm2 por planta) planta)
0.05 0.8 0.45 0.56 63 67

0.5 3.5 1.39 0.40 314 277

5.0 9.2 1.82 0.20 577 502

a
A partir de Sattelmacher et al. (1990a)

Las razones para los diferentes efectos de las formas de nitrógeno sobre la
morfogénesis radical son desconocidas; está probablemente involucradas las
diferencias en ambas vías de asimilación en las raíces y en el balance hormonal
vegetal (Capítulo 6). Los efectos hormonales son probablemente también
responsables del incremento en la formación de aerénquima en el cortex de raíces de
maíz en soluciones bien aireadas cuando el suministro de nitrógeno es bajo. Un
incremento en la formación de aerénquima es una típica respuesta radical a los
elevados niveles de etileno (Sección 16.4).

Bajo condiciones de campo es usualmente menos notable el efecto realzante

del suministro de nitrógeno en el crecimiento radical (Tabla 14.4) pero en principio
sucede el mismo patrón que en las soluciones nutritivas, es decir un incremento en la
longitud radical total y una notable declinación en la relación peso seco raíz/vástago.
En plantas cultivadas en campo, sin embargo, los datos de peso seco radical y
longitud radical en particular frecuentemente subestiman mucho a los verdaderos
valores debido a las considerables perdidas de raíces finas y al lavado de solutos
durante la recolección y preparación. Además, la tasa de recambio de las raíces es
presumiblemente mucho mayor en plantas adecuadamente suplidas con nitrógeno que
en aquellas deficientes en nitrógeno, En poblaciones forestales de coníferas y de hojas
anchas la tasa de recambio de raíces finas por año se incremento desde 50% en
suelos bajos en nitrógeno hasta 200% en suelos altos en nitrógeno.

Tabla 14.4

Efecto del suministro de nitrógeno (NH4NO3) en el crecimiento caulinar y radical de maíz

Página 544
 cultivado en campo de 15 semanas de edad a
Suministro Peso seco Raíces por planta Relación peso
de N seco raíz/vástago
(g. por planta)
Vástago Grano Longitud Peso seco
(m) (g)
0 186 54 2189 42 0.23

180 352 138 2521 38 0.11

a
En base a Anderson (1988)

Se realza el crecimiento en los sitios con alto suministro de nutrientes

comparando con los de bajo suministro. Este efecto del incrementado crecimiento
radical puede ser demostrado en experimentos con raíces separadas, al aplicar el
fertilizante en los suelos, ó mediante el suministro localizado de nutrientes a solo una
zona a lo largo del eje radical. En experimentos con raíces separadas a largo plazo
con árboles de pícea de Sitka, la tasa de crecimiento radical y el peso seco total se
incrementaron mucho más en el lado suministrado con nutrientes. El nitrógeno fue el
nutriente más efectivo, con el fósforo dando algunos efectos benéficos, el potasio
ninguno. El realce del crecimiento en el lado rico en nutrientes posiblemente estuvo
correlacionado con el reducido crecimiento radical en el lado sin suministro de
nutrientes pero no necesariamente, reflejando limitación por fuente. La distribución de
las raíces en los suelos puede de este modo ser modificada mediante la aplicación de
los fertilizantes. En especies anuales la densidad de enraizado se incrementa
rápidamente varias veces en las zonas de altas concentraciones de nutrientes,
especialmente de nitrógeno (Fig. 14.4). Esto también demuestra el riesgo potencial de
tener alta disponibilidad de nitrógeno solo en el suelo superficial ya que las raíces se
concentraran ahí a expensas de la penetración al subsuelo. La aplicación profunda del
fertilizante, del nitrógeno en particular, realza por lo tanto el crecimiento vegetal bajo
condiciones de estrés por sequía cuando el potencial hídrico del suelo superficial
disminuye pero es disponible abundante agua en el subsuelo.

Página 545
 Fig. 14.4 Efecto de la aplicación del fertilizante de nitrógeno a diferentes
profundidades del suelo sobre la distribución radical de cebada cultivada en suelo
arenoso. (A partir de Gliemeroth, 1953.)

La aplicación de fertilizantes de fósforo es una práctica común y efectiva en

suelos bajos en fósforo fácilmente soluble para asegurar un suministro adecuado del
nutriente a las raíces, especialmente en las etapas iniciales de crecimiento cuando las
temperaturas del suelo son bajas. La densidad del enraizado se incremento en las
zonas de aplicación del fertilizante de fósforo, aunque el efecto es relativamente
pequeño comparando con aquel de los fertilizantes combinados de nitrógeno-fósforo.

Los efectos del suministro localizado de nutrientes en la morfología radical

pueden ser demostrados en mayor detalle si los nutrientes son suplidos a una alta
concentración a solo una zona particular de la raíz. Como se muestra en la Fig. 14.15,
en la zona radical suplida con una gran cantidad de nitrato, se realzo
espectacularmente el crecimiento de raíces laterales.

Fig. 14.5 Modificación del sistema radical de cebada al proporcionar 1 mм nitrato a la

parte media de un eje radical por 15 días; el sistema radical remanente recibió solo
0.01 mм nitrato. (A partir Drew & Saber, 1975).

Aunque el efecto de un suministro localizado de fósforo bajo condiciones de

campo es usualmente menos dramático que el del nitrato, en principio se obtienen

Página 546
 efectos similares si el fósforo es suplido a solo una zona radical y el remanente del
sistema radical se mantiene en una solución sin fósforo (Tabla 14.5). En un periodo de
21 días la longitud total de las raíces laterales se incrementó 15 veces más que la
longitud de los controles. El correspondiente incremento en el peso seco (por un factor
de 10) se llevo a cabo parcialmente a expensas de las remanentes zonas radicales, A
y C.

Tabla 14.5

Efecto de localizar el suministro de fósforo a un segmento radical en la longitud de las

raíces laterales y el peso seco en plantas de cebada a
Suministro uniforme Suministro localizado b
Longitud de las Longitud de las
raíces laterales Peso seco raíces laterales Peso seco
Zona radical (cm) (mg) (cm) (mg)
A (basal) 40.0 8.9 14.3 3.5

B (intermedio) 27.2 3.7 332.0 37.8

C (apical) 17.5 10.2 11.1 4.9

a
En base a Drew & Saber (1978).
b
El fósforo fue suplido a un segmento de 4 cm. (intermedio, ó zona B) de un solo eje radical
seminal. Duración del experimento: 21 días

Surge la cuestión de cómo los nutrientes minerales llevan a cambio este

cambio morfológico en el desarrollo de los sistemas radicales. En raíces de maíz con
suministro localizado de nitrato luego de dos días después de que el tratamiento
empieza se realza la descarga desde el floema de fotosintatos hacia la zona de
suministro, y después de cuatro días se incrementa la tasa de división celular.
También se incrementan las tasas de respiración en los sitios de suministro, pero no
del sistema radical total, sugiriéndose una alteración en el particionamiento de los
fotosintatos dentro del sistema radical a favor de los sitios con alto suministro de
nutrientes. La simultáneamente realzada iniciación de raíces laterales en los sitios de
alto suministro de nutrientes no es presumiblemente causada por la mayor descarga
de fotosintatos de por sí, ó por las mayores tasas de respiración, sino por la descarga
desde el floema de IAA junto con los fotosintatos.

No solo es influenciada la formación de raíces laterales por el suministro de

nutrientes minerales sino también la longitud y densidad de los pelos radicales por
unidad de longitud radical. De nuevo el nitrógeno y el fósforo parecen tener el efecto
más pronunciado. En colza, por ejemplo, con decrecientes concentraciones de nitrato
se hacen mucho más frecuentes los pelos radicales a lo largo del eje radical, y la
longitud de los pelos radicales se incrementa desde 0.3 a cerca de 3.0 mm. El
incremento en la longitud de los pelos radicales bajo la limitación en nitrógeno, en
principio, es también el caso para pasturas, pero existen grandes diferencias entre
especies en la respuesta al nitrógeno.

El efecto del fósforo sobre la formación de pelos radicales es similar a aquel del
nitrato. En colza, espinaca y tomate cultivados a altas concentraciones de fósforo

Página 547
(>100µм), los pelos radicales son ausentes ó rudimentarios, mientras que a bajas
concentraciones (<10µм) son abundantes los largos pelos radicales. En plantas de
maíz cultivadas en suelo una caída en la disponibilidad de fósforo no tiene efecto
sobre la longitud de los pelos radicales pero incrementa notablemente la densidad de
pelos radicales por unidad de longitud radical (Fig. 14.6). Sin embargo, comparando
con la respuesta de formación de pelos radicales a una disminución en el contenido de
agua en el suelo, este efecto es relativamente pequeño. Este incremento en el
crecimiento de los pelos radicales a bajos contenidos de agua en el suelo puede en
parte contrarrestar los efectos depresivos sobre la elongación radical que se presenta
en suelos secos (Sección 14.6.3).

Fig. 14.6 Densidad de pelos radicales en plantas de maíz de 21 días de edad

cultivadas en suelos con diferentes suministros de fósforo y contenidos de agua en el
suelo. (Mackay & Barber, 1985) Reimpreso con permiso de Kluwer Academic
Publishers.

La deficiencia de fósforo, como la deficiencia de nitrógeno, conduce a un

incremento en la relación peso seco raíz/vástago (Tabla 14.6). Al incrementar la
duración de la escasez de fósforo se incrementa el peso seco radical, y la longitud
radical en particular. Las raíces también se hacen más finas. En plantas deficientes en
fósforo las raíces vegetales se vuelven la demanda dominante no solo de fotosintatos
sino también del fósforo desde el vástago (Sección 8.4.6; Tabla 14.6). Un incremento

Página 548
en el área de superficie radical en plantas deficientes puede considerarse como una
estrategia para realzar la adquisición del fósforo desde los suelos (Sección 13.3).

Tabla 14.6

Efectos de la escasez de fósforo en el crecimiento radical y caulinar de

plantas de maíz de 12 días de edad a
No. de Vástago Raíz
días sin Peso seco P Peso seco Longitud Radio
P
(g. por (%) (g. por (m. por (x 102
maceta) maceta) maceta) cm.)
1 2.10 0.95 0.27 46.4 2.27

2 2.34 0.65 0.31 57.7 2.23

4 1.93 0.32 0.40 75.7 1.99

6 1.65 0.27 0.43 90.8 1.84

a
En base a Anghinoni & Barber (1980).

En ciertas especies vegetales la formación de clusters radicales es otro tipo de

respuestas radicales a la deficiencia del fósforo. Los clusters radicales son más
conocidos como raíces proteoid que son clusters densos de determinadas raíces
laterales, características de las Proteáceas, aunque ellas también se presentan en
especies de las Miricáceas, en árboles leguminosos como de las Casuarináceas, y en
leguminosas anuales como el lupino blanco (Fig. 14.7). En suelos no fértiles las raíces
proteoid pueden constituir tanto como el 80% del peso seco radical total, estando en
lupino blanco (Fig. 14.7) cerca del 50%.

Página 549
Fig. 14.7 Sistema radical de plantas de lupino blanco (Lupinus albus L.) cultivadas en
suelo deficiente en fósforo (izquierda) y suficiente en fósforo (derecha) (Marschner et
al., 1987). Número de raíces proteoid por planta: deficiente en P: 53; suficiente en P
(aplicación foliar de P): 15.

En algunas especies vegetales la formación de raíces proteoid también es

realzada bajo la deficiencia de nitrógeno y la deficiencia de hierro, pero en todas estas
especies la deficiencia de fósforo induce el efecto más pronunciado. Las raíces
proteoid se caracterizan por altas tasas de respiración y de este modo, alta demanda
de oxígeno. Su capacidad de movilizar fosfatos escasamente solubles se incrementa
mediante la excreción de ácidos orgánicos ó fenólicos ó ambos de tal manera que el
volumen de suelo limitado a la vecindad inmediata de las zonas de raíces proteoid
está sometido a una intensa extracción química (Sección 15.4.2).

14.4.2 pH del suelo, relación calcio/cationes totales

Por lo general el crecimiento radical no es muy afectado por el pH externo en el

rango de 5.0-7.5. En contraste al estrés a bajo pH (<5) hay relativamente poca
información disponible sobre la inhibición del crecimiento radical a alto pH. El
crecimiento radical puede ser inhibido a alto pH posiblemente cualquiera directa ó
indirectamente. Se esperaran efectos directos del alto pH en relación al
funcionamiento del gradiente transmembranal del pH, de los gradientes
electropotenciales, y del cotransporte protón-anión en la membrana plasmática
(Sección 2.4.2). El más conocido efecto directo del alto pH es la toxicidad por
amoniaco. La elongación radical es inhibida severamente por concentraciones de
amoniaco tan bajas como 0.05 mм. La toxicidad por amoniaco es probablemente
también la razón de la inhibición del crecimiento radical en suelos neutros ó alcalinos
después de la aplicación de fosfato de amonio ó de la aplicación en banda de urea. A
alto pH del suelo el crecimiento radical, particularmente de especies vegetales
calcífugas y de arroz de aniego puede ser también inhibido por las elevadas
concentraciones de bicarbonato.

El crecimiento radical de Lupinus angustifolius es excepcionalmente sensible al

alto pH y se deprime aún a pH 6.0 (Fig. 14.8). Esta inhibición en el crecimiento es
causada por una disminución en la tasa de elongación celular, que sucede en 1 h. y
conduce a un incremento en el diámetro radical. El efecto es reversible y al bajar el
pH, se restaura la tasa de elongación celular. Este efecto inhibidor en pH moderado a
alto puede estar relacionado con la limpieza de los protones desde el apoplasto que
son necesarios para el crecimiento (“teoría del crecimiento ácido”). Estos hallazgos
concuerdan con el pobre desempeño en campo de L. angustifolius en suelos alcalinos.

Página 550
Fig. 14.8 Elongación celular de Lupinus angustifolius y Pisum sativum cultivados en soluciones nutritivas
de diferente pH por 60 horas. (Tang et al., 1992b)

La inhibición de la elongación radical a pH debajo de 5 (Fig. 14.8) es una

característica común en muchas especies vegetales y es causado por varios factores
como el deterioro del eflujo de H+ y los procesos relaciones como son discutidos en la
Sección 2.4. En plantas cultivadas en suelo la inhibición de la elongación radical a este
bajo pH está frecuentemente estrechamente y causalmente relacionada con las altas
actividades de aluminio monomérico y, de este modo, con la toxicidad por aluminio
(Sección 16.3.4). El calcio juega un rol clave en proteger el crecimiento radical contra
el estrés por bajo pH. Para una especie dada, no está fijo el requerimiento de calcio
para el crecimiento radical sino que es más bien una función de ambos el pH y de las
concentraciones de los otros cationes, incluyendo el aluminio. Por ejemplo, en algodón
a pH 5.6. aún ~1 µм calcio en la solución externa es suficiente para obtener el máximo
crecimiento, comparando con los más de 50 µм calcio que se requieren a pH 4.5. En
promedio para un máximo crecimiento radical se necesita de una relación molar de
calcio a cationes totales de ~0.15 en la solución del suelo (Fig. 14.9).

Página 551
 Fig. 14.9 Efecto de la relación actividad molar calcio/cationes totales de soluciones del suelo sobre el
crecimiento de raíces seminales de plántulas de algodón. (Reproducido a partir de Adams, 1966. con
permiso de la Soil Science Society of America)

En suelos minerales ácidos, se presentan frecuentemente relaciones menores

a 0.15 y correspondientemente el crecimiento radical es inhibido. Por lo tanto el
encalado de estos suelos realza la extensión radical y también la longitud de los pelos
radicales. Esto es particularmente importante en la penetración del subsuelo por las
raíces y de este modo en la utilización de los nutrientes y agua del subsuelo. Además
de la pobre aireación y alta impedancia mecánica (Secciones 14.4.3 y 14.6.1), el bajo
pH del subsuelo es un factor importante al restringir la penetración del subsuelo por las
raíces. Ya que el calcio es inmóvil en el floema, el calcio requerido para el crecimiento
radical debe ser tomado a partir de la solución externa mediante las zonas apicales.
Las raíces son por lo tanto inhibidas severamente en su capacidad de penetrar los
subsuelos ácidos cuando solo se ha mezclado una cantidad adecuada de cal en el
suelo superficial (Tabla 14.7). Hay una estrecha correlación entre la creciente
proporción de masa de suelo mezclada con cal y la elongación radical en el suelo.

Tabla 14.7

Efecto de encalado en un subsuelo ácido (pH 4.6)

sobre la elongación de raíces de algodón a
Porcentaje de Distancia entre Longitud
masa del capas encaladas radical
subsuelo (cm.) relativa
encalado b
No encalado - 32

10 4.5 38

Página 552
 20 4.0 57

40 3.0 57

60 2.0 70

100 - 100
a
En base a Pearson et al. (1973)
b
Aplicación de la misma dosis, pero distribuida de
manera diferente.

En una comparación de genotipos de trigo tolerantes y sensibles al aluminio se

obtuvo el resultado no esperado de que la penetración radical en el subsuelo ácido
tóxico en aluminio fue realzada mediante la fertilización de fósforo en el suelo
superficial, aunque las plantas no estuvieran deficientes en fósforo. No se conocen los
mecanismos de este efecto benéfico mediado por el fósforo sobre el crecimiento
radical en el subsuelo ácido pero puede tener implicaciones prácticas.

La inhibición de la elongación radical es en muchos casos el parámetro mas

sensible de toxicidad por metales pesados, como para plomo (Pb) por ejemplo.
Probablemente debido al ligamiento de los cationes metales pesados a los
constituyentes vegetales el orden de toxicidad usualmente se asemeja a la estabilidad
de los complejos órgano-metálicos, por ejemplo, Cu > Ni > Cd > Zn > Al > Fe. En la
producción de cultivos la toxicidad por aluminio es uno de los principales factores que
limitan el crecimiento en suelos minerales ácidos (Sección 16.3). En especies
sensibles como algodón la tasa de elongación radical puede ser inhibida severamente
con relaciones actividad molar aluminio/calcio mayores a 0.02. En los suelos esta
relación crítica puede variar ampliamente, dependiendo de la especie de aluminio y de
los cambios inducidos por la raíz en la rizosfera (Sección 15.4). La quelación del
aluminio puede muy probablemente también contribuir a los efectos benéficos del
mulching sobre el crecimiento vegetal, especialmente en los suelos minerales ácidos
altamente permeables de los trópicos húmedos.

La relación calcio/cationes totales es también de importancia para el

crecimiento radical bajo condiciones salinas (Sección 16.6) y en relación a la
aplicación de fertilizantes fosfatos de amonio. En suelos ácidos con una baja
capacidad de intercambio catiónico, los fosfatos de amonio pueden inhibir
severamente el crecimiento radical al inducir deficiencia de calcio debido a ambos a
una baja relación calcio/cationes totales y a una disminución en el pH rizosférico (tasa
de toma de cationes > aniones).

14.4.3 Aireación

Debido a sus altas tasas de respiración (Sección 14.1) las raíces tienen una alta
demanda de oxígeno que en especies que no están para condiciones de aniego tiene
que ser proporcionado externamente, i.e., en plantas cultivadas en suelo mediante el
intercambio gaseoso entre la atmósfera y el suelo. Adicionalmente, la aireación es
esencial para satisfacer los requerimientos respiratorios de los microorganismos del
suelo. En una población densa, el consumo de oxígeno y la evolución del CO2 pueden

Página 553
ser tan altas como 17 l m-2 d-1. La transferencia de gases entre el suelo y la atmósfera
sucede principalmente en los poros aireados ya que la difusión de gases en el aíre es
cerca de 104 veces más rápida que en el agua. Aunque en muchas especies
adaptadas a la inundación (e.g., arroz de aniego) toma lugar en el aerénquima la
suficiente difusión interna de O2 desde las hojas a las raíces (Sección 16.4), en
especies mesofíticas (no aniego) esta transferencia interna es cualquiera insignificante
ó por lo menos es insuficiente para satisfacer el requerimiento de los grandes sistemas
radicales.

En la mayoría de especies mesofíticas las concentraciones de O2 puede ser

disminuidas a cerca del 15-10% en la fase gaseosa sin afectar severamente el
crecimiento radical. Pero algunas especies vegetales pueden ser más sensibles que
otras. En maíz, por ejemplo al disminuir la concentración de O2 desde 21 a cerca del
10%, casi no afectó a la respiración radical mientras que se deterioró severamente la
extensión radical, indicando que por lo menos en este rango de concentración otros
procesos aparte de la respiración son responsables del efecto inhibidor de la pobre
aireación en el crecimiento radical. Es difícil definir las concentraciones críticas de O2
en los suelos, por varias razones. Por ejemplo, una disminución en el O2 usualmente
se correlaciona con un simultáneo incremento en el CO2, y en muchos casos también
con un incremento en etileno.

Comparando con las concentraciones ambientales de CO2 (~0.03%) la

concentración atmosférica de CO2 del suelo se incrementa con la profundidad del
suelo, y en climas templados, sucede un patrón típico a lo largo del año con valores
máximos en verano. En promedio, las concentraciones de CO2 están en el rango de 2-
4% a una profundidad de 10-20 cm. y pueden incrementarse a 10-15% a una
profundidad de 40-60 cm. en verano. Dependiendo de la concentración, el CO2 tiene
por si mismo cualquiera efectos estimuladores (~1-2% CO2) ó inhibidores (>5%) en el
crecimiento radical. En contraste a muchas otras especies, las suculentas desérticas
como Agave deserti son extremadamente sensibles a elevadas concentraciones de
CO2. Aún con valores tan bajos como 0.5% CO2 en la atmósfera del suelo se inhiben
severamente las tasas de crecimiento radical, explicando el confinamiento de estas
especies a suelos con textura gruesa, bien aireados. También en poblaciones
forestales con concentraciones de CO2 de 0.5% en la atmósfera del suelo, el realce de
la aireación incrementa marcadamente el crecimiento radical del pícea de Noruega a
lo largo del perfil del suelo y a una profundidad de 40 cm. en particular. No es claro a
que grado las disminuciones en las concentraciones de otros gases aparte del CO 2
(e.g., etileno) son responsables del realzado crecimiento radical.

En muchos casos, la inhibición del crecimiento radical en suelos pobremente

aireados es causada por los elevados niveles de etileno. En suelos mal aireados, la
perdida de etileno desde las raíces mediante la difusión radial se deteriora como
resultado del agua que circunda a las raíces. Adicionalmente, el etileno producido por
los microorganismos del suelo es atrapado dentro del suelo, y la producción de etileno
en las raíces se realza frecuentemente bajo deficiencia de oxígeno. Las bajas
concentraciones de etileno (01-1.0 µl l-1) en la atmósfera del suelo pueden estimular el
crecimiento radical en algunas especies vegetales, sin embargo, las elevadas
concentraciones de etileno que son típicas en suelos pobremente aireados deprimen
fuertemente la elongación radical y realzan la formación de pelos radicales. El etileno
puede ó no estimular la formación de raíces laterales, pero definitivamente induce la
formación de aerénquima en el cortex (Sección 16.4.3).

En respuesta a la deficiencia de oxígeno en las raíces se transmite una señal

hacia los vástagos que conduce a la supresión de la tasa de elongación foliar al

Página 554
disminuirse la extensibilidad de la pared celular, Están presumiblemente involucradas
en esta transducción de señales fitohormonas como el ABA y el etileno, ó precursores
del etileno (Sección 16.4.3).

14.4.4 Solutos orgánicos de bajo peso molecular

El crecimiento radical se afecta de varias formas por la fracción hidrosoluble de

materia orgánica del suelo. Puede realzarse la iniciación y elongación radical cuando
se presenta en bajas concentraciones la fracción de alto peso molecular,
especialmente ácidos fúlvicos y también por algunos fenoles en la fracción de bajo
peso molecular. Sin embargo, a mayores concentraciones la fracción de bajo peso
molecular es bastante efectiva en inhibir el crecimiento radical. Esto es particularmente
cierto para fenólicos y ácidos grasos de cadena corta, que frecuentemente se
acumulan en los suelos pobremente aireados ó inundados durante la descomposición
de la materia orgánica (e.g. paja ó abono verde). En suelos bien estructurados, la
distribución desigual del material orgánico (montones) puede causar una anaerobiosis
localizada (la formación de microhabitats anaeróbicos). La pobre germinación y
emergencia vegetal en estos suelos no es frecuentemente causada por la limitación en
oxígeno ó los elevados niveles de etileno sino por las altas concentraciones de
fenólicos y ácidos grasos de cadena corta. La evidencia de esto viene a partir de los
similares efectos inhibidores sobre la germinación y emergencia ó respiración radical,
crecimiento radical y formación de pelos radicales que pueden conseguirse con los
extractos con agua de estos suelos, particularmente después de 3-4 semanas de la
incorporación de la materia orgánica.

Durante la descomposición de sustancias orgánicas con alto contenido de

lignina (e.g., paja), pueden acumularse sustancias fitotóxicas, incluyendo ácidos
fenólicos como el ácido p-cumárico y el ácido p-hidroxibenzoico, e inhibir severamente
la elongación radical en especies sensibles como el centeno y trigo aún a
concentraciones cercanas a 7 y 70 µм y en especies tolerantes como la caña de
azúcar cercanas a 750 µм. En suelos cultivados con arroz de aniego después de la
incorporación de la paja, la inhibición de la elongación radical del arroz es causada
particularmente por el ácido fenilpropiónico que es muy efectivo aún a concentraciones
debajo de 50 μм. Las concentraciones críticas de toxicidad de estos ácidos fenólicos
para las plantas parecen depender en gran parte de su estado nutricional del nitrógeno
(Tabla 14.8). En plantas de arveja aún una concentración de 1 μм de estos ácidos
fenólicos fue perjudicial para el crecimiento radical cuando las plantas estaban
inadecuadamente suplidas con nitrógeno mientras que en plantas suficientes en
nitrógeno para inducir una marcada depresión en el crecimiento radical se requirieron
concentraciones de por lo menos 100 μм. No se conocen las razones de la mucha
mayor sensibilidad de las plantas deficientes en nitrógeno, pero puede estar
relacionada con el nivel endógeno del IAA. Los ácidos fenólicos cualquiera estimulan ó
inhiben la actividad de la IAA oxidasa. Por ejemplo, el ácido p-cumárico induce
cambios en la morfología de las raíces que son comparables a aquellos debido al
suministro supraóptimo de IAA. Las plantas suficientes en nitrógeno pueden
posiblemente tener una mayor capacidad de detoxificar de manera enzimática estos
ácidos fenólicos (e.g., mayor actividad polifenoloxidasa).

Tabla 14.8

Página 555
 Influencia de los ácidos fenólicos en el peso fresco
radical de plantas de arveja cultivadas bajo
condiciones axénicas por 10 días en solución nutritiva
con alto (15 mм) y bajo (1.5 mм) N-nitrato a
Ácidos fenólicos Peso fresco radical (g. por planta)
Alto nitrógeno Bajo nitrógeno
(1 μм)
Ninguno (control) 0.32 0.39

Ferúlico 0.56 0.14

Vinílico 0.54 0.22

p-cumárico 0.54 0.11

p- 0.54 0.33
hidroxibenzoico
a
A partir de Vaughan & Ord (1990).

Los lixiviados de cascarilla de avena inhiben fuertemente las tasas de

elongación radical de las plántulas, causando el hinchamiento de las raíces y una
extensiva formación de pelos radicales, efectos que son conocidos que surgen a partir
de tratamientos supraóptimos de IAA. El compuesto responsable de este efecto
inhibidor se ha identificado como el aminoácido triptófano que cualquiera actúa como
inhibidor como tal ó después de su conversión microbiana a IAA. En plantas cultivadas
en suelo, los cambios en la densidad y composición de la microflora rizosférica por los
ácidos fenólicos también tienen que se tomados en cuenta al interpretar los efectos de
los ácidos fenólicos en el crecimiento radical.

En suelos inundados, pueden acumularse otras sustancias fitotóxicas,

principalmente ácido acético y otros ácidos grasos volátiles (de cadena corta) en
concentraciones que son fitotóxicas. Estos ácidos son perjudiciales para la elongación
radical, e inhiben el crecimiento radical y caulinar, aún en especies vegetales
adaptadas a la inundación (Tabla 14.9).

Tabla 14.9

Efecto de los ácidos grasos volátiles en el crecimiento

de plantas de arroz 28 días después del trasplante a
Ácido graso volátil, cada uno Peso seco (g. por planta)
suplido a 1 mmol (100 g)-1 Radical Caulinar
suelo
Ninguno 1.70 4.56

Acético (C2) 1.40 3.70

Propiónico (C3) 1.00 3.54

Página 556
 Butírico (C4) 0.90 2.99

Valérico (C5) 0.29 1.20

a
A partir de Chandrasekaran & Yoshida (1973).

Por lo general la fitotoxicidad se incrementa con la longitud de la cadena

(Tabla 14.9) y con el decreciente pH del sustrato. Esto efecto del pH está relacionado
con las altas tasas de penetración a través de la membrana plasmática por las
especies no disociadas de ácidos (Sección 2.5). El efecto inhibidor de los productos de
descomposición (e.g., de la paja) sobre el crecimiento radical por lo tanto depende no
solo de la concentración de ácidos grasos volátiles sino también del pH del medio de
enraizado, como se demostró en la Fig. 14.10. Entre el pH 4 y 8 la elongación radical
de las plantas control no fue muy diferente. Con la adición de los extractos, sin
embargo, la elongación radical se volvió claramente dependiente del pH. La
fitotoxicidad de los ácidos orgánicos producidos por Fusarium culmarum sobre la
extensión radical y la formación de pelos radicales en cebada está también
inversamente relacionada con el pH del sustrato.

Fig. 14.10 Relación entre el pH de la solución nutritiva y el crecimiento radical del

maíz. Plantas control (Ctr.) con solo la solución nutritiva. (Centro) Adición de 25 ml l-1
extracto a partir de paja de avena fermentada anaeróbicamente. (Cortesía de A. Wolf.)

14.5 Microorganismos rizosféricos

14.5.1 General

Los microorganismos pueden estimular, inhibir, ó no tener efecto en el crecimiento

radical, dependiendo del tipo de microorganismo, especie vegetal, y condiciones
ambientales. La inoculación con un complejo de microflora rizosférica, ó el crecimiento
en cultivos no estériles comparando con cultivos estériles, usualmente tiene a inhibir la
elongación de las raíces primarias, y disminuir la formación de pelos radicales. Un
ejemplo de los efectos de tal complejo de microflora rizosférica en el crecimiento y
morfología radical es mostrado en la Tabla 14.10. Es también evidente que los

Página 557
 diferentes cultivos puros de bacterias a partir del complejo de microflora tienen
cualquiera un fuerte efecto inhibidor ó una fuerte efecto estimulante en el crecimiento
radical indicando, que la inoculación con un complejo de microflora rizosférica puede
inducir una variedad de efectos en el crecimiento radical, dependiendo de las
proporciones de las poblaciones perjudiciales ó benéficas en la mezcla.

Tabla 14.10

Influencia de un inóculo en el suelo con microflora rizosférica y con cultivos puros de bacterias
rizosféricas en la morfología radical de plántulas de maíz a
Tratamiento Peso seco (mg. por Longitud de la raíz Raíces Raíces
planta) primaria (mm.) laterales adventicias
Caulinar Radical
(no. por (no. por planta)
planta)
Estéril 33.4 28.2 122 31 1.0

Inóculo en el 33.3 21.4 97 31 1.0

suelo
19.3 16.4 86 17 4.9
b
Cultivo puro I
42.4 37.8 137 25 5.0
Cultivo puro II b
a
A partir de Schonwitz & Ziegler (1986a)

b
Colonias bacterianas aisladas a partir de microflora rizosférica

De acuerdo a Bowen & Rovira (1991), los microorganismos del suelo pueden
ser clasificados en dos categorías en relación al crecimiento vegetal:

1. negativos (perjudiciales): patógenos radicales; patógenos subclínicos;

rizobacterias perjudiciales; productores de cianuro;

2. positivos (benéficos); rizobios, micorrizas; antagonistas (biocontrol) de

microorganismos perjudiciales; productores de hormonas; bacterias promotoras del
crecimiento vegetal (PGPB).

Sin embargo, en muchos casos no son claras las distinciones dentro de una
categoría, por ejemplo, entre rizobacterias perjudiciales ó productores de cianuro, ó
entre productores de hormonas y PGPB.

14.5.2 Patógenos y plagas

Tradicionalmente, en estudios de las interacciones negativas microbio del suelo-

planta el principal interés está enfocado en patógenos del suelo como G. graminis ó en

Página 558
nemátodos quiste (Sección 11.5) ó en patógenos que deterioren específicas funciones
radicales como la producción de citoquininas. Sin embargo, en la última década se ha
incrementado mucho el interés en los “patógenos menores” que inhiben el crecimiento
radical mediante la producción de toxinas y cianuro, y en microorganismos benéficos
que pueden, por ejemplo, suprimir estos patógenos.

Por lo general los microorganismos rizosféricos dañinos pertenecen a varios

géneros de bacterias y hongos y ellos muy probablemente son frecuentemente
responsables causalmente de la depresión en el crecimiento y rendimiento de plantas
cultivadas en rotaciones cortas ó en monocultivos. En árboles frutales ó uva esta
situación se describe frecuentemente como “enfermedad del suelo” ó “enfermedad de
resiembra”. Pueden también jugar un rol, por lo menos en algunos sitios, en la
declinación de bosques en Europa central (Tabla 14.11). Típicamente, en el caso de
enfermedad del suelo está involucrado un rango de diferentes tipos de
microorganismos deletéreos (y también plagas como nemátodos). Estos
microorganismos pueden ser eliminados mediante la esterilización del suelo, y el
efecto dañino en el crecimiento vegetal puede consolidarse de nuevo mediante su
reinoculación (Tabla 14.11). En este caso la infección ectomicorrícica en el pícea de
Noruega fue uniformemente alta pero obviamente no relacionada con las diferencias
en el crecimiento causadas por los varios tratamientos.

Tabla 14.11

Efecto de la microflora deletérea del suelo sobre el crecimiento de

plántulas de pícea de Noruega en el suelo de una población
declinante de pícea (Grand-fontaine) a
Tratamiento al suelo Peso seco (g. por planta) Pequeñas
Caulinar Radical raíces
micorrizadas
(%)
No tratado 1.83 1.08 97

Pasteurizado 2.80 2.72 98

Pasteurizado + 0.88 0.93 98

reinoculado
a
A partir de Devevre et al.(1993)

14.5.3 Bacterias rizosféricas benéficas

Se ha conocido que ciertas bacterias pueden estimular considerablemente el

crecimiento radical (e.g., Tabla 14.10). Muchas de estas bacterias son diazotrofas
(e.g., Azospirillum, Azotobacter, ó Pseudomonas ssp.). Estas bacterias benéficas son
frecuentemente clasificadas como bacterias estimulantes del crecimiento vegetal
(PGPB) que inducen sus efectos por varios medios. Uno de sus principales efectos
indirectos en el crecimiento radical es la supresión de los patógenos, por ejemplo, de
Fusarium oxysporum en papa, Alternaria en girasol, ó nemátodos quiste en soya.

Muchas bacterias rizosféricas realzan directamente el crecimiento radical

mediante la producción de fitohormonas, IAA en particular. Esto es cierto para las

Página 559
bacterias rizosféricas diazotrofas en particular (Sección 7.6), y se da en la Fig. 14.11
un ejemplo que muestra este efecto. La inoculación de plantas de trigo cultivadas en
suelo con A. brasilense Cd estimuló el crecimiento radical en general y la formación de
raíces y pelos radicales en particular. Pueden obtenerse similares efectos estimulantes
en el crecimiento radical mediante la aplicación de IAA a las plantas de trigo cultivadas
en suelo. Estos efectos de A. brasilense y otras bacterias rizosféricas diazotrofas al
realzar el crecimiento y desarrollo radical mejoraran la adquisición de nutrientes. Este
efecto es especialmente importante para el fósforo, y está presumiblemente
involucrado en la mejora del crecimiento del millo causada por la incorporación de paja
en el suelo.

Fig. 14.11 Efecto de la inoculación con Azospirillum brasilense Cd sobre el crecimiento

radical y caulinar de plantas de trigo cultivadas en suelo. (En base a Martin et al. 1989)

La producción de fitohormonas por los microorganismos del suelo no está

confinada al IAA. Particularmente dependiendo de la disponibilidad del sustrato
(precursores de fitohormonas) la producción, por ejemplo, de CYT por Azotobacter
puede ser bastante alta y conducir a un notable incremento en el crecimiento radical y
caulinar de las plantas de rábano. Se muestra en la Tabla 14.12 para un árbol
leguminoso otro ejemplo de realce del crecimiento vegetal inducido por sustratos
específicos. El aminoácido L-metionina es un precursor del etileno, y la adición de este
aminoácido al suelo conduce a un marcado incremento en la producción microbiana, y
se incrementa abruptamente la liberación al suelo del etileno. Es por lo tanto más
probable que el incremento en el crecimiento caulinar y radical y especialmente aquel
de la nodulación fuera causado por la producción microbiana de etileno en la rizosfera.
Sin embargo, los microorganismos rizosféricos pueden afectar el crecimiento radical
también mediante la realzada descomposición del etileno. En maíz y soya bajo
condiciones de campo en suelos bien aireados las concentraciones de etileno en
promedio fueron de solo 38 nl l-1 en la rizosfera comparando con 207 nl l-1 en el suelo
no rizosférico.

Tabla 14.12

Página 560
 Efecto de la L-metionina (L-MET) aplicada al suelo en el
crecimiento y nodulación de Albizia lebbeck L. 32 semanas
después del tratamiento en promedio a
Tratamiento Peso seco (g. por planta) Nodulos
Caulinar Radical
(g L-MET kg-1 (no. por
suelo) planta)
Control 64.5 42.5 19.2

10-8 74.5 45.0 29.0

10-6 81.5 48.8 36.0

10-4 71.0 40.8 32.5

10-2 67.2 35.8 19.2

a
En base a Arshad et al. (1993).

La estimulación del crecimiento radical por las PGPB puede por lo tanto ser
muy dependiente de la disponibilidad de sustancias específicas como precursores de
fitohormonas (e.g., L-metionina para etileno; L-triptófano para IAA, y adenina para
CYT). Estos sustratos pueden ser proporcionados por los exudados radicales
vegetales (Sección 15.5.3), materia orgánica del suelo, e incorporación de fertilizantes
orgánicos.

14.6 Factores físicos del suelo

14.6.1 Impedancia mecánica

La impedancia mecánica se refiere a la resistencia ofrecida por la matriz del suelo

contra la deformación causada por las raíces en crecimiento. Excepto por las grietas y
macroporos (e.g., canales por lombrices de tierra) que proporcionan nichos para que
las raíces crezcan, la elongación radical en los suelos solo es posible al grado en que
la presión por la raíz excede la impedancia mecánica. Cuando se compactan los
suelos, se incrementa la densidad aparente y se reduce el número macroporos. Se
hace fácilmente limitante la necesaria fuerza de las raíces para la deformación y
desplazamiento de las partículas del suelo, y disminuyen las tasas de elongación
radical (Fig. 14.12). Hay varias razones para las diferencias entre especies vegetales
en la respuesta radical a la fuerza del suelo, siendo una de ellas la diferencia en el
diámetro promedio de las raíces.

Página 561
Fig. 14.12 Tasas de elongación radical de maní y algodón en función de la fuerza del
suelo (resistencia a la penetración radical). (En base a Taylor & Ratliff, 1969).

La disminución que sucede en la tasa de elongación radical en respuesta a la

creciente fuerza del suelo está correlacionada con un incremento en el diámetro
radical, principalmente debido a la mayor expansión radical de las células corticales
bajo estas condiciones. Para una densidad aparente dada se incrementa la
impedancia mecánica como el suelo se seque. Esto es debido a que disminuye la
movilidad de las partículas, i.e., se incrementan las fuerzas requeridas para desplazar
y deformar las partículas del suelo, y correspondientemente se suprime la elongación
radical. Sin embargo, en suelos compactados a una densidad aparente dada este
efecto puede ser aún mayor en suelos húmedos comparando con los secos, indicando
que están involucrados otros factores aparte de la impedancia mecánica. Tales
factores incluyen deficiencia de oxígeno y, más probablemente concentraciones
elevadas de etileno. En raíces de maíz sometidas a una presión externa se detectó
liberación de etileno tan pronto 1h después de la aplicación del tratamiento y las tasas
de evolución se incrementaron linealmente por lo menos por 10 h, pero cayeron
rápidamente al liberar la presión; la exposición a etileno (1 μl l-1) causó similares
efectos morfológicos a las raíces como aquellos que sucedieron en respuesta a la
impedancia mecánica.

La inhibición de la extensión radical en suelos compactados, particularmente

bajo condiciones de campo es por lo tanto causada por varios factores. En suelos
secos el incremento en la impedancia mecánica y la disminución en el potencial
hídrico del suelo (y presión radical) puede ser lo más importante, y en suelos húmedos
la deficiencia de oxígeno y la acumulación de etileno y fitotóxinas pueden ser los
factores principales (Sección 14.4.3). A fin de distinguir más claramente entre los

Página 562
varios factores Scout-Russell & Goss (1974) simularon una alta fuerza del suelo al
aplicar presión radial a las raíces cultivadas en un sustrato sólido (glass ballotini) con
un suministro ilimitado de nutrientes minerales, agua y oxígeno. En estos
experimentos puede demostrarse que a una presión de solo 0.5 bar (50 kPa),
requerida para agrandar los poros del sustrato, fue suficiente para inhibir la extensión
radical en cebada en un 80%. A pesar de la presencia de aireación, la acumulación de
etileno en los poros llenos de agua del sustrato fue más probablemente la causa de
esta extremadamente alta sensibilidad de las raíces a la impedancia mecánica.

Las respuestas típicas de las raíces a la incrementada fuerza del suelo incluyen
la inhibición de la tasa de elongación del eje principal, la realzada formación de raíces
laterales que inician cerca al ápice con una mayor densidad por unidad de longitud
radical (Fig. 14.13). Cuando hay solo una capa compactada en el suelo (e.g., debido a
operaciones de labranza) la reducción en el crecimiento radical en la zona de alta
fuerza del suelo se compensa frecuentemente por las mayores tasas de crecimiento
en el suelo suelto de encima ó debajo de la zona compactada. Esto sucede a menos
que el intercambio gaseoso (O2/CO2) se vuelva una factor limitante para el crecimiento
y actividad radical debido a una alta densidad de enraizado en el zona del suelo
suelto. Raíces de un número de especies vegetales pueden también penetrar
fácilmente horizontes calcicos (>15 cm. grosor) a profundidades de 50-100 cm. En
vista de la fuerza del suelo en tales horizontes no se esperaría esto pero puede estar
relacionada con la penetración a través de los “bioporos” continuos, i.e., canales
radicales de cultivos precedentes ó canales de lombrices de tierra..

Fig. 14.13 Sistema radical de plantas jóvenes de cebada cultivadas en campo en

suelos con diferentes densidades aparentes. (izquierda) 1.35 g cm-3; (derecha) 1.50 g
cm-3. A partir de Scout-Russell & Goss, 1974).

Página 563
 La inhibición de la elongación radical no está necesariamente correlacionada
con la inhibida toma de nutrientes minerales. En suelos compactados se incrementa el
contacto entre las raíces y el suelo (Sección 13.5) y por lo tanto también la tasa de
entrega de nutrientes minerales, como se indicó, por ejemplo, por las mayores tasas
de toma de nitrato y fósforo por unidad de longitud radical. Puede suceder por varias
razones un incremento en la toma de fósforo por unidad de longitud radical, no
solamente por el mayor poder buffer de los suelos. Puede ser, por ejemplo, la
expresión de una mayor demanda planteada por el vástago a un sistema radical más
pequeño ó llevado a cabo por cambios inducidos por la raíz en la rizosfera. Un
incremento en la densidad aparente del suelo disminuyó muy considerable la longitud
radical total del maíz pero no altero el porcentaje de fotosintatos asignados a las
raíces, conduciendo de este modo a una doble incremento en el consumo de
fotosintatos por unidad de longitud radical.

A pesar de las varias reacciones compensatorias de los sistemas radicales en

los suelos compactados, las plantas usualmente crecen pobremente en suelos de alta
densidad aparente. Puede jugar un rol el insuficiente suministro de agua y nutrientes,
pero frecuentemente son reducidos primero ambos el crecimiento y respiración
caulinar, independiente del estado nutricional e hídrico vegetal. En suelos
compactados el crecimiento caulinar es también más deprimido que el crecimiento
radical, sugiriendo señales hormonales derivadas de la raíz en respuesta a la
compactación del suelo. Más probablemente la caliptra es también el sensor de este
factor de estrés (Sección 14.2). Suceden considerables diferencias en las respuestas
caulinares a la compactación del suelo no solo entre especies vegetales sino entre
genotipos dentro de especies como la cebada y el trigo. Hay una tendencia, en
genotipos con menores tasas de crecimiento en suelos no compactados de que
respondan menos a la compactación que los genotipos con altas tasas de crecimiento.

14.6.2 Restricción del volumen radical

La restricción del volumen de enraizado, por ejemplo, por macetas de poco tamaño,
tiene efectos inhibidores sobre el crecimiento caulinar similares a aquellos por la
compactación del suelo. En plantas cultivadas en suelo el inhibido crecimiento caulinar
debido al “estrés por restricción radical” (efecto bonsái) puede causarse por lo menos
en parte por el limitado suministro de nutrientes y agua hacía los vástagos. Sin
embargo, sucede el mismo efecto en cultivos en arena percolados con soluciones
nutritivas ó en contenedores con un sistema de cultivo hidropónico con flujo continuo
(Fig. 14.14). La actividad radical, expresada como consumo de oxígeno por unidad de
peso radical es notablemente menor bajo estrés por restricción radical, y sucede algún
incremento en la formación de etileno, pero esto es probablemente un evento
secundario.

Página 564
 Fig. 14.14 Efecto del “estrés por restricción radical” sobre el desarrollo de área foliar
en plantas de tomate cultivadas en un sistema de cultivo hidropónico de flujo continuo.
Volumen del contenedor: control = 1500 cm3; limitado = 25 cm3. (En base a Peterson
et al., 1991a)

Bajo estrés por restricción radical hay una declinación relativamente similar en
el peso seco radical y caulinar con la disminución en el tamaño de la maceta. Una
reducción en las tasas de elongación foliar es la respuesta más notable al estrés por
restricción radical, y esta reducción es principalmente el resultado de la reducida
división celular y no tanto del tamaño celular. De este modo, el inhibido crecimiento
caulinar bajo el estrés por restricción radical es más probablemente un proceso
regulado por señales hormonales derivadas de la raíz en que los factores nutricionales
ó las relaciones planta agua pueden, ó no pueden, jugar un rol secundario. El estrés
por restricción radical tiene implicaciones prácticas para plantas cultivadas en maceta
en la horticultura, pero también merece más atención para los experimentos en
macetas.

14.6.3 Humedad

El efecto del contenido hídrico del suelo (ó del potencial hídrico del suelo) en el
crecimiento radical es expresado en la forma de una típica curva óptima en la que los
factores químicos y físicos en el suelos son los parámetros responsables. En suelos
secos la impedancia mecánica y el bajo potencial hídrico del suelo son los factores de
estrés dominantes. En suelos salinos la acumulación de sales en general y en la
superficie radical en particular (Sección 15.2) más la disminución del potencial hídrico

Página 565
del suelo y, en combinación con el desbalance iónico en la rizosfera, imponen un
factor de estrés adicional en el crecimiento y funcionamiento radical. Los crecientes
contenidos de agua en el suelo alivian estos factores de estrés y hay un mucho menor
deterioro del crecimiento por extensión causado por la impedancia mecánica. Sin
embargo, con un ulterior incremento en el contenido de agua del suelo la aireación se
vuelve un factor limitante para el crecimiento y actividad radical (Sección 14.4.3) a
menos que se contrarreste por la adaptación morfológica y fisiológica de las raíces
(Sección 16.4.3).

En suelos secos, a pesar de la creciente fuerza del suelo el crecimiento radical

es usualmente mucho menos deprimido que el crecimiento caulinar, conduciendo a un
típico incremento en la relación peso seco raíz/vástago en respuesta al estrés por
sequía. Por ejemplo, en plántulas de maíz sin estrés por sequía la relación peso seco
raíz/vástago es 1.45 comparando con 5.79 bajo estrés por sequía, ó en árboles de
manzano, el prolongado estrés por sequía disminuye el peso seco fruto y caulinar a un
21% y 26%, respectivamente, pero no tiene efecto en el peso seco radical. Puede
estar involucrado un más rápido ajuste osmótico de las raíces comparando con el
vástago. Sin embargo, el secado del suelo inhibe la tasa de elongación foliar sin una
declinación medible en el potencial hídrico foliar. En plantas cultivadas en sustratos
con baja impedancia mecánica, como vermiculita, el sistema radical de plantas
estresadas por sequía continúa creciendo mediante la elongación de las raíces
existentes y la iniciación de nuevas raíces (Tabla 14.13). Las zonas radicales apicales
y el estele permanecen vivos, a pesar del severo colapso del cortex en las zonas
básales. En la rehidratación, el sistema radical de las plantas estresadas reanuda el
crecimiento mediante la elongación de las raíces existentes.

Tabla 14.13

Efecto del estrés por sequía en el peso seco caulinar y radical de

plantas de maíz cultivadas en vermiculita a
Peso seco (mg. por
planta) Relación
Tratamiento Caulinar Radical raíz/vástago
Control 114 40 0.39
(humedecido)

21 d.
44 28 0.64
Estrés por sequía

230 106 0.46

Control
(humedecido)

34 d. 48 45 0.94

Estrés por sequía

a
A partir de Stasovski & Peterson (1991).

Página 566
 Como se discutió en la Sección 5.6 el ABA, ó compuestos relacionados, juegan
un rol central en el cambio en el crecimiento raíz/vástago bajo estrés por sequía. En
las zonas radicales apicales se realza la síntesis de ABA bajo estrés hídrico y es
trasmitido como señal no hidráulica al vástago el cual tiene una mucho mayor
sensibilidad al ABA que las raíces en términos de inhibición del crecimiento por
extensión. Esto puede considerarse un mecanismo efectivo de adaptación para
conservar agua como el suelo se seque, antes de que suceda un déficit hídrico en el
vástago.

La realización de este potencial inherente de las raíces para continuar el

crecimiento a bajos contenidos de agua en el suelo, sin embargo, depende mucho de
la impedancia mecánica la cual se incrementa como el suelo se seque. Por otro lado,
en suelos secos se disminuye el contacto raíz-suelo cualquiera por el encogimiento de
las raíces, y en muchos suelos, también de la matriz del suelo, ó por el crecimiento
preferencial de la raíz en las grietas del suelo. Para de este perdida del contacto
puede ser probablemente compensada por el incremento en longitud y densidad de los
pelos radicales (Fig. 14.6) y, en plantas micorrizadas por el micelio externo (Sección
15.7).

14.6.4 Temperatura

El crecimiento radical es frecuentemente limitado por temperaturas del suelo bajas

(subóptimas) ó altas (supraóptimas). El óptimo de temperatura varia entre especie y
tiende a ser menor para el crecimiento radical que para el crecimiento caulinar.
Dependiendo de su origen (especies C4, C3; clima tropical ó templado) la temperatura
óptima difiere y es, por ejemplo, cerca de 35ºC para yuca, 30ºC para algodón, 25ºC
para trigo, y 15-20ºC para papa. Una típica curva de respuesta a la temperatura es
mostrada para papa en la Fig. 14.15.

Fig. 14.15 Influencia de la temperatura en la zona radical sobre la morfología radical y el crecimiento
caulinar de plántulas de papa. (Sattelmacher et al., 1990c)

Página 567
 Aunque en muchas partes de los terrenos bajos en el trópico son comunes
temperaturas del suelo de 40ºC y arriba a 15 cm. profundidad, hay relativamente poca
información disponible sobre el crecimiento y fraccionamiento radical a temperaturas
supraóptimas. Dentro de una especie dada existen considerables diferencias
genotípicas en la tolerancia a temperaturas supraóptimas en la zona radical, por
ejemplo en papa. La inhibición del crecimiento radical a temperaturas supraóptimas en
la zona radicales también es dependiente de otros factores ambientales, por ejemplo,
altas intensidades lumínicas y alto suministro de nitrógeno nitrato incrementan la
sensibilidad de las raíces a las temperaturas supraóptimas. Aunque puede estar
involucrado un insuficiente suministro de carbohidratos no es la principal razón del
deteriorado crecimiento radical a temperaturas supraóptimas. En papa las primeras
respuestas a temperaturas supraóptimas en la zona radical son la inhibición de la
división celular en el meristemo apical radical y menor respuesta geotrópica, y en
sorgo es una disminución en la longitud de las células epidérmicas sugiriendo una
acelerada maduración de las células epidérmicas. Como retrorespuesta, se realza la
senescencia de los vástagos a temperaturas supraóptimas en la zona radical.

Comparando con las temperaturas supraóptimas en la zona radical, hay mucha

más información detallada disponible sobre los efectos de las bajas temperaturas
(subóptimas) en el crecimiento y desarrollo radical. Típicamente, a bajas temperaturas
se retarda el crecimiento radical, las raíces se hacen más cortas y gruesas, y se
deprime particularmente la formación de raíces laterales. Un ejemplo es dado en la
Tabla 14.14. En trigo la temperatura óptima para el crecimiento radical es 25ºC, y a
20ºC ó 30ºC se declina notablemente el crecimiento radical. Esta relativamente
estrecha temperatura óptima del crecimiento radical puede también observarse
cuando solo se altera la temperatura de solo una cierta zona de la raíz, por ejemplo,
en maíz desde 25 a 20ºC, y viceversa. A bajas temperaturas en trigo (Tabla 14.14.)
pero también en muchas otras especies vegetales, se inhibe mucho más el
crecimiento caulinar que el crecimiento radical, conduciendo a una alta relación peso
seco raíz/vástago (Tabla 14.14). Sin embargo, el agotamiento de fotosintatos no es
probablemente la causa del pobre crecimiento radical a bajas temperaturas. Esta
conclusión se apoya por el incremento en contenido de materia seca en ambos raíces
y vástagos en las plantas cultivadas a bajas temperaturas en la zona radical.

Tabla 14.14

Crecimiento y desarrollo radical de trigo de invierno cultivado por 20 días a diferentes temperaturas a
Temp. Longitud de las raíces Raíces laterales primarias por Longitud radical Relación peso
seminales planta específica seco
(ºC) Número Longitud (m) raíz/vástago
(m. por planta) (m. g-1 peso seco)
10 77 56 63 45 2.22

20 98 167 463 125 0.52

25 275 556 1536 160 0.57

30 138 389 352 125 0.58

a
Datos compilados a partir de Huang et al. (1991a, b).

Página 568
 Una caída en las tasas de elongación de las raíces a bajas temperaturas es
causada por una disminución en la extensibilidad de la pared celular de las células en
la zona de extensión, no por una pérdida de turgor. En maíz, la disminución de la
temperatura desde 30º a 15ºC causa que la extensibilidad de pared celular en la zona
de extensión disminuya un 25% de su valor original. Las células radicales detenidas en
su crecimiento por el tratamiento en frío no reanudaron su crecimiento al elevar la
temperatura, aunque el crecimiento radical se recupero del efecto de la temperatura en
base a la extensión de la células recién formadas. Las bajas temperaturas también
alteran notablemente la anatomía radical. En trigo la lignificación de los vasos del
metaxilema tardío se retraso y la conductividad hidráulica axial fue mucho mayor en
raíces cultivadas a temperaturas bajas comparando con raíces cultivadas a
temperaturas mayores. Sin embargo este efecto realzante en la conductividad
hidráulica axial puede ser contrarrestado en muchas especies vegetales donde a bajas
temperaturas la suberización de las raíces sucede mucho más cerca al ápice en
crecimiento.

El enfriamiento de las raíces inhibe las tasas de elongación caulinar y foliar sin
afectar el potencial hídrico foliar y está asociado con un incremento en la
concentración de ABA en las hojas. En maíz una disminución en la temperatura de la
zona radical desde 28ºC a 8ºC incrementó cerca de dos veces la concentración de
ABA en el exudado xilemático. Este es otro ejemplo de la comunicación raíz a vástago
bajo estrés en el ambiente radical. Esta señal bajo estrés por bajas temperaturas
parece ser muy dependiente del estado nutricional vegetal, particularmente efectiva en
plantas deficientes en nitrógeno ó fósforo.

A bajas temperaturas en la zona radical también se deprime la producción y

exportación radical de CYT, en maíz a 18ºC cerca al 15% de aquello a 28ºC. En raíces
de uva a una temperatura de 12ºC la concentración de CYT en la savia xilemática cae
a cerca de casi la mitad a aquella a 25ºC, y además suceden cambios cualitativos en
el espectro de las CYT.

Las bajas temperaturas en la zona radical pueden también inhibir el crecimiento

caulinar debido a la insuficiente toma y suministro de nutrientes al vástago. En general,
a bajas temperaturas en la zona radical, particularmente en combinación con
compactación del suelo, se inhibe más el crecimiento radical que la cinética de toma
por unidad de longitud radical de nutrientes como fósforo. Después de una exposición
a largo plazo a bajas temperaturas las raíces en especies tolerantes al frío también se
adaptan al incrementar las tasas de toma de nutrientes de acuerdo a la demanda. De
este modo, a pesar del menor crecimiento radical, el crecimiento caulinar no es
probablemente limitado por las bajas temperaturas en la zona radical, cuando las
plantas son cultivadas en un sustrato rico en nutrientes. Sin embargo, a bajas
temperaturas en la zona radical el suministro de nutrientes puede limitar el crecimiento
caulinar en plantas cultivadas en sustratos pobres en nutrientes, particularmente a alta
demanda caulinar, por ejemplo, a altas temperaturas en el vástago.

14.7 Relación vástago/raíz

La relación del crecimiento vástago a raíz varia ampliamente entre especies

vegetales, durante la ontogénesis vegetal, y es fuertemente modificada por los
factores externos. Si se considera a una escala más amplia hay una tendencia general
ambos entre y dentro de especies a mantener una característica relación entre el peso
seco radical y caulinar (e.g., especies gramíneas >> árboles). Cuando se extraen
partes de los vástagos, las plantas tienden a compensar esto al disminuir el
crecimiento radical y regresar a una relación característica de la especie. Sin embargo,

Página 569
hay algo de controversia acerca de si esto refleja un “equilibrio funcional” entre raíces
y vástagos.

