Control biológico de plagas:

estudio y manejo de patógenos,

depredadores y parasitoides
10ª Edición

Director: Dr. Jesús Selfa Arlandis

Teruel, 14-16 de Julio de 2010
 INDICE

Índice 2
Plagas de insectos y su control: conceptos y métodos 3
Nematoda y Fungi en el control biológico de plagas 13
Estudio e identificación bajo lupa de Nematoda y Fungi 43
Baculoviridae en el control biológico de plagas 65
Bacteriae en el control biológico de plagas 75
Acari en el control biológico de plagas 88
Estudio e identificación bajo lupa de Acari 103
Cría masiva de insectos en el control biológico de plagas 106
Técnicas de captura, preparación y conservación de insectos 113
Clave de identificación de los órdenes de insectos 124
Heteroptera en el control biológico de plagas 132
Estudio e identificación bajo lupa de Heteroptera 145
Coleoptera en el control biológico de plagas 158
Estudio e identificación bajo lupa de Coleoptera 168
Diptera en el control biológico de plagas 175
Estudio e identificación bajo lupa de Diptera 189
Clave de identificación de las superfamilias de Hymenoptera 195
Clave de identificación de Hymenoptera Parasitica no Chalcidoidea 202
Hymenoptera Chalcidoidea en el control biológico de plagas 207
Estudio e identificación bajo lupa de Hymenoptera Chalcidoidea 219
Hymenoptera Cynipoidea en el control biológico de plagas 226
Estudio e identificación bajo lupa de Hymenoptera Cynipoidea 235
Hymenoptera Ichneumonoidea en el control biológico de plagas 239
Estudio e identificación bajo lupa de Hymenoptera Ichneumonoidea 249

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 PLAGAS DE INSECTOS Y SU CONTROL:
CONCEPTOS Y MÉTODOS

Jesús Selfa
Universidad de Valencia
Facultad de Biología
Departamento de Zoología
Dr. Moliner 50
46100 Burjasot, Valencia
e-mail: jesus.selfa@uv.es

¿QUÉ SE ENTIENDE POR PLAGA?

El término plaga tiene un sentido marcadamente antropocéntrico, puesto que el

hombre lo aplica a todo aquello que le produce daño. Según Rey (1976), si consideramos que
plaga es todo organismo que daña la salud, el bienestar y los recursos de otro ser vivo, la
propia humanidad constituye en sí misma una plaga que amenaza no sólo con la destrucción
de la biosfera sino incluso con la propia supervivencia del mismo hombre.
La noción de plaga se asocia, por lo general, casi exclusivamente con los insectos y
otros artrópodos terrestres (ácaros), aunque dentro de ella se deben incluir también algunos
invertebrados no artrópodos (nematodos, gasterópodos), algunos vertebrados (aves, roedores),
e incluso a las malas hierbas; sin embargo, deben excluirse los microorganismos (virus,
bacterias) y los hongos, ya que los daños que causan se denominan comúnmente
enfermedades.
De todas las definiciones de plaga que se han emitido hasta la actualidad, adoptamos
la de Waterhouse (1992) por ser la más completa: "una población animal se considera plaga
cuando, como consecuencia de una ruptura en el equilibrio ecológico, reduce la cantidad o
calidad de los alimentos durante la producción, daña los productos durante la cosecha,
procesado, venta, almacenado o consumo, transmite organismos causantes de enfermedades al
hombre, daña las plantas ornamentales, prados o flores, causa daño a las propiedades
particulares, cuando su sola presencia es molesta o desagradable al hombre porque interfiere
de algún modo en su calidad de vida, de tal forma que todo ello justifique una intervención
contra la misma según unos parámetros económicos, medio-ambientales, sociales y
sanitarios".
Por otra parte, el concepto de plaga varía según los conocimientos y nivel de vida
que posee el hombre. En efecto, una plaga suele ser reconocida tan sólo por el grado de daño
que puede ocasionar; por tanto, existe un nivel o umbral (económico) por encima del cual una
población es perjudicial, y viceversa. Bajo este punto de vista, la definición más pertinente
podría ser quizá la de Rey (1976): "plaga es todo lo que el hombre considera que es plaga".

APARICIÓN DEL FENÓMENO PLAGA

Existen una serie de factores que de forma natural regulan las poblaciones animales
dentro de un ecosistema. Dichos factores quedan agrupados en torno a dos variables: el

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potencial biótico y la resistencia del medio; y es precisamente la relación existente entre
ambas, la que nos indicará la abundancia poblacional de una especie determinada (Romanyk
& Cadahía, 1992).
El potencial biótico (P), consiste en la habilidad que posee una especie para poder
multiplicarse sin que exista fuerza contraria alguna que lo impida. Este potencial, depende de
una serie de factores tales como la tasa de fecundidad, el número de generaciones de vida, y la
proporción de individuos de cada sexo.
La resistencia del medio (R), engloba a una serie de factores que contribuyen a
disminuir la multiplicación de la especie. Dichos factores son los abióticos y los bióticos.
Entre los abióticos están la temperatura, la humedad, la luz y el viento. Respecto de los
bióticos, podemos mencionar tanto a las características nutricionales y fisiológicas de los
vegetales que constituyen fuente de alimento, como a las relaciones interespecíficas que sufren
los animales (competencia, depredación y parasitismo).
Por su parte, la abundancia (A) de una especie viene determinada precisamente por
el cociente entre ambas variables (A = P/R). En esta relación, el numerador suele permanecer
constante ya que constituye una característica intrínseca a la propia población; por el contrario,
el numerador es cambiante puesto que resulta de la acción conjunta de una serie de factores
ambientales.
En condiciones normales, una población animal vive a expensas de una especie
vegetal sin que su número llegue a constituir una amenaza para el cultivo o la masa forestal.
Para que la abundancia de dicha población se mantenga constante, tiene que haber un
equilibrio entre los distintos factores que componen la variable R, de manera que el cambio de
uno sea compensado por otro, y su valor total quede situado entre pequeños límites de
variación. Cuando R disminuye mucho, la relación se inclina a favor del animal ya que
también aumenta mucho su abundancia, de manera que se dan las mejores condiciones para
que aparezca el fenómeno plaga.
Existen otros factores no menos importantes que intervienen también en la aparición
de las plagas. En primer lugar, los animales pueden efectuar de forma natural migraciones
como consecuencia de la sobrepoblación, alimentación inadecuada o clima desfavorable, e
incluso porque puede existir una fase migratoria dentro de su propio ciclo vital. Por otra parte,
las especies pueden dispersarse de forma accidental debido al transporte de mercancías entre
los países. Finalmente, la existencia de monocultivos que ocupan grandes extensiones de
terreno favorece la aparición del fenómeno plaga, puesto que se altera de alguna forma la flora
natural y se entra en competencia con otros vegetales (malas hierbas).

