LVI Ciclo de Seminarios en Botánica

Sistemática

Instituto de Botánica, Departamento de Botánica y Zoología

Maestría en Ciencias en Biosistemática y Manejo de
Recursos Naturales y Agrícolas (BIMARENA)
Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias
(CUCBA)
Universidad de Guadalajara (UdeG)

Enigmas secuestrados y hongos apestosos:

orden Phallales (Basidiomycota)

Presentado por: Elías Peña Vera

1 de noviembre del 2023, Zapopan, Jalisco
 Cuerpos fructíferos más
Hongos o menos cerrados
secuestrados Carecen de basidiosporas descargadas
con fuerza (balistosporas) Agaricoide
Esporas que no se descargan con fuerza
(estatismosporas)

Gastḗr
Estómago Secotioide Gasteroide
γαστήρ
Gasteromicete

Hongos secuestrados
del griego
mykētes
Hongo
μύκητες

Lluvia
Diseminación de
esporas Viento
Micofagia (insectos y
mamíferos) 1. Cortinarius, 2. Thaxterogaster, 3.
Protoglossum.
 del griego Hábitos del griego
ep(í) hypó
Epigeos Hipogeos
ἐπί sobre debajo ὑπό
de

gê/
gaîa γῆ
/γαῖα
Tierra

A) Aseroë rubra, B) Clathrus archeri, C) Laternea dringii, E)

Ileodictyon gracile, F) C. ruber, G) C. columnatus, I) Abrachium (a) Melanogaster coccolobae.(b, c) Scleroderma spp. (d, e)
floriforme, J) Lysurus arachnoideus, K) Phallus indusiatus. Sclerogaster spp. (f–i) Restingomyces spp. (j) Lactarius
Ilustración tomada de Melanda et al. (2021). sp. Ilustración tomada de De la Fuente et al. (2023)
 Gasteromicetización

Adaptación ocasionada
por presiones selectivas
ambientales como
condiciones áridas,
sequías, vectores de
dispersión (e.g.
micofagia) y mecanismos
desconocidos

Kuhar et al. (2023); Wilson et al. (2011)

 Formas
secuestradas

1 Pedomórficas
Líneas evolutivas en las que el
desarrollo permanece detenido
en una etapa “juvenil” cerrada

1- Neotenia
Retención de rasgos juveniles en una etapa
adulta con estructuras reproductivas maduras

2- Progénesis
Comienzo de la madurez sexual en una
etapa morfológicamente inmadura
2 (relativa a la secuencia de desarrollo
ancestral) que no alcanza la morfología
madura observada en la forma ancestral

Kuhar et al. (2023); Gould & Lewontin (1979); Yang (2011)

 Basidiomas neoténicos
(secotioides)
Presentan poca modificación morfológica a
partir de la forma agaricoide pileado-estipitada
A-B) Cortinarius
C) Inocybe

Basidiomas progenéticos
(gasteroides)
Alto nivel de diferenciación morfológica

D) Cyathus I) Astraeus
E-F) Phallus J) Calvatia
G) Scleroderma K) Geastrum
H) Pisolithus L) Tulostoma
Kuhar et al. (2023)
 Morfología secuestrada
(gasteroide o secotioide)

Morfología agaricoide
ancestral

_ Eventos de secuestro

Neotenia Progénesis
Los gasteromicetes son
Representa un escape de un Proporciona la base para un grupo polifilético que
nicho altamente competitivo que surjan nuevos linajes y comprenden el 8.4% de
para una sola especie colonicen nuevos nichos Agaricomycetes, han
evolucionado en
Especiación limitada, Mayor especiación,
numerosas ocasiones a
origen polifilético origen monofilético
partir de diferentes
ancestros no gasteroides
Estrategia reproductiva “K” Estrategia reproductiva “r”

e.g. Amanita, Russula

e.g. Geastrales, Phallales
Kuhar et al. (2023); Gould & Lewontin (1979); Wilson et al. (2011)
 Orden Phallales (Agaricomycetes, Basidiomycota)