Hay varios razonablemente bien definidos mecanismos de retroregulación, y

algunos de ellos están bajo control hormonal. Los ejemplos son el retraso ó el cese del
crecimiento caulinar cuando las raíces se exponen al estrés por sequía (Sección
14.6.3), compactación del suelo (Sección 14.6.1), ó pobre aireación del suelo (Sección
14.4.3). Como con las bajas temperaturas en la zona radical, la inundación en 1-2 días
también disminuye drásticamente la exportación radical de CYT y giberelinas, y
deprime marcadamente la elongación caulinar y realza la senescencia foliar. Las
aspersiones foliares con CYT pueden contrarrestar por lo menos algo de los efectos
negativos de la inundación en el crecimiento caulinar. La inhibición del crecimiento
caulinar pero la continuación ó aún el realce del crecimiento radical bajo la deficiencia
por nutrientes (Sección 14.4.1) puede reflejar principalmente una alteración en la
asignación de fotosintatos, pero esto está por lo menos en algunos casos bajo directo
control hormonal como se ha mostrado en experimentos en que el crecimiento caulinar
se ha restaurado mediante el suministro de CYT a plantas faltas de nutrientes
(Sección 5.6.5).

En especies anuales la competencia por fotosintatos entre el vástago y las

raíces se vuelve el factor dominante durante el crecimiento reproductivo en limitar el
crecimiento y actividad radical. Esto es de particular interés en especies perennes. La
proporción de fotosintatos asignados a lo subterráneo y usados para la producción de
raíces finas puede ser hasta 44% en una población tropical de hojas anchas y más del
50% en poblaciones de pino Escocés en Suiza. Sin embargo, a pesar de esta alta
asignación, después de 10-15 años de crecimiento la biomasa total de raíces finas
permaneció constante en poblaciones forestales, lo que indica una alta tasa de
recambio de la biomasa de raíces finas, incluyendo sus estructuras ectomicorrizadas
en los ecosistemas forestales boreales. Esta alta tasa de reemplazo radical asegura
una alta proporción de raíces jóvenes con las correspondientes ventajas para la toma
de agua y nutrientes minerales, particularmente en suelos con baja fertilidad. En
árboles frutales como manzanos la tasa de recambio de la biomasa de raíces finas
parece ser aún mayor y la biomasa máxima de raíces finas se alcanza ya en plantas
de cuatro años de edad. Esta alta tasa de recambio puede hacerse crítica cuando las
cargas de frutos son altas y hay una correspondiente competencia vástago/raíz por
fotosintatos (Tabla 14.15). Es usualmente la formación de biomasa de raíces finas la
que es deprimida por la competencia por demanda debida al vástago.

Tabla 14.15

Efecto de la carga de fruto en el peso seco caulinar y radical de

árboles de manzano de 3 años de edad a
Tratamiento
Sin frutos Con frutos
Área foliar (m2 por planta) 443 400

Peso seco fruto (g. por planta) 0 2994

Peso seco caulinar total (g. por 1521 3522

planta)
665 399
Peso seco radical (g. por planta)

Página 570
 a
En base a Buwalda & Lenz (1992).

El “equilibrio funcional” entre el crecimiento radical y caulinar puede por lo tanto

ser muy afectado por factores internos y externos. En términos de las funciones
radicales (suministro de nutrientes minerales, agua, fitohormonas) el tamaño del
sistema radical, y también la relación peso seco raíz/vástago, requeridos para estas
funciones dependen principalmente de la concentración de nutrientes en el suelo ó
solución nutritiva, y de las condiciones físicas, químicas y microbiológicas en el
sustrato para la actividad radical y formación de nuevas raíces. Por ejemplo, dentro de
una especie cultivada dada en áreas de secano la relación raíz/vástago es
considerablemente mayor que en climas templados. En la vegetación natural también
la relación peso seco raíz/vástago se incrementa como disminuya la fertilidad del
suelo. Por otro lado, cuando hay un suministro grande y continuo de agua y nutrientes
puede requerirse solo 10-20% del sistema radical como se muestra en la producción
en cultivos en agua (e.g., la “Técnica de Película de Nutrientes”) en la horticultura
comercial.

Página 571
15. La interfase raíz-suelo (rizosfera) en relación
a la nutrición mineral
15.1 General

Las condiciones en la rizosfera difieren en muchos aspectos de aquellas en el suelo

alejado de la raíz, el llamado suelo no rizosférico. Las raíces no solo actúan como una
demanda por nutrientes minerales transportados hacia la superficie radical por flujo
másico y difusión. Además, ellas toman cualesquiera iones ó agua preferentemente, lo
que puede conducir al agotamiento ó acumulación de iones. Ellas también liberan H+ y
HCO (y CO2) lo que cambia el pH, y ellas consumen ó liberan O2, lo que puede
causar alteraciones en el potencial redox. Los exudados radicales de bajo peso
molecular pueden movilizar los nutrientes minerales directa, ó indirectamente al
proporcionar la energía para la actividad microbiana en la rizosfera. Estas
modificaciones inducidas por la raíz son de crucial importancia para la nutrición
mineral vegetal. Aunque las propiedades químicas del suelo no rizosférico (e.g., el pH)
son muy importantes para el crecimiento radical y la disponibilidad de nutrientes
minerales, las condiciones en la rizosfera y el grado en el que las raíces pueden
modificar estas condiciones juegan un rol muy decisivo en la toma de nutrientes
minerales en general, y en particular la toma de micronutrientes. Las condiciones en la
rizosfera son también de importancia para la adaptación vegetal a suelos con
condiciones químicas adversas, como sucede, por ejemplo, con los suelos minerales
ácidos.

En plantas cultivadas en el suelo la rizosfera se caracteriza por gradientes que

se presentan ambos en dirección radial y longitudinal a lo largo de la raíz (Fig. 15.1).
Los gradientes pueden existir para nutrientes minerales, pH, potencial redox y
procesos reductores, exudados radicales y actividad microbiana. Estos gradientes son
determinados por los factores químicos y físicos del suelo, y por factores vegetales
como especie, y estado nutricional vegetal, y por la actividad microbiana en la
rizosfera. Se ha hecho en la década pasada se han hecho muchos progresos para
ganar un mejor entendimiento de estos procesos rizosféricos y en la siguiente
discusión serán presentados algunos ejemplos de estos hallazgos.

Fig. 15.1 Gradientes en la interfase raíz-suelo (rizosfera).

Página 572
15.2 Concentración de iones en la rizosfera

La concentración de un ion particular en la rizosfera puede ser inferior, superior ó

similar a la del suelo no rizosférico, dependiendo de la concentración en la solución del
suelo no rizosférico, de la tasa de liberación del ion hacia la superficie radical, y su
tasa de toma por la misma raíz. Los ejemplos del agotamiento de fosfatos y del
potasio han sido dados en el Capítulo 13. En suelos bajos en potasio disponible esto
puede conducir a la desagregación de partículas polimineralíticas de esquistos y a la
acumulación hierro amorfo y oxihidratos de aluminio, indicativo de una realzada
alteración del material del suelo en la interfase suelo–raíz. En ryegrass (Lollium
multiflorum) el agotamiento en la concentración de potasio por debajo de 80 μм en la
solución del suelo rizosférico realza en unos pocos días la liberación del potasio
interlaminar y la concomitante transformación en la rizosfera de la mica tricoctaédrica
en vermiculita. En la rizosfera de la colza (Brassica napus L.) el agotamiento de ambos
potasio y magnesio, asociado con una disminución en el pH cerca a 4, incrementa no
solo la liberación de potasio interlaminar sino también la del magnesio octaédrico y, de
este modo, induce irreversibles transformaciones en las micas.

Por otro lado, una mayor toma de agua que de iones conduce a la acumulación
de iones en la rizosfera. Esto puede predecirse a partir de cálculos en base a modelos
de transporte de solutos por difusión y flujo másico hacia la superficie radical para
aquellos iones que están presentes en altas concentraciones en la solución del suelo
(Sección 13.2). Esta acumulación puede también demostrarse al separar
cuidadosamente las raíces del suelo adherido flojamente (suelo rizosférico) y del suelo
estrechamente adherido (suelo del rizoplano). De un modo más elegante, los
compartimientos de la raíz y del suelo no rizosférico pueden separarse por mallas,
permitiendo el análisis del suelo en distancias definidas desde la superficie radical. Se
han dado ejemplos de estos para el agotamiento del potasio y del fósforo en el
Capitulo 13. Usando una técnica similar, la acumulación de iones en la rizosfera puede
también ser medida como se muestra en la Fig. 15.2 para calcio y magnesio. Después
del crecimiento por dos meses en un suelo franco arenoso las concentraciones de
calcio y magnesio en la rizosfera se incrementaron 2-3 veces comparando con el suelo
no rizosférico. Si ó no los iones como el calcio se acumulan en la rizosfera depende de
ambos del transporte por flujo másico (transpiración) hacia las raíces (Sección 13.2) y
de la tasa de toma por las raíces. Las especies vegetales difieren en ambos aspectos.
Por ejemplo, en ryegrass y lupino cultivados en el mismo suelo, el suministro de calcio
por flujo másico fue de 2.8 y 8 mg Ca, respectivamente, pero la toma de calcio fue de
0.8 mg en ryegrass y 9.0 en lupino. De este modo, a pesar del suministro mucho
mayor, el calcio se agoto en la rizosfera de lupino pero se acumuló en el caso del
ryegrass.

Página 573
 Fig. 15.2 Acumulación del calcio y magnesio en el suelo rizosférico de plantas de
cebada de dos meses de edad (Redibujado a partir de Youssef & Chino, 1987).

A concentraciones suficientemente altas de Ca2+ y SO en la solución del

suelo, puede demostrarse la precipitación de CaSO4 en la superficie radical. Tras un
largo periodo en plantas cultivadas en el suelo, estas precipitaciones ocasionalmente
pueden formar un manto sólido alrededor de las raíces (pedotúbulo) con diámetro de
unos pocos milímetros ó aun más de 1 cm .

En suelos calcáreos (e.g., rendzinas) pueden frecuentemente presentarse

cantidades abundantes de raíces calcificadas en plantas herbáceas en las que los
elementos calcita retienen la estructura de las células corticales originales. Se ha
presentado evidencia de que estos elementos calcita citomórficos (~60-80μм) se
forman mediante las actividades radicales y ciclos de acidificación de la rizosfera y
precipitación del carbonato de calcio dentro de las células radicales. De acuerdo con
esto las raíces calcificadas están circundadas por un rizocilindro descalcificado con
una matriz de silico-aluminio. Este es un ejemplo interesante de importancia en la
pedogénesis, ya que en ciertos lugares la fracción calcita citomórfica puede
representar más de un cuarto de la masa de suelo.

La acumulación de sales de baja solubilidad en la rizosfera (e.g., CaCO 3,

CaSO4) puede ser bastante dañina para las plantas. Pero es diferente, sin embargo,
en suelos salinos con altas concentraciones de sales solubles como el cloruro de
sodio. Como se muestra en la Tabla 15.1 hay un gradiente de concentración para
ambos cloruro y sodio desde el suelo no rizosférico hacia la superficie radical, y este
gradiente se acentúa como la tasa de transpiración se incremente.
Consecuentemente, la conductividad eléctrica del suelo se incrementa cerca de la
superficie radical, específicamente a altas tasas de transpiración.

Página 574
 Tabla 15.1

Relación entre la toma de agua por unidad de longitud radical y acumulación de sodio y cloruro alrededor de raíces de
maíz a
Toma de agua Cloruro (mg(100g)-1 suelo) Sodio (mg(100g)-1 suelo) Conductividad
(transpiración 100 ml No Flojo b
Cercano No Flojo Cercano d eléctrica, cercano d
cm-1) rizosférico a d
rizosférico a b
(mmho cm-1)
0.38 31 41 58 22 34 41 1.38

0.46 36 43 65 28 33 45 2.28

0.82 43 66 97 36 49 68 3.79

0.95 44 64 128 38 57 90 5.02

a
En base a Sinha & Sough (1974)

b
Suelo no rizosférico

c
Suelo flojamente adherido (suelo rizosférico)
d
Suelo estrechamente adherido (suelo rizoplano)

El incremento de la concentración de sales y del potencial osmótico de la

solución del suelo disminuye la disponibilidad de agua a las plantas y puede deteriorar
severamente las relaciones planta agua. En no halófitas (“excluders de sales”)
cultivadas en suelos salinos en un periodo de cuatro días las concentraciones de sales
en la solución del rizo-suelo pueden elevarse desde 50 a 300 mм. A altas
concentraciones de sales las relaciones entre la tasa de transpiración y la acumulación
de sales en la rizosfera no son lineales, indicando algo de difusión de regreso de los
solutos desde la superficie radical, contrarrestando en parte la acumulación de sales.

La acumulación de sales solubles en la superficie radical es importante para el

crecimiento vegetal y riego en suelos salinos. Las estimaciones sobre la reducción
esperada del crecimiento en plantas cultivadas en suelos salinos están usualmente
basadas en los cálculos a partir de concentraciones salinas en extractos saturados del
suelo. La concentración de sales en la solución del suelo bajo condiciones de campo
está estimada en dos a cuatros veces superior que la del extracto de saturación (pasta
de suelo). Esto, sin embargo, no refleja necesariamente la condición actual en la
rizosfera donde el agua puede no estar disponible para las plantas durante largo antes
de que se obtengan los niveles críticos de conductividad (ver Sección 16.6.3) en el
suelo no rizosférico.

Las valores promedios para la rizosfera comparando con el suelo total tampoco
proporcionan una verdadera imagen de las relaciones de nutrientes en la rizosfera ya
que ignoran loas gradientes a lo largo del eje radical, por ejemplo, en las tasas de
toma de elementos minerales y agua (Fig. 15.1). Las tasas de toma de nutrientes
minerales pueden diferir mucho a lo largo del eje radical (Sección 2.6). Lo mismo es
cierto para las tasas de toma de agua que son, por ejemplo, mucho mayores en raíces
desnudas que en raíces sheathed del maíz y otras plantas C4 (Sección 2.7), ó en
especies perennes donde se presentan tasas mucho mayores en las zonas radicales
apicales donde está incompleta la formación de endodermis y exodermis.

Página 575
 Los gradientes en las tasas de toma de iones a lo largo del eje radical son
también importantes para la competencia y selectividad en la toma (Fig. 15.3). La
fuerte depresión en la toma de magnesio por el potasio puede ser rápidamente
demostrada en cultivos en solución nutritiva (Sección 2.5.3) sucediendo en plantas
cultivadas en suelo siempre y cuando el potasio este alto en la rizosfera. El
agotamiento del potasio en la solución del suelo de la rizosfera por debajo de 20 μм
dobló la tasa de toma de magnesio en el ryegrass (Fig. 15.3). La prolongación radial
de la zona de agotamiento del potasio desde las zonas apicales hacia las básales
permite superiores tasas de toma de magnesio en las zonas basales. De este modo, la
separación espacial de los iones en la rizosfera a lo largo del eje radical de plantas
cultivadas puede separar las limitaciones en la nutrición mineral vegetal causadas por
la competencia por los sitios de toma. Sin embargo, en suelos salinos con altas
concentraciones de sodio, la toma preferencial del potasio en las zonas radicales
apicales también incrementa la probabilidad de superiores tasas de toma de sodio en
las zonas basales y de este modo, de disminuir la selectividad global en la toma
K+/Ca2+.

Fig. 15.3 Curso de tiempo de toma de magnesio en ryegrass al afectarse por la

concentración de potasio en solución del rizo-suelo (Seggewiss & Jungk, 1988).

15.3 pH y potencial redox en la rizosfera

15.3.1 General

El pH de la rizosfera puede diferir del pH del suelo no rizosférico por más de dos
unidades, dependiendo de los factores planta y suelo. Las factores más importantes
en los cambios inducidos por la raíz en el pH rizosférico son el deterioro en la relación
toma catión/anión y las correspondientes diferencias en la liberación neta de H+ y HCO
(ú OH-), y en la excreción de ácidos orgánicos. Los ácidos orgánicos pueden también

Página 576
ser producidos por la actividad microbiana estimulada por la liberación de carbono
orgánico desde las raíces, y por la producción de CO2 por las raíces y
microorganismos rizosféricos. En suelos aireados, el CO2 por si mismo es de menor
importancia en el pH rizosférico ya que este se difunde rápidamente desde las raíces a
través de los poros llenos de aire. Es principalmente el CO2 disuelto en la solución del
suelo (H+, HCO ) el que afecta el pH rizosférico ya que la movilidad de los H+ y HCO
es relativamente baja en la solución del suelo.

La capacidad buffer del suelo y el pH inicial del suelo (suelo no rizosférico) son
los principales factores que determinan el grado en que las raíces vegetales pueden
cambiar el pH rizosférico. La capacidad buffer del pH de los suelos no depende tanto
del contenido de arcillas sino principalmente del pH y contenido de materia orgánica
inicial; la capacidad buffer del pH es inferior a pH cercano a 6, y se incrementa a
ambos valores de pH inferiores y superiores.

Suceden marcadas diferencias en el potencial redox rizosférico entre plantas

cultivadas en suelos aireados y aquellas cultivadas en suelos sumergidos. En ambos
casos, sin embargo, los cambios inducidos por la raíz en el potencial redox de la
rizosfera pueden ser sustanciales y por lo tanto pueden también afectar la
disponibilidad y toma de los nutrientes minerales.

15.3.2 Fuentes de suministro de nitrógeno y pH rizosférico

La forma de suministro de nitrógeno tiene la influencia más notoria en la relación toma

catión/anión (Sección 2.5.3) y de este modo en el pH rizosférico ambos en especies
anuales y perennes. El suministro de nitrato está correlacionado más con una tasa
superior de liberación neta de HCO (ó consumo de H+) que con una excreción neta
de H+, y con el suministro de amonio es lo contrario. En suelos neutros ó alcalinos la
acidificación rizosférica en plantas alimentadas con amonio puede realzar la
movilización de fosfatos de calcio escasamente solubles y por lo tanto favorecer la
toma de fósforo, así como la toma de micronutrientes como el boro, hierro, manganeso
y zinc (Tabla 15.2). Naturalmente, en suelos ácidos una ulterior disminución del pH no
es muy efectiva en movilizar estos nutrientes minerales. En suelos ácidos el
incremento en el pH inducido por el suministro de nitrato realza la toma de fósforo,
presumiblemente mediante el intercambio con el HCO por los fosfatos adsorbidos a
los óxidos de hierro y aluminio. De este modo varias pasturas cultivadas en suelos
ácidos deficientes en fósforo se han encontrado estrechamente asociados el
agotamiento del fósforo en la rizosfera y el incremento en el pH de la rizosfera.

Tabla 15.2

Suministro de nitrógeno, pH rizosférico, y contenido

caulinar de nutrientes minerales de fríjol (Phaseolus
vulgaris L.) cultivado en un Luvisol (pH 6.8).

Página 577
 Contenidos en materia seca
Suministro caulinar
de pH (mg g -1
) (μg g-1)
nitrógeno rizosférico K P Fe Mn Zn
NO3-N 7.3 13.6 1.5 130 60 34

NH4-N 5.4 14.0 2.9 200 70 49

Los valores promedio del pH rizosférico pueden ser engañosos y pueden

resultar en conclusiones erróneas acerca de las relaciones de los nutrientes en la
rizosfera. Por ejemplo, dentro del sistema radical de una planta individual, algunas
veces pueden presentarse notables diferencias del pH excediendo dos unidades de
pH entre las raíces primarias y laterales ó a lo largo del eje radical. Como se muestra
en el ejemplo del pícea de Noruega (Fig. 15.4) en suelos ácidos el pH se ha
incrementado en el ápice radical y disminuido en la zona subapical (extensión),
independiente de la forma de nitrógeno en la solución del suelo. En contraste en las
zonas radicales más basales sucedieron cambios esperados en el pH, es decir
solamente un incremento del pH con el suministro del nitrato, y una disminución
cuando el amonio está presente simultáneamente a concentraciones cercanas de 500
μм. Ya que el amonio es usualmente tomado mucho más preferentemente que el
nitrato (Sección 2.5.4), toma lugar una acidificación de la rizosfera a pesar de la
presencia de concentraciones superiores de nitrato, particularmente a altos contenidos
de agua en el suelo lo que facilita correspondientemente la difusión del NH . Es una
característica común el pH superior en el ápice radical (Fig. 15.4) en plantas cultivadas
en suelos ácidos y puede estar relacionado con la liberación de exudados radicales
(ver abajo) ó en plantas alimentadas con nitrato con una alta actividad nitrato
reductasa en las zonas apicales radicales.

Fig. 15.4 Influencia de la forma de nitrógeno incorporado a la solución del suelo sobre
el pH del rizoplano a lo largo de raíces del pícea de Noruega de 4 años cultivado en un
Luvisol a pH 4.5 (H2O). (Leisen et al., 1990)

Página 578
 Existen fuertes diferencias en el pH rizosférico entre las especies vegetales
cultivadas en el mismo suelo y las suplidas con nitrógeno nitrato. El trigo negro y el
garbanzo tienen un muy bajo pH rizosférico comparando, por ejemplo, con aquel del
trigo ó del maíz. Estas diferencias genotípicas reflejan las diferencias en las relaciones
toma catión/anión.

La leguminosas y plantas actinorrizas que logran su requerimiento de nitrógeno

por fijación simbiótica de N2 en vez de por nutrición del nitrato, toman más cationes
que aniones ya que lo que entra a la raíz son N2 neutros. Esta relación toma
catión/anión de plantas fijadoras de N2 es de este modo bastante mayor y de ese
modo también lo es la excreción neta de H+, aunque por unidad de nitrógeno asimilado
es inferior contra plantas alimentadas con amonio (Sección 2.5.4). Las consecuencias
de las diferentes relaciones toma catión-anión en alfalfa se reflejan en las diferencias
en la acidez (liberación neta de H+) y alcalinidad (liberación neta de HCO ú OH-) y en
el pH rizosférico (Tabla 15.3). La capacidad vegetal para utilizar el fósforo a partir de la
roca fosfatada es por lo tanto superior en plantas fijadoras de N2 que en plantas
alimentadas con nitrato. En soya, las plantas fijadoras de N2 fueron también superiores
en contenidos de hierro y manganeso que las plantas alimentadas con nitrato y no
mostraron síntomas de deficiencia de hierro.

Tabla 15.3

Efectos de las fuentes de nitrógeno en la acidez y alcalinidad generada por las raíces de alfalfa, en el pH del
suelo, y en la utilización de la roca fosfatada a
Tratamiento
Fuente Roca
nitrógeno fosfatada Acidez Alcalinidad pH Toma de Rendimiento
suelo fósforo (mg
(meq g-1 peso (meq g-1 peso (H2O) por maceta) (g peso seco por
seco) seco) maceta)
Nitrato - - 1.1 6.8 1 2.5

Nitrato + - 0.8 7.3 23 18.8

N2 - 0.5 - 6.2 4 4.7

N2 + 1.4 - 5.3 49 26.9

a
De Aguilar S & van Diest (1981).

En suelos severamente deficientes en fósforo la utilización de roca fosfatada

como una fuente de fósforo para leguminosas puede ser baja cuando la nodulación
está limitada por deficiencia de fósforo (Sección 7.4.5). De este modo, el suministro
inicial de fósforo soluble puede realzar la nodulación, la fijación de N2, y la acidificación
de la rizosfera y por lo tanto el uso de roca fosfatada. En cultivos intercalados de
leguminosas fijadoras de N2 con no leguminosas, la acidificación rizosférica de las
leguminosas puede incrementar la toma de fósforo a partir de la roca fosfatada en las
no leguminosas, por ejemplo, doblándola en plántulas de nogal negro intercalado con

Página 579
alfalfa. Los modelos de simulación para la predicción de la toma de fosfato por
leguminosas cultivadas simbióticamente, particularmente cuando son suplidas con
roca fosfatada, ó cultivadas en suelos con pH alcalino, tienen por lo tanto que
considerar esta movilización del fósforo por la acidificación rizosférica, de lo contrario
la toma real excederá por mucho la toma pronosticada.

Con el paso del tiempo, la fijación simbiótica del nitrógeno también afectara la
acidificación del suelo no rizosférico y de este modo los requerimientos de cal (Sección
7.4). Un cultivo de alfalfa que fije N2 y que de una producción anual de materia seca
caulinar de 10 t por hectárea producirá una acidez en el suelo equivalente a 600 kg
CaCO3 por hectárea. En pasturas leguminosas que no son encaladas hay una notable
correlación negativa entre la edad de la pastura y el pH del suelo. En suelos en que las
leguminosas son cultivadas continuamente puede de este modo ser liberado el
manganeso intercambiable del suelo hacia la solución del suelo incrementando el
riesgo de toxicidad por manganeso en las plantas. En climas húmedos bajo pasturas
leguminosas la pérdida del nitrógeno fijado simbióticamente en el sistema a través del
lavado del nitrato y de una cantidad equivalente de cationes como magnesio y calcio
contribuyen a la acidificación del suelo. Un impacto similar a largo plazo en la
acidificación del suelo por la fijación de N2 puede observarse en ecosistemas
forestales cuando el pH debajo del aliso rojo es comparado con el del abeto de
Douglas, y en rotaciones de cultivos con una alta proporción de leguminosas.

15.3.3 Estado nutricional vegetal y el pH rizosférico

Los cambios inducidos por la raíz en el pH rizosférico también están relacionados con
el estado nutricional vegetal. Los ejemplos son la acidificación de la rizosfera en
algodón y otras dicotiledóneas bajo deficiencia de zinc, y en especies no gramíneas
bajo deficiencia de hierro (Sección 2.5.6). En ambos casos el incremento en la
liberación neta de H+ está estrechamente relacionado a un incremento en la relación
toma catión/anión. Bajo la deficiencia de hierro esta acidificación también sucede en
plantas alimentadas con nitrato (Fig. 15.5), y en base al sistema radical como un todo,
las tasas de liberación neta de H+ por unidad de peso radical están en un orden de
magnitud similar a las plantas alimentadas con amonio suficientes en hierro. De nuevo,
sin embargo, los valores promedio son engañosos ya que bajo deficiencia de hierro la
realzada liberación neta de H+ está confinada a las zonas radicales apicales donde las
tasas reales son casi ocho veces superiores que en las plantas alimentadas con
amonio (Fig. 15.5). Esta acidificación altamente localizada puede permitir a las raíces
disminuir el pH rizosférico en las zonas apicales aún en suelos calcáreos realzando la
movilización del hierro (Sección 16.5.3).

Página 580
 Fig. 15.5 Acidificación de la rizosfera (indicado por el agar con púrpura de
bromocresol, arriba) y tasas de liberación radical neta de H+ enplantas intactas de
girasol. (Modificado de Römheld et al., 1984).

Por lo menos en dicotiledóneas la acidificación de la rizosfera es también un

difundido fenómeno de respuestas radicales a la deficiencia de fósforo como se
muestra en un ejemplo para plantas de colza en la Tabla 15.4. Cuando las plantas de
colza fueron cultivadas en un suelo deficiente en fósforo estuvo asociada una
disminución en la concentración de fósforo en la solución del suelo rizosférico durante
las primeras dos semanas con un incremento en el pH rizosférico. Después, se invirtió
está relación. Los cambios en el pH rizosférico estuvieron relacionados con la relación
toma catión/anión, que se incrementó en las plantas más viejas, más probablemente
debido a las inferiores tasas de toma de nitrato pero también por las superiores tasas
de toma de calcio y magnesio. Se han encontrado respuestas similares en la relación
toma catión/anión y acidificación rizosférica en plantas de girasol deficientes de
fósforo. Sin embargo, hay creciente evidencia de que en muchos casos la acidificación
rizosférica inducida por la deficiencia de fósforo es cualquiera exclusivamente, ó por lo
menos en un alto grado causada por la excreción de ácidos orgánicos (Sección
15.4.2.3).

Página 581
 Tabla 15.4

Curso de tiempo en producción de materia seca, concentración de fósforo, y pH rizosférico y

toma de iones en plantas de colza cultivadas en un suelo bajo en fósforo a
Edad Peso seco Concentración de fósforo en la pH Toma de
vegetal solución del suelo rizosférico rizosférico cationes y
(d) (g por (μм) aniones b
recipiente)
0 - 5.17 6.1 -

7 0.16 2.56 6.3 Cat < An

14 0.89 0.82 6.5 Cat < An

20 1.89 1.40 5.3 Cat > An

28 3.69 2.47 4.3 Cat > An

a
En base a Grinsted et al. (1982) y Hedley etl al. (1982).

b
Nitrógeno suplido como Ca(NO3)2.

15.3.4 Potencial redox y procesos reductores

Como el contenido de agua se incremente, los potenciales redox tienden a disminuir

hasta se obtienen los valores negativos de suelos sumergidos. La caída en el potencial
redox está correlacionada con un rango de cambios en la solubilidad de nutrientes
minerales (e.g., manganeso y hierro, ocasionalmente fósforo) y también con la
acumulación de solutos orgánicos fitotóxicos (Sección 14.4.4). Las plantas adaptadas
a suelos inundados y sumergidos (e.g., arroz de aniego) mantienen altos potenciales
redox en la rizosfera mediante el transporte de O2 desde el vástago a través del
aerénquima hacia las raíces para liberar el O2 en la rizosfera (Sección 16.1). Esta
oxidación de la rizosfera (Fig. 15.6) es esencial para disminuir la concentración de
solutos orgánicos fitotóxicos (Sección 14.4) y el Fe2+ y Mn2+ presente en la solución del
suelo no rizosférico de los suelos sumergidos. Ambos el transporte de O2 a la raíces y
la tasa de consumo de O2 en la raíces y particularmente en la rizosfera son afectados
fuertemente por la nutrición mineral.

Fig. 15.6 Representación esquemática de raíces de arroz de aniego en suelo sumergido.

Página 582
 La distancia en que la zona de oxidación se extiende desde el rizoplano hacia
el suelo no rizosférico (Fig. 15.6) varia entre 1 y 4 mm , dependiendo del suministro de
O2 y consumo de O2, y de la capacidad buffer redox del suelo. La distancia también
varia a lo largo del eje de las raíces individuales. En arroz inundado, el potencial redox
se incrementa abruptamente detrás del ápice radical, por ejemplo, desde -250 mV a
cerca de +100mV, cayendo otra vez en las zonas más basales, y elevándose de
nuevo en los sitios donde las raíces laterales penetran el cortex. Este patrón en el
potencial redox a lo largo del eje radical puede estar relacionado con el patrón en la
densidad poblacional de microorganismos rizosféricos (como los principales
consumidores de O2) que es baja en el ápice y se incrementa abruptamente en las
zonas básales antes de la emergencia de las raíces laterales.

En suelos aireados los potenciales redox promedio están en el rango de +500-

700mV. Sin embargo, los suelos aireados no son homogéneos y se presenta un
mosaico de micrositios anaeróbicos que varían en espacio y tiempo. Tales micrositios
son más probablemente mucho más abundantes en la rizosfera que en el suelo no
rizosférico, y son particularmente importantes para la adquisición de manganeso
(Sección 15.5) y hierro, y para perdidas gaseosas del nitrógeno (e.g., N2, N2O…).
Como el potencial redox disminuya y la concentración de O2 caiga el nitrato es usado
por los microorganismos como un aceptor alternativos de electrones, seguido por los
óxidos de manganeso (Sección 16.4.1). Ya que el consumo de O2 es superior en la
rizosfera comparando con el suelo no rizosférico, en suelos compactados mal aireados
el riesgo de pérdida del nitrógeno por desnitrificación (ó nitrificación incompleta del
nitrógeno amonio) es superior en un suelo plantado que en un suelo no plantado (Fig.
15.7). Las tasas de desnitrificación se elevan con las crecientes entradas de carbono
orgánico desde las raíces hacia la rizosfera, como es particularmente el caso en
plantas que sufren de deficiencia de potasio.

Fig. 15.7 Efecto de la porosidad llena de aíre y el crecimiento de trigo (plantado) sobre la desnitrificación
en un suelo chernozem (Corg:1.8%). (De acuerdo a Prade & Trolldenier, 1989).

La realzada actividad reductora en la superficie radical es una característica típica de

las respuestas radicales a la deficiencia de hierro en dicotiledóneas y
monocotiledóneas no gramíneas (Sección 2.5.6). Esta respuesta radical puede
también conducir a la realzada reducción del hierro y manganeso en el suelo
rizosférico cuando son liberados reductores (e.g., fenólicos) por raíces deficientes en
hierro (Sección 16.4).

Página 583
15.4 Rizodeposición y exudados radicales

15.4.1 Rizodeposición

En promedio, 30-60% del carbono fotosintético neto es destinado a las raíces (Tabla
15.5) y de este carbono una proporción apreciable es liberada como carbono orgánico
en la rizosfera. Esta liberación de carbono, también llamada rizodeposición, es
altamente variable, para especies anuales es tanto como el 40% y para árboles
forestales como el abeto de Douglas, son bastante comunes los valores mayores al
70%.

Tabla 15.5

Porcentaje de carbono fotosintético neto asignado a, y perdido por,

raíces de especies vegetales anuales a
Porcentaje del carbono asignado perdido por las
Porcentaje raíces
destinado a las Respiración (A) Rizodeposición Total
raíces (B) (A+B)
28-59 16-76 4-70 42-90
a
Datos compilados a partir de literatura, en base a Lynch & Whipps
(1990).

La rizodeposición es incrementada por varias formas de estrés como la

impedancia mecánica, anaerobiosis, sequía, y deficiencia de nutrientes minerales. Por
consiguiente para una especie vegetal dada las tasas de rizodeposición varían mucho
y pueden ser, por ejemplo, 2-4 veces superiores para plantas cultivadas en suelo que
para plantas cultivadas en soluciones nutritivas. Los microorganismos de la rizosfera
incrementan la rizodeposición, particularmente la fracción de bajo peso molecular
(LMW). En un periodo de 3 semanas, las raíces de plántulas de trigo liberaron 7-13%
de los fotosintatos netos cuando se cultivaron en ausencia de microorganismos y 18-
25% cuando se cultivaron en presencia de microorganismos. Se ha presentado
evidencia de que el efecto realzante de los microorganismos rizosféricos es
principalmente causado no al incrementar el eflujo sino al disminuir la proporción de
reabsorción (“recuperación”) de los exudados LMW por las raíces. En un estudio
comprensivo usando sistemas sellados durante todo un periodo de crecimiento,
Sauerbeck & Johnen (1976) encontraron la superior liberación de carbono orgánico
por raíces de trigo cultivado en suelo durante el periodo de rápido crecimiento
vegetativo. En la cosecha fueron medidas las subsiguientes cantidades de carbono (en
gramos por maceta): raíz peso seco, 3.0; respiración radical, 1.9; exudación radical y
rizodeposición, 7.6. En otras palabras, más del doble de carbono orgánico fue liberado
en la rizosfera (rizodeposición) tal como quedo en el sistema radical en la cosecha. Se
han obtenido datos similares con otras especies anuales.

Los principales componentes de la rizodeposición se muestran en la Fig. 15.8.

Los exudados de bajo peso molecular (LMW) incluyen ácidos orgánicos, que pueden
movilizar directamente a los nutrientes minerales en la rizosfera. Pueden también ser
atribuidos algunos efectos directos en la movilización y ligamiento de nutrientes
minerales al mucílago y a células y tejidos mudados que son principalmente un
sustrato de carbono para los microorganismos rizosféricos, pero pueden volverse

Página 584
efectivos en la movilidad de nutrientes minerales como metabolitos de la actividad
microbiana. Ciertos constituyentes de los exudados radicales LMW pueden también
ser transformados por los microorganismos rizosféricos a compuestos fisiológicamente
altamente activos (e.g., fitohormonas).

Fig. 15.8 Modelo del flujo del carbono en la rizosfera. LMW= bajo peso molecular.
(Modificado de Warembourg & Billes, 1979)

La rizodeposición incluye a nutrientes minerales previamente tomados por la

planta. En plantas jóvenes de trigo, por ejemplo, esta contribuyó en 1-5% del fósforo y
en plantas de trigo en base a todo su periodo de crecimiento, constituyó hasta el 18%
del nitrógeno total en plantas con bajo nivel de nitrógeno y 33% en plantas con alto
nivel de nitrógeno. En principio, la rizodeposición por raíces en crecimiento realza la
tasa de recambio del carbono orgánico en la rizosfera (“efecto imprimación”),
particularmente en plantas bien suplidas con nitrógeno.

15.4.2 Exudados radicales

15.4.2.1 General

Los exudados radicales comprenden solutos ambos de alto y bajo peso molecular
liberados ó secretados por las raíces. Los componentes más importantes de los
solutos de alto peso molecular son el mucílago y las ectoenzimas (Sección 15.4.2.4) y
en la fracción de bajo peso molecular están los ácidos orgánicos, azúcares, fenólicos,
y aminoácidos (incluyendo fitosideróforos). Los lisatos a partir de la autolisis de las
células epidérmicas y corticales son incluidos en la categoría de exudados radicales.
La exudación radical es afectada por varios factores endógenos y exógenos, y por las
dinámicas de los nutrientes en la rizosfera y por la adquisición de nutrientes,
pareciendo ser de particular importancia el estado nutricional vegetal y la impedancia
mecánica del sustrato (Fig. 15.9).

Página 585
 Fig. 15.9 Representación esquemática de la exudación radical al afectarse por deficiencia de nutrientes
minerales y por impedancia mecánica. Sustrato sólido o mucílago

En plantas cereales cultivadas bajo condiciones estériles el 5% del peso seco

radical apareció como exudados radicales cuando las plantas fueron cultivadas en
solución nutritiva pero este valor se incrementó al 9% en un sustrato sólido (glass
ballotini). Entre los dos sustratos en la exudación radical del maíz se encontraron
diferencias correspondientes por un factor de tres para azúcares y vitaminas y una
factor de diez para fenólicos en leguminosas. En principio, lo mismo es cierto para
plantas cultivadas en suelo (Fig. 15.9) y en particular cuando la impedancia mecánica
se incrementa por la alta densidad aparente del suelo. El incremento en la densidad
aparente del suelo desde 1.2 a 1.6 g cm-1 deprimió drásticamente la longitud radical
del maíz, pero la asignación de los fotosintatos a las raíces permaneció similar (40%
de la fotosíntesis neta) conduciendo a un incremento en el consumo de fotosintatos
por unidad de longitud radical en un factor de dos.

La incrementada exudación radical como resultado de la impedancia mecánica

tiene importantes implicaciones no solo en la dinámica de nutrientes sino también en la
tolerancia vegetal a las altas concentraciones de aluminio (Tabla 15.6). Mientras que
en una solución nutritiva una concentración de solo 74 μм aluminio inhibió en gran
parte la elongación radical, la misma concentración en una solución nutritiva filtrada en
cultivo en arena no tuvo efecto. Aún al incrementar la concentración de aluminio cerca
de diez veces (741 μм), en plantas cultivadas en cultivo en arena los efectos
perjudiciales en el crecimiento radical fueron menos severos que aquellos a 74 μм en
cultivo en agua (Tabla 15.6). Como se indicó por el contenido de elementos minerales
de las zonas radicales apicales, la supresión de la toma de aluminio y la
correspondientemente menor depresión en los contenidos de calcio y magnesio en las
raíces fueron presumiblemente los factores responsables de la superior tolerancia al
aluminio de las raíces cultivadas en el sustrato sólido, un efecto llevado a cabo por la
superior exudación radical y una correspondiente disminución en la concentración de
especies tóxicas de aluminio monomérico (Sección 16.3).

Página 586
 Tabla 15.6

Influencia del aluminio en la longitud radical y el contenido de elementos

minerales en las zonas radicales apicales (0- 5 mm .) de soya cultivadas en
solución nutritiva ó en cultivo en arena filtrado con la solución nutritiva a
Contenido de elementos minerales
Longitud radical en las puntas radicales (mg g-1 peso
seco)
Sustrato (cm. por planta) Al Ca Mg
Solución nutritiva

Control (-Al) 189 <0.1 0.69 1.37

+ 74 μм Al 39 3.9 0.36 0.47

Cultivo en arena

Control (-Al) 114 <0.1 1.56 1.39

+ 74 μм Al 50 0.9 1.22 1.02

a
En base a Horst et al. (1990)

15.4.2.2 Mucílago y mucigel

Las superficies radicales, particularmente las zonas apicales, están cubiertas por
materiales gelatinosos de alto peso molecular (mucílago), que consiste principalmente
de polisacáridos que incluyen cerca de 20-50% de ácidos poliurónicos, dependiendo
de la especie vegetal. Este material es secretado por las células de la caliptra y son
también liberados por las células epidérmicas. La producción del mucílago está
positivamente correlacionada con la tasa de crecimiento radical. En medio no estéril
este también incluye las sustancias producidas por la degradación bacteriana de las
paredes celulares. En plantas cultivadas en suelo el mucílago está usualmente
invadido por microorganismos, y están embebidas en ambas partículas del suelo
orgánicas e inorgánicas. Esta mezcla de material gelatinoso, microorganismos, y
partículas del suelo es llamado mucigel.

El mucílago tiene una diversidad de funciones biológicas incluyendo la

protección de las zonas radicales apicales de la desecación, lubricación de la raíz
como se mueva a través del suelo (Fig. 15.9), toma de iones (facilitación ó restricción),
interacción con partículas del suelo, y mejoramiento del contacto suelo-raíz,
especialmente en suelo seco, y causante de la agregación del suelo en la rizosfera. El
mucílago del maíz puede incrementar la proporción de los agregados estables suelo-
agua desde cerca de 2% a casi 40% y ciertamente contribuye a la correlación positiva
entre la densidad de longitud radical y la proporción de agregados estables suelo-agua
en plantas cultivadas en campo.

Bajo ciertas condiciones el estrecho contacto entre las partículas del suelo y la
superficie radical vía mucílago (Fig. 15.9) puede ser de considerable importancia para
la toma de nutrientes minerales. Esto aplica particularmente para los micronutrientes y
el fósforo y también para metales pesados tóxicos y el aluminio. En esta zona de
transición mal definida en la interfase suelo-raíz se llevan a cabo efectos que son

Página 587
diferentes de aquellos que suceden en la solución libre (“efecto bifásico”).
Trabajadores han demostrado que en suelo deficiente de fósforo, las plantas toman el
fósforo que no está en equilibrio con la solución del suelo pero que es movilizado hacia
la interfase raíz-suelo presumiblemente vía desorción de fosfatos desde las superficies
arcillosas mediante el componente ácido poligalacturónico del mucílago. La bifase
afecta el suministro de solo una menor fracción del total de demanda de
macronutrientes como el fósforo, pero no es el caso con micronutrientes como hierro.
Como se muestra en la Tabla 15.7 las plantas de maíz cultivadas en arena cuarcítica
con FeOOH toman suficiente hierro para el normal crecimiento y formación de clorofila.
Este hierro fue movilizado en la interfase arena-raíz y no estuvo en equilibrio en la
solución libre. Esto se indica por el contenido extremadamente bajo de hierro en las
plantas cultivadas en una solución nutritiva en que el hierro fue suplido solo a la
concentración en equilibrio que tenía la arena cuarcítica. Mas probablemente, en la
arena cuarcítica el hierro fue movilizado en la capa mucigel de la interfase arena-raíz
mediante las altas concentraciones localizadas de fitosideróforos en los exudados
radicales de plantas de maíz deficientes en hierro.

Tabla 15.7

Efecto rizosférico del maíz en la utilización de FeOOH

escasamente soluble a, b
Contenido de
Peso seco Clorofila 39Fe

(g(6 (mg g--1 peso (μg g-1 peso

Tratamiento plantas) -1) seco) seco)
Arena + 2.85 13.3 26
39
FeOOH
1.45 1.7 c 0.3
Solución
nutritiva
a
En base a Azarabdji & Marschner (1979).
b
Las plantas fueron cultivadas en un sistema de cultivo de arena y
agua conectado por una solución nutritiva en circulación sin hierro

c
Clorosis severa

Aunque en suelos secos se ha cuestionado el rol del mucílago de la caliptra

como un lubricante el mucigel puede ser de importancia en la toma de micronutientes
desde suelos secos. Namblar (1976a) presentó evidencia de que las raíces cultivadas
a través de una capa de suelo más seco que el punto de marchitez pueden tomar una
cantidad significante de zinc, a condición de que las raíces tengan acceso al agua en
algún otro sitio (e.g., en el subsuelo). En suelos secos la mayoría del mucílago es
liberado en respuesta a la impedancia mecánica, y esto probablemente facilita el
transporte de zinc a partir de las partículas de suelo dentro del mucigel hacia la
membrana plasmática de las células radicales. El transporte de agua en las raíces
desde el subsuelo y la liberación de agua en el seco suelo superficial (ascensión
hidráulica) pueden estar involucrados en este efecto realzante.

Página 588
 El mucílago tiene una alta capacidad de complejación con metales pesados
catiónicos (Pb > Cu > Cd) principalmente intercambiándolo con Ca2+. El ligamiento
preferencial del plomo (Pb) puede ser un factor importante en su restringida toma por
las raíces. Puede demostrarse para el aluminio una restricción en su toma debida al
mucílago (Tabla 15.8). En las zonas apicales de raíces en crecimiento, el mucílago es
producido continuamente y puede representar más del 10% del peso seco en los 5
mm . apicales de las raíces de caupí. En raíces expuestas al aluminio una alta
proporción del aluminio es enlazado específicamente al mucílago. En base al peso
seco el mucílago contiene cerca de ocho veces más aluminio que el tejido radical
(Tabla 15.8). Por consiguiente, la eliminación del mucílago conduce a un incremento
en el contenido de aluminio en el tejido radical y a una severa inhibición de la
extensión radical. El realce de la producción de mucílago por la impedancia mecánica
es por lo tanto un principal factor que contribuye a la mucha mayor tolerancia al
aluminio por las raíces cultivadas en sustratos sólidos comparando con soluciones
nutritivas (Tabla 15.6).

Tabla 15.8

Efecto del mucílago en el crecimiento y contenido de aluminio de raíces de caupí (cv.

Tvu 354) cultivado en soluciones nutritivas con ó sin aluminio a
Crecimiento Contenido de Al en las puntas radicales
radical Raíces Mucílago Raíces Mucílago
(μg Al(25 puntas)-1) (mg Al g-1 peso seco)
Tratamiento Mucílago (cm d-1)
-Al + 6.3 - - - -

-b 5.9 - - - -

+Al c + 4.8 12.4 16.6 2.1 16.6

-b 2.1 20.6 3.6 3.2 14.5

a
A partir de Horst et al. (1982)

b
Mucílago removido mecánicamente tres veces por día.

c
+ 5mg Al l-1

15.4.2.3 Exudados radicales de bajo peso molecular (LMW)

Los principales constituyentes de los exudados radicales LMW (Fig. 15.8) son los
azúcares, ácidos orgánicos, aminoácidos, y fenólicos. Por lo general los azúcares y
azúcares son los compuestos predominantes. Sin embargo, no solo varían las
cantidades totales sino también las proporciones de estos compuestos entre especies
vegetales y el estado nutricional vegetal. Es difícil de obtener datos precisos sobre los
exudados radicales LMW ya que bajo condiciones no estériles, especialmente en
soluciones nutritivas, los microorganismos pueden utilizar una gran parte de estos
como fuente de carbono, y bajo condiciones estériles las cantidades liberadas son
considerablemente inferiores.

Página 589
 En general, la exudación radical de compuestos LMW es superior en las zonas
radicales apicales que en las basales. En el caso de azúcares y aminoácidos esto
puede reflejarse en parte por su liberación por difusión desde las células y tejidos con
altas concentraciones internas. En las zonas radicales apicales, los aminoácidos
derivados del floema conducen a concentraciones elevadas de aminoácidos en el
apoplasto y, a pesar de un efectivo mecanismo de recuperación por reabsorción
mediante sistemas de toma enlazados a la membrana, no puede evitarse la liberación
de aminoácidos en la solución externa. Los mismo probablemente es cierto para
azúcares, mientras que para ácidos orgánicos, a altas tasas de exudación (e.g., bajo
deficiencia de fósforo) la excreción está más probablemente acoplada con un
cotransporte acoplado de H+ (Sección 2.4).

Los azúcares solo tienen menores efectos directos en la movilización de

nutrientes minerales. En este aspecto los ácidos orgánicos, aminoácidos y fenólicos
juegan un rol mucho más dominante. Algunas de las principales reacciones
involucradas en la movilización de nutrientes minerales en la rizosfera debido a estos
compuestos LMW son mostradas en la Fig. 15.10. La incrementada solubilidad del
MnO2 debido a la exudación radical parece resultar principalmente por los ácidos
orgánicos. Para un pH dado, los exudados radicales del trigo disolvieron 10-50 veces
más manganeso a partir del MnO2 que lo que hizo una solución buffer sola. El ácido
málico es un componente importante de los exudados radicales. Durante la oxidación
de 1 mol de ácido málico a CO2 en la superficie del MnO2, son liberadas 6 moles de
Mn2+; la quelación del Mn2+ evita su reoxidación e incrementa la movilidad rizosférica
del manganeso reducido (Fig. 15.10, A). Los fenólicos contribuyen a la realzada
reducción del manganeso. Los ácidos orgánicos son de importancia general en la
movilización en la rizosfera del Fe (III) escasamente soluble, y en respuesta a la
deficiencia de hierro juegan un rol particularmente significante las incrementadas tasas
de exudación radical de fenólicos y aminoácidos (fitosideróforos) (Sección 2.5.6).

Fig. 15.10 Representación esquemática de varios mecanismos en la rizosfera para la solubilización de

compuestos inorgánicos escasamente solubles mediante exudados radicales en relación a la nutrición
mineral de plantas (ver texto).

Los ácidos orgánicos, así como los fenólicos, en los exudados radicales son
también importantes al traer fosfatos inorgánicos escasamente solubles a la solución.
Los medios por los que los ácidos orgánicos movilizan el fosfato no están confinados a
disminuir el pH rizosférico. El citrato, por ejemplo, desorbe los fosfatos a partir de
superficies de sesquióxidos mediante intercambio aniónico (ligandos). Por lo general,

Página 590
una combinación de ambos desorción y quelación del aluminio y hierro es responsable
de la movilización de fosfatos a partir de fosfatos de hierro y/ó aluminio. Los ácidos
cítrico y málico y los fenólicos, forman quelatos relativamente estables con el Fe (III) y
aluminio, incrementando por lo tanto la solubilidad y la tasa de toma del fósforo. Como
un efecto colateral de la quelación del aluminio se alivian los efectos dañinos en el
crecimiento radical ejercidos por las altas concentraciones de aluminio monomérico.

En ciertas especies vegetales adaptadas a suelos minerales ácidos con

disponibilidad extremadamente baja de fósforo, como Eucalyptus spp y plantas de te,
este mecanismo es de gran importancia en la nutrición del fósforo. La alta eficiencia en
estas especies vegetales es presumiblemente una respuesta a la deficiencia del
fósforo (ver abajo). Los ácidos orgánicos no son los únicos de importancia en la
movilización del fósforo del suelo, sino también para los micronutrientes. El hierro, zinc
y manganeso en los suelos calcáreos se incrementan en disponibilidad cualquiera al
disminuir el pH en la rizosfera, ó por la quelación de estos micronutrientes, y al
disminuir la concentración de Ca2+ mediante la quelación y formación de sales
escasamente solubles como el citrato de calcio (Fig. 15.10, D).

Los exudados radicales de bajo peso molecular también movilizan metales

pesados como el cobre, plomo, y cadmio mediante la formación de complejos
estables. Esto puede tener importantes consecuencias en las tasas de toma de
metales pesados. Se ha demostrado que los exudados radicales de dos especies de
tabaco y de maíz movilizan el cadmio desde los suelos en el orden (N. tabacum > N.
rustica > Z. mays) lo que también refleja las diferencias en la toma de cadmio
(“biodisponibilidad”) entre estas tres especies vegetales.

15.4.2.4 Exudados radicales y estado nutricional vegetal

Cuando las plantas están deficientes frecuentemente se incrementan las cantidades

de exudados radicales LMW y se altera la composición de los exudados. Por ejemplo,
bajo deficiencia de potasio en maíz las cantidades de exudados se incrementan y se
cambia la proporción de azúcares y ácidos orgánicos a favor de los ácidos orgánicos.
Bajo deficiencia de zinc en ambas dicotiledóneas y pastos se incrementan en los
exudados radicales las cantidades de aminoácidos, azúcares, y fenólicos, pero el
incremento en exudados radicales específicos en movilizar el zinc está confinado a los
pastos. Los ejemplos dados abajo muestran el realce inducido por deficiencia, de
exudados radicales, ó de compuestos en los exudados radicales, que son bastantes
específicos para deficiencias nutricionales particulares y de especial importancia en el
realce de la movilidad de nutrientes minerales en la rizosfera.

Se observa frecuentemente la realzada exudación radical de ácidos orgánicos

bajo deficiencia de fósforo en dicotiledóneas en general y en leguminosas en
particular. En alfalfa (Medicago sativa) aún bajo deficiencia latente de fósforo cuando
el peso seco total aún no ha sido deprimido pero la relación peso seco raíz/vástago ha
empezado a disminuir, se incrementa cerca del doble la exudación radical del ácido
cítrico. Las especies leguminosas responden bastante contrariamente a la deficiencia
de fósforo en términos del incremento en la exudación radical de ácidos orgánicos
(Tabla 15.9). La exudación es muy alta en garbanzo y maní, pero baja en soya y
moderada en fríjol gandul. Los principales compuestos son el ácido cítrico en garbanzo
y ácido fumárico en maní. Se observaron diferencias mucho más pequeñas entre
especies en el contenido de ácidos orgánicos en las raíces que en el contenido de
ácidos orgánicos en los exudados radicales.

Página 591
 Tabla 15.9

Exudación radical de ácidos orgánicos en especies leguminosas

deficientes en fósforo a
Exudación (nmol g-1 peso fresco radical (12 h)-1)
Especie Total b Malónico Fumárico Málico Cítrico
Soya 2.83 - 1.03 0.78 1.02

Garbanzo 66.54 7.04 6.87 12.67 35.63

Maní 47.21 - 24.44 12.84 9.17

Fríjol gandul 6.17 0.34 0.73 4.31 0.79

a
En base a Ohwaki & Hirata (1992).

b
Incluyendo otros ácidos orgánicos.

La exudación relativamente baja de ácidos orgánicos en el fríjol gandul

(Cajanus cajan) contraste en algo con la sobresaliente capacidad de esta especie en
la adquisición de fósforo a partir de Alfisols (pH bajo; dominando el Fe(III)-P). Esta alta
capacidad es presumiblemente causada por otro ácido orgánico en los exudados
radicales, es decir el ácido piscídico (ácido tartárico p-hidroxibencil):

El ácido piscídico es un fuerte quelante del Fe(III) y, de este modo, moviliza los
fosfatos de hierro escasamente solubles, pero no es muy efectivo en traer a solución a
los fosfatos de calcio escasamente solubles. El fríjol gandul es por lo tanto altamente
eficiente en fósforo cuando es cultivado en Alfisols pero no en Vertisols (alto pH,
dominando el Ca-P).

En leguminosas cultivadas simbióticamente la acidificación puede de este

modo ser causada por ambos una alta relación toma catión/anión (Tabla 15.3), y por la
excreción de ácidos orgánicos, dependiendo la importancia relativa de ambos
procesos que dependen del estado nutricional del fósforo en la planta.

En colza, la acidificación de la rizosfera en plantas deficientes en fósforo puede

estar estrechamente relacionada con la relación toma catión/anión (Tabla 15.4), pero

Página 592
también con la realzada excreción neta de ácidos orgánicos (Tabla 15.10). Este
realzada excreción esta principalmente confinada a las zonas radicales apicales y
coincidió con los superiores contenidos de malato y citrato en las zonas radicales
apicales de plantas deficientes en fósforo. No son claras las razones para los
diferentes mecanismos de acidificación de la rizosfera en colza (Tablas 15.4 y 15.10).

Tabla 15.10

Ácidos orgánicos en los exudados a partir de

diferentes zonas radicales en plantas de colza
(Brassica napus L.) cultivada por siete días sin ó con
fósforo a
Ácidos orgánicos en
exudados (nmol cm-1 raíz
Suministro Zona (2h)-1)
de fósforo radical Málico Cítrico
-P Apical 0.87 0.27

Basal 0.20 0.13

+P Apical 0.15 0.06

Basal 0.03 0.03

a
Basado en Hoffland et al. (1989b). Reimpreso con
permiso de Kluwer Academic Publishers.

Tiene ventajas ecológicas una alta tasa de exudación local de ácidos orgánicos
y otros solutos (e.g., fitosideróforos), así como de protones (Fig. 15.5). En suelos bien
tamponados una declinación en el pH solo puede conseguirse mediante altas
densidades de flujos de protones y ácidos orgánicos. Es más, los sitios de bajo pH
localizado en la rizosfera pueden inhibir el crecimiento de microorganismos y por lo
tanto evitar ó por lo menos restringir la degradación microbiana de los exudados. Este
principio es casi realizado perfectamente en plantas enraizadas en cluster como varias
especies arbóreas (e.g., Banksia spp.) y también en especies leguminosas anuales
como Lupinus albus (Sección 14.4). Dentro de los cluster radicales (raíces proteoid) se
hace posible una intensa extracción en un volumen limitado del suelo mediante los
exudados radicales que de otra manera se difundirían en un mayor volumen de suelo
con la correspondiente dilución. Este efecto espacial de los exudados radicales dentro
de las zonas radicales proteoid es lo opuesto a lo descrito para la adquisición de
fósforo, ó potasio, en plantas sin formación de raíces en cluster donde a altas
densidades de enraizado el traslape de las zonas de agotamiento disminuye su
eficacia (Sección 13.3).

El ácido cítrico es el compuesto dominante en los exudados de las raíces

proteoid del lupino blanco y es efectivo en la movilización del fósforo a partir de ambos
suelos ácidos y calcáreos. La alta excreción local de ácido cítrico acidifica la rizosfera
aún en suelos calcáreos (Tabla 15.11) y moviliza fosfatos de calcio escasamente
solubles mediante la disolución y subsiguiente formación de citrato de calcio
escasamente soluble en la rizosfera (Fig. 15.11).

