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Breeding Science 73: 95–107 (2023)

doi: 10.1270/jsbbs.22082

Revisión invitada

Evolución del sexo en los cultivos: desguace recurrente y reconstrucción

Kanae Masuda1)y Takashi Akagi*1,2)

1)Escuela de Graduados en Ciencias de la Vida y el Medio Ambiente, Universidad de Okayama, Okayama 700-8530, Japón
2)JST, PRESTO, Kawaguchi, Saitama 332-0012, Japón

La sexualidad es la principal estrategia para mantener la diversidad genética dentro de una especie. En las plantas con flores (angiospermas), la
sexualidad se deriva del hermafroditismo ancestral y se pueden expresar múltiples sexualidades en un individuo. Los mecanismos que confieren
la determinación del sexo cromosómico en las plantas (o dioecia) han sido estudiados durante más de un siglo tanto por biólogos como por
científicos agrícolas, dada la importancia de este campo para el cultivo y la mejora de cultivos. A pesar de una extensa investigación, los genes
determinantes del sexo en las plantas no habían sido identificados hasta hace poco. En esta revisión, analizamos la evolución del sexo de las
plantas y los sistemas determinantes, con un enfoque en las especies de cultivos. Introducimos estudios clásicos con enfoques teóricos,
genéticos y citogénicos, así como investigaciones más recientes utilizando técnicas moleculares y genómicas avanzadas. Las plantas han
experimentado transiciones muy frecuentes hacia y desde la dioecia. Aunque sólo se han identificado unos pocos determinantes sexuales en las
plantas, un punto de vista integrador sobre sus tendencias evolutivas sugiere que los eventos recurrentes de neofuncionalización son
potencialmente comunes, en un ciclo de “desecho y (re)construcción”. También discutimos la posible asociación entre la domesticación de
cultivos y las transiciones en los sistemas sexuales. Nos centramos en la contribución de los eventos de duplicación, que son particularmente
frecuentes en taxones de plantas, como desencadenante de la creación de nuevos sistemas sexuales.

Palabras clave:determinación sexual, hermafrodita, dioecia, callejón sin salida evolutivo, poliploidización, domesticación
ción.

Los nismos promueven la diversidad genética dentro de una especie, como

Historia, marcos teóricos y cuestiones sobre la
evolución sexual en las angiospermas.
Transiciones dentro y fuera de la dioecia
Los sistemas sexuales de las plantas son claramente más diversos y
complicados que los de los animales. En los animales, un individuo tiene
básicamente una sola sexualidad, mientras que las plantas con flores
individuales pueden exhibir múltiples sexualidades. Esta diversidad permite la
coexistencia potencial de flores masculinas, femeninas y hermafroditas (flores
perfectas con ambos sexos en una flor). Así, en las plantas, los sistemas
sexuales de una especie incluyen una amplia gama de categorías, como el
hermafroditismo (solo individuos hermafroditas en una especie) y muchas
clases de sexualidades separadas, representadas por dioicas (individuos
masculinos y femeninos), monoicas (individuos). masculinos y femeninos).
flores en un individuo), ginodioicos (individuos que llevan sólo flores
hermafroditas o sólo flores femeninas), androdioicos (individuos que llevan
sólo flores hermafroditas o sólo flores masculinas). El hermafroditismo
representa >75% de las angiospermas y se cree que es el estado ancestral de la
sexualidad (Ming et al.2011). Varios mecanismos de cruzamiento
una cuestión de naturaleza en la evolución de las plantas (Darwin 1877a). La
separación temporal de la maduración de los órganos masculinos o femeninos,
la autoincompatibilidad, la evitación estructural de las flores, la monoecia y, en
última instancia, la dioecia, han evolucionado a partir del hermafroditismo
funcional ancestral (Minget al. 2007). La dioecia representa solo
aproximadamente el 6% de las angiospermas, pero se distribuye en casi la
mitad (43%) de todas las familias de angiospermas (Charlesworth 2002, Renner
2014), lo que puede definirse como evolución convergente. La dioecia ha sido
vista a menudo como un punto final de la evolución del sistema sexual
(Heilbuth 2000). La ocurrencia relativamente limitada de dioecia en los
angioespermatozoides se considera una consecuencia de dos desventajas
principales: (i) la falta de seguridad reproductiva de los individuos, y (ii) sólo la
mitad de la población (plantas femeninas) produce descendencia (käfer).et al.
2014). Estas consideraciones llevaron a la hipótesis de que la transición a la
dioecia sería “un callejón sin salida evolutiva”, con mayores probabilidades de
extinción y menor diversificación (Heilbuth 2000). Sin embargo, algunos
estudios teóricos y literales han sugerido que las transiciones fuera de la
dioecia también pueden ser posibles (Barrett 2013, Goldberget al.2017, Kaferet
al.2017, Panelll y Jordan 2022). Tal proceso podría representarse como una
conversión de dioecia a ginodioecia, androdioecia, monoecia o
hermafroditismo, especialmente en el caso de la domesticación (p. ej., papaya
o uva, como se analiza en más adelante).

Comunicado por Masahiro Yano

Recibido el 5 de octubre de 2022. Aceptado el 20 de noviembre de 2022.

Publicado por primera vez en línea en J-STAGE el 9 de mayo de 2023.

* Autor para correspondencia (correo electrónico: takashia@okayama-u.ac.jp )