Género tipo: Phallus

Gasteromicetos saprobiontes

* Phlebogaster, género ectomicorrizógeno

Dispersión de esporas por insectos

(orden Diptera)
Hongos diversificados en biomas
tropicales y templados húmedos

Coloquialmente denominados:
Hongos faláceos o faloides
Cuernos apestosos (stinkhorns)
Hongos Jaula, Alien fungi
Aseroë rubra
Fotografía tomada de Melanda et al. (2021) Melanda et al. (2021); Miller & Miller (1988)
 Características macromorfológicas
Basidiomas inmaduros: globosos,
hipogeos o epigeos, con un peridio de
2 a 3 capas, con rizomorfos basales
gruesos y blancos
Mutinus ravenelii
Dibujos tomados de Miller & Miller (1988)
Basidiomas maduros: epigeos o parcialmente
hipogeos, expandidos o gasteroides (falsas trufas),
con receptáculo estipitado, pseudoestipitado o
sésil, pseudoparenquimatoso, con la gleba
olivácea o marrón, mucilaginosa cuando es
inmadura y viscosa o pulverulenta al madurar
Características micromorfológicas

Basidiosporas
ornamentadas:

1. Gastrosporium
2. Kjeldsenia
3. Phlebogaster

E) esporas de Gastrosporium
simplex en vista ecuatorial
lateral (el), distal polar (dp) y
proximal polar (pp)
Staheliomyces. a, d, g) células
pseudoparenquimatosas de la
porción apical estéril; b, e, h) hifas
de la volva; c, f, i) basidiosporas.
Barras de escala: (a, b, d, e, g)=20
μm, (c, f, h, i)=5 μm

Cabral et al. (2022); Domínguez de Toledo & Castellano (1997); Melanda et al. (2021)
Antecedentes
• Fischer (1898) postula a Phallales, para acomodar
a Phallaceae y Clathraceae

• Cunningham (1931), fam. nov. Claustulaceae

• Zeller (1939) propuso:

1. Gelopellaceae fam. nov.
orden
2. Hysterangiaceae fam. nov. Hysterangiales
3. Protophallaceae fam. nov.
• Hosaka et al. (2006), **Trappeaceae fam. nov.,
gen. nov. Phallobata y Trappea
• Kirk et al. (2008), formalizan a Trappeaceae, dentro
de Hysterangiales
• Sulzbacher et al. (2016), Restingomyces gen. nov. y Fischer, E. (1898). Phallineae. En A. Engler & E.
Prantl (Eds.), Die natürlichen Pflanzenfamilien,
regresan a Trappeaceae dentro de Phallales Teil I. Abteilung 1. Leipzig (pp. 276)
Actualidad
Melanda et al. (2021)
Clathraceae
• Phallales grupo monofilético
• Siete familias, 22 géneros, 118
hipótesis de especies

Lysuraceae • Taxa sin datos moleculares:

1. Aporophallus, Floccomutinus (Phallaceae)
2. Kalchbrennera, Neolysurus (Lysuraceae)
3. Ligiella, Linderia, Linderiella (Clathraceae)
Phallaceae

Hosaka et al. (2006)

Gastrosporiaceae Phallomycetidae subclass. nov.

1. Phallales
Protophallaceae
2. Gomphales
Claustulaceae
3. Hysterangiales
Trappeaceae 4. Geastrales
 Phallales en México: Investigaciones con ejemplares
faláceos mexicanos bajo un
enfoque filogenético:
Algunos trabajos taxonómicos que citan hongos
faláceos en México 1- Cabral et al. (2022)
2- De la Fuente et al. (2021)
Exclusivos No exclusivos
3- Melanda et al. (2021)
Nava & Moreno-
López et al. Calonge et al.
Valenzuela Fuentes et al.
(1980) (2004)
(1997) (2004)
Guzmán-
López et al. Cifuentes Rodríguez et Dávalos &
(1981) (2008) al. (2010) Sánchez-
Jácome (2011)
Bautista- Torres
De la Fuente et
Hernández Preciado et al.
al. (2020)
et al. (2018) (2020)
Guzmán-
De la Fuente et
Guzmán & Dávalos &
al (2023)
Herrera (1973) Guzmán
(1979)
Aseroë rubra
Fotografía tomada de Bautista-Hernández et al. (2018)
 Claustulaceae Gelopellis
A B

Hernández Caffot et al. (2018); Melanda et al. (2021); Trierveiler-Pereira et al. (2019)
Fotografías tomadas de Bautista-Hernández et al. (2018); De la Fuente et al.(2021);
Aseroë
Blumenavia