Página 593
 Tabla 15. 11

pH del suelo y contenidos de citrato y micronutrientes en el suelo no rizosférico y el

suelo rizosférico del lupino blanco (Lupinus albus L.) cultivado en un suelo deficiente
en fósforo (23% CaCO3)a
Suelo rizosférico
Suelo no
rizosférico (zona radical proteoid)
pH (H2O) 7.5 4.8

Citrato (µg g-1 suelo) ND 47.7

DTPA extractable (µmol kg-1 suelo)

Hierro 34 251

Manganeso 44 222

Zinc 2.8 16.8

a
Dinkelaker et al. (1989), ND = no determinado.

Fig. 15. 11 Precipitación del citrato de calcio en la rizosfera de raíces proteoid de

plantas Lupinus albus de 13 semanas de edad cultivadas en un Luvisol deficiente en
fósforo; (a) zona radical proteoid; (b) detalles de (a) con partículas de citrato de calcio.
(Dinkelaker et al., 1989.)

La acidificación localizada por ácido cítrico no solo moviliza en la rizosfera al

fósforo sino también al hierro, manganeso, y zinc (Tabla 15.11) e incrementa sus tasas
de toma y contenido en las plantas. Cuando el lupino blanco ú otras especies
vegetales formadoras de raíces proteoid son suplidas con fósforo soluble, se deprime
la formación de raíces proteoid (Sección 14.4) y consecuentemente la excreción del
ácido cítrico. En plantas como el lupino blanco los contenidos de fósforo pueden
permanecer similares pero el de los micronutrientes disminuye, por ejemplo, el
manganeso en el peso seco caulinar disminuyó desde 4970 µg g- 1 a 833 µg g-1 y del
zinc desde 30 µg g- 1 a 16 µg g-1.

Las cantidades de ácido cítrico liberadas en la rizosfera del lupino blanco

(Tabla 15.11) se explicaron por 1 g . por planta, ó 23% de la fotosíntesis neta después
de 13 semanas de crecimiento. Esto parece ser un alto costo para la adquisición de

Página 594
fósforo. Sin embargo, en vista de los beneficios (movilización no solo del fósforo sino
también de otros nutrientes minerales), y el costo de las alternativas (asignación del
10-20% de la fotosíntesis neta a hongos en asociaciones micorrícicas VA, Sección
15.6.3); ó el incremento en el áreas radical superficial (Sección 14.4), esta estrategia
de plantas con raíz proteoid parece ser bastante eficiente.

Cuando se cultiva en un cultivo mixto en un suelo deficiente en fósforo suplido

con roca fosfatada, el trigo puede beneficiarse del fósforo movilizado en la rizosfera del
lupino blanco (Tabla 15.12), a condición de que los sistemas radicales de ambas
especies vegetales puedan entrecruzarse. De este modo, el lupino blanco es capaz no
solo de movilizar fosfatos escasamente solubles para su propia demanda sino también
de proporcionar fósforo adicional a otras especies vegetales como el trigo la que, a
pesar de su mucha mayor densidad longitud radical ( 12.6 cm cm-3, comparando con
3.6 cm cm-3 en lupino) es mucho menos eficiente en fósforo.

Tabla 15.12

Peso seco y toma de fósforo del trigo (T. aestivum) y lupino blanco (L. albus)
cultivados en cultivo mixto en un suelo deficiente en fósforo (pH 6.5) suplido con roca
fosfatada y nitrógeno nitrato a
Peso seco Toma de fósforo
Sistemas
radicales de (g. por maceta) (mg. por maceta)
ambas especies Trigo Lupino Trigo Lupino
Separados b 23.5 27.3 23.6 36.6

Entrecruzados 39.9 24.5 46.5 40.2

a
En base a Horst & Waschkies (1987).
b
Sistemas radicales de ambas especies separados por una rejilla en acero inoxidable

También en la capa de suelo de raíces proteoid de poblaciones maduras de

Proteáceas como Banksia interifolia, las cantidades de ácidos orgánicos en el agua
lavada son superiores cerca de 10 veces que en el suelo circundante, y el ácido cítrico
representa cerca del 50% de los ácidos orgánicos totales.

Existe un tipo particular de exudación en especies gramíneas (Sección 2.5.6).

En respuesta a la deficiencia de hierro, y también al retenimiento del suministro de zinc
se incrementa la liberación de aminoácidos no proteinogénicos, los llamados
fitosideróforos. Los exudados radicales de especies gramíneas como la cebada
suficientes en hierro son capaces de movilizar el hierro y otros cationes
micronutrientes a partir de suelos calcáreos (Fig. 15.12). La movilización del
manganeso es mucho mayor que la de otros cationes, probablemente relacionado con
la reducción del manganeso gracias a los ácidos orgánicos en los exudados.
Comparando con plantas suficientes en hierro, los exudados radicales de plantas de
cebada deficientes en hierro tienen una mucha mayor capacidad de movilización de
micronutrientes (Fig. 15.12), lo que para el zinc y el cobre está en un rango similar a
quelantes sintéticos. La mucha mayor concentración de fitosideróforos en el exudado
es responsable del incremento en la movilización de micronutrientes en plantas
deficientes en hierro. De este modo, en especies gramíneas bajo deficiencia de hierro,

Página 595
como un efecto colateral se incrementa la solubilidad y movilidad de otros
micronutrientes en la rizosfera.

Fig. 15.12 Movilización de micronutrientes a partir de un suelo calcáreo (Luvisol, 7% CaCO3) por
exudados radicales de plantas de cebada suficientes (+Fe) y deficientes (-Fe) de hierro. (Treeby et al.
1989.)

15.4.2.5 Ectoenzimas

En la mayoría de suelos agrícolas entre el 30 y 70% del fósforo total del suelo está
presente en la materia orgánica del suelo (fósforo orgánico, Porg). En suelos forestales
la proporción de Porg puede elevarse al 95%. En la rizosfera, parte de este Porg es
movilizado desde, ó incorporado en, esta fracción por los microorganismos
rizosféricos. La hidrólisis del Porg es mediada por la fosfatasa ácida radical, fosfatasa
alcalina ó ácida fungosa, y la fosfatasa alcalina bacteriana. Existe por lo tanto un
notable gradiente en la actividad fosfatasa desde el suelo no rizosférico hacia la
superficie radical como se muestra en la Fig. 15.13 para fosfatasa ácida.

Fig. 15.13 Actividad fosfatasa ácida en la rizosfera de diferentes especies vegetales cultivadas en un
suelo franco limoso. (Tarafdar & Jungk, 1987).

Página 596
 Las fosfatasas son enzimas adaptativas y por consiguiente la actividad fosfatasa
ácida radical se incrementa en respuesta a la deficiencia de fósforo. La fosfatasa ácida
radical determinada in vivo es una ectoenzima secretada, ó liberada por las raíces,
particularmente en las zonas apicales. Las diferencias en actividad fosfatasa ácida
entre las tres especies mostrada en la Fig. 15.13 son por lo tanto no necesariamente
típicas para las tres especies sino que probablemente relacionan las diferencias en el
estado nutricional del fósforo en las plantas. En vista de la alta proporción de Porg en la
solución del suelo no rizosférico (Sección 13.5) y el alto recambio del Porg en los
microorganismos rizosféricos, es evidente la importancia de la alta actividad fosfatasa
ácida radical para la adquisición del fósforo, particularmente cuando se cultivan en
suelos bajos en fósforo. De acuerdo con este sugerido rol, del agotamiento total de
fósforo en la rizosfera (reflejando la toma por las raíces) la proporción explicada por la
fracción Porg fue cerca del 50% ó aún mayor. En la rizosfera del pícea de Noruega (Fig.
15.14) el agotamiento del fósforo estuvo aún confinado a la fracción Porg y
estrechamente correlacionado con la actividad fosfatasa ácida que, en estos sistemas
radicales micorrícicos puede derivar de ambos raíces y hongo. En Pinus rigida la
actividad es mucho superior en raíces no micorrizadas que en raíces colonizadas con
el hongo ECM Pisolithus tinctorius.

Fig. 15.14 Actividad fosfatasa ácida y contenido de fósforo inorgánico (Pi) y orgánico (Porg) en la fracción
extraíble con agua del suelo del rizoplano (RPS), suelo rizosférico (RS), y del suelo no rizosférico (BS) en
una población de pícea de Noruega de 80 años de edad. (Häussling & Marschner, 1989).

Muchas otras enzimas están localizadas en el apoplasto radical,

particularmente en las células epidérmicas de las zonas radicales apicales. Estas
enzimas incluyen las polifenol oxidasas así como aquellas necesarias para la
biosíntesis de la pared celular. Sin embargo, no es claro, su rol en la dinámica de
nutrientes en la rizosfera y en la adquisición de nutrientes minerales.

15.5 Microorganismos rizosféricos no infecciosos

15.5.1 Colonización radical

Ya que las raíces actúan como una fuente de carbono orgánico, la densidad
poblacional de microorganismos, especialmente bacterias, es considerablemente
mayor en la rizosfera que en el suelo no rizosférico. El relativo incremento en el
número de microorganismos es expresado como una relación R/S, siendo R el número
por gramo de suelo rizosférico y S en el suelo no rizosférico. Las relaciones varían
enormemente, entre 5 y 50, dependiendo por ejemplo de la edad vegetal, especie

Página 597
vegetal, y del estado nutricional vegetal. En general, todos los factores endógenos y
exógenos que afectan la rizodeposición y de este modo el abastecimiento de carbono
orgánico tienen un impacto similar en la densidad poblacional en el rizoplano y en la
rizosfera. La colonización radical por microorganismos no infecciosos no está
confinada al rizoplano sino que toma lugar en una variable proporción también en el
apoplasto del cortex (e.g., de A. brasilense, Sección 7.6). Para tales casos algunas
veces se usa el termino “endorizosfera”, pero se considera más apropiado el termino
“endófito bacteriano”.

Por lo general, en plantas cultivadas en suelo entre el 75% y más del 85% del
suministro total de carbono orgánico para la actividad microbiana en la rizosfera está
representado por células y tejidos de muda (Fig. 15.8). A pesar del alto suministro de
compuestos carbono orgánico los microorganismos rizosféricos pueden estar limitados
en nutrientes, particularmente de nitrógeno. Por lo tanto, en no leguminosas
generalmente el número de bacterias rizosféricas se incremento con la fertilización
nitrogenada, como también su actividad y tasa de recambio. La limitación en nitrógeno
es probablemente también una razón principal de la drástica disminución en las tasas
de recambio bacteriano en la rizosfera de colza desde 9.3 h en plantas de 6 días de
edad hasta 160 h en plantas de 26 días de edad.

Para el crecimiento y fisiología de las raíces y las dinámicas de los nutrientes

en la rizosfera no solo es importante el número total de microorganismo rizosféricos
(bacterias, hongos) sino aún más son los tipos (especies, cepas) y sus características
fisiológicas, por ejemplo, productores de fitohormonas, fijadores de N2, patógenos
menores, y antagonistas. Diferentes especies vegetales conllevan una diferente
microflora rizosférica ambos en número y en características fisiológicas. Esto también
es cierto para un especie vegetal dada para diferentes zonas de las raíces, por
ejemplo zonas radicales sheathed y desnudas de especies C4. Dentro de una especie
vegetal dada la cantidad y forma del suministro de fertilización nitrogenada también
alteran la microflora rizosférica. Por ejemplo, como el suministro de nitrógeno se
incremente, se disminuye ambos el número y proporción de bacterias diazotrofas en el
rizoplano de varios pastos, mientras que el número total de bacterias se incrementa.
En trigo, dependiendo de si el nitrógeno es suplido como amonio ó nitrato, hay un
considerable cambio en la proporción de los patógenos (G. graminis) y antagonistas
(Pseudomonas spp.) en la rizosfera.

Como se muestra esquemáticamente en la Fig. 15.15, en raíces de rápido

crecimiento hay usualmente un abrupto gradiente de microorganismos del rizoplano y
de la rizosfera desde las zonas apicales a las basales a lo largo del eje radical. En
maíz, por ejemplo, del área superficial radical total, la superficie bacteriana cubre cerca
del 4% en las zonas apicales, 7% en la zona de pelos radicales, y puede elevarse
hasta 20% en las zonas básales.

Página 598
 Fig. 15.15 Presentación esquemática de la separación espacial de exudados radicales LMW (e.g.,
fitosideróforos, ácidos orgánicos) y actividad microbiana en la rizosfera de plantas cultivadas en suelo.

Este gradiente de poblaciones microbianas a lo largo del eje radical tiene

importantes implicaciones en la eficiencia de los exudados radicales liberados en
respuesta a la deficiencia, por ejemplo, para fitosideróforos bajo deficiencia de hierro
(Fig. 15.15). Además, la liberación de fitosideróforos está confinada a un corto periodo
de 2-8 h que ulteriormente incrementa su efectividad en la adquisición de hierro en la
rizosfera. Todos los factores que favorecen una distribución más uniforme de los
microorganismos rizosféricos a lo largo de las raíces por lo tanto disminuirán la
efectividad de los fitosideróforos liberados por las raíces. El modelo de cálculos de la
efectividad de los exudados radicales en la adquisición de nutrientes tiene que
considerar esta separación espacial de la exudación radical y actividad microbiana.

15.5.2 Rol en la nutrición mineral vegetal

Los microorganismos rizosféricos no infecciosos pueden afectar la nutrición mineral

vegetal a través de su influencia en: (a) el crecimiento, morfología y fisiología de las
raíces; (b) la fisiología y desarrollo vegetal; (c) la disponibilidad de nutrientes; y (d) los
procesos de toma de nutrientes. Los puntos (a) y (b) fueron discutidos en el Capitulo
14, y algunos aspectos de (c) y (d) en las secciones previas de este capitulo. El rol de
las bacterias rizosféricas fijadoras de N2 ha sido discutido extensamente en la Sección
7.5. En la ulterior discusión por lo tanto el principal énfasis estará en la evaluación de
los varios aspectos en la nutrición mineral de plantas cultivadas en suelo.

Se acepta generalmente que los microorganismos rizosféricos pueden influir en

la adquisición del fósforo, potasio, y en algún grado también del nitrógeno del suelo
principalmente vía sus efectos en la morfología y fisiología radical. La relativa
importancia de las bacterias diazotrofas en la nutrición del nitrógeno depende de la
disponibilidad del nitrógeno en los suelos y de la especie vegetal; a alto suministro de
nitrógeno sus efectos en la adquisición de nitrógeno por las raíces son indirectos vía
modificación de su crecimiento radical. Los microorganismos rizosféricos realzan la
tasa de recambio del carbono, nitrógeno y fósforo orgánico, y de este modo el
“reciclaje” de los nutrientes enlazados orgánicamente, pero es difícil esbozar

Página 599
conclusiones firmes sobre los efectos netos en la toma del nitrógeno (e.g., superior
mineralización versus superior desnitrificación). Pueden esperarse efectos benéficos
en la adquisición del fósforo y varios micronutrientes por las plantas a partir de
microorganismos rizosféricos que, por ejemplo, usen los azúcares de los exudados
radicales LMW ó usen las células y tejidos mudados como una fuente de carbono para
la producción de quelantes ú ácidos orgánicos que pueden actuar similar a los
exudados radicales.

Hay extensa literatura de las llamadas bacterias disolventes de fosfato, y ha

habido considerables especulaciones de si tales bacterias pueden permitir un
incrementado uso del fósforo del suelo y de fertilizantes. Aunque tales bacterias son
capaces de disolver fosfatos inorgánicos escasamente solubles (e.g., roca fosfatada),
es cuestionable el si este mecanismo opera a alguna magnitud superior en la rizosfera.
Estas bacterias tienen que competir con otros microorganismos rizosféricos por
carbono orgánico como un sustrato de energía. Para ellas por lo tanto es difícil
establecerse y mantenerse en altas cantidades en la rizosfera. La situación es
diferente, sin embargo, para microorganismos como las micorrizas que reciben
directamente los fotosintatos desde las células radicales (ver Sección 15.7).

Cuando un suministro grande de carbono orgánico a partir de las raíces se

combina con una baja presión parcial de O2 en la rizosfera, la alta actividad microbiana
puede incrementar la disponibilidad de manganeso. En suelos aireados con alto pH tal
incremento debe ser beneficioso para la nutrición del manganeso en plantas, pero en
general se hace crítico en suelos mal aireados, con bajo pH. En suelos sumergidos, se
realza la actividad microbiana en la rizosfera del arroz de aniego, por ejemplo, por la
mayor exudación radical en plantas que sufren de deficiencia de potasio, fósforo ó
calcio, con el correspondiente incremento en el riesgo de toxicidad por hierro
(“bronceado”) en las plantas.

En el caso del manganeso el rol de los microorganismos rizosféricos es

particularmente evidente, y también complejo (Fig. 15.16). La actividad microbiana es
principalmente responsable de la oxidación del Mn2+ en el suelo no rizosférico y suelo
rizosférico, y muchos patógenos del suelo son efectivos oxidantes del manganeso
(Sección 11.4). Los microorganismos rizosféricos no solo inmovilizan (oxidan) sino
también movilizan el manganeso (reducen los óxidos de manganeso), dependiendo de
las condiciones, y esto puede ser favorable ó desfavorable para la nutrición vegetal del
manganeso. Particularmente en suelos calcáreos, en la rizosfera puede ser bastante
alta la movilización de los óxidos de manganeso escasamente solubles siendo el
resultado de ambas la actividad radical y microbiana (Fig. 15.16).

Página 600
 Fig. 15.16 Representación esquemática de varios mecanismos para la movilización e inmovilización del
manganeso en la rizosfera. MO = microorganismos; MnOx = óxidos de Mn(III) + Mn(IV). (Marschner,
1988). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic Publishers.

En suelos aireados los microorganismos rizosféricos pueden movilizar el

manganeso mediante la reducción, favorecida por la excreción radical de protones
(Mecanismo II) ó vía descomposición de células y tejidos mudados (Mecanismo IV).
En contraste, las bacterias oxidantes de manganeso en la rizosfera pueden disminuir
la disponibilidad del manganeso y por lo tanto cualquiera incrementar el riesgo de
deficiencia de manganeso en suelos calcáreos aireados (Mecanismos V y VI), ó
disminuir el riesgo de toxicidad por manganeso en suelos mal aireados, ó sumergidos
(Mecanismo VII).

15.5.3 Exudados radicales como señales y precursores de fitohormonas

Recientemente en las interacciones raíz vegetal-microbio los exudados radicales han

atraído mucho interés no tanto en términos de fuente de carbono sino como “señales”
de reconocimiento, ó como precursores para las producción de fitohormonas (Fig.
15.17). Particularmente para el funcionamiento como señales para los
microorganismos del suelo se requieren de muy bajas concentraciones, y en muchos
casos los componentes activos son flavonoides liberados por las raíces. Como una
señal para la quimiotaxis de rizobios es suficiente una concentración tan baja como 10-
9
м de luteolina, y a una concentración 10-6 м luteolina también estimula la expresión
del gen nod. Otros flavonoides en los exudados radicales de leguminosas pueden
simultáneamente actuar como supresores en ciertos hongos patogénicos. La
quercetina también actúa como una señal para la germinación de esporas y el
crecimiento de hongos micorrícicos VA, aunque para el crecimiento hifal las elevadas
concentraciones de CO2 en la rizosfera son obviamente de mucha mayor importancia.
Los exudados radicales de Pinus sylvestris realzan el crecimiento de hongos
ectomicorrizas, y se ha identificado en los exudados uno de los compuestos que
estimulan el crecimiento como el ácido palmítico.

Página 601
 Fig. 15.17 Posible rol de ciertos exudados radicales de bajo peso molecular como “señales” ó como
fuentes (precursores) en la producción de fitohormonas por microorganismos (MO) en la rizosfera.

Los exudados radicales específicos, sin embargo, no solo actúan como una señal
para el establecimiento de las interacciones simbióticas sino también para el de
plantas parasitas de flor (Fig. 15.17). En los exudados radicales de Sorghum bicolor
una hidroquinona (sorgolactona) estimula fuertemente la germinación de Striga
asiatica, y de este modo la formación de la interacción parasita.

Las células y el mucílago de la caliptra también parecen jugar un rol en el

establecimiento de interacciones específicas raíz vegetal-microbio. El mucílago de la
caliptra del maíz tiene una fuerte acción quimotáctica en las cepas de Azospirillum
lipoferum aislado a partir del rizoplano del maíz pero no en cepas aisladas a partir del
rizoplano del arroz. Durante la penetración radical en el suelo, las células de la
caliptra desprendidas vienen a contactar con las zonas radicales más basales, y las
células de la caliptra parecen llevar rasgos específicos del hospedero hacia la rizosfera
para el establecimiento de una característica flora bacteriana rizosférica, y para la
supresión de ciertos patógenos del suelo. En Eucalyptus las células de la caliptra son
fuertemente quimotácticas con el hongo ectomicorrícico Pisolithus tinctorius.

Un número relativamente grande de típicas bacterias rizosféricas son efectivas

productoras de fitohormonas como el IAA y la CYT. En concordancia con esto, en
maíz cultivado en campo las concentraciones de IAA, CYT, y ABA, fueron varias veces
mayores en la rizosfera comparando con el suelo no rizosférico, y las concentraciones
en la rizosfera eran lo suficientemente altas para producir efectos morfogenéticos en
las raíces. Son de clave importancia ciertos compuestos en los exudados radicales
como fuente para la producción de fitohormonas en la rizosfera (Fig. 15.17). Los
ejemplos son el realce de la producción de CYT y IAA en Azotobacter chroococcum
suplido cualquiera con exudados radicales del maíz ó con adenina. La producción de
etileno (C2H4) por los microorganismos rizosféricos, cualquiera hongos como
Acremonium falciforme ó muchos otros hongos y bacterias del suelo, puede ser
fuertemente realzada por el suministro de L-metionina como precursor. Estos varios
precursores para la producción de fitohormonas son componentes de los exudados
radicales ó de lisatos a partir de tejidos radicales en descomposición. Algunos de estos
microorganismos también incrementan la producción de fitohormonas cuando son
suplidos con ácidos orgánicos y azúcares.

Página 602
 En vista de estos efectos específicos de ciertos compuestos en los exudados
radicales es evidente que la evaluación de la importancia de los exudados radicales en
términos de cantidad, ó proporción de fotosintatos netos, es totalmente inadecuada
particularmente con respecto a su impacto general en la nutrición mineral vegetal.

15.6 Micorrizas

15.6.1 General

Las micorrizas son las asociaciones más difundidas entre microorganismos y plantas
superiores. Las raíces de la mayoría de plantas cultivadas en el suelo son usualmente
micorrizadas En una base global las micorrizas se presentan en un 83% en
dicotiledóneas y 79% en monocotiledóneas, y todas las gimnospermas son
micorrizadas. Las plantas no micorrizadas se presentan en hábitats donde los suelos
son cualquiera muy secos ó salinos, ó inundados (sumergidos), severamente
perturbados (e.g., actividades de minado), ó donde la fertilidad del suelo es
extremadamente alta ó extremadamente baja. Las micorrizas están ausentes bajo
todas las condiciones ambientales en las Crucíferas y Quenopodiáceas, y también son
bastante raras ó ausentes en muchos miembros de las Proteáceas ú otras típicas
especies vegetales que formen raíces en cluster.

Por lo general el hongo es fuertemente ó completamente dependiente de la

planta superior, mientras que la planta puede ó no se beneficiada. Solo en algunos
casos (orquídeas) las micorrizas son esenciales. Las asociaciones micorrícicas son
por lo tanto cualquiera mutualísticas, neutrales, ó parasíticas, dependiendo de las
circunstancias. Por lo general domina el mutualismo y por lo tanto en la literatura el
término simbiosis micorrícica es usado frecuentemente. Sin embargo, en este texto se
prefiere el termino asociación por dos razones: no son raras las relaciones neutras ó
parasíticas entre el hongo y la planta hospedera, y en contraste, por ejemplo, con la
simbiosis Rhizobium en leguminosas, en las asociaciones micorrícicas la planta
hospedera puede solamente regular a una muy limitada extensión el grado de
infección radical, crecimiento y competencia por carbohidratos por el hongo. Para una
revisión comprensiva el lector puede acudir a Alexander (1989), Brundrett (1991),
Fitter (1991a), y Read (1991).

15.6.2 Grupos, morfología y estructura de las micorrizas

Hay dos grandes grupos de micorrizas de acuerdo a como el micelio fungoso se

relaciona con la estructura radical, las endomicorrizas y las ectomicorrizas (Fig. 15.18).
Endomicorrizas. El hongo vive dentro de las células corticales y también crece
intercelularmente. Hay varios tipos distintos de endomicorrizas, las mejor conocidas
son las micorrizas vesiculo-arbusculares (VAM), las ericoides, y las micorrizas
orquidáceas.

Página 603
 Fig. 15.18 Presentación esquemática de las principales características estructurales
de las micorrizas vesiculo-arbusculares (VA) (izquierda) y de ectomicorrizas (EC)
(derecha). RM, rizomorfos.

Las VAM son por mucho las más abundantes de las endo- y ectomicorrizas. La
VAM está caracterizada por la formación de estructuras de haustorios ramificados
(arbúsculos) dentro de las células corticales y por un micelio que bien se extiende en
el suelo circundante (hifas externas, micelio extraradical; Fig. 15.19). Los arbúsculos
tiene corta vida, cerca de 10-12 días, y son los principales sitios de intercambio de
solutos dentro del hospedero. Los hongos VAM pertenecen principalmente a cuatro
géneros, Acaulaspora, Gigaspora, Glomus, y Sclerocystis. Se cree que Glomus es el
género más abundante de los hongos del suelo. Muchos, pero no todos los hongos
endomicorrícicos forman vesículas como órganos de almacenamiento ricos en lípidos
(Fig. 15.18). Por lo tanto, en la literatura reciente en vez del término VAM también es
usado el término AM (micorriza arbuscular) para las endomicorrizas.

Fig. 15.19 Sistemas radicales micorrizados. Superior: Raíz de papa cultivada en suelo
con hifas extramatriciales del hongo VAM Glomus mosseae. Inferior: Pequeñas raíces
ectomicorrizadas del pícea de Noruega cultivado en suelo. (Cortesía de G. Hahn)

Página 604
 Las micorrizas ericoides se presentan en Ericales, cualquiera como el tipo
endomicorrícico, ó como el tipo ectendomicorrícico. El tipo endomicorrícico está
caracterizado por espirales de hifas dentro de las células rizodérmicas (epidérmicas)
infectadas. Cada célula es infectada solamente a través de la pared celular exterior, y
las hifas individuales se extienden hacia el suelo como en el caso de las VAM. En el
tipo ectendomicorrícico una delgada capa de hifas externas puede también rodear a la
raíz.

Las ectomicorrizas se presentan principalmente en raíces de plantas leñosas y

solo ocasionalmente en plantas herbáceas y gramíneas perennes. Las ectomicorrizas
(ECM) son caracterizadas por dos características principales (Fig. 15.18), un manto
entretejido de hifas alrededor de la superficie radical (cubierta hifal, ó manto) e hifas
que penetran el espacio radical intercelular del cortex formando una red de micelio
fungoso, la red de Hartig, la cual envuelve las células corticales más ó menos
totalmente e incrementa el área superficial en la interfase hongo-raíz similarmente al
caso de las células de transferencia en plantas superiores. La mayoría de hongos
ECM son Basidiomicetos, pero relativamente muchos son Ascomicetos. En la mayoría
de tipos ECM se producen hebras hifales ó rizomorfos que bien se extienden en el
suelo circundante (Fig. 15.18). Los rizomorfos son órganos multihifales diferenciados
con un diámetro de hasta 200 µm, y son importantes para el transporte de solutos en
grandes distancias, mientras que el intercambio de solutos entre el hospedero y el
hongo se lleva a cabo en la red de Hartig. Las ECM formadoras de manto pueden
encerrar totalmente a pequeñas raíces micorrizadas (Fig. 15.19). Durante el rebrote de
las raíces (e.g., en primavera) ambos la raíz hospedera y el tejido fungoso pueden
crecer juntos lentamente, ó con un crecimiento más rápido de la raíz el ápice se abre
paso a través del manto hifal.

Las ectomicorrizas son las más comunes en el hemisferio septentrional,

especialmente en Pinaceae, Betulaceae, Fagaceae y Salicaceae. Sin embargo, las
ECM pueden también presentarse en algunos bosques tropicales y subtropicales.

En muchas especies de árboles forestales se presentan simultáneamente

ambas VAM y ECM, por ejemplo, en Salix y Populus ó Eucalyptus, y la proporción de
ambos tipos parece depender de factores exógenos como el contenido de agua del
suelo y la aireación, y de factores endógenos como la edad del árbol. A una escala
global, la ECM es más abundante en bosques boreales y templados con un claro
horizonte de humus superficial, y en ecosistemas limitados en nitrógeno, mientras que
la VAM es más abundante en climas más calidos con suelos más secos, en praderas y
en bosques caducifolios con alto recambio de material orgánico, y donde está limitado
el suministro de fósforo. La VAM es usualmente la única forma de micorrizas en
plantas de cultivo y praderas y en árboles frutales.

Además de las diferencias en la distribución, morfología y estructura (Fig.

15.18) hay otra principal diferente entre la ECM y la VAM. Mientras que la mayoría de
hongos ECM pueden cultivarse en cultivo puro (in vitro) esto no es posible para
hongos VAM. Por lo tanto, el conocimiento de la fisiología de los hongos VAM está
basado en los estudios de las estructuras del hongo y de las funciones fungosas
asociado con las raíces hospederas.

Página 605
15.6.3 Infección radical, demanda de fotosintatos, y crecimiento de la planta
hospedera

15.6.3.1 Infección radical

La infección radical con micorrizas es iniciada cualquiera a partir de propágulos del

suelo (esporas, residuos radicales) ó a partir de raíces vecinas de la misma ó de
diferentes plantas y especies vegetales. La infección se realza por una preexistente
red en el suelo, y por lo tanto las perturbaciones severas en el suelo (e.g., una tala
intensa ó un riguroso mezclado del suelo) así como la labranza comparando con la no
labranza, deprimen ó retrasan severamente la infección micorrícica.

Los exudados radicales de las plantas hospederas tienen una fuerte acción
quimotáctica en los hongos ECM y VAM, y la efectividad de los flavonoides
responsables en estos exudados radicales (Sección 15.5.3) es muy realzada por las
elevadas concentraciones de CO2. Las bacterias rizosféricas no infecciosas pueden
realzar ó suprimir la infección micorrícica. Se ha obtenido notable estimulación de la
infección por VAM mediante la inoculación con Azospirillum y en el caso del hongo
ECM Laccaria laccata con las llamadas “bacterias ayudantes de la micorrización”.

En plantas no hospederas de la VAM , por ejemplo los miembros de las

Quenopodiáceas y Crucíferas, la incompatibilidad puede estar causada por la
composición de los exudados radicales, toxinas, ó por realzadas reacciones de
defensa del hospedero contra la infección, como en la respuesta a patógenos.
También en especies vegetales hospederas como el trébol rojo, son inducidas dos
isoenzimas SOD por las infecciones VAM, presumiblemente como una respuesta a la
infección y niveles elevados de O Pueden estar involucrados los diferentes niveles
de respuestas de la planta hospedera en las grandes diferencias varietales en la
infección radical con VAM que se han encontrado en trigo y caupí variando entre cero
y 18-30%. Hay algunas sospechas de que la selección de genotipos con alta
resistencia a patógenos radicales puede también involucrar el riesgo de una
simultánea selección contra la alta infección con VAM.

El suministro de nutrientes minerales puede realzar ó suprimir la infección y

colonización radical con micorrizas. Se ha conseguido un notable realce de la infección
radical en plántulas de Pinus echinata Mill. con el hongo ECM Pisolithus tinctorius
mediante el suministro de boro a un nivel que excedió marcadamente la demanda de
la planta hospedera, probablemente por la supresión de la reacción respuesta de la
planta hospedera contra la invasión fungosa. A niveles extremadamente bajos de
fósforo en el suelo las infecciones radicales son bajas con hongos VAM así como con
hongos ECM (ver abajo), ya que el fósforo puede limitar el crecimiento del hongo en si
mismo. Con un creciente suministro el crecimiento radical y la proporción de longitud
radical infectada se incrementan hasta que se alcanza un suministro óptimo de fósforo
y más allá de este nivel se deprime la tasa de infección a un grado variante,
dependiendo de la especie VAM ó de la especie ECM y también de la especie
hospedera. A alto suministro de fósforo pueden estar ó no correlacionados la
disminución en la longitud radical infectada y en los carbohidratos solubles en las
raíces. Las relaciones negativas entre la infección radical y el suministro de fósforo son
probablemente más finamente reguladas por la planta hospedera como se indicó, por
ejemplo, por un incremento de los puntos necróticos de infección radical ó por una
drástica disminución de la quimiotaxis de los exudados radicales en el crecimiento hifal
en plantas cultivadas con alto suministro de fósforo.

Página 606
 El alto suministro de nitrógeno también deprime la infección VAM y ECM,
particularmente en combinación con altos niveles de fósforo y cuando el nitrógeno es
suplido como amonio. En ECM particularmente la masa del micelio disminuye a alto
suministro de nitrógeno. La disminución en el porcentaje de raíz infectada (VAM) ó en
la proporción de puntas radicales ECM a alto suministro de fósforo ó nitrógeno es, sin
embargo, no necesariamente una expresión de un mecanismo de regulación
específico sino es frecuentemente el resultado de un realzado crecimiento radical
mientras que el del hongo asociado se rezaga. La longitud total de raíz infectada con
VAM ó el número de puntas radicales con ECM son frecuentemente un parámetro
apropiado, pero para la evaluación de su efectividad en la adquisición de nutrientes, la
cuantificación del micelio extraradical sería el parámetro más importante (ver abajo).

15.6.3.2 Demanda de fotosintatos

En raíces micorrizadas una proporción considerable de los fotosintatos netos

asignados a las raíces es requerida para el crecimiento y mantenimiento del hongo. En
plantas VAM la respiración “radical” puede ser 20-30% mayor que en plantas no
micorrizadas, y el 87% de la mayor respiración puede atribuírsele al hongo. En pepino,
de los fotosintatos netos 20% fueron asignados hacia lo subterráneo en plantas no
micorrizadas y 43% en plantas VAM, y cerca de la mitad de esto fue respirado. En
plantas altamente infectadas la biomasa fungosa VAM puede alcanzar el 20% de la
biomasa radical, puede asumirse típicamente un 10%.

Estos costos en términos de fotosintatos no son relevantes en plantas con

limitación por demanda, por ejemplo, cuando la capacidad de la fuente excede la
demanda en plantas no micorrizadas, y las plantas micorrizadas pueden compensar la
mayor demanda mediante un incremento en la tasa de fotosíntesis por unidad de área
foliar. Las realzadas tasas de fotosíntesis en las plantas micorrizadas son por lo tanto
frecuentemente una expresión de una mayor actividad demanda y no de un efecto
estimulante específico por la asociación micorrícica. Los costos de los fotosintatos
también tienen que ser comparados con los beneficios como la realzada toma de
nutrientes como fósforo cuando este limita la fotosíntesis y el crecimiento en plantas
no micorrizadas. Sin embargo, a pesar de su efecto beneficioso sobre el crecimiento
general vegetal, por lo general en plantas hospederas micorrizadas el crecimiento
radical (peso seco) es menos realzado ó aún es deprimido comparando con el
crecimiento caulinar y la relación peso seco raíz/vástago se disminuye de un modo
típico (Sección 15.6.3.3).

En general, en las asociaciones ECM la proporción del fotosintato asignado al

hongo es considerablemente mayor que en las asociaciones VAM. Esto es cierto en
particular para hongos ECM con un prolongado micelio extramatricial (Fig. 15.20). Un
extendido micelio extramatricial es favorable para la adquisición de nutrientes pero
también tiene una superior demanda por fotosintatos. En estudios con diferentes
hongos ECM sobre su efecto en el crecimiento de plántulas de Pinus sylvestris
cultivadas en un sustrato pobre en nutrientes se encontró una estrecha correlación
negativa entre la biomasa fungosa y el crecimiento de la planta hospedera, lo que fue
atribuido a ambos la mayor demanda de energía y también la mayor incorporación de
nitrógeno hacia las estructuras fungosas y la correspondiente limitación por nitrógeno
en la planta hospedera.

Página 607
Fig. 15.20 Presentación esquemática de los efectos de la colonización micorrícica en la morfología radical
y en la distribución de los microorganismos rizosféricos no infecciosos.

En ecosistemas abeto de Douglas ECM cerca del 60-70% de los fotosintatos

netos son asignados hacia abajo del suelo para el crecimiento de las raíz, micorrizas, y
respiración. Ya que en poblaciones forestales usualmente después de 15-20 años la
biomasa de raíces finas permanece igual, y el incremento en biomasa bruta radical es
relativamente pequeño, una alta proporción de los fotosintatos netos en poblaciones
forestales es asignada a estructuras micorrícicas y a su recambio. Los estimados en
proporciones del flujo de carbono hacia ECM en poblaciones forestales varían entre 5
y 30% de los fotosintatos netos. De este modo el hongo ECM juega un rol importante
en la importación del carbono hacia el suelo vía el micelio extramatricial,
particularmente en vista de la alta tasa de recambio del carbono fungoso que es cerca
de cinco veces mayor que la de los residuos vegetales.

La mayor entrada al suelo de carbono orgánico en plantas micorrizadas

también tiene importantes consecuencias en el número, actividad y distribución de los
microorganismos del suelo (Fig. 15.20). Más probablemente como un resultado del
mayor agotamiento del carbono, se disminuye el número de bacterias en la rizosfera
de las plantas VAM, mientras que su número y particularmente su actividad se
incrementan a mayor distancia del rizoplano donde más carbono es proporcionado por
el micelio extraradical, especialmente en plantas ECM. De este modo, en plantas
micorrizadas se altera la interfase raíz-suelo y se forma una adicional ó nueva
“micorizosfera”. Como la mayoría de plantas cultivadas en el suelo están micorrizadas,
este micorizosfera quizá sea lo común, no la excepción, y alrededor de las hifas y
micelio externo se forma una nueva interfase con el suelo, la “hifosfera”. El micelio
externo puede no solo alterar la actividad microbiana del suelo sino también
proporcionar un sustrato para la fauna del suelo como para los colémbolos
apacentadores de hifas micorrícicas. También la estructura del suelo puede ser
cambiada por las hifas extraradicales VAM al ligar microagregados en
macroagregados estables, vía intermallado por las hifas ó producción de polisacáridos
extracelulares.

La colonización micorrícica no solo altera la cantidad de microorganismos

rizosféricos (Fig. 15.20) sino también su composición. En vista del rol de los
microorganismos rizosféricos en la morfología y actividad radical (Sección 14.5) esta
alteración tiene implicaciones en la adquisición de nutrientes minerales y en el

Página 608
crecimiento radical y también caulinar. Pero no es solo la colonización micorrícica por
si misma lo que es importante sino también la especie micorrícica que altera
diferentemente la microflora rizosférica (Tabla 15.13). Dependiendo de la especie VAM
serán afectados a un diferente grado el número total de bacterias, bacterias
diazotrofas, y actinomicetos. Los bajos números de bacterias rizosféricas en las
plantas no micorrizadas son causados por la limitación en fósforo y el
correspondientemente pobre crecimiento vegetal.

Tabla 15.13

Efectos de las diferentes especies VAM en bacterias y

actinomicetos en el suelo rizosférico de Panicum maximum a
Poblaciones rizosféricas (cfu g-1 suelo) b
Bacteria Fijadoras de Actinomicetos
N2
(x106) (x104)
5
Tratamiento (x10 )
Control (-VAM) 14.7 12.4 13.4

Glomus 41.9 42.0 26.1

fasciculatum
34.0 87.9 17.6
Gigaspora
margarita 8.1 10.6 28.6

Acaulospora
laevis
a
En base a Cecilia & Bagyaraj (1987)

b
cfu. unidades formadoras de colonia.

15.6.3.3 Crecimiento radical y caulinar de la planta hospedera

La colonización micorrícica afecta de modo diferente el crecimiento radical y

caulinar. En un sustrato pobre en nutrientes el micelio externo añade área superficial y
comparando con plantas no micorrizadas, las plantas micorrizadas tienen más acceso
a nutrientes limitantes del crecimiento, por ejemplo fósforo y nitrógeno (Fig. 15.20).
Como una típica respuesta al mayor suministro de nutrientes, el crecimiento caulinar
es más realzado que el crecimiento radical conduciendo a una disminución en la
relación peso seco raíz/vástago (Sección 14.7). A un estado nutricional dado en la
planta hospedera, en plantas micorrizadas este cambio es más pronunciado ya que el
hongo compite con las raíces por los fotosintatos. Este cambio es particularmente
notable en leguminosas noduladas ya que el hongo VAM puede representar una
demanda adicional de fotosintatos como los rizobios en nódulos funcionales.

Si las micorrizas son cualquiera inefectivas en la distribución de los nutrientes,

ó los nutrientes no son factores limitantes del crecimiento en plantas no micorrizadas –

Página 609
y están ausentes otros efectos benéficos de las micorrizas (Sección 15.10)- la
micorrización deprime el crecimiento radical principalmente por la competición en
demanda. Las condiciones ambientales desfavorables como el sombreo y la
defoliación también deprimen el crecimiento micorrícico, pero a un menor grado que el
de la raíz hospedera y, en leguminosas noduladas, que el peso del nódulo. El hongo
micorrícico permanece como una fuerte demanda de fotosintatos independiente de su
contribución al crecimiento de la planta hospedera. En la mayoría de casos hay por lo
tanto un nivel óptimo de colonización radical micorrícica encima del cual las plantas no
reciben beneficio por el hongo y pueden aún ser considerablemente deprimidas en el
crecimiento por ambos VAM y ECM. Estas relaciones entre el crecimiento radical y
caulinar al afectarse por la micorrización y el suministro de fósforo son resumidas
esquemáticamente en la Fig. 15.21. En principio, la depresión del crecimiento puede
predecirse cuando la colonización radical permanece alta a alto suministro de fósforo y
hay una limitada capacidad fotosintética fuente para compensar los costos extra de la
micorrización.

Fig. 15.21 Presentación esquemática de los efectos del nivel de fósforo en el suelo y de la colonización
radical con hongos VAM en el crecimiento radical y caulinar.

También están probablemente involucrados otros factores aparte de la

competencia por fotosintatos en el deterioro del crecimiento radical en plantas
micorrizadas. En plantas ECM más probablemente están involucrados efectos
hormonales, por ejemplo, la inhibición del crecimiento por elongación de las pequeñas
raíces laterales mediante la producción de IAA en el hongo invasor (Sección 15.10.1).
En plantas VAM, por ejemplo, en Allium porum la infección con Glomus mosseae
disminuyó la longitud radical total pero simultáneamente incrementó la ramificación y el
número de raíces laterales por unidad de longitud radical, ó por planta. Sin embargo,
las raíces recién formadas eran más cortas y la actividad de sus meristemos apicales
declinó rápidamente, lo que puede explicar la mayor tasa de ramificación en los
sistemas radicales micorrizados. Las altas tasas de descarga desde el floema de
fotosintatos y IAA en los sitios demanda de colonización VAM en las zonas radicales
basales pueden explicar adecuadamente tales cambios en el patrón de enraizado tal
como es conocido con un suministro localizado de fósforo en sistemas radicales no
micorrizados (Sección 14.4.1). En vista del rol en la ramificación radical y en el número

Página 610
y actividad de los meristemos apicales, se esperan efectos de la colonización VAM en
el equilibrio de las fitohormonas (Sección 15.10.1).

La disminución en la superficie radical y en la actividad radical así como en la

relación peso seco raíz/vástago son, sin embargo, no necesariamente perjudiciales
para el crecimiento caulinar y rendimiento vegetal siempre y cuando el micelio externo
del hongo micorrícico puede compensar completamente las funciones de la raíz en la
toma de nutrientes y agua.

15.7 Rol de las micorrizas en la nutrición mineral de sus plantas hospederas

15.7.1 Micorrizas vesiculo-arbusculares

El más notorio efecto de realce del crecimiento por VAM se presenta por el mejorado
suministro de nutrientes minerales de baja movilidad en la solución del suelo,
predominantemente fósforo. Las hifas externas pueden absorber y translocar el fósforo
hacia el huésped desde el suelo exterior hacia la zona de agotamiento radical de
raíces no micorrizadas. En vista de la importancia clave, por ejemplo de la longitud de
los pelos radicales en la zona de agotamiento de fósforo y en la adquisición del fósforo
(Sección 13.2) se espera tal efecto realzante por la VAM. Por lo general en plantas
micorrizadas la tasa de toma de fósforo por unidad de longitud radical es 2-3 mayor
que en plantas no micorrizadas.

Una ejemplo de la diferente extensión de las zonas de agotamiento del fósforo

en raíces micorrizadas y no micorrizadas se muestra en la Fig. 15.22. Mediante la
restricción de la extensión de la raíz hospedera por una red, y de la extensión hifal por
una membrana, puede medirse la zona de agotamiento del fósforo en la interfase raíz-
suelo, en el compartimiento hifal, y en la interfase hifa-suelo. En plantas no
micorrizadas la zona de agotamiento se extendió no más de 1 cm . desde el rizoplano
pero en plantas micorrizadas el fósforo se agotó uniformemente en el compartimiento
hifal ( 2 cm . desde el rizoplano). En la interfase hifa-suelo se formó una nueva zona
de agotamiento, extendiéndose varios milímetros en el suelo no rizosférico. Del fósforo
total las hifas contribuyeron entre 70 y 80% a las plantas micorrizadas. En trébol
blanco micorrizado con grandes compartimientos hifales el fósforo se agotó
uniformemente en más de 11 cm . desde el rizoplano.

Fig. 15.22 Perfil de agotamiento del fósforo extractable con agua en el compartimiento radical (R), hifal
(H), y del suelo no rizosférico en plantas de trébol blanco no micorrizadas (-VAM) y micorrizadas (Glomus
mosseae, +VAM) cultivadas en un Luvisol (Li et al., 1991c.)

Página 611
 En plantas VAM la toma del fósforo es normalmente a partir del mismo pool lábil del
cual las raíces y de este modo, también las plantas no micorrizadas toman el fósforo, y
el mayor beneficio para la planta hospedera se consigue con el suministro de fuentes
de fósforo poco solubles, por ejemplo, el fosfato de hierro cristalino ó fuentes de
fosfato orgánico escasamente solubles como el RNA ó el fitato. En suelos calcáreos
las mayores tasas de respiración (producción de CO2) de las raíces micorrizadas
comparando con las no micorrizadas incrementan la solubilidad de fosfatos de calcio
escasamente solubles y pueden por lo tanto también incrementar la efectividad en la
adquisición del fósforo.

La alta efectividad de las hifas VAM en la toma del fósforo no solo es causada
por su pequeño diámetro y gran área superficial, sino también por la acumulación de
polifosfatos (poli-P) en sus vacuolas donde prestan funciones de almacenamiento y en
términos de energía como un alternativo al ATP. Los polifosfatos también están
presumiblemente involucrados en el transporte de fosfatos por las hifas hacia la raíz
infectada donde son hidrolizados en los arbúsculos y más probablemente
transportados como fosfato inorgánico (Pi) a través de la membrana plasmática de la
célula radical hospedera. El transporte de solutos en las hifas es bidireccional,
carbohidratos versus fosfatos y otros elementos minerales, y la corriente plasmática es
probablemente la fuerza conductora para este transporte, aunque en ectomicorrizas
pueden también estar involucrados otros mecanismos (Sección 15.7.2).

La efectividad de los hongos VAM en proporcionar fósforo a plantas

hospederas depende mucho de la especie de VAM (Tabla 15.14). Comparando con
Gl. macrocarpum, la colonización radical de las otras dos especies no solo fue inferior
sino que ellas no proporcionaron nada ó solo pequeñas cantidades de fósforo a la
planta hospedera. Esta pobre efectividad no puede ser explicada apropiadamente por
la menor colonización radical pero puede estar relacionada con el pobre desarrollo y
actividad de las hifas externas, las bajas tasas de transporte hifal, y el pobre
intercambio de solutos en la interfase arbúsculo-célula radical hospedera. Pueden aun
presentarse diferencias comparables en la efectividad entre ecotipos de la misma
especie VAM Glomus mosseae, por ejemplo. Estos ejemplos demuestran que el
porcentaje de colonización radical sólo es un mal parámetro para la efectividad de las
VAM en términos de adquisición del fósforo, también para otros nutrientes minerales.

Tabla 15.14

Efectos de las diferentes especies VAM (Glomus sp.) en la colonización radical, peso seco y toma
del fósforo en Sorghum bicolor cultivado por 48 días a 25ºC a
Colonización radical Peso seco (g. por planta)
Longitud
Contenido
(m. por de P (mg
Especie VAM Porcentaje planta) Caulinar Radical por planta)
Control (-VAM)
0 0 0.46 0.25 0.29
Gl.
macrocarpum 58 189.5 5.27 5.77 5.86

Gl. intraradices 27 7.1 0.45 0.32 0.30

Gl. fasciculatum 18 19.2 1.10 0.87 0.74

a
En base a Raju et al. (1990).

Página 612
 El diámetro externo de las hifas externas VAM está en el rango de 1-12 µm, y
existen grandes diferencias entre las especies VAM. También la longitud total de las
hifas externas, que puede estar en el rango de 1- 10 m cm-1 longitud raíz infectada,
difiere mucho entre especie VAM así como la distribución de las hifas en el suelo y su
tasa de toma del fósforo por unidad de longitud hifal. Solo es activa una proporción de
las hifas externas, y esta proporción frecuentemente se declina con la distancia desde
la superficie radical.

Similarmente a las raíces hospederas las hifas externas de los hongos VAM
también poseen actividad fosfatasa ácida (Fig. 15.23) y, de este modo, también tienen
acceso al fósforo enlazado orgánicamente en su “hifosfera”.

Fig. 15.23 Actividad fosfatasa ácida en rizosfera de plantas de trigo micorrizadas y no micorrizadas.
(Tarafdar & Marschner, 1994.)

En plantas VAM la toma y los contenidos de zinc y cobre son también

usualmente claramente mayores que en plantas no micorrizadas. La capacidad de las
hifas externas para la entrega del cobre y del zinc es alta y puede explicar cerca del
50-60% de la toma total en trébol blanco y 25% en maíz (Fig. 15.24). Al variar el
suministro de fósforo en el compartimiento hifal la relación molar del transporte P/Cu
en la hifa puede variar en un factor cercano a 25, indicando que la toma hifal y/ó el
transporte de ambos nutrientes minerales son regulados de manera separada.

Página 613
 Fig. 15.24 Contribución de hifas extraradicales (Glomus mosseae) a la toma de fósforo, zinc y cobre en
plantas de trébol blanco y maíz cultivadas en un Luvisol en cajas dividas en compartimientos. (Datos
compilados de Kothart et al., 1991b y Li et al., 1991b).

De acuerdo con la alta capacidad de entrega hifal de zinc y cobre, por lo

general en plantas VAM los contenidos caulinares no solo del fósforo sino también del
zinc y del cobre son mayores comparando con las plantas no micorrizadas (Tabla
15.15). El creciente fósforo en el suelo está asociado con una disminución en la
colonización VAM en las raíces, ó en la longitud y actividad hifal, y es usualmente
compensado con la mayor toma del fósforo por la raíz. Esto no es necesariamente
para el zinc y el cobre en suelos con bajos contenidos de estos micronutrientes:
Consecuentemente, están los efectos depresivos de la aplicación de fertilizantes
fosforados en el contenido vegetal de zinc y cobre, que son frecuentemente reportados
en la literatura y que por mucho exceden los “efectos por dilución” por crecimiento
indicando la importancia de la VAM en la adquisición del zinc y del cobre desde estos
suelos (Tabla 15.15).

Tabla 15.15

Efecto del creciente suministro de fertilizante fosforado en el crecimiento caulinar y

en los contenidos caulinares de nutrientes minerales en soya no micorrizada (NM) y
micorrizada (M; Glomus fasciculatum) a
Peso seco Contenidos por g. materia seca caulinar
Suministro caulinar
de P
(g. por
(mg kg-1 planta) P (mg) Cu (µg) Zn (µg) Mn (µg)
suelo) NM NM NM M NM M NM M NM M
0 1.25 2.80 0.61 1.73 3.3 10.3 21 44 366 111

60 1.61 3.21 0.75 2.09 3.7 7.9 27 35 513 109

150 1.85 3.42 0.81 2.08 2.9 6.3 30 36 412 115

270 2.78 3.83 1.40 1.79 3.5 4.6 29 33 556 123

a
En base a Lambert & Weidensaul (1991).

Página 614
 En contraste al zinc y al cobre los contenidos caulinares de manganeso son
frecuentemente mucho menores en plantas VAM (Tabla 15.15). En trébol rojo hay una
notable correlación negativa entre el porcentaje de colonización radical con VAM y el
contenido radical y caulinar de manganeso.

La disminución en la toma de manganeso en plantas micorrizadas no solo

sugiere una falta de toma y transporte sustancial del manganeso en hifas externas
sino un efecto adicional de la VAM sobre la adquisición radical del manganeso. Es
improbable, sin embargo, un efecto inhibidor directo, la disminución en los contenidos
de manganeso es muy probablemente causada por cambios inducidos por la VAM en
los microorganismos rizosféricos en general y una disminución en la población de
reductores del manganeso en particular. Estas relaciones son mostradas
esquemáticamente en la Fig. 15.25. En plantas de maíz VAM no solo los contenidos
de manganeso caulinar y radical fueron menores comparando con plantas no
micorrizadas sino también el número de bacterias reductoras de manganeso y la
cantidad de manganeso intercambiable (Mn2+) en el suelo rizosférico. En trébol rojo,
los menores contenidos caulinares y radicales de manganeso en plantas micorrizadas
estuvieron relacionados con los mayores números bacterias oxidantes del manganeso
lo que pudo causar una depresión similar en la disponibilidad del manganeso
rizosférico como con la disminución de bacterias reductoras de manganeso.

Fig. 15.25 Presentación esquemática de componentes de la dinámica de nutrientes en y su adquisición

desde la “hifosfera” de raíces endo- (VA-) micorrizadas y de componentes adicionales encontrados en
raíces ectomicorrizadas. (Marschner & Deññ, 1994). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic
Publishers.

No se conoce mucho acerca del rol de la VAM sobre la toma de potasio,

magnesio y azufre (Fig. 15.25). En Agropyron repens cerca del 10% del potasio total
en las plantas micorrizadas era atribuido a la toma y entrega hifal. Aunque se ha
demostrado transporte hifal para azufre y calcio usando radioisótopos, las cantidades
transportadas son probablemente muy pequeñas, por lo menos para calcio como se
indicó por los frecuentemente reportados menores contenidos caulinares de calcio de
las plantas micorrizadas. Los menores contenidos de calcio en las plantas
micorrizadas están probablemente relacionados con los cambios en la morfología y
diferenciación radical, por ejemplo la realzada lignificación y suberificación de la
endodermis con la infección VAM. De acuerdo con esto en plantas micorrizadas de
maíz los contenidos caulinares de silicio fue también inferior contra plantas no
micorrizadas.

Página 615
 Comparando con el fósforo, hay poca información acerca del rol de la VAM en
la adquisición del nitrógeno –por lo menos en no leguminosas- aunque ambos
ecosistemas naturales y agrícolas están frecuentemente limitados en nitrógeno, más
que por fósforo. En apio cerca del 20% de la toma de nitrógeno total fue atribuible a la
toma y entrega hifal a la planta hospedera, y en Agropyron repens esta proporción fue
de cerca del 31%. Son muy probables altas tasas de transporte de nitrógeno reducido
en las hifas en la forma de arginina y glutamina junto con los polifosfatos. Pero aún a
una capacidad similar de toma y entrega –en una base molar- del fósforo, nitrógeno y
potasio por las hifas, debido a la mucha mayor demanda total por la planta hospedera,
la proporción del potasio y nitrógeno contribuidos por las hifas externas debe
permanecer relativamente baja comparando con el fósforo.

Un gran problema en la evaluación y cuantificación del rol de la VAM en la

nutrición mineral vegetal surge a partir de los simultáneos cambios en el crecimiento, y
particularmente en la morfología y fisiología radical, llevados a cabo por lo colonización
micorrícica. Como se resumió en la Tabla 15.16 para maíz, a similares pesos secos
caulinar y radical el área superficial radical fue mucho menor en plantas micorrizadas
comparando con plantas no micorrizadas. Ya que las plantas micorrizadas tienen una
mayor área lamina foliar y también una mayor demanda por fotosintatos (y de este
modo una menor resistencia estomatal) las tasas de transpiración fueron mayores y
también las tasas de toma de agua por unidad de longitud radical y las tasas de flujo
másico hacia la superficie. El menor contenido caulinar de potasio en las plantas
micorrizadas corresponde con la reducción en el área superficie radical y el
relativamente bajo trasporte hifal del potasio. Los contenidos de fósforo, zinc y cobre
son mucho mayores, que el del magnesio no afectado y el del calcio mucho menor. El
contenido de manganeso es mucho menor en las plantas micorrizadas y corresponde
con el mucho menor número de bacterias reductoras de manganeso en la rizosfera.
Las cantidades de hierro y boro son menores en las plantas micorrizadas sugiriendo
que por lo menos la toma y transporte hifal de estos dos micronutrientes es poco ó
ausente.

Tabla 15.16

Peso seco, relaciones hídricas y contenidos de nutrientes en maíz (Zea mays) no micorrizado y
micorrizado (Gl. mosseae) cultivado en un suelo calcáreo con compartimientos para raíces e hifas a
Crecimiento y relaciones hídricas
Peso seco Toma de agua
Longitud
(g. por planta) radical Pelos radicales ((ml cm-1 raíz s-1) x
Caulinar Radical No. Transpiración 107)
Longitud
(m. por (por (l. por planta (42
planta) mm) (µm) d)-1)
-VAM 20.0 4.8 619 35 347 3.40 0.61

+VAM 22.8 4.6 367 25 235 4.08 1.34

Nutrientes minerales
Contenidos en la materia seca caulinar Reductores
(mg g-1) (µg g-1) de Mn

(105 g-1
K P Mg Ca Zn Cu Mn Fe B suelo)
-VAM 17 2.1 4.0 9.0 10 5.6 139 88 46 44.1

Página 616
+VAM 12 3.7 4.1 5.3 36 7.1 95 58 35 1.7
a
Datos compilados de Kothari et al. (1990ª.b, 1991a).

