Universidad Nacional de Lomas de Zamora

Facultad de Ciencias Agrarias

CÁTEDRA
FISIOLOGÍA VEGETAL

1997

TÍTULO: Diferencias fisiológicas entre las especies con metabolismo C3 y C4

AUTOR: García M.D.

 DIFERENCIAS FISIOLÓGICAS ENTRE LAS ESPECIES CON
METABOLISMO C3 Y C4
García María Dina, cátedra de Fisiología Vegetal, Facultad de Ciencias
Agrarias, Universidad Nacional de Lomas de Zamora, 1997.

Introducción

Las hojas de las especies C3 tienen parénquima en empalizada, la Rubisco

cataliza de manera irreversible la combinación del CO2 con la RuBP para formar 2
moléculas de 3-PGA ( de 3 carbonos) y da lugar a hexosas directamente vía el Ciclo
de Calvin. La Rubisco tiene también afinidad con el O2 y cataliza la oxidación de la
RuBP, con producción de CO2 a partir de la glicina sin producción de ATP ni NADPH2.
La afinidad de la Rubisco por el CO2 en mucho mayor que por el O2, pero la fijación de
O2 en las plantas C3 es posible gracias a que la concentración de O2 en las hojas es
mucho mayor que la de CO2 (la concentración atmosférica de O2 es de 20,9% y la de
CO2 es de 0,0352%). La fotorrespiración se lleva a cabo en cloroplastos, peroxisomas
y mitocondrias, aumenta con el aumento de la concentración de O2 de 0% a 100%, se
inhibe con el aumento de la concentración de CO2 (el O2 y el CO2 compiten por el sitio
activo de la Rubisco), tiene una respuesta a la temperatura similar a la fotosíntesis y
se da solamente en presencia de luz por varias razones: la Rubisco se inactiva en
oscuridad, su formación se efectúa mucho más rápido en la luz y, además la luz
provoca la liberación del O2 del agua directamente en los cloroplastos
Las hojas de las especies con metabolismo C4 tienen mesófilo radiado y vaina
parenquimática alrededor de los hacecillos vasculares. En las células del mesófilo se
produce la primera fijación del CO2 , catalizada por la PEP carboxilasa, que da lugar a
la formación de ácido aspártico o málico ( de 4 carbonos). Estos ácidos pasan por
plasmodesmos a las células de la vaina, donde la enzima málica o transaminasas
catalizan la descarboxilación del malato y aspartato, respectivamente. El CO2 liberado
a partir de esta descarboxilación es fijado por segunda vez por la Rubisco y mediante
el ciclo de Calvin da lugar a hexosas. Además, los cloroplastos de la célula de la
vaina, comparados con los cloroplastos de las C3, tienen menor actividad del
Fotosistema II y menos clorofila b, mayor actividad relativa del Fotosistema I y
generan ATP y 3-Fosfogliceraldehío, pero no O2. Las células del mesófilo tienen
gran cantidad de PEP carboxilasa y baja cantidad de Rubisco y de las enzimas que
intervienen en la fotorrespiración y las células de la vaina tienen alta concentración de
Rubisco y de las enzimas que intervienen en la fotorrespiración y baja concentración
de PEP carboxilasa. La síntesis de sacarosa se realiza en el citoplasma de las células
del mesófilo, tanto en las especies C3 como C4. La síntesis de almidón se realiza en
el estroma de los cloroplastos: en las C3 en las células del mesófilo y en las C4 en las
células de la vaina.
Como consecuencia de esta compartimentalización enzimática, las especies
C4 no tienen fotorrespiración detectable y en condiciones óptimas de luz y
temperatura fijan 60-100 mg.dm-2. h-1 , mientras que la fijación máxima en las C3 es de
30-70 mg.dm-2. h-1.
Factores ambientales que afectan de manera diferencial el proceso fotosintético
en plantas C3 y C4

Como consecuencia de las diferencias anatómicas, enzimáticas, metabólicas y

fisiológicas que existen entre las plantas con metabolismo C3 y C4, los siguientes
factores ambientales afectan de modo diferente el proceso fotosintético:

Temperatura. La temperatura óptima para la fotosíntesis es de 15-25ºC para

especies C3 y de 30ºC a 47ºC para las C4. El aumento de la temperatura influye poco
en la fotólisis del agua o en la difusión de CO2 al cloroplasto pero influye en mayor
medida en la fijación bioquímica del CO2. La pérdida de CO2 también aumenta con la
temperatura, hecho notable con la fotorrespiración, porque a temperaturas elevadas
aumenta la relación O2/CO2 cloroplástico disuelto de modo que la fijación de O2 por la
Rubisco es más rápida. En consecuencia, el efecto promotor del aumento de
temperatura es compensado aproximadamente por la respiración y la fotorrespiración
en el intervalo de temperaturas en que crecen las C3. Expresado en otros términos, la
conductancia del mesófilo (Cm ) aumenta con la temperatura en las C4 pero se
mantiene constante en las C3. Por otro lado, se observó que la conductancia de la
hoja (Ch )es mayor a todas las temperaturas en las C3 que en las C4 (ejemplo en la
tabla 1). Estos resultados explican la ventaja de las C4 en la fijación neta de carbono a
altas temperaturas. Por otro lado, las C4 transpiran menos que las C3 debido a la
menor Ch , por lo tanto, a altas temperaturas, con una mayor fijación neta de carbono
debida al aumento en la Cm , las C4 tienen una mayor eficiencia en el uso del agua
-1
(mg de materia seca formada/ g de agua absorbida) que las C3: 3,29 mg. g y 1,54
mg g-1 , respectivamente.