© 2023 Sociedad Japonesa de Mejoramiento. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Attribution (BY) (CC-BY 4.0: https://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
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a l.3
C tu72 anúmero
mi
detalle más adelante). Lloyd (1975) documentó por primera vez
reversiones de dioecia a monoecia en tres especies del género.
cotula, al que han seguido varios ejemplos en otros linajes. en el
generoMomórdica, el análisis filogenético de la historia evolutiva de
sus sistemas sexuales sugirió siete transiciones independientes de
dioecia a monoecia (Schaefer y Renner 2010). esMercurialis annua,
las poblaciones diploides son básicamente dioicas, mientras que la
androdioecia y la monoecia se derivan de poblaciones poliploides
(Russell y Pannell 2015). A pesar de estas transiciones recurrentes
dentro y fuera de la dioecia en las angiospermas, se sabe poco sobre
los mecanismos moleculares que las desencadenan, incluido el
establecimiento de genes que determinan el sexo.
Evolución de los cromosomas sexuales.
El establecimiento de la dioecia en las plantas ha atraído la atención de
los biólogos durante más de un siglo. En 1903, se identificó por primera
vez enBryonia dioica(familiacucurbitáceas) (Correns 1903). Los
cromosomas sexuales de las angiospermas fueron descubiertos
simultáneamente en 1923 en tres géneros diferentes:silene,Rumex, y
humulus(revisado por Westergaard (1958)). Campeón blanco (silene
latifolia) tiene cromosomas sexuales heteromórficos con un sistema
masculino heterogamético (sistema XY) (Blackburn 1923, Winge 1923).
Alazan (Rumex acetosa) y lúpulo ( humulus lupulus) tienen un sistema de
dosificación X:A, en el que una proporción X-autosoma de 1,0 o superior
da como resultado una mujer, y una proporción de 0,5 o menos da como
resultado un hombre (Kihara y Ono 1923, Winge 1923). Los cromosomas
sexuales han sido identificados, principalmente desde el punto de vista de
la citogénesis, en más de 50 especies hasta la fecha (Minget al.2011,
Muyleet al.2017, Renner 2014). Las observaciones convencionales
sugirieron que la degradación y el heteromorfismo de los cromosomas
sexuales podrían ser el resultado de una fuerte selección sexual para
establecer (o mantener) vínculos con mutaciones sexualmente
antagonistas (SA) (Barrett y Hough 2013). En otras palabras, el
establecimiento del dimorfismo sexual podría ser una fuerza impulsora
para la formación de cromosomas sexuales. Por ejemplo, sólo 10 millones
de años podrían haber facilitado la aparición de la muy larga región
masculina específica del cromosoma Y ensilene latifolia(Minget al.2011).
Sin embargo, esta tendencia puede no ser aplicable en general a ninguna
determinación del sexo cromosómico, como lo sugiere sugerencias
independientes sobre la formación de cromosomas sexuales (vegetales)
(Charlesworth 2019, Lenormand y Roze 2022, Renner y Müller 2021).
Entre las especies dioicas, se cree que los machos heterogaméticos (XY)
son predominantes (84,7%), mientras que la heterogamética femenina
(ZW) sólo comprende el 15,3% de las especies (Leite Montalvão).et al.
2021). Es importante destacar que en varios linajes se ha informado de un
recambio frecuente en sistemas heterogaméticos. los generosDioscorea,
populus,Salix, y silenetodos incluyen especies con sistemas XY y ZW (Leite
Montalvão et al.2021). Un modelo teórico sugiere que las transiciones
entre sistemas heterogaméticos pueden seleccionarse cuando los
cromosomas sexuales están degenerados y el sexo heterocigoto.
96
Masuda y Akagi
tiene baja condición física (Blaseret al.2014). Otra posibilidad es que
cuando se mantiene un polimorfismo sexualmente antagonista en un
autosoma, un nuevo determinante sexual que surge en la región se
vuelve ventajoso (Van Doorn y Kirkpatrick 2007). Aunque la secuenciación
del genoma de los cromosomas sexuales era una tarea difícil hasta hace
cinco años, los recientes avances en la tecnología de secuenciación de
alto rendimiento han permitido la construcción (casi) perfecta de los
cromosomas sexuales en algunas especies, como se analiza más
adelante más .
¿Cómo evolucionaron las plantas en el sexo?
Uno de los modelos teóricos más representativos, el modelo de “dos
mutaciones” (Charlesworth y Charlesworth 1978a, Westergaard 1958),
propone la evolución de la dioecia a través de la ginodioecia. En este
modelo, se cree que la dioecia se establece mediante una mutación de
esterilidad masculina (a menudo llamada alteraciones del “factor M”) en
un estado ancestral funcionalmente hermafrodita y, posteriormente, una
mutación de ganancia de función para suprimir la feminización (a
menudo llamado “SuF”) (Charlesworth y Charlesworth 1978a). Aunque
este modelo de “dos mutaciones” predomina en las discusiones sobre la
evolución del sexo de las plantas, los mismos autores también
propusieron otro modelo teórico para la evolución de la dioecia con un
solo factor, vía monoecia-paradioecia (Charlesworth 2013, Charlesworth y
Charlesworth 1978b). De hecho, la dioecia ha sido modificada
artificialmente en maíz monoico (zea mays) (Jones 1934) y cucurbitáceas
(Boualemet al.2015). En cualquier modelo, la asignación de recursos y la
evitación de la endogamia presumiblemente están involucradas siempre
que una especie dioica evoluciona a partir de una especie hermafrodita
(Charlesworth y Guttman 1999). Para verificar estos modelos, sería
indispensable comprender la evolución de los genes determinantes del
sexo ubicados en los cromosomas sexuales. Sin embargo, los
determinantes sexuales en las plantas se han identificado en
relativamente pocas especies y las rutas evolutivas aún están mal
definidas (Renner y Müller 2021). Comprender los mecanismos detrás de
la determinación del sexo es importante no sólo para mejorar el éxito de
la polinización o controlar el rendimiento y la calidad de la fruta (forma de
la fruta o partenocarpia), sino también para planificar estrategias de
cultivo o mejoramiento. Los mecanismos detallados para los diferentes
genes determinantes del sexo en los cultivos se analizan en la siguiente
sección.
Otra cuestión importante se refiere al efecto de la poliploidía en
los sistemas sexuales (o las transiciones dentro y fuera de la dioecia)
(Ashmanet al.2013, Glicket al.2016). La asociación entre dioecia y
poliploidía fue documentada por Baker (1984) y destacada por Miller
y Venable (2000). La poliploidía se encuentra frecuentemente en
varios clados de plantas en los que los cromosomas sexuales han
sido bien estudiados [por ejemplo, en los génerosSalix(wagner)et al.
2020),silene(Popp y Oxelman 2007),Mercurialis(Russell y Panelll
2015),diospiros( akagiet al.2016a), yFragaria(Tennesseet al.2018)]. La
poliploidía puede afectar la evolución del genoma y la expresión
genética, como reordenamientos cromosómicos y pérdida de genes
(Udall y Wendel 2006), tasas desiguales de evolución de secuencias
de genes duplicados y