CONCEPTOS DE NIVELES ECONÓMICOS

Los denominados conceptos de niveles económicos, constituyen en la actualidad el

fundamento para la posible aplicación de programas de manejo y control de plagas, puesto que
proporcionan información precisa acerca de las poblaciones de los organismos plaga en un
momento determinado.
En 1959, Stern et al. definieron formalmente estos conceptos:

• Posición General de Equilibrio (PGE): densidad media de una población

animal que se mantiene a lo largo del tiempo en ausencia de cambios ambientales
anómalos.

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 • Umbral de Daño Económico (UDE): cantidad de daño que justifica el coste de
medidas artificiales de control.
• Nivel de Daño Económico (NDE): densidad mínima de una población animal
que causa un daño económico.
• Umbral Económico (UE): nivel de densidad al cual deben aplicarse las medidas
de control para evitar que una población animal en aumento alcance el NDE.

Si bien todos estos conceptos son aceptados sin discusión, para el UE algunos
prefieren la definición aportada por Chiang (1979): "el nivel de plaga que causa daño tal que
el valor del incremento en el rendimiento de una cosecha sea doble que el coste de ese
control".

TIPOS DE PLAGAS

A la hora de establecer una clasificación para las principales clases de plagas, la

práctica totalidad de especialistas se basan en la relación existente entre la posición general de
equilibrio y el umbral económico que afectan a una determinada población; según esta
relación, las plagas pueden ser:

• Permanentes o Fundamentales: si la densidad poblacional se mantiene siempre

por encima del UE.
• Ocasionales: si la densidad poblacional se mantiene por debajo del UE, aunque
puede superarlo de forma ocasional.
• Potenciales: si la densidad poblacional se mantiene por debajo del UE, aunque
puede superarlo al ser potencialmente dañina.

No obstante, como quiera que la aparición de las plagas depende de la ruptura de la

estabilidad de un determinado ecosistema agrícola o forestal, existe otra clasificación que está
basada en las estrategias ecológicas oportunista o 'r', y competidora o 'k'. Según la misma, se
reconocen las siguientes plagas:

• Plagas-r: se caracterizan por su alto potencial de reproducción, gran velocidad de

desarrollo y por tanto mínimo tiempo generacional, buena capacidad de
dispersión (especies emigrantes), y hábitos alimenticios amplios (polífagos).
• Plagas-k: se caracterizan por su bajo potencial reproductivo, poca velocidad de
desarrollo, gran poder competitivo, y hábitos alimenticios especializados
(monófagos).
• Plagas intermedias: gozan de cualidades intermedias.

Para complicar un poco más la nomenclatura de clasificación en Carrero (1996)

aparecen recogidas, además de las anteriores, las siguientes plagas:

• Plagas inmigratorias: aquellas que no son residentes habituales del ecosistema,

y que se introducen en determinados momentos por breve periodo de tiempo.
• Plagas fugitivas: aquellas que poseen gran capacidad de dispersión, pero que

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 sucumben por competición cuando el hábitat se ha saturado con otras especies;
sin embargo, son capaces de restablecerse en otros hábitats antes de la llegada de
competidores superiores.
• Plagas secundarias: aquellas que en condiciones normales no son dañinas, pero
que pasan a constituir plaga de forma indirecta tras la destrucción de otras
poblaciones integrantes del ecosistema.

Con respecto a este último tipo de plagas, Samways (1990) ya apuntaba la idea de
que la destrucción de la fauna que controla de forma natural a las poblaciones de artrópodos,
puede ocasionar que un organismo habitualmente inofensivo se convierta en plaga.

CONTROL NATURAL Y BIOLÓGICO: DEFINICIONES

El término control puede ser entendido de forma natural como: "la capacidad de
mantener la densidad de población de un organismo por debajo del nivel que existiría en su
ausencia"; o de forma artificial como: "la capacidad de mantener la densidad de población de
un organismo por debajo de aquel nivel que cause problemas económicos de importancia".
De esta forma, el control natural puede ser definido como: "la acción de parásitos,
predadores o patógenos, que de forma natural en el ecosistema regulan la densidad de otras
poblaciones de insectos". En este sentido, nos referimos al control que no implica ninguna
manipulación directa o dirigida por el hombre; o dicho de otra forma, constituye el control de
un insecto autóctono o indígena por parte de un enemigo también originario del ecosistema.
Por su parte, el control biológico se define como: "el uso artificial de parásitos,
predadores o patógenos, que lleva a cabo el hombre de forma directa o dirigida para intentar
reducir la densidad de una plaga por debajo del umbral de daño económico".

CONTROL BIOLÓGICO: VENTAJAS E INCONVENIENTES

El control biológico de plagas posee una serie de ventajas:

• Los problemas de la plaga no se ven intensificados, ni se crean otros problemas.

• Permite disponer de los enemigos naturales, y por tanto no se requiere en
principio proceso alguno de manufacturación.
• Los enemigos naturales pueden buscar y encontrar a la plaga, así como aumentar
en número y extenderse, todo lo cual permite disminuir en cierta forma el coste
del control.
• La plaga será incapaz, o en el peor de los casos lo hará muy lentamente, de
adquirir resistencia directa a dicho control.
• Este control dura y permanece en el tiempo.

Sin embargo, algunas de estas ventajas pueden ser cuestionadas. Así por ejemplo, los
insectos parásitos importados pueden llevar asociado de forma ocasional algún patógeno, lo
cual supone un nuevo problema para la cosecha. Asimismo, el parásito importado ha atacado
en determinados casos a otra especie beneficiosa que había sido previamente introducida en el
ecosistema.

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 Por su parte, el control biológico de plagas presenta los siguientes inconvenientes:

• Su forma de acción es lenta.

• Nunca llega a exterminar la plaga, a no ser que sea mal empleado.
• A menudo resulta impredecible.
• Resulta difícil y caro, tanto de obtener como de aplicar.
• Requiere de una experta supervisión.

