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Investigacion Original
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Abstracto
El anacardo es una pseudofruta tropical que se consume en forma de zumo debido a sus excelentes propiedades nutricionales y sensoriales. A pesar de ser
Bien conocida por sus importantes propiedades antioxidantes, la manzana de anacardo no ha sido investigada a fondo por sus efectos terapéuticos.
potencial. De este modo, este estudio evaluó la capacidad antioxidante, antiinflamatoria y las actividades de curación de heridas del anacardo.
jugo. Se analizaron los jugos de anacardos maduros e inmaduros para determinar sus propiedades antioxidantes, antiinflamatorias y cicatrizantes. Estos se
evaluaron en modelos murinos de edema de oreja y escisión de heridas inducidos por xileno. Los ratones suizos fueron tratados con
jugo de anacardo por alimentación forzada. Se midió el espesor del edema y se analizaron las lesiones cutáneas mediante planimetría e histología. Ambos
El contenido de antioxidantes y la actividad antioxidante total fueron mayores en el jugo de anacardo maduro (RCAJ) que en el jugo de anacardo inmaduro.
(UNCAJ). La UNCAJ presentó la principal actividad antiinflamatoria por una inhibición significativa del edema del oído (66,5%) cuando
en comparación con RCAJ (10%). Además, UNCAJ también mostró el mejor resultado para la contracción de la herida (86,31%) en comparación con RCAJ.
(67,54%). A pesar de una mayor capacidad antioxidante, RCAJ no promovió mejores respuestas antiinflamatorias y curativas, lo que
puede explicarse por el hecho de que el tratamiento aumentó el nivel de antioxidantes, lo que provocó un "desequilibrio" redox que reduce la
Modulación de la respuesta inflamatoria ejercida por especies reactivas de oxígeno (ROS). Los resultados sugieren que la UNCAJ presenta una mayor
actividad terapéutica debido al efecto sinérgico de sus componentes fitoquímicos, que mejoran los mecanismos inmunológicos así como
así como un equilibrio óptimo entre ROS y antioxidantes que conduce a un mejor proceso de cicatrización de heridas.
Análisis de antioxidantes La
Actividad de curación de
actividad antioxidante total se determinó utilizando el método de la sal
diamonio de 2,20 azinobis (ácido 3etilbenzotiazolina6sulfónico) como heridas Los ratones se dividieron aleatoriamente en cuatro grupos de 10
La
dieciséis
lo describen Re et al. animales cada grupo. Dos grupos fueron pretratados diariamente mediante
actividad antioxidante total se expresó como capacidad antioxidante alimentación forzada con 0,2 mL de RCAJ y UNCAJ durante 14 días. Un
equivalente de Trolox, mM Trolox/g de jugo. grupo control recibió 0,2 mL de agua por sonda, mientras que se utilizó
La vitamina C total se determinó mediante titulación con 2,6dicloroindofenol según el procedimiento descrito por como control positivo un grupo de referencia (grupo REF), el cual recibió un
Strohecker y Henning17. Los resultados se expresaron como mg/100 g de jugo. Los fenoles totales se midieron suplemento nutricional (Decubital, Nuteral).
Ambos se encontraban en las mismas condiciones que los referidos años atrás.
utilizando un método de FolinCiocalteu modificado como lo describen Obanda 18 et al.
lier.22 Después de este período de tiempo (14 días), se realizó una única
herida extirpando la piel con un molde quirúrgico de 1 cm2 en la región
La absorbancia se midió a 700 nm y los resultados se expresan dorsal de cada ratón (día 0). Los ratones fueron anestesiados mediante
como mg equivalente de ácido gálico (GAE)/100 g de jugo. inyecciones subcutáneas con clorhidrato de ketamina al 10% (115 mg/kg)
y clorhidrato de xilazina al 2% (10 mg/kg) antes de su procedimiento
Las antocianinas totales y los flavonoides amarillos se determinaron quirúrgico.23 Su superficie dorsal fue afeitada con una cuchilla estéril24 y
según lo descrito por Francis.19 La absorbancia se midió a 535 y 374 nm desinfectada con povidona yodada. Todos los grupos realizaron sus
para el contenido de antocianinas totales y de flavonoides amarillos usando respectivos tratamientos (RCAJ, UNCAJ, agua y suplemento nutricional)
coeficientes de absorción de 98,2 y 76,6, respectivamente. Los resultados durante 21 días consecutivos a partir del día 0. Las heridas se dejaron
se expresaron en mg/100 g de jugo. desnudas al aire libre y se observaron diariamente hasta el final del
experimento.