Tabla 1. Fijación Neta de Carbono (FNC) y conductancia de la hoja Ch y del mesófilo

(Cm) de Chenopodium album y Amaranthus retroflexus con diferentes temperaturas de
crecimiento, con un flujo fotónico fotosintético de 2000 mol m s y concentraciones de CO2
-2 -1

de 300 a 330 mol mol .

-1

-2 -1 -1 -1
Especies Tº diurna (ºC) FNC (mol m s ) Ch (mm s ) Cm (mm s )

Chenopodium 17 31,2  1,9 18,2  2,7 4,5  0,1

25 37,5  1,3 29,9  10,0 4,9  0,6
34 32,5  1,3 21,4  2,9 4,2  0,2

Amaranthus 17 23,1  0,4 6,0  0,8 3,8  0,7

25 38,6  1,3 10,1  4,1 6,8  2,4
34 48,7  2,6 10,4  1,6 12,8  4,6

Concentración de O2 y de CO2. En las especies C4 la fotosíntesis se satura

con aproximadamente 400 mol mol-1 de CO2 , aún a niveles elevados de irradiancia.
Algunas especies C4 se saturan a los niveles de CO2 actuales. En cambio, la
saturación de las especies C3 se alcanza con concentraciones ambientales mucho
más elevadas de CO2 (p.ej. hojas aisladas de remolacha (C3), con temperaturas
foliares de 24-27ºC e irradiancia de 310 Wm-2, no alcanzaron la saturación aún con
800 mol mol-1 de CO2). El CO2 ambiental puede ser limitante en las especies C3,
especialmente con irradiancias elevadas y en ambientes cerrados (p.ej. invernaderos).
El punto de compensación de CO2 es de 50-80 ppm para las C4 y de 0-5 ppm
en las C3.
Si las plantas se colocan en un ambiente con 2% de O2 , las respuestas de las
C4 no se modifican, pero las C3 disminuyen su punto de saturación y de
compensación de CO2 , debido a que la fotorrespiración se hace despreciable.

Nitrógeno. Las especies C4 tienen mayor eficiencia en el uso del nitrógeno

que las especies C3. Cuando la fotorrespiración se reduce en las plantas C3 por
incremento de los niveles ambientales de CO2 o disminución de los niveles de O2 , se
incrementan tanto el rendimiento en materia seca como la eficiencia en el uso del N.
Como se indica en la tabla 1, este efecto es evidente en trigo pero no en maíz. Los
factores que pueden verse alterados por una reducción en la fotorrespiración son el
aporte de carbono necesario para estimular el incremento neto de carbohidratos y
proteínas y la disponibilidad de agentes reductores y ATP.

Tabla 1. Efecto del aporte de nitrógeno y del incremento ambiental de CO 2 sobre la eficiencia
del uso de nitrógeno en especies C3 (trigo) y C4 (maíz).Las plantas Control (C; 340 ppm de
CO2) y con incremento de CO2 (I; 1500 ppm CO2) crecieron por 52 días en macetas plásticas
bajo luz natural en invernadero por duplicado. La eficiencia en el uso del nitrógeno se define
como peso de biomasa producida por unidad de N en la planta, expresado como un % (g de
-1
materia seca . mg N X 100).

Aporte de N Eficiencia en el uso del N

(mM) Trigo Maíz
Control (C) Incremento de CO2 (C o I)
(I)
0,5 5,8 7,4 7,4
2,5 4,1 6,8 6,6
6,0 3,6 5,8 5,6
12,0 3,1 5,0 5,1
25,0 2,8 4,4 4,9

Estos resultados indicarían que los niveles limitantes de N son más bajos para
una especie C4 que para una C3, por lo tanto se podrían esperar respuestas
diferentes ante una fertilización.

Intensidad de luz. En el gráfico se puede observar que las hojas de la especie C4 no

muestran saturación ni aún con luz solar plena y pueden tener tasas fotosintéticas
máximas de más del doble que las hojas de la C3 (a temperaturas óptimas para cada
una de ellas) . En cambio, la especie C3 se satura con una RFA de aproximadamente
1/3 de la primera. Sin embargo, el intercambio neto de carbono de la especie C3 es
levemente superior con bajas irradiancia y el punto de compensación luz no difiere
entre ambas especies, ya que el mismo varía principalmente con la tasa de
respiración en oscuridad. Por lo tanto, en ambientes con baja irradiancia (debajo de
un canopeo, zonas con mucha nubosidad, piso de un bosque, etc.) las especies C4
no tendrán ventajas en la fijación neta de carbono con respecto a las C3,
considerando que ambas están en condiciones óptimas de temperatura.