Evolución de los sexos de los cultivos.
Cambios en la metilación del ADN. Tales cambios pueden resultar en
nuevos fenotipos, diversificación ecológica e invasión de nuevos nichos
(Otto y Whitton 2000). Se cree que la adquisición de nuevas funciones
facilita nuevos sistemas reproductivos, incluida la conversión de la dioecia
a la asexualidad o sistemas de
autofecundación (Akagiet al.2022). Sin embargo, los mecanismos
exactos que desencadenan las transiciones hacia y fuera de la dioecia,
a través de la poliploidía, no se comprenden bien.
Cien formas de derivar el sexo cromosómico en las
plantas.
¿Por qué tantos caminos?
La discontinuidad de los linajes de plantas dioicas en los árboles
evolutivos sugiere que los determinantes ubicados en los
cromosomas sexuales evolucionaron de forma independiente (Ming
et al.2011, Renner 2014). De acuerdo con esta suposición, las
reacciones fisiológicas a las hormonas vegetales, en términos de
sexo, pueden variar, sin una dirección común clara. Por ejemplo, el
tratamiento con citoquininas (CK) puede mejorar el crecimiento del
gineceo en accesiones de uvas masculinas, lo que resulta en la
producción de hermafroditismo funcional (Negi y Olmo 1966, Wang
et al.2013). Se ha observado una conversión sexual (o feminización)
similar en especies de cultivos, incluidas las espinacas (Espinacia
oleracea) (Chailakhyan y Timiriazev 1979, Grantet al.1994), caqui
oriental hexaploide (Diospyros caqui) (Yonemoriet al.1993), kiwi (
Actinidia chinensisohdelicioso) (Akagiet al.2018), y plantas silvestres,
incluido el géneroMercurialis(Durand y Durand 1991), yPlukenetia
volubilis(la familia Euphorbiaceae) (Luoet al.2020). La feminización
también puede desencadenarse a través del etileno o las auxinas en
el cáñamo (Cannabis sativa), ya través de giberelina en el maíz, como
lo resume Grantet al.(1994). Esta situación es, al menos en parte,
resultado de diferencias en el punto de reacción en la determinación
del sexo.
Varios órganos son potencialmente responsables de la determinación
del sexo en las plantas (Dellaporta y Calderón-Urrea 1993). Tal como lo
representa el modelo de dos mutaciones (Charlesworth y Charlesworth
1978a), las transiciones a la dioecia desde el hermafroditismo funcional
ancestral requerirían sistemas reguladores novedosos para esterilizar el
gineceo o el androceo. Particularmente para el androceo, existen varios
procedimientos espaciotemporales para formar gametos fértiles
(Goldberget al. 1993, Koltunowet al.1990), desde la formación de
primordios en el meristemo apical del brote hasta la degradación del
tapetum durante la maduración de las anteras. Cualquier mutación en
estos numerosos procedimientos podría ser un factor causal potencial en
el establecimiento de macho o hembra, lo que podría ser una razón
fisiológica por la que las plantas han desarrollado sexos de manera
recurrente en formas específicas de linaje. Por ejemplo, el desarrollo del
androceo en las flores femeninas del cáñamo se detiene en la etapa de
iniciación de los primordios (Mohan Ram y Nath 1964), mientras que los
espárragos de jardín (Espárragos officinalis) o el caqui desarrolla anteras
rudimentarias en las flores femeninas, que fallan durante la
microsporogénesis (Akagiet al.2014, Lazarte y Palser 1979). kiwi y uvas
97
Ciencia de la reproducción
vol. 73 N° 2 Licenciatura
exhiben sistemas “crípticamente dioicos” (Mayer y Charlesworth 1991), en
los que las flores femeninas parecen estructuralmente hermafroditas
pero son funcionalmente unisexuales, debido a la esterilidad del polen
que ocurre durante la etapa de maduración del polen (Akagiet al.2019,
Falascaet al.2013, Lombardoet al.1976, 1978). A pesar de estos hallazgos
de diversidad morfológica y fisiológica en la determinación del sexo de las
plantas, las vías moleculares sólo se han caracterizado en un número
limitado de especies dioicas. En esta era de secuenciación masiva, habría
numerosos resultados para una simple comparación de datos
transcriptómicos entre hombres y mujeres. Sin embargo, vale la pena
señalar que las reacciones fisiológicas en la diferenciación sexual a
menudo difieren entre los órganos o etapas de desarrollo, incluso bajo la
regulación de un solo determinante sexual. En el caqui, un ejemplo de un
proceso de determinación del sexo bien caracterizado, los genes
expresados diferencialmente entre machos y hembras no se
superponen en las etapas de iniciación de primordios de órgano,
desarrollo de órganos y maduración de flores (Liet al.2019, Wanget al.
2020, Yanget al.2019). Por lo tanto, con sólo análisis fisiológicos, a
menudo es difícil definir una vía molecular única para la determinación
del sexo en una especie.
Genes determinantes del sexo y vías moleculares.
Los rápidos avances recientes en genómica han permitido la
identificación de determinantes codificados por cromosomas
sexuales, lo que anteriormente era un desafío debido a supuestas
regiones largas y no recombinantes de los cromosomas sexuales
(Minget al.2011). Curiosamente, el primer hallazgo de un gen
determinante codificado por un cromosoma sexual en una planta se
realizó en un caqui silvestre.loto diospirosis(o caqui caucásico) sin
información del genoma de referencia (Akagiet al.2014;tabla 1). La
catalogación de subsecuencias (o k-mer) en lecturas cortas de
Illumina y una comparación de los grupos de k-mer masculinos y
femeninos dieron como resultado el aislamiento directo de
polimorfismos específicos del cromosoma Y, incluidos los
determinantes (Akagi et al.2014). En caqui (génerodiospiros), un gen
de ARN pequeño codificado en el cromosoma Y, llamadoOGI, actúa
para suprimir un gen autosómico homólogo, llamadoMeGI, que es
un gen de homeodominio HD-ZIP1.MeGIorquesta únicamente tanto
la represión del crecimiento del androceo como la promoción del
desarrollo del gineceo, para integrar la “feminización” (Yanget al.
2019). Para el desarrollo del androceo, al menos durante el
desarrollo de los primordios, unAPETALA3(AP3)/PISTILLATA(Pi)- vía
mediada es reprimida porFASE VEGETATIVA CORTA( vicepresidente
mayor)/AGOUMOUS-como 24(AGL24) yASEXUAL( AG) (Gregiset al.
2009), supuestamente bajo el control deMeGI (Yanget al.2019).MeGI
hipotéticamente puede mejorar el desarrollo del gineceo mediante
la regulación directa de genes como la señalización de CK, como
NUDOSO DE ARABIDOPSIS THALIANA 1(KNAT1),PROTEÍNA DE LA
FAMILIA OVADA(OFP). Esto fue respaldado por la restauración del
gineceo en flores masculinas con tratamiento con CK en caqui
hexaploide (Yonemoriet al.1993).
Espárragos de jardín (Espárragos officinalis) es dioico
 C
licenciasvoh
ien

Tabla 1. Sistemas de determinación del sexo en cultivos dioicos representativos.

mi a l.3

determinación del sexo

Orden de taxonomía género Sistema de determinacion del sexo Genes determinantes del sexo cultivo principal Sistemas sexuales en cultivo. referencias
modelo
tu72 anúmero

Individuos femeninos y monoicos. Las flores

tCyo drla reproducción

caqui oriental akagiet al.(2014, 2016a)

Eudicots-Ericales diospiros XY factor único OGI masculinas a menudo se convierten en flores
(D. caqui) Masudaet al.(2022)
hermafroditas.