MÉTODOS EN CONTROL BIOLÓGICO: FUNDAMENTOS

Cuando se pretende llevar a cabo el control biológico de plagas en un determinado

ecosistema agrícola o forestal, en primer lugar se deben realizar aquellos estudios ecológicos
experimentales que permitan clasificar las plagas como reales o inducidas. Las plagas reales
son las que carecen de enemigos naturales efectivos, mientras que las inducidas sí que los
tienen pero estos son incapaces de actuar por diversos factores.
Según García-Marí (1992), las estrategias utilizadas para la aplicación de enemigos
naturales pueden ser: a) introducción de especies exóticas para su establecimiento en el
ecosistema, b) conservación o mejora de la efectividad de los enemigos naturales autóctonos
o indígenas, y c) incremento artificial de los enemigos naturales propios del ecosistema.
Si pretendemos llevar a cabo el control biológico de plagas reales, se deberá recurrir
a la introducción de enemigos naturales exóticos. Si por el contrario se trata de controlar
plagas inducidas, el procedimiento a seguir será primero la conservación, a continuación el
incremento si la anterior falla, y finalmente la introducción si los enemigos autóctonos no son
efectivos.

MÉTODOS EN CONTROL BIOLÓGICO: INTRODUCCIÓN

Cuando los enemigos naturales de una especie particular de plaga no existen o son
inefectivos, deben buscarse en otros lugares para ser introducidos en el ecosistema. Desde el
punto de vista histórico, la introducción ha sido el principal método de control biológico, de
ahí que también sea conocido como control biológico clásico.
El éxito de este método depende, no sólo de la fortuna en encontrar un enemigo
natural efectivo, sino de que este se adapte a las condiciones ambientales del lugar donde
deseamos introducirlo. Todo ello requiere de un reconocimiento detallado de la plaga, de sus
enemigos naturales si es que existen, y de los factores que regulan la interacción plaga-
enemigo natural.
Por otra parte, no debemos olvidar que muchas plagas son introducidas o exóticas, y
precisamente se busca también la introducción de aquellos enemigos naturales que se
muestran como controladores eficientes en su zona de origen. Asimismo, en un ecosistema
existen plagas indígenas que pueden verse afectadas por una operación de control basada en la
introducción de un enemigo natural exótico.
La cuestión más importante que se plantea cuando se quieren introducir enemigos
naturales exóticos, radica quizá en la competencia que estos puedan establecer con los
enemigos naturales autóctonos. A tal respecto existen dos posibilidades: a) cuando las especies
en competencia son homólogos ecológicos y por tanto atacan del mismo modo a un

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determinado hospedador común, y b) cuando las especies no son homólogos ecológicos y
pueden complementarse en su acción -prefieren diferentes hospedadores, o atacan distintas
fases del mismo hospedador-.

El procedimiento general a seguir para poder aplicar este método es el siguiente:

• Estimación de la idoneidad del control biológico para la plaga, de acuerdo con

sus características y el ambiente donde vive.
• Estudios básicos sobre la plaga y sus enemigos naturales.
• Recolección, estudio e introducción de los enemigos naturales.
• Liberación, establecimiento y seguimiento de la aclimatación de los enemigos
naturales.

MÉTODOS EN CONTROL BIOLÓGICO: CONSERVACIÓN

Para la conservación o mejora de la efectividad de los enemigos naturales autóctonos

en un ecosistema determinado, se pueden alterar determinados factores ambientales que
influyen sobre su supervivencia y actividad; es decir, aquellos que intervienen directamente en
el control natural como pueden ser: el clima, el alimento, el espacio vital y la presencia de
otros organismos de la misma o de distintas especies.
A menudo, las malas prácticas en los cultivos suelen alterar la sincronía existente
entre las poblaciones plaga y las de sus enemigos naturales, produciendo una elevada
mortalidad de estos últimos. Para poder reducir esta mortalidad y aumentar con ello su
eficacia, se les puede proporcionar alimentos complementarios, controlar a los enemigos
naturales competidores, y manipular aquellas partes de las plantas que influyen directamente
sobre ellos.
No obstante, determinadas prácticas culturales pueden crear microclimas favorables
que permiten reducir de forma directa la mortalidad de los enemigos naturales. El polvo afecta
a muchas especies de parásitos y predadores, y puede eliminarse parcialmente mediante el
riego, dejando crecer la hierba o aplicando aceite en los caminos. El viento también influye en
algunos predadores, y puede modificarse con cortavientos. Las plantas colindantes al cultivo o
la propia cubierta vegetal pueden servir de refugio a enemigos naturales. La recolección total
de algunos cultivos destruye muchos parásitos, mientras que la recolección parcial mejora las
condiciones microclimáticas y favorece su eficacia. Por último, la alternancia de cultivos
puede servir también como reserva de enemigos naturales.

MÉTODOS EN CONTROL BIOLÓGICO: INCREMENTO

El incremento de las poblaciones de enemigos naturales, como método para mejorar

el control biológico, se suele aplicar cuando falla la conservación en el campo. Este proceso
exige los siguientes pasos: selección del candidato, cría en masa, liberación en el campo, y
evaluación de su eficacia.
Un enemigo natural puede ser seleccionado, según el tipo de liberación en el campo
que se quiera aplicar (ver más adelante en este mismo apartado), por su resistencia a
determinados plaguicidas o, por su tolerancia a las temperaturas extremas.

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 La cría en masa depende en primer lugar de su coste económico; de esta forma,
algunas especies menos eficaces pueden seleccionarse si son más baratas de producir.
Asimismo, resulta importante conseguir una producción constante y elevada que permita la
liberación en masa al poco tiempo de su selección, lo cual exige infraestructura y amplias
posibilidades de venta de los insectos que se van produciendo. Sin embargo, un problema
importante que presenta la cría en masa consiste en el deterioro genético y la pérdida de
eficiencia que resulta en condiciones controladas de laboratorio; de esta forma, para paliar
la pérdida de vigor de estas crías existen determinados procedimientos como son: la
alternancia de hospedadores, la renovación de individuos procedentes del campo, y el
cambio de las dietas, entre otros.
La liberación del enemigo natural en el campo puede ser de diversos tipos:

• Inoculativa: cuando se hace una sola vez y el enemigo natural se reproduce

durante todo el periodo vegetativo.
• Estacional: cuando se lleva a cabo en determinadas épocas para salvar
determinados momentos climáticamente desfavorables.
• Inundativa: cuando se aplican enemigos naturales en gran cantidad a fín de
controlar la plaga de forma inmediata, tal como lo haría un plaguicida
convencional.

De todas ellas, la inundativa es la menos exigente en alguna de las cualidades

requeridas para un buen enemigo natural, como son la natalidad o supervivencia a largo plazo
(entre otras, ver en el siguiente apartado). Por otra parte, si queremos además que el efecto de
esta liberación tenga lugar a corto plazo para evitar daños al cultivo, deberán buscarse
enemigos naturales que sufran una rápida mortandad sin tener en cuenta tanto su capacidad de
movimiento como su supervivencia.
Para evaluar la eficacia del enemigo natural liberado, pueden ser utilizados a su vez
los métodos experimentales de adición y exclusión. La adición consiste en comparar las
poblaciones del enemigo natural antes y después de su liberación; para ello, se precisan
parcelas de cultivo similares donde unas albergan al enemigo natural y otras no ya que actúan
como testigo. La exclusión consiste en la eliminación de los enemigos naturales en una serie
de parcelas, que se comparan luego con otras (en número similar) donde estos no son
molestados; este método es muy adecuado para organismos con escasa capacidad de
dispersión, pero debe diseñarse de manera que no modifique otros parámetros que puedan
tener influencia en el resultado.