animales
Planimetría La
Se alojaron individualmente ratones suizos machos que pesaban entre 25
y 30 g en jaulas de polietileno limpias en condiciones experimentales planimetría se realizó los días 0, 3, 7 y 14 en animales anestesiados (n = 6)
estándar de humedad (40 a 45 %), temperatura (23 a 25 °C), ciclo de luz/ según De Oliveira et al.25 El protocolo de anestesia utilizado para realizar
oscuridad (12 h) y se alimentaron con dieta normal. Dieta de pellets y agua las heridas es el mismo descrito anteriormente. Las contracciones, que
ad libitum. Todos los experimentos con animales se llevaron a cabo de contribuyen al cierre de la herida, se estudiaron trazando la herida en carne
acuerdo con las directrices para el uso ético de animales de experimentación viva.
publicadas por el Consejo Nacional Brasileño para el Control de Animales. El área de la herida en cada día de evaluación se obtuvo trazando el
perímetro de la herida en un trozo de papel estéril.
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la herida se calcularon y utilizaron para el análisis estadístico. niveles de fenólicos totales (38,3 mg GAE/100 g de jugo),
antocianinas (2,05 mg/100 g de zumo), flavonoides amarillos
(3,92 mg/100 g de zumo), vitamina C total (86,22 mg/100 g de
Evaluación histológica zumo), excepto carotenoides (0,39 mg/100 g de zumo) y
para taninos, 0,42, 0,34, 0,37 mg/100 g de jugo a dímeros,
Muestras de piel de heridas de cada ratón (n = 4) oligómeros y polímeros, respectivamente.
se recolectaron los días 3, 7, 14 y 21 según De
Oliveira et al.25 Las muestras se fijaron en solución neutra al 10%.
formalina tamponada, procesada e incluida en parafina. Efecto antiinflamatorio del jugo de anacardo.
Se cortaron secciones de cinco micrómetros y se tiñeron con hematoxilina en edema de oreja
eosina. En cada sección de la piel, un área justo debajo de la Los resultados de la actividad antiinflamatoria del anacardo.
La epidermis o la formación de costras se seleccionaron al azar. En El jugo de manzana en el edema de oído inducido por xileno se presenta en
cada vez, se evaluó cualitativamente la reepitelización de los tejidos Tabla 3. Potencial antiinflamatorio encontrado por grupos
bajo el microscopio óptico con un aumento de 100 a 400 . tratados con RCAJ y UNCAJ se comparó con el
Reepitelización y ulceración de controles negativos (animales tratados con agua) y positivos
los tejidos se calificaron como presentes (þ) o ausentes (–). A (animales tratados con DEXA). El grupo tratado con
evaluación histológica centrada en el edema, células mononucleares
(MNC) y polimorfonucleares (PMN),
proliferación de fibroblastos (FP) y neovascularización en Cuadro 2 Composición fitoquímica (mg/100 g de jugo) del anacardo maduro
la dermis se calificó como ausente (–), leve (þ), moderada jugo de manzana (RCAJ) y jugo de manzana de anacardo verde (UNCAJ)
Figura 1 Efecto del jugo de anacardo en la cicatrización de heridas. Análisis macroscópico del progreso de la cicatrización de la herida (a) y desarrollo del área de la herida sin cicatrizar (mm2 ) a lo
largo del tiempo (b). Grupos: Agua, Referencia (REF), Jugo de Manzana con Anacardo Madura (RCAJ) y Jugo de Manzana con Anacardo Verde (UNCAJ) en 0, 3, 7, 14 y 21 días. * p < 0,05 en
comparación con el grupo de agua