Chica tímida kiwi

Eudicots-Ericales Actinidia XY dos factores De dos sexos akagiet al.(2018, 2019)
chico amigable (A. chinensisohdelicioso)
ARR17 Álamo
casi XY (P. trémulaetc.) factor único De dos sexos Mülleret al.(2020)
repetición invertida (P. trichocarpa)
Eudicots-Malpighiales población FERR-R
xy (P. deltoidesetc.) dos factores — xueet al.(2020)
MSL
ZW (P. albaetc.) factor único ARR17 —
ZW sexo transponible GMEW Fresa Las especies cultivadas son listónet al.(2014)
Eudicots-Rosales Fragaria
(F. virginiana,F. chiolensisetc.) casete de determinacion (candidato) (F. × annanasa) hermafrodita. Tennesseet al.(2018)
cáñamo
Eudicots-Rosales cañabis XY saldo XA desconocido Cultivares monoicos y dioicos. falsoet al.(2014)
(C. sativa)
brincar El mecanismo de determinación del sexo es
Eudicots-Rosales humulus XY saldo XA desconocido Prentadoet al.(2021)
(H. lupulus) compartido con el género.cañabis.

Papaya Wanget al.(2012) Van

98
Eudicots-Brassicales carica XY dos factores desconocido Los cultivares principales son hermafroditas.
(papaya) Burenet al.(2015)
VviYABBY3,VviINP1 uva Las especies cultivadas son
Eudicots-Vitales Vitis XY dos factores albañilet al.(2020)
(candidatos) (viníferaohlabruscana) principalmente hermafroditas.

NRT1 espinaca
Eudicots-Caryophyllales espinacia XY factor único De dos sexos Mamáet al.(2022)
(candidato) (S. oleracea)
xy (S. latifolia) dos factores desconocido
Eudicots-Caryophyllales silene
ZW (S. otites) desconocido

Eudicots-Caryophyllales Rumex xo saldo XA desconocido

pistacho
Eudicots-Sapindales pistacia ZW desconocido De dos sexos kafkaet al.(2015)
(P. vera)
SOFF Espárragos de jardín harkeset al.(2017,
Monocotiledóneas-Esparagales espárragos XY dos factores De dos sexos
TDF1 (A. officinalis) 2020)
REGISTRO
Palmera datilera
Monocotiledóneas-Arecales fénix XY dos factores CYP703,GPAT3 De dos sexos torreset al.(2018, 2021)
(P. dactylifera)
(candidatos)
casi XY nombre de agua
desconocido De dos sexos
(D. alata,D. tokoroetc.) (D. alata)
Monocotiledóneas-Dioscoreales Dioscorea nombre de guinea Sugiharaet al.(2021)
ZW (D. rotonda,D. deltoidea) desconocido De dos sexos
(D. rotonda)
XO (D. sinuataetc.) desconocido —
Masuda y Akagi