En leguminosas cultivadas en suelos deficientes en fósforo, la VAM realza la

nodulación, la fijación de N2 y el crecimiento de la planta hospedera (Tabla 15.17). En
vista del alto requerimiento de fósforo para la nodulación se espera una alta
dependencia con la VAM bajo estas condiciones. Sin embargo, la simbiosis Rhizobium
impone una fuerte demanda por fotosintatos, y la colonización micorrícica añada una
nueva demanda de tamaño similar. Esta competencia en demanda se refleja no solo
en una disminución en la relación peso seco raíz/vástago sino también en una menor
actividad nitrogenasa de los nódulos comparando con plantas no micorrizadas
suficientes en fósforo.

Tabla 15.17

Peso seco planta y contenido de fósforo en las hojas,

número de nódulos y actividad nitrogenasa (ARA) en los
nódulos de soya cultivada a bajo y alto suministro de fósforo
a

Bajo Alto Bajo P + VAM

b
P P
Peso seco caulinar (g.) 2.8 3.8 5.6

Peso seco radical (g.) 1.7 1.9 2.0

Contenido de P (mg. por 2.9 6.0 5.8

planta)
33 30 97
Nódulos (no. por planta)
4.6 22.8 9.0
ARA (µmol C2H4 por planta
h-1)
a
Brown et al. (1988).
b
Glomus mosseae

La existencia de puentes hifales extraradicales VAM entre plantas individuales

de la misma, ó diferentes especies vegetales en cultivos mixtos es una vía potencial
para la transferencia de nutrientes entre las plantas. En principio, tal transferencia es
también posible para el nitrógeno entre leguminosas y no leguminosas en un cultivo
mixto, ó intercalado, como se muestra en la Fig. 15.26 para soya y maíz. Sin embargo,
solo toma lugar una transferencia considerable de nitrógeno desde la leguminosa al
maíz cuando la leguminosa es suplida con nitrógeno mineral, no cuando depende de
la fijación de N2. En vista de los altos costos de carbono para la fijación de N2, no es
sorprendente que las leguminosas tengan mecanismos para evitar el drenado del
nitrógeno fijado, vía hifas VAM, hacia la no leguminosa. También en soya cultivada en
campo intercalada con maíz, fue insignificante la transferencia directa del nitrógeno

Página 617
fijado desde la soya al maíz vía hifas VAM. Los ligeros contenidos superiores de
nitrógeno en el maíz micorrizado se presumen están relacionados con bajas
actividades microbianas en la rizosfera y de este modo menos nitrógeno es
secuestrado comparando con plantas no micorrizadas.

Fig. 15.26 Peso seco y toma de nitrógeno por plantas de maíz y soya cultivadas en suelo
micorrizadas con VA (Glomus mosseae) bien sin nitrógeno (-N), con NH4NO3, ó nodulada (N2
fijado). (Basado en Bethlenfalvay et al., 1991)

En comunidades de especies silvestres existe la transferencia del fósforo vía

hifas VAM entre diferentes plantas individuales (e.g., grandes y pequeñas) pero es
muy lenta y no es de importancia ecológica; esto parece ser diferente para el
nitrógeno, particularmente desde raíces agonizantes a raíces a las raíces vivas de las
plantas vecinas.

Hasta el momento la mayoría de los efectos realzantes de la VAM en el

crecimiento y toma de nutrientes minerales en la planta hospedera se han obtenido
bajo condiciones ambientales controladas, y usualmente optimizadas para el hongo.
Los resultados demuestran el potencial de la asociación micorrícica para el
crecimiento de la planta hospedera. Bajo condiciones de campo el logro de este
potencial puede ser severamente restringido, por ejemplo, por los colémbolos del
suelo apacentando en el micelio externo y de este modo disminuyendo el área
superficial absorbente. Se muestra otra limitación en la Tabla 15.18. La supresión de la
flora nativa VAM por la fumigación del suelo limitó la toma de fósforo y deprimió el
peso seco caulinar hasta la floración. En la madurez, sin embargo, el peso seco
caulinar fue similar en ambos tratamientos pero el rendimiento de semilla y por lo tanto
el índice de cosecha disminuyeron notablemente en las plantas con alta asociación
micorrícica. Se sugirieron mediciones adicionales de que en las plantas con alta
asociación micorrícica, el crecimiento caulinar más vigoroso en combinación con un
sistema radical más superficial y una menor relación longitud radical/peso caulinar
causaron un más severo estrés por sequía durante el crecimiento reproductivo.

Página 618
 Tabla 15.18

Efecto de la inoculación micorriza VA en el crecimiento caulinar, rendimiento de semilla e índice cosecha

en garbanzo cultivado en un suelo fumigado en campo en Siria septentrional a
Etapa floración Madurez
Peso seco Contenido Peso seco Rendimiento Índice
caulinar caulinar caulinar de semilla cosecha

(g. por planta) (mg P por (g. por planta) (g. por planta) (%)
Tratamiento planta)
Baja infección VAM

(suelo fumigado) 2.7 4.4 6.0 2.5 41

Alta infección VAM

(reinoculado) b 4.9 9.3 6.9 1.9 27

a
Weber et al. (1993).
b
VAM nativa

15.7.2 Ectomicorrizas

Con respecto a su rol en la nutrición mineral de su planta hospedera, los hongos

ectomicorrícicos (ECM) tienen muchas características en común con los VAM.
Además, hay algunas principales diferencias en términos de arreglos estructurales con
las raíces y los mecanismos de adquisición de nutrientes (Fig. 15.25). En plantas ECM
como el pícea de Noruega, más del 90% de las zonas apicales radicales pueden estar
encerradas por un manto fungoso. Por otro lado, en algunas especies planifolias,
como Eucalyptus, esta proporción no puede exceder el 40-50%. De este modo,
dependiendo de la especie arbórea, y de la tasa de crecimiento radical y estación del
año, puede presentarse una variada proporción del suministro radical de nutrientes
minerales desde el suelo vía las hifas fungosas del micelio extraradical y del manto.
Sin embargo, hay una amplia variación en el grosor del manto y en la resistencia
hidráulica al flujo de solutos. El manto fungoso puede estar más ó menos sellado e
impedir una ruta apoplástica de flujo de solutos y agua hacía el cortex radical, por
ejemplo, en Eucalyptus con el hongo ECM Pisolithus tinctorius, mientras que se
proporciona una ruta apoplástica sin ninguna restricción en Pinus sylvestris con el
hongo ECM Suillus bovinus.

También la extensión del micelio extraradical varía mucho entre especies ECM,
se ha encontrado un promedio de 1- 3 m cm-1 longitud raíz infectada en plántulas de
Salix. Sin embargo, en contraste con la VAM , en muchas especies fungosas ECM se
forman rizomorfos (Fig. 15.25) y actúan como las principales rutas para el transporte
bidireccional de solutos. Su gran diámetro (~100 µm) y secciones “huecas” en el
centro pueden también permitir el rápido transporte apoplástico de solutos en algunas
distancias, aunque también es común el transporte de solutos en los rizomorfos vía
corriente plasmática y gradientes de concentración. Similarmente a la VAM , en hifas
ECM se forman cantidades bastante grandes de polifosfatos, aún a limitado suministro
externo de fósforo. En hifas ECM los polifosfatos están presentes en las vacuolas

Página 619
 principalmente en forma soluble. En Pisolithus tinctorius las vacuolas son móviles y
están interconectadas con elementos tubulares, y el transporte de solutos (incluyendo
polifosfatos y cationes asociados) parece suceder mediante el movimiento peristáltico
de célula a célula a lo largo de las hifas e independiente de la corriente plasmática.

Existen notables similaridades entre VAM y ECM no solo en su importancia

para la nutrición del fósforo en la planta hospedera sino también en las tasas de influjo
del fósforo y respuesta al creciente suministro externo de fósforo. A bajo suministro
externo la infección ECM estimula fuertemente el crecimiento de la planta hospedera
mediante la realzada adquisición de fósforo, y a alto suministro externo desaparece
esta estimulo (Tabla 15.19). En este caso, el alto suministro de fósforo suprimió
fuertemente la colonización micorrícica y por lo tanto evitó la depresión en el
crecimiento de plantas micorrizadas a alto suministro de fósforo, lo que sucede
frecuentemente en otras asociaciones ECM-planta hospedera.

Tabla 15.19

Crecimiento, toma de fósforo y longitud de raíz micorrizada en plántulas de Eucalyptus diversicolor

inoculadas con Laccaria laccata a
Tratamiento ECM Peso seco Contenido de P Toma de P Longitud raíz ECM

(mg P kg-1 +/- (g. por planta) (mg. por planta) (mg g-1 raíz fina) (m. por planta)
suelo)
0 - 0.09 0.02 0.38 -

+ 0.16 0.07 0.74 0.25

8 - 0.32 1.73 0.58 -

+ 2.22 2.41 2.17 4.10

16 - 2.46 2.03 1.42 -

+ 3.46 4.26 2.14 4.71

32 - 8.58 10.56 3.75 -

+ 8.69 11.57 3.59 0.90

a
En base a Bougher et al. (1990).

Son escasos los datos cuantitativos sobre la entrega de nutrientes minerales

como potasio, magnesio ó de micronutrientes vía el micelio externo de la ECM hacía la
planta hospedera, excepto para el zinc (ver abajo). Sin embargo, puede asumirse que
hay el potencial suficiente para proporcionar todos estos nutrientes minerales en
cantidades que pueden cubrir por lo menos una gran proporción de la demanda de la
planta hospedera para su crecimiento.

Esta bien establecida la presencia de fosfatasa ácida como ectoenzima de los

hongos ECM (Fig. 15.25), siendo su actividad alta a lo largo de todo el micelio externo

Página 620
y en la superficie de las raíces con manto. Ya que los hongos VAM también poseen
fosfatasa ácida como ectoenzima (Fig. 15.23), la capacidad de uso del P org no es por
lo tanto única para ECM sino que es una propiedad común de los sistemas radicales
de plantas micorrizadas así como de no micorrizadas. Algunos hongos ericoides como
Hymenoscyphus ericae producen sideróforos y por lo tanto incrementa la adquisición
de hierro y el contenido caulinar de hierro de la planta hospedera (Calluna vulgaris)
cuando se cultiva en sustratos con bajos contenidos de hierro incluyendo suelos
calcáreos. Por lo tanto se incrementa la tolerancia de este especie vegetal calcífuga a
la “clorosis inducida por cal”. La producción de sideróforos está probablemente
también involucrada en la realzada alteración de la goetita por el hongo ECM Suillus
granulus.

En contraste a los hongos VAM, varios hongos ECM tienen una considerable
capacidad de producir y excretar ácidos orgánicos, Estos ácidos, y quizás los
sideróforos, son factores que presumiblemente contribuyen en la realzada alteración
de las micas en el sustrato de plantas de pino ECM comparando con no micorrizadas.
Algunos hongos ECM como Paxillus involutus liberan grandes cantidades de ácido
oxálico, particularmente cuando es suplido con nitrógeno nitrato. El ácido oxálico
disuelve fosfatos de calcio escasamente solubles, y por ejemplo cuando las plántulas
de Eucalyptus son cultivadas en suelos calcáreos, grandes cantidades de cristales de
oxalato de calcio cubren el micelio extramatricial y el manto fungoso de las raíces
micorrizadas. Se sugieren la producción de sideróforos para la adquisición de hierro y
de ácido oxálico para traer los fosfatos de calcio a solución, y precipitar el oxalato de
calcio para restringir la toma de calcio como mecanismos coordinados mediante los
que ciertos hongos ECM juegan un rol clave en la adaptación de su planta hospedera
a los suelos calcáreos. Sin embargo, las raíces no micorrizadas, por ejemplo del pícea
de Noruega, también forman cantidades considerables de oxalato de calcio en el
apoplasto del cortex (Sección 2.2.1).

Similarmente a su planta hospedera, los hongos ECM prefieren el amonio

comparando con el nitrato como fuente de nitrógeno. Consecuentemente, cuando son
suplidos ambos amonio y nitrato (e.g., NH4NO3) los hongos ECM acidifican su sustrato
similarmente a las raíces hospederas (Sección 8.2.4). No hay mucha capacidad de
almacenamiento para el nitrato en los hongos ECM. Sin embargo, un número de
hongos ECM puede reducir eficientemente el nitrato, y su actividad nitrato reductasa
está en un orden similar de magnitud de aquella en plantas superiores, y estos hongos
incrementan su pH del sustrato cuando son suplidos con nitrógeno nitrato. Por lo tanto,
en árboles ECM como las especies de pinos no hay grandes diferencias en la toma y
asimilación del nitrógeno entre las partes micorrizadas y no micorrizadas del sistema
radical.

Después de la toma del amonio, ó reducción del nitrato, en las células del
micelio extramatricial y del manto fungoso, el amonio es incorporado en glutamato y
glutamina por la acción de la glutamato deshidrogenasa (GDH) y de la glutamina
sintasa (GS), respectivamente (Fig. 15.27). Este rol clave de la GDH en los hongos
ECM contrasta con las plantas superiores donde la asimilación del amonio sucede vía
el ciclo de la glutamato sintasa involucrando la acción de la GS y la glutamato sintasa
(GOGAT; Fig. 8.9) y donde la GDH juega un rol menor, excepto a muy altas
concentraciones de amoniaco (Sección 8.2). En la hifa extramatricial de la ECM ,
después de la incorporación del amoniaco en la glutamina, toma lugar su transporte al
manto (Fig. 15.27). En el manto y en la red de Hartig la GOGAT puede también
volverse importante en la asimilación del amonio en algunas ECM.

Página 621
 Fig. 15.27 Esquema propuesto para la asimilación del nitrógeno en ectomicorriza de
pícea de Noruega y para la localización de enzimas asimiladoras del nitrógeno en
células fungosas y del huésped. GCH, glutamato deshidrogenasa; GS, glutamina
sintetasa; GOGAT, glutamato sintasa. (Chalet et al., 1991).

No es clara la magnitud a la que el nitrógeno inorgánico es asimilado en las

células fungosas ó pasa el manto para ser asimilado en las células radicales
hospederas y puede depender de las relativas actividades enzimáticas, del suministro
de carbohidratos, y del grosor del manto.

Como una peculiaridad, y de particular importancia ecológica, algunos hongos

ericoides y ECM producen proteinasas ácidas como ectoenzimas y por lo tanto
proporcionan acceso a la planta hospedera a fuentes complejas de nitrógeno orgánico
como proteínas (Fig. 15.25). Ya que las plantas hospederas por si mismas tienen poco
ó ningún acceso a estos recursos su asociado fungoso puede jugar un rol crucial en el
crecimiento de la planta hospedera en sustratos con nitrógeno orgánico complejo.
Como se muestra en la Tabla 15.20, en contraste con las plántulas de pino no
micorrizadas, las plántulas en asociación con el hongo ECM Suillus bovinus pueden
utilizar rápidamente el nitrógeno a partir de fuentes proteicas, similarmente a las
plantas proveídas con nitrógeno amonio. Sin embargo, la Tabla 15.20 también muestra
que la capacidad del hongo ECM para el uso del nitrógeno proteico está confinada a
ciertas especies. El número de aquellas especies fungosas ECM que tienen acceso a
la proteína como fuente de nitrógeno parece ser relativamente pequeño, Paxillus
involutus parece ser otro candidato.

Tabla 15.20

Contenido de nitrógeno en plántulas de Pinus contorta

cualquiera no micorrizadas ó infectadas con Suillus
bovinus, y Pisolithus tinctorius y suplidas con amonio ó
proteína como fuente de nitrógeno a
N-NH4 N-Proteína
Contenido de Nitrógeno (mg. por
Tratamiento planta) b

Página 622
 No micorrizada 3.66 1.14

Suillus bovinus 4.05 3.20

Pisolithus 3.27 1.30

tinctorius
a
En base a Abuzinadah et al. (1986).
b
Contenido seminal y nitrógeno inicial: 1.6 mg N por
matraz.

La mayor proporción de las ECM, comparando con las VAM, en bosques

caducifolios pobres en ambos fósforo y nitrógeno, y la dominancia de la ECM en
ecosistemas forestales coníferos del hemisferio septentrional con nitrógeno como el
nutriente más limitante (a menos que la entrada atmosférica sea alta, Sección 4.4.2)
puede estar causalmente relacionada con la capacidad de algunas ECM de utilizar
nitrógeno orgánico complejo. Tal capacidad es importante para acortar y cerrar el ciclo
del nitrógeno minimizando de este modo las perdidas de nitrógeno desde el suelo por
lavado, y perdidas gaseosas, y simultáneamente al disminuir la competencia por
nitrógeno contra otros microorganismos del suelo.

15.8 Rol de las micorrizas en la tolerancia a metales pesados

Un número relativamente grande de hongos ECM son efectivos en incrementar la

tolerancia a metales pesados de su planta hospedera. Por ejemplo en plántulas de
abedul la tolerancia a las altas concentraciones de níquel en el sustrato se incrementó
por la inoculación con el hongo ECM Lactarius rufus ó Scleroderma flavidum, ó la
tolerancia a las altas concentraciones de zinc en el sustrato por la inoculación con
Paxillus involutus. En plántulas de Pinus banksiana, puede incrementarse la tolerancia
a varios metales pesados (plomo, níquel, zinc) por Suillus luteus a bajas e intermedias,
pero no a altas concentraciones externas que son dañinas directamente para el hongo.
En todos estos ejemplos el incremento en la tolerancia a metales pesados se
consiguió al secuestrar los metales pesados en las estructuras fungosas, cualquiera
del micelio extramatricial ó en el manto (Fig. 15.25) y por lo tanto disminuyendo la
concentración de los metales pesados en la solución del suelo que circunda a la raíz
hospedera, en las raíces, y particularmente en el tejido caulinar. Como la mayoría de
metales pesados, y también el aluminio, ejercen su influencia tóxica al dañar las zonas
radicales apicales, es evidente los efectos protectores de la ECM formadora de manto.

Puede presentarse el ligamiento preferencial de los metales pesados en el

mucílago de la superficie hifal, en las paredes celulares hifales, ó en las vacuolas
presumiblemente asociado con los gránulos poli-P ó los gránulos altos en nitrógeno
pero bajos en fósforo. La capacidad de ligamiento específico de los metales pesados
del micelio extramatricial, y su masa, son por lo tanto componentes importantes que
determinan la efectividad de la retención de los metales pesados en la ECM.

Como se muestra en la Tabla 15.21, Paxillus involutus tiene una alta capacidad
de retención de zinc en su micelio y por lo tanto disminuyo efectivamente el contenido
de zinc en la planta hospedera, comparando con plantas no micorrizadas. En
contraste, a pesar de una similar biomasa fungosa, Thelephora terrestris retuvo

Página 623
 difícilmente el zinc en sus estructuras, y aún ulteriormente incrementó el contenido de
zinc en la planta hospedera. Este y muchos otros ejemplos en la literatura demuestran
que no es posible generalizar lo concerniente a incrementos en la tolerancia a metales
pesados en plantas ECM. En hongos ECM con alta capacidad de retención de zinc
esta propiedad es también retenida en el rango de baja concentración, i.e., no es un
mecanismo específico según la demanda de la planta hospedera por zinc. En
contraste, en algunos hongos micorrícicos ericoides la transferencia del hierro a la
planta hospedera parece tener alguna concordancia con la demanda de la planta
hospedera por hierro.

Tabla 15.21

Contenidos radicales y caulinares de zinc en plántulas de Pinus sylvestris no micorrizadas y

ectomicorrizadas suplidas con altas concentraciones de zinc a
Zinc caulinar Biomasa Contenido de Zn
Peso seco fungosa en raíces cortas
Tratamiento caulinar
(mg. por (µg g-1 peso (% de raíces (µg g-1 peso
(hongo) (g. por planta) planta) seco) cortas) seco)
No micorrizada 16.2 3.19 197 - 273

Paxillus involutus 14.3 1.52 106 54 708

Thelephora 16.2 3.89 240 66 309

terrestris
a
En base a Colpaert & Van Assche (1992).

Algunos hongos ECM pueden también incrementar la tolerancia al aluminio de

la planta hospedera. Por ejemplo, en Pinus rigida aún a 50 µм aluminio en el sustrato
se reduce el crecimiento y hay un marcado incremento en el contenido de aluminio en
las aciculas, mientras que en plantas micorrizadas (Pisolithus tinctorius) aún a 200 µм
aluminio no es afectado el crecimiento y el contenido de aluminio en las aciculas
permanece relativamente bajo. El efecto mejorador de la ECM en P. rigida fue llevado
a cabo en parte por la mejorada nutrición del fósforo de la planta hospedera. En otros
casos pueden estar involucrados el ligamiento del aluminio a las estructuras fungosas,
y particularmente la complejación con el aluminio, y por lo tanto la detoxificación en la
interfase hongo-hospedero y en el cortex radical. Por lo tanto, la falta de diferencias en
la distribución del aluminio entre los tejidos radicales no micorrizados y ECM no son
necesariamente indicios de inefectividad de la ECM en la detoxificación por aluminio.

En contraste a la ECM hay solo unos pocos reportes sobre el efecto de la VAM
en la tolerancia a los metales pesados en la planta hospedera. En vista de las
principales diferencias en el tamaño y arreglo estructural del micelio extraradical de los
dos tipos de micorrizas (Fig. 15.25), y del mecanismo principal de la ECM en la
tolerancia a metales pesados, son excepciones los correspondientes efectos directos
mejoradores por la VAM. Sin embargo, pueden suceder efectos indirectos, por
ejemplo, al mejorar el estado nutricional del fósforo y el crecimiento de la planta
hospedera en un suelo con deficiencia en fósforo y alto en metales pesados ó
aluminio, i.e., por un efecto de dilución. Un efecto más específico es el alivio de la
toxicidad por manganeso mediante la depresión de la toma de manganeso (ver arriba).

Página 624
Pueden también jugar un papel los efectos adicionales de la VAM en incrementar la
tolerancia de los tejidos contra las altas concentraciones de manganeso.

Por otro lado, la VAM puede realzar la toxicidad por zinc en la planta
hospedera. La alta efectividad de la VAM en la adquisición y entrega del zinc a la
planta hospedera es también retenida cuando las plantas son cultivadas a alto
suministro externo de zinc. Sin embargo, se retuvo más cadmio en las raíces de
plantas VAM conduciendo a un incremento en la relación de selectividad Zn/Cd en la
transferencia al vástago, comparando con plantas no micorrizadas. El incremento en la
tolerancia al cobre en plantas infectadas con VAM está probablemente relacionada
con una alta retención del cobre en el micelio fungoso intraradical en las raíces
hospederas.

15.9 Respuesta a la micorrización

Un principal efecto beneficioso de la micorrización en el crecimiento de la planta

hospedera es llevado a cabo por el incremento en el área superficial subterránea
combinada (raíces y micorrizas) para la adquisición de nutrientes. El efecto beneficioso
de las micorrizas es por lo tanto de especial importancia para aquellas plantas que
tienen un sistema radical grueso y pobremente ramificado, y simultáneamente carecen
de mecanismos específicos de respuesta radical como, por ejemplo, plantas
enraizadas en cluster para la deficiencia del fósforo (Sección 15.3 y 15.4). Los efectos
benéficos de las micorrizas en el crecimiento de la planta hospedera son comúnmente
estimados cono dependencia micorrícica, pero en la mayoría de casos el término
respuesta a la micorrización puede ser más apropiado.

En vista de la abundancia de suelos con bajo fósforo y el rol particular de la

VAM en realzar la adquisición de fósforo, la mayoría de estudios hasta ahora sobre la
respuesta a la micorrización se han enfocado en VAM y fósforo. Como en la mayoría
de suelos las raíces son infectadas con VAM nativa, los estudios sobre la respuesta a
la micorrización requieren la esterilización del suelo (fumigación, vapor) y la
reinoculación con la microflora nativa del suelo (MF), excepto la VAM , y la
reinoculación con ambas MF y VAM. El crecimiento respuesta vegetal es luego usado
como un parámetro de respuesta a la micorrización. Los resultados mostrados en la
Tabla 15.22 representan el rango de respuestas a la micorrización de cultivos
cultivados en suelos bajos en fósforo. La eliminación de la VAM mediante la
fumigación del suelo provocó tres clases de crecimiento respuesta. (a) La zanahoria y
el puerro crecieron muy pobremente; se restauro el crecimiento al nivel cercano de
crecimiento en el suelo no fumigado después de la reinoculación con VAM. (b) El
tomate y el trigo exhibieron poco ó insignificante crecimiento respuesta a pesar de las
altas dosis de infección. (c) En col, como en especies vegetales no micorrícicas
(miembro de las Crucíferas) la fumigación incrementó el crecimiento vegetal y la
inoculación con VAM no tuvo ulterior efecto. El realce del crecimiento en col por la
fumigación se debió presumiblemente a la eliminación de patógenos del suelo, y
omisión de la reinoculación con MF nativa junto con la VAM.

Tabla 15.22

Efecto de la supresión y reintroducción de hongos VAM en el

crecimiento vegetal a

Página 625
 Tratamiento al suelo b
Especie No fumigado Fumigado Fumigado –
vegetal Reinoculado
Zanahoria 8.5 (61) 0.4 (0) 7.4 (60)

Puerro 4.4 (50) 0.4 (0) 4.0 (67)

Tomate 4.1 (61) 2.5 (0) 5.1 (90)

Trigo 2.0 (63) 1.7 (0) 2.1 (79)

Col 11.9 (0) 14.2 (0) 13.6 (0)

a
Crecimiento vegetal expresado en una base peso seco como gramo
por maceta. A partir de Plenchette et al. (1983).

b
Los valores en paréntesis indican la colonización radical (porcentaje
de raíz total) con el hongo VAM.

Los resultados en la Tabla 15.22 también sugieren que uno no debe esperar
una gran estimulación en el crecimiento mediante la inoculación en plantas cultivadas
en campo a menos que se hayan dañado los hongos VAM nativos, por ejemplo, por
fungicidas. Sin embargo, en Oxisols severamente deficientes en fósforo en los
trópicos, se puede conseguir un realce en el crecimiento de varios cultivos mediante la
inoculación con VAM aún sin la esterilización del suelo.

Los sistemas radicales gruesos son particularmente abundantes en muchas

especies leñosas, y en cultivos como yuca (Manihot esculentum). Consecuentemente,
en plantas de yuca no micorrizadas el nivel crítico de deficiencia de fósforo extraíble
del suelo es 190 mg, comparando con solo 15 mg. en plantas micorrizadas (Fig.
15.28).

Página 626
Fig. 15.28 Relación entre el peso seco de cogollos en yuca inoculada (con VAM ●―●)
y no inoculada (○---○) y el nivel de fósforo extraíble (método de análisis de suelo, Bray
II) en suelo esterilizado. Las flechas indican los niveles críticos de fósforo que
corresponden al 95% del máximo rendimiento. (Redibujado de Howeler et al., 1982a)

La importancia de la morfología radical para la respuesta a la micorrización en

diferentes especies vegetales se muestra en la Fig. 19.29. En el pasto con área
superficial grande la respuesta a la micorrización es ausente aún a niveles
extremadamente bajos de fósforo en el suelo. En contraste en leguminosas con ambos
raíces cortas y pelos radicales cortos la respuesta a la micorrización es alta. Al usar
cinco especies de pastos se encontró una relación inversa entre la longitud del pelo
radical y la dependencia a la micorrización. En varias especies leguminosas esta
relación inversa entre la longitud del pelo radical y la respuesta a la micorrización es
también indicada en el número de nódulos.

Página 627
 Fig. 15.29 Relación entre la morfología radical y los beneficios de la micorrización
(Glomus sp.) sobre la adquisición de fósforo para dos especies de pastos. (Basado en
Schweiger, 1994)

Parece que también hay una diferencia típica en la respuesta a VAM entre
pastos C3 y C4. Pastos C3 de estación fría tiene sistemas radicales altamente fibrosos
mientras que los pastos C4 de estación calida tienen sistemas radicales más gruesos.
En pastos C4, pero no en pastos C3, hay un fuerte crecimiento respuesta positivo
cualquiera a la fertilización fosforada ó a la inoculación con VAM. Sin embargo, en
pastos C4 también existen grandes diferencias entre especies en la respuesta a la
VAM.

Hay una tendencia de que los ancestros silvestres de una especie vegetal dado
son menos sensibles a la VAM que los cultivares, por ejemplo, en avena y tomate,
parcialmente debido a las diferencias en la morfología radical y en la relación peso
seco raíz/vástago, pero también en la tasa de crecimiento y crecimiento potencial. Las
diferencias inherentes en los últimos parámetros son frecuentemente descuidadas en
las comparaciones entre especies en la respuesta a la VAM. El tamaño de la semilla, y
de este modo las reservas seminales en fósforo, así como en otros nutrientes, es otro
factor importante para la respuesta a la VAM. En una comparación de 15 especies
silvestres cultivadas en un suelo deficiente en fósforo se ha encontrado una clara
correlación negativa entre la respuesta a la VAM y el tamaño de la semilla.

Página 628
 Hay algunas indicaciones de que la dependencia a la VAM en una especie
dada difiere de si es cultivada en poblaciones puras ó mixtas con otras especies
vegetales. Las leguminosas como Medicago sativa y Phaseolus vulgaris parecen ser
más competitivas en poblaciones mixtas cuando son inoculadas con VAM. Esto puede
atribuirse al mejorado estado nutricional del fósforo de las leguminosas ó, como se
observo en poblaciones mixtas de no leguminosas, a la expresión de un incremento
general en “fitness” en VAM.

Existe una absoluta dependencia micorrícica en orquídeas (Sección 5.7.2), y

muchas especies arbóreas leñosas y forestales son altamente sensibles a las
micorrizas, un ejemplo para ECM se ha dado en la Tabla 15.19. Lo mismo es cierto
para plantas micorrizadas con ericoides como Calluna. En muchos ecosistemas
naturales la dependencia en las micorrizas ECM ó ericoides puede principalmente ser
una cuestión de disponibilidad de nitrógeno y no tanto de fósforo, pero son escasos los
estudios sistemáticos en el tema. En árboles forestales la dependencia a ECM puede
también depender de la edad vegetal. En poblaciones forestales las hifas ECM pueden
actuar como un conducto para la transferencia de fotosintatos desde plantas de pisos
superiores a aquellas sombreadas por estas plantas, i.e., se ejerce alguna clase de
influencia de semillero para el establecimiento de la plántula.

15.10 Otros efectos micorrícicos

15.10.1 Efectos hormonales, relaciones planta agua

Las micorrizas pueden también alterar el crecimiento y desarrollo de la planta

hospedera a través de efectos directos e indirectos en el balance hormonal y en las
relaciones planta agua. En la Sección 14.5 se han descrito los efectos hormonales de
microorganismos rizosféricos no infecciosos, y se han dado algunos ejemplos de la
producción de fitohormonas por hongos ECM. Los típicos cambios morfológicos de las
cortas raíces ECM (reducción ó cese del crecimiento por elongación, ó ramificación)
son llevados a cabo por la producción de IAA y C2H4 por ciertos hongos ECM. El
realce del crecimiento elongación caulinar de las plántulas del pino con ECM
(Pisolithus tinctorius) estuvo estrechamente relacionado con la producción de IAA del
hongo asociado. Sin embargo, no todos los hongos ECM producen hormonas, y
bastante frecuentemente existen pobres ó sin correlaciones entre la capacidad de un
hongo ECM de producir una hormona dada y el efecto realzante del hongo en el
crecimiento de la planta hospedera. Por ejemplo, en Pinus taeda la inoculación con
Pisolithus tinctorius realza el crecimiento caulinar e incrementa el contenido de CYT en
las aciculas, aunque este hongo no produce CYT, mientras que la inoculación con el
productor de CYT Suillus punctipes ni afecta el crecimiento caulinar ni el contenido de
CYT en las aciculas. De este modo, dependiendo de la especie fungosa ECM, las
hormonas producidas por esta especie, ó su efecto en la síntesis de las fitohormonas,
el balance hormonal alterado en las plantas puede, ó no, jugar un rol en los efectos
realzantes de los hongos ECM en el crecimiento de la planta hospedera.

Hay también reportes de mayores contenidos de CYT en las plantas inoculadas

con VAM, por ejemplo en lino y en cítricos. En maíz la inoculación con VAM
incrementó los contenidos radicales y caulinares de ABA dos veces comparando con
las plantas no micorrizadas. Sin embargo, en todos estos casos el incremento en los
contenidos de hormonas en las plantas (por unidad de peso fresco ó seco) estuvo
asociado con los notables efectos realzantes del crecimiento por la inoculación con
VAM, la mayoría probablemente vía el mejorado estado nutricional del fósforo de las

Página 629
plantas hospederas. Ya que el estado nutricional del fósforo también afecta los
contenidos de fitohormonas en plantas no micorrizadas (Sección 5.6.4), es más
probable que la inoculación con VAM afecta indirectamente los contenidos de
fitohormonas.

La colonización micorrícica puede también afectar directamente ó

indirectamente las relaciones planta agua. Esta documentado el realce del suministro
de agua a la planta hospedera para hongos ECM que forman micelio extramatricial y
rizomorfos extensos. Los rizomorfos son muy adecuados para el rápido y sustancial
transporte de agua hacia la planta hospedera. De acuerdo con esto en Pinus pinaster
se han encontrado relaciones positivas entre el diámetro de los rizomorfos del hongo,
el potencial hídrico del xilema, y la velocidad de recuperación de la planta hospedera
después del estrés por sequía.

También se ha observado un incremento en la tolerancia al estrés por sequía

en plantas VAM comparando con plantas no micorrizadas. Las diferencias en el estado
nutricional del fósforo vegetal (Sección 8.4.6) pueden explicar en parte este efecto. Sin
embargo, en plantas con comparables estados nutricionales del fósforo y similar
tamaño del vástago, el estado hídrico vegetal puede también diferir entre las plantas
VAM y las no micorrizadas. En vista de los efectos de la VAM en la morfología radical
(ramificación radical, número de meristemos apicales) y en la anatomía radical (e.g.,
lignificación) los cambios en el balance hídrico vegetal pueden ser indirectamente la
consecuencia de los cambios hormonales y estructurales en la planta hospedera.

Se ha observado transporte de agua en las hifas VAM extraradicales hacia la

planta hospedera. Sin embargo, el pequeño diámetro de las hifas (~2-14 µm) puede
requerir un irreal alto flujo másico de agua hacia las raíces a fin de hacer una
contribución considerable a la demanda transpiracional de la planta hospedera. Tal
flujo másico de agua tampoco se puede reconciliar con la necesidad del trasporte
bidireccional de solutos en la hifa. Puede también mostrarse experimentalmente (Fig.
15.30) que a pesar del severo estrés hídrico de la planta hospedera no hay un
sustancial transporte de agua desde los compartimientos hifales a través de las hifas
hacia la planta hospedera cuando se omite un contacto directo con el suelo en la
interfase raíz-compartimiento hifal. A pesar de la falta de un significante transporte de
agua, la toma hifal desde el compartimiento exterior explico 49% del fósforo total y
35% del nitrógeno total tomado por las plantas micorrizadas.

Página 630
 Fig. 15.30 Efecto de retener el suministro de agua sobre la conductancia estomatal
foliar y sobre el contenido de agua de suelo en el compartimiento hifal en una maceta
con Agropyron repens micorrizado (Glomus mosseae). (E. George et al., 1992)

La más intensa extracción del agua del suelo, frecuentemente observada en

plantas VAM comparando con plantas no micorrizadas, es más probablemente un
efecto indirecto llevado a cabo por los cambios en la estructura del suelo por las hifas
extraradicales incrementando por lo tanto la conductividad hidráulica insaturada del
suelo. Tales cambios en la estructura del suelo presumiblemente también contribuyen
al incremento en el transporte del agua en plántulas de árboles ECM.

15.10.2 Supresión de patógenos radicales

Hay una larga lista de ejemplos en la supresión de patógenos radicales fungosos y

bacterianos del suelo mediante la inoculación con micorrizas. VAM en particular. Por
ejemplo, la inoculación con hongos VAM incrementa la resistencia del tomate a
Fusarium oxysporum, de Casuarina a Fusarium vesicubesum, y del tomate a
Pseudomonas syringae. El efecto supresor de la VAM también es evidente en los
casos de “enfermedad del suelo” ó “enfermedad de la resiembra”, donde patógenos
menores ó microorganismos deletéreos del suelo pueden dañar el crecimiento y
actividad radical. Un ejemplo de tal efecto supresor es mostrado en la Tabla 15.23. El
crecimiento en plántulas de uva fue pobre en suelo con enfermedad de la resiembra
pero pudo ser mejorado considerablemente mediante la inoculación con VAM lo que
también elevó el nivel de colonización radical con VAM a aquel en el suelo control (sin
enfermedad de resiembra). La supresión de Pseudomonas fluorescens mediante la
inoculación con VAM fue presumiblemente un principal factor responsable del
mejorado crecimiento vegetal en el suelo con la enfermedad de la resiembra. La
esterilización del suelo fue, sin embargo, más efectiva que la inoculación con VAM ya
que restauro el crecimiento vegetal al nivel del suelo control.

Tabla 15.23

Efecto de la inoculación con Glomus mosseae en el crecimiento y número de bacterias en el

rizoplano en esquejes de uva (Vitis vinifera) cultivados en suelos sin (control) ó con la
“enfermedad de la resiembra” (RPD) a
No. bacteria g-1 peso fresco
Peso por planta Raíz radical
Caulinar Radical colonizada Total x Pseud. b x 103
por VAM 107
Tratamiento (g. peso (g. peso
al suelo fresco) fresco) (%)
Control

- VAM 6.3 10.1 33 3.2 0.18

Página 631
 +VAM 6.2 12.5 39 3.7 0.16

RPD

- VAM 1.3 3.6 21 4.4 5.88

+VAM 2.3 7.8 34 3.2 0.71

a
Waschkies et al. (1994)
b
Pseudomonas fluorescens

En el cinturón de trigo septentrional de Australia se ha encontrado que la

infección radical del trigo con la pudrición radical común (Bipolares sorokiniana) esta
inversamente relacionada con la colonización radical con VAM. Las diferencias en la
colonización radical fueron causadas por las alteraciones en el potencial de infección
de VAM en los suelos vía la longitud de los periodos en barbecho, ó por las relaciones
entre las plantas VAM hospederas/no hospederas en la rotación del cultivo.

En varios casos, la supresión de los patógenos radicales por VAM puede

atribuirse al mejorado estado nutricional del fósforo de las plantas hospederas. Esto
puede también ser cierto para el estado nutricional del zinc y cobre. Sin embargo, en
muchos casos están involucradas interacciones específicas, incluyendo cambios en la
exudación radical y en la microflora rizosférica (ver arriba), ó en la fisiología radical del
hospedero (reacciones de defensa) y en la anatomía como la lignificación y
suberización del tejido radical.

En ciertos casos el hongo VAM puede ser parasito, no solo en términos de un

drenado del carbono sin un retorno de los efectos benéficos, sino al dañar
directamente a las raíces. En tabaco, se conoce que la enfermedad del enanismo es
controlada mediante la fumigación del suelo. Pueden obtenerse los mismos síntomas y
depresión del crecimiento mediante la inoculación con Glomus macrocarpum, y la
severidad de los síntomas está correlacionada con el grado de colonización radical
con este hongo VAM. La enfermedad del enanismo es menos perjudicial en plantas
inoculadas con Glomus macrocarpum, y es ausente en plantas inoculadas con Glomus
fasciculatum. También se han encontrado efectos menos benéficos ó aún perjudiciales
por ciertas especies de Glomus en cultivos en los que proliferan preferentemente
después de una historia de cultivo para monocultivos a largo plazo de maíz ó soya.

Está bien documentada la protección de la planta hospedera contra patógenos

radicales por ciertos hongos ECM, un ejemplo es dado en la Tabla 15.24 para Paxillus
involutus. El hongo ECM puede suprimir efectivamente los efectos dañinos de
Fusarium oxysporum en el crecimiento de la plántula. Esta supresión se consigue
mediante la producción de ácido oxálico por Paxillus involutus, y la producción del
ácido oxálico por el hongo ECM es realzada por los exudados radicales de Pinus
resinosa.

Tabla 15.24

Supresión de patógenos radicales en plántulas de Pinus resinosa por Paxillus

involutus a
Tratamiento Mortalidad en Longitud (cm. por planta)

Página 632
 plántulas (%) Caulinar Radical
Control 0 3.0 2.3

+ Paxillus involutus 0 3.0 2.5

+ Fusarium oxysporum 50 1.5 0.6

+ Paxillus involutus + Fusarium 20 2.5 1.5

oxysporum
a
En base a Chakravartry et al. (1991).

En ECM los mecanismos para la protección de las plantas hospederas son más
diversos que en VAM. Además de mejorar el estado de la nutrición mineral, los
cambios en la exudación radical y en la microflora rizosférica no infecciosa, en ECM el
manto fungoso puede también actuar como una barrera mecánica, ó el hongo puede
producir compuestos fenólicos con fuertes efectos inhibidores en varios hongos
patogénicos.

15.11 Micorrizas: implicaciones prácticas

Aunque las plantas superiores pueden beneficiarse de sus micorrizas asociadas en la

mayoría de casos al mejorar su estado nutricional, del fósforo en particular, pueden
presentarse otros efectos benéficos y no deben ser pasados por alto. Los diversos
efectos benéficos de las micorrizas pueden ser rápidamente demostrados bajo
condiciones ambientales controladas. Se han dado ejemplos de estos potenciales
efectos benéficos en las secciones precedentes. Para la predicción de los efectos
esperados a partir de la inoculación con VAM ó ECM se requiere por lo menos
considerar la especie ó cepa fungosa. La principal limitación para las predicciones, es
sin embargo, nuestro pobre conocimiento del funcionamiento de las asociaciones bajo
condiciones de campo. Se requieren estudios más sistemáticos, por ejemplo, en
comparaciones entre especies vegetales micorrícicas y especies no hospedera bajo
condiciones de campo y en comunidades vegetales a fin de evaluar más precisamente
la importancia relativa de los varios efectos potenciales benéficos de las micorrizas en
sus plantas hospederas bajo condiciones ecológicas dadas.

A pesar de las limitaciones de arriba hay ciertas áreas donde es factible

inocular con micorrizas a un nivel comercial. Muchas plantas hortícolas, y la mayoría
de árboles frutales y árboles forestales son primero establecidas en camas ó
mantenidas durante el desarrollo temprano en viveros antes del transplante al campo.
La inoculación de los árboles forestales con ECM en los viveros puede disminuir
sustancialmente el impacto por el transplante e incrementar la sobrevivencia y tasa de
crecimiento en campo. Lo mismo es cierto para VAM en la reforestación de sitios de
explotación minera ó para la producción de plántulas de árboles frutales en viveros.

Para tal tecnología el uso de hongos ECM no es muy complicado y muchos de

ellos pueden ser rápidamente multiplicados en cultivo puro. Esto es diferente, sin
embargo, para hongos VAM, particularmente con respecto a la inoculación de plantas
cultivadas en campo. La inoculación con VAM de plantas cultivadas en campo es
bastante limitada por razones técnicas, y también no es muy prometedora en la
mayoría de casos. Las limitaciones son: la falta ó dificultades en la producción del

Página 633
inóculo libre de patógenos en suficientes cantidades; el pobre conocimiento de las
interacciones específicas planta hospedara (especie, cultivar) / hongo VAM (especie,
cepa); competencia con hongos VAM nativos; esterilización del suelo a gran escala ni
es posible ni es recomendada por obvias razones.

Hasta ahora, son escasos los resultados que muestran uno claro rendimiento
respuesta a la inoculación con hongos VAM en suelos no esterilizados. Para hacer uso
de los efectos benéficos de la VAM en los cultivos parece ser más prometedor bajo la
mayoría de circunstancias manipular el potencial de infección del VAM nativo
indirectamente mediante el manejo del suelo y la rotación de cultivos. Estos esfuerzos
merecen más atención por razones económicas en sistemas de producción de baja
entrada, y por razones ecológicas en ambos sistemas de producción de baja y alta
entrada. Para una revisión comprensiva de las posibilidades y limitaciones de usar las
VAM en agrosistemas tropicales el lector es dirigido a Sieverding (1991).

La colonización micorrícica por si misma, y cualquier cambio marcado en la

colonización radical VAM en plantas cultivadas en campo tienen implicaciones en el
análisis del suelo y en los modelos de simulación de nutrientes minerales disponibles a
la planta, del fósforo en particular. Las pobres correlaciones entre el análisis químico
del suelo del fósforo y la respuesta vegetal al suministro de fósforo se encuentran
frecuentemente en parte debido a las diferencias en la colonización radical VAM. La
subestimación por los modelos de simulación de toma de fósforo por las plantas en
suelos bajos en fósforo (Sección 13.6) es ciertamente en parte debida a la alta
contribución de la VAM a la entrega de fósforo a partir del exterior del rizo-cilindro de
las raíces hospederas.

Página 634
16. Adaptación vegetal a condiciones químicas
adversas del suelo

16.1 Vegetación natural

Factores químicos del suelo como el pH, salinidad, y disponibilidad de nutrientes

determinan la distribución de la vegetación natural, i.e., de plantas silvestres. Las
especies y ecotipos pueden ser clasificados en términos ecofisiológicos de acuerdo a
su distribución en los suelos. Algunos ejemplos de las especies agrupadas en este
modo son las acidófobas y acidófilas; calcífugas y calcícolas; halófitas y glicófitas; y
metalófitas (adaptadas a suelos metalíferos). Se ha publicado revisiones sobre los
aspectos ecofisiológicos de las respuestas vegetales, especialmente de la vegetación
natural; al pH del suelo, salinidad, metales pesados, y disponibilidad de nutrientes
minerales.

Las especies de cultivo que son usualmente seleccionadas para alta fertilidad
del suelo y por sus características nutricionales pueden ser bastante diferentes de
aquellas de la vegetación natural que crecen en suelos de baja fertilidad, i.e., terrenos
pobres en nutrientes. Pero también dentro de la vegetación natural hay especies
adaptadas a suelos con alta fertilidad (especies ruderales) y con sus correspondientes
similaridades en sus características nutriciones a las especies de cultivo (Tabla 16.1).

Tabla 16.1

Características de las estrategias de plantas silvestres para la adaptación a suelos

con baja ó alta disponibilidad de nutrientes a
Disponibilidad de Tipo I (productoras Tipo II (especies
Nutrientes lentas) ruderales)
Baja Bajas tasas de toma de Bajas tasas de crecimiento
nutrientes
(terrenos pobres en Bajo almacenamiento de
nutrientes) Bajas tasas de nutrientes
crecimiento radical y
caulinar Alta relación raíz/vástago

Alta relación
raíz/vástago

Alta longevidad foliar

Altas concentraciones
de nutrientes en el tejido
Alta Bajo crecimiento Altas tasas de toma de
respuesta radical y nutrientes
(terrenos ricos en caulinar
nutrientes) Alta tasa de crecimiento
Alto almacenamiento de
nutrientes (consumo de

Página 635
 lujo) Alta eficiencia en el uso de
nutrientes
Baja eficiencia en el uso
de nutrientes Disminución en la relación
raíz/vástago
a
En base a Chapin (1980, 1988)

Las plantas silvestres adaptadas a terrenos pobres en nutrientes (Tipo I,

productoras lentas) tienen consistentemente altas relaciones raíz/vástago. Sin
embargo, con la excepción de algunas plantas especializadas (e.g., Proteaceae,
Sección 15.4.2) ellas no son más eficientes en la adquisición de nutrientes que las
especies ruderales (Tipo II) ó las especies de cultivo. La característica más notable de
las plantas Tipo I es su baja tasa de crecimiento potencial máximo. Ellas crecen
lentamente aún a altos suministros de nutrientes, pero almacenan más nutrientes que
pueden ser utilizados cuando el suministro sea limitado (consumo de lujo en periodos
de alta disponibilidad de nutrientes). Las plantas adaptadas a altas altitudes son
también plantas del Tipo I. En contraste, en plantas de Tipo II la tasa de crecimiento es
en gran parte reducida en periodos de suministro limitado y pueden desarrollarse
síntomas visuales de deficiencia. Estas plantas responden rápidamente al alto
suministro de nutrientes mediante tasas incrementadas de crecimiento particularmente
de los vástagos. De las especies silvestres la Urtica dioica es un ejemplo tal de este
tipo de plantas.

Las plantas de Tipo I usualmente tienen mayores concentraciones de

nutrientes en su materia seca y de este modo, baja eficiencia en el uso de nutrientes
(materia seca producida por unidad nutriente en la materia seca) ya que en estas
especies el almacenamiento de nutrientes es de clave importancia para la
sobrevivencia y reproducción. Esta estrategia de las plantas silvestres es aún retenida
en ciertas especies tropicales de cultivo de raíz, donde a pesar de las grandes
diferencias en el rendimiento ocasionadas por la variación en la acidez del suelo
(Sección 16.3.6) el contenido de elementos minerales de las hojas permanece casi
igual. Se encuentran en ciertas plantas Tipo I semillas grandes con su
correspondientemente mayor almacenamiento de nutrientes para el establecimiento en
terrenos pobres de nutrientes (i.e., Proteaceae).

En la adaptación a ecosistemas de clima frío limitados en nitrógeno se han

desarrollado estrategias para utilizar el nitrógeno orgánico del suelo, cualquiera por
hidrólisis de proteínas en forestales ectomicorrícicos (Sección 15.7.2) ó por la toma
preferencial de aminoácidos como en el caso del no micorrícico Eriophorum
vaginatum. En su ambiente natural por lo menos el 60% del nitrógeno demandado por
esta juncia puede ser satisfecho mediante la toma de aminoácidos. Esta adaptación
también se reflejó en la mucha mayor producción de biomasa cuando se suministraron
aminoácidos en vez de nitrógeno inorgánico como fuente de nitrógeno (Tabla 16.2),
Esto contrasta con el comportamiento de la cebada como una típica especie adaptada
a terrenos ricos en nutrientes.

Tabla 16.2

Producción de biomasa de Eriophorum vaginatum y

Hordeum vulgare suplidos con diferentes formas de

Página 636
 nitrógeno en cultivo en solución nutritiva a
Producción de Biomasa (mg. por planta)
Forma de Eriophorum Hordeum
Nitrógeno
–N 310 80

Nitrato 420 240

Amonio 460 240

Aminoácidos 620 150

a
En base a Chapin et al., (1993)

Muchos ecosistemas naturales son también limitados en fósforo. Aunque las

micorrizas VA juegan un rol particularmente importante en la adquisición del fósforo a
bajos niveles del fósforo en el suelo (Sección 1.5.7.1) no hay diferencias mayores
entre las especies silvestres y sus relacionadas especies de cultivo en la dependencia
a las VAM para la adquisición de fósforo. La mucha mayor eficiencia de fósforo en la
avena silvestre (Avena fatua L.) comparando con la avena cultivada (Avena sativa L.)
es causada por la mayor masa radical, mayores tasas de toma ambos a bajo y alto
suministro de fósforo, y también por una mayor eficiencia en el uso caulinar del
fósforo. Comparando con las plantas Tipo I, en las plantas silvestres con tasas de
crecimiento potencial altas (Tipo II) no solo las tasas de toma y utilización de nutrientes
son mayores sino también los costos respiratorios específicos para la toma de
nutrientes son menores.

16.2 Aproximación de alta entrada versus baja entrada

16.2.1 General

En el pasado, la aproximación a los problemas de fertilidad del suelo en la producción

del cultivo se enfatizo en la importancia de cambiar al suelo para ajustarlo a la planta.
Los factores de fertilidad del suelo, como el pH y la disponibilidad de nutrientes, fueron
ajustados a niveles óptimos para una especie vegetal dada. Esta aproximación de alta
entrada, acoplada con el uso pesado de fertilizantes químicos, fue muy exitosa en las
zonas templadas incrementando los rendimientos de cultivos en suelos que, por lo
general, no tienen propiedades químicas adversas. Sin embargo, los genotipos de
plantas de cultivo de alta entrada tienen frecuentemente una adaptabilidad limitada
para condiciones químicas adversas del suelo lo que usualmente predomina en los
trópicos y subtrópicos. Estas condiciones no pueden ser fácilmente mejoradas debido
a su extensión, el costo de mejorar los suelos, ó ambos. En América Tropical, por
ejemplo, ~70% de los suelos son ácidos e infértiles. En regiones subtropicales y
semiáridas, están difundidas la salinidad y alcalinidad del suelo y los problemas
nutricionales relacionados como la deficiencia de hierro y zinc. Cerca del 25% del área
mundial de los suelos cultivables tienen problemas químicos agudos.

La toma de conciencia de las dificultades ó aún el fallo de la aproximación de

alta entrada en los suelos tropicales y subtropicales condujo en los últimos veintes ó
treinta años a un cambio en la aproximación hacia un mayor énfasis en plantas que se
ajusten a los suelos. Esta aproximación requiere genotipos mejor adaptados a

Página 637
condiciones ecológicas dadas, así como programas de selección y mejoramiento para
alta eficiencia de nutrientes y alta tolerancia a limitantes como la toxicidad por aluminio
y manganeso, inundación y salinidad.

Esta aproximación de baja entrada que usa genotipos adaptados con un uso
más eficiente de los nutrientes de las reservas del suelo y de los fertilizantes conduce
a rendimientos que son solo 80-90% del máximo. Por ambas razones económicas y
ecológicas esta aproximación se dirige en si misma no solo a condiciones químicas
extremas del suelo (e.g., salinidad) sino también a la selección y mejoramiento de
genotipos que son altamente eficientes en el uso de los nutrientes de los fertilizantes y
del suelo. En el pasado se alcanzo progreso a un alto grado en la selección y
mejoramiento para altos rendimientos al incrementar el índice de cosecha, i.e., la
proporción de biomasa asignada para semillas y órganos de almacenamiento en vez
de incrementar la biomasa total. En años recientes se le ha dado mayor énfasis a
combinar altos rendimientos de cultivo con alta eficiencia en la adquisición y utilización
de los nutrientes minerales. Los cultivares modernos, por ejemplo del trigo ó papa,
tienden a tener menores relaciones raíz/vástago peso seco que los viejos cultivares
tradicionales, pero la eficiencias en la adquisición de nutrientes es frecuentemente
similar, ó aún mayor. Esto se debe presumiblemente a un sistema radical más fino y
más activo en los cultivares modernos, frecuentemente en combinación con una
utilización interna más eficiente (retranslocación) como ha sido mostrado para fósforo
en cultivares de trigo.

16.2.2. Base genética para la nutrición mineral

La nutrición mineral vegetal está bajo control genético. En las plantas de cultivo esto
es indicado por los numerosos ejemplos de las diferencias nutricionales entre
cultivares ó cepas. Las evidencias más específicas vienen a partir de estudios de
herencia que involucran cultivares y cepas que difieren en requerimientos
nutricionales. Desde inicios de 1960 ha habido un enorme incremento en el interés e
investigación en la nutrición mineral vegetal basada genéticamente. Por ejemplo, por
Brown y su grupo y Foy y su grupo en el Laboratorio de Estrés Vegetal en Beltsville,
Maryland, y por Epstein & Läuchli en la Universidad de California, Davis.
Mundialmente ha habido un progreso impresionante en ambos en programas de
mejoramiento para mejorar la adaptación de las especies de cultivo a los problemas de
los suelos y en investigaciones sobres los mecanismos fisiológicos que son
responsables de ó por lo menos están involucrados en, la adaptación. Las reuniones
internacionales sobre los aspectos genéticos de la nutrición mineral reflejan este
desarrollo. En algunos casos las principales características nutricionales están bajo
control de un solo par de genes; en la mayoría de casos están involucrados sistemas
más complejos en la adquisición y utilización de los nutrientes minerales ó en el control
de la tolerancia a las sales (Sección 16.6.4). En la tolerancia del trigo al aluminio hay
diferentes perspectivas de si es un carácter dominante controlado por varios genes, ó
por un solo gen con dominancia incompleta.

Las diferencias genotípicas en la eficiencia del cobre y del hierro en cereales

resaltan el control genético de la nutrición mineral, y el progreso que es posible al
entender los mecanismos bioquímicos involucrados mediante al aplicación de
estrategias de biología molecular. El trigo y la avena son generalmente sensibles a un
bajo suministro de cobre, mientras que el centeno es relativamente insensible (Tabla

Página 638
16.3). También existen diferencias importantes en la eficiencia del cobre entre
cultivares de trigo. Cuando el suministro es subóptimo, la cv. Gabo cualquiera falla
totalmente ó solo tiene un muy bajo rendimiento de grano comparando con la cv.
Chinese-spring relativamente eficiente para el cobre. El triticale, un híbrido de trigo y
centeno, también tiene una alta eficiencia para el cobre similar a su pariente centeno,
indicando que el mecanismo específico para la toma de cobre en centeno está
controlado genéticamente y es transferible al triticale.

Tabla 16.3

Respuestas del rendimiento de grano de varios genotipos frente

al cobre a .b
Especie, cultivar Suministro de cobre [mg ( 11 kg )-1
suelo]
0 0.1 0.4 4.0
Trigo

cv. Gabo 0 0 10 100

cv. Halberd 2 7 52 100

cv. Chinese Spring 0 26 94 100

Centeno

cv. Imperial 100 114 114 100

Triticale

cv. Beagle 99 95 99 100

a
Datos compilados a partir de Nambiar (1976c) y Graham &
Pearce (1979).

b
Los datos representan rendimientos de grano expresados
como valores relativos. Las plantas fueron cultivadas en un
suelo deficiente en cobre y suplidas con diferentes niveles de
cobre.

Los genes que controlan la deficiencia del cobre son transportados en el brazo
largo (L) del cromosoma 5R del arroz. El trigo Chinese Spring transporta el
cromosoma 5RL del arroz y tiene por lo tanto una alta eficiencia para el cobre. Bajo
condiciones de campo la presencia de este cromosoma en los cultivares de trigo
incrementa el rendimiento de grano en trigo en suelos deficientes de cobre por más del
100%. La toma de cobre de las líneas 5RL bajo deficiencia de cobre es 50-100%
mayor que sus parientes recurrentes.