UNCAJ presentó mayor tasa de inhibición del edema (66,5%) en siguió una evolución normal mostrando el área de la herida no
comparación con el grupo tratado con RCAJ (10%) con p < 0,05. Los cicatrizada disminuida a lo largo de 21 días (Figura 1(b)). En el día
tratamientos UNCAJ y DEXA atenuaron el edema del oído en un 0, todos los grupos presentaron valor promedio de las áreas de la
grado similar, es decir, 66,5 y 75%, respectivamente. herida (100 mm2 ). Ya al tercer día todos los grupos presentaron
formación de tejido de granulación, que era fácilmente perceptible en
los bordes de la herida. El área de la herida sin cicatrizar no mostró
Efecto del jugo de anacardo en la cicatrización de heridas
ninguna diferencia significativa entre los grupos de agua, REF y
La Figura 1 muestra un análisis macroscópico del progreso de la UNCAJ. Sin embargo, el grupo RCAJ mostró un área de herida
herida en la superficie dorsal de ratones realizado 21 días después mayor en comparación con los otros grupos (p <0,05). El perfil del
de la escisión de la herida (a) y el área de la herida sin cicatrizar área de la herida sin cicatrizar, en el séptimo día, fue similar al del
(mm2 ) a 0, 3, 7, 14, y 21 días (b) como en la Figura 1(a). En el tercer día, excepto que RCAJ fue comparable al grupo de agua. El
modelo de cicatrización de heridas (Figura 1 (a)), todos los grupos día 14, la UNCAJ fue similar al grupo REF y reveló áreas de heridas
analizados mostraron márgenes de herida limpios y sin exudado. sin cicatrizar más pequeñas en comparación con los grupos de agua
En particular, los grupos UNCAJ y REF mostraron una escisión de y RCAJ (p <0,05). Este resultado podría expresarse como una
heridas aparentemente menos hinchadas e hiperémicas, así como contracción de la herida correspondiente al 85 y 86% para los
un tejido de granulación más delgado en comparación con los grupos grupos REF y UNCAJ, respectivamente. Al final del experimento (día
agua y RCAJ (Figura 1 (a)). El proceso de curación de todos los grupos. 21), el
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Día 3
Agua þþþ þþ þþþ þ – – þ
ÁRBITRO þ þþ þþ þþ – – þ
Día 7
Agua þþ þ þþ þþþ þ – –
ÁRBITRO
– – þþþ þþþ þþþ þ –
RCAJ þþ þ þþ þþ þþ – þ
Día 14
Agua þ – þþ þþþ þþ þ –
ÁRBITRO
– – þ þþþ þþþ þ –
RCAJ þþ þ þþ þþþ þþ þ –
Día 21
Agua – – þ þþþ þþ þ –
ÁRBITRO
– – þ þþþ þþþ þ –
Las secciones teñidas con hematoxilina y eosina se calificaron como leves (þ), moderadas (þþ) y graves (þþþ) para el remodelado epidérmico y/o dérmico. Reepitelización y
Las ulceraciones se calificaron como presentes (þ) y ausentes (–).
Ed: edema; FP: proliferación de fibroblastos; CMN: células mononucleares; NV: neovascularización; PMN: células polimorfonucleares; RCAJ: jugo de manzana madura con anacardo;
RE: reepitelización; REF: referencia; U: ulceración; UNCAJ: jugo de manzana de anacardo verde.
las áreas de heridas sin cicatrizar fueron insignificantes para todos los grupos promover la cicatrización de heridas. Sus perfiles antioxidantes son
revelando el 100% de la contracción de la herida. caracterizada.
El efecto protector del anacardo frente a los radicales libres se ha
atribuido a la presencia de fitoquímicos
Evaluación histológica del proceso de cicatrización de heridas.
con propiedades antioxidantes.27 Fenólicos totales y vitaminas.