Evolución de los sexos de los cultivos.
cultivo, en el que se cree que el sexo está determinado por dos
genes codificados por el cromosoma Y,aspTDF1(oAoMYB35) y
SUPRESOR DE FUNCION HEMBRA(SOFF; con un dominio de función
desconocida 247), actuando como factores promotores masculinos
(M) y supresores femeninos (SuF), respectivamente (Harkesset al.
2017, 2020, Murasaet al.2017, Tsugamaet al.2017). La secuenciación
del genoma completo de un individuo haploide doble 2A + YY, con el
método híbrido Illumina-PacBio-BioNano, y la resecuenciación de los
hermanos YY y XX, encontró un número limitado de candidatos
determinantes del sexo en la región hemicigota específica de Y
(Harkesset al.2017). Otros mutantes inducidos por irradiación
gamma y EMS confirmaron que los dos genes descritos eran genes
determinantes del sexo (Harkesset al.2017, 2020). el gen aspTDF1es
un ortólogo del gen Myb de tipo R2R3 de Arabidopsis,DEFECTUOSO
DE DESARROLLO Y FUNCIONAMIENTO DEL TAPETAL1(TDF1), que
juega un papel importante en la degradación de la capa tapetal en la
maduración de las anteras (Zhuet al.2008). De acuerdo con su
función en Arabidopsis,aspTDF1se expresa sustancialmente en la
capa tapetal de los espárragos de jardín (Harkesset al.2020),
mientras que su alta expresión también ha sido validada en el
desarrollo floral temprano (Tsugamaet al.2017). Esta situación es
factible porque el fenotipo femenino exhibe anteras rudimentarias,
que se derivan de una falta de funcionamiento del factor M en la
etapa de primordios de anteras. Sin embargo, las vías moleculares
reguladas no sólo poraspTDFpero también porSOFFno son muy
conocidos.
Sexualidad del kiwi (o del géneroActinidia) también está regulado por
dos genes en el cromosoma Y, denominadosChica tímida(SyGI) ychico
amigable(por), actuando como factores SuF y M, respectivamente (Akagi
et al.2018, 2019).SyGIes un tipo CRegulador de respuesta de Arabidopsis
22/24(ARR22/24)-como gen.SyGIregula negativamente la vía de
señalización de CK (Kibaet al.2004) y afecta los patrones de expresión de
genes que involucran la identidad o el desarrollo del gineceo, como
ASEXUAL(AG),INASTILLABLE(SHP),o SUPER-HOMBRE(SORBER) (Varkonyi-
Gasicet al.2021).pores un gen con el dominio fasciclina (dominio FAS1),
que juega un papel importante en la degradación de las células del
tapetum para la adecuada maduración del polen. Los ortólogos deporson
supuestamente monofiléticos y funcionalmente conservados en una
variedad de especies de angioespermatozoides (Akagiet al.2019,
bronceadoet al.2012).SyGISurgió recientemente a través de un evento de
duplicación específico del linaje que resultó en un nuevo patrón de
expresión en el gineceo (Akagiet al.2018). Se cree que este patrón
evolutivo es similar al de los espárragos de jardín, lo que es consistente
con el escenario propuesto en el modelo de dos mutaciones
(Charlesworth y Charlesworth 1978a). Aún se desconoce el cronograma
para el establecimiento de los dos factores, que podrían ser importantes
para definir su significado evolutivo. El linaje exogrupal más cercano
(géneroSaurauía, en la familia Actinidiaceae) también es dioica (Haber y
Bawa 1984), y el determinante del sexo sería independiente del género
Actinidia( akagiet al.2018).
Álamo (populusespecie) tiene múltiples mecanismos dioicos.
99
Ciencia de la reproducción
vol. 73 N° 2 Licenciatura
nismos, que se agruparon en sistemas XY (masculino
heterogamético) y ZW (heterogamético femenino) de maneras
específicas de linaje durante la evolución del género (Mülleret al.
2020). Translocaciones, duplicaciones o simples mutaciones de un
único regulador ancestral,ARR17, han formado varias estructuras
para causar unisexualidad al menos tres veces en el géneropopulus
(Mülleret al.2020). Sin embargo, no se pueden excluir otras
posibilidades, como un posible modelo de dos genes enP. deltoides
(xueet al.2020). ARR17 es un tipo A Regulador de respuesta de
Arabidopsis(ARRR), con funciones que pueden superponerse con
SyGI(tipo CARRR) en términos de regulación negativa de la
señalización de CK. Sin embargo, sus estructuras son bastante
distantes (Kibaet al.2004, hastaet al. 2004, To y Kieber 2008). Edición
de genes de floración rápida mediada por CRISPR-Cas9P. trémula,
reveló queARR17parece reprimirORGANOS FLORALES INUSUALES(
OVNI) expresión, que activa genes de caja MADS de clase B,
incluidosPISTILLATA(Pi); Estos genes son necesarios para el
desarrollo del androceo (Leite Montalvãoet al.2022). Las redes de
expresión enpopulus son bastante distintos de los del kiwi
(Varkonyi-Gasicet al.2021), las diferencias radican en los puntos de
reacción de los determinantes del sexo.
Estudios recientes identifican candidatos a determinantes sexuales en
algunos otros cultivos, incluida la vid (Vitisespecie) y palmera datilera (
fénixespecies). Especies de vid cultivadas (vinífera,
V. labrusca, y su híbridoV. labruscana) son hermafroditas (como se analiza
en detalle más adelante), mientras que las uvas silvestres son en su
mayoría dioicas. Los esfuerzos por rastrear la historia de la
recombinación de la que se derivó el hermafroditismo en las vides
cultivadas, sugieren un número limitado (menos de 10) de candidatos a
determinante sexual de dos factores en una pequeña región ligada al
sexo (>150 kb) (baduinoet al.2020, Massonnetet al. 2020, Zhouet al.2017).
Es importante destacar que ningún candidato en la vid se superpone con
los determinantes sexuales identificados en otras especies. Sin embargo,
Badouinet al.(2020) sugirieron que la regulación del desarrollo del
gineceo (o función de SuF) podría implicar la señalización de CK. Un
análisis comparativo del genoma de especies de palma datilera dioica y
palma aceitera monoica reveló la región de determinación del sexo en el
cromosoma Y, que incluía a los tres candidatos más probables (Torres)et
al.2018). De estos, un duplicadoCHICO SOLITARIO(REGISTRO), que
supuestamente implica la activación de CK (Kurohaet al.2009), se cree que
es un candidato a SuF. Estas situaciones pueden indicar un vínculo
potencial entre especies dioicas para la función de los reguladores del
gineceo, es decir, comúnmente afectan el metabolismo o la señalización
de la CK.
Modelos teóricos y evolución de los cromosomas sexuales.
No se ha propuesto una evolución uniforme para la
determinación del sexo de las plantas, ni en términos de
mecanismos moleculares ni de marcos teóricos. La teoría de las
“dos mutaciones” (Charlesworth y Charlesworth 1978a, Westergaard
1958) es un modelo representativo que explica muchos sistemas
dioicos y ha sido validado en espárragos de jardín (Harkesset al.
2017) y kiwi (Akagiet al.2019). Sin embargo, la determinación del
sexo en el caqui, en el que el código Y
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ARNmOGIactúa solo, es aparentemente distinto del modelo
canónico de dos genes. Este marco de un solo gen podría ser el
resultado de la función bidireccional del objetivo deOGI,MeGI, que
simultáneamente reprime y promueve el desarrollo del androceo y
gineceo, respectivamente (Yanget al.2019). Desde un aspecto
evolutivo, estoOGI–MeGIEl sistema interactivo puede compartir un
concepto consistente con el modelo de dos mutaciones
(Charlesworth 2019). Un sistema de un solo gen también es aplicable
aP. trémula, en el que la edición genética de la codificación YARR17
resultó en la conversión de hombre a mujer (Mülleret al.2020). A
diferencia del modelo de dos mutaciones, todavía no se han definido
vías evolutivas concretas para el sistema de un solo gen. Un
supuesto para esta evolución es la conversión de monoecia a
dioecia, mediante el establecimiento de un factor genético para
complementar una relación sesgada mujer/hombre en un individuo
(Charlesworth 2013), lo que sería consistente con la evolución
artificial de la dioecia en Cucurbitáceas ( Boualemet al.2015).
Los avances recientes en las técnicas de secuenciación de ADN han
permitido la construcción de borradores de genoma a escala
cromosómica, incluso en especies dioicas con cromosomas sexuales (p.
ej., Harkesset al.2017, 2020 para espárragos, Akagiet al.2019, 2023 para
kiwis, Akagiet al.2020 para caqui, mamáet al.2022 para las espinacas).
Con estos resultados genómicos (junto con análisis funcionales de los
genes que determinan el sexo), es posible que sea necesario reconsiderar
los mecanismos evolutivos para formar cromosomas sexuales en las
plantas. La teoría convencional sugiere que la expansión gradual de una
región no recombinante o la degeneración estructural del cromosoma Y
sería el resultado del mantenimiento de vínculos entre el gen
determinante del sexo y los genes sexualmente antagonistas
circundantes, o del mantenimiento del dimorfismo sexual. Por tanto, se
cree que la edad de los cromosomas sexuales es importante por su grado
de
heteromorfismo. Esta hipótesis está, al menos parcialmente, apoyada
por algunas especies dioicas (Minget al.2011). Sin embargo, la reciente
acumulación de datos de secuenciación de cromosomas sexuales sugiere
que esta tendencia podría no ser común en especies de plantas (Renner
y Müller 2021). Además, los análisis funcionales de los genes
determinantes del sexo del caqui y el kiwi sugieren que los dimorfismos
sexuales representativos en estas especies pueden explicarse por las
funciones pleiotrópicas de los genes determinantes del sexo y ser
independientes de los genes que rodean los determinantes sexuales
(Akagi). y Charlesworth 2019, también conocido comoet al.2023). Es
importante destacar que un modelo teórico reciente también propuso la
posible independencia de la degeneración del cromosoma Y y la
selección de dimorfismos sexuales (Lenormand y Roze 2022). Es evidente
que todavía quedan muchos misterios en la evolución de los
cromosomas sexuales de las plantas.
¿Qué hace que un cultivo sea un cultivo? Transiciones fuera de la
dioecia
Impacto de la domesticación
La domesticación es el proceso de selección más importante.
100
Masuda y Akagi
por humanos que transformaron formas de plantas silvestres en cultivos.
La transición gradual de la caza y la recolección al cultivo de plantas y la
ganadería comenzó entre finales del Pleistoceno y principios del
Holoceno, hace unos 12.000-10.000 años (Arranz-Otaeguiet al.2018, más
completoet al.2014). Como resultado de este proceso, las plantas de
cultivo y los animales domesticados comparten un conjunto de rasgos
modificados, denominado "síndrome de domesticación", que las
diferencia de sus ancestros salvajes (Meyeret al.2012, Stetteret al.2017).
En las plantas, el síndrome de domesticación a menudo implica cambios
en la arquitectura de la planta, rotura, contenido de azúcar de la fruta,
tamaño de la fruta y cambio de sistemas sexuales cruzados. De estos
cambios, se cree que el cambio desde un sistema de cruzamiento es un
requisito para la producción estable (cultivo) de un cultivo con una
diversidad genética extremadamente baja, como lo sugerido por primera
vez Darwin (1877b). Aunque varias plantas de importancia agronómica
todavía exhiben dioecia (vertabla 1) (y otros sistemas de cruzamiento,
como la autoincompatibilidad o la dicogamia), algunas especies de
cultivos hortícolas importantes cambiaron con éxito de progenitores
dioicos a hermafroditismo autofértil durante la domesticación, por
ejemplo, uva, papaya, algarroba y fresa. Este cambio probablemente fue
impulsado por la selección para garantizar la reproducción (Crossman y
Charlesworth 2014).
Selección artificial del hermafroditismo en la domesticación.
Las poblaciones silvestres de papaya son estrictamente dioicas,
mientras que las poblaciones cultivadas son casi siempre ginodioicas, e
incluyen individuos hermafroditas y femeninos (Brownet al.2012). Estos
hallazgos implican una ruptura de la dioecia durante la domesticación.
Las plantas hermafroditas de papaya producen frutos de manera
confiable porque pueden
autopolinizarse y no requieren plantas masculinas. Además, para la
producción comercial se prefiere la forma del fruto hermafrodita, que es
más alargado que el fruto femenino (Liaoet al.2021). La determinación
del sexo en la papaya está controlada por un sistema masculino
heterogamético recientemente evolucionado (o sistema XY). Un
cromosoma Y supuestamente mutado, llamado Yh, corresponden a
individuos hermafroditas (Liuet al.2004, mamáet al. 2004, Wanget al.
2012). Todos los genotipos sin cromosoma X (YY, YY
h, y yhYh) mueren en el desarrollo temprano, lo que resulta en un 25% de
semillas abortadas en la autopolinización de hermafroditas y en cruces
entre hermafroditas y machos (Minget al.2007). Este hallazgo indica que
tanto los alelos y normales como los mutados han perdido al menos un
gen esencial para el desarrollo. elloshEl cromosoma tiene una región
específica masculina (RMS) no recombinante, al igual que el cromosoma Y
normal, que limita la región hermafrodita específica de Y.h(HSY) (Van
Burenet al.2015, Wanget al.2012). La Y y la YhLos cromosomas comparten
gran parte de su contexto genómico (99,6% de similitud de secuencia),
excepto en la región HSY específica de hermafrodita. Yhsupuestamente se
deriva de la mutación del factor supresor femenino (SuF), como se
propone en el modelo de dos mutaciones. Es importante destacar que la
región HSY, incluida la SuF mutada, exhibe una baja diversidad genética y
algunos índices de selectividad.