El cromosoma 5R del centeno es también el carrier de genes que codifican

enzimas operativas en plantas de Estrategia II para la adquisición del hierro (Sección
2.5.6). Estas enzimas regulan la síntesis del fitosideroforo ácido muginéico (MA) a

Página 639
partir del ácido desoximuginéico (DMA), y del ácido hidroximuginéico (HMA) a partir
del MA. En cebada el gen que codifica la síntesis del MA a partir del DMA es
transportado por el cromosoma No. 4, y la introducción de este cromosoma en el trigo
conduce a la síntesis del MA en el trigo. La identificación de los genes que codifican
ciertas reacciones bioquímicas en un genotipo dado, y la transferencia de estos genes
a otros genotipos, también abren nuevas estrategias para la mejor adaptación de
cultivos a propiedades químicas adversas del suelo, y baja disponibilidad de nutrientes
en particular.

16.2.3 Eficiencia de nutrientes

Las diferencias genotípicas en la eficiencia de nutrientes están relacionadas a las

diferencias en la eficiencia en su adquisición por las raíces, ó en su utilización por la
planta, ó ambas. La eficiencia en la adquisición está frecuentemente definida en
términos de la toma total por planta ó la tasa de toma específica por unidad de longitud
radical, y la eficiencia en la utilización (eficiencia en el uso de nutrientes, NUE) como la
producción de materia seca por unidad de nutriente en la materia seca. Sin embargo, a
partir de un punto de vista agronómico y en un sentido operacional las diferencias
genotípicas en la eficiencia de nutrientes de cultivos son usualmente definidas por las
diferencias en el crecimiento relativo ó rendimiento cuando se cultivan en un suelo
deficiente. Para un genotipo dado, la eficiencia de nutrientes se refleja por la
capacidad de producir un alto rendimiento en un suelo que está limitado en uno ó más
nutrientes minerales respecto a un genotipo estándar. Esta definición puede ser
aplicada para comparaciones de ambos genotipos (cultivares ó líneas) dentro de una
especie ó entre especies vegetales.

Ha habido un gran número de reportes en los años recientes sobre la eficiencia

de nutrientes, con el principal énfasis en estos aspectos agronómicos, comparando el
rendimiento, ó el porcentaje de reducción del rendimiento, en genotipos suplidos con
cantidades insuficientes de nutrientes minerales. Un ejemplo típico de la eficiencia de
fósforo para tres especies de de pastos es dado en la Fig. 16.1. A pesar del similar
peso seco final en el mayor suministro de fósforo, el crecimiento respuesta de las tres
especies a un suministro dado se incrementó desde Trifolium cherleri a T.
subterraneum y Lolium rigidum. Los niveles mínimos del fósforo aplicado requeridos
para que las tres especies den 90% del máximo rendimiento fueron 302, 87 y 26 mg P
kg-1 de suelo, respectivamente. Como uno puede esperar a partir del rol del
crecimiento radical y del área de la superficie radical en la adquisición de fósforo
(Secciones 13.2 y 13.3) hay una estrecha correlación entre la eficiencia del uso del
fertilizante de fósforo y el peso seco raíz (Fig. 16.1).

Página 640
 Fig. 16.1 Respuesta crecimiento de tres especies de pastos a fertilizante de fósforo
aplicado a un suelo deficiente en fósforo. (A) Trifolium cherleri; (B) Trifolium
subterraneum; (C) Lolium rigidum (•, total planta; ▼; raíces).

En pasturas mixtas en suelos deficientes en fósforo, con bajos niveles de

fertilizante de fósforo se puede esperar un cambio en la composición botánica,
favoreciendo el crecimiento de un pasto, como también se presenta en una población
mixta de leguminosas y pastos cultivados en suelos deficientes en potasio (Sección
15.2.3.2).

Las diferencias genotípicas en la eficiencia de nutrientes se presentan por

varias razones, estas están relacionadas a la toma, transporte, y uso dentro de la
planta (Fig. 16.2). Hay diferencias típicas en el requerimiento del nitrógeno a nivel
celular, por ejemplo, entre las especies C3 y C4 (Sección 12.3.6) ó en los
requerimientos de calcio ó boro entre las monocotiledóneas y dicotiledóneas (Capitulo
8 y 9). Dentro de una especie dada la eficiencia de nutrientes, por ejemplo para calcio,
puede diferir entre cultivares dependiendo del estado del enlace del calcio (Sección
12.3), de la tasa de trasporte al meristemo apical, ó por las diferencias en el
requerimiento funcional dentro del tejido. La mayor eficiencia en el uso del fósforo en
ciertos genotipos puede estar relacionada al mejor uso del Pi almacenado cualquiera
dentro de un tejido dado ó por la mejor retranslocación entre los órganos de
almacenamiento. Este ultimo factor es también responsable principalmente de la
mayor eficiencia en el uso del nitrógeno en cultivares de sorgo ó de la mayor eficiencia
en el uso del molibdeno en cultivares de fríjol (Phaseolus vulgaris). En el caso de la
eficiencia de uso del potasio las diferencias genotípicas en la acumulación caulinar de
sodio y de este modo, la potencial sustitución del potasio, pueden jugar un rol mayor
(Sección 10.2). Los mayores contenidos de fósforo en las semillas, cualquiera por
unidad de peso seco ó por semilla (semillas grandes) pueden producir una mayor
superficie radical en el crecimiento inicial e incrementar la adquisición del fósforo del
suelo ó de fertilizantes con fósforo aún a mayores niveles de fósforo en el suelo
(Sección 16.1).

Página 641
 Fig. 16.2 Posibles mecanismos de las diferencias genotípicas en la eficiencia de
nutrientes.

Hay varios ejemplos de diferencias genotípicas entre cultivares ó mutantes en el

transporte a corta distancia de nutrientes minerales dentro de las raíces ó en el
transporte a larga distancia desde las raíces a los vástagos. El cultivar de soya PI
“ineficiente en hierro” representa un genotipo en el cual la lenta tasa de transporte de
hierro desde las raíces al vástago parece ser responsable de la baja eficiencia de
nutrientes. El deteriorado transporte de hierro desde la raíz al vástago puede
frecuentemente deberse de hecho al secuestro del hierro (precipitación) en el
rizoplano y en el apoplasto de las células rizodérmicas. Se ha reportado por Clark
(1975) en maíz una combinación de diferencias en las tasas ambos de toma de
magnesio y de transporte al vástago; en la línea consanguínea eficiente B 57 el peso
seco máximo fue obtenido con una concentración máxima en el sustrato de solo 0.12
mм comparando con 4.1 mм en la línea consanguínea ineficiente Oh 40 B. Las
diferencias genotípicas en la eficiencia de magnesio en el sorgo parecen estar
relacionadas a las diferencias en las tasas de toma de potasio: hay una tendencia de
que los genotipos eficientes de magnesio tienen menores relaciones K/Mg en los
vástagos.

Por lo general en la eficiencia de nutrientes, la adquisición de nutrientes por las

raíces juego el rol más importante. Los genotipos dentro de una especie pueden diferir
ampliamente en ambas la afinidad del sistema de toma (Km) y en el umbral de
concentración (Cmin), por ejemplo, para fósforo en líneas consanguíneas de maíz. Las
diferencias entre las especies vegetales en la toma de fósforo por unidad de longitud
radical pueden ser causadas por cualquiera las mayores tasas de influjo, pelos
radicales más largos ó diferentes relaciones longitud radical/peso vástago. Entre los
genotipos no solo difieren las relaciones raíz-vástago sino también la respuesta de

Página 642
 está relación a la deficiencia de fósforo (Tabla 16.4). El crecimiento de la cepa 6 fue en
gran parte reducida, pero la relación raíz-vástago fue aproximadamente la misma. En
contraste, el crecimiento radical y la relación raíz/vástago de la cepa 11 casi se doblo.
La capacidad de distribuir una mayor proporción de fotosintatos a las raíces está
obviamente bajo control genético y es un aspecto importante en la eficiencia del
fósforo para plantas cultivadas en suelos deficientes.

Tabla 16.4

Crecimiento radical y caulinar de dos cepas de fríjol que recibieron suministros adecuados e
inadecuados de fósforo a
Suministro adecuado de P Suministro inadecuado de P
Peso seco Peso seco Peso seco Peso seco
radical caulinar radical caulinar

Cepa (mg. por (mg por Relación (mg. por (mg por Relación
No. planta) planta) raíz/vástago planta) planta) raíz/vástago
6 242 1465 0.17 124 777 0.16

11 181 1233 0.15 365 1141 0.31

a
En base a Whiteaker et al. (1976)

La eficiencia en la adquisición y utilización interna también depende del nivel de

los nutrientes suministrados y de la edad vegetal. Para evaluar las diferencias
genotípicas en la eficiencia de nutrientes se necesitan obtener curvas respuesta-dosis
a crecientes suministros de nutrientes y hacerse cosechas secuenciales. Cuando se
cultivan en suelos deficientes, los genotipos de cebada eficientes en fósforo y los
genotipos de algodón eficientes en potasio se caracterizaron por la mayor toma de
estos nutrientes minerales después de la emergencia de la espiga y de la floración
debido al mantenimiento de un alto crecimiento y actividad radical.

Ciertos componentes importantes en la adquisición de nutrientes del suelo y en

las diferencias genotípicas en la adquisición, no pueden, ó solo incompletamente, ser
evaluados usando cultivos en solución nutritiva. Ejemplos de estos son los cambios
inducidos por la raíz en la rizosfera mediante la secreción de ácidos orgánicos y
compuestos quelantes (Sección 15.4.2), ó la fijación asociativa de N2 en especies C4, y
micorrizas en particular (Sección 15.7). Un ejemplo del rol de las VAM en las
diferencias genotípicas en la adquisición de fósforo por la alfalfa es mostrado en la
Tabla 16.5. En ausencia de la VAM todos los tres cultivares respondieron de manera
similar al incremento en el suministro de fósforo. Con la VAM, sin embargo, el
crecimiento se incremento casi 100 veces en todos los tres cultivares, pero hubo
diferencias obvias en la eficiencia de la asociación de la VAM dentro de las plantas
hospederas. En Du Puits, la VAM pudo sustituir totalmente la aplicación de fósforo
pero en Buffalo esta sustitución fue menor del 50%. Estas diferencias en la respuesta
micorrícica están probablemente relacionadas a las diferencias en la infección radical
con VAM que no solo difieren entre especies sino también entre genotipos de una
especie como ha sido revisado por Smith et al (1992).

Página 643
 Tabla 16.5

Peso seco caulinar de tres cultivares de alfalfa con ó sin

micorrizas vesiculo-arbusculares (VAM) a diferentes niveles
de suministro de fósforo a
Tratamiento al suelo Peso seco caulinar (mg. por
planta)
mg P kg-1 ± VAM Buffalo Cherokee Du Puits
0 - 22 18 32

20 - 114 235 375

80 - 2389 2058 2115

0 + 1113 1740 2177

a
Las plantas fueron cultivadas en un suelo deficiente en
fósforo, pH 7.2. A partir de Lambert et al (1980).

Un ejemplo particular de las limitaciones para evaluar la eficiencia del fósforo

en las soluciones nutritivas para la predicción para plantas cultivadas en campo es el
fríjol gandul (Cajanus cajan L.). Esta especie vegetal usa rápidamente los fosfatos de
hierro escasamente solubles mediante la secreción del ácido piscídico que compleja al
Fe(III) (Sección 15.4.2) pero simultáneamente depende de la VAM para eficientes
tasas de toma del fósforo movilizado por los exudados radicales.

16.2.4 Tolerancia al suministro excesivo de elementos minerales

En muchos casos la adaptación a las condiciones químicas adversas del suelo

requiere de la tolerancia a niveles excesivos de elementos minerales como el aluminio
y manganeso en suelos minerales ácidos, manganeso y hierro en suelos inundados, y
cloruro de sodio en suelos salinos. De este modo, se necesitan de múltiples
tolerancias al estrés para la adaptación. En el caso del arroz se ha hecho un progreso
impresionante en llevar a cabo está adaptación como se muestra en la Tabla 16.6. En
una selección a gran escala y programas de mejoramiento se han hecho cultivares
adaptados para tener rendimientos hasta de 2.7 t ha-1 encimas de los cultivares
tradicionales en campos de agricultores en suelos no enmendados con propiedades
químicas adversas. Esto ha permitido traer a la producción a tierras marginales sin la
necesidad de hacer costosas medidas de corrección.

Tabla 16.6

Producción de grano de genotipos de arroz con diferentes grados de adaptación a condiciones

químicas adversas del suelo en campos de agricultores en Filipinas 1977 – 1988 a

Página 644
 Rendimiento de grano promedio (tons ha-1)
Condiciones del suelo No. de Cultivares de Cultivares Ventaja
cultivares agricultores seleccionados
ensayados
Deficiencia de fósforo 336 2.2 4.9 2.7

Deficiencia de zinc 411 1.8 4.4 2.6

Deficiencia de hierro 89 0.9 2.8 1.9

Salinidad 120 1.4 3.4 2.0

Alcalinidad 103 0.8 3.4 2.6

Toxicidad por hierro 104 2.2 4.1 1.9

Toxicidad por 44 1.2 3.0 1.8

aluminio/manganeso
a
Neue et al. (1990). Reimpreso con el permiso de Kluwer Academic Publishers

La toxicidad por boro es otro factor que limita el crecimiento en ciertas áreas de
secano. En trigo y cebada el mecanismo de tolerancia al boro está basado en la
reducida toma y transporte de boro al vástago lo que está bajo control de varis genes
mayores aditivos, uno de los cuales está localizado en el cromosoma 4A en trigo. Sin
embargo, los genotipos tolerantes al boro tienen el riesgo de volverse deficientes de
boro cuando se cultivan en suelos bajos en boro.

16.3 Suelos minerales ácidos

16.3.1 Principales limitantes

La acidez del suelo limita el crecimiento vegetal en muchas partes del mundo. La
inhibición del crecimiento vegetal resulta a partir de una variedad de factores químicos
e interacciones entre estos factores. En los suelos minerales ácidos las principales
limitantes son las siguientes:

1. Incremento en la concentración de H+: toxicidad por H+

2. Incremento en la concentración de aluminio: toxicidad por aluminio
3. Incremento en la concentración de manganeso: toxicidad por manganeso
4. Disminución en la concentración de macronutrientes catiónicos: deficiencia de
magnesio, calcio (y potasio)
5. Disminución en la solubilidad de fósforo y molibdeno: deficiencia de fósforo y
molibdeno
6. Inhibición del crecimiento radical y toma de agua: deficiencia de nutrientes,
estrés hídrico, incremento en el lavado de nutrientes

Página 645
 La importancia relativa de estas limitantes depende de la especie y genotipo
vegetal, tipo y horizonte del suelo, material parental, valor de pH del suelo,
concentración y especies de aluminio, estructura y aireación del suelo, y el clima. Los
niveles de nitrógeno en los suelos minerales ácidos son generalmente bajos a menos
que hayan altas entradas atmosféricas por contaminación del aíre, La toxicidad por
aluminio y la deficiencia de calcio y magnesio se presenta en más del 70% de los
suelos ácidos de la América Tropical, y casi todos estos suelos son deficientes en
fósforo ó tienen una alta capacidad fijadora de fósforo. La acidez del subsuelo es un
potencial factor limitante del crecimiento a lo largo de muchas áreas de USA y de los
trópicos.

Los suelos forestales en muchas regiones del mundo son típicamente ácidos.
Ha crecido en los años recientes el interés acerca de la creciente acidificación de los
suelos forestales por las emisiones atmosféricas de SO2 y óxidos de nitrógeno (“lluvia
ácida”) como factores causativos de los daños forestales (decadencia forestal)
particularmente en Europa y Norteamérica. Es un gran asunto de controversia ya que
es la principal causa de la declinación de bosques por la acidificación del suelo. Se ha
pensado que el incremento en la solubilidad del aluminio y de este modo la toxicidad
por aluminio, la disminución en la concentración y toma de nutrientes, en particular de
magnesio, y de este modo la deficiencia de magnesio, y un incremento en la
deficiencia de magnesio y calcio son debidos a la alta entrada de nitrógeno
atmosférico en particular.

No es posible generalizar, sin embargo, acerca de los factores principales del

estrés por acidez del suelo sin considerar sitios específicos. El rol de la deposición del
nitrógeno atmosférico depende no solo de la cantidad sino también de la historia de
cultivo de los terrenos forestales. En haya europea (Fagus sylvatica L.) el crecimiento
radical es mucho más sensible a las altas concentraciones de H+ que de aluminio
mientras que en el pícea de Noruega (Picea abies (L.)Karst.) lo opuesto parece ser el
caso. Para una especie vegetal dada el sitio y la distribución de las raíces dentro del
perfil del suelo pueden ser un factor importante en determinar la forma de expresión de
la acidez del suelo. En el suelo superficial donde el contenido de materia orgánica es
mayor, la toxicidad por H+ puede dominar, pero en el subsuelo el crecimiento radical
puede ser deprimido por la toxicidad por aluminio. Si la deficiencia de magnesio se
vuelve un factor dominante en el estrés inducido por la acidez del suelo depende
principalmente del material parental y de la entrada atmosférica de magnesio (e.g.,
distancia del mar abierto). En suelos altos en reservas de manganeso y en Mn2+
intercambiable, por ejemplo, ocasionado por el continuo cultivo de leguminosas
fijadoras de N2, la toxicidad por manganeso puede volverse un factor principal en el
estrés por acidez del suelo.

En vista de las diferentes formas en que la acidez del suelo puede limitar el
crecimiento vegetal, las plantas adaptadas a suelos minerales ácidos requieren una
variedad de mecanismos para hacerle frente a los factores químicos adversos del
suelo involucrados. Se acepta generalmente que, por lo general y a escala mundial,
que las altas concentraciones de aluminio, y en algunos casos también de
manganeso, son los factores claves del estrés por acidez del suelo, y
correspondientemente se requiere de alta tolerancia a estos dos factores
particularmente para la adaptación de cultivos a suelos con pH <5.

16.3.2 Solubilidad de aluminio y manganeso

Página 646
En suelos minerales ácidos con pH debajo de 5.5 una creciente proporción de los
sitios de intercambio catiónico de los minerales de arcilla está ocupada por el aluminio
donde este reemplaza especialmente otros cationes polivalentes (Mg2+, Ca2+) y
simultáneamente actúa como un fuerte adsorbente de fosfatos y molibdatos. El
porcentaje de aluminio intercambiable en los suelos está de este modo correlacionado
con el pH del suelo (ver Tabla 16.9), y con la inhibición del crecimiento radical de la
mayoría de especies vegetales. Sin embargo, estas correlaciones no son
frecuentemente muy estrechas ya que no solo las concentraciones sino
particularmente la especie de aluminio en la solución del suelo (Sección 16.3.4) es la
que determina la fitotoxicidad por aluminio a las raíces. Los factores cruciales para la
especie de aluminio en la solución del suelo incluyen al pH (Sección 16.6) y las
concentraciones de compuestos orgánicos e inorgánicos que acomplejan al aluminio.

Con decreciente pH la cantidad del manganeso intercambiable se incrementa

en muchos suelos (Tabla 16.7). El incremento en el manganeso intercambiable (Mn2+),
sin embargo, está también en función del potencial redox (MnO2 + 4H+ + 2e- ↔ Mn2+ +
2H2O). Se esperan por lo tanto altos niveles de Mn2+ en los sitios de intercambio y en
la solución del suelo solo en suelos ácidos con grandes cantidades de manganeso
fácilmente reducible en combinación con grandes contenidos de materia orgánica, alta
actividad microbiana, y anaerobiosis, cualquiera temporalmente (e.g., anegamiento a
corto plazo) ó permanentemente (Sección 16.4). En suelos con altos niveles de
manganeso fácilmente reducible, la acidificación del suelo llevada a cabo por las
leguminosas simbióticas, puede incrementar en gran parte la cantidad de Mn2+ (Tabla
16.7) y el riesgo de toxicidad por manganeso en pasturas permanentes. Cuando un
suelo es acidificado, se incrementan las cantidades de Mn2+ intercambiable así como
las concentraciones de Mn2+ en la solución del suelo. Por ejemplo, desde 0.8 μм a pH
7.3 hasta 182 μм a pH 5.2, sin muchos cambios en las especies de manganeso, i.e.,
en la relación Mn2+/Mn total en la solución del suelo. Muchos suelos ácidos en los
trópicos son altamente intemperizados, y su contenido de manganeso total es
frecuentemente bajo. De este modo, en estos suelos hay poco riesgo de toxicidad por
manganeso que de toxicidad por aluminio.

Tabla 16.7

Relación entre la edad de pasturas dominadas

por Trifolium subterraneum, pH del suelo y
manganeso intercambiable en los suelos a
Edad (años después pH Mn
del establecimiento (H20) intercambiable

(mg kg-1 suelo)

0 6.1 4.6

25-30 5.6 22.7

30-35 5.3 33.3

35-40 5.1 37.3

50-55 4.8 46.1

Página 647
 a
En base Bromfield et al. (1983a)

16.3.3 Efectos de los niveles excesivos de aluminio

16.3.3.1 Toma de nutrientes minerales inhibida y deficiencia inducida

Como el pH caiga, i.e., la concentración de H+ se incremente, la toma de cationes es

inhibida por dos razones: (1) deterioro en la expulsión neta de H+ mediante las
ATPasas de la membrana (Sección 2.4.2) y (2) disminución de la carga de cationes
polivalentes (Mg2+, Ca2+, Zn2+, Mn2+) hacia el apoplasto de las células corticales de la
raíz, La carga apoplástica de los cationes polivalentes realza fuertemente las tasas de
toma de estos cationes hacia el simplasto (Sección 2.2). Por consiguiente, a una
concentración externa dada de estos cationes, disminuyendo el pH, por ejemplo de 6 a
3 (i.e., 1mм H+), se disminuye su toma, y la adición del aluminio como catión
polivalente que compite fuertemente por los sitios de ligamiento en el apoplasto
acentúa esta disminución (Tabla 16.8). El aluminio puede también inhibir la toma de
calcio mediante el bloqueo de los canales de Ca2+ en la membrana plasmática y la
toma de magnesio mediante el bloque de los sitios de ligamiento de las proteínas
transportadoras. Las altas concentraciones de Mn2+ también inhiben la toma de calcio
y particularmente la del magnesio (Tabla 16.8).

Tabla 16.8

Efecto del pH del Sustrato, Manganeso y Aluminio en el Contenido de Elementos

Minerales en Raíces y Acículas del Pícea de Noruega de 2 años de edad (Picea
abies (L.) Karst.) Cultivado en Cultivo de Arena y Filtrado con Solución Nutritiva a
Contenido de Elementos Minerales (mmol kg-1 peso seco)
Tratamiento Raíces finas Acículas
pH Mn, Al Ca Mg Mn Al Ca Mg Mn Al
6 - 132 115 0.9 ND b 205 74 ND ND

3 - 100 82 ND ND 77 37 ND ND

3 1.5 mм Al 20 33 0.6 30 37 21 0.05 0.01

3 1.5 mм 70 25 35 ND 67 16 25 ND
Mn
a
En base a Stienen & Bauch (1988)

b
ND = no determinado

En contraste al calcio y magnesio, la toma de potasio usualmente no se afecta

por el manganeso y aluminio, conduciendo a un incremento en la relación K/(Ca + Mg)

Página 648
en los vástagos. Esto incrementa no solo el riesgo de deficiencia de calcio ó magnesio
ó de ambos sino también el riesgo potencial de tetania por pastos en rumiantes que
usen el pasto como forraje.

El fuerte efecto de competición del aluminio en la toma de calcio y magnesio

explica por que las relaciones molares de Ca/Al ó Mg/Al en el suelo ó en soluciones
nutritivas son algunas veces los mejores parámetros para predecir el riesgo de
deficiencia de calcio y magnesio inducida por el aluminio que las concentraciones de
cualquiera de los elementos individuales. Un ejemplo de esto es dado en la Fig. 16.3
para la deficiencia de magnesio inducida por aluminio en soya. Aunque las crecientes
concentraciones externas de aluminio disminuyen el contenido de magnesio en el
peso seco caulinar a ambos niveles bajo y alto de suministro de magnesio, el efecto
del aluminio en deprimir el crecimiento fue evitado en el nivel alto de magnesio (i.e.,
alta relación magnesio/aluminio) ya que el contenido de magnesio en el tejido vegetal
permaneció encima del nivel crítico de deficiencia.

Fig. 16.3. Relación entre las concentraciones de magnesio y aluminio en la solución

nutritiva, peso seco y contenido foliar y radical de magnesio en soya. Las áreas en
trama indican concentraciones críticas de deficiencia (Basado en Grimme, 1984).

La deficiencia de calcio en los meristemos apicales es una manifestación bien

documentada de la toxicidad por aluminio en soya y fríjol. En maíz la creciente
concentración externa de calcio, reduce en gran parte la inhibición de la elongación
radical inducida por aluminio en cultivares altamente sensibles y la evita
completamente en cultivares menos sensibles. En trigo, sin embargo, los resultados
sobre la deficiencia de calcio inducida por el aluminio son inconsistentes y en caupí la
deficiencia de calcio no es un efecto primario en la toxicidad por aluminio.

Página 649
 Hay una creciente conciencia sobre la importancia de la deficiencia de
magnesio como un efecto secundario de la toxicidad por aluminio y su mejora
mediante el creciente suministro de magnesio en poblaciones forestales en suelos
ácidos, para genotipos de sorgo cultivados en suelos ácidos ó en soluciones nutritivas.
La mejora de los suelos ácidos mediante el encalado disminuye el riesgo de la
deficiencia de calcio y magnesio inducida por aluminio y la toxicidad directa por
aluminio en el crecimiento radical. Sin embargo, en suelos ú otros sustratos bajos de
magnesio las crecientes concentraciones de calcio combinadas con un realzado
crecimiento pueden de nuevo incrementar el riesgo de deficiencia de magnesio
inducida.

El crecimiento de leguminosas en suelos ácidos puede ser limitado por los

efectos perjudiciales en el crecimiento de la planta hospedera de por sí y retrasar la
nodulación y en particular una disminución en el número de nódulos (Tabla 16.9). La
nodulación es inhibida severamente por las altas concentraciones de H+ en
combinación con las altas concentraciones de aluminio en particular (Sección 7.4.5).
En soya las concentraciones críticas de aluminio para el crecimiento de la planta
hospedera (reducción en el crecimiento del 10%) fueron de 5-9 μм comparadas con
solo 0.4 μм para la nodulación. Los cambios en la morfología radical y de este modo
en los sitios de infección pueden estar involucrados en la inhibición de la nodulación
por las altas concentraciones de aluminio.

Tabla 16.9

Efecto del encalado en un suelo altamente saturado con aluminio en el crecimiento y nodulación en
soya a
Peso seco (g por
Saturación de planta) Nodulación Contenido de N
Al b Peso seco
pH del No. por (mg por
suelo (%) Caulinar Radical planta (mg por nódulo) vástago)
4.55 81 2.4 1.07 21 79 65

5.30 28 3.2 1.08 65 95 86

5.90 4 3.6 1.08 77 99 93

a
Reproducido a partir de Sartain & Kamprath (1975) con permiso de la American Society of
Agronomy

b
Porcentaje de la capacidad de intercambio catiónica (CEC) saturada por aluminio

16.3.3.2 Inhibición del crecimiento radical

Las acciones tóxicas del aluminio están principalmente relacionadas a las raíces. El
sistema radical se vuelve regordete como un resultado de la inhibición en la

Página 650
elongación del eje principal y de las raíces laterales. La severidad de la inhibición del
crecimiento radical es un indicador adecuado de las diferencias genotípicas en la
toxicidad por aluminio (Fig. 16.4). Se confirmo que la toxicidad por aluminio era la
causa del daño por suelos ácidos en el sistema radical del cultivar Kearney mediante
experimentos con soluciones nutritivas.

Fig. 16.4 Raíces de cultivares de cebada Kearney (izquierda) y Dayton (derecha)

cultivados en suelo ácido de pH 4-6. (A partir de Foy, 1974)

Con la creciente acidificación del suelo, la penetración radical es inhibida

particularmente en el subsuelo (menores relaciones Ca/Al y superiores relaciones
Aln+/Altot) que conducen a un sistema radical más superficial con una correspondiente
menor utilización de nutrientes minerales y agua a partir del subsuelo (Sección 14.4.2).
El riesgo de estrés hídrico se incremento y también el lavado de nutrientes minerales.
La toxicidad por aluminio es por lo tanto frecuentemente expresada simultáneamente
en dos formas, es decir por deficiencia inducida de nutrientes minerales, como
magnesio, y por la inhibición en la elongación radical. La inhibición del crecimiento
radical por la toxicidad por aluminio debe incrementar posteriormente el riesgo de
deficiencia de fósforo en suelos minerales ácidos, a menos que dominen otros factores
limitantes del crecimiento (e.g., deficiencia de magnesio), ó que una alta proporción del
fósforo demandado sea suministrada por las micorrizas a la planta hospedera (Sección
15.7). En suelos minerales ácidos la toxicidad por aluminio puede inhibir el crecimiento
caulinar al limitar el suministro de nutrientes y agua debido a la pobre penetración en
el subsuelo ò a la menor conductividad hidráulica. Se ha obtenido evidencia de que un
suministro limitado de citoquininas a partir de las raíces puede inhibir el crecimiento
caulinar de la soya cultivada cualquiera en suelos ácidos ó en soluciones nutritivas con
aluminio, a partir del efecto beneficioso en el crecimiento mediante la aplicación de
citoquininas a los vástagos de tales plantas.

Los mecanismos fisiológicos y bioquímicos de los efectos tóxicos del aluminio

en la elongación radical son pobremente entendidos y son problema de controversia.
La inhibición de la división celular en los meristemos apicales de la raíz es una rápida
respuesta al tratamiento con aluminio (Fig. 16.5). La división celular puede reanudarse
después de algún tiempo pero permanece a un nivel menor que en los controles no
expuestos al aluminio Las diferencias genotípicas en la tolerancia al aluminio son

Página 651
reflejadas en el grado de recuperación a partir del estrés primario por aluminio.
Aunque el aluminio puede enlazarse al DNA, de las células de la caliptra en particular,
la inhibición de la división celular es presumiblemente un efecto indirecto del aluminio
(ver abajo). Además, la inhibición en la elongación radical (principalmente expansión
celular) es una rápida respuesta uniforme al aluminio. En trigo, la elongación radical se
reanuda rápidamente tan pronto 30 min. después del tratamiento con citrato para
quelatar al aluminio, indicando que, por lo menos en presencia de altas
concentraciones de calcio (400 μм.), el aluminio permanece en un compartimiento
(apoplasto?) donde puede ser fácilmente eliminado. De acuerdo con estas
observaciones, en plantas de trigo el crecimiento radical en genotipos sensibles fue
inhibido claramente por el aluminio en 4 h, aunque el aluminio pudo ser detectado solo
en la capa rizodérmica y en la capa cortical debajo de la rizodermis. En plantas de
avena aún después del tratamiento a largo plazo con aluminio y la inhibición severa de
la elongación radical, el aluminio estuvo confinado al apoplasto, principalmente de las
células periféricas de la raíz.

Fig. 16.5 Efecto del aluminio (5mg l-1) sobre la tasa de división celular en cofias de dos
genotipos de caupí. Valores relativos: control (sin aluminio) = 100 (En base a Horst et
al., 1982)

El aluminio puede enlazarse a la superficie externa de la membrana plasmática

de las células rizodérmicas y corticales de la raíz y por lo tanto deteriorar las funciones
de la membrana plasmática. El aluminio tiene una afinidad 560 veces mayores que el
Ca2+ por ciertos fosfolípidos en las membranas. Sin embargo, en raíces de trigo a
pesar de la severa inhibición del crecimiento elongación, las células radicales
conservaron su capacidad de excretar H+ indicando que la membrana plasmática
estaba intacta. No obstante, las propiedades de la membrana plasmática pueden ser
alteradas como se indico, por ejemplo, por una disminución en el eflujo de potasio,
incremento en la formación de calosa, ó después de un tratamiento a largo plazo con
aluminio, por el incremento en la peroxidación de las membranas lipídicas.

En contraste a estas sugerencias de los efectos directos del aluminio en las

propiedades de la membrana plasmática ó metabolismo celular, Bennet & Breen
(1991, 1992, 1993) ofrecieron la hipótesis de que en las raíces el principal blanco del
aluminio es la caliptra la cual percibe la “señal de aluminio”, similarmente a aquella de
la gravedad ó de la impedancia mecánica (Sección 14.6). El aluminio reduce la
secreción del mucílago de las células periféricas de la caliptra, y estas células de la
caliptra son fuentes de reguladores endógenos del crecimiento por extensión. El
mucílago parece ser requerido como una vía para el transporte apoplástico de las

Página 652
sustancias señal. En este modelo el Ca2+ funciona como un intermediario en la cadena
conductora de señales (Sección 8.6.7), y la secreción del mucílago en las células
periféricas de la caliptra está causalmente involucrada. El Ca2+ apoplástico es
requerido para las funciones secretoras de las células de la caliptra, y el aluminio
cambia la homeostasis del Ca2+ y reduce por lo tanto la secreción del mucílago.
Después de la transferencia a la solución sin aluminio la reanudación del crecimiento
por elongación es precedida por una incrementada actividad secretora de los aparatos
de Golgi en las células de la caliptra. Por consiguiente, la inhibición de la elongación
radical no será un efecto directo del aluminio en la zona de elongación sino en la
caliptra. Los argumentos en contra de un rol clave tal de la caliptra en la toxicidad por
aluminio ha sido proporcionados por Ryan et al. (1993) quien mostró que en presencia
del suministro externo de calcio la eliminación de la caliptra no tiene efecto en la
inhibición de la elongación radical inducida por aluminio en maíz. El rol particular del
calcio en la toxicidad por aluminio ha sido revisado recientemente por Rengel (1992a).

16.3.4 Toxicidad por aluminio y especies de aluminio

También la fitotoxicidad por aluminio en términos de inhibición en la elongación radical

disminuye claramente cuando se incrementa la fuerza iónica del suelo ó de la solución
nutritiva, y con una disminución en la relación Aln+/Al complejado. Sin embargo, las
relaciones son menos claras, con respecto al pH del suelo ó de la solución nutritiva y
la fitotoxicidad por aluminio. Esto no solo es debido al incremento en ambos aluminio
total y H+ en la solución soluble con un pH decreciente sino también debido al cambio
simultáneo en las especies de aluminio, asumiendo la ausencia de aluminio
polinuclear y otros ligandos de aluminio aparte del OH- (Fig. 16.6).

El aluminio liberado a partir de minerales del suelo bajo condiciones ácidas

hacia la solución del suelo, ó el aluminio en soluciones nutritivas de pH 4 y abajo,
aparece principalmente como Al(H2O) (ó Al3+ por conveniencia). Como el pH se
incremente se forman productos de hidrólisis mononuclear como Al(OH)2+ y Al(OH)
(Fig. 16.6). A elevadas relaciones OH-/aluminio en la solución pueden formarse
especies de hidroxi-alumínicos polinucleares como AlO4Al12(OH)24(H2O) (por
conveniencia “Al13”), que son intermediarios metastables en la precipitación del Al(OH)
sólido. Hay resultados contradictorios acerca de la toxicidad relativa de las varias
especies de aluminio mononuclear excepto para la no fitotoxicidad del ión sal de
aluminio Al(OH) . Se le atribuye una particular alta fitotoxicidad en particular al
polinuclear “Al13”que puede formarse a pH 4.5 y puede conducir a la inesperada
máxima inhibición de las tasas de elongación radical a pH de 4.5.

Página 653
 Fig. 16.6 Actividades relativas de especies mononucleares de aluminio y la
concentración total (Alt) de aluminio soluble en función del pH (Kinraide, 1991).
Reimpreso con permiso de Kluwer Acedemic Publishers.

Por varias razones pueden surgir resultados contradictorios sobre la

fitotoxicidad relativa de las varias especies de aluminio, siendo una principal la
incertidumbre de las actividades e identidad de las especies de aluminio y de las
concentraciones de H+ en el rizoplano y en el apoplasto de las células rizodérmicas.
Siendo otra principal razón el que no sea posible variar la distribución relativa de las
especies de aluminio sin variar el pH, y viceversa (Fig. 16.6). Usualmente, los
resultados son interpretados exclusivamente en términos de especiación del aluminio
mientras que la posible influencia de las diversas actividades de H+ no es considerada.
Se ha recalcado el efecto aliviador de las altas concentraciones de H+ (i.e., muy bajo
pH) en la toxicidad por aluminio debido a la mucha mayor competitividad de los H+
respecto al Al3+ que respecto al Ca2+. También se asume que el alivio por protones de
la toxicidad por aluminio es el factor responsable del menor contenido de aluminio en
las zonas apicales de la raíz y la inhibición menos severa en la elongación radical en
plantas suplidas con NH comparadas con NO . La relevancia fisiológica del alivio
por H+ en la toxicidad por aluminio está, sin embargo, confinada a especies vegetales
con alta tolerancia de H+. El alivio por protones en la toxicidad por aluminio también es
improbable que sea relevante para plantas cultivadas en suelos ácidos debido a la
liberación simultáneamente incrementada del Al3+ desde la fase sólida, y a la
competencia de H+ en la toma de Ca2+ y Mg2+.

Página 654
 Algunas de las especies mononucleares de aluminio asociadas con ligandos
inorgánicos como AlF2+, AlF ó AlSO son no fitotóxicas. La no fitotoxicidad del AlSO
es de particular importancia práctica ya que, por ejemplo, la aplicación de yeso
(CaSO4) a los suelos ácidos puede aliviar la fitotoxicidad por aluminio (Fig. 16.7).
Debido al componente sulfato y a la alta solubilidad en agua del yeso comparando con
la cal (CaCO3), el yeso, fertilizantes fosfato que contengan yeso (e.g., superfosfato
simple comparando con el triple fosfato) son más adecuados para el alivio de la acidez
del subsuelo que la cal. La toxicidad por aluminio en el crecimiento vegetal puede
también ser disminuida mediante el suministro de silicio en las soluciones nutritivas, un
aspecto que merece atención en la selección para tolerancia al aluminio.

Fig. 16.7 Longitud radical del trigo (Triticum aestivum L.) en función de la
concentración de aluminio en soluciones del suelo a partir de suelos tratados con
CaSO4 ó CaCl2 (Modificado a partir de Wright et al., 1989b).

Esta bien documentado el alivio de la toxicidad por aluminio debido a la materia

orgánica del suelo. Como se demostró por Adams & Moore (1983), el crecimiento
radical de la soya fue deprimido en el subsuelo (bajo en materia orgánica) por 4 μм Al
compararlo con 9-134 μм Al en la solución del suelo superficial (alto en materia
orgánica). La aplicación de mulch ó abono verde son por lo tanto bastante efectivos en
el alivio de la toxicidad por aluminio en suelos ácidos. El ácido fúlvico es uno de los
compuestos que complejan efectivamente con el aluminio y por lo tanto alivian la
fitotoxicidad por las especies de aluminio monoméricas (y poliméricas) en el
crecimiento radical. Los ácidos orgánicos también juegan un rol principal en la
detoxificación del aluminio. Su capacidad detoxificante disminuye en el orden ácido
cítrico, oxálico > málico > succínico, y depende de la orientación de sus grupos
OH/COOH y la correspondiente posibilidad de formar una estructura estable anillar de

Página 655
5 a 6 enlaces con el aluminio. Un ejemplo de la detoxificación del aluminio por el ácido
cítrico es mostrado en la Tabla 16.10. Entre el pH 3.5 y 6 los complejos de citrato (L)
predominantes son AlLo y el AlLH-1. Igual que con los extractos de materia orgánica del
suelo, el ácido cítrico protegió completamente las raíces de los efectos dañinos del
aluminio libre. Con el citrato de aluminio, la acumulación de aluminio en las raíces fue
mucho menor que con el aluminio inorgánico, y hay solo una reducción menor en los
contenidos de fósforo y calcio en las raíces y vástagos. Los resultados también
demuestran claramente el transporte limitado del aluminio hacia los vástagos cuando
fue suministrado el aluminio inorgánico.

Tabla 16.10

Efecto de los tratamientos con aluminio en el peso seco y el contenido de

elementos minerales en el maíz a
Peso seco Contenido de Elementos
Minerales (μmol g-1 peso
(g por seco)
Tratamiento b planta) Al P Ca
Vástagos

Control (-Al) 1.96 0.5 58 55

Al(OH)2Cl 1.05 1.9 24 28

Al Citrato 2.09 0.9 54 55

Extracto de Al-materia orgánica 1.85 0.5 68 63

del suelo

Raíces
1.14 0.2 96 103
Control (-Al)
0.51 276.0 91 37
Al(OH)2Cl
1.17 62.0 99 89
Al Citrato
1.03 14.0 77 71
Extracto de Al-materia orgánica
del suelo
a
A partir de Bartlett & Riego (1972)

b
La concentración del aluminio en los tratamientos que contienen aluminio fue
de 0.33 mм.

16.3.5 Efectos de los niveles excesivos de manganeso

Página 656
En contraste al aluminio, el manganeso es rápidamente transportado desde las raíces
a los vástagos y por lo tanto, por lo general, los síntomas de toxicidad por manganeso
se presentan principalmente en los vástagos. Los efectos de un suministro excesivo de
manganeso en la toma de otros nutrientes minerales, en el metabolismo, y en el
equilibrio hormonal han sido resumidos por Horst (1988) y fueron discutidos en la
Sección 9.2. De importancia particular para el crecimiento vegetal en suelos minerales
ácidos es la inhibición de la toma de calcio y magnesio debido a las altas
concentraciones de manganeso. Son síntomas bien conocidos la hoja torcida en hojas
jóvenes y el manchado clorótico en hojas maduras en especies dicotiledóneas
cultivadas en suelos ácidos y son probablemente expresiones, respectivamente, de la
deficiencia inducida de calcio y quizás de magnesio. Bajo estas condiciones Se
observan los síntomas visibles de toxicidad por manganeso aún a niveles en que
pueden disminuir el crecimiento solo ligeramente, en contraste a la toxicidad por
aluminio, la cual inhibe severamente el crecimiento sin producir síntomas fácilmente
identificables en el vástago. Por lo tanto en suelos minerales ácidos con altos niveles
intercambiables de ambos aluminio y manganeso la observada depresión del
crecimiento puede ser erróneamente atribuida a la toxicidad por manganeso cuando
de hecho la toxicidad por aluminio es el más importante de los dos factores. Por otro
lado, en muchos casos la toxicidad por manganeso de hecho es deficiencia inducida
de magnesio. El manganeso deprime la toma de magnesio al bloquear los sitios de
ligamiento del magnesio a las raíces (Sección 2.5.3). Por lo tanto, las altas
concentraciones de manganeso en el medio radical pueden inhibir el crecimiento
radical y caulinar mediante la deficiencia inducida de magnesio. En suelos tóxicos por
manganeso la inhibición del crecimiento puede por lo tanto ser superada mediante
mayores suministros de magnesio.

Por lo general, con la acidificación del suelo las concentraciones de

manganeso en la solución del suelo se incrementan mucho más que la
correspondiente toma de manganeso y sus contenidos caulinares. Este efecto puede
ser principalmente atribuido a los fuertes efectos inhibidores de las altas
concentraciones de H+ en la toma de manganeso (Mn2+). La presencia de toxicidad por
manganeso no está solamente en función del pH del suelo, de las concentraciones de
manganeso y otros cationes polivalentes en la solución del suelo, de la especie y
genotipo vegetal y de la actividad microbiana en la rizosfera (Sección 15.3.4) sino
también de la disponibilidad de silicio. El silicio incrementa fuertemente la tolerancia
del tejido caulinar a los altos contenidos de manganeso (Sección 10.3). De este modo,
en los suelos minerales ácidos los efectos dañinos de los niveles excesivos de
manganeso sobre el crecimiento vegetal pueden también depender de la solubilidad y
toma del silicio.

En leguminosas, la toxicidad por manganeso también depende de la forma de

nutrición del nitrógeno. Cuando el suministro de manganeso al fríjol (Phaseolus
vulgaris L.) es grande, el contenido caulinar de nitrógeno disminuye a un mucho mayor
grado en plantas que dependen de la fijación de N2 que en plantas alimentadas con
nitrógeno mineral. Han sido observados similares efectos negativos de los altos
niveles de manganeso en la nodulación en otras especies leguminosas, a pesar de
que, por lo menos en cultivos aislados, la mayoría de cepas de Rhizobium son más
sensibles al aluminio que al manganeso. En conclusión, la nodulación es un paso muy
crítico para las leguminosas en los suelos minerales ácidos; es afectada adversamente
por una combinación de alto aluminio ó manganeso ó ambos y las bajas
concentraciones de calcio. La baja disponibilidad de fósforo en los suelos minerales
ácidos es otro efecto que deteriora la nodulación (Sección 7.4.5).

Página 657
16.3.6 Mecanismos de adaptación a los suelos minerales ácidos

16.3.6.1 General

Las plantas adaptadas a los suelos minerales ácidos utilizan una variedad de
mecanismos para hacer frente a los factores químicos adversos del suelo. Estos
mecanismos son regulados separadamente (e.g., aquellos para la tolerancia al
aluminio y al manganeso) ó están interrelacionados (e.g., aquellos para la tolerancia al
aluminio y la eficiencia en la adquisición del fósforo). A partir de un punto de vista
agronómico, para las plantas cultivadas es de importancia la suma de los mecanismos
individuales debido a que esto determina el requerimiento de entradas para el alivio de
los suelos ácidos (fertilizantes y cal en particular). En grandes áreas de los trópicos y
subtrópicos, la deficiencia de fósforo es el factor más importante que limita el
crecimiento en cultivos.

Se presentan grandes diferencias entre las varias especies de cultivos en su

tolerancia a los suelos ácidos. Por ejemplo, la especie de cultivo anual de raíz, la yuca
(Manihot esculenta) es conocida por su alta tolerancia a suelos ácidos, comparando,
por ejemplo, con la batata, tiquisque, y ñame (Fig. 16.8). Otras especies tolerantes a
suelos ácidos son el caupí, el maní, y la papa, mientras que el maíz, la soya, y el trigo
son especies no tolerantes. Es necesaria una entrada bastante grande de nutrientes
para ajustar las propiedades químicas del suelo, principalmente mediante el encalado,
a los requerimientos de las especies no tolerantes (Fig. 16.8). Es digno de notar que a
pesar de las grandes diferencias en el rendimiento llevadas a cabo por una alteración
del pH del suelo mediante el encalado en tres de los cuatro cultivos de raíz, el
contenido de macronutrientes y de manganeso de las hojas fue afectado fuertemente,
excepto el del calcio. Aquí, el análisis foliar sería de limitado valor en determinar
ambos los mecanismos de adaptación y el estado nutricional vegetal.

Página 658
 Fig. 16.8 Relación entre el aluminio intercambiable (porcentaje de la capacidad de
intercambio catiónica total), pH del suelo y rendimiento de cuatro cultivos tropicales de
raíz (Redibujado a partir de Abruna-Rodriguez et al. 1982, con permiso de la Soil
Science Society of America).

Las diferencias en la tolerancia a suelos ácidos entre los cultivares de una

especie dada pueden ser bastante grandes. Por ejemplo, en un suelo no encalado de
pH 4.5 y con 80% de saturación de aluminio, un cultivar tradicional de arroz adaptado
a secano produjo ~2.3 t de grano por hectárea, comparando con un cultivar introducido
no adaptado, que produjo solo 1 t; el ultimo requirió ~6 t de cal ha-1 y una
correspondiente disminución en la saturación de aluminio al 15% para alcanzar el
rendimiento de grano del cultivar tradicional adaptado al suelo no encalado.

Por lo general la tolerancia al aluminio es el más importante factor requerido

para la adaptación de especies y cultivares a suelos minerales ácidos. Como una
primera aproximación un parámetro adecuado para tal adaptación es por lo tanto la
inhibición del crecimiento al incrementar la concentración de aluminio en una solución
nutritiva de especies vegetales contrastantes ó genotipos contrastantes dentro de una
especie, si las varias limitantes de esta aproximación son tenidas en cuenta (e.g., rol
de los exudados radicales). En un programa de selección a gran escala para tolerancia
al aluminio las concentraciones necesarias para una reducción del peso seco caulinar
a un 50% variaron entre especies vegetales y cultivares desde menos de 1 μм Al3+ en
los genotipos más sensibles a 30 μм Al3+ en genotipos más tolerantes. Al usar la
inhibición de la elongación radical como un parámetro, las concentraciones críticas de

Página 659
aluminio en la solución nutritiva variaron entre 1.8 μм en cebada a 150 μм en centeno
y lupino amarillo. También existen grandes diferencias en la tolerancia al aluminio
dentro una especie dada (e.g., Fig. 16.4), y en las plantas de cultivo algo de está
variabilidad genética parece haber sido introducida involuntariamente mediante el
mejoramiento de algunas especies en diferentes regiones con alto ó bajo pH del suelo,
como en el caso del trigo ó de la soya.

16.3.6.2 Tolerancia versus evasión

De acuerdo al concepto general de estrés de Levitt la adaptación se puede conseguir

mediante la tolerancia al estrés ó la evasión del factor(es) de estrés ó de ambos
modos. Debido a los varios factores de estrés a los que las plantas están expuestas
cuando se cultivan en suelos minerales ácidos, por lo general son más probablemente
requeridas ambas estrategias, aunque en grados variables. Los componentes más
importantes de las estrategias de tolerancia y evasión en la adaptación vegetal están
resumidos en la Fig. 16.9.

Fig. 16.9 Estrategias de adaptación vegetal a suelos minerales ácidos.

16.3.6.3 Tolerancia al aluminio

Página 660
La tolerancia al aluminio conseguida por la acumulación (includer, Fig. 16.9) parece
ser especialmente común en aquellas familias vegetales que estaban presentes al
principio de la historia fósil. La Proteaceae pertenece a este grupo. En los bosques
lluviosos tropicales las includer y excluder que coexisten en los mismos lugares varían
en las concentraciones de aluminio en su savia foliar exprimida entre menos de 10 mg
l-1 y 4780 mg l-1. Solo unas pocas especies cultivadas son includers de aluminio, como
la planta de te, las hojas viejas de la cual pueden contener hasta 30 mg aluminio por
gramo peso seco. La planta de te no solo tolera altos contenidos de aluminio sino
también su crecimiento es fuertemente realzado por el suministro de aluminio. Se ha
observado estimulación del crecimiento por el suministro de aluminio (hasta 100 μм Al)
en especies calcífugas como Deschampsia flexuosa y Arnica montana L., pero falta
información sobre si estas especies también pertenecen a los tipos includer. También
se han observado varios reportes sobre los efectos estimuladores de las bajas
concentraciones de aluminio en el crecimiento de especies de cultivo y cultivares
tolerantes, pero los mecanismos de este estimulo no es claro (Sección 10.6). En nabo
(Brassica campestris L.) el cual es altamente sensible a pH bajo, la estimulación de la
elongación radical por las bajas concentraciones de aluminio (0.6-1.2 μм) en la
solución nutritiva estuvo confinada a un bajo pH (4.6), sugiriendo el alivio de la
toxicidad por protones gracias al aluminio.

La mayoría de especies vegetales, y especies de cultivo en particular, alcanzan

la tolerancia al aluminio principalmente mediante la exclusión, por lo menos desde los
vástagos. En algunas especies tolerantes como el centeno y el lupino amarillo, se
pueden acumular entre 3-4 mg Al g-1 peso seco en las zonas apicales de la raíz antes
de que el crecimiento elongación sea inhibido, pero no se conoce como este aluminio
es compartimentado entre el apoplasto, citoplasma, y vacuola. En principio en los tipos
excluder la tolerancia al aluminio puede ser conseguida por la exclusión desde los
sitios sensibles en las raíces, ó desde la toma, en general mediante cambios inducidos
por la raíz en la rizosfera (Fig. 16.9). La siguiente discusión considera los factores que
pueden estar involucrados en los mecanismos de exclusión.

Exclusión desde los sitios sensibles . En términos de toxicidad por aluminio los sitios
sensibles son el citoplasma (e.g., interfiere con la calmodulina), la interfase membrana
plasmática-apoplasto, el apoplasto, y las células periféricas de la caliptra (Sección
16.3.3.2). En trigo, las diferencias genotípicas en la tolerancia al aluminio no se
reflejaron en las diferencias en la distribución del aluminio entre el apoplasto y el
simplasto. Merecen más atención las especulaciones concernientes a la inducción de
la tolerancia al aluminio en el trigo mediante la formación de proteínas particulares que
inactivan el aluminio en el simplasto, ya que en los cultivares de trigo, el tratamiento
con aluminio induce ó incrementa el nivel de varias proteínas, y tres de las proteínas
citoplásmicas fueron exclusivas al cultivar tolerante. También se han sugerido a las
diferencias en el potencial superficial de la membrana plasmática y en el ligamiento del
aluminio en la membrana plasmática como los posibles factores causativos de las
diferencias en la tolerancia al aluminio, pero la evidencia hasta ahora es débil. Para
una revisión de estos aspectos ver Haug & Shi (1991).

Por muchos años han sido discutidas las diferencias entre las especies y
cultivares en la capacidad de intercambio catiónico (CEC) del apoplasto radical en
relación a las respectivas diferencias en la tolerancia al aluminio. Como la capacidad
de intercambio catiónico (CEC) del tejido radical se incremente, hay una mayor
adsorción de intercambio de los cationes polivalentes en el apoplasto. En los suelos
ácidos esto puede conducir a una mayor acumulación de aluminio como se indico, por

Página 661
ejemplo, por una estrecha correlación positiva entre la CEC de diferentes especies
vegetales y el contenido de aluminio en sus raíces. Hay algo de evidencia para una
correlación negativa entre la CEC y la tolerancia al aluminio en cultivares de trigo y
cebada, dos especies de Lotus y en poblaciones de ciertas especies de plantas
silvestres. En este sentido es improbable un rol general de la CEC, sin embargo, por
ejemplo en dicotiledóneas, que tienen una CEC alta, no son generalmente menos
tolerantes que las monocotiledóneas, que tienen una CEC baja. En un estudio de 12
monocotiledóneas y dicotiledóneas que diferían en la CEC por un factor de 17, la
tolerancia al aluminio en estas especies no estaba estrechamente correlacionada con
la CEC radical. Sin embargo, para caracterizar un posible rol causal del ligamiento del
aluminio en el apoplasto respecto a la tolerancia al aluminio estos métodos
cuantitativos para la CEC son inadecuados y tienen que ser complementados por
métodos cualitativos que proporcionen información sobre la fuerza del ligamiento y las
afinidades de las especies de aluminio y otros cationes, H+, Ca2+ y Mg2+ en particular.

pH de la rizosfera . En el rango de pH entre 4 y 5 un incremento en el pH de la

rizosfera debe disminuir en gran parte la concentración de Al3+ (Fig. 16.6), pero puede
simultáneamente incrementar la fitotoxicidad por aluminio (Sección 16.3.4), Aunque en
las soluciones nutritivas los cultivares tolerantes al aluminio de ciertas especies de
cultivo tienden a incrementar el pH de la solución más que los cultivares sensibles al
aluminio, estudios con diferentes formas de nitrógeno (NH versus NO ) indican que
un incremento en el pH de la solución es de poca importancia para la mayor tolerancia
al aluminio en los cultivares de trigo y soya. Cuando el pH de la solución nutritiva es
controlado estrictamente, el lupino amarillo fue aún más tolerante a pH 4.1 que a 4.5,
probablemente reflejando el alivio por protones. Sin embargo, los hallazgos de los
experimentos en soluciones nutritivas han sido interpretados con cuidado en relación a
la tolerancia al aluminio para plantas cultivadas en suelo. En plantas cultivadas en,
adaptadas a, suelos ácidos el pH en las zonas apicales de la raíz es frecuentemente
considerablemente superior que en las zonas básales y en el suelo en mayoría (Fig.
16.10), y un incremento tal en el pH de la rizosfera puede disminuir ambos el aluminio
intercambiable y la liberación de aluminio desde la fase sólida hacía el rizosuelo. Por
ejemplo, en el rango de pH entre 4.0 y 4.5 un incremento de pH de 0.2 unidades
deprime la concentración de aluminio en la solución del suelo por un factor de 2-3.
Además, las especies polinucleares de aluminio como “Al13” tienen una alta afinidad a
superficies cargadas negativamente de la fase sólida del suelo.

Página 662
Fig. 16.10 Patrón del pH en suelo no rizosférico, suelo rizosférico y rizoplano a lo largo
de raíces no micorrizadas de pícea de Noruega de 80 años de edad. (Marschner,
1991b; cortesía de M. Häussling)

Para la adaptación vegetal a suelos minerales ácidos (Fig. 16.9) los cambios
inducidos por la raíz en el pH de la rizosfera no pueden solo ser evaluados en términos
de las concentraciones y especies de aluminio. Con creciente pH de la rizosfera, la
toxicidad por H+ puede ser eliminada y ser incrementado el ligamiento del Ca2+ y Mg2+
en el apoplasto radical. También la función del calcio en la secreción del material de la
pared celular en tejidos en expansión está presumiblemente apoyada por un
incremento en el pH de la rizosfera.

Exudados radicales . Los exudados radicales como el mucílago y los ácidos orgánicos
juegan un rol clave en la estrategia de evasión. Para un genotipo dado un incremento
en la exudación radical mediante la impedancia mecánica incrementa la tolerancia al
aluminio en más de 10 veces (Sección 15.4.2). El mucílago es secretado
principalmente en la caliptra y en las zonas apicales de la raíz y tiene una alta
capacidad de enlazar (Sección 15.4.2.2) y complejar el aluminio (Fig. 16.11). Se ha
mostrado el rol del mucílago en las diferencias genotípicas en la tolerancia al aluminio
en trigo. En ausencia de aluminio la producción de mucílago era tres veces mayor en
el cultivar tolerante (Atlas) que en el sensible (Victor), y la producción de mucílago
ceso a un suministro de 20 μм aluminio en el cultivar sensible y a 400 μм en el cultivar
tolerante. En pasturas naturales en suelos ácidos la dominancia del incomible pasto

Página 663
Aristida juniformis está más probablemente relacionada con su alta tolerancia al
aluminio llevada a cabo por una inusualmente alta producción de mucílago en la
caliptra.

Fig. 16.11 Complejación de aluminio monomérico en solución externa a lo largo de

zonas apicales de raíces intactas de plántulas de pícea de Noruega de 4 años de edad
(Häussling et al., 1990).