Clathraceae Clathrus
Laternea
Ligella C D
Pseudocolus

Lysuraceae Lysurus
Phallales
Mutinus
_ 17 entidades
federativas Phallus
Phallaceae E F
_ 32 especies Staheliomyces

Protophallaceae Protubera

Trappeaceae Restingomyces A) Gelopellis, B) Laternea, C) Lysurus, D) Phallus,

E) Protubera, F) Restingomyces
 Propiedades Propiedades medicinales

*En México y el mundo

Comestibilidad
alternativas
En la Edad Media, los hongos
Phallus indusiatus y P. dongsun son faloides se utilizaban para tratar:
cultivados para su consumo (China) • Epilepsia
• Rabia
• Problemas renales
Clathrus archeri, Phallus multicolor, • Reumatismos
P. impudicus • Hemorragias
Comestibles con condiciones,
etapa inmadura Especies Aplicaciones*
Clathrus columnatus, C. crispus, Lysurus Clathrus crispus Conjuntivitis
sphacrocephalum, Mutinus bombasinus, C. ruber
Phallus indusiatus, P. ravenelii, P. hadriani
No comestibles
Espasmos
Phallus impudicus Reumas
Mutinus bambusinus, M. caninus, Trastornos nerviosos
Lysurus arachnoideus, Phallus tenuis
Venenosos Úlceras
Lysurus mokusin
gangrenosas

(Boa, 1988; Calonge, 2011; Guzmán 1977; Læssøe & Spooner, 1994; Li et al., 2020)
 Conclusiones

1. La gasteromicetización es un fenómeno complejo ocasionado por

diferentes fuerzas selectivas que permite a los hongos colonizar
diferentes nichos.

2. Los linajes neoténicos o secotioides tienen una especiación limitada

debido a que provienen de linajes con nichos bien establecidos, y
solamente surgen cuando el nicho es altamente competitivo. Por otro
lado, los linajes progenéticos tienen una mayor especiación que se ve
reflejada en un alto nivel de diferenciación morfológica y ocupan nichos
desocupados por los linajes no secuestrados.