ENEMIGOS NATURALES: CUALIDADES NECESARIAS

Para que un enemigo natural sea eficaz como controlador de una plaga deberá poseer
las siguientes cualidades:

• Gran capacidad de búsqueda del hospedador o presa.

• Altamente específico en su comportamiento de ataque.
• Elevada tasa potencial de aumento, que depende fundamentalmente de su
movilidad, supervivencia y reproducción.
• Máxima adaptación al hábitat, tanto al clima del lugar como al nicho ecológico

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 donde vive el hospedador o presa.
• Facilidad de ser criado en masa.

ENTOMOFAUNA ÚTIL: PARASITOIDES

Los parasitoides o parásitos se caracterizan por efectuar el parasitismo durante sus

fases inmaduras, siendo los adultos de vida libre. El hospedador puede ser atacado en alguna
de sus fases inmaduras o en su fase adulta, suele ser de mayor tamaño que el parasitoide, y
resulta siempre muerto como consecuencia del parasitismo. Los parasitoides más importantes
en el control biológico pertenecen a diversas familias de los órdenes Hymenoptera y Diptera.
El parasitoide se alimenta inicialmente de la hemolinfa de su hospedador, dejando
que este continúe con su actividad normal y sin mostrar signos externos del ataque. A medida
que crece, el parasitoide ataca progresivamente los órganos vitales de su hospedador
haciéndole cesar en su actividad normal, aunque sin provocarle la muerte. Cuando el
parasitoide llega al final de su desarrollo, da muerte a su víctima y acaba por consumirla;
posteriormente se transforma en pupa, dentro o junto a los restos del hospedador, rodeándose a
veces de un capullo de seda.
El adulto resultante puede alimentarse, según las especies, de sustancias azucaradas o
de la hemolinfa del hospedador sobre todo en el caso de la hembra, que realiza picaduras
nutricionales antes de depositar la puesta. Después del apareamiento de los adultos, la hembra
efectúa la puesta dentro o fuera del hospedador mediante un ovipositor característico que le
permite, además de obtener hemolinfa como alimento, paralizar previamente a su víctima,
determinar la viabilidad o idoneidad de esta y, colocar el huevo en el sitio óptimo para su
desarrollo.
Con respecto a los diferentes tipos de parasitismo, tenemos el parasitismo
monófago si el parasitoide tiene una sola especie por hospedador, o el parasitismo polífago
si tiene más de una. Según el número de parasitoides que se pueden encontrar en un
hospedador, se habla de parasitismo solitario cuando el hospedador alberga un solo
individuo, y de superparasitismo cuando el hospedador acoge a varios de ellos. Dentro del
superparasitismo podemos reconocer: el parasitismo gregario cuando los parasitoides son de
la misma especie, el parasitismo múltiple cuando corresponden a diferentes especies, el
cleptoparasitismo cuando un parasitoide ataca a un hospedador ya parasitado antes por otra
especie, y el hiperparasitismo cuando un parasitoide (secundario) ataca a otro parasitoide
(primario) situado dentro o fuera del hospedador (fitófago), o cuando otro parasitoide
(terciario) ataca un hiperparasitoide primario (hiperparasitismo secundario). Por su parte,
tenemos el ectoparasitismo y el endoparasitismo, según que el parasitoide se desarrolle
fuera o dentro del hospedador, respectivamente. Atendiendo a la mayor o menor rapidez con
la que acontece el desarrollo del parasitoide en su hospedador, encontramos el parasitismo
idiobionte si el hospedador muere en el momento de la oviposición y el parasitoide se
desarrolla en la misma fase del ataque, mientras que tenemos el parasitismo cenobionte si el
hospedador no muere tras la oviposición y el parasitoide se desarrolla hasta hasta una fase
posterior. Por último, tenemos el adelfoparasitismo, cuando una especie de parasitoide puede
parasitarse a sí misma.

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ENTOMOFAUNA ÚTIL: DEPREDADORES

Los predadores o depredadores, para poder completar con éxito su ciclo biológico, se
alimentan de varias presas a lo largo de toda su vida. Las fases larvaria y adulta son
generalmente de diferente aspecto; cazan a sus víctimas de forma activa o mediante trampas;
en la mayoría de los casos, las presas son más pequeñas y devoradas en su totalidad.
A pesar de que la depredación está bastante extendida entre los artrópodos, tan sólo
unas pocas familias presentan interés para el control biológico. En concreto, las especies más
importantes se encuadran dentro de los Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Neuroptera y Acari.

ENEMIGOS NATURALES: PATÓGENOS

Los patógenos de artrópodos o entomopatógenos, también denominados insecticidas

biológicos o bioplaguicidas, son microorganismos que producen patologías o epizootias
letales en sus hospedadores. Entre los agentes microbianos útiles para el control de plagas
podemos encontrar a las bacterias, virus, hongos y nematodos. Actúan generalmente por
ingestión, si exceptuamos a los hongos y algunos nematodos que atacan a través del
tegumento. En la actualidad, existen bastantes preparaciones comerciales o en
experimentación de patógenos destinadas al control biológico de plagas (Riba & Selvy, 1993).
Los bioplaguicidas presentan como principal inconveniente su incapacidad de buscar
activamente a sus víctimas, por lo que su empleo en el control de plagas está orientado a su
producción en masa y posterior aplicación como un insecticida convencional. Asimismo, su
elevada especificidad ha provocado que su desarrollo comercial se vea limitado frente a otras
técnicas de control con un espectro de acción más amplio.
Sin embargo, los entomopatógenos poseen una serie de ventajas, como son su escasa
toxicidad sobre otros organismos del ambiente, su idoneidad para ser manipulados
industrialmente, comercializados y aplicados como y junto con insecticidas convencionales, y
su elevada capacidad de responder de forma densidad-dependiente, siendo de vida corta o,
larga y con eficacia sostenida.