La liberación de cantidades relativamente grandes de ácidos orgánicos es una

característica típica de las especies adaptadas a suelos minerales altamente ácidos,
por ejemplo, ciertas especies de lupino (Sección 15.4.2) y la planta de te. La
complejación de aluminio mediante los ácidos orgánicos (Tabla 16.10) no solo
proporciona protección contra los efectos dañinos del aluminio libre sobre el
crecimiento radical, sino también es importante para la adquisición de fósforo (Sección
15.4). En suelos forestales ácidos las concentraciones de ácidos orgánicos de bajo
peso molecular (especialmente el ácido oxálico) en la solución del suelo pueden variar
entre 25 y 1000 μм y sus concentraciones son claramente superiores en la rizosfera
comparadas con la solución del suelo no rizosférico.

En cultivares de trigo que difieren en la tolerancia al aluminio la liberación de

ácidos orgánicos fue cerca de tres veces superior en el cultivar tolerante que también
tenía una mucha mayor capacidad para la fijación asociativa de N2 en la rizosfera, de
este modo combina la tolerancia y la eficiencia de nutrientes. Se han presentado
mediante el uso de cultivos axénicos evidencia convincente sobre el rol de la
excreción de ácidos orgánicos para la tolerancia al aluminio en líneas isogénicas de
trigo. En genotipos sensibles (líneas) la acumulación de aluminio en las zonas apicales
de la raíz fue de 5-10 veces superior que en los genotipos tolerantes, los cuales
excretaron 5-10 veces más ácido málico que los genotipos sensibles. La excreción se
realzo por tan poquito como 10 μм Al y continuo linealmente por 24 h. El ácido málico

Página 664
fue excretado desde los 3-4 mm apicales. Cuando se expusieron a 50 μм Al la tasa de
excreción del ácido málico por plántula (nmol h-1) se incremento desde 0.08 a 0.33 en
genotipos sensibles y desde 0.08 a 3.57 en genotipos tolerantes. En fríjol también uno
de los mecanismos de tolerancia al aluminio es más probablemente también la
liberación realzada de ácidos orgánicos, del ácido cítrico en particular (Tabla 16.11).
La liberación del ácido cítrico en el cultivar tolerante pudo haber sido inducida
cualquiera por los efectos tóxicos del aluminio, ó por la menor disponibilidad de
fósforo, i.e., como una respuesta radical a la deficiencia de fósforo. En este
experimento solamente fueron probadas las altas concentraciones de aluminio que
inhibieron severamente el crecimiento radical del cultivar sensible, y es posible que el
cultivar sensible pueda también tener la capacidad de liberar ácidos orgánicos, pero
solo a bajos niveles de aluminio.

Tabla 16.11

Efecto del aluminio en el peso seco y exudación radical del ácido cítrico
(concentración en el medio) en cultivo axénico de dos cultivares de fríjol
(Phaseolus vulgaris l.) que difieren en la tolerancia al aluminio a
Peso seco (g por
planta)
Cultivar Al (μм) Caulinar Radicl Conc. del ácido pH
cítrico (μм) Final
Dade 0 0.58 0.20 0.52 6.48

(tolerante al 148 0.46 0.13 38.41 4.99

Al)

0 0.86 0.35 2.76 6.04

Romano
148 0.54 0.16 3.07 4.74
(sensible al
Al)
a
Basado en Miyasaka et al (1991). Reimpreso con permiso de la ASPP.

La liberación realzada de ácidos orgánicos bajo la deficiencia de fósforo es una

característica típica en muchas dicotiledóneas (Sección 15.4.2.4) y puede ser un
componente importante en las estrategias de adaptación vegetal a los suelos
minerales ácidos por ambos la creciente eficiente en la adquisición de nutrientes
minerales y la evasión de la toxicidad por aluminio. Se asume que un mecanismo
similar opera en ciertas especies de Eucalyptus adaptadas a suelos extremadamente
ácidos deficientes en fósforo. La complejación de aluminio con los polifenoles ó ácidos
orgánicos lavados desde las hojas ó del litter puede ofrecer un medio indirecto por el
cual ciertas especies de Eucalyptus alcanzan ambos la tolerancia al aluminio y la
adquisición de fósforo en suelos extremadamente ácidos.

Micorrizas . La colonización de la raíz con las micorrizas es otro componente

importante en la adaptación a suelos minerales ácidos con una inherente baja

Página 665
disponibilidad en fósforo y altas concentraciones en aluminio. El rol de la micorriza VA
es particularmente evidente para especies vegetales con sistemas radicales gruesos
como la yuca. Es también importante en especies vegetales ó genotipos donde por
toxicidad por aluminio se deterioran las respuestas radicales inducidas por la
deficiencia de fósforo como el alargamiento del sistema radical (tolerancia baja ó
moderada al aluminio), ó donde no se presenta una realzada liberación de ácidos
orgánicos. Se ha mostrado la dependencia a las micorrizas VA para el crecimiento
vegetal en suelos tropicales tóxicos en aluminio para muchas especies arables de
cultivos tropicales y puede también ser cierto para especies de pasturas tropicales
como Stylosanthes guianensis.

En climas templados en bosques tropicales cultivados en suelos ácidos, la

ectomicorriza es importante no solo para la adquisición del fósforo (Sección 15.4) sino
también juega una rol en la protección de las raíces de la toxicidad por aluminio. En
Pinus rigida una concentración tan baja como 50 μм aluminio en la solución nutritiva
redujo el crecimiento radical y caulinar y el contenido de fósforo en las acículas de
plantas no micorrizadas. A 200 μм aluminio la inhibición del crecimiento fue severa en
las plantas no micorrizadas, pero se evito la inhibición del crecimiento mediante la
inoculación micorrícica. Las plantas micorrizadas también mantuvieron un alto
contenido de fósforo y uno bajo de aluminio en las acículas comparadas con las
plantas no micorrizadas. También en plántulas del pícea de Noruega cultivadas en
cultivo de arena la colonización radical con las ectomicorrizas incremento la tolerancia
de estas plantas al aluminio; el crecimiento caulinar y el contenido de clorofila en
particular fueron superiores en las plantas micorrizadas, a pesar de los inferiores
contenidos en calcio y magnesio en las acículas. Puede estar involucrada en estos
efectos beneficiosos de las micorrizas, la protección del equilibrio hormonal de la raíz a
partir de los efectos perjudiciales del aluminio. Las generalizaciones sobe el
incremento en la tolerancia al aluminio de los árboles debido a las ectomicorrizas no
son, sin embargo, posibles. Esto varía entre las especies fungosas así como se ha
mostrado en plántulas de pino banksiano.

Selección para tolerancia al aluminio . La selección en campo de genotipos en suelos

ácidos es un proceso intensivo en labores, que requiere varios meses para su
terminación, y está frecuentemente influenciada por factores secundarios como las
diferencias en la resistencia a enfermedades y plagas que se pueden presentar entre
genotipos. Para evitar estos problemas, se han desarrollado rápidos métodos de
selección, principalmente en sistemas de cultivos en agua. En la mayoría de especies
cultivadas la longitud relativa de la raíz de las plantas expuestas al aluminio
comparadas con aquellas no expuestas proporciona un parámetro de crecimiento
adecuado, y la formación de calosa es un parámetro más fisiológico. Debido a que la
toxicidad por aluminio a las raíces es afectada por un número de factores (e.g.,
concentración del aluminio, calcio y magnesio, pH de la solución) los mayores
problemas en desarrollar rápidas técnicas de selección se encuentran en la
combinación apropiada de estos factores para su uso. Los cultivos de tejidos
expuestos a altas concentraciones de aluminio, y la regeneración de plantas a partir de
callos seleccionados para alta tolerancia al aluminio pueden ofrecer otra aproximación
en el uso de técnicas de selección para alta tolerancia al aluminio en las plantas.

En algunos casos la clasificación de los genotipos (cultivares) basada en su

tolerancia al aluminio en los métodos de selección rápida se correlaciona bien con el
crecimiento respuesta de estos genotipos a los suelos ácidos, por ejemplo, con trigo y
cebada y arroz de secano. Bastante a menudo, las correlaciones son pobres, por

Página 666
ejemplo, con arroz de secano, ó los resultados difieren entre los varios suelos ácidos,
por ejemplo con trigo y triticale. Estas discrepancias no son sorprendentes en vista de
los factores de estrés, además de las varias estrategias que han desarrollado las
plantas para adaptarse a las condiciones de estos suelos (Fig. 16.9). Las técnicas de
bioensayos a corto plazo mediante el uso de la elongación radical de plántulas en
suelos minerales ácidos pueden ejercer como una practica orientada con compromiso
para superar por lo menos algunos de estos problemas.

La selección de especies y cultivares tolerantes al aluminio en soluciones

nutritivas para el mejorado desarrollo radical en subsuelos ácidos bajo condiciones de
campo puede también ser inadecuada por otra razón. Las especies altamente
tolerantes al aluminio muestran evasión al aluminio en un medio heterogéneo y
proliferación de raíces en zonas ricas en fósforo (e.g., suelo superficial).

En genotipos de leguminosas el crecimiento deteriorado en suelos minerales

ácidos puede deberse al fallo de uno de los compañeros simbióticos, ó la simbiosis es
más sensible que cualquiera el hospedero ó la bacteria de manera independiente. Por
lo menos en alfalfa hay un progreso prometedor que muestra que es posible
seleccionar germoplasma de plantas hospederas tolerantes y combinarlo con cepas de
Rhizobium tolerantes a lo ácido y al aluminio para incrementar el crecimiento vegetal
bajo condiciones en campo en suelos ácidos. Las posibilidades y limitaciones de las
varias técnicas de selección se han resumido por Howeler (1991).

16.3.6.4 Tolerancia al manganeso

Los mecanismos de tolerancia al manganeso están ubicados en el vástago, como se

indico, por ejemplo, mediante injertos recíprocos raíz patrón-púa de genotipos
tolerantes y no tolerantes. Es el genotipo de la púa lo que determina la tolerancia
vegetal a las altas concentraciones de manganeso en el sustrato y dentro del tejido
foliar.

Las concentraciones críticas de toxicidad de manganeso en el tejido foliar

difieren en un alto grado entre especies vegetales (Sección 9.2), así como entre
cultivares de una especie como en soya (Tabla 16.12) y caupí. En las hojas maduras
de cultivares tolerantes el manganeso es distribuido uniformemente, mientras que en
cultivares no tolerantes con el mismo contenido de manganeso, se presenta una
acumulación local en manchas, la que está correlacionada con la clorosis y necrosis
en los sitios de acumulación. La distribución del manganeso en las laminas foliares de
los cultivares no tolerantes y tolerantes es similar a aquella obtenida cuando la planta
es suplida con una cantidad excesiva de manganeso en ausencia ó presencia de
silicio. En ausencia de silicio en los cultivares no tolerantes el manganeso es
concentrado en áreas localizadas mientras que en cultivares tolerantes es distribuido
uniformemente (Sección 10.3). La restringida translocación del manganeso a las hojas
jóvenes puede también estar involucrada en la alta tolerancia al manganeso de ciertos
cultivares de lechuga. Una explicación alternativa para la mayor tolerancia al
manganeso puede ser que el transporte del calcio a los meristemos apicales y a las
hojas jóvenes está menos deteriorado. Puede ser que en especies perennes
tolerantes la complejación de manganeso de alta estabilidad, por ejemplo con el ácido
oxálico ó polifenoles, sea también de importancia para las diferencias genotípicas en la

Página 667
tolerancia al manganeso. Tales mecanismos pueden jugar un rol en la alta tolerancia
al manganeso en las acículas de árboles coníferos como el pícea de Noruega.

Tabla 16.12

Efecto de la Concentración de Manganeso en la Solución Nutritiva sobre el Peso

Seco y el Contenido de Manganeso en Cultivares de Soya a

Peso seco (g por Contenido caulinar de Mn

Mn suplido planta)
Cultivar (mg l-1) Caulinar Radical (μg g-1 peso seco)
T203 1.5 5.4 0.61 208

4.5 6.6 0.55 403

6.5 7.0 0.55 527

Braga 1.5 5.7 0.59 297

4.5 5.3 0.64 438

6.5 4.5 0.68 532

a
Basado en Brown & Devine (1980)

La tolerancia a niveles excesivos de manganeso no está necesariamente

correlacionada con la tolerancia a niveles excesivos de aluminio y viceversa, como se
ha mostrado para cultivares de trigo. Es por lo tanto necesaria la selección separada
para tolerancia al manganeso y para la tolerancia al aluminio; se requiere una
combinación solo bajos ciertas condiciones del suelo. La aplicación del manganeso a
los pecíolos de las hojas proporciona un método simple, rápido y no destructivo para
seleccionar caupí para tolerancia al manganeso durante el crecimiento vegetativo. La
inducción de la formación de calosa está inversamente relacionada a la tolerancia al
manganeso de un tejido y de este modo es un parámetro fisiológico adecuado para
seleccionar genotipos de alta tolerancia al manganeso.

La tolerancia al manganeso durante el crecimiento vegetativo no está

necesariamente correlacionada con la tolerancia durante el crecimiento reproductivo.
Por lo menos en leguminosas (soya, caupí) la toxicidad por manganeso puede reducir
más el rendimiento de grano que el crecimiento vegetativo. Por ejemplo, bajo
condiciones de campo algunos genotipos de caupí cultivados en un suelo con un nivel
excesivo de manganeso produjeron poco ó no produjeron grano a pesar del vigoroso
crecimiento vegetativo. La aplicación de manganeso al pedúnculo parece prometer
como una técnica para la selección para tolerancia al manganeso durante el
crecimiento reproductivo.

Página 668
16.3.6.5 Eficiencia de nutrientes

La adaptación vegetal a los suelos ácidos requiere de la altamente eficiente toma ó

uso de los nutrientes ó de ambos, especialmente del fósforo, calcio, y magnesio.
Muchas de las especies vegetales consideradas por estar adaptadas a los suelos
minerales ácidos son usualmente infectadas fuertemente con micorrizas. La tolerancia
al aluminio y la alta eficiencia del fósforo coexisten en los cultivos tropicales de raíz
como la yuca y en ciertos cultivares de trigo y arroz de secano.

En contraste a la eficiencia al fósforo, una alta eficiencia al calcio está

usualmente relacionada a la mejor utilización dentro de las plantas. En este aspecto
las diferencias genotípicas pueden ser bastante claras, como se muestra para caupí
en la Tabla 16.13. Con un bajo suministro de calcio el cultivar ineficiente Solojo muere
mientras que el cultivar eficiente TVu 354 fue afectado fuertemente en la producción
de materia seca. No se pudieron explicar las diferencias en la toma de calcio y en las
concentraciones en el tejido vegetal. La principal razón para las diferencias entre
cultivares es obviamente un menor requerimiento funcional de calcio en el cultivar
eficiente. En varios cultivares de caupí se ha observado la relación positiva entre la
tolerancia al aluminio y la eficiencia en calcio. La selección para la tolerancia al
aluminio debe por lo tanto tomar en cuenta que estos genotipos están también
adaptados a un bajo contenido de calcio.

Tabla 16.13

Producción de Materia Seca y Contenidos de Calcio en Raíces y Vástagos de Dos

Cultivares de Caupí (Vigna unguiculata L. Welp) Suplidos con Diferentes
Concentraciones de Calcio a
Peso seco Contenido de calcio (μmol g-1 peso seco)
Radical Caulinar Foliar
Suministro (g por
(μм Ca2+) Cultivar planta)
10 Solojo 0.75 34 40 35

TVu 354 1.75 25 46 34

50 Solojo 2.10 37 58 62

TVu 354 1.80 32 70 57

a
Basado en Horst et al (1992a)

Se ha encontrado en los genotipos de sorgo marcadas diferencias en la

inhibición de la toma de magnesio por el aluminio, sugiriendo que las diferencias
genotípicas en el ligamiento del magnesio en el apoplasto radical en presencia de
aluminio pueden ser un factor que contribuye en la tolerancia al aluminio de estas
especies, como también ha sido sugerido para ryegrass.

Página 669
 En suelos minerales ácidos la disponibilidad de molibdeno es muy baja
(Sección 9.5). De este modo la eficiencia en molibdeno puede estar algunas veces
involucrada en la adaptación a suelos minerales ácidos. Esto fue demostrados por
Brown & Clark (1974) en una comparación de dos líneas consanguíneas de maíz, Pa
36 y WH, cultivadas en un suelo ácido (pH 4.3). El pobre crecimiento de Pa 36
comparando con aquel de WH fue causado por la insuficiente toma de molibdeno. De
este modo, la baja eficiencia de molibdeno puede limitar la adaptación general de la
Pa 36 a ciertos suelos minerales ácidos, a pesar de la alta eficiencia de esta línea
consanguínea para tomar fósforo a partir de suelos bajos en fósforo, aún en presencia
del aluminio.

16.4 Suelos Inundados y anegados

16.4.1 Factores químicos del suelo

En los suelos inundados* (*los términos inundado y anegado son, por lo general,
usados como sinónimos para describir suelos con niveles excesivos de agua), el aire
es desplazado desde los espacios porosos cualquiera a diferentes profundidades del
subsuelo (lo que resulta en una alta capa freática) ó en el suelo superficial. Esto se
presenta frecuentemente en los climas templados durante el invierno y primavera y
también, temporalmente, durante el verano después de fuertes lluvias ó riegos
excesivos en suelos de lento drenaje ó pobremente estructurados. Los suelos
anegados ó sumergidos están permanentemente debajo del nivel freático, ó están
inundados por lo menos varios meses cada año. Los suelos cultivados con arroz de
aniego son el ejemplo agrícola mejor conocido de tales suelos. Ya que el oxígeno (y
otros gases) se difunden cerca de 103-104 veces más rápidamente en el aíre que en el
agua ó en suelos saturados con agua, el oxígeno se agota más ó menos rápidamente
debido a la respiración de los microorganismos del suelo y de las raíces vegetales en
los suelos inundados. Se presentan varios grados de agotamiento del oxígeno
(hipoxia) y anoxia (ausencia del oxígeno molecular). Una vez que se ha consumido el
oxígeno molecular en la respiración, varias poblaciones de microorganismos utilizan
otros aceptores finales de electrones para la respiración. Las secuencias de reducción
toman lugar a potenciales redox específicos y se muestran en la Tabla 16.14. Ya que
los suelos son extremadamente heterogéneos y se caracterizan por que difieren en
micrositios en cuanto a tamaño de poros, contenido hídrico y actividad microbiana, los
potenciales redox varían ampliamente a cortas distancias. El cambio desde suficiencia
de oxígeno a deficiencia de oxígeno puede presentarse dentro de unos pocos
milímetros, y aun en suelos aeróbicos el interior de los agregados del suelo pueden
ser anaeróbicos.

Tabla 16.14

Reacciones redox en relación al potencial redox del suelo a

Reacción Redox Potencial redox (mV) a
pH 7
Inicio de la reducción de nitratos 450-550
(desnitrificación)
350-450
Inicio de la formación de Mn2+

Página 670
 Ausencia de O2 330

Ausencia de nitratos 220

Inicio de formación de Fe2+ 150

Inicio de la reducción de sulfatos (formación -50

de H2S)
-180
Ausencia de sulfatos
a
Basado en Brümmer (1974)

Tan pronto como el oxígeno libre se ha agotado el nitrato es usado por los
microorganismos del suelo como un aceptor alternativo de electrones en la
respiración. El nitrato es reducido a nitrito (NO ), varios óxidos nitrosos (e.g., N2O,
NO), y a nitrógeno molecular (N2) en el proceso de desnitrificación. El nitrito puede
acumularse temporalmente durante este proceso, especialmente en suelos que son
alternativamente humedecidos y secados. Particularmente en suelos ácidos sometidos
a la nitrificación heterotrófica, también se forman nitritos y varios óxidos nitrosos
durante la nitrificación (NH → NO ). La desnitrificación puede ser realzada en la
rizosfera, por ejemplo en trigo, cuando los contenidos de agua en el suelo son altos,
sugiriendo potenciales redox menores a través del consumo del oxígeno por las raíces
y por los microorganismos del suelo. Los óxidos de manganeso [principalmente
Mn(VI)] son los siguientes aceptores de electrones. En suelos ácidos altos en óxidos
de manganeso y materia orgánica pero bajos en nitrato, pueden concentrarse muy
altos niveles de Mn2+ intercambiable y soluble en agua dentro de unos pocos días.
Después de una prolongada inundación se presenta la reducción del Fe(III). La
reducción del hierro esta asociada con un marcado incremento en el pH del suelo.
Para especies vegetales adaptadas a suelos inundados (especies de aniego, e.g.,
arroz) la realzada reducción del hierro incrementa la disponibilidad del hierro, y
bastante frecuentemente las plantas pueden sufrir de niveles excesivos de hierro. La
reducción del hierro incrementa la solubilidad y disponibilidad de fosfatos para las
especies de aniego si el Fe(III)PO4 se presenta en el suelo en cantidades suficientes.
La reducción del sulfato a H2S en los suelos sumergidos puede disminuir la solubilidad
del hierro, zinc, cobre, y cadmio mediante la formación de sulfuros escasamente
solubles. La deficiencia de zinc es difundida en el arroz, no a través de la formación de
sulfuro de zinc sino debido a la formación de compuestos de zinc escasamente
solubles en la rizosfera oxidada.

Varios productos del metabolismo microbiano del carbono, como el etileno, se

acumulan en los suelos sumergidos. Durante la inundación prolongada, se acumulan
ácidos grasos y fenólicos volátiles en suelos altos en materia orgánica rápidamente
descomponible (e.g., después de la aplicación de abono verde, paja), lo que tiene un
efecto perjudicial en el metabolismo y crecimiento radical (Sección 14.4.4). En suelos
sumergidos a muy bajos potenciales redox puede también formarse grandes
cantidades de metano (CH4), por ejemplo, a partir del ácido acético. Los campos de
arroz de aniego son una fuente importante de emisión de CH4 y por lo tanto son de
preocupación en relación al calentamiento global. Las emisiones de metano son
superiores en los campos de arroz de aniego plantados que en los no plantados, ya
que los exudados radicales pueden incrementar la producción de metano en la

Página 671
rizosfera y la porosidad radical del arroz realza su transporte en el aerénquima hacia
los vástagos y la subsiguiente liberación en la atmósfera.

16.4.2 Respuestas vegetales

16.4.2.1 Daño por inundación

La mayoría de especies vegetales no adaptadas a la inundación (especies de secano,

mesófitas) desarrollan secuencialmente síntomas de daño en un periodo de varios
días si la inundación continúa. El marchitamiento, la senescencia foliar y, en especies
herbáceas, la epinastia (torcimiento hacia abajo de las hojas) son probablemente los
primeros síntomas. Una disminución en la conductividad hidráulica de las raíces y una
acumulación del etileno en los vástagos son los responsables, respectivamente, del
marchitamiento y la epinastia. Una rápida declinación en ó el cese del crecimiento
extensión caulinar es otro síntoma típico, seguido después de varios días de
inundación por una realzada senescencia de las hojas inferiores indicando la
deficiencia de nitrógeno ó la falta de citoquininas originadas desde la raíz. La
inundación puede deteriorar la nutrición del nitrógeno en leguminosas al interferir con
la nodulación.

La severidad de los efectos de la inundación en el crecimiento y rendimiento

depende de la especie vegetal, estado de desarrollo vegetal, propiedades del suelo
(e.g., pH, contenido de materia orgánica), y de la temperatura del suelo en particular.
La arveja es especialmente sensible a la inundación. Después de un solo día ó varios
días, se presenta realzada senescencia, y justo después de la floración 24 h de
inundación puede deprimir el rendimiento apreciadamente. Debido a que las bajas
temperaturas del suelo disminuyen el requerimiento de oxígeno para la respiración,
disminuye la caída en el potencial redox, y de este modo el daño debido a la
inundación es menos severo a bajas que a altas temperaturas. El anegado del trigo
por 30 días durante el llenado del grano a temperaturas del suelo de 15 y 25 ºC redujo
el rendimiento de grano cerca del 20 y 70%, respectivamente. En el trigo las perdidas
de nitrógeno por la desnitrificación en la rizosfera se hicieron considerables con una
porosidad del suelo llena de aire del 12-10% y se incrementaron abruptamente debajo
del 9-8%, particularmente bajo deficiencia de potasio. Esto es presumiblemente debido
a la realzada exudación radical y del consumo de oxígeno por los microorganismos de
la rizosfera en las plantas deficientes de potasio.

Si la principal causa del daño por inundación a los vástagos está relacionada
directamente a la deficiencia de oxígeno a las raíces ó más indirectamente a la
producción de sustancias tóxicas en el suelo depende de las circunstancias. Estas
causas del daño son discutidas en la siguiente sección, con énfasis en el metabolismo
y nutrición mineral vegetal. Revisiones comprensivas del tema son aquellas de Cannell
(1977) y Drew (1988, 1990).

16.4.2.2 Crecimiento y toma de nutrientes

Página 672
Las respuestas vegetales a corto plazo a las condiciones anaeróbicas del suelo
pueden ser rápidamente evidenciadas al inundar un suelo previamente bien aireado.
El crecimiento de las raíces existentes cesa inmediatamente (Fig. 16.12), y ellas
pueden morir dentro de unos pocos días. En contraste, el crecimiento caulinar en
términos de peso seco continua incrementándose por varios días a una tasa similar ó
aun algo superior, aunque se observen dentro de unos pocos días síntomas visibles
de daño por inundación (marchitamiento transitorio, inhibición de la extensión foliar, y
clorosis).

Fig. 16.12 Efecto de la inundación sobre el peso seco de raíces seminales y vástagos
de plántulas de trigo de invierno (▼, control; , inundado). (En base a Trought & Drew,
1980a.)

El cese del crecimiento radical y de la respiración radical conduce a una caída

drástica en la toma y transporte de los nutrientes minerales hacia el vástago en unos
pocos días de inundación (Tabla 16.15). Debido a que el peso seco caulinar continua
incrementándose, la concentración de nutrientes en el vástago declina por la “dilución”.
Hay evidencia de que por lo menos en varios casos de que la inhibida toma de
nutrientes y de este modo la deficiencia de nutrientes está causalmente involucrada en
la realzada senescencia foliar y en el cese del crecimiento caulinar en plantas
sometidas a inundación. En maíz una falta de aireación conduce a concentraciones
claramente inferiores de nitrógeno, potasio y fósforo en la zona de elongación caulinar
y a una declinación en el crecimiento elongación caulinar. De acuerdo con esto rol en
la carencia de nutrientes, en trigo los síntomas de senescencia foliar inducida por la
inundación pueden ser evitados mediante la aplicación diaria de nitrógeno (nitrato ó
amonio) a la superficie del suelo inundado donde las nuevas raíces se estén
desarrollando. También, en experimentos a largo plazo, la alta aplicación de
fertilizantes de nitrógeno alivio el daño por inundación en cultivos de cereales debido a

Página 673
ambos la compensación de las perdidas por la desnitrificación y de la toma deteriorada
desde los suelos pobremente aireados.

Tabla 16.15

Efecto de la inundación en el crecimiento y contenido caulinar de nutrientes

minerales en plántulas de cebada a
2 d. de inundación 6 d. de inundación Toma neta, 2-6
Control Inundado Control Inundado d (% del
control)
Extensión foliar b (cm) 6.4 4.2 12.3 5.2 -

Peso seco caulinar 170 170 380 360 -

(mg por planta)

Contenido caulinar

(μmol g-1 peso seco)

Nitrato 390 139 470 14.3 9.9

Fósforo 217 149 210 71 2.9

Potasio 1540 1190 1420 615 9.6

a
De Drew & Sisworo (1979)
b
Hoja No. 3 (la más joven)

Los efectos benéficos de la aplicación adicional del nitrógeno en el crecimiento

caulinar no deben ser sobreestimados y generalizados, sin embargo, debido a que la
toma de otros nutrientes minerales también es deteriorada (Tabla 16.15). Además, la
deficiencia de nutrientes es solo un aspecto del daño por inundación. En suelos altos
en materia orgánica y nitratos, la repentina inundación puede conducir a una
acumulación de nitritos en la solución del suelo a concentraciones que son tóxicas
para las raíces de especies vegetales sensibles. El tabaco, por ejemplo, es dañado por
concentraciones de nitrito tan bajas como 5 mg l-1, pero se encuentran frecuentemente
valores 10 veces superiores a estos en suelos inundados altos en materia orgánica. El
daño por inundación causado por la toxicidad de manganeso se presenta en especies
vegetales con tolerancia inherentemente baja al manganeso como la alfalfa (Tabla
16.16), especialmente en suelos ácidos que contienen altos niveles de óxidos de
manganeso. A pH ~5, con una considerable falta de cantidad de nitrato para actuar
como una alternativo aceptor de electrones, aún en un periodo de 3 días de
inundación se conduce a un contenido de manganeso en las hojas que es
extremadamente tóxico para la alfalfa. Aunque el encalado no puede prevenir la
toxicidad por manganeso inducida por la inundación a corto plazo este puede por lo
menos reducir considerablemente el contenido de manganeso y de este modo los
efectos perjudiciales en el crecimiento.

Página 674
 Tabla 16.16

Efecto de un periodo de 3 días de inundación en el peso seco caulinar y en el contenido

caulinar de manganeso en alfalfa cultivados en un suelo con un gran contenido de materia
orgánica a
Aplicación al suelo Inundado pH del Peso seco Contenido caulinar de
suelo caulinar Mn
(g cal kg-1 suelo)
(g por maceta) (mg kg-1 peso seco)
0 - 4.8 3.1 426

0 + 5.2 1.2 6067

2.5 - 6.4 5.7 99

2.5 + 6.7 3.0 957

a
Basado en Graven et al. (1965)

En especies de aniego la toma excesiva de hierro puede causar toxicidad por

hierro. El “bronceado” de las hojas es un típico desorden nutricional en arroz de aniego
causado por la toxicidad por hierro y contenidos foliares de 700 mg Fe kg -1 materia
seca y superiores. Con la toxicidad por hierro se incrementa la actividad de las
polifenol oxidasas y los polifenoles oxidados son la causa del “bronceado” como en el
caso de la “pecas marrones” con la toxicidad por manganeso (Sección 9.2.7). En
principio, las grandes cantidades de hierro en las plantas pueden dar origen a la
formación de radicales de oxigeno como se muestra abajo

Los radicales hidroxilo en particular son altamente fitotóxicos y son

responsables de la peroxidación de los lípidos de la membrana (Sección 2.3) y la
degradación proteica como se muestra en la Tabla 16.17 para E. hirsutum, una
especie de aniego intolerante al hierro. Ligado a la realzada toma de hierro y a la
formación de radicales superóxido esta un incremento en la actividad de la superóxido
dismutasa (SOD) lo que conduce a la formación de H2O2 extra que tienen que se
detoxificados por peroxidasas ó catalasas. Sin embargo, en las raíces de E. hirsutum
la actividad catalasa no fue detectable y el aumento en la actividad peroxidasa fue
pequeño. En las hojas las actividades de las enzimas de limpieza del H2O2 son
usualmente superiores que en las raíces (Sección 5.2.2), y el “bronceado” puede ser
considerado como una expresión de la realzada actividad de la peroxidasa y la
polifenol oxidasa inducidas por los niveles excesivos de hierro.

Página 675
 Tabla 16.17

Efecto de las crecientes concentraciones de hierro en la solución

nutritiva, bombeado con ó sin O2 por 5 días, en plantas de Epilobium
hirsutum de 6 semanas de edad a
Suministro Proteína Peroxidación de Actividad SOD radical
de hierro lípidos b
(μм) -1
(mg g peso (EU mg-1 proteína)
fresco)
+O2 -O2 +O2 -O2 +O2 -O2
50 3.39 3.41 0.71 0.63 447 543

180 4.07 3.45 0.54 0.67 513 931

450 2.98 1.44 0.78 1.71 412 2725

a
Datos compilados a partir de Hendry & Brocklebank (1985).

b
μmol malonilaldehído oxidado mg-1 proteína

A bajas concentraciones de oxígeno en el medio radical se disminuye la

selectividad de la toma de K+/Na+ por las raíces a favor del Na+ y se retarda el
transporte de K+ a los vástagos (Sección 2.5). El realzado transporte de sodio a los
vástagos aún después de una deficiencia de oxígeno a corto plazo (1h) puede
permanecer como un “efecto de memoria” por varios días y está asociado con la
incrementada síntesis de proteínas de membrana en las raíces. De acuerdo con este
efecto de la deficiencia de oxígeno en la selectividad de la toma de iones, puede
presentarse un tipo particular de daño por inundación en regiones semiáridas y áridas
después de un fuerte riego con agua salina. En la mayoría de especies cultivadas la
tolerancia a las sales está basada en mecanismos que previenen ó por lo menos
restringen la acumulación de sales en los vástagos (mecanismos de exclusión,
Sección 16.6). Estos mecanismos se basan en una alta actividad metabólica en las
raíces y de este modo, en las especies de secano, en la aireación del suelo. Para un
nivel de salinidad dado en el sustrato se incrementan por lo tanto los contenidos de
sodio y cloruro en las hojas por ambos un incremento en la temperatura e inundación
(Tabla 16.18). Debido al mayor requerimiento de oxígeno a 20ºC que a 10ºC, la
inundación es mucho más efectiva a 20ºC para incrementar los niveles de sodio y
cloruro en las hojas. El daño por sales por lo tanto más probablemente tome lugar a
20ºC que a 10ºC. Se han encontrado resultados similares en árboles de manzano. En
girasol, la inundación incremento el contenido de sodio en las hojas mucho más que el
contenido de cloruros, indicando el deterioro del mecanismo de exclusión (bomba de
eflujo de Na+, Sección 16.6.5) en las raíces no adaptadas a la deficiencia de O2 en su
ambiente. Esta interacción entre la salinidad y la aireación del suelo debe ser
considerada en la practica del riego cuando se este usando agua salina,
especialmente en suelos pobremente estructurados.

Tabla 16.18

Página 676
 Contenido foliar de sodio y cloruro en plantas de tomate cultivadas a diferentes
temperaturas en el suelo y tratadas por 15 días con solución salina (90 mм NaCl) a

Condiciones de la zona Contenido foliar (% peso seco)

Temperatura radical Sodio Cloruro
10°C Drenado 1.53 2.61

Inundado 1.84 3.04

20°C Drenado 2.96 3.25

Inundado 5.82 9.49

a
De West & Taylor (1980)

16.4.2.3 Etanol, metabolitos fitotóxicos

Aún en sustratos aireados, debido al alto consumo de oxígeno en los meristemos

apicales de la raíz en particular, pueden predominar condiciones hipóxicas y una alta
proporción de células puede estar involucrada en el metabolismo anaeróbico. Bajo
deficiencia de oxígeno en el medio de enraizado (e.g., inundación) se realza el
metabolismo anaeróbico en las raíces de la mayoría de especies vegetales,
independiente de su tolerancia a la inundación, y se incrementa la formación de etanol
y lactato a expensas de la degradación de carbohidratos en el ciclo del ácido
tricarboxílico (TCA):

La fermentación a etanol es ineficiente en la utilización del carbono, son

producidas 2 moles de ATP por mol de hexosa comparando con las 36 moles de ATP
por mol de hexosa en el ciclo TCA y la respiración aeróbica. La realzada tasa de
glicólisis bajo anaerobiosis (efecto Pasteur) puede ser considerada una reacción
compensatoria en términos de carga energética. En plantas de arveja después de 3 a
4 días de inundación la concentración del etanol en las raíces se incremento
agudamente y la liberación de etanol en el xilema se elevo hasta 2.1 mм comparada
con 0.07 mм en el control no inundado. La pobre aireación del suelo inducida por el
excesivo riego de los árboles de manzano puede aún incrementar el contenido de
etanol de los frutos en el momento de cosecha y reducir el mantenimiento de la calidad
durante el almacenamiento. La acumulación de etanol en las raíces ha sido sugerida
como el principal factor responsable del daño por inundación a especies de secano
pero esto parece improbable por un número de razones. En primer lugar las células y
tejidos vegetales son capaces de tolerar concentraciones bastante altas de etanol, y
aunque se han encontrado estrechas correlaciones entre la concentración de etanol y
el daño por anegamiento los efectos perjudiciales sobre el crecimiento vegetal son
probablemente causados por el acetaldehído que es un intermediario en la formación

Página 677
del etanol (ver arriba) y es altamente tóxico. Es cuestionable, sin embargo, si hay una
causa universal de daño por anoxia en todas las especies y tejidos vegetales. La
difusión del daño por anoxia varía en gran parte entre especies, tejidos y condiciones
experimentales, y el tiempo que toman los tejidos ó plantas para morir puede tomar
desde unas pocas horas a meses. Cuando una muerte es rápida las malfunciones
celulares pueden deberse a una declinación en el nivel de ATP lo que conduce al
deterioro en la bomba de eflujo de H+ y en la acidificación del citoplasma. En tejidos y
plantas donde el daño es menos rápido y se mantienen los niveles de ATP, el
carbohidrato almacenado puede limitar la sobrevivencia bajo anaerobiosis. De acuerdo
con esto bajo condiciones anaeróbicas un suministro exógeno de glucosa prolongaría
la viabilidad de la punta radical y retrasaría la perdida del potencial de elongación de
las raíces.

Un posible factor que empeora el daño por anoxia es el resuministro de aire, lo

que se presenta típicamente bajo condiciones de inundación temporal. Este “estrés
posanoxia” depende de la acumulación del etanol y de las actividades de las SOD y
peroxidasas formadas bajo la anaerobiosis. El resuministro de aíre realza la
conversión del etanol en acetaldehído y la generación de radicales de oxígeno. El
pretratamiento con ácido ascórbico como un antioxidante es por lo tanto un medio
efectivo para aumentar la tolerancia de tales plantas al “estrés posanoxia”.

En suelos de alto contenido de materia orgánica y con simultáneamente alta

actividad microbiana los periodos prolongados de inundación conducen a la
acumulación de ácidos grasos y fenólicos volátiles en el suelo, los que son factores
adicionales de estrés que afectan el metabolismo y crecimiento radical, especialmente
a bajo pH del suelo (Sección 14.4).

La importancia relativa de las sustancias tóxicas que se acumulan en el suelo,

y de las toxinas originadas por la raíz debido a la inundación depende de
circunstancias particulares. Por ejemplo, en especies de secano la repentina
inundación en un suelo con alta temperatura afecta principalmente el metabolismo
radical vía anaerobiosis. Después de periodos prolongados de inundación de suelos
altos en materia orgánica, sin embargo, la acumulación de toxinas originadas del suelo
puede volverse una crecientemente importante causa de daño (Sección 14.4).

16.4.2.4 Fitohormonas, Señales raíz-vástago

La inundación (ó anaerobiosis) inhibe el crecimiento radical y la síntesis y transporte al

vástago de citoquininas y giberelinas (Sección 14.4). Correspondientemente, la
aplicación foliar de citoquininas y giberelinas puede contrarrestar por lo menos
temporalmente la inhibición de la elongación caulinar y la realzada senescencia foliar
impuesta por la inundación. La rápida declinación en la tasa de elongación foliar y en
la apertura estomatal en respuesta a la inundación, sin embargo, no son causadas por
la menor exportación de citoquininas desde las raíces sino por los elevados niveles de
ABA en las hojas. En Phaseolus vulgaris bajo hipoxia en 3-4 h la tasa de elongación
foliar se disminuye desde 0.94 a 0.18 mm h-1, la conductancia estomatal va desde 0.94
a 0.25 cm s-1, y el ABA se incrementa desde 0.77 a 3.99 nmol g -1 peso seco foliar.
Estos autores atribuyeron al menos parte del incremento en los niveles de ABA en las
hojas a la importación del xilema desde las raíces. Por otro lado ha sido cuestionada la

Página 678
posibilidad de un incremento en la exportación radical de ABA bajo condiciones de
inundación por Jackson et al. (1988) y Jackson (1991a).

Está bien documentada la acumulación de etileno en los suelos así como en

las raíces bajo la inundación. La acumulación de etileno en los suelos se vuelve
crecientemente importante a concentraciones de oxígeno en la atmósfera del suelo
debajo del 9%. Debido a las muchas menores tasas de difusión de los gases en el
agua comparada con el aire, la película de agua alrededor de las raíces atrapa el
etileno en el tejido radical ("efecto vejiga de agua"). El resultante incremento en la
concentración de etileno en el tejido radical tiene un número de efectos en el
crecimiento y morfología radical (Capitulo 14), provocando simultáneamente cambios
anatómicos en el tejido radical y la exportación del etileno, ó de su precursor 1-
aminociclopropano-1-carboxilato (ACC, Sección 5.6). Este también actúa como una
señal radical inductora de respuestas epinásticas a la inundación en hojas de plantas
herbáceas.

La formación del aerénquima, los notables espacios de aire en el cortex de la

raíz que son producidos mediante la inundación ó el crecimiento de raíces en
soluciones no aireadas (Fig. 16.13) es llevada a cabo por la acumulación del etileno. El
suministro de etileno de manera externa a las raíces vía una solución nutritiva induce
un efecto similar así como la inundación en la formación del aerénquima. El prevenir la
acumulación de etileno mediante el bombeo de gas N2 a través de la solución previene
la formación del aerénquima. Esta respuesta a niveles elevados de etileno no está
restringida a las raíces sino también se observa en la base del vástago y en las partes
básales del tallo y es esencial para la ventilación interna de las raíces cultivadas en
ambientes anaeróbicos (Sección 16.4.3.2).

Fig. 16.13 Secciones transversales de raíces de maíz bajo microscopia electrónica de

barrido. (1) Control cultivado en una solución bien aireada; (2) raíz que recibió 5 μl
etileno l-1 en aíre; (3) raíz de una solución no aireada; (4) raíz que recibió nitrógeno en
gas (tratamiento anóxico). C, Espacios corticales de aire (De Drew et al, 1979)

Página 679
 La realzada formación de aerénquima en las raíces no está confinada a la
inundación ó anaerobiosis sino que también se presenta en la respuesta a la
deficiencia de nutrientes, y la deficiencia de nitrógeno en particular, a pesar de las
bajas tasas de formación de etileno (Tabla 16.19). El incremento en la formación de
aerénquima bajo la deficiencia de nutrientes puede ser llevado a cabo por una mayor
sensibilidad del tejido al etileno.

Tabla 16.19

Efecto de la falta de nutrientes (reteniendo el suministro por 4 días) en

la producción de etileno y en la formación de aerénquima en las raíces
de plántulas de maíz cultivadas en solución nutritiva oxigenada a
Tratamiento Producción de etileno Aerénquima

(pmol g-1 peso fresco h-1) (% de área del cortex

radical)
Control ~200 6

-N ~165 34

+N ~120 10
a
Datos compilados y recalculados a partir de Drew et al (1989).

16.4.3 Mecanismos de adaptación

16.4.3.1 Tolerancia versus Evasión

Las plantas difieren ampliamente en su capacidad para adaptarse a la inundación,

como se aprecia a partir de las diferencias entre las especies de aniego y de secano.
Los ejemplos extremos de cultivos son la cebada y el arroz de aniego. Existen otras
diferencias genotípicas bien conocidas entre las especies forrajeras. El principal factor
de estrés para las plantas en los suelos inundados es el déficit de oxígeno. De
acuerdo al concepto general de estrés de Levitt (1980) se puede conseguir la
adaptación mediante la evasión del factor de estrés ó la tolerancia al estrés ó ambas
de estas estrategias:

Página 680
 La importancia relativa de los dos componentes de tolerancia versus la evasión
depende de varios factores, de la duración del déficit del oxígeno en particular. Para
un déficit de oxígeno a corto plazo (e.g., después de fuertes lluvias) se requiere de
tolerancia al estrés, mientras que para un déficit a largo plazo también se necesita de
la evasión del estrés del suelo. La evasión del estrés se vuelve el factor clave en la
adaptación vegetal a suelos permanentemente inundados. A fin de hacer frente a las
altas concentraciones de Fe+2 en los suelos sumergidos, las especies de aniego
requieren de mecanismos particulares para detoxificar al hierro cualquiera por la
exclusión desde la toma (rizosfera oxigenada) ó su toma (includer) y detoxificación
mediante altas actividades de SOD y peroxidasa y catalasa:

16.4.3.2 Adaptación Metabólica

Comparadas con las especies sensibles a la inundación, las especies tolerantes a la

inundación son más capaces de regular su tasa de glicólisis y fermentación a etanol.
Se ha mostrado evidencia sobre la importancia de esta regulación en la Tabla 16.20
para cebada y arroz de aniego. En cebada bajo hipoxia la actividad de la alcohol
deshidrogenasa (ADH) se incremento cerca de diez veces mientras que la actividad de
la citocromo oxidasa disminuyo marcadamente. A pesar del alto flujo de carbono a
etanol, la cebada no fue capaz de mantener la carga energética. En contraste, el arroz
retuvo una alta actividad de la citocromo oxidasa. Esta enzima tiene una alta afinidad
por el O2 y puede ayudar a secuestra cualquier oxígeno disponible en las raíces para
mantener un alto nivel de ATP. De acuerdo a la hipótesis del pH stat de Davies-
Roberts, la prevención de la acidificación del citosol (e.g., mediante el transporte de
malato y lactato a la vacuola) es un factor clave en la resistencia a la anaerobiosis.

Tabla 16.20

Efecto de la hipoxia en los cambios metabólicos en las raíces de cebada (Hordeum vulgare) y Arroz
(Oryza sativa L.) a
Citocromo oxidasa Alcohol Malato Etanol
deshidrogenasa
(nmol min-1 mg-1 (nmol min-1 mg-1 (μmol g-1 peso (μmol g-1 peso
Especie proteína) proteína) fresco) fresco)
vegetal +O2 -O2 +O2 -O2 +O2 -O2 +O2 -O2
H. 193 47 125 1290 1.56 0.60 2.81 20.27
vulgare
131 129 32 167 1.45 1.45 1.29 3.68
O. sativa
a
Basado en Pearson & Havill (1988)

Página 681
 Hay alguna evidencia de que en especies tolerantes a la inundación, la
incrementada actividad de la SOD bajo anoxia es un mecanismo importante de
protección para prevenir el daño oxidativo durante la recuperación del estrés por
anoxia, e.g., después de una inundación transitoria.

Bajo condiciones naturales las concentraciones de oxígeno en el tejido radical

son usualmente menores que en el suelo De este modo, las raíces ya experimentan
hipoxia antes del comienzo de la anoxia bajo la inundación. Las raíces de plantas
cultivadas en suelo tienen por lo tanto mas tiempo para adaptarse que en las
condiciones impuestas en muchos laboratorios de estudio. Por consiguiente, el
pretratamiento de las raíces de trigo ó maíz por varias horas bajo hipoxia (1-6% de
oxígeno) resulta en incrementos de varias veces en la actividad ADH y en el
subsiguiente periodo de anoxia con incrementos correspondientes en los niveles de
ATP y en las tasas de sobrevivencia. Bajo deficiencia de oxígeno se sintetizan unas
proteínas especiales, los polipéptidos “anaeróbicos” (ANPs), y en maíz varias de estas
proteínas han sido identificadas como enzimas de la glicólisis y fermentación. En
especies vegetales no conocidas por la formación de nódulos radicales se ha
demostrado la presencia de genes que codifican para la hemoglobina, y en estas
especies la desoxigenación de la oxihemoglobina bajo deficiencia de oxígeno puede
servir como un mensaje celular para inicial el metabolismo anaeróbico.

Para la adaptación a la inundación es importante una alta tolerancia al

manganeso, la cebada y el arroz representan extremos en este aspecto (Tabla 16.21).
Mientras que aún menos de 200 mg manganeso por kilogramo de peso seco foliar es
tóxico para la cebada, más de 10 veces de esta cantidad es tolerada por el tejido foliar
del arroz sin ninguna depresión del crecimiento. En cebada cultivada en suelos altos
en manganeso, la sensibilidad a la inundación puede estar bien relacionada en parte a
la baja tolerancia al manganeso de los vástagos. Los mecanismos por los que los
vástagos se vuelven tolerantes al alto contenido de manganeso en el tejido (e.g.,
complejación del manganeso con el ácido oxálico) han sido discutidos en la Sección
16.3.6. En especies de aniego como el arroz, la tolerancia del tejido al hierro es
también considerablemente superior que en especies de secano. Sin embargo,
muchas especies de aniego son intolerantes a los altos niveles de hierro en el tejido
(Tabla 16.17) e independientemente de la tolerancia a la inundación la toxicidad por
hierro puede presentarse a niveles similares de hierro en las hojas (~1100-1600 mg Fe
kg-1 peso seco) de especies tolerantes e intolerantes a la inundación como ha sido
mostrado para Rumex.

Tabla 16.21

Efecto del suministro de manganeso en el crecimiento y contenido de manganeso en

hojas maduras de cebada y arroz de aniego a
Peso seco caulinar (g por Contenido de Mn (mg kg-1 peso
Suministro de Mn (mg planta) seco)
l-1) Cebada Arroz Cebada Arroz
0.2 14.0 14.5 70 100

0.5 12.1 15.5 190 400

2.0 6.5 15.0 310 2200

5.0 6.0 12.1 960 5300

Página 682
a
Datos recalculados a partir de Vlamis & Williams (1964)

16.4.3.3 Adaptación anatómica y morfológica

El transporte del oxígeno desde el vástago a las raíces y la rizosfera es rápidamente

evidenciado en ambas especies de aniego y secano, y puede proporcionar una
proporción considerable de la demanda de oxígeno por la raíz también en especies de
secano cultivadas en suelos aireados. El transporte del oxígeno en los espacios
intercelulares llenos de aire sucede a una limitada extensión; la principal vía, sin
embargo, es el aerénquima en el cortex radical (Fig. 16.13). La proporción de los
espacios intercelulares llenos de aire de un aerénquima es una expresión de la
porosidad radical (espacios llenos de aíre en proporción del volumen total de la raíz).
La porosidad radical difiere entre las especies vegetales y es también adaptativa (Fig.
16.13; Tabla 16.19). Para arroz de aniego, maíz y cebada cultivados en una solución
nutritiva aireada, los valores relativos de la porosidad radical son 1.0, 0.25, y 0.10,
respectivamente. A un cierto grado, el sistema radical de las especies de aniego tiene
la capacidad de adaptarse a condiciones de inundación (Tabla 16.22). En este estudio
las plantas fueron cultivadas en suelos bien drenados por 2 semanas, y por lo tanto
estuvieron ó no estuvieron inundados. Con la excepción de la cebada, la porosidad
radical de todas las plantas probadas fue mayor bajo condiciones de inundación que
de no inundación. El maíz mostró el mayor grado de adaptación; el cultivar de trigo
Pato se comporto de manera similar. Las diferencias en la porosidad radical de los
cultivares de trigo correspondieron bien con la mayor tolerancia de Pato que de Inia a
la inundación bajo condiciones de campo.

Tabla 16.22

Profundidad radical y porosidad radical de especies de

aniego cultivadas bajo condiciones drenadas e inundadas en
un suelo limoso a
Especies Porosidad radical Profundidad radical
vegetales, (%) (cm)
cultivares Drenado Inundado Drenado Inundado
Maíz 6.5 15.5 47 17

Girasol 5 11 33 15

Trigo

cv. Pato 5.5 14.5 10 5

cv. Inia 3.0 7.5 23 10

Cebada 3.5 2.0 32 15

a
Datos recalculados a partir de Yu et al (1969)

Página 683
 Por lo general las especies tolerantes a la inundación desarrollan una extenso
aerénquima no solo en las raíces sino también en los rizomas, y en la mayoría de
casos se presentan estrechas correlaciones entre la alta tolerancia y el tamaño del
aerénquima. En especies de Rumex la porosidad radical fue 10% en especies
intolerantes, 35% en intermedias, y 50% en altamente tolerantes a la inundación. Los
tejidos con aerénquima son formados cualquiera mediante la separación y colapso de
la pared celular (lysigeny) ó mediante la separación sin el colapso (shizogeny). Aunque
en especies de aniego como el arroz ó la juncia Scirpus americanus Pers. la formación
del aerénquima es constitucional, realzando la inundación la formación de aerénquima
y también está involucrado el etileno en este efecto promotor. El transporte a larga
distancia del oxígeno en el aerénquima a las zonas apicales de la raíz cultivadas en
suelos inundados requiere de la restricción de las perdidas de oxígeno por la difusión
en la rizosfera desde las zonas básales. Es presumiblemente drásticamente
disminuida la permeabilidad de la pared celular mediante la formación de la exodermis
(Fig. 16.14).

Fig. 16.14 Sección transversal de una raíz seminal de arroz 20 mm. detrás del ápice.
E = epidermis (rizodermis); X = exodermis; L = vacío = aerénquima (Prade &
Trolidenier, 1990a).

Los cambios en la anatomía radical en respuesta a la inundación están

estrechamente correlacionados con los cambios en la morfología radical. Después de
la inundación pueden morir muchas raíces viejas, pero emergerán numerosas raíces
adventicias con un aerénquima bien desarrollado desde las base del tallo y crecerán
en un grado limitado dentro del suelo anaeróbico. Si las raíces existentes mueren en la

Página 684
súbita inundación (anaerobiosis) y se hayan formado las nuevas raíces (adaptadas) ó
si el desarrollo del aerénquima es realzado en las raíces existentes, depende
principalmente de la especie vegetal y de la tolerancia a la inundación de la especie.
Las principales diferencias entre especies son mostradas esquemáticamente en la Fig.
16.15.

Fig. 16.15 Relación sugerida entre las respuestas radicales de especies de aniego y
secano a un periodo limitado de inundación del suelo. Áreas negras, tejido muerto;
áreas punteadas, tejido que ha sobrevivido; áreas blancas, rebrote (Basado en
Armstrong, 1979)

En especies de secano la ventilación interna es insuficiente para evitar que se

presente un déficit de oxígeno en las raíces, en los meristemos apicales en particular,
cuando el suministro del oxígeno se corta mediante la inundación. Tienen que
formarse nuevas raíces en las zonas básales del tallo. Las raíces de las especies de
aniego, como el arroz, con una ventilación continuamente mayor, son capaces de
adaptarse a la anaerobiosis mediante la ampliación del aerénquima aún en sustratos
aireados. Los espacios de aíre son formados detrás del meristemo apical, y el
aerénquima en las zonas básales puede ocupar del 20 hasta el 50% del volumen total
de la raíz en suelos bien drenados e inundados, respectivamente. La formación de
aerénquima en la parte basal del tallo también conecta efectivamente el aerénquima
radical con el aerénquima foliar. En arroz de aguas profundas, donde la mayoría de las
hojas estás sumergidas en las etapas iniciales del crecimiento, la principal vía de
difusión del oxígeno en el tejido caulinar parece estar a lo largo de una continua capa
de aíre entre la superficie foliar hidrofóbica y el agua circundante en vez que en el
aerénquima foliar.

El transporte del oxígeno mediante difusión hacia las raíces sumergidas no es

muy efectivo a grandes distancias. Para el eficiente transporte a larga distancia en el
aerénquima desde los vástagos hacia las raíces se requieren de otros mecanismos
como el transporte presurizado de gases, conducido por los gradientes de temperatura
entre las partes aireadas (hojas, tallo) y las partes sumergidas. El incremento inducido
por la luz en la temperatura del vástago y de este modo en la presión gaseosa interna
actúa como la fuerza conductora de la ventilación radical en especies tolerantes a la

Página 685
inundación como Alnus, sin embargo tal efecto está ausente en especies intolerantes a
la inundación como el haya (Tabla 16.23) ó Acer pseudoplatanus.

Tabla 16.23

Transporte gaseoso realzado por la luz en raíces de plántulas de 6 meses de

edad de varias especies arbóreas sin y con hojas a
Transporte gaseoso (μl aire min-1)
Hojas Especie Oscuro Iluminado
- Fagus sylvatica 3.3 3.3

- Aesculus hippocastanum 1.1 2.6

- Alnus glutinosa 1.4 5.8

+ Alnus glutinosa 1.8 3.2

+ Alnus glutinosa (12 15.0 22.7

meses)
a
Basado en Grosse & Schroeder (1985).

En carrizo (Phragmites australis) además del transporte presurizado gaseoso

desde los vástagos a las raíces, la tasa de flujo gaseoso es realzada por la convección
de Venturi conducida por el viento que chupa el aire hacia dentro del sistema
subterráneo vía los culmos muertos cortados cerca del nivel del suelo. Por
consiguiente los vientos de alta velocidad pueden realzar considerablemente la
aireación de la rizosfera en el carrizo.

En especies de aniego la oxigenación de la rizosfera a través de la liberación

de oxigeno molecular por las raíces es vital para el crecimiento vegetal en suelos
anaeróbicos. Las diferencias en la capacidad de los cultivares de arroz de aniego para
liberar oxígeno desde las raíces y de este modo oxidar el Fe 2+ en la rizosfera están
correlacionadas con una resistencia a la toxicidad por hierro (enfermedad del
bronceado, ó enfermedad de Akagare). Estas diferencias en el “poder oxidante” de la
raíces son rápidamente evidenciadas a partir de las diferencias en la cantidad del
Fe(OOH)x precipitado en las raíces cuando se cultivan bajo condiciones de campo en
suelos inundados (Tabla 16.24). La mayor cantidad de oxígeno se libero desde las
raíces del cultivar Brazos. Este cultivar también tiene la mayor capacidad de
rendimiento de grano cuando se cultiva en diferentes localidades. Se ha calculado que
están presentes como revestimiento radical (“placa”) en la madurez ~500 kg Fe(OOH) x
por hectárea en cada periodo. La oxidación microbiana del hierro puede jugar un rol
directo en la formación de placas, ó indirectamente mediante la realzada liberación de
oxígeno en la rizosfera como se ha mostrado para Azospirillum brasilense Cd en la
rizosfera del arroz ó del pasto Kallar. Un alto poder oxidante de las raíces y la
formación de placas pueden también disminuir la concentración de zinc en la rizosfera
a través de la formación de ZnFe2O4 escasamente soluble y de este modo incrementar
el riesgo de deficiencia de zinc en el arroz.