Evolución de los sexos de los cultivos.
barridos. Estos hallazgos sugieren una selección artificial del
hermafroditismo durante el proceso de domesticación en Costa
Rica, hace aproximadamente 4000 años (VanBurenet al.2015).
Algunos estudios han propuesto una alteración positiva de la dioecia
durante la domesticación, mientras que la investigación genética de
poblaciones en papaya HSY proporciona evidencia directa de una
selección artificial histórica de una ruptura de la dioecia hacia un
hermafroditismo funcional.
el generoVitisIncluye aproximadamente sesenta especies en los
subgéneros.Muscadiniayeuvitis, todos los cuales son dioicos excepto
las uvas cultivadas. Durante la domesticación de la vid, la morfología
reproductiva de las flores se ha modificado, con la transición de la
dioecia al hermafroditismo (esteet al.2006). Al igual que en la
papaya, también se cree que el hermafroditismo en la vid cultivada
es el resultado de un alelo mutado del cromosoma Y, denominado
alelo H. El alelo H parece carecer del gen SuF y se deriva de una parte
del cromosoma Y en vides macho silvestres (Picqet al.2014). Los
enfoques de genética de poblaciones han identificado índices de
barridos selectivos en loci que parecen estar asociados con el
hermafroditismo, así como con el color de las bayas, lo que implica
selección artificial durante la domesticación (Zhouet al.2019). El
análisis de secuenciación del genoma de 556 genotipos encontró dos
haplotipos hermafroditas distintos (H1 y H2) entre las vides
cultivadas, ambos derivados de quimeras de haplotipos masculino
(M) y femenino (f) (Zouet al.2021). Los haplotipos H1 se distribuyen
globalmente y son comunes en las uvas de mesa, pasas y vino. El
haplotipo H2 sólo se encuentra en un grupo de cultivares de uva de
vino en un área limitada (norte y oeste de Europa). Se estima que el
momento de divergencia entre los haplotipos H1 y H2 fue hace ~6
millones de años (Zouet al.2021), que aparentemente es anterior a la
domesticación de las vides (hace ~8.000 años). Esta inconsistencia
podría sugerir dos historias de selección independientes de estos
haplotipos hermafroditas.
Escape de un sistema dioico asociado con la
poliploidización
el generodiospirosConsta de alrededor de 400 especies que
están ampliamente distribuidas en las áreas (sub)tropicales de
Asia, África y América, y son generalmente dioicas. Una excepción
a esta dioecia es una especie hexaploide cultivada,
D. caqui(2n = 6x = 90), conocido como caqui oriental, el cual se
considera polígamo, con tres tipos de expresión sexual: ginoico,
monoico y poligamomonoico (flores hermafroditas, femeninas y
masculinas en un individuo). esD. caqui, los individuos
genéticamente femeninos (o individuos con hexaplex X: 6A + 6X) no
producen flores masculinas, al igual que sus parientes silvestres
diploides. Los individuos genéticamente masculinos (o individuos
que portan al menos un cromosoma Y) pueden exhibir expresión
monoica (Akagiet al.2016b). En el cromosoma Y deD. caqui, el
determinante del sexoOGIfue principalmente silenciado por la
inserción de un elemento nuclear corto intercalado (SINE) similar a
TE, llamadoKali, en su región promotora (Akagiet al.2016a). En
cambio, la contraparte autosómica deOGI,MeGI, desarrollado un
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Ciencia de la reproducción
vol. 73 N° 2 Licenciatura
novedoso sistema regulador de la expresión basado en la metilación del
ADN en su región promotora que actúa como un interruptor epigenético
para producir flores masculinas o femeninas (Akagiet al. 2016a). Es
importante destacar que elKaliSENO en elOGIEl promotor se conserva en
todas las accesiones con un cromosoma Y, incluidas las variedades
locales que hipotéticamente no han experimentado eventos de
domesticación y no muestran señales claras de selección reciente. Esta
situación sugeriría que la conversión de macho a monoica fue
independiente de la domesticación y podría coincidir con (o posiblemente
ser anterior) al evento de hexaploidización.
el hexaploideD. caquiAdemás, ha inventado una nueva vía para
convertir ocasionalmente flores masculinas en hermafroditas,
independientemente de laOGI–MeGIsistema (Masudaet al.2022). Esta
conversión sexual puede ocurrir naturalmente o ser inducida por el
tratamiento con citoquininas (Yonemoriet al.1993). El mecanismo
depende de la activación específica del hexaploide de las vías de
señalización que responden a la citoquinina o al ácido abscísico y su
supuesto integrador.RADIAL-comoDkRAD(Masudaet al.2022). Cabe
destacar que esteDkRADLa expresión hermafrodita mediada ocurre
aleatoriamente en un árbol y no se ha utilizado para la producción de
frutos, lo que sugiere que no hay participación en el proceso de
domesticación/mejora. elRADIALEl gen es bien conocido como regulador
de la morfología de las flores, particularmente de la arquitectura de los
pétalos (Lucibelliet al. 2020). Por lo tanto, laDkRADLa función del caqui
como convertidor de sexo podría ser el resultado de una
neofuncionalización (Berguero 2022). Aunque la expresión del
hermafroditismo enD. caquiPuede parecer una reversión al estado
ancestral a través de la pérdida de la vía existente, esta evolución podría
ser una reinvención del hermafroditismo mediante el establecimiento de
una vía novedosa. Como se muestra enfigura 1, el caqui proporciona un
buen ejemplo de evolución frecuente de la expresión sexual de tipo
“desecho y reconstrucción”, que puede ser desencadenada por eventos
de duplicación antiguos y recientes (Masudaet al.2022).
Perspectiva: el poder de la duplicación
Nos centramos en la duplicación de genes o de todo el genoma como un
mecanismo potencialmente común para desencadenar transiciones dentro y
fuera de la dioecia en las plantas. La participación de la genomeduplicación (o
poliploidización) en tales transiciones se ha discutido teóricamente, basándose
en la literatura disponible sobre sistemas sexuales en varias especies de
plantas (Glicket al.2016, Goldberget al.2017). Las recientes duplicaciones del
genoma o eventos de poliploidización también han permitido la plasticidad en
los sistemas de reproducción sexual de las plantas, incluida la sexualidad
(Ashmanet al.2013, Comai 2005). El enfoque en las duplicaciones se debe a la
naturaleza del comportamiento del genoma de las plantas. Las plantas han
experimentado frecuentes duplicaciones de todo el genoma, de una manera
específica de linaje, como lo ejemplifican las frecuentes paleoploidizaciones en
el límite Cretácico-Paleógeno (K-Pg) (Van de Peer). et al.2017). Las
duplicaciones del genoma producen rápidamente diversas consecuencias
fenotípicas asociadas con la variación de la expresión genética (resultante de
nuevas dosis de alelos o interacciones regulatorias) o con factores genéticos.
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Figura 1.Diseño y (re)construcción de sistemas sexuales en el género.diospiros. Dioecia esdiospirosLa especie supuestamente evolucionó a partir de un hermafroditismo

