Descomposición a largo plazo de la camada controlada por el ciclo redox del manganeso

La descomposición de la basura es un proceso ecosistémico clave que afecta el ciclo y la

productividad de los nutrientes, las propiedades del suelo y el balance de carbono (C) terrestre, pero
los factores que regulan la velocidad de descomposición aún no se conocen bien.

Los modelos tradicionales suponen que la tasa está controlada por la calidad de la camada,
basándose en parámetros como el contenido de lignina como predictores. Sin embargo, se ha
observado una fuerte correlación entre el contenido de manganeso (Mn) de la basura y las tasas de
descomposición en una variedad de ecosistemas forestales.

Aquí, mostramos que la descomposición de la basura a largo plazo en los ecosistemas forestales
está estrechamente relacionada con el ciclo redox Mn. Durante más de 7 años de descomposición
de la cama, la transformación microbiana de la cama se realizó en paralelo con las variaciones en el
estado de oxidación y concentración de Mn.

Un análisis químico detallado de imágenes de la camada reveló que los hongos reclutan y
redistribuyen el Mn2 + no reactivo proporcionado por la camada de plantas frescas para producir
especies de Mn3 + oxidativas en sitios de desintegración activa, y el Mn finalmente se acumula como
Mn3 + / 4 + óxidos insolubles.

La formación de especies reactivas de Mn3 + coincidió con la generación de productos de oxidación

aromática, lo que proporciona una prueba directa del papel propuesto anteriormente de los
oxidantes a base de Mn3 + en la descomposición de la basura. Nuestros resultados sugieren que la
maquinaria de descomposición de basura en nuestro sitio de bosque de coníferas depende de la
capacidad de las plantas y microbios para suministrar, acumular y regenerar especies de Mn3 + de
corta duración en la capa de basura. Esta observación indica que las restricciones biogeoquímicas
en la biodisponibilidad, movilidad y reactividad de Mn en el sistema planta-suelo pueden tener un
profundo impacto en las tasas de descomposición de la basura.

Introducción
La descomposición de los detritus de plantas por encima del suelo es un proceso fundamental que
regula la liberación de nutrientes para el crecimiento de las plantas y la formación de materia
orgánica del suelo (SOM) en los ecosistemas forestales (1). La descomposición de la basura regula
la proporción de carbono derivado de la basura (C) que se retiene en el sistema como SOM o se
pierde como CO2 (2), lo que influye en el almacenamiento neto de C en los suelos. Aunque incluso
pequeños aumentos en la tasa de descomposición pueden acelerar el cambio climático en virtud
del aumento de las emisiones de CO2 de los suelos (3), persiste la incertidumbre sobre los
mecanismos de control de ratios.

Las tasas de descomposición de la basura están fuertemente influenciadas por los factores
climáticos (por ejemplo, la temperatura y la humedad) y durante mucho tiempo se han relacionado
con la química de la basura, específicamente el contenido de lignina (6). La lignina, un biopolímero
aromático, a menudo constituye entre el 15% y el 40% de la masa de hojarasca y se concentra en
las paredes celulares (7). Grapa las microfibrillas de celulosa para formar unidades físicas
protectoras ("complejos de ligno-celulosa") que están incrustados en una matriz de hemicelulosa.

El pensamiento convencional sugiere que las tasas relativamente altas de descomposición inicial de
la cama se deben al uso preferencial de los polisacáridos solubles y fácilmente accesibles y las
hemicelulosas en relación con los componentes de lignina. En etapas posteriores, la descomposición
disminuye cuando la cama se ha enriquecido en lignina y las celulosas y hemicelulosas restantes
permanecen encerradas y protegidas en complejos de ligno-celulosa (8). Sin embargo,
investigaciones más recientes sugieren que la lignina se descompone fácilmente en presencia de
sustratos orgánicos disueltos

Este efecto se atribuyó a los sustratos disueltos y fácilmente asimilables que proporcionan a los
organismos descomponedores la energía extra necesaria para la descomposición de la lignina
cometabólica. Esta observación sugiere que la descomposición de la basura puede ser controlada
no solo por la química de la basura, sino también por la disponibilidad de recursos clave para la
eficiente descomposición microbiana de biopolímeros individuales.