Página 686
 Tabla 16.24

Relación entre la tasa de liberación del oxígeno desde las raíces y la

precipitación de FeOOH en las raíces de cultivares de arroz de
aniego a
Brazos Bluebelle Lebonnet Labelle
Oxigeno liberado b 0.947 0.692 0.528 0.359

FeOOH (% del peso seco 14.10 8.45 7.15 5.09

total raíz)
a
Los cultivares fueron cultivados en un suelo franco arenoso fino
Katy. Basado en Chen et al (1980).

b
Incremento en la saturación de O2 en 10 ml H2O (5 min)-1; estudios
en laboratorio.

En arroz y probablemente en otras especies de aniego, la formación y

estabilidad del aerénquima dependen del suministro de silicio. La toma de hierro y
particularmente de manganeso son notablemente menores en plantas de arroz
suplidas con silicio. Cuando el contenido de silicio en las plantas de arroz se
incremento desde 0.2 a 5.7% peso seco, la toma de hierro desde el suelo inundado se
disminuyo cerca de un tercio. La nutrición mineral también afecta el “poder oxidante”
indirectamente: las deficiencias nutricionales que incrementen la exudación de
fotosintatos desde las raíces realzan simultáneamente la actividad microbiana y el
consumo de oxígeno en la rizosfera (Capítulo 15) y de este modo el riesgo de
toxicidad por hierro.

Suelos permanentemente inundados (e.g., manglares) pueden contener altas

concentraciones de ambos Fe2+ y sulfuro de hidrogeno (H2S). Además de la ventilación
interna, los taninos del rizoplano pueden jugar un rol en la oxidación del Fe2+ y del H2S
en la formación de FeS escasamente soluble.

16.5 Suelos alcalinos

16.5.1 Características de los suelos

Los suelos alcalinos (pH >7) son muy comunes en los climas semiáridos y áridos. Los
suelos calcáreos cubren más del 30% de la superficie terrestre. Su contenido de
CaCO3 en el horizonte superior varía desde un poco por ciento hasta el 95%. Las
unidades de suelo predominantes son las Rendzinas, que son suelos superficiales con
alto contenido de materia orgánica que yacen encima de material calcáreo. Menos
comunes son los Chernozems y Xerosols. El pH de los suelos calcáreos esta
determinado por la presencia de CaCO3, el cual amortigua el suelo en el rango de pH
7.5-8.5 (Tabla 16.25). A pH > 8, los Solonetz son la unidad de suelo predominante.
Los solonetz ó suelos sódicos (álcali) se caracterizan por una relación de adsorción de
sodio [SAR – la relación de adsorción de sodio ó SAR describe una relación entre el
sodio soluble y los cationes divalentes solubles que puede usarse para predecir el
porcentaje del sodio intercambiable del suelo equilibrado con una solución dada:
sodio/(calcio + magnesio)1/2] de la matriz suelo mayor que 15, y ellos contienen
frecuentemente carbonato de sodio. Los suelos sódicos usualmente se presentan en

Página 687
 asociación con los suelos salinos (Solonchaks), y los suelos salino-sódicos son más
abundantes que los suelos puramente sódicos. En el contexto de las limitaciones en el
crecimiento vegetal es necesario, sin embargo, hacer una clara distinción entre la
salinidad y la sodicidad. Los suelos salinos no son necesariamente alcalinos, y el
crecimiento vegetal en los suelos salinos es afectado principalmente por los altos
niveles de cloruro de sodio (toxicidad por iones, desequilibrio iónico) y por el deterioro
del balance hídrico (Sección 16.6). Los suelos sódicos, por otro lado, son alcalinos y el
crecimiento vegetal es deteriorado principalmente por el alto pH, altos bicarbonatos, y
frecuentemente por la pobre aireación.

Tabla 16.25 Abundancia relativa de suelos alcalinos y las principales limitantes sobre el
crecimiento vegetal en estos suelos.
pH del suelo
7 8 9
Asociaciones Rendzinas (suelos Solonetz (suelos sódicos)
de suelo calcáreos)
dominantes Solonchaks (suelos salinos)
(Chernozems, Xerosols

Abundancia
relativa

Principales Deficiencia: Fe, Zn, P (Mn) a Toxicidad: Na, B

limitantes
nutricionales Deficiencia: Zn, Fe, P (Ca, K,
Mg)a
Exceso de HCO
Otras
limitantes

Déficit hídrico Aireación pobre

Impedancia mecánica
Exceso de HCO

Déficit hídrico

Impedancia mecánica
a
Paréntesis indica menos frecuente, ó solo en ciertas situaciones.

Las principales limitantes en los suelos calcáreos difieren de de aquellas en los

suelos sódicos (Tabla 16.25). Las diferencias están relacionadas directamente
cualquiera a otros factores químicos del suelo como la concentración de bicarbonatos
ó a los factores físicos del suelo. En los suelos sódicos, las pobres condiciones físicas
y la correspondientemente pobre aireación son las principales limitantes y están
frecuentemente correlacionadas con la toxicidad por sodio y boro.

El nitrógeno es un factor limitante del crecimiento para la mayoría de especies

de cultivo (aparte de las leguminosas) cultivadas en suelos alcalinos. Más del 90% del
nitrógeno del suelo es nitrógeno enlazado orgánicamente (humus) el cual se vuelve

Página 688
disponible a las plantas después de su mineralización por los microorganismos del
suelo. Ambos la cantidad total de nitrógeno del suelo y su disponibilidad a las plantas
están por lo tanto estrechamente relacionadas con el contenido de materia orgánica
del suelo y las condiciones para la mineralización (humedad del suelo, temperatura,
aireación). El pH del suelo es solo de menor importancia para el nivel de recambio del
nitrógeno en los suelos alcalinos.

16.5.1.1 Hierro

Los suelos minerales tienen en promedio, un contenido total de hierro de ~2%. La

mayoría de especies de cultivo remueven anualmente solo entre 1 y 2 kg. hierro por
hectárea. En suelos bien aireados con un alto pH, sin embargo, la concentración de
Fe2+ y Fe3+ en la solución del suelo es extremadamente baja, y la concentración total
de las especies inorgánicas de hierro [pH entre 7 y 9 principalmente Fe(OH) ,
Fe(OH)3, y Fe(OH) ] en la solución del suelo es solo cerca de 10-10 (Fig. 16.16).
Aunque no es posible dar información precisa sobre las formas ó concentraciones del
hierro inorgánico en la superficie radical, la concentración del hierro quelatado
requerida para el óptimo crecimiento está en el orden de 10-6 a 10—5 М (Fig. 16.16).
Estos valores han sido interpretados con reserva, sin embargo, ya que están basados
en el suministro de quelatos sintéticos de hierro (e.g., Fe EDTA) los cuales son
relativamente pobremente utilizados, por lo menos por los pastos (Sección 16.5.3).

Fig. 16.16 Solubilidad de especies inorgánicas de hierro en equilibrio con óxidos de

hierro [quelatos sintéticos de Fe(III)] en suelos bien aireados en comparación con el
requerimiento del hierro soluble en la superficie radical de varias especies vegetales
(Römheld & Marschner, 1986)

Página 689
 En suelos aireados la solubilidad del hierro es en gran parte controlada por los
óxidos de Fe(III) (nombre del grupo), especialmente la ferrihidrita (5Fe2O3•9H2O) y el
hidróxido férrico amorfo (Fe(OH)3)2, y la formación de quelatos de hierro a partir de la
materia orgánica del suelo ó por la producción microbiana de sideróforos. Por ejemplo,
para un suelo de pH 7.9 se encontró más de 35000 veces la concentración predicha
de hierro soluble a partir de las constantes de equilibrio inorgánico. En suelos alcalinos
con un alto contenido en materia orgánica la concentración de los quelatos orgánicos
de hierro puede alcanzar valores de 10-4 a 10-3 М. La aplicación de abono de corral a
suelos bajos en materia orgánica puede por lo tanto ser un procedimiento efectivo para
incrementar la solubilidad del hierro, y la toma de hierro en especies de cultivo
ineficientes en hierro como el sorgo.

Además de los ácidos húmicos, los principales compuestos quelantes de Fe(III)

son los ácidos orgánicos, los fenólicos y los sideróforos. Los sideróforos son
producidos por casi todos los microorganismos sometidos a deficiencia de hierro. Hay
dos tipos principales: los sideróforos hidroxamato producidos por ambos hongos y
bacterias, y los sideróforos catecolato producidos por bacterias, y la más
recientemente descubierta rizoferrina, un sideróforo policarboxilato de bajo peso
molecular producido por hongos. Las concentraciones de los sideróforos son
considerablemente mayores en la rizosfera que en el suelo no rizosferico, y se supone
que los correspondientes quelatos hierro-sideróforo pueden exceder las
concentraciones del hierro soluble no quelatado en varias ordenes de magnitud. Sin
embargo, es difícil estimar las concentraciones actuales de hierro soluble en la
rizosfera de plantas cultivadas en suelo ya que los sideróforos son fuertemente
adsorbidos por la matriz del suelo a pH mayores y por otro lado la solubilidad del hierro
en la rizosfera puede estar gobernada por los cambios en la rizosfera inducidos por la
raíz, en particular bajo la deficiencia de hierro.

En suelos sódicos (pH >8.5), el carbonato de sodio dispersa la materia

orgánica, y las sustancias orgánicas de bajo peso molecular (principalmente humatos
de sodio) forman complejos solubles con el hierro (y manganeso). La creciente
concentración de NaHCO3 desde 12 a 75 mм (pH 8.0 → 8.8) incremento la
concentración de hierro y manganeso en la solución del suelo por un factor de 18 y
2.3, respectivamente. Este efecto de los humatos también se demostró en cultivo en
solución, donde la adición de humatos de sodio evito la deficiencia de hierro en plantas
de tomate cultivadas a alto pH en presencia altas concentraciones de bicarbonatos.

16.5.1.2 Zinc

La solubilidad del zinc inorgánico, como aquella del hierro inorgánico, disminuye con el
creciente pH. En el rango de pH 5.5-7.0 la concentración en equilibrio del zinc puede
disminuir 30 a 45 veces por cada unidad que se incremente en la solución del pH. Los
coeficientes de difusión para el zinc en suelos calcáreos son por lo tanto cerca de 50
veces inferiores a aquellos en suelos ácidos. Ya que la concentración del zinc en la
solución del suelo está también determinada por los procesos de adsorción y
desorción que se presentan en la matriz del suelo, la concentración del zinc a un pH
dado del suelo puede también depender de otros componentes solutos (e.g., Ca2+), y
de la materia orgánica del suelo y de la actividad microbiana. La aplicación de abono

Página 690
de corral a suelos alcalinos bajos en materia orgánica puede por lo tanto incrementar
la solubilidad y la toma vegetal del zinc. El hacer más alcalinos a los suelos mediante
el incremento en la concentración de NaHCO3, sin embargo, realza el riesgo de
deficiencia de zinc en las plantas debido, a una disminución en la extractabilidad del
zinc en el suelo y al directo deterioro del crecimiento radical (ver abajo).

16.5.1.3 Manganeso

La química del manganeso en los suelos y soluciones del suelo está gobernada por el
pH y el redox (Sección 16.4.1). Aunque el manganeso puede formar complejos
inorgánicos, en las soluciones del suelo el Mn2+ es la principal especie. En suelos
calcáreos bien aireados (Rendzinas), la solubilidad del manganeso disminuye con los
niveles crecientes de ambos CaCO3 y MnO2 debido a la adsorción del manganeso al
CaCO3 y su oxidación en las superficies del MnO2 y probablemente por la precipitación
de la calcita de manganeso. El efecto del pH del suelo y del CaCO3 en la disponibilidad
de manganeso es bien conocido en las zonas templadas como el resultado de la
deficiencia de manganeso inducida por el sobreencalado de los suelos ácidos bajos en
manganeso. En suelos calcáreos la disponibilidad del manganeso para las plantas
esta determinada principalmente por la estructura y aireación del suelo (micrositios
anaeróbicos) y los cambios inducidos por la raíz en la rizosfera (Sección 15.3, 15.4 y
15.5).

15.5.1.4 Boro y fósforo

La adsorción del boro a los minerales de arcilla se incrementa abruptamente encima

del pH 6.5 y es máxima a pH ~9. En suelos alcalinos, la baja solubilidad del boro
dictada por la adsorción del boro a los minerales de arcilla es usualmente
compensada, sin embargo, por la falta de lavado ó por el boro suplido mediante el
agua de riego. La toxicidad por boro es de este modo es mucho más probable,
particularmente en suelos sódicos, que lo que es la deficiencia de boro.

En suelos alcalinos (excepto los Chernozems) la disponibilidad de fósforo es

generalmente baja. Como con el zinc la concentración de fósforo en la solución del
suelo está determinada principalmente no por la disolución ó precipitación de
compuestos orgánicos definidos como el fosfato tricalcio sino por la desorción y
adsorción del fósforo, particularmente en suelos con más del 1% en materia orgánica.
En estos suelos, por lo menos en el rango de pH de 6-8, la concentración de fósforo
en la solución del suelo puede que no decline sino más bien que se incremente con el
pH. En suelos alcalinos de creciente pH y decreciente contenido de materia orgánica
del suelo, las constantes de equilibrio de los fosfatos inorgánicos se hacen
crecientemente importantes para la concentración del fósforo en la solución del suelo.
En general, sin embargo, la deficiencia de fósforo en plantas de cultivo cultivadas en
suelos alcalinos es causada principalmente por los muy bajos niveles de fósforo total y
los bajos niveles de humedad del suelo, esto es, cuando está limitada la movilidad del
fósforo y el crecimiento está restringido (Capítulos 13 y 14).

Página 691
16.5.2 Principales limitantes en el crecimiento vegetal

16.5.2.1 Deficiencia de hierro

El desorden nutricional más prominente de cultivos en suelos con más del 20% CaCO3
es la deficiencia de hierro ó la llamada “clorosis inducida por cal”. Las especies
vegetales que son principalmente afectadas incluyen el manzano, durazno, cítricos,
uva, maní, soya, sorgo y arroz de secano. Es el principal problema en la producción de
sorgo y soya en Great Planis en los Estados Unidos. Para revisiones de este tema el
lector es enviado a Chen & Barak (1982) y Vose (1982).

La deficiencia de hierro en los suelos calcáreos es frecuentemente realzada por

la pobre aireación del suelo causada por la compactación del suelo ó el alto contenido
de agua, y las bajas temperaturas del suelo que mantienen al suelo húmedo por más
tiempo. No es, sin embargo, la deficiencia de oxígeno, lo que realza la clorosis sino las
elevadas concentraciones de bicarbonatos (HCO ). En suelos con CaCO3 libre, el
incremento en la concentración de CO2 (e.g., por el deteriorado intercambio gaseoso ó
enmiendas con materia orgánica) conduce a la formación de Ca(HCO3)2. Se predicen
niveles de 4-20 mм HCO en base a un 1-5% CO2. El que si ó no jueguen las altas
concentraciones de HCO en el suelo un rol clave en la deficiencia de hierro en suelos
calcáreos depende de la especie vegetal y del tipo de respuesta radical a la deficiencia
de hierro. En especies gramíneas (Estrategia II) como el sorgo y el maíz, la deficiencia
de hierro cualquiera no está ó solo está pobremente correlacionada con
concentraciones elevadas de HCO en el suelo, pero está estrechamente
correlacionada con niveles decrecientes de óxidos de hierro pobremente cristalinos ó
pobremente cristalinos. En contraste, en especies no gramíneas (Estrategia I) existen
estrechas correlaciones entre los niveles de HCO en los suelos y la severidad de la
deficiencia de hierro, por ejemplo, en soya, uva, y manzano. En base a este rol del
bicarbonato en las plantas de Estrategia I, las soluciones nutritivas amortiguadas con
bicarbonatos que contienen bajos niveles de hierro soluble permiten la selección por
susceptibilidad a la clorosis por deficiencia de hierro, por ejemplo en soya, garbanzo y
cítricos. La relativa susceptibilidad observada en estas soluciones tiene una alta
correlación con la relativa susceptibilidad observada en suelos calcáreos húmedos que
inducen clorosis por deficiencia de hierro.

En hojas de plantas Estrategia I que sufren de clorosis inducida por cal el

contenido de hierro en la materia seca frecuentemente inferior, pero puede también
ser similar ó aún mayor que en hojas verdes. Los contenidos similares ó verdes en las
hojas cloróticas indican una “inactivación fisiológica” del hierro (Sección 9.1.5).

La Fig. 16.17 resume algo de los principales medios por los que la alta
concentración de HCO puede afectar la toma, translocación, y utilización del hierro
en las plantas. Una alta concentración de HCO en la solución del suelo ambos eleva
y amortigua el pH y de este modo minimiza más la concentración del hierro inorgánico

Página 692
soluble [mecanismo (1)]. Simultáneamente en plantas de Estrategia I, las respuestas
radicales a la deficiencia son inhibidas severamente por el alto pH; estas respuestas
incluyen el deterioro de la efectividad de la bomba de eflujo de H+ mediante la
neutralización de los H+ [mecanismo (2)], disminuyendo la liberación de los fenólicos
[mecanismo (3)] y la reducción del Fe(III) en la membrana plasmática [mecanismo (4)]
(ver también Sección 2.5.6). De acuerdo con esto las altas concentraciones de HCO
conducen a una abrupta disminución en la toma y transporte del hierro hacia el
vástago. Por lo menos en estudios a corto plazo este efecto inhibidor de las altas
concentraciones de HCO puede ser simulado mediante un buffer orgánico del pH
(HEPES) lo cual demuestra la importancia de la acidificación por lo menos del
rizoplano y el apoplasto de las células rizodérmicas para la adquisición del hierro en
plantas Estrategia I (Tabla 16.26).

Fig. 16.17 Ocho posibles efectos de una alta concentración de bicarbonatos en el

sustrato sobre la toma, transporte, y disponibilidad de hierro para la formación foliar de
clorofila. Para una descripción de los mecanismos (1)-(8), ver el texto.

Tabla 16.26

Tasa de reducción del Fe(III) y de toma del 59Fe (suministro de 59Fe EDDHA) en
plantas de maní deficientes en hierro (Arachis hypogaea L.) afectadas por la
capacidad buffer del pH de la solución nutritiva a pH 8.5 a
Tratamiento Reducción del Fe(III) Toma de 59Fe
(nmol g peso seco radical h-1)
-1

(solución nutritiva)
No amortiguada 4208 658

Página 693
 1592 95
+ 10 mм HCO

+ 10 mм HEPES 1513 72
a
Marschner et al (1989)

En raíces suplidas con una alta concentración de HCO , se incrementa la

fijación de CO2 y de síntesis de ácidos orgánicos, particularmente en las llamadas
especies calcífugas. No es claro a que grado el secuestro del hierro en las vacuolas
por ciertos ácidos orgánicos [mecanismo (5)] contribuye a la inhibición del transporte
del hierro hacia el vástago [mecanismo (6)]. El transporte del hierro a las hojas en
expansión puede ser especialmente deteriorado, y desigual la distribución del hierro
dentro del tejido [mecanismo (7)]. Estos efectos son discutidos en relación a la
alcalinización del tejido y del citoplasma en particular. Sin embargo, la inactivación del
hierro en las hojas por las altas concentraciones de HCO no pudo ser confirmada
Dockendorf & Höfner (1990).

Las altas concentraciones de HCO en el medio radical pueden afectar

indirectamente el contenido y la utilización del hierro en las hojas. En muchas especies
vegetales, en particular en especies sensibles a la clorosis, las altas concentraciones
de HCO inhiben el crecimiento radical, la respiración radical, la exportación de
solutos conducida por la presión radical hacia el xilema y la tasa de exportación de
citoquininas hacia el vástago. Las citoquininas son necesarias para la síntesis de
proteínas y el desarrollo del cloroplasto. De acuerdo con esto, las altas
concentraciones de HCO pueden inhibir considerablemente el crecimiento caulinar
antes de la ocurrencia de la clorosis por deficiencia de hierro, por ejemplo, en sorgo y
árboles de durazno. Los altos contenidos de hierro en hojas de plantas que sufren
clorosis inducida por cal pueden por lo tanto ser consecuencia de una limitación en
otros factores requeridos para el crecimiento expansión foliar, desarrollo del
cloroplasto y formación de la clorofila [mecanismo (8)].

El rol del fósforo en la clorosis inducida por la cal es complejo. Puede deteriorar
la nutrición del hierro a varios niveles, por ejemplo disminuyendo la tasa de disolución
del hierro a partir de óxidos de hierro del suelo no rizosférico y rizosférico (exudados
radicales). En muchos casos, el incremento en el suministro de fósforo suprime la
exudación radical de ácidos orgánicos inducida por la deficiencia de fósforo (Sección
15.4) y, de este modo a un mecanismo que realza la solubilidad del hierro en la
rizosfera. Un ejemplo tal ha sido reportado para Banksia ericifolia (Proteaceae) donde
un incremento en el suministro de fósforo suprimió la formación de raíces proteoid y
simultáneamente indujo clorosis por deficiencia de hierro. Puede presentarse la
inactivación del hierro en las plantas por los altos contenidos de fósforo, pero es
improbable que juegue un rol ecológico. Los elevados niveles de fósforo en las hojas
cloróticas son probablemente el resultado y no la causa de la clorosis por hierro.
Aunque la deficiencia de hierro puede ser inducida en plantas de cultivo cultivadas en
suelos calcáreos suplidos con muy altos niveles de fertilizante de fósforo, hay
considerables dudas acerca de que el fósforo sea de importancia mayor en la clorosis
inducida por cal en condiciones de campo. Se han conducido muchos estudios en
laboratorio y en invernadero sobre las interacciones del hierro-fósforo con

Página 694
concentraciones de fósforo en órdenes de magnitud superiores que aquellas típicas de
las soluciones del suelo en suelos calcáreos.

La clorosis inducida por la cal es de importancia menor en los suelos sódicos,

principalmente por dos razones: el incremento de la solubilidad del hierro por las
elevadas concentraciones de compuestos orgánicos de bajo peso molecular y la
inhibición del crecimiento por otras limitantes del suelo a parte de la deficiencia de
hierro.

16.5.2.2 Deficiencia de zinc y manganeso

El incremento del pH del suelo mediante el encalado usualmente disminuye la

disponibilidad del zinc y del manganeso a la planta más que cualquier otro nutriente
mineral, incluyendo el fósforo (Tabla 16.27). El riesgo de la deficiencia de zinc por lo
tanto es alto en suelos después del encalado, ó en suelos calcáreos en general. En
cereales la deficiencia de zinc es probablemente la más difundida deficiencia de
micronutrientes en suelos calcáreos. Además el alto pH del suelo, el alto contenido de
arcillas, el alto suministro de fósforo, y las bajas temperaturas del suelo también
realzan el riesgo de deficiencia de zinc (Fig. 16.15).

Tabla 16.27

Efecto del incremento del pH mediante el encalado en un suelo arenoso en el

contenido foliar de elementos minerales en maní a
Contenido en materia seca
(mg kg-1) (g kg-1)
pH del suelo Zn Mn P K Mg
5.2 200 310 1.8 18.5 4.5

6.0 54 66 1.9 17.5 3.8

6.8 20 19 1.9 19.0 3.9

a
Parker & Walter (1986)

La caída en los contenidos de zinc en la materia seca caulinar en plantas

cultivadas con altos niveles de fertilizantes de fósforo puede ser el resultado del
realzado crecimiento y de este modo “dilución” debida al crecimiento, inhibición de las
micorrizas VA, y supresión de los cambios en la rizosfera inducidos por la deficiencia
de fósforo. El rol particular de las micorrizas VA en la adquisición del zinc ha sido
discutido en la Sección 15.7.1 y mostrado en dos ejemplos (Tabla 15.16; Fig. 15.24).
Las bajas temperaturas del suelo frecuentemente realzan la incidencia y severidad de
los síntomas de deficiencia de zinc, y el creciente suministro de fósforo incrementa la
probabilidad de deficiencia de zinc inducida por bajas temperaturas en suelos
calcáreos. A bajas temperaturas la toma de zinc desde los suelos no es
específicamente deteriorada, pero son menores la actividad radical y la colonización

Página 695
radical con micorrizas VA. De los factores vegetales, la acidificación de la rizosfera
llevada a cabo cualquiera por la realza excreción neta de protones ó de ácidos
orgánicos (Fig. 16.18) son de particular importancia para la adquisición de zinc y
manganeso en suelos calcáreos (Secciones 15.3 y 15.4).

Fig. 16.18 Representación esquemática de los principales factores del suelo y

vegetales que disminuyen ó incrementan la disponibilidad y toma de zinc en plantas
cultivadas en suelo (Marschner, 1993). Reimpreso con permiso de Kluwer Academia
Publishers.

En lupino blanco cultivado en suelos alcalinos puede presentarse cualquiera

deficiencia ó toxicidad por manganeso, dependiendo de la fuente de suministro de
nitrógeno y del nivel de fósforo. Los contenidos de manganeso en la materia seca
caulinar fueron altos en plantas que dependían de la fijación de N2 comparadas con las
plantas alimentadas con nitrato. La aplicación de fósforo disminuyo drásticamente los
contenidos caulinares de manganeso hacia el rango de deficiencia, presumiblemente
por la inhibición de la formación de raíces proteoid.

La deficiencia de zinc está difundida en arroz de aniego en suelos con alto pH y

con alto contenido en materia orgánica. De este modo, además de la salinidad y la
toxicidad por hierro, la siguiente limitante nutricional más importante sobre el
rendimiento de arroz de aniego es la deficiencia de zinc. En suelos neutros y alcalinos
hay una fuerte correlación negativa entre el pH del suelo y el rendimiento de arroz
cuando no se aplica fertilizante de zinc (Tabla 16.28). Como en el rango de pH 6.5-8.0
en suelos de arroz de aniego el contenido del zinc extractable por DTPA solo
disminuye ligeramente, la drástica disminución en la toma de zinc en plantas sin
suministro de fertilizantes de zinc es causada principalmente por las elevadas
concentraciones de HCO . En suelos de arroz de aniego 3-6 semanas después de la
siembra son comunes concentraciones encima de 10 mм HCO , estas

Página 696
concentraciones de HCO no solo inhiben el transporte del zinc hacia los vástagos
sino también la toma hacia las raíces y parecen dañar directamente las raíces del
arroz. Esta respuesta del arroz inundado a las altas concentraciones de HCO se
parece a aquella típica de muchas especies calcífugas, pero hay marcadas diferencias
entre cultivares de arroz en este aspecto (Sección 16.5.3.3).

Tabla 16.28

La influencia del pH del suelo y del suministro de zinc sobre el rendimiento de

grano y contenido foliar de zinc en arroz de aniego a
Tratamiento Rendimiento de Contenido de zinc en hojas
pH del kg Zn ha-1 grano (kg ha-1)
suelo (macolla media) (mg kg-1 peso
seco)
6.8 0 5934 9

1.9 7212 17

7.3 0 5265 9

1.9 6171 18

7.7 0 2788 10

1.9 6637 14
a
Basado en Sedberry et al (1988).

16.5.2.3 Otras limitantes

En muchos suelos calcáreos de secano el alto pH y los bajos contenidos de humedad

son los principales factores ambientales, que deterioran la movilidad de los nutrientes
en el suelo y el crecimiento extensión radical. La disponibilidad de boro es
particularmente deteriorada por la baja humedad. El riesgo de deficiencia de boro en
plantas de cultivo se incrementa por lo tanto en suelos calcáreos en áreas de secano
(Sección 9.7). En contraste al boro, para la adquisición de fósforo las plantas han
desarrollado un amplio rango de mecanismos (Capítulos 14 y 15).

16.5.3 Mecanismos de adaptación

16.5.3.1 Calcícolas versus calcífugas

Página 697
Las especies vegetales y poblaciones dentro de especies (ecotipos) de la vegetación
natural que crecen preferentemente en suelos calcáreos (calcícolas) poseen
mecanismos adaptables para hacer frente a las limitantes del crecimiento y de la
nutrición mineral como la baja disponibilidad de hierro y zinc y frecuentemente las altas
concentraciones de calcio y bicarbonatos en la solución del suelo. Por ejemplo, las
calcícolas tienen una mayor capacidad de adquisición de hierro que las calcífugas, i.e.,
especies y ecotipos que se han adaptado a suelos ácidos. Las calcícolas son
frecuentemente altamente eficientes en la toma de fósforo, por lo menos en algunos
casos debido a que las raíces son altamente infectadas con micorrizas VA. De
acuerdo con esto, la inhabilidad para movilizar fósforo en los suelos calcáreos se
considera un factor clave en el comportamiento calcífuga de muchas especies
vegetales como Rumex acetosella y Silene rupestris. Además, en contraste a las
calcífugas, en las calcícolas las altas concentraciones de HCO tienen solo
insignificantes efectos inhibidores en el crecimiento extensión radical.

El rol de las altas concentraciones de calcio en la adaptación de plantas a

suelos calcáreos parece ser bastante complejo. En calcícolas parece ocurrir ambas la
evasión y la tolerancia a las altas concentraciones de calcio en los tejidos vegetales.
Por ejemplo, muchos miembros de la Brassicaceae acumulan grandes cantidades de
calcio soluble en sus vacuolas (tipos calciotrófica) que pueden tener ventajas en
términos de la osmorregulación en hábitats secos de piedra caliza. Por otro lado, en
ciertas especies calcícolas la toma de calcio está más restringida que en especies
calcífugas presumiblemente debido a la menor afinidad de las membranas plasmáticas
radicales al Ca2+. Son pobremente entendidos los mecanismos de toxicidad por calcio
en general y en calcífugas en particular. En la especie calcífuga Lupinus luteus el
crecimiento es severamente deprimido aún a una concentración de 8 mм calcio en la
solución externa. Esta depresión no pudo ser explicada por la interferencia de las
concentraciones de Ca2+ en el apoplasto foliar con el rol del ABA en la regulación
estomatal (Sección 8.6.6) y de este modo, en el control de las relaciones hídricas de
las plantas. Probablemente en calcífugas la estricta compartimentación del Ca2+ a nivel
celular y el mantenimiento de las bajas concentraciones de Ca2+ en el citosol (Sección
8.6.2) son menos efectivos que en calcícolas. Un mayor nivel de proteínas que se
enlazan al calcio en el citoplasma de las especies calcícolas apoyaría esta sugerencia.

En muchas plantas herbáceas cultivadas en suelos calcáreos hay abundantes

raíces calcificadas que se forman por la solubilización del CaCO 3 en la rizosfera y la
precipitación del CaCO3 en sus células corticales (Sección 15.2), Esto puede reflejar la
realzada movilización de nutrientes minerales escasamente solubles (fósforo, hierro,
zinc) en la rizosfera y simultáneamente la protección del tejido caulinar de las
concentraciones excesivas de calcio mediante la precipitación del CaCO3 en el tejido
radical.

Hay considerable evidencia (Sección 15.7.2) que ciertos hongos

ectomicorrícicos y micorrícicos ericoides juegan un rol en la adaptación de especies
vegetales perennes a los suelos calcáreos. Esto puede conseguirse por la liberación
de sideróforos y la realzada adquisición de hierro y por lo tanto el incremento en la
tolerancia de la planta hospedera a la “clorosis inducida por cal”. Esto puede también
ser llevado a cabo por la producción de ácido oxálico que disuelve los fosfatos de
calcio escasamente solubles y simultáneamente protege a la planta hospedera de la
toma excesiva de calcio mediante la precipitación del oxalato de calcio alrededor del
micelio fungoso. El hongo ectomicorrícico Paxillus involutus es particularmente efectivo
en disolver fosfatos de calcio mediante la excreción de ácido oxálico, particularmente
cuando se suple con nitrato como fuente de nitrógeno. Sin embargo, hay marcadas

Página 698
diferencias entre cepas: aquellas a partir de suelos calcáreos acumulan mucho menos
calcio en sus hifas que aquellas a partir de suelos ácidos.

16.5.3.2 Eficiencia en hierro y resistencia a la clorosis

En términos de una clasificación ecológica, las especies de cultivo ó los cultivares

dentro de las especies que crecen en suelos alcalinos sin desarrollar síntomas de
clorosis son llamados eficientes en hierro; aquellos que se vuelven cloróticos son
llamados ineficientes en hierro. Las grandes diferencias que se presentan entre las
especies de cultivo y genotipos dentro de una especie en la eficiencia en hierro están
básicamente relacionadas a las diferencias en la adquisición del hierro por las raíces.
Los mecanismos responsables han sido revisados en todas partes.

La movilización del hierro en la rizosfera de plantas cultivadas en suelos

calcáreos puede ser llevada a cabo mediante mecanismos no específicos y
específicos.

Mecanismos no específicos . Estos no están relacionados al estado nutricional vegetal

del hierro y se han discutido en detalle en las Secciones 15.3-15.5.

1. Disminución inducida por la raíz en el pH como consecuencia de la toma

preferencial de cationes (e.g., inducida por sulfato de amonio), ó de la fijación
del N2 en leguminosas.
2. Liberación de ácidos orgánicos por las raíces (e.g., en respuesta a la
deficiencia en fósforo).
3. Liberación por las raíces de fotosintatos como sustrato para los
microorganismos de la rizosfera, los que a su vez afectan el pH, el potencial
redox, y la concentración de quelantes (e.g., sideróforos) en la rizosfera.

Mecanismos específicos . Hay un acuerdo general acerca de la ocurrencia de por lo

menos dos notables mecanismos de respuesta radical (estrategias) a la deficiencia en
hierro en plantas superiores. La Estrategia I en dicotiledóneas y monocotiledóneas a
excepción de los pastos, y la Estrategia II en pastos (Sección 2.5.6). Las respuestas
radicales de la Estrategia I no están restringidas a las plantas de cultivo sino que
también son típicas de arbustos y forbias nativos de suelos alcalinos. En principio hay
una estrecha correlación positiva entre el grado en el que la deficiencia de de hierro
induce la realzada capacidad reductora radical y la excreción neta de protones por un
lado, y la resistencia vegetal a la deficiencia de hierro en suelos calcáreos (resistencia
a la clorosis) por el otro. Esto es también cierto para diferentes genotipos dentro de
una especie como el tomate, girasol ó uva. Un ejemplo de tales diferencias genotípicas
es mostrado en la Fig. 16.19 para cultivares de soya.

Página 699
 Fig. 16.19 Relación entre la resistencia contra la “clorosis inducida por la cal” bajo
condiciones de campo y la capacidad reductora de raíces de cultivares de soya
(superior) y la liberación de fitosideróforos por especies gramíneas (inferior) bajo
condiciones controladas (Compilado a partir de Römheld, 1987a.b y Römheld &
Marschner, 1990).

Las diferencias obtenidas en la resistencia a la clorosis entre los cultivares de

soya cuando se cultivaron en suelos calcáreos proporcionaron un ejemplo clásico de la
nutrición mineral controlada genéticamente en general y en la nutrición del hierro en
particular. En una especie dada hay un gran potencial genético del cual seleccionar
alta resistencia a la clorosis. En soya la reducción en el rendimiento en suelos
calcáreos puede variar entre 6.4 y 81.9% para cultivares adaptados y no adaptados,
respectivamente. Otro ejemplo del potencial genético es mostrado en la Tabla 16.29
para maní. El cultivar no adaptado Congo Red, originado de suelos ácidos, se vuelve
severamente clorótico cuando se cultiva en un suelo calcáreo y tienen que aplicarse
quelatos de hierro para superar la clorosis y obtener un razonable rendimiento. En
contraste, en el cultivar adaptado 71-238 no hubo clorosis, el rendimiento fue mucho
mayor, y la aplicación de hierro tuvo solo un efecto ligeramente benéfico.

Página 700
 Tabla 16.29

Efectos de la aplicación de quelatos de hierro sobre el rendimiento de

vaina de maní cultivado en un suelo calcáreo (23% CaCO3) de pH 7.8 a.b
Cultivar Aplicación de Rendimiento de Incremento en el
quelatos de vaina rendimiento (%)
hierro
(kg ha-1)
Congo Red - 833 -

+ 2583 210

Shulamit - 3305 -

+ 4749 44

71-328 - 4388 -

+ 4777 9
a
Basado en Hartzook et al. (1974)
b
10 kg Fe ha-1 (como Fe-EDDHA).

Ya que los principales factores responsables de la alta resistencia a la clorosis

en las plantas Estrategia I son conocidos (alta capacidad reductora y excreción de
protones, menos deterioro por las altas concentraciones de HCO ), los programas de
selección efectivos son posiblemente basados en soluciones nutritivas usando
cualquiera plantas intactas ó cultivos de tejidos, permitiendo desarrollar genotipos con
niveles excepcionalmente altos de resistencia a la clorosis mediante la selección
recurrente.

Cuando se comparan diferentes especies de plantas Estrategia I que difieren

en la resistencia a la clorosis, algunas veces es muy difícil atribuir la resistencia a la
clorosis a un solo componente como la capacidad reductora de las raíces, por ejemplo
en especies de cítricos, ó los efectos de los bicarbonatos en la toma del hierro en
Lupinus y Pisum. Las diferencias cualitativas en la capacidad reductora de la raíz, en
la liberación de fenólicos, ó en las reservas de las semillas y en la redistribución del
hierro en las plantas pueden explicar estas dificultades.

En plantas Estrategia II hay una estrecha correlación positiva entre el grado de

realzada liberación de fitosideróforos y la resistencia vegetal a la deficiencia de hierro
cuando se cultivan en suelos calcáreos como se mostró en la Fig. 16.19 para
diferentes especies de cereales. Singh et al. (1993) obtuvo una secuencia similar en la
realzada liberación de fitosideróforos inducida por la deficiencia de hierro: trigo >
cebada > centeno, avena >> maíz >> sorgo. La liberación de fitosideróforos bajo la
deficiencia de hierro es particularmente baja en arroz de aniego, lo que refleja otra
característica del comportamiento calcífuga de esta especie. Debido a la degradación
microbiana de los fitosideróforos, sin embargo, las diferencias genotípicas en las
cantidades de fitosideróforos recuperadas en la solución nutritiva tienen que ser
interpretadas con cuidado (Sección 15.5). No obstante, las bajas tasas de

Página 701
recuperación de fitosideróforos en maíz y sorgo plantean la pregunta acerca de la
clasificación de estas especies como plantas Estrategia II.

Las respuestas radicales y el patrón de la toma de hierro en plantas Estrategia

II bajo deficiencia de hierro tienen muchas características en común con el sistema
microbiano de sideróforos. Se ha sugerido por lo tanto la existencia de un sistema
específico de transporte para los sideróforos microbianos en la membrana plasmática
de plantas Estrategia II. A pesar de su capacidad similar para movilizar el hierro desde
un suelo calcáreo, sin embargo, las tasas de toma de hierro a partir de sideróforos
Fe(III) (ferrioxamine B = Desferal) son muy bajas comparadas con las de tasas de
toma a partir de fitosideróforos de origen vegetal como el ácido hidroximuginéico
(Tabla 16.30).

Tabla 16.30

Movilización de hierro desde un suelo calcáreo (Luvisol) por quelantes Fe(III) y toma
de hierro suplido como quelatos 59Fe(III) por plantas de cebada deficientes en hierro.
a

Quelante (10-5м) Movilización Toma

(nmol Fe g-1 suelo (12h) -1) (nmol Fe g-1 peso seco raíz
(4h) -1)
Fitosideroforo (HMA) 23.6 3456.0

Sideróforo (Desferal) 19.2 1.21

Quelante sintético 2.0 0.51

(DTPA)
a
Römheld & Marschner (1990)

En contraste a la baja efectividad de los sideróforos microbianos del tipo

catecolato y hidroxamato en proporcionar hierro a las plantas superiores en estudios a
corto plazo, en estudios a largo plazo ellos pueden ser de considerable importancia
ecológica al proporcionar hierro soluble la superficie radical y a la membrana
plasmática de las células corticales radicales de plantas cultivadas en suelos
calcáreos. Las mayores concentraciones de sideróforos en el suelo rizosférico
comparando con el no rizosférico pueden indicar un rol ecológico. Sin embargo,
todavía no hay evidencia en plantas cualquiera Estrategia I ó Estrategia II de que las
diferencias genotípicas en la eficiencia en la adquisición de hierro y en la resistencia a
la clorosis cuando se cultivan en suelos calcáreos están relacionadas a las diferencias
en la producción de sideróforos por los microorganismos de la rizosfera. Esta falta de
evidencia también es cierta para las relaciones entre la infección radical por micorrizas
VA y la resistencia a la clorosis.

16.5.3.3 Eficiencia en zinc

Página 702
Están bien documentadas las diferencias en la eficiencia al zinc en especies
cultivadas. Cuando se cultivan en suelos alcalinos, la sensibilidad a la deficiencia de
zinc es alta en fríjol, maíz, algodón y manzano comparando, por ejemplo, con el trigo,
avena ó arveja. Estas diferencias entre especies en la adquisición del zinc desde los
suelos están probablemente relacionadas a las diferencias inherentes en el pH de la
rizosfera, exudación radical, ó colonización radical con micorrizas VA. También dentro
de una especie dada hay notables diferencias entre cultivares a la eficiencia en zinc, y
estas diferencias están estrechamente relacionadas a las superiores tasas de toma de
zinc por los cultivares eficientes cuando se cultivan en suelos alcalinos deficientes en
zinc. Han sido presentados ejemplos de estos para el maíz, trigo, cebada, y soya y se
muestran para fríjol gandul en la Tabla 16.31. El contenido de zinc en las hojas del
cultivar eficiente fue notablemente superior, y solo fueron necesarias pequeñas
cantidades de fertilizantes de zinc para obtener los máximos rendimientos de grano.

Tabla 16.31

Contenido de zinc en hojas en madurez y rendimiento de grano de cultivares de fríjol

gandul cultivados en un suelo deficiente en zinc (pH 7.8) a
Contenido foliar de zinc Rendimiento de grano

(mg kg-1 peso seco) (g por maceta)

Cultivar 0 5 mg Zn 50 mg Zn 0 5 mg Zn 50 mg Zn
T 21 15.0 19.7 37.1 3.8 8.5 10.4

Plant A-3 21.2 30.8 90.8 6.7 10.1 10.0

a
Los cultivares fueron suplidos con 5 y 50 mg zinc (como ZnSO4) por kilogramo de
suelo. De Shukla & Raj (1980).

Son pobremente entendidos los mecanismos responsables de la mayor

adquisición de zinc en los genotipos eficientes de una especie. En soya solo unos
pocos genes parecen controlar la eficiencia ó ineficiencia de la toma. En fríjol
(Phaseolus vulgaris) en el cultivar Sanilac ineficiente en zinc, las típicas respuestas
radicales inducidas por la deficiencia de hierro fueron realzadas bajo la deficiencia de
zinc y se incremento el contenido de hierro en las hojas. En el cultivar Saginaw
eficiente en zinc no se observo este comportamiento. En especies gramíneas como el
trigo y la cebada la liberación de los fitosideróforos puede también ser realzada bajo la
deficiencia en zinc. No es claro si esta realzada liberación es una expresión de una
regulación separada de la biosíntesis de fitosideróforos por el hierro y el zinc, ó más
probablemente, debida al deteriorado metabolismo del hierro bajo la deficiencia del
zinc. En cultivares de trigo las diferencias en la eficiencia en zinc encontradas en
suelos calcáreos están relacionadas a las diferencias en la liberación de fitosideróforos
como sucede bajo deficiencia de zinc bajo condiciones controladas (Tabla 16.32). El
Aroona eficiente en zinc liberó cantidades mucho mayores de fitosideróforos bajo la
deficiencia de zinc comparando con el Durati ineficiente en zinc. En contraste, bajo
deficiencia de hierro ambos cultivares liberaron cantidades similares de fitosideróforos.
Puede ser que en Aroona eficiente en zinc el metabolismo de hierro es más
severamente deteriorado bajo deficiencia de zinc que en Durati ineficiente en zinc.

Página 703
 Tabla 16.32

Rendimiento de grano y liberación de fitosideróforos (PS) en dos cultivares de trigo en

respuesta a la deficiencia de zinc. a
Rendimiento de grano Liberación de PS

(t ha-1) (μmol (60 plantas)-1 (4h) -1)

Cultivar –Zn +Zn –Zn +Zn
Aroona 1.21 1.42 6.9 0.5

Durati 0.45 1.12 1.8 0.5

a
Datos compilados a partir de experimentos en campo (1988) en suelos calcáreos
(Graham et al. 1992) y partir de estudios en laboratorio con plantas de 18 días de
edad (Cakmak et al. 1994)

Los cultivares de arroz de aniego también difieren mucho en la eficiencia al

zinc, particularmente cuando se cultivan en suelo con alto pH (Sección 16.2.4). En
cultivares eficientes en zinc las altas concentraciones de bicarbonatos así como las
bajas temperaturas en las zonas radicales solo tienen efectos pequeños en el
crecimiento y el contenido caulinar de zinc, hierro, y manganeso, pero tienen efectos
muy depresores en los cultivares ineficientes. De este modo la eficiencia en zinc en
arroz parece estar causalmente relacionada a la alta tolerancia de las raíces a los
bicarbonatos, lo que también se reflejo en los aún ligeros incrementos en el
crecimiento radical debido a los bicarbonatos y un mejor control en la acumulación de
ácidos orgánicos en las raíces comparando con los cultivares ineficientes en zinc.

16.5.3.4 Eficiencia en manganeso

Las especies vegetales difieren considerablemente en la susceptibilidad a la

deficiencia de manganeso cuando se cultivan en suelos con baja disponibilidad de
manganeso (Sección 9.2.7). Los genotipos dentro de una especie difieren también en
la eficiencia en manganeso la cual es altamente variable, y parecen estar involucrados
genes dominantes mayores. En cebada cultivada en suelos calcáreos deficientes en
manganeso el cultivar Weeah eficiente en manganeso, el cual es derivado a partir de
viejas razas locales, alcanzo rendimientos de grano de 3.3 t ha-1 ambos sin y con
fertilización con manganeso. En trigo las diferencias entre cultivares en la eficiencia en
manganeso cuando se cultivaron en un suelo calcáreo deficiente en manganeso
estuvieron relacionadas a las diferencias en la adquisición de manganeso pero no con
su utilización interna.

No se conocen los mecanismos responsables de las diferencias entre

cultivares en la eficiencia en manganeso. Puede ser que la dinámica particular del
manganeso en la rizosfera y el rol de los microorganismos de la rizosfera reductores y
oxidantes del manganeso (Sección 15.5.2) sean los responsables de las dificultades
en identificar los mecanismos.

En plantas Estrategia I la adquisición de manganeso desde suelos calcáreos es

en gran parte dependiente del estado nutricional del hierro en las plantas. En planta de

Página 704
lino el contenido de manganeso en la materia seca caulinar estuvo pobremente
relacionado con la cantidad de manganeso extraído desde el suelo, pero estuvo
inversamente relacionado con la cantidad de hierro extractable. De acuerdo con esto,
la toxicidad de manganeso puede eliminarse mediante la aplicación de Fe-EDDHA, lo
que disminuyo drásticamente el contenido de manganeso vegetal (Tabla 16.33). La
alta eficiencia en hierro puede en muchos casos por lo tanto prevenir la deficiencia en
manganeso en plantas Estrategia I cultivadas en suelos calcáreos; esta puede aún
incrementar el riesgo de toxicidad por manganeso, como se mostró para lino (Tabla
16.33) y para un genotipo de soya eficiente en hierro.

Tabla 16.33

Toxicidad por manganeso inducida por la deficiencia de hierro en lino (Linum

usitatissimum L.) cultivado en un suelo calcáreo con pH 8.0. a
Contenidos en peso seco caulinar
Peso seco Manganeso Hierro Fósforo
caulinar
(mg kg-1) (mg kg- (mg kg-1)
1
Tratamiento (g por maceta) )
Control (-Fe) 3.60 881 83 0.32

2 mg Fe por maceta (Fe 5.55 64 174 0.32

EDDHA)
a
De Moraghan (1979)

En especies que forman raíces proteoid como el lupino blanco (Lupinus albus)
la adquisición y los contenidos caulinares de manganeso están principalmente
relacionados a la formación de raíces proteoid y no al estado nutricional del hierro. La
deficiencia de fósforo incrementa a formación de raíces proteoid, y eleva los
contenidos caulinares de manganeso y aún puede conducir a toxicidad por
manganeso cuando se cultivan en suelos calcáreos. En contraste, los contenidos
caulinares de hierro son generalmente bajos en lupino blanco. La sensibilidad del
lupino blanco a la deficiencia de hierro cuando se cultiva en suelos calcáreos
probablemente refleja en esta especie un transporte de hierro inherentemente
restringido desde las raíces al vástago a fin de evitar toxicidad por hierro, a pesar de
los muy altos contenidos de hierro en las raíces proteoid.

16.6 Suelos salinos

16.6.1 General

Las áreas salinas del mundo consisten de saladares en zonas templadas, de

manglares en los subtrópicos y trópicos, y sus saladares interiores adyacentes a lagos
salados. Los suelos salinos son abundantes en las regiones áridas y semiáridas,
donde la cantidad de lluvia es insuficiente para un sustancial lavado. Se presentan
problemas de salinidad en tierras de cultivos y pastizales no regados cualquiera como
un resultado de la evaporación y transpiración del agua salina subterránea ó debido a
la entrada de sales debida a la lluvia. Ellos son particularmente críticos en áreas de

Página 705
regadío. La salinidad ha sido un importante factor histórico y ha influenciado la
duración de los sistemas agrícolas. Esta frecuentemente destruyó antiguas sociedad
agrarias, y más recientemente grandes áreas del subcontinente Indio se han vuelto
improductivas debido a la acumulación de sales y el mal manejo del agua. En
Pakistán, por ejemplo, cerca de 10 millones de las 15 millones de hectáreas de tierra
de riego por canal están afectadas por la salinidad, y presumiblemente va a salir más
tierra del regadío debido a la salinidad que la que va a entrar en el regadío. La
salinidad es la principal limitante nutricional en el crecimiento del arroz de aniego.

Aún el agua de buena calidad puede contener 100-1000 g sal m-3. Con una
aplicación anual de 10000 m-3 ha-1, se añadirían entre 1 y 10 t de sal al suelo. Como
resultado de la transpiración y evaporación del agua, las sales solubles se acumularan
en el suelo y deben ser removidas periódicamente mediante el lavado y el drenaje.
Pero aún cuando se aplique la tecnología apropiada a estos suelos, ellos contendrán
concentraciones de sales que frecuentemente deterioran el crecimiento de las
especies de cultivo con baja tolerancia a las sales.

Aunque la tolerancia a las sales es relativamente baja en la mayoría de

especies de cultivo y especies de cultivo leñoso, es alentador el que exista variabilidad
genética no solo entre especies sino también entre cultivares dentro de especies. Por
lo tanto, no solo son la selección y el mejoramiento por tolerancia a las sales un asunto
importante para la producción agrícola tradicional en las regiones semiáridas y áridas,
ellos también pueden ofrecer el potencial de utilizar el ilimitado recurso del agua de
mar para el riego. Se han resaltado ejemplos de esto por Epstein et al. (1980), quien
mostró que, con ciertas cepas de cebada, se pueden rendimientos de grano de hasta
de 1 t ha-1 aún con agua de mar diluida, suplementada con el uso de nitrógeno y
fósforo para el riego.

16.6.2 Características y clasificación de los suelos

Los suelos son considerados salinos si ellos contienen sales solubles en cantidades
suficientes para interferir con el crecimiento de la mayoría de especies de cultivo. Esto,
sin embargo, no da una cantidad fija de sales sino que depende de la especie vegetal,
la textura y la capacidad hídrica del suelo, y de la composición de las sales. De este
modo es arbitrario el criterio para distinguir entre suelos salinos y no salinos. De
acuerdo con la definición del Laboratorio de Salinidad US, el extracto de saturación (la
solución extraída a partir de un suelo en su contenido de agua a saturación) de un
suelo salino tiene una conductividad eléctrica (EC) mayor que 4 mmho cm -1 ó de 4
deciSiemens m-1 (equivalente a ~40 mм NaCl l-1) y un porcentaje de sodio
intercambiable (ESP) de menos de 15. Aunque el pH de los suelos salinos puede
variar en un amplio rango, está usualmente cerca de la neutralidad, con una tendencia
hacia una ligera alcalinidad. La asociación de suelo dominante consiste de los
Solonchaks (Tabla 16.25). Los suelos salinos con una ESP mayor que 15 son
llamados suelos salino-alcalinos (ó suelos salino-sódicos), tienen valores altos de pH,
y tienden a volverse bastantes impermeables a ambos el agua y a la aireación cuando
las sales solubles son removidas mediante el lavado. Estas distinciones entre los
suelos salinos y alcalinos (sódicos) son frecuentemente insuficientemente apreciadas
en los estudios en soluciones nutritivas al añadir altas concentraciones de sales
simples (principalmente NaCl) pero manteniendo bajas las concentraciones de calcio.

Página 706
Tales amplias relaciones Na+/Ca2+ en el sustrato son típicas en los suelos sódicos pero
no en los suelos agrícolas salinos.

En las evaluaciones de la aptitud de los suelos salinos para la producción de

cultivos, la medición de la EC ofrece un método simple para caracterizar el contenido
de sales (Fig. 16.20). A partir de la EC también puede calcularse el potencial osmótico
del extracto saturación: potencial osmótico (MPa) = EC x 0.036.

Fig. 16.20 Relación entre el contenido de sal del suelo y la conductividad eléctrica (dS
= deciSiemens) del extracto de saturación a 25ºC. Agua en la pasta (%); valores
relativos; extracto de saturación = 100; 50 y 25 = cambios calculados en la EC y el
potencial osmótico en la solución del suelo cuando el contenido de agua cae a 50 y
25% respectivamente de aquel en saturación (50% es aproximadamente la capacidad
de campo del suelo). (En base a US Salinity Laboratory Staff, 1954).

Ya que la EC es medida en el extracto de saturación (el valor de 100 en la Fig.

16.20), la concentración de sales en la solución del suelo a capacidad de campo será
cerca del doble que aquellas en el extracto de saturación (i.e., 50 en la Fig. 16.20) y
aún mayor cuando la humedad del suelo declina debajo de la capacidad de campo.
Por comparación, la EC del agua de mar está en el rango de 44-55 dS m-1, y por lo
general el agua de riego de buena calidad debe tener una ECe debajo de 2 dS m-1.
Para el crecimiento vegetal en suelos salinos, sin embargo, la sola EC del extracto de
saturación es un indicador insuficiente, principalmente por dos razones: (a) la
concentración actual de sales en la superficie radical puede ser mucho mayor que en
el suelo no rizosférico (Sección 15.2) y (b) la EC solo caracteriza el contenido total de

Página 707
sales, no su composición. Aunque el NaCl es usualmente la sal dominante, pueden ser
abundantes otras en varias combinaciones, dependiendo del origen del agua salina y
de la solubilidad de las sales (Tabla 16.34).

Tabla 16.34

Solubilidad de las sales a 25ºC

Sal Solubilidad (mmol l-1
H2O)
Cloruro de calcio (CaCl2 • 12735
6H2O)
97478
Cloruro de magnesio (MgCl2 •
6H2O) 6108

Cloruro de sodio (NaCl) 2880

Sulfato de magnesio (MgSO4 • 821

7H2O)
341
Bicarbonato de sodio (NaHCO3)
15
Sulfato de sodio (Na2SO4 •
10H2O)

Sulfato de calcio (CaSO4 •

2H2O)

Además, en ambas soluciones del suelo y aguas de riego las altas

concentraciones de boro pueden volverse más críticas para el crecimiento vegetal que
la concentración de sales per se. El agua de riego con más de 0.5 mg boro l-1 puede
dañar a especies sensibles como los cítricos y el maní, y más de 2.0 mg l-1 es dañina
para la mayoría de cultivos.

16.6.3 Salinidad y crecimiento vegetal

16.6.3.1 Diferencias genotípicas en el crecimiento respuesta a la salinidad

Las especies vegetales difieren en gran parte en su crecimiento respuesta a la

salinidad, como se muestra esquemáticamente en la Fig. 16.21. El crecimiento de las
halófitas (grupo I) es óptimo a niveles relativamente altos de NaCl, una respuesta que
puede ser explicada solo en parte por el rol del sodio como nutriente mineral en estas
especies (Sección 10.2). Solo unas pocas especies de cultivo son estimuladas

Página 708
ligeramente por niveles bajos de salinidad (grupo II). La mayoría de no halófitas
(glicófitas), cualquiera su tolerancia a las sales es relativamente baja (grupo III) ó su
crecimiento es severamente inhibido aún a niveles bajos de salinidad en el sustrato
(grupo IV).

Fig. 16.21 Crecimiento respuesta de varias especies vegetales a la creciente salinidad

en el sustrato y el relacionado potencial osmótico. I, halófitas; II, especies de cultivo
halofílicas relacionadas con las I (e.g., remolacha azucarera); III, especies de cultivo
tolerantes a la sal (e.g., cebada); IV, especies de cultivo sensibles a la sal (e.g., fríjol).
(Modificado a partir de Greenway & Muñiz, 1980, con permiso de la Annual Review of
Plant Physiology. Copyright 1980 por Annual Review Inc.)

Generalmente, la clasificación de la tolerancia a las sales (ó sensibilidad) de las

especies de cultivo, especies forrajeras, y de árboles frutales está basada en dos
parámetros; el umbral de EC y la pendiente, i.e., porcentaje de rendimiento disminuido
más allá del umbral. Los ejemplos tomados de un extensivo estudio son dados en la
Tabla 16.35. Es evidente que la cebada tolera niveles relativamente altos de salinidad
en comparación, por ejemplo, con el fríjol ó la uva.

Tabla 16.35

Tolerancia de especies de cultivo a la salinidad del suelo. Umbral de ECe

(25°C) = máxima salinidad del suelo que no reduce el rendimiento;
Pendiente = reducción del rendimiento por incremento de unidad en EC
más allá del umbral a
EC en el extracto de saturación del suelo
Especie de cultivo Umbral (dS m-1) Pendiente (% por dS m-1)

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 Cebada (H. vulgare) 8.0 5.0

Remolacha azucarera (B. 7.0 5.9

vulgaris)
6.9 6.4
Pasto Bermuda (C. dactylon)
6.0 7.1
Trigo (T. aestivum)
5.0 20.0
Soya (G. max)
2.5 9.9
Tomate (L. esculentum)
1.7 12.9
Maíz (Z. mays)
1.7 16.0
Naranjo (C. sinensis)
1.5 22.0
Uva (Vitis sp.)
1.0 19.0
Fríjol (P. vulgaris)
a
Basado en Maas (1985).