Evaluación histológica del proceso de cicatrización de heridas en 0, 3, 7, C son compuestos bioactivos que contribuyen directamente a la
14 y 21 días para todos los grupos evaluados se muestra en la Tabla 4. actividad antioxidante total de dicha fruta28 y por lo tanto, la
Al tercer día el grupo REF presentó solo un ligero edema. diferencias significativas en la composición antioxidante
Formación y presencia moderada de PMN y MNC. observado entre la UNCAJ y la RCAJ puede estar relacionado con
células en el infiltrado así como un FP moderado. En comparación con el metabolismo de maduración.29 Datos similares fueron observados por De
REF, sólo el grupo de la UNCAJ presentó una situación similar. Figueiredo et al.30 durante el desarrollo y maduración
patrón al considerar la formación de edema y la FP. Sobre el de anacardo.
séptimo día, las diferencias en la formación de edema y la reepitelización La evaluación fitoquímica de RCAJ mostró mayor
fueron aún más pronunciadas entre niveles (1,5 veces) de todos los componentes en comparación con
Grupos RCAJ y UNCAJ. Sin embargo, el día 14, todos UNCAJ (Tabla 2), como la actividad antioxidante total que
grupos presentaron reepitelización y 21 días después de la era dos veces mayor. Esos resultados indican que RCAJ
escisión de la herida, no se encontraron diferencias aparentes para la tiene una mayor actividad eliminadora de radicales libres respaldada por
parámetros evaluados (Tabla 4). El día 14, el análisis histológico de los su mayor capacidad antioxidante total debido a los antioxidantes
tejidos de la herida de todos los grupos analizados. nivel.
(Figura 2) muestra (flechas) la epidermis reepitelizada con Varios compuestos presentes en las plantas han demostrado
queratina, formación de nuevos vasos capilares y reorganización de las un potencial antiinflamatorio como, por ejemplo, los fenólicos como
fibras de colágeno. taninos y flavonoides.31,32 Los flavonoides también tienen la capacidad
actuar sobre el sistema inmunológico y representar un prometedor
alternativa terapéutica al tratamiento de procesos inflamatorios.33 La
Discusión deficiencia nutricional también está relacionada con la inmunidad.
Este estudio es la primera demostración del potencial de agotamiento del sistema, lo que puede provocar retrasos en la curación de la herida.
RCAJ y UNCAJ como tratamientos antiinflamatorios para Cicatrización debido a una disminución en la calidad de la reparación del tejido.
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Figura 2 Vista microscópica de secciones de tejidos de la herida teñidas con hematoxilina y eosina el día 14. (I) Agua, (II) Referencia (REF), (III) Jugo de manzana y anacardo maduro
(RCAJ), y (IV) Jugo de Manzana de Anacardo Verde (UNCAJ). (a) epidermis reepitelizada con queratina, (b) nuevos vasos capilares, (c) células mononucleares, (d) proliferación de
fibroblastos, (e) fibras de reorganización de colágenos. Aumento original: 100 (barra de escala: 200 mm)
y la síntesis de nuevos tejidos.34 La curación de heridas es un proceso El suministro de antioxidantes podría, en última instancia, retrasar el proceso
complejo que involucra procesos vasculares, celulares y bioquímicos. de curación.3941 De hecho, se ha informado que el consumo de grandes
eventos que obviamente dependen de los sustratos nutricionales cantidades de suplementos antioxidantes puede ser perjudicial para la salud.
disponibles35; por ejemplo, la vitamina C antioxidante es ya que algunas vitaminas y fitoquímicos fenólicos con estructuras particulares
directamente relacionado con la síntesis de colágeno.36 bajo ciertas condiciones exhiben actividad prooxidante, revelando una
A pesar de la menor capacidad antioxidante de la UNCAJ, presentó toxicidad potencial.42–44
actividad antiinflamatoria en inducida por xileno. El proceso de cicatrización de heridas que incluye las fases de inflamación,
edema de oreja en ratones similar al grupo DEXA (Tabla 3), un formación de tejido y remodelación de tejido es el
Medicamento antiinflamatorio utilizado como referencia. Este resultado es resultado de una investigación celular y bioquímica bien orquestada.