Uno de estos recursos clave parece ser el manganeso (Mn). Numerosos estudios (9–14) han
medido una fuerte relación positiva entre el contenido de Mn de la basura y la descomposición de
la basura (expresada como% de pérdida de masa) en los ecosistemas de bosques boreales,
templados y semiáridos. Entre todos los demás parámetros probados (contenido de C soluble en
agua, lignina, N, P, K, Ca y Mg), el contenido de Mn predijo mejor la pérdida de masa de la camada,
lo que lleva a Berg et al. (10) para concluir que "la concentración de Mn es el único factor
principal" que rige la descomposición de la basura en estos biomas forestales. Sin embargo, los
esfuerzos para validar experimentalmente el efecto de la disponibilidad de Mn en las tasas de
descomposición han producido resultados ambiguos (15) y se han visto obstaculizados por la falta
de consideración explícita del ciclo redox de Mn en el sistema del suelo

La oxidación microbiana de Mn se ha implicado durante mucho tiempo en la degradación

enzimática de la lignina (16). Los estudios de cultivo con hongos que descomponen la lignina
demostraron que se genera Mn3 + trivalente durante la oxidación de los compuestos del modelo
de lignina (17). Se ha propuesto que Mn3 + se forma a través de la oxidación de Mn2 + soluble por
exo-enzimas fúngicas, tales como Mn peroxidasa o fenol oxidasas (por ejemplo, lacasa). Cuando se
estabilizaron en solución al ligando los ligandos, se sugirió que estos complejos solubles de
ligandos de Mn3 + actúan como oxidantes potentes y difusibles de los análogos de lignina (16).
Más recientemente, se descubrió no solo que los hongos pueden oxidar Mn enzimáticamente,
sino también que una gama diversa de bacterias heterótrofas aisladas de sistemas terrestres y
acuáticos también pueden hacerlo (18, 19). A pesar del potencial fisiológico generalizado para la
oxidación microbiana de Mn, no está claro hasta qué punto el ciclo redox natural de Mn está
acoplado a la degradación de la materia orgánica en los ecosistemas forestales.

La evidencia circunstancial sugiere que la oxidación microbiana puede ser el principal impulsor del
ciclo de Mn en las capas de basura forestal. La hojarasca foliar es una fuente importante de Mn en
comparación con otras hortalizas y suelos minerales (20). El Mn en el follaje vivo está presente
naturalmente en su forma móvil reducida (es decir, Mn2 +), lo que facilita su suministro al
fotosistema II y otros sistemas enzimáticos (21). La hojarasca foliar se enriquece en Mn en relación
con el material vegetal fresco y acumula Mn durante el proceso de descomposición (9,22). Se
encontró que el Mn en el follaje muerto (es decir, la hojarasca) está unido a complejos orgánicos
(23), pero no está claro si Mn está presente como Mn2 + no reactivo o la forma más reactiva de
Mn3 +. Una investigación espectroscópica reciente mostró que el tejido foliar contiene
predominantemente Mn2 + que se oxida gradualmente a Mn3 + / 4 + -óxidos en el suelo al
descomponerse

Esta observación llevó a Herndon et al. (24) para sugerir que el Mn almacenado en las hojas se
solubiliza al caer la cama, pero se inmoviliza rápidamente como Mn3 + / 4 + óxidos después del
envejecimiento en el suelo. Otros han observado precipitados negros ricos en Mn en la hojarasca
colonizada por hongos (25), que se parecen a los óxidos de Mn3 + / 4 + observados después de la
oxidación fúngica de Mn en sistemas modelo.

Aquí, investigamos el impacto del ciclo redox biótico de Mn en la descomposición de la basura a

largo plazo en ecosistemas forestales, aprovechando un experimento de campo realizado en un
bosque de abetos de Douglas en las Cascadas de Oregón. Durante este experimento de 7 años, la
caída de basura de cada año se separó espacialmente con una malla de nylon colocada en el suelo
del bosque. La malla creó una serie de seis capas de arena bien confinadas (una "galleta de arena")
que contienen agujas de Douglasfir en una etapa de descomposición creciente. Nuestro enfoque
fue resolver la transformación de Mn y la descomposición de la basura dentro del ecosistema
forestal en dos escalas diferentes: en todo el perfil del suelo y en microambientes en agujas
colonizadas por hongos. A lo largo de la capa de hojarasca, planteamos la hipótesis de que la
oxidación de Mn coincide con la degradación de los componentes de la hojarasca aromática (es
decir, ligninas y taninos).

Los cambios en la química de Mn se identificaron mediante extracciones selectivas y

espectroscopia de absorción de rayos X cerca de la estructura del borde (XANES), mientras que las
alteraciones en la composición molecular de la camada se determinaron utilizando una
combinación de espectroscopía infrarroja de transformada de Fourier (FTIR), RMN y láser.
Espectrometría de masas por posicionamiento de desorción (LDPI-MS).

Dentro de los microentornos en la superficie de las agujas, anticipamos que la degradación

oxidativa de los compuestos aromáticos ocurre cuando los hongos producen Mn3 +. Para resolver
espacialmente el estado de oxidación de Mn y las transformaciones químicas en estos
microambientes, aplicamos un enfoque de imágenes químicas multimodales que acoplaba
espectroscopia de fluorescencia de rayos X (μXRF) / rayos X (XAS) a escala microscópica con
imágenes de FTIR