ancestral. Las transiciones a sistemas sexuales intermedios (posiblemente monoecia) y dioecia fueron desencadenadas por la adquisición de dos genes neofuncionalizados:

MeGI, una nueva generación feminizante, yOGI, un supresor deMeGI. hexaploideD. caquievolucionó un fenotipo monoico a partir de machos genéticos, mediante la inactivación deOGI
mediante una inserción SINE y la adquisición de un nuevo interruptor epigenético enMeGI. Además, una nueva activación deDkRADLa expresión desencadenó reversiones de

flores masculinas a flores hermafroditas, lo cual es perfectamente independiente de las flores existentes.OGI-MeGIsistema.

y reordenamientos/modificaciones epigenéticas (Foxet al.2020,
Osbornet al.2003, Van de Peeret al.2021, Wendel 2000). A largo
plazo, los pares de genes duplicados a menudo exhiben
activamente subfuncionalización, pseudogenización o
neofuncionalización, principalmente para liberarlos de redundancia
funcional o conflictos adaptativos (Des Marais y Rausher 2008,
Flagel y Wendel 2009, Ohno 1970). En otras palabras, una
duplicación específica de un linaje puede brindar una oportunidad
para adquirir funciones o rasgos novedosos que representan a cada
especie. Por ejemplo, la producción de aceite de oliva (olea europea)
(Unveret al.2017), procesos de maduración de frutos en tomate (
Solanum lycopersicum) (Tomato Genome Consortium 2012), o
adaptación al mar en pastos marinos (Puerto deportivo de Zostera)
(olsenet al.2016), se establece a través de duplicaciones del genoma
específico de cada linaje, seguidas de diversificaciones funciona.yo
es dinámicas entre el dupl.i genes catados.
Las edades, como los espárragos de jardín, derivaron la codificación Y
SOFFgen (Harkesset al.2017).Chica tímidaen el generoActinidia también
surgió de unaActinidia-duplicación específica de todo el genoma (Huang
et al.2013), y dio como resultado nuevos patrones de expresión en el
gineceo (Akagiet al.2018, 2019). Además, en la familia Salicaceae,
múltiples duplicaciones recientes específicas de linaje deARR17forma
repeticiones invertidas (o loci codificantes de ARN pequeño), lo que dio
como resultado al menos tres loci determinantes del sexo codificados en
Y independientes (Mülleret al.2020). Ampliando este concepto, las
frecuentes duplicaciones (o translocaciones) de un casete transponible
que supuestamente incluye los determinantes sexuales en el género.
Fragaria, desencadenó varios sistemas de determinación sexual
específicas de linaje, con la formación de cromosomas neosexuales
(Tennessen et al.2018). Hay dos mecanismos potenciales a través de los
cuales estas duplicaciones podrían desencadenar el establecimiento de
determinantet es sexual: (i) un nuevo SuF (en el