3. Los hongos hipogeos representan un campo abierto para la

comprensión de la evolución del basidioma de los hongos.
Bibliografía
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Calonge, F. D., Guzmán, G., & Ramírez-Guillén, F. (2004). Observaciones sobre los Gasteromycetes de México depositados en los herbarios XAL y
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Calonge, F. D. (2011). Hongos medicinales. Ediciones Mundi-Prensa.
De la Fuente, J. I., García-Jiménez, J., López, C. Y., Oros-Ortega, I., Vela-Hernández, R. Y., Guevara-Guerrero, G., Garza Ocañas, F., Chay Casanova,
J. A., Ibarra Garibay, L. E., & Bandala, V. M. (2020). An annotated checklist of the macrofungi (Ascomycota, Basidiomycota, and Glomeromycota)
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De la Fuente, J. I., Jiménez, J. G., Guerrero, G. G., Ibarra-Garibay, L. E., Garza-Ocañas, F., Uitzil-Collí, M. O., Pinzón, J. P., & Peña-Ramírez, R.
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Management of Natural Resources: Diversity, Ecology, Taxonomy and Sociology (pp. 31–48). Springer International Publishing.
https://doi.org/10.1007/978-3-031-33394-1_3
De la Fuente, J. I., Pinzón, J. P., Guzmán-Dávalos, L., Uitzil-Colli, M. O., Gohar, D., Lebel, T., Bahram, M., & García-Jiménez, J. (2021). Revision of the
genus Restingomyces, including two new species from Mexico. Mycologia, 113(6), 1316–1326. https://doi.org/10.1080/00275514.2021.1958544
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Hernández Caffot, M. L., Hosaka, K., Domínguez, L. S., & Urcelay, C. (2018). Molecular and morphological data validate the new combination of Lysurus
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Hosaka, K., Bates, S. T., Beever, R. E., Castellano, M. A., Colgan, W., Domínguez, L. S., Nouhra, E. R., Geml, J., Giachini, A. J., Kenney, S. R., Simpson,
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Kuhar, F., Nouhra, E., Pfister, D. H., & Smith, M. E. (2023). Paedomorphosis and Evolution of Sequestrate Basidiomycetes. En S. Pöggeler & T. James
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Li, H., Tian, Y., Menolli Jr, N., Ye, L., Karunarathna, S. C., Perez-Moreno, J., Rahman, M. M., Rashid, M. H., Phengsintham, P., Rizal, L., Kasuya, T., Lim, Y.
W., Dutta, A. K., Khalid, A. N., Huyen, L. T., Balolong, M. P., Baruah, G., Madawala, S., Thongklang, N., … Mortimer, P. E. (2021). Reviewing the world’s
edible mushroom species: A new evidence-based classification system. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety, 20(2), 1982–2014.
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López, A., Martínez, D., & García, J. (1980). Phallales conocidos del Estado de Veracruz. Boletín de la Sociedad Mexicana de Micología, 14, 39–49.
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López, A., Martínez, D., & García, J. (1981). Adiciones al conocimiento de los Phallales del Estado de Veracruz. Boletín de la Sociedad Mexicana de
Micología, 16, 109–116. https://doi.org/10.33885/sf.1981.2.542
Melanda, G. C. S., Silva-Filho, A. G. S., Lenz, A. R., Menolli, N. Jr., Lima, A. A., Ferreira, R. J., Assis, N. M., Cabral, T. S., Martín, M. P., & Baseia, I. G. (2021).
An overview of 24 years of molecular phylogenetic studies in Phallales (Basidiomycota) with notes on systematics, geographic distribution, lifestyle, and
edibility. Frontiers in Microbiology, 12, 689374. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.689374
Miller, O. K., & Miller, H. (1988). Gasteromycetes: Morphological and developmental features, with keys to the orders, families, and genera. Mad River Press.
Moreno-Fuentes, Á., Aguirre-Acosta, E., & Pérez-Ramírez, L. (2004). Conocimiento tradicional y científico de los hongos en el Estado de Chihuahua, México.
Etnobiología, 4, 89–105.
Nava, R., & Valenzuela, R. (1997). Los macromicetos de la sierra de Nanchititla, I. Polibotánica, 5, 21–36.
Peintner, U., Bougher, N. L., Castellano, M. A., Moncalvo, J. M., Moser, M. M., Trappe, J. M., & Vilgalys, R. (2001). Multiple origins of sequestrate fungi related
to Cortinarius (Cortinariaceae). American Journal of Botany, 88(12), 2168–2179.
Rodríguez, O., Herrera-Fonseca, M. J., Sánchez-Jácome, M. R., Álvarez, I., Valenzuela, R., García, J., & Guzmán-Dávalos, L. (2010). Catálogo de la
micobiota del bosque La Primavera, Jalisco. Revista Mexicana de Micología, 32, 29–40.
Torres Preciado, C. O., Rodríguez Alcántar, O., Herrera-Fonseca, M. J., & Figueroa-García, D. (2020). Catálogo de la micobiota del Complejo Volcánico de
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Trierveiler-Pereira L., Meijer A. A. R., & Silveira R. M. B. (2019). Phallales (Agaricomycetes, Fungi) from Southern Brazil. Studies in Fungi, 4(1), 162–184.
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Wilson, A. W., Binder, M., & Hibbett, D. S. (2011). Effects of Gasteroid Fruiting Body Morphology on Diversification Rates in Three Independent Clades of
Fungi Estimated Using Binary State Speciation and Extinction Analysis. Evolution, 65(5), 1305–1322. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2010.01214.x
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011-0121-1
El CUCBA después de saber que es la Gasteromicetización
Apéndice 1
Mucoromycota
• Diversisporales
• Endogonales
• Glomerales

Ascomycota
• Pezizales

Basidiomycota
• Agaricales
• Boletales
• Geastrales
• Gomphales
• Phallales
• Russulales

Li, Y., Steenwyk, J. L., Chang, Y., Wang, Y., James, T. Y., Stajich, J. E.,
Spatafora, J. W., Groenewald, M., Dunn, C. W., Hittinger, C. T., Shen, X.-X., &
Rokas, A. (2021). A genome-scale phylogeny of the kingdom Fungi. Current
Biology: CB, 31(8), 1653-1665.e5. https://doi.org/10.1016/j.cub.2021.01.074