inesperado ya que el potencial antiinflamatorio suele ser respuestas.36 En el presente estudio, los resultados macroscópicos
relacionado con los niveles de flavonoides; por lo tanto no fue el caso de demostró que los animales tratados con UNCAJ presentaron una
RCAJ, que presentó mayores antioxidantes y insignificante mejor proceso de cicatrización de heridas (Figura 1). Esos resultados
actividad antiinflamatoria. La inflamación es una buena respuesta protectora posteriormente fueron validados mediante el análisis histológico (Tabla 4),
y está asociada con la primera línea de defensa. sugiriendo que algún otro compuesto no analizado,
Se ha propuesto que la liberación de ROS en el sitio de presente sólo en la UNCAJ, modularía las respuestas de
La lesión podría desempeñar un papel en la modulación de la inflamación. Células implicadas en las fases iniciales del proceso inflamatorio.
respuesta.37 acelerando la reparación y por tanto, las etapas de curación
En los últimos años, el papel de los antioxidantes como protectores (Figura 1). A pesar de la presencia de dicho compuesto hipotético en la
sustancias siempre se correlaciona con condiciones óptimas de salud; sin UNCAJ, la menor capacidad antioxidante de la UNCAJ
embargo, el poder curativo de los antioxidantes es por sí solo podría promover un equilibrio óptimo entre ROS y
a veces sobreestimado. Es bien sabido que un equilibrio satisfactorio entre Antioxidantes que inducen un mejor proceso de cicatrización de heridas.
la capacidad antioxidante endógena y exógena es esencial para obtener (Figura 1).
respuestas óptimas.38 En este sentido, Las ROS pueden actuar como mensajeros celulares para estimular claves.
contexto, y como se describió anteriormente, el mayor nivel de antioxidantes procesos asociados con la cicatrización de heridas, incluida la célula
La capacidad presentada por RCAJ no promovió una mejor respuesta motilidad, FP y angiogénesis.45 Un enfoque general sobre la evaluación
antiinflamatoria. Sugiere que el tratamiento previo con histológica del proceso de cicatrización de heridas en
RCAJ por 30 días consecutivos aumentó los antioxidantes El presente estudio mostró un FP idéntico en la UNCAJ y
nivel que conduce a un "desequilibrio" redox que reduce la Grupos REF (Tabla 4). Esto sugiere que la presencia de
Modulación de la respuesta inflamatoria ejercida por ROS. Las células PMN y MNC en la fase inflamatoria temprana en animales
Considerando que un aporte abundante de antioxidantes tratados con UNCAJ condujeron a una mejor activación de los fibroblastos,
podría abolir la señalización de ROS en la inflamación acelerando así el proceso de curación de la herida.
sitio, la actividad de eliminación de ROS de los desequilibrados Además, PMN y MNC también pueden ejercer un importante
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suplementación nutricional con UNCAJ condujo a un mejor equilibrio metabólico. Eur J Nutr 2007;46:155–64 8.
Vanderlinde FA, Landim HF, Costa EA, Galdino PM, Maciel MAM,
antioxidante favoreciendo el proceso de curación sin interferir en el proceso
Anjos GC, Malvar DC, Cortés WS, Rocha FF. Evaluación de los efectos
de curación. proceso de señalización ejercido por ROS.48 Incluso si todos
antinociceptivos y antiinflamatorios del extracto de acetona de Anacardium
los grupos evaluados fueron reepitelizados dentro de los 14 días posteriores occidentale L. Brasileño. J Pharm Sci 2009;45:437–42 9. Dharamveer D,
a la cirugía, debe subrayarse que UNCAJ fue más sensible a la tinción con Mishra B, Siddiqui HH. Farmacognostico y
eosina, lo que indica una mejor reorganización de las fibras de colágeno, Estudios fitoquímicos sobre Anacardium occidentale Linn. hojas. Res J Pharm
similar a REF. (Figura 2). Además, hay que destacar que ya después de Technol 2013;6:75–79
10. MeloCavalcante AA, Picada JN, Rubensam G, Henriques JAP.
siete días, sólo los grupos UNCAJ y REF presentaron reepitelización, y no
Actividad antimutagénica del jugo fresco de anacardo (Anacardium
se constató ningún edema. Los estudios demostraron que la administración
occidentale Sapindales, Anacardiaceae) y jugo procesado (cajuı´na) contra
de antioxidantes como las vitaminas C y E y antocianinas a ratones con metanosulfonato de metilo, Nóxido de 4nitroquinolina y benzo[a]pireno.