BIBLIOGRAFÍA REFERENCIADA

• Carrero, J.M. 1996. Lucha integrada contra las plagas agrícolas y forestales. Mundi-
Prensa, Madrid.
• Chiang, H.C. 1979. A general model of the economic threshold level of pest
populations. FAO Plant. Prot. Bull., 27: 71-73.
• García-Marí, F. 1992. Control integrado de plagas. Universidad Politécnica de
Valencia, Valencia.
• Rey, J.M. 1976. Gestión sobre plagas en Entomología. Graellsia, 32: 279-306.
• Riba, G. & C. Selvy. 1993. La lutte biologique et les biopesticides. Phytoma, 452: 21-
32.
• Romanyk, N. & D. Cadahía (Coords). 1992. Plagas de insectos en las masas
forestales españolas. Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación, Madrid.
• Samways, M.J. 1990. Control biológico de plagas y malas hierbas. Oikos-tau,
Barcelona.

11
 • Stern, V.M., R.F. Smith, V.D. Bosch & K.S. Hagen. 1959. The integrated control
concept. Hilgardia, 29: 81-101.
• Waterhouse, D.F. 1992. Biological control: a viable strategy for the tropics. In: Ooi,
P.A.C., G.S. Lim & P.S. Teng (Eds), Biological control: issues in the tropics, pp. 1-13.
Malaysian Plant Protection Organization Society, Kuala Lumpur.

BIBLIOGRAFÍA COMPLEMENTARIA

• Bonnemaison, L. 1975-1976. Enemigos naturales de las plantas cultivadas y

forestales. Vols. I (1975), II (1976) y III (1976), Oikos-tau, Barcelona.
• Bosh, R. van den, P.S. Messenger & A.P. Gutiérrez. 1982. An introduction to
biological control. Plenum Press, New York.
• Croft, B.A. 1990. Arthropod biological control agents and pesticides. J. Wiley &
Sons, New York.
• DeBach, P. & D. Rosen. 1991. Biological control by natural enemies. 2nd Ed,
Cambridge University Press, Cambridge.
• Dent, D. 1991. Insect pest management. CAB International, Wallingford.
• Driesche, R.G. & F.S. Bellows. 1996. Biological control. Chapman & Hall, New
York.
• Emden, H.F. van. 1989. Pest control. Edward Arnold, London.
• Hill, D.S. 1997. The economic importance of insects. Chapman & Hall, London.
• Horn, D.J. 1988. Ecological approach to pest management. Elsevier Applied Science
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• Huffaker, C.B. & P.S. Messenger (Eds). 1976. Theory and practice of biological
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• Jervis, M. & N. Kidd (Eds). 1996. Insect natural enemies. Practical approaches to
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• Maramorosch, K. (Ed). 1991. Biotechnology for biological control of pests and
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• Metcalf, R.C. & N.H. Luckmann (Eds). 1994. Introduction to the insect pest
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• Rechcigl, J.E. & N.A. Rechcigl. 2000. Biological and biotechnological control of
insect pests. CRC Press, Boca Raton.
• Thacker, J.R.M. 2002. An introduction to arthropod pest control. Cambridge
University Press, Cambridge.

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NEMATODA Y FUNGI EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Magdalena Galeano
Koppert España S.L.
C/ Cobre, 22-24. Parcela P.4 Nave 3
Pol. Industrial Ciudad Transporte Poniente
04745 La Mojonera (Almería)
e-mail: mgaleano@koppert.es

NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS

INTRODUCCIÓN

En los últimos años los nematodos entomopatógenos (NEP) están adquiriendo

más importancia como agentes de control biológico (ACB) e se incluyen ya en los
reglamentos de producción integrada (BOJA 17-09-09, así como los programas oficiales
de control biológico de plagas de la Región de Murcia y otras comunidades autónomas.
Las apariciones de resistencias a insecticidas, la cada vez más restrictiva lista de sustancias
activas permitidas y la importancia de los residuos químicos en las hortalizas, hace que el
uso de agentes biológicos como los NEP sean cada vez más tenidos en cuenta en la
agricultura actual.
El Phylum Nematoda constituye un grupo importante entre los Invertebrados no
Artrópodos, en el que se encuentran especies en todo tipo de ambientes y todas las
modalidades de vida (vida libre, simbiosis, ecto y endo parasitismo obligado u oportunista,
y parásitos tanto del hombre como animales y plantas). Existen al menos 12.000 especies,
adaptadas a entornos ampliamente divergentes, a veces extremos. Dentro de los nematodos
parásitos de insectos existen especies útiles para el hombre, usadas para el control de las
plagas agrícolas, las cuales están ampliamente distribuidas y se han aislado de todas las
regiones del mundo (Malais y Ravensberg, 2003).
La primera cita sobre nematodos asociados a insectos data de 1623, cuando
Aldrovandus en su libro “De Animalibus Insectis”, habla de gusanos que emergen del
interior de saltamontes, dándole el nombre de “vermes”. Listow en 1878, desde Berlin,
publica el “Compendium der Helminthologie” en el que hace un listado de varios
nematodos entomopatógenos; pero justo unos años antes, Schneider en 1866 había
publicado la primera clasificación sobre nematodos. Sin embargo, es el nematólogo ruso
Filipjev (1889-1940) con su libro “Plant and Insect Parasitic Nematodes”, el que debe ser
considerado el padre de los nematodos entomopatógenos. Por otra parte, el investigador
americano Glasser (1888-1947) es el primero que mencionó el potencial de estos
nematodos en el control biológico de plagas, iniciándose los esfuerzos para la producción
in vitro de Neoaplectana glaseri Steiner, 1929 (Nguyen, 2002).
Los taxónomos norteamericanos Steiner (18886-1961), Cobb (1859-1932), y
Christie (1889-1978), también contribuyeron de forma importante al avance del
conocimiento de los nematodos asociados a insectos, sin olvidar a Poinar, autor de 5 libros
y de más de 400 publicaciones sobre nematodos entomopatógenos; ni tampoco a Nickle
con las numerosas revisiones sobre taxonomía y biología de este tipo de helmintos, entre
otros (Nguyen, loc cit.).