45
40
fotosíntesis (umol CO2/m2

35
30
25
C3
20
C4
15
10
5
s)

0
-5 0
100 200 300 400 500 600

RFA (W /m2)

Gráfico 1. Influencia de la luz sobre tasas fotosintéticas en hojas individuales unidas al

resto de la planta de una especie C3 y una C4.

Características fisiológicas independientes del metabolismo de fijación de

carbono

Las diferencias en el INC de hojas individuales no son el único parámetro a

tener en cuenta para predecir las tasas de productividad de una planta y menos aún
de un cultivo. Por ejemplo, en cultivos de maíz (C4) y girasol (C3), se observaron casi
las mismas eficiencias de conversión de radiación en biomasa durante la etapa
vegetativa: 2,77 g Mj-1 y 2,73 g Mj-1 , respectivamente. El girasol es una especie C3
de alta eficiencia fotosintética basada en una elevada actividad de la Rubisco y una
difusión facilitada de CO2 a los sitios de carboxilación. Pero si observamos la
evolución de la materia seca aérea a lo largo del ciclo de los dos cultivos, vemos que
el girasol acumuló materia seca más rápidamente que el maíz. Las tasas de
crecimiento alcanzadas entre los 40 y 80 días después de la emergencia fueron de
310  14 para el girasol y 300  12 para el maíz. Esto se explica principalmente por el
carácter erectófilo del maíz que lo hace ineficiente en interceptar radiación en el
arranque. Además, la temperatura base de crecimiento del girasol es menor que la del
maíz (8ºC y 5ºC, respectivamente) por lo tanto en siembras tempranas las bajas
temperaturas iniciales resultaron más limitantes para el maíz que para el girasol.
Si bien algunos investigadores sostienen que la tasa de fijación de CO2 (que
determina la tasa de crecimiento) es el mayor determinante de la habilidad
competitiva de una especie, otros sostienen que características tales como la forma
de la hoja, reservas disponibles para el crecimiento, tolerancia a la sombra,
precocidad para iniciar el crecimiento, absorción eficiente de agua y nutrientes,
reproducción vegetativa, variabilidad genética, plasticidad fenotípica, disposición del
área foliar, altura, expansión y densidad de tallos, expansión, densidad y profundidad
del sistema radical, tasa y cantidad de germinación
odas las ventajas potenciales del mecanismo C4 a nivel bioquímico se diluyen
progresivamente si se pasa de parámetros microscópicos a macroscópicos, hasta
llegar al nivel de crecimiento del cultivo, donde no hay diferencias aparentes entre los
mejores ejemplos de ambos grupos cuando los mismos crecen en condiciones
ambientales óptimas determinan la habilidad competitiva de una especie. Por
ejemplo, en una investigación se compararon las tasas de crecimiento de Atriplex
spongiosa (C4) y A. hastata (C3) y se observó que las tasas de crecimiento y
fotosíntesis inicialmente fueron mayores en A. spongiosa, pero A. hastata particionó
una mayor proporción de sus fotoasimilados a la producción de hoja. Como
consecuencia, luego de 23 días de crecimiento, A. hastata tenía una mayor tasa de
crecimiento que A. spongiosa. En otro estudio se midió la fotosíntesis neta y se
analizó el crecimiento de 2 especies gramíneas tropicales, Axonopus compressus (C4)
y Oplismenus compositus. La fotosíntesis neta de la primera hoja completamente
expandida fue superior para la especie C4 para todas las intensidades de luz
2 -1
evaluadas. Sin embargo, el cociente de área foliar (cm de hoja . mg de peso seco
de la planta) fue mayor en la especie C3 y la tasa de asimilación neta (mg de
incremento de peso seco . cm -2 de hoja . semana-1 ) disminuyó durante las 8 semanas
de experimento en la especie C4 con la mayor intensidad de luz. El resultado fue que
hubo pequeñas diferencias en las tasas de crecimiento relativo y en el peso seco final
entre ambas especies en condiciones de alta y baja intensidad de luz y de alto y bajo
suministro de agua. De los resultados de estos estudios y de otros similares se puede
concluir que las ventajas potenciales del mecanismo C4 a nivel bioquímico se diluyen
progresivamente si se pasa de parámetros microscópicos a macroscópicos, hasta
llegar al nivel de crecimiento del cultivo, donde no hay diferencias aparentes entre los
mejores ejemplos de ambos grupos cuando los mismos crecen en condiciones
ambientales óptimas.

Bibliografía consultada
Salisbury F.B. y Ross C.W. 1994. Fisiología Vegetal.
Andrade F.H. 1993. Boletín Técnico Nº 114 INTA Centro Regional Buenos Aires Sur,
Estación Experimental Agropecuaria Balcarce.
Oaks A. 1994. Plant Physiol. 106: 407-414.
Pearcy R.W. 1981. Oecologia 48: 371-376.