heridas en la piel conducía a una mejor cicatrización, a un aumento de la
Genet Mol Biol 2008;31:759–66
angiogénesis y a la inducción de fibroblastos y queratinocitos48,49 . 11. MeloCavalcante AA, Dantas SMM de M, Leite A de S, Matos LA, e Sousa JM,
También hay que destacar el papel de otros compuestos fenólicos, como Picada JN, da Silva J. Efectos antigenotóxicos y anticlastogénicos in vivo de los
los taninos, que puede tener actividad cicatrizante a través de una regulación jugos de manzana frescos y procesados de anacardo (Anacardium occidentale) .
J Med Food 2011;14:792–98
compleja que involucra angiogénesis y FP.12,50,
12. Rodríguez JAM, López JRM, Gutiérrez GC, Coronel MAG, Mora ES, Rodríguez
LAM, Rodríguez FM. Evaluación de la capacidad de granulación en heridas
quirúrgicas con taninos condensados en matrices Tio2. MRS Proc 2012;1479:63–68
13. Boller S, Soldi C,
Conclusiones Marques MCA, Santos EP, Cabrini DA, Pizzolatti MG, Zampronio AR, Otuki MF. Efecto
antiinflamatorio del extracto crudo y compuestos aislados de Baccharis illinita DC
En resumen, la UNCAJ mostró mejores actividades antiinflamatorias y de en la inflamación aguda de la piel. J Etnofarmacol 2010;130:262–6
cicatrización de heridas probablemente a través de un efecto sinérgico de
14. Vieira LM, Sousa MSB, ManciniFilho J, Lima A. Fenólicos totais e
sus componentes fitoquímicos al mejorar los mecanismos de defensa
capacidade antioxidante in vitro de polpas de frutos tropicales. Rev Bras Frutic
inmunológicos y equilibrar la eliminación/señalización de ROS.
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trabajo de laboratorio, generación, recolección, ensamblaje, interpretación 16. Re R, Pellegrini N, Proteggente A, Pannala A, Yang M, RiceEvans C.
de datos y redactaron el manuscrito. FYMS, FGMP y CFHM participaron Actividad antioxidante aplicando un ensayo mejorado de decoloración de cationes
radicales ABTS. Biol Med de radicales libres 1999;26:1231–7
en el análisis de los datos y el manuscrito. DCSNP, MRAM, EFM y DFM
17. Strohecker RL, Henning HM. Análisis de vitaminas: métodos comprobados.
participaron en la concepción y diseño del estudio, el análisis de datos y el Madrid: Paz Montalvo, 1967:428 18.
manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final. Obanda M, Owuor PO, Taylor SJ. La composición de flavanol y el contenido de cafeína
de la hoja verde como indicadores potenciales de calidad del té negro de Kenia.
J Sci Food Agric 1997;74:209–15
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AGRADECIMIENTOS colorantes alimentarios. Nueva York: Academic Press, 1982, págs. 181–
207 20. Akindele AJ, Adeyemi OO. Actividad antiinflamatoria del extracto acuoso de hoja
de Byrsocarpus coccineus. Fitoterapia 2007;78:25–28 21. Boller S, Soldi
Agradecemos a las agencias brasileñas CAPES, CNPq y
C, Marques MCA, Santos EP, Cabrini DA, Pizzolatti MG, Zampronio AR, Otuki MF. Efecto
FUNCAP por el apoyo financiero. Los autores también
antiinflamatorio del extracto crudo y compuestos aislados de Baccharis illinita DC
agradecen al Prof. Francisco Gutenberg Albuquerque Filho en la inflamación aguda de la piel. J Etnofarmacol 2010;130:262–6
por la revisión final en inglés.
22. Collard E, Roy S. Función mejorada de los macrófagos del sitio de la herida
REFERENCIAS diabética y cierre acelerado de la herida en respuesta a la suplementación oral
de una preparación de papaya fermentada. Señal redox de antioxidantes
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