13
 Steiner en 1923, describió el primer nematodo entomopatógeno, Aplectana
kraussei Steiner, 1923, que Travassos en 1927, cambió la denominación genérica a
Steinernema, para que dos años después Steiner describiera otro género y especie
Neoaplectana glaseri. Filipjev en 1934, sitúo a los géneros Steinernema y Neoaplectana en
una nueva subfamilia Steinernematinae; Chitwood y Chitwood en 1937 unen la subfamilia
y la familia Steinernematidae, para posteriormente Woots en 1982 reexaminando las
especies S. krauseri y N. glaseri concluya que los dos géneros son idénticos y que
Neoaplectana es sinónimo de Steinernema. En 1994 Nguyen y Smart describen un nuevo
género, Neosteinernema, teniendo actualmente la familia Steinernematidae dos géneros,
Steinernema con más de 30 especies y Neosteinernema con una sola, N. longicurvicaudata
Nguyen y Smart, 1994 (Stock, 2005).
El descubrimiento de las especies de nematodos entomopatógenos está
relacionado con la necesidad histórica de buscar alternativas biológicas al manejo de
plagas de insectos. Después del inicial hallazgo y desarrollo de Steinernema glaseri
(=Neoaplectana glaseri) como agente de control biológico al principio del siglo XX, la
investigación sobre NEP avanza como alternativa al control químico.
El reconocimiento en los años 60 del efecto negativo que producen los
plaguicidas químicos en el medio ambiente unido a su menor eficacia y mayor coste
económico, hace que el uso de los productos químicos sea cada vez más restrictivo en pro
de la investigación en agentes de control biológico (ACB), y ya en los 80 se extiende esta
necesidad al gobierno e industria (Gaugler, 2007), desarrollándose en Australia, USA y
Europa su producción y comercialización.

BIOLOGÍA Y MODO DE ACCIÓN

El Nematodo: Ciclo biológico

Las dos familias, a las que pertenecen las especies usadas principalmente en el
control biológico de plagas, Steinernematidae Chitwood & Chitwood, 1937 y
Hetororhabditidae Poinar, 1976, presentan un ciclo biológico muy similar y sencillo, que
comprende la forma de huevo, cuatro estadios juveniles y adulto (Fig. 1).
El desarrollo de huevo a adulto dura aproximadamente 7-10 días en el caso de las
especies adscritas a Steinernema Travasos, 1927 y 12-15 días en las especies de
Heterorhabditis Poinar, 1976, con un total de 4 estadios juveniles. Sólo los terceros
estadios juveniles (J3), de vida libre, son infectivos. Miden aproximadamente 1-1,5 mm, y
están caracterizados por el tegumento antiguo del segundo estadio juvenil, que permanece
alrededor del cuerpo tras la muda.
Las formas infectivas no se alimentan, tienen la boca y el ano cerrados y pueden
sobrevivir en el medio durante varios meses. El género Steinernema presenta la región
bucal sin dientes dorsales mientras que el género Heterorhabditis presenta en la cabeza
una especie de armadura, diente o espina, en el lado dorsal. Los J3 buscan activamente al
hospedador, detectando sus excrementos como rastro (García del Pino, 2007). Steinernema
spp. sólo es capaz de entrar en el hospedador a través de las aberturas naturales: boca, ano
y espiráculos mientras que las especies de Heterorhabditis lo pueden hacer también a
través de la epidermis del insecto (Malais y Ravensberg, loc cit).
Una vez en el interior de los insectos estos J3 se desprenden del tegumento del J2
que conservaban, a través de la pared del tracto gastrointestinal, los juveniles alcanzan la

14
cavidad general del insecto y el estado infectivo se transforma en parásito. Dentro del
hospedador el nematodo libera la bacteria simbionte que transporta en su intestino (García
del Pino, loc cit.).
En el plazo de dos días, los J3 mudan y pasan a J4, y éstos, tras uno o dos días,
mudan otra vez, llegando el nematodo al estado de adulto. En el caso de la familia
Steinernematidae, se producen tanto machos como hembras; sin embargo, en los
Heterorhabditidae, sólo formas hermafroditas. Los adultos pueden alcanzar los 6 mm de
longitud, pueden vivir aproximadamente cinco días, y las hembras pueden poner varios
cientos de huevos durante ese tiempo. Una vez puestos los primeros huevos, los juveniles
eclosionan y crecen muy rápidamente a J4 hasta pasar a una segunda generación adulta. En
esta fase, se encuentran machos y hembras también en los especimenes de
Heterorhabditidae. En función del suministro de alimento, pueden llegar a poner hasta
1.500 huevos, que son fertilizados internamente, aunque no llegan a sobrevivir todos. De
los huevos viables emergen juveniles que de forma muy rápida se desarrollan hasta el
cuarto estadio, y posteriormente hasta adultos de segunda generación, compuesta en ambos
géneros por machos y hembras capaces de reproducirse sexualmente. Los machos mueren
tras el apareamiento y la hembra pone los huevos dentro del hospedador. La sucesión de
generaciones continúa hasta que se consumen los recursos alimenticios dentro del cadáver
del insecto hospedador, normalmente dos o tres generaciones.

Figura 1. Ciclos vitales de Steinernema spp. (izquierda) y Heterorhabditis spp. (derecha).

En el caso de una gran población de nematodos o de circunstancias de deterioro

del hospedador (competición por el alimento), el nematodo cesa de poner más huevos, y
los juveniles se desarrollan dentro del cuerpo de la hembra (Fig. 2). En este momento, el
juvenil muda a J2 y la boca y el ano están cerrados, el cuerpo se hace más delgado y el
esófago se hace menor. Al mismo tiempo los J2 mudan a J3 y, dos o tres días después, los
J3 abandonan el cuerpo de la hembra y, posiblemente, el del insecto. Estos J3 pueden en
este momento empezar a buscar nuevos hospedadores.

15
 Figura 2.- Nematodos juveniles emergiendo de una hembra
de Steinernema carpocapsae (microfotografía cortesía Tomás Cabello).

La Bacteria

Las bacterias simbióticas de los NEP pertenecen a los géneros Xenorhabdus spp.
y Photorhabdus spp. para Steinernema y Heterorhabditis, respectivamente.
Son enterobacterias de forma bacilar y Gram negativas, poseen anaerobiosis
facultativa, no presentan estadios resistentes ni se encuentran libres en la naturaleza, y sólo
viven en el interior de los nematodos o insectos hospedadores.
Estas bacterias poseen una forma primaria y otra secundaria, siendo la primera la
infectiva y la que se debe mantener estable en la producción en masa del complejo
bacteria-nematodo, para que no pierda su eficacia contra los insectos plaga.
Las bacterias son transportadas en la base anterior del intestino (García del Pino,
loc cit.). El nematodo sólo actúa como vector de las mismas, introduciéndolas dentro del
insecto y eludiendo su sistema inmune. La bacteria no es capaz de penetrar por sí misma en
un insecto, por lo que precisa necesariamente del nematodo para este propósito. El
nematodo ayuda a las bacterias a burlar el sistema defensivo del insecto. Esto facilita que
las bacterias se reproduzcan muy rápido, de modo que el insecto muera en el plazo de 24 a
48 horas.
Es en realidad la bacteria la que causa la muerte del hospedador por septicemia
por la liberación de toxinas dentro de su cuerpo. De esta forma proporciona alimento a los
nematodos ya que la bacteria disgrega los tejidos del hospedador, convirtiendo las células
en productos orgánicos que pueden ser fácilmente absorbidos y digeridos por los
nematodos (Malais y Ravensberg, 2003).