Los procesos evolutivos implicados en el establecimiento de los
determinantes del sexo también podrían explicarse por el genoma o
duplicaciones de genes para inventar nuevas funciones (resumidas en figura
2). Como se sugiere parcialmente en las secciones anteriores, en
caqui, el código YOGIse derivó del gen duplicationes para formar una
repetición invertida (o codificación de ARN pequeña)
ing locus), que es específico del génerodiospiros(akagiet al.2014). El
modelo de “dos mutaciones”) o un supresor dominante, que a menudo es
esencial para el establecimiento de la dioecia, se cree que
ser difícil de generar a partir de un único gen (no redundante); y/o (yoi ) la
transición a la dioecia puede necesitar cambios dinámicos en la vía
regulatoria ajustada/especializada a cada sexo, repre‐ sentada por
dimorfismos sexuales, a los que se debe aplicar todo el genoma.
la(s) duplicación(es) pueden sustituir contribuir inicialmente.

objetivo deOGI,MeGI, fue neofuncionalizado para actuar como un factor Con respecto a la primera h, es hipótesis, las transiciones distintas al
de feminización a través de un linaje específico. duplicación de todo el posible que aquellos en la dioecia de modelo n (por ejemplo, de monoecy a
genoma (o límite paleo- Dización) en el dos mutaciones) no sean necesarias, ryly implican supresores dominantes
poliploi K-Pg (Akagiet al.2020). El ge se sometió a nusespárragos sino que trabajaban únicamente con una simple pérdida de función, como se
Múltiples cationes parciales o en todo el genoma. duplicación del genoma cated por evolución artificial. indica en Cucurbit (Boualemet al.
Una duplicación reciente que es específica t o linaje dioico 2015). La mayoría de los caminos identificados hacia la dioecia del sistema XY.

102
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

Figura 2.Duplicaciones específicas de linaje que involucran nuevos sistemas sexuales o determinantes sexuales. En el árbol filogenético esquemático se muestran
duplicaciones de todo el genoma (WGD, círculos de color verde claro) y duplicaciones de genoma o genes locales (círculos blancos). Las edades (mya: hace millones de años) de
cada WGD están adaptadas de Van de Peeret al.(2009), Huanget al.(2013), Vannesteet al.(2014), Harkeset al.(2017), Van de Peeret al.(2017) y Akagiet al.(2020). Las duplicaciones
específicas de linaje que producen determinantes sexuales (SD) o eventos que involucran nuevos sistemas sexuales, están anotadas con sus funciones o nombres de genes en
azul (Akagiet al.2014, 2016a, 2018, 2019, Harkesset al.2017, 2020, Mülleret al.2020, Tennesseet al.2018, Torreset al.2018).

Incluyen al menos un supresor dominante, como se describe, pero
los mecanismos siguen sin resolverse. Con la excepción de genes
que son altamente redundantes para su función (aunque a menudo
serían generados por duplicaciones recientes), las mutaciones que
alteran un solo gen para actuar en una nueva función distinta (como
un supresor dominante) serían evolutivamente desventajosas,
debido a la pérdida de la(s) función(es) original(es) (Flagel y Wendel
2009, Wendel 2000). Sin embargo, la duplicación también brinda la
oportunidad de establecer redundancia funcional y facilitar la
neofuncionalidad.
ización en un supresor dominante. De acuerdo con esta hipótesis,
una duplicación de todo el genoma en el antiguo linaje del género.
diospiros(o la familia Ebenaceae), denominada Dd-α, derivó un
parálogo de genes homeobox tipo HD-ZIP1. Uno de estos
duplicados se sometió a una fuerte selección positiva en residuos
mutados específicos para ser
neofuncionalizados en el actual.MeGI, cual esa nuevo supresor
dominante de la función masculina (Akagiet al.2020).
En cuanto a la segunda hipótesis, todavía no existen pistas genéticas o
fisiológicas claras. En los eventos de duplicación de todo el genoma (o
incluso de simple duplicación de genes), la evolución decis- Los
elementos regulatorios han hecho contribuciones más rápidas y
sustanciales a la adquisición de representación específica del linaje.t
rasgos ativos que el detrans-elementos que actúan en las plantas
(Charoensawanet al.2010, Roulinet al.2013), así como en animales (Carroll
2008, Lynch y Conery 2000, Wrayet al.2003). En la actualidad, numerosos
pares de genes parálogos
impiden la diferenciación fundamental en los patrones de expresión en los
botones florales, representados por elDd-α en caqui (Akagiet al.2020). Este
hallazgo contrasta con los pares de genes limitados con una fuerte selección
positiva que potencialmente derivan genes neofuncionalizados. trans
-funciones. Sin embargo, las funciones de estos genes expresados
diferencialmente, particularmente las que involucran la expresión sexual, no
están bien definidas. En el futuro, si se derivara un nuevo determinante que
implica el establecimiento de la dioecia (o incluso el escape de la dioecia)
mediante la duplicación del genoma, es posible que tengamos que centrarnos
no sólo en los genes que determinan el sexo sino también en una visión
panorámica de “la evolución completa” del genoma, como los reordenamientos
genoma/epigenoma ajustados a las transiciones hacia nuevos sistemas
sexuales. Estudios de todo el genoma para detectar cambios en las presiones
evolutivas (o tasas evolutivas:dN/dS) o los patrones de expresión entre los
sistemas sexuales ancestrales y los nuevos también podrían proporcionar
información sobre las adaptaciones a los nuevos sistemas sexuales. Esto
facilitaría nuestra comprensión de la evolución de los sistemas de
determinación del sexo en las plantas, además de proporcionar direcciones
futuras para aprovechar diversas sexualidades de las plantas para el
mejoramiento, a través de técnicas genómicas recientes, como la edición
genética.
Declaración de contribución del autor
KM y TA escribieron el manuscrito.

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Expresiones de gratitud
Agradecemos a Marianne Fish, PhD, de Edanz (https://jp.edanz.com/
ac) para editar un borrador de este manuscrito. Este trabajo fue
apoyado por la Agencia de Ciencia y Tecnología de Japón a través de
subvenciones de PRESTO (JPMJPR20D1 TA), Subvención JSPS para
áreas de investigación transformadoras (22H05172 y 22H05173 TA).
Las fuentes de financiación no participan en el estudio.
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