Se ha conocido por muchos años que hay grandes diferencias en la tolerancia

a sales entre cultivares dentro de una especie de cultivo. Se han resumido algunos
datos de literatura por Duvick et al. (1981) y Voss (1983). Unos pocos ejemplos de las
diferencias son dados en la Tabla 16.36. La variabilidad genética dentro de una
especie no es solo una herramienta valiosa para estudiar los mecanismos de
tolerancia a las sales sino también una base importante para la selección y
mejoramiento para mayor tolerancia a las sales. Se ha hecho impresionante progreso
en este campo particularmente con arroz de aniego (Tabla 16.6) y cebada.

Tabla 16.36

Efecto de la salinidad sobre la depresión del crecimiento en cultivares dentro de especies de cultivo a
Tratamiento Depresión del
Parámetro de crecimiento del
Especie (mм NaCl) crecimiento cultivar Referencia
Cebada 125 Rendimiento de 45 a <5 Greenway (1962)
grano
Trigo ~50 90-50 Bernal et al. (1974)
Rendimiento de
Remolacha 150 grano 93-49 Marschner et al. (1981a)
azucarera
50 Peso seco total 75-44 Läuchli & Wienecke
Soya (1979)
500 Peso seco total 100-15
Tabaco Nabors et al. (1980)
Suelo salino- Plantas que 79-1
Fríjol sódico Ayoub (1974)

Página 710
 sobreviven

Plantas que
sobreviven
a
Las diferencias en la tolerancia a las sales son indicadas por el rango de valores relativos; control (sin
saesl) = 100.

La sensibilidad de una especie ó cultivar dado a la salinidad puede cambiar

durante la ontogenia. Puede disminuir ó incrementar, dependiendo de la especie
vegetal, cultivar, ó factores ambientales. La remolacha azucarera, por ejemplo, es
altamente tolerante durante la mayoría de su ciclo de vida pero es sensible durante la
germinación. En contraste, la sensibilidad a las sales del arroz, tomate, trigo, y cebada
usualmente se incrementa después de la germinación. En el maíz la sensibilidad a las
sales es particularmente alta en la formación de la espiga y baja en el llenado del
grano. Los reportes son frecuentemente contradictorios respectos a los cambios en la
tolerancia a las sales durante la ontogénesis. Las dificultades de generalizar aún para
una especie dada como la cebada ha sido demostrada por Lynch et al. (1982), quien
encontró que el cultivar más sensible en la etapa de plántula fue bastante tolerante en
la madurez, mientras que otro cultivar mostró el patrón opuesto.

16.6.3.2 Principales limitantes

Hay tres principales limitantes para el crecimiento vegetal en sustratos salinos (Fig.
16.22): (1) déficit hídrico (“estrés por sequía”) surgiendo debido al bajo (más negativo)
potencial hídrico del medio de enraizado; (2) toxicidad iónica asociada con la toma
excesiva principalmente de Cl- y Na+; (3) desequilibrio nutricional por la depresión en la
toma y/ó transporte al vástago y la deteriorada distribución interna de los nutrientes
minerales, del calcio en particular. Frecuentemente no es posible evaluar la
contribución relativa de estas tres principales limitantes a la inhibición del crecimiento
en un sustrato con alta salinidad, ya que muchos factores están involucrados. Estos
incluyen las concentraciones y relaciones iónicas en el sustrato, duración de la
exposición, especie vegetal, cultivar y raíz patrón (excluder, includer, Fig. 16.22), etapa
de desarrollo vegetal, órgano vegetal, y condiciones ambientales. La exposición a
largo plazo de una planta a la salinidad puede por ejemplo resultar principalmente en
toxicidad iónica en las hojas más viejas y déficit hídrico y agotamiento de
carbohidratos en las hojas más jóvenes. Los siguientes ejemplos ilustran el posible rol
de las tres principales limitantes, y también las dificultares de generalizar acerca de los
efectos de la salinidad.

Página 711
Fig. 16.22 Efectos adversos de la salinidad y los posibles mecanismos de adaptación.
(Reproducido a partir de Greenway & Muñiz, 1980, con permiso de la Annual Review
of Plant Physiology. Copyright 1980 por Annual Review Inc.)

16.6.3.3 Déficit hídrico

Por lo general, en sustratos salinos el crecimiento caulinar es más deprimido que el

crecimiento radical, aunque la elongación radical puede también ser deprimida
inmediatamente por la aplicación de una alta concentración de NaCl junto con una
baja concentración de Ca2+. La mayoría de las rápidas respuestas en la tasa de
elongación foliar a la salinidad en el sustrato son atribuibles a los cambios en el estado
hídrico foliar (Fig. 16.23). Al remover la salinidad de la zona radical, inmediatamente se
revierte la tasa de extensión foliar al nivel presalinizado, sugiriendo que el déficit
hídrico fue la principal razón para la reducción del crecimiento debido a la salinidad en
la zona radical en vez de por la toxicidad por sales.

Página 712
 Fig. 16.23 Curso de tiempo en la extensión foliar de remolacha azucarera (Beta
vulgaris L.) cultivada bajo un fotoperíodo de 12 h con ó sin salinización (100 mм NaCl).
(Modificado de Waldron et al., 1985)

En plantas de fríjol también se considera que una disminución en el turgor de

las células foliares es el principal factor responsable del inhibido crecimiento
elongación foliar con una salinización suave en la zona radical y no una disminución
en la extensibilidad de la pared celular como se ha encontrado en hojas de plantas de
cebada expuestas a altas concentraciones de NaCl. Ya que no se encontró que un
incremento artificial en la presión radical en plantas de trigo aliviara la deteriorada tasa
de elongación foliar en sustratos salinos, ha sido cuestionada la explicación del déficit
hídrico foliar como el factor decisivo y se ha sugerido como una explicación alternativa
un mensaje hormonal desde las raíces.

La salinización del sustrato disminuye la disponibilidad de agua y la toma de

agua y de este modo reduce el transporte de agua y solutos en el xilema conducido
por la presión radical. En plantas de tomate y pimienta aún 27 días después de la
aplicación de un estrés por sales (50 mм NaCl) la corriente de exudación del xilema
disminuyó en un factor de 17-20 comparando con las plantas no salinizadas, y la
concentración iónica en la savia del xilema se incremento solo por un factor de 2-3. De
este modo, la tasa de suministro de ambos agua y nutrientes minerales al vástago se
restringe en los sustratos salinos. Es solo cuestión de controversia de sí aún también
en una disminución a corto plazo en las cantidades de la proporciones de nutrientes
favorables ó desfavorables (e.g., Na+/Ca2+) en las zonas de elongación foliar son
importantes factores causativos de la deteriorada tasa de elongación foliar.

Página 713
16.6.3.4 Toxicidad por iones y desequilibrio iónico

En sustratos salinos el Na+ y el Cl- son usualmente los iones dominantes. A pesar de la
esencialidad del cloruro como un micronutriente para todas las plantas superiores
(Sección 9.8) y del sodio como nutriente mineral para muchas halófitas y algunas
especies C4 (Sección 10.2), las concentraciones de ambos iones en los sustratos
salinos exceden por mucho esta demanda y conducen a la toxicidad en plantas no
tolerantes a las sales. En muchas especies de cultivo herbáceo, la uva, y en muchos
árboles frutales se presenta inhibición del crecimiento y daño del follaje (clorosis
marginal y necrosis en las hojas maduras) aún a bajos niveles de salinización por
NaCl. Bajo tales condiciones el déficit hídrico no es una limitante y, por lo menos en
especies Citrus, la alta sensibilidad al cloruro y de este modo la toxicidad por cloruro
es la principal limitante. Árboles de crecimiento caducifolio como Tilia y Aesculus, así
como árboles coníferos como Picea omorika también sufren de toxicidad por cloruro
en el follaje cuando se cultivan en sustratos altos en NaCl.

Muchas especies leguminosas son también muy sensibles a los altos niveles
de cloruro. Las concentraciones isoosmóticas de Cl- comparadas con la salinidad por
SO son por lo tanto mucho más tóxicas para el crecimiento, por ejemplo del maní, ó
causan severas clorosis foliares y depresión en los fotosintatos como se muestra para
fríjol en la Tabla 16.37. Ciertos cultivares de soya proporcionan ejemplos
sobresalientes de la alta sensibilidad al cloruro. En suelos costeros mal drenados la
aplicación de fertilizante de potasa que contenga KCl puede aumentar los contenidos
de cloruro en algunos cultivares a 1% del peso seco foliar, causando el escaldado
foliar y la reducción severa en el rendimiento de grano. Aunque la toxicidad por
cloruros es muy común en muchas especies vegetales cultivadas en sustratos salinos,
en algunas especies vegetales como el Sorghum, comparando con la salinización con
cloruro (NaCl), la salinización con sulfatos (Na2SO4) puede disminuir el crecimiento de
manera similar al NaCl a salinidad baja y moderada y aún más en sustratos con alta
salinidad. Esta disminución particular en el crecimiento es en parte debida a la
depresión en los contenidos caulinares de potasio y magnesio a alta salinización por
sulfatos.

Tabla 16.37

Efecto del estrés por sales en el contenido de

clorofila y asimilación del 14CO2 en Phaseolus vulgaris
L. a
Tratamiento Clorofila Asimilación de
14
CO2 b
-1 -1
EC (dS m ) (mg g peso
fresco) (cpm mg-1 peso
fresco)
Control 2.44 248

NaCl +
CaCl2
1.88 172

Página 714
 2.5 1.53 159

5.0 0.93 147

10.0

Na2SO4 2.67 283

2.5 3.41 273

5.0 3.38 264

10.0
a
Basado en Bhivare et al. (1988).
b
Suministrado por una hora

Con excepción de los ejemplos para especies gramíneas como el trigo, el

sorgo ó el arroz, la toxicidad por sodio parece no ser tan difundida como la toxicidad
por cloruro, y está principalmente relacionada con las bajas concentraciones de Ca2+
en el sustrato (Sección 16.6.3.5) ó con la pobre aireación del suelo. Muchas especies
de cultivo con relativamente baja tolerancia a las sales típicamente son excluders de
Na+ (Sección 10.2), y son capaces a niveles bajos y moderados de salinidad de
restringir el transporte de Na+ hacia las hojas donde este es altamente tóxico en
especies sensibles a las sales. Bajo condiciones de pobre aireación del suelo, sin
embargo, se nulifica la restricción en la toma y el transporte al vástago del Na + y
también del Cl-, conduciendo a la masiva acumulación en las hojas y la
correspondiente toxicidad por sales (Sección 16.4.2).

Al describir los mecanismos de toxicidad por sales en las hojas, en el pasado

se había hecho más énfasis en la inhibición de las reacciones enzimáticas y en la
inadecuada compartimentación entre el citoplasma y las vacuolas. Hay creciente
apoyo, sin embargo, para la hipótesis de Oertli (1968) de que la acumulación de sales
en el apoplasto foliar es un componente importante en la toxicidad por sales,
conduciendo a la deshidratación y pérdida del turgor y muerte de las células y tejidos
foliares. En arroz, por ejemplo, un síntoma inicial de la exposición radical a solo 50 mм
NaCl es el marchitamiento, aunque la acumulación de iones en las hojas es más que
suficiente para el ajuste osmótico. En el apoplasto foliar, sin embargo, las
concentraciones de Na+ pueden alcanzar 500 mм lo que causa la deshidratación de las
células foliares. La mayor sensibilidad a las sales en la arveja comparada con la
espinaca también parece estar causalmente relacionada no solo a un control más
regulado del transporte del Na+ y Cl- a los vástagos en la espinaca sino que también al
mantenimiento de menores concentraciones de ambos de estos iones en el apoplasto
foliar. En hojas de arveja la toxicidad por cloruro de sodio está asociada con la mayor
generación de radicales superóxido (O ) y mayor peroxidación de lípidos lo que
sugiere que al nivel de mitocondria está involucrado un estrés oxidativo.

A alta salinidad del sustrato la depresión del crecimiento puede también

originar sea partir de los inhibidos toma, transporte, y utilización de nutrientes en las
plantas. Por ejemplo, en cebada suplida con bajas concentraciones de manganeso las
altas concentraciones de NaCl en el sustrato deprimen el crecimiento principalmente

Página 715
por la toma inhibida de manganeso y la deficiencia inducida de manganeso. Aunque
las altas concentraciones de Cl- pueden inhibir la toma de NO (Sección 2.5.3), la
deficiencia inducida de nitrógeno no es probablemente un factor importante en la
depresión del crecimiento causada por la salinidad del suelo.

En sustratos con alta disponibilidad de fósforo que están por lo menos en un

orden de magnitud mayor que aquel típico en las soluciones del suelo, la salinidad por
NaCl puede realzar la toma de fósforo y deprimir el crecimiento vegetal por toxicidad
por fósforo. En contraste, por ejemplo en algodón a bajas concentraciones de fósforo
(10-30 μм) las altas concentraciones de NaCl (150 mм) deprimen la toma y
translocación del fósforo. En tomate también se deprime la eficiencia de uso del
fósforo en las hojas, con las crecientes concentraciones de NaCl en el sustrato desde
10 a 50 y 100 mм, los correspondientes contenidos de fósforo en la hoja madura más
joven requeridos para obtener 50% del rendimiento se incrementaron desde 1.8 a 2.4
y 3.0 g P kg-1 materia seca. En principio, se encontró un incremento similar en la
demanda del nutriente mineral potasio en el tejido foliar en espinaca en sustratos
salinos; para una óptima capacidad fotosintética la demanda de potasio en la materia
seca foliar fue por lo menos el doble de alta que en sustratos salinos.

16.6.3.5 Rol del calcio, desordenes relacionados con el calcio

Está bien documentado el particular rol del calcio en incrementar la tolerancia a las
sales, tal como la inducción de la deficiencia de calcio en plantas cultivadas en
sustratos salinos. La aplicación de yeso es una práctica común en recuperación de
suelos salino-sódicos y sódicos. Bajo estas condiciones la aplicación de yeso puede
incrementar considerablemente la tolerancia a las sales. En papa, por ejemplo, la
adición de yeso incrementó marcadamente el rendimiento de tubérculo (Tabla 16.38).
Aún a altos niveles de salinidad, el rendimiento es solo ligeramente inferior que aquel
del control, aunque el 1.2% sal correspondía a una EC de ~20 dS m-1 y el umbral de
EC promedio para la papa es de ~2 dS m-1. Como ha sido mostrado en soya cultivada
en suelos salino-sódicos, la adición de yeso tuvo un efecto doble: (a) mejoró la
estructura del suelo y de este modo la aireación del suelo y (b) incremento la
proporción Ca2+/Na+ y de este modo apoya a la capacidad de las raíces para restringir
el influjo de Na+.

Tabla 16.38

Efecto de la salinización y del yeso en el crecimiento de la papa

(cv. Red Lasoda) en un suelo franco arenoso a
Tratamiento Rendimiento de tubérculo (g. peso fresco por
planta)
Sin yeso Con yeso (2%)
Control (sin 221 226
sales)
183 280
0.6% sal
149 207

Página 716
 1.2 % sal
a
La salinización se consiguió con una mezcla de sales de sodio,
magnesio, y calcio (Cl- > SO > HCO ). Basado en Abdullah &
Ahmad (1982).

La importancia del calcio en la tolerancia vegetal a las sales ha sido resaltada

por LaHaye & Epstein (1971) quienes demostraron que en fríjol (Phaseolus vulgaris)
con 50 mм NaCl en el sustrato, el creciente suministro de CaSO 4 desde 0.1 a 10.0 mм
realzo el peso seco caulinar desde 0.46 a 0.74 g por planta, y esto estuvo asociado
con una drástica disminución en el contenido de sodio de las hojas desde ~1.4 a
menos de 0.1 mmol g-1 peso seco. Similarmente, en especies Citrus la tolerancia a las
sales puede ser muy incrementada por las altas concentraciones de Ca2+ en el
substrato el cual suprime ambos el transporte de Na+ y Cl- a las hojas. Este efecto
aliviador del Ca2+ está de acuerdo con su función en la integridad de la membrana y en
el control de la selectividad en la toma y transporte de iones (Sección 2.5). Por otro
lado las altas concentraciones de Na+ en el sustrato inhiben la toma y transporte del
Ca2+ y puede por lo tanto inducir la deficiencia de calcio en plantas cultivadas en
sustratos con bajas concentraciones de Ca2+ ó altas relaciones Na+/Ca2+. En suelos
costeros salino-sódicos, puede presentarse enrollamiento y blanqueado de las hojas
jóvenes en arroz y puede ser evitado mediante la alivio del suelo por el yeso. Estos
síntomas se asemejan a la deficiencia de calcio por las relaciones extremadamente
grandes Na+/Ca2+ de ~150 en estos suelos. Por consiguiente a una alta concentración
dada de NaCl, las crecientes concentraciones de Ca2+ pueden realzar mucho el
crecimiento y evitar la deficiencia de calcio inducida por Na+ (Tabla 16.39). Sin
embargo, las especies vegetales difieren considerablemente en su sensibilidad a la
deficiencia de calcio inducida por Na+. En especies Brassica el suministro de 80 mм
NaCl inhibió severamente el crecimiento, y el crecimiento no puede ser mejorado al
incrementar las concentraciones de Ca2+ desde 1 a 10 mм.

Tabla 16.39

Peso seco caulinar y contenido caulinar de nutrientes minerales en

arroz (Oryza sativa L.) afectados por la relación Na+/Ca2+ en la
solución nutritiva a
Tratamiento Peso seco Contenido en materia seca
(mм) caulinar caulinar (%)
Na Ca Na K Ca
-
(g (10 plantas)
1
)
99.9 0.1 9.0 2.55 2.21 0.07

99.5 0.5 25.0 1.06 2.18 0.11

95.2 4.8 33.4 0.45 2.42 0.14

a
Basado en Muhammed et al. (1987)

Página 717
 En suelos salinos de praderas de Canadá se encuentran frecuentemente altas
cantidades de sulfatos de sodio y magnesio. En estos suelos puede causarse pobre
crecimiento en trigo y cebada debido a la deficiencia de calcio como se indica por el
mucho mejorado crecimiento resultante de las enmiendas con calcio. La alta humedad
nocturna mejora dramáticamente el crecimiento del trigo bajo condiciones salinas, y el
creciente suministro de calcio no tuvo efecto en el crecimiento a alta humedad. Tales
resultados concuerdan con el rol de la presión radical en el transporte del calcio hacia
el ápice caulinar (Sección 3.4.3), apoyando la suposición de la deficiencia de calcio
como un factor dominante en la depresión del crecimiento del trigo y cebada en suelos
salinos.

En cultivos hortenses la salinidad del suelo incrementa la incidencia de los

desordenes fisiológicos relacionados con el calcio como la quemadura apical en
lechuga y la podredumbre del final de floración en tomate y puede por lo tanto limitar el
uso del riego con agua salina en la producción hortense. Por ejemplo, en col china
(Brassica pekinensis) un incremento en la salinidad del agua de riego desde 1.2 a 10
dS m-1 tuvo podo efecto en el peso fresco planta pero incremento el porcentaje de
quemadura apical. Bajo condiciones de campo en áreas de secano con altas tasas de
transpiración, sin embargo, aún un incremento en la concentración de Ca2+ en el agua
de riego puede que no compense la disminución en el transporte del Ca2+ en el xilema
conducido por la presión radical hacía el ápice caulinar (Tabla 16.40). En contraste, no
se deterioro el transporte de Ca2+ mediado principalmente por la transpiración hacia las
laminas foliares y aún se incremento ligeramente con la salinidad.

Tabla 16.40

Efecto de una incrementada salinidad en la zona radical conseguida mediante NaCl +

CaCl2 (cantidades iguales) en el agua de riego en el contenido de calcio y síntomas de
deficiencia de calcio en alcachofa (Cynara scolymus L.) a
Salinidad en la Contenido de Ca (mol kg-1 Porcentaje de yemas
zona radical (dS peso seco) extremadamente-moderadamente
m-1) Laminas Brácteas dañadas
foliares internas
4.6 (control) 306 25.1 11

7.4 336 16.4 22

10.6 3662 13.7 42

a
Datos compilados de Francois et al. (1991).

Más recientemente, ha atraído interés la deficiencia de calcio inducida por la

salinidad en términos de la homeostasis del Ca2+ a nivel celular en las raíces y en la
transmisión de una señal de estrés por salinidad en las raíces hacia los vástagos. Se
ha sugerido que las altas concentraciones externas de Na+ pueden desplazar el Ca2+
desde los sitios de ligamiento en la superficie exterior de la membrana plasmática de
las células radicales, ó mas probablemente, de las membranas intracelulares y por lo
tanto deteriorar la homeostasis del Ca2+ en las células y su rol como mensajero
secundario (Sección 8.6.7). Se sugiere a la inhibición en la elongación caulinar por la
alta salinidad por NaCl cómo una combinación del incremento en Na+/Ca2+ en el
apoplasto foliar, junto, si no es que está precedido por, con un suministro limitado de

Página 718
agua; las señales hormonales desde las raíces se consideran de naturaleza
secundaria.

16.6.3.6 Fotosíntesis y respiración

El nivel de salinidad y el área foliar están inversamente relacionados. Por esta razón
puede por lo tanto disminuir con creciente salinidad el agua perdida por la planta
mediante la transpiración. No solo el área foliar total, sin embargo, sino también puede
disminuir la fijación neta de CO2 por unidad de área foliar, mientras que la respiración
(respiración oscura) se incrementa, conduciendo a una drástica reducción en la
asimilación neta de CO2 por unidad de área foliar por día (Tabla 16.41). Las menores
tasas de fijación de CO2 durante el periodo lumínico pueden ser causadas por el déficit
hídrico y el parcial cierre estomatal, la pérdida de turgor de las células del mesofilo a
través de la acumulación de sales en el apoplasto, ó los efectos tóxicos directos de los
iones.

Tabla 16.41

Efecto de la salinidad de NaCl (Potencial osmótico, MPa) en el balance del

CO2 para algodón (cv. Alcala SJ-1) a
Área foliar Balance de CO2 (mg CO2 dm-2 (24 hr)-1
Salinidad Fijación neta Evolución
(dm2 por periodo periodo Asimilación
(MPa) planta) lumínico oscuro neta
-0.04 30 57 11 46

-0.64 24 44 16 29

-1.24 18 41 19 23
a
Basado en Hoffman & Phene (1971)

La fotosíntesis de todo el vástago frecuentemente no es informativa para la

interpretación causal de los mecanismos del daño por sales, ya que las sales se
acumulan principalmente en las hojas maduras. En arroz en sustrato con baja
salinidad no se afecto la fotosíntesis neta en todo el vástago pero si lo fue en las hojas
más viejas, donde la disminución en la fotosíntesis neta estaba inversamente
relacionada con la concentración de Na+ en las hojas, principalmente presumiblemente
en el apoplasto. En uva las tasas de fijación de CO2 estuvieron inversamente
relacionadas a las concentraciones de Cl- en las hojas y con un incremento en la
resistencia del mesofilo pero no en la resistencia estomatal, como se esperaría de un
déficit hídrico. A largo plazo, los crecimientos respuestas a la salinidad serán
determinados por la máxima concentración de sales toleradas por las hojas
completamente expandidas. Si la tasa de muerte foliar se aproxima a la tasa de nueva
expansión foliar la fotosíntesis será muy baja para apoyar el continuo crecimiento.

Página 719
 La salinidad puede también incrementar la tasa de respiración de las raíces, lo
cual da un mayor requerimiento de carbohidratos para el mantenimiento de la
respiración en los sustratos salinos. Este mayor requerimiento presumiblemente
resulta a partir de la compartimentación de iones, la secreción de iones (e.g., bomba
de eflujo de Na+), ó la reparación del daño celular. Las crecientes concentraciones
atmosféricas de CO2 encima del nivel normal pueden incrementar la tasa de
fotosíntesis y de este modo jugar un rol importante bajo condiciones salinas. Para
plantas cultivadas en sustratos salinos esto puede compensar la disminuida apertura
estomatal, área foliar y mayores tasas de respiración y por lo tanto incrementar
marcadamente la tolerancia a las sales, por ejemplo en tomate. Similarmente, la alta
irradiación puede también incrementar la tolerancia a las sales, por ejemplo en haba y
melón. Bajo condiciones de campo, sin embargo, no es factible incrementar las
concentraciones del CO2 atmosférico, y los efectos benéficos de la alta irradiación
pueden ser contrarrestados por los efectos negativos de la baja humedad relativa y las
correspondientemente altas tasas de transpiración, conduciendo a la acumulación de
sales en la superficie radical (Sección 15.2) y en las hojas.

16.6.3.7 Síntesis proteica

La síntesis proteica en las hojas de plantas cultivadas en sustratos salinos puede

declinar en respuesta cualquiera al déficit hídrico ó a un exceso específico de iones.
Cuando hay un bajo potencial hídrico en el sustrato impuesto por Carbowax (un soluto
de alto peso molecular) ó NaCl, la síntesis proteica en las hojas es inhibida por ambos
sustratos, pero la inhibición es más severa con estrés por salinidad que con solo el
déficit hídrico. Los efectos de la salinidad por NaCl en la síntesis proteica pueden ser
debidos a la toxicidad por cloruro en especies sensibles (e.g., soya), mientras que en
la más tolerante cebada, el desequilibrio Na+/K+ en la hoja puede ser el factor
responsable (Tabla 16.42). El efecto adverso de las altas concentraciones de NaCl en
ambos el contenido de potasio y en la síntesis de proteínas en cebada puede ser
contrarrestado por el KCl, a pesar de la ulterior disminución en el potencial osmótico y
el incremento en las concentraciones de Cl- en el sustrato (Tabla 16.42). En el cultivar
de cebada, el reemplazo del K+ por el Na+ puede permitir el ajuste osmótico en las
hojas expandidas pero no el mantenimiento de la síntesis proteica. Excepto en el caso
de unas pocas halófitas, el Na+ no puede ser reemplazado por el K+ en su función en la
síntesis proteica, independientemente de la tolerancia a las sales por los cultivares
dentro de una especie dada, como se mostrado en trigo.

Tabla 16.42

Efecto de la salinización del sustrato en el crecimiento, contenido de elementos minerales,

y síntesis proteica en cebada (cv. Miura) a
Contenido Contenido de 15N

Peso seco (mol (100g)-1 peso (% del 15N)b

caulinar seco)
K Na N N
Tratamiento (mg por planta) Proteína Inorgánico

Página 720
Control 371 126 14 44 3

+80 mм NaCl 286 80 208 29 20

+80 mм NaCl + 10 mм 323 136 160 49 1

KCl
a
Basado en Helal & Mengel (1979).
b
Después del suministro de 15NH415NO3 por 24 h.

16.6.3.8 Fitohormonas

Los cambios en los niveles de fitohormonas están asociados con una respuesta
vegetal a la salinidad. Típicamente los niveles de CYT disminuyen mientras que los de
ABA se incrementan en respuesta a la salinidad, en una manera similar como en el
estrés por sequía (Sección 5.6). Los elevados niveles de ABA son importantes para el
rápido ajuste osmótico a la salinidad, ambos en células individuales ó en plantas
intactas. La aplicación de ABA puede por lo tanto incrementar la tolerancia a las sales
mediante el realce de los mecanismos que son importantes para la rápida adaptación
a la salinidad (Tabla 16.43), por ejemplo al incrementar la actividad de la PEP
carboxilasa lo cual puede realzar la tasa de fijación de CO2 a pesar de la reducida
apertura estomatal. Hay varios reportes de aplicaciones de CYT que contrarrestan la
senescencia foliar inducida por la salinidad, y lo mismo es cierto de poliaminas como la
putrescina. En Sorghum el crecimiento a alta salinidad por NaCl puede ser muy
mejorado mediante el suministro de CYT, particularmente combinado con el GA. Se
puede conseguir una mejora similar del crecimiento en el sustrato salino mediante el
doblaje de la concentración nutritiva en la solución. Se sugiere por lo tanto que por lo
menos parte de la depresión del crecimiento por la alta salinidad se causo por la
inadecuada producción de fitohormonas debida a la deteriorada toma ó utilización de
nutrientes, ó ambos.

Tabla 16.43

El efecto de las aspersiones foliares de ABA (40 μм) en el peso seco caulinar
de plantas de sorgo (S. bicolor (L.) Moench) cultivadas en salinidad de 150
mм NaCl a
Días después de Peso seco caulinar (mg por planta)
la salinización 150 mм NaCl 150 mм NaCl + ABA
3 76 127

8 156 297

15 502 1135

25 2240 3340
a
Basado en Amzallag et al.(1990).

Página 721
 Las poliaminas como la putrescina se acumulan en las plantas bajo estrés por
salinidad. Ellas son conocidas por su efecto estabilizador en las membranas de células
vegetales y su efecto de realce en la síntesis de proteínas (Sección 5.6). La aplicación
de poliaminas puede incrementar el crecimiento vegetal bajo salinidad. Por ejemplo,
en arroz la aplicación foliar de putrescina no fue efectiva en las plantas control (no
salinizadas) pero alivio la depresión en tasa de crecimiento inducida por las sales, el
contenido de clorofila, RNA y DNA.

A pesar de estos ejemplos que muestran las interacciones entre la salinidad y

las fitohormonas, no es aún claro el rol de los niveles endógenos de fitohormonas en la
tolerancia a las sales. En cultivares de cebada que difieren en la tolerancia a las sales
la aplicación de CYT hizo que los cultivares tolerantes a las sales se comportaran
como cultivares sensibles, y en cultivares de soya las diferencias en la tolerancia a las
sales no estaban relacionadas con las diferencias en los niveles endógenos de ABA ó
CYT.

16.6.4 Mecanismos de adaptación a los sustratos salinos

16.6.4.1 Exclusión de sales versus inclusión de sales

En principio, la tolerancia a las sales se puede conseguir mediante la exclusión de

sales ó por la inclusión de sales (Fig. 16.22). La adaptación mediante la exclusión de
sales requiere de mecanismos de evasión de un déficit hídrico interno. La adaptación
mediante la inclusión de sales requiere cualquiera alta tolerancia del tejido al Na+ y Cl-,
ó la evasión de altas concentraciones en el tejido. Aunque frecuentemente se hace
una clara distinción entre las excluders de sales y las includers de sales, hay, en
realidad, un espectro continuo de diferentes grados de exclusión e inclusión, entre
ambos Na+ y Cl-, y entre diferentes partes y órganos vegetales. Para revisiones
comprensivas el lector se envía a Greenway & Muñiz (1980) y Gorham et al.(1985).

En halófitas terrestres de las Chenopodiaceae, la alta tolerancia a las sales se

basa principalmente en la inclusión de las sales y su utilización para el mantenimiento
del turgor ó para el reemplazo del K+ por el Na+ en varias funciones metabólicas. La
especie de cultivo remolacha azucarera está incluida en este grupo. De las
monocotiledóneas el altamente tolerante a las sales pasto kallar (Leptchloa fusca) es
también un includer de sales, aunque se pueden observar componentes de excluder,
como la intensiva retranslocación desde el vástago hacia las raíces y la liberación
radical de Na+ y Cl-. En la especie Casuarina altamente tolerante a las sales y en las
monocotiledóneas halofílicas Puccinellia peisonis y Festuca rubra la exclusión es
también un importante factor contribuyente a la alta tolerancia a las sales, pero estas
especies sufren de efectos adversos en el balance hídrico y muy reducidas tasas de
crecimiento en sustratos salinos.

En glicófitas, que comprenden a muchas especies de cultivo, generalmente hay

una relación inversas entre la toma de sales y la tolerancia a las sales; esto es, la
exclusión es la estrategia predominante. Sin embargo, la clasificación de las glicófitas

Página 722
 como excluders es solo un término relativo, esto es, significa una mucha menor toma
de sales en comparación con las includers. Este usualmente se aplica solo al
transporte de sales desde las raíces a las hojas en general, y a las hojas en expansión
y el ápice caulinar en particular.

La típicas diferencias entre las especies de cultivo en la respuesta a la

salinidad por NaCl en términos de crecimiento y de contenido caulinar de elementos
minerales son mostradas en la Tabla 16.44. La remolacha azucarera tiene las
características típicas de una includer halofítica tolerante a las sales. El crecimiento es
realzado por la salinidad por NaCl y los niveles caulinares de Cl- y especialmente Na+
se incrementan con el creciente suministro interno. Por otro lado, los niveles de
potasio y calcio declinan debido a la competencia de cationes. El maíz es mucho
menos tolerante a las sales que la remolacha azucarera; su crecimiento es inhibido,
aunque los niveles caulinares de cloruro y especialmente sodio permanecen
relativamente bajos. La deficiencia de potasio ó de calcio es una improbable causa de
la depresión del crecimiento; el deterioro de la osmorregulación es probablemente el
principal factor. De las tres especies mostradas en la Tabla 16.44 el fríjol tiene la
menor tolerancia a las sales, y la toxicidad por cloruros es la principal razón de la
depresión del crecimiento a bajos niveles de salinidad. En contraste al Cl-, el
transporte al vástago de Na+ está efectivamente restringido en fríjol. De este modo el
fríjol, como muchas otras especies de cultivo sensibles a las sales, es un efectivo
excluder de Na+ pero no de Cl-.

Tabla 16.44

Efecto de las crecientes concentraciones de NaCl en el sustrato de tres especies de cultivo a

Especie Concentración Peso Contenido (meq g-1 peso seco)
de NaCl (mм) seco Na Cl K Ca
(relativo)
Remolacha 0 100 0.1 0.05 3.3 1.6
azucarera
25 108 1.7 1.0 2.2 0.5
(cv. Monohill)
50 115 2.1 1.2 2.0 0.4

100 101 2.6 1.5 1.9 0.3

0 100 0.02 0.01 1.6 0.5

Maíz
25 90 0.2 0.5 1.8 0.3
(cv. DC 790)
50 70 0.2 0.6 2.0 0.3

100 62 0.3 0.8 2.0 0.3

0 100 0.02 0.01 1.7 2.9

Página 723
Fríjol 25 64 0.04 1.0 2.2 3.7

(cv. Contender) 50 47 0.2 1.4 1.9 3.4

100 37 0.4 1.5 2.2 3.6

a
De Lessani & Marschner (1978) y H. Marschner (datos no publicados)

También existen diferencias en la capacidad de exclusión del Na+ y Cl- entre

cultivares y especies. Por ejemplo, la mayor tolerancia de ciertos cultivares de trigo,
cebada, y cítricos está relacionada a una más efectiva restricción del transporte al
vástago de ambos Na+ y Cl-. En uva las diferencias en la tolerancia a las sales están
estrechamente relacionadas a la capacidad de los patrones radicales para la exclusión
de Na+ y particularmente de Cl- desde los vástagos. La capacidad de exclusión de Cl-
parece ser el efecto de un gen dominante mayor y parece ser independiente de la
habilidad de exclusión de Na+ desde los vástagos.

La tolerancia a las sales en soya está también principalmente relacionada a la

restricción del transporte de Cl- desde las raíces a los vástagos. Las diferencias entre
los cultivares de soya son particularmente impresionantes. Cuando se cultivan en
suelos salinos, el contenido de cloruros en la materia seca foliar de Jackson sensible a
las sales fue de ~0.9% comparando con el solo 0.05% en Lee tolerante a las sales. La
herencia de la capacidad de exclusión del Cl- en estos cultivares de soya está
controlada por un solo par de genes.

Los mecanismos que restringen el excesivo transporte de Na+ y Cl- a los

vástagos de plantas cultivadas en sustratos salinos operan a nivel radical (como
propiedades de la membrana, características anatómicas) y a lo largo de la vía desde
las raíces hacia el vástago (Sección 2.5 y 3.2). La retranslocación de Na+ desde los
vástagos a las raíces puede contribuir a los bajos contenidos caulinares de sodio en
ambas especies sensibles a las sales como fríjol, Phaseolus vulgaris (Sección 3.4) ó
en especies tolerantes a las sales como carrizo común, Phragmites alexandrinum y
bersim, Trifolium alexandrinum. En halófitas como el mangle Avicennia marina
expuesta a agua de mar, cerca del 80% de las sales liberadas mediante flujo masivo a
la superficie radical son excluidas desde la toma. En muchas halófitas se desarrollan
particularmente barreras en las raíces contra el influjo pasiva de sales. Por ejemplo, el
ancho de la banda de Caspari es 2-3 veces mayor que en glicófitas, y la capa celular
interna del cortex puede diferenciarse en una segunda endodermis.

En glicófitas las diferencias en la permeabilidad pasiva de la membrana para

Na+ y Cl-, ó en las bombas de eflujo de la membrana plasmática son los principales
mecanismos a nivel radical para restringir la toma y la transferencia de la raíz al
vástago. En diferentes patrones radicales de uva se observa una notable correlación
negativa entre ciertos fosfolípidos en las membranas de las raíces y en el contenido de
cloruro en las hojas. En especies Citrus las diferencies genotípicas en el grado de
exclusión del Cl- desde las raíces estaban inversamente correlacionadas con la
relación fosfolípidos/esteroles libres en la membrana plasmática de las células
radicales.

No se ha encontrado hasta ahora una correlación tal entre la composición de

los lípidos de las membranas plasmáticas radicales y la toma y transporte de Na+.
Puede ser realzada la operación de un antiporte Na+/H+ (Sección 2.4) en la membrana
plasmática y el tonoplasto de las células radicales bajo la salinidad, pero el

Página 724
funcionamiento de tal antiporte parece no estar relacionado con la tolerancia a las
sales de las diferentes especies vegetales. En especies de trigo (T. aestivum, T.
turgidum) también no hay evidencia de que los mecanismos de tolerancia, ó de
sensibilidad a las sales, están basados en las diferencias de un canal de cationes en la
selectividad K+/Na+ en la membrana plasmática. En cultivares de maíz las diferencias
en el grado de exclusión de Na+ parecen estar correlacionadas a las diferencias en la
permeabilidad pasiva del Na+ en las membranas de las células radicales, y los
cultivares con alta tolerancia a las sales tienen una mayor capacidad de mantener
concentraciones bajas de Na+ en el citoplasma. En respuesta a la alta salinidad por
NaCl se puede observar un realce en la actividad ATPasa-H+ de la membrana
plasmática y del tonoplasto en raíces de cebada, y este realce también es también
mucho más notable en Sorghum como un excluder de Na+ que en Spartina como un
includer de Na+.

En trigo donde la tolerancia a las sales parece estar positivamente

correlacionada con la restricción de la toma y del transporte caulinar de Na+ en
particular, se ha hecho mucho progreso en mejorar genotipos tolerantes a las sales
mediante la hibridación e introducción del genoma-D de la diploide tolerante a las
sales Aegilops squarrosa y en producir un tipo hexaploide sintético. El genoma-D
incrementa fuertemente la selectividad K+/Na+ tanto en raíces y vástagos como la
tolerancia a las sales en plantas hexaploides sintéticas. En contraste a la selectividad
catiónica el genoma-D no tiene efecto sobre la acumulación foliar del Cl-.

En contraste al trigo, en cultivares de cebada la alta tolerancia a las sales está

correlacionada con un aún mayor transporte al xilema del Na+ hacia los vástagos, i.e.,
propiedad típica de las includers de sales. Aún dentro de una especie como tomate, la
tolerancia de los cultivares a las sales puede estar basada en mecanismo bastante
diferentes: en los cultivares más tolerantes, uno restringió efectivamente la
translocación del Na+ y Cl- hacia los vástagos, el otro acumulo el Na+ y Cl- en los
vástagos y simultáneamente tuvo menores contenidos de potasio que el otro cultivar.

16.6.4.2 Distribución de las sales en el tejido caulinar

En los tipos includer es de principal importancia el particionamiento del Na+ y Cl- hacia
los varios órganos y tejidos caulinares. Esto también es cierto para el particionamiento
entre las hojas viejas y jóvenes, vainas foliares y laminas foliares, tipos de células
dentro de las laminas foliares, y los órganos vegetativos y reproductivos. La restringida
importación de Na+ y Cl- hacia las hojas jóvenes es característica de las especies
tolerantes a las sales. En Kosteletzkya virginica, una dicotiledónea halófita, a
concentraciones del sustrato de 85 mм NaCl, que es la concentración óptima para el
crecimiento, desde la hoja más vieja a la hoja más joven la concentración de Na+ en el
agua foliar disminuyo desde 230 a 25 mм mientras que la concentración de K+ se
incremento desde 100 a 320 mм. Fue también típica una restricción mucho más
efectiva en la importación de Na+ y Cl- hacia las hojas más jóvenes en un clon de
Agrostis stolonifera de saladares comparando con un clon de tierra adentro.

Para la tolerancia a las sales de especies de cultivo también no es de mucha

importancia el contenido total de sales en la materia seca caulinar sino la capacidad de
mantener los abruptos gradientes de concentración de Na+ y Cl- entre las hojas jóvenes
y viejas mediante la restricción de la importación hacia las hojas jóvenes,

Página 725
inflorescencias y semillas como se ha mostrado para trigo y maíz. En remolacha
azucarera como una especie de cultivo tolerante a las sales son mantenidos similares
gradiente abruptos inversos de Na+/K+ entre las hojas viejas y jóvenes (Sección 10.2.4)
como es típico de las halófitas. Las altas concentraciones de K+ pero bajas de Na+ en
las hojas jóvenes y en los órganos reproductivos son alcanzadas mediante una
general baja importación del xilema de ambos K+ y Na+, para alta importación del
floema de K+ desde las hojas maduras. Un ejemplo de esto se ha dado en la Sección
3.5 para cebada cultivada en sustrato con alta salinidad.

Se ha demostrado para sorgo y cebada la importancia del particionamiento del

Cl- dentro de las hojas individuales para la tolerancia a las sales (Tabla 16.45). En
ambas especies el Cl- es particularmente acumulado en la vaina foliar y en las células
epidérmicas de las laminas, y está presente a muchas menores concentraciones en el
mesofilo (cebada, sorgo) y en las células de la vaina del haz (sorgo). En teoría, las
similares diferencias en el particionamiento como se muestran en la Tabla 16.45 a 100
mм NaCl fueron alcanzadas después de 4 días a 50 mм NaCl. El mantenimiento de la
menor concentración de Cl- en las células del mesofilo de las láminas foliares del
cultivar de cebada tolerante a las sales California Mariout puede ser considerado un
importante factor al proteger los tejidos fotosintéticos del estrés por sales. Estos
ejemplos demuestran otra vez como engañan los valores promedio para los vástagos
en términos de interpretar los mecanismos de tolerancia a las sales.

Tabla 16.45

Acumulación foliar de Na+ y Cl- de dos cultivares de cebada después de 1 día

de exposición a 100 mм NaCl a
Concentración en las vacuolas
(mм)
Cultivar Órgano Tejido Na+ Cl-
California Lamina Epidermis 35 110
Mariout
1ª 42 4
(tolerante a las mesofilo
sales) Vaina 134 204
Epidermis
72 223
1ª
Lamina mesofilo 41 170

Clipper Epidermis 58 44

(sensible a las Vaina 1ª 171 238

sales) mesofilo
157 191
Epidermis

1ª
mesofilo
a
Huang & van Steveninck (1989c). Reimpreso con permiso de American
Society of Physiologists.

Página 726
16.6.4.3 Ajuste osmótico

Con un súbito incremento en la salinidad, el ajuste osmótico se consigue primero por

una disminución en el contenido de agua del tejido (deshidratación parcial). La
tolerancia a las sales y el ulterior crecimiento en un sustrato salino, sin embargo,
requieren un incremento neto en la cantidad de solutos osmóticamente activos en el
tejido. En los genotipos en que la exclusión de sales es el principal mecanismo de
tolerancia a las sales, debe incrementarse cualquiera la síntesis de solutos orgánicos
como azúcares y aminoácidos ó la tasa de toma de, por ejemplo, K+, Ca2+, ó NO . En
términos de demanda energética esto es lo más costoso y las tasas de crecimiento de
tales genotipos es naturalmente muy baja.

En genotipos en que la inclusión de sales es la estrategia predominante (Fig.

16.22) el ajuste osmótico se consigue mediante la acumulación de sales
(principalmente NaCl) en el tejido foliar. En especies natrofílicas el Na+ puede
reemplazar el K+ no solo en su función como un soluto osmóticamente activo en las
vacuolas sino en algún grado también en funciones en el metabolismo celular (Sección
10.2). En especies includer tolerantes a las sales, como los miembros de la
Chenopodiaceae, y también en tabaco, una alta salinidad en el sustrato puede
incrementar inmensamente en las hojas la capacidad de las vacuolas del mesofilo
para acumular Na+ y Cl-. Esto sucede mediante el incremento del tamaño celular,
principalmente la vacuola (suculencia) y por lo tanto “dilución” de las sales acumuladas
y prevención, ó por lo menos retraso, de la acumulación de Na+ y Cl- en el apoplasto
foliar y en el citoplasma.

Un cambio de la fotosíntesis C3 a CAM (Sección 5.2.4) es otra respuesta

adaptativa a la salinidad en el sustrato en halófitas facultativas como la
Mesembryanthemun crystallinum, disminuyendo por lo tanto drásticamente la
transpiración y de este modo el transporte de sales a los vástagos. La rapidez de este
cambio depende del desarrollo vegetal y se incrementa pero mucho con la edad
vegetal.

En sustratos salinos el ajuste osmótico en includers requiere de la acumulación

de altas concentraciones de sales en las células foliares en orden de 300-500 mм de
ambos Cl- y Na+. En el citoplasma la concentración de iones inorgánicos tiene que ser
mantenida en el rango de 100-200 mм. En no halófitas la síntesis proteica, estudiada
in vitro como un paso de traducción por polisomas, es óptima entre 100 y 150 mм K+ y
2-4 mм Mg2+. Mayores concentraciones de K+, y aún concentraciones de Na+ y Cl-
debajo de 100 mм son inhibidoras. Sin embargo, en ciertas especies tolerantes a las
sales estas concentraciones óptimas son superiores y están en el rango de 200 mм K+
y 6-8 mм Mg2+. Además, el Na+ es más capaz de sustituir el rol del K+ en el paso de
traducción de los polisomas en halófitas que en glicófitas. En ciertas halófitas las altas
concentraciones de NaCl también estimulan la evolución fotosintética del O2 en el PSII
mientras que las mismas concentraciones de KCl son inhibidoras. De este modo, la
tolerancia a las sales de ciertas halófitas se consigue también mediante la inclusión del
Na+ en el citoplasma y cloroplastos.

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16.6.4.4 Compartimentación y solutos compatibles

Ciertas enzimas, como la ATPasa de la membrana plasmática, en las raíces son bien
activadas ó inhibidas in vitro por las altas concentraciones de sales, dependiendo de la
tolerancia a las sales de las plantas intactas; esto es, las ATPasas de la membrana de
las halófitas puede ser menos sensibles a las sales que aquellas de las glicófitas. Sin
embargo, in vitro en muchos casos enzimas como la malato deshidrogenasa y la
aspartato aminotransferasa de halófitas como Atriplex spongiosa y de glicófitas como
Phaseolus vulgaris son igualmente sensibles a las altas concentraciones de NaCl. De
este modo, por lo general, las especies includer que acumulan grandes cantidades de
Na+ y Cl- ú otros iones inorgánicos en sus hojas, para el ajuste osmótico deben
proteger sus enzimas en el citoplasma y en los cloroplastos de las altas
concentraciones de Na+ y Cl-. Se ha demostrado tal estricta compartimentación del Na+
y Cl- en las vacuolas, por ejemplo, en espinaca cultivada en sustratos salinos y que
contiene altos niveles de NaCl en el tejido foliar.

Para el ajuste osmótico del citoplasma y de sus organelos se acumulan solutos

orgánicos “no tóxicos” ó “compatibles” como la glicina betaína (Sección 8.2.2). En las
hojas de espinaca expuestas a 300 mм NaCl, el Na+ y el Cl- son principalmente
secuestrados en las vacuolas y las concentraciones de K+ en los cloroplastos son aún
suficientemente altas (Tabla 16.46) a fin de mantener la fotosíntesis. Para el ajuste
osmótico se acumulan altas concentraciones de solutos compatibles en los
cloroplastos de plantas con estrés por sales mientras que para todo el tejido este
incremento fue mucho menos notable. En un estudio comparable con espinaca
expuesta a 200 mм NaCl las concentraciones de la glicina betaína en el tejido foliar se
incrementaron desde 2.5 a 16.4 mм y en los cloroplastos desde 26 a 289 mм. Por lo
menos 30-40% de la glicina betaína total estuvo ubicada en los cloroplastos de plantas
estresadas por sales. La mayoría de la glicina betaína remanente estaba usualmente
ubicada en el citosol mientras que las concentraciones en las vacuolas eran muy
bajas. En cloroplastos las altas concentraciones de cloruro parecen realzar la
disociación de las proteínas intrínsecas del sistema de evolución del O2, y la glicina
betaína previene este efecto del cloruro.

Tabla 16.46

Concentración de solutos en cloroplastos aislados y en

extractos foliares de plantas de espinaca cultivadas sin
(control) ó con 300 mм NaCl a
Control +300 mм NaCl
Soluto Cloroplasto Hoja Cloroplasto Hoja
meq l-1

Na+ 7 3 22 405

K+ 180 318 108 191

Mg2+ 18 32 13 39

Cl- 1 21 25 335

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 30 31 16 51
HPO

mmol l-1
57 21 181 47
QACsb
a
Basado en Schröppel-Meier & Kaiser (1988)

b
Compuestos de amonio cuaternario(e.g., glicina
betaína)

La glicina betaína es un citosoluto muy efectivo debido a que es altamente

soluble en agua y no tiene carga, lo cual podría afectar el balance de cargas del
citoplasma. Como se muestra en la Fig. 16.24 las actividades enzimáticas no son
inhibidas a concentraciones extremadamente altas de la glicina betaína, mientras que
concentraciones aún mucho menores de NaCl inhiben severamente estas enzimas. En
la piruvato quinasa aislada de halófitas como la Atriplex gmelini, la glicina betaína no
solo protege la actividad sino que simultáneamente reduce el requerimiento de K+ para
la activación enzimática. El valor Km para K+ disminuyo desde 5.6 mм en ausencia de
la glicina betaína a 3.2 y 1.3 mм en presencia de 500 y 1000 mм glicina betaína,
respectivamente. De este modo, en halófitas la glicina betaína puede reducir la
demanda de K+ en el citosol por más de la mitad, por lo menos para la piruvato
quinasa.

Fig. 16.24 Efectos comparativos del NaCl (●) y de la glicina betaína (○) sobre enzimas
solubles de cebada. A, malato deshidrogenasa; B piruvato quinasa. (Basado en
Pollard & Wyn Jones, 1979)

La naturaleza química de los solutos compatibles involucrados en el ajuste

osmótico varía entre los grupos taxonómicos (Tabla 16.47). La glicina betaína es el
soluto compatible mejor estudiado en relación a la adaptación vegetal a los sustratos
salinos. El D-Pinitol (un derivado de inositol) probablemente también es importante
como un soluto compatible en Mesembryanthemum crystallinum donde usualmente se

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encuentra en el citosol y cloroplastos, mientras que en Viscum album también puede
contribuir al potencial osmótico en las vacuolas. Es bien conocida la acumulación de
prolina en respuesta al déficit hídrico y al estrés por sales y tiene un efecto protector
en la germinación de las semillas en sustratos salinos.

Tabla 16.47

Ejemplos de la distribución taxonómica de solutos compatibles

a

Soluto Distribución
D-sorbitol Rosaceae, Plantaginaceae

D-pinitol Leguminoseae, Caryophyllaceae

Glicina betaína Chenopodiaceae, Gramineae,

Solanaceae
Prolina
Asteraceae, Gramineae
3-
dimethylsulfoniopropionate Asteraceae, Gramineae
a
Basada en Gorham et al. (1985)

El ajuste osmótico en plantas vía inclusión ó exclusión de sales tiene

importantes implicaciones para el balance energético. Ya que el NaCl y otras sales
solubles son abundantes en los sustratos salinos, ellas pueden ser consideradas como
potencialmente osmóticos “baratos”, aunque peligrosos. De acuerdo a Wym Jones
(1981) al aproximado costo energético de acumular 1 mol de soluto para
osmorregulación es como sigue:

Requerimiento energético

(mol ATP mol-1 soluto)

Toma de NaCl 0.54

Síntesis de K+- malato (fijación de CO2) 13

Acumulación de azúcares C6 54

Una concentración de 300 mм azúcares C6 en la savia celular explicaría del 20-30%

del peso seco tejido. De este modo, las especies con efectiva exclusión de sales
desde el tejido caulinar no tienen mucha posibilidad de conseguir sustanciales tasas
de crecimiento en sustratos altamente salinos. Sin embargo, para el ajuste osmótico
los valores promedio del vástago entero son también parámetros inadecuados. Un
ejemplo instructivo de la diversidad del ajuste osmótico en varios órganos de la misma
planta es mostrado en la Tabla 16.48 para Aster tipolium cultivada en un sustrato

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salino. El ajuste osmótico en las hojas está mediado por el Na+ y el Cl-, mientras que
en las flores está mediado por el K+, glicina betaína, y azucares. Pero aún dentro de
una hoja dada el rol de los solutos puede variar; en hojas jóvenes de sorgo, la glicina
betaína es importante para el ajuste osmótico solo en laminas foliares, no en vainas
foliares. En cebada cultivada en sustratos salinos, los azucares juegan un rol
insignificante, comparando con el Na+ y el Cl- en el ajuste osmótico en hojas maduras,
mientras que ellos contribuyen en más del 20% en el ajuste osmótico en hojas en
expansión.

Tabla 16.48

Composición química de hojas y flósculos de Aster

tipolium a
Componente Hojas (mм)b Flósculos
(mм) b
Sodio 360 56

Cloruro 320 51

Potasio 72 133

Glicina betaína 18 82

Azucares solubles 53 493

totales
a
Basado en Gorham et al.(1980)
b
En base al agua vegetal

16.6.4.5 Excreción de sales

Las halófitas pueden reducir las concentraciones de sales en los tejidos

fotosintéticamente activos mediante varios mecanismos: acumulación en los pelos
laminares, secreción mediante glándulas salinas, muda de las hojas viejas, y
retranslocación a otros órganos. Las glándulas salinas varían mucho en su anatomía y
efectividad. Ellas puede ser órganos multicelulares de células altamente
especializadas, por ejemplo en Avicennia marina, ó son glándulas de tipo simple que
comprenden a solo dos células, por ejemplo en el pasto Kallar, Leptochloa fusca. Las
glándulas salines son altamente selectivas y pueden eliminar relativamente grandes
cantidades de sales mediante la secreción a la superficie foliar, donde pueden ser
lavadas por la lluvia ó el rocío. La secreción es un proceso activo altamente
dependiente de la temperatura y usualmente el Na+ y el Cl- son secretados en
cantidades equivalentes. La importancia de la excreción de sales para la tolerancia a
las sales es indicada por el hecho de que la tolerancia a sales en plantas intactas
(Sueda ó Atriplex) no puede ser recreada en cultivos de callo. En el mangle A. marina,
de las sales transportadas en el xilema hacía el vástago entre el 40% son excretadas
por glándulas salinas. Sin embargo, la excreción de sales en A. marina ó en L. fusca

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es considerada ser un mecanismo secundario en la tolerancia a sales, siendo el
principal mecanismo la exclusión en las raíces (i.e., evasión).

16.6.5 Perspectiva

Los programas de selección y mejoramiento para mejorar la adaptación de cultivos a

suelos salinos tienen que considerar los varios mecanismos responsables de la
tolerancia y sensibilidad a las sales. En especies sensibles al Cl- como la soya y la uva,
los esfuerzos tienen que enfocarse en la exclusión del Cl- del tejido foliar. Sin embargo,
los excluders efectivos de ambos Na+ y Cl- probablemente no serán cultivos muy
productivos en suelos altamente salinos debido a que el déficit hídrico y los grandes
requerimientos de fotosintatos para el ajuste osmótico restringirán su crecimiento. Las
plantas de cultivo de tipo includer tienen un mucho mayor potencial para la mejor
adaptación acoplada con suficiente productividad cuando se cultivan en suelos
altamente salinos. Los includers de ambos Na+ y Cl- se basan en la estricta
compartimentación de las sales dentro de las células foliares individuales y en su
capacidad de mantener una alta relación K+/Na+ en el tejido en crecimiento. La
deposición de las sales en el tejido no fotosintético ó la excreción a la superficie foliar ó
ambos de estos procesos, son también importantes para la adaptación.

Se han desarrollado en los últimos 15-20 años intensos esfuerzos para

desarrollar nuevos cultivares con mejorada tolerancia a las sales. Sin embargo, con
excepción del arroz (Sección 16.1) se han desarrollado solo un limitado número de
cultivares con mejorada tolerancia a las sales, y para todos ellos la selección se ha
basado en caracteres agronómicos como el rendimiento ó sobrevivencia, caracteres
que de este modo integran varios mecanismos fisiológicos (e.g., selectividad K+/Na+)
responsables de la tolerancia.

Se sugiere frecuentemente la selección in vitro en cultivos de células y tejidos

para mejorar la tolerancia a las sales. Sin embargo, las plantas regeneradas a partir de
células seleccionadas no han mostrado un inequívoco incremento en la tolerancia a
las sales. Tampoco es claro si los cultivos celulares son apropiados para la selección
debido a que la tolerancia a sales es en la mayoría de casos multigénica y depende de
la integridad estructural y fisiológica vegetal como se ha mostrado en esta sección. La
selección in vitro debe por lo tanto confinarse a las características donde una gran
proporción de la tolerancia en la planta entera sea de base celular, por ejemplo las
interacciones Na+/Ca2+ y la exclusión de Cl-.

Además de usar la variabilidad genética existente dentro de especies de cultivo

para el mejoramiento, parece promisorio introducir características importantes de la
tolerancia a las sales en especies de cultivo a partir de sus parientes silvestres a
través de la hibridación interespecífica, como se ha mostrado, por ejemplo en tomate y
trigo. Sin embargo, en estas aproximaciones frecuentemente no se aprecia
suficientemente que estas características en las plantas silvestres son favorables
principalmente para la sobrevivencia bajo condiciones naturales. Además, para la
producción de cultivos en suelos salinos de secano, es de clave importancia la alta
eficiencia en el uso del agua (WUE), y los cultivares ya existentes de trigo y cebada
tiene una alta WUE y producción de biomasa total en los suelos salinos que la mayoría
de especies silvestres tolerantes a las sales incluyendo las halófitas C4.

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