ESPECIES ÚTILES EN CONTROL BIOLÓGICO

Más de 30 familias de nematodos son conocidas como parásitas o están asociadas

con insectos (Maggenti, 1981; Nicle, 1972; Poinar, 1975, 1983, 1990; Kaya y Stock,
1997). Sin embargo, en cuanto a su potencial como agentes de control biológico, las
investigaciones se han centrado sólo en siete familias: Mermithidae, Allantonematidae,
Neotylenchidae, Sphaerularidae, Rhabditidae, Steinernematidae y Heterorhabditidae,
siendo las dos últimas las que más atención han recibido por su potencial como agentes de

16
control biológico de plagas de insectos en suelo principalmente (Lacey et al., 2001).
El potencial control biológico de estos nematodos no se restringe a insectos. Así,
Phasmarhabditis hermaphrodita (Schneider), especie de la familia Rhabditidae, se conoce
por su capacidad de controlar babosas, habiéndose incluso desarrollado un producto
comercial para el control de estos gasterópodos que en ciertas latitudes causan problemas
(Stock, 2006).
Además, existen varias especies de nematodos depredadores que pertenecen a los
monónquidos, dorylaímidos, nygolaímidos y diplogastéridos, que se han estudiado como
potenciales agentes biológicos de control de nematodos fitoparásitos. En este sentido, el
aphelénchido, Aphelenchus avenae Bastian, se considera como potencial agente de control
de hongos patógenos edáficos de plantas (Stock, loc cit.).
Una nueva clasificación (Stock y Hunt, 2005) basada en la De Ley y Blaxter
(2002) expone los grupos de nematodos con potencial control biológico. Esta clasificación
se ha obtenido como una interpretación filogenética del árbol preliminar evolutivo basado
en el fragmento 18S de ADN ribosomial propuesto por Blaxter et al. (1998). Se trata de un
nuevo esquema taxonómico de acuerdo con las nuevas técnicas moleculares útiles para
determinar la variabilidad genética entre especies y aislados de nematodos
entomopatógenos (Hashmi et al., 1996).
Nickle y Welch (1984) ya mencionaban nueve grupos de nematodos con
hospedadores definitivos o intermediarios de insectos, pero para el biocontrol sólo son
útiles tres de ellos: Tylenchida, Mermitida y Rhabditida. Entre los Tylenchidos, cabe
destacar Beddingia (=Deladenus) siricidicola (Bedding, 1968) que en la década de los 70
fue utilizado en Australia con gran éxito para controlar la avispa taladradora de la madera
del pino, Sirex noctilis Fabricius, 1793 sobre Pinus radiata D. Don. En Brasil, donde fue
introducido (Gerding y France, 2005) se investigan y producen cepas autóctonas para el
control de esta plaga forestal (Eskiviski et al., 2003). Entre los Mermítidos, destacó
Romanomermis culicivorax Ross y Smith, 1976 producido durante los años 70 (Petersen,
et al., 1978) para controlar larvas de mosquito pero que por problemas de eficacia y
producción se restringió su uso, aunque se siguen encontrando trabajos sobre la eficacia y
producción de especies de mermítidos como Romanomermis iyengari Welch, 1964 y
Strelkovimermis spiculatus Poinar y Camino, 1986 (Rodríguez Rodríguez et al., 2005) en
América Central y Sudamérica.
Los nematodos entomopatógenos que presentan más interés actualmente son los
Rhabdítidos pertenecientes a los géneros Heterorhabditis y Steinernema, adscritos a las
familias Heterorhabditidae y Steinemematidae, respectivamente. Son los únicos patógenos
de insectos con un espectro de hospedadores que incluye a los órdenes y familias más
grandes de insectos, y lo únicos rhabdítidos que poseen una enterobacteria patógena
asociada en simbiosis.
La familia Steinernematidae cuenta con dos géneros, Steinernema Travassos,
1927 con más de 48 especies conocidas en la actualidad (García de Pino, 2007), y el
género Neosteinernema Nguyen y Smart, 1994 con una sola especie (N. longicurvicauda).
Son patógenos obligados en la naturaleza y se caracterizan por su asociación simbiótica
con la bacteria del género Xenorhabdus.
La familia Heterorhabditidae cuenta con un solo género, Heterorhaditis Poinar,
1976, posee hasta la fecha 11 especies descritas (García del Pino, 2007), tienen un ciclo
biológico similar a Steinernema con la única diferencia de presentar también adultos
hermafroditas y la bacteria asociada pertenece al género Photorhabdus.

17
 Los nematodos entomopatógenos son muy polífagos, lo que significa que las
diferentes especies de Heterorhabditis y Steinernema deberían ser capaces de controlar un
amplio espectro de insectos. Sin embargo, hay grandes diferencias en la eficacia de las
distintas especies y cepas de nematodos. Ninguna cepa es apropiada para el control de
todos los insectos plaga.
De todas las posibles especies con capacidad insecticida descritas sólo un número
limitado de ellas han llegado a ser comercializadas como bioinsecticidas (García del Pino,
2007; Kaya y Koppenhöfer, 1999; Gaugler, 2007) y las cuales se citan a continuación:

• Steinernema carpocapsae (Weiser, 1955) Wouts, Mrácek, Gerdin y Bedding,

1982. Es la especie más estudiada, de fácil producción en masa que se puede
conservar durante varios meses mediante deshidratación parcial. Es especialmente
efectiva frente a larvas de lepidópteros. Se caracteriza por presentar el típico
comportamiento de búsqueda del insecto denominado de “emboscada”, por lo que
está recomendado para el control de insectos que se mueven por la superficie del
suelo y no realizan grandes desplazamientos. La temperatura más efectiva se halla
entre 22º y 28º C.
• Steinernema feltiae (Filipjev, 1934) Wouts, Mrácek, Gerdin y Bedding, 1982.
Ampliamente utilizada para el control de larvas de moscas esciáridas, también es
útil para otras moscas de humedad como los fóridos. Su comportamiento de
búsqueda de hospedador es intermedio entre el de “emboscada” y el de
“navegante”. Algunas cepas de este nematodo pueden mantener su capacidad
infectiva a temperaturas del suelo inferiores a 10ºC. Esta especie es la que ofrece la
menor estabilidad de entre los steinernemátidos para su conservación y
almacenamiento.
• Steinernema glaseri (Steiner, 1929) Wouts, Mrácek, Gerdin y Bedding, 1982. Esta
especie se adapta mejor al parasitismo de insectos con una baja movilidad
localizados en las capas menos superficiales del suelo. Las formas infectivas
presentan un comportamiento de búsqueda típico de “navegante”, son muy móviles
y presentan una fuerte atracción por los productos de excreción de los insectos. Es
una especie que por su gran tamaño morfológico su producción se ve reducida,
haciéndola más difícil de contener en las formulaciones. Se comercializa para el
control de larvas de coleópteros particularmente de Scarabeidae.
• Steinernema riobravis Cabanillas, Poinar y Raulston, 1994. Especie relativamente
nueva y altamente patógena aislada del Valle de Río Grande de Texas, con un
amplio espectro de hospedadores pertenecientes a distintos órdenes de insectos.
Adaptada a altas temperaturas, se ha demostrado su eficacia a temperaturas de
suelo superiores a 35 ºC. Su persistencia es excelente incluso en condiciones semi-
áridas, debido a la alta concentración de lípidos que poseen hallada en los juveniles
infectivos, lo que la hace altamente útil para condiciones de sequedad o menor
humedad. Su pequeño tamaño hace que su producción sea grande tanto in vivo
como in vitro. Presenta un comportamiento de búsqueda intermedio entre el de
“emboscada” y el de “navegante”. Se comercializa incluso para el control de
nematodos fitoparásitos en céspedes.
• Steinernema scapterisci Nguyen y Smart, 1990. Esta especie representa el clásico
ejemplo de control biológico con nematodos entomopatógenos. En Florida en 1985
suprimió la plaga introducida de grillo topos o alacranes cebolleros. Presenta un
comportamiento de búsqueda del insecto típicamente de “emboscada”. Es

18
 altamente específica para el control de grillo topos adultos. Producida
comercialmente desde 1993 pero con un estrecho mercado.

Entre las especies comercializadas como bioinsecticidas dentro del género

Heterorhabditis, se encuentran las siguientes:

• Heterorhabditis bacteriophora Poinar, 1976. Especie de mayor distribución

geográfica a nivel mundial. Presenta un comportamiento típico de “navegante” en
la búsqueda del hospedador. Es muy eficaz en el control de otiorrincos. Está bien
adaptada a temperaturas cálidas, reduce su eficacia cuando la temperatura está por
debajo de 20 ºC. Muy utilizada en el control biológico de coleópteros. Tiene una
estabilidad limitada en cuanto a almacenamiento y conservación, y persiste sólo
unos pocos días después del tratamiento.
• Heterorhabditis indica Poinar, Karunakar y David, 1992. Especie comercializada
para el control de curculiónidos de los cítricos. Sus características fenotípicas le
confieren una adaptación a altas temperaturas, tolerancia a la desecación y buena
habilidad dispersante (Snack et al., 2000).
• Heterorhabditis marelata Liu y Berry, 1996. Especie empleada para el control de
Othiorrynchus spp principalmente O. sulcatus (Fabricius, 1775).
• Heterorhabditis megidis Poinar, Jackson y Klein, 1987. Aislado por primera vez en
Ohio (USA), se ha comercializado en el oeste de Europa. Es un nematodo de
tamaño grande con la característica inestabilidad de los heterorhabditidos. Presenta
unas características muy similares a H. bacteriophora, se emplea en el control de
Othiorrynchus spp. como el gorgojo negro de la vid (O. sulcatus) y otros insectos
del suelo.
• Heterorhabditis zealandica Poinar, 1990. Comercializado para el control de
gusanos blancos.

De todas las especies de nematodos entomopatógenos citadas, en la Península

Ibérica sólo se encuentran tres de ellas de forma natural, Steinernema carpocapsae
(Weiser, 1955), S. feltiae (Filipjev, 1934) y Heterorhabditis bacteriophora (Poinar, 1975),
por lo que se pueden emplear a nivel comercial sólo estas tres especies en la Península
Ibérica (García del Pino, 2007).

LOS NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS COMO BIOPLAGUICIDAS

Los NEP en el control biológico de plagas presentan grandes ventajas como es la

seguridad en las aplicaciones, ya que son letales (por su bacteria simbiótica) para muchos
insectos pero muy seguros para el hombre, las plantas y otros animales (Boemare et al.,
1996). Los NEP no tienen efecto nocivo sobre fauna útil como las abejas, por ejemplo
(Baur et al., 1995), por lo que confiere una mayor seguridad a su uso en cultivos agrícolas
que precisan de las abejas para la polinización. Además no contaminan el medio ambiente;
no precisan de plazo de seguridad alguno, ni una protección especial para quien aplica; no
dejan residuos ni contaminan las aguas, son compatibles con la mayoría de los plaguicidas
químicos; encuentran al insecto activamente, siendo efectivos donde otros agentes
químicos o biológicos no lo son; se reproducen en el insecto que parasitan, pudiendo dar
lugar a un efecto multiplicativo de la dosis inicial aplicada; se aplican con los aparatos

19
convencionales de pulverización y riego, y a diferencia de otros agentes microbianos,
matan al insecto con rapidez, en unas 24-48 horas (García del Pino, 2007).
Las desventajas o mejoras en el uso de nematodos entomopatógenos vienen dados
por los condicionantes ambientales y técnicas en el momento de la aplicación, además de
la dificultad de encontrar la especie más efectiva para cada tipo de plaga y hábitat en la que
se desarrolle.
Los motivos por los que en la actualidad su empleo se ha generalizado es porque
se han desarrollado métodos de producción económicamente razonables, pueden ser
manipulados para mejorar su patogeneidad y su persistencia, algunas de las toxinas que
producen pueden ser transferidas o expresadas en algunas plantas cultivables o en otros
microorganismos, presentan una alta eficacia, en 48-72 horas producen la muerte al insecto
plaga y, por último la bacteria simbiótica es altamente específica y únicamente patógena
para el insecto plaga (García del Pino, loc cit).
Actualmente se producen diferentes especies de NEP a nivel comercial en
fermentadores de 1.000 y hasta 40.000 litros en compañías de USA, Australia y diversos
países de Europa, alternativa económicamente viable y productiva para la obtención de
nematodos (Georgis, 1990b; García del Pino, loc cit). La producción puede realizarse tanto
“in vivo” como “in vitro”. Para la producción “in vivo” se ha empleado tradicionalmente el
lepidóptero Galleria mellonella, L. por su fácil adquisición, la posibilidad de criarla con
pocos recursos y ser un hospedador muy susceptible. La producción promedio de juveniles
infectivos por larva de insecto se cifra entre 30 y 50.000 individuos.
El cultivo “in vitro” en cultivos monoxénicos a gran escala se inició tanto en
medios sólidos (Bedding, 1981, 1984, Georgis y Hague, 1991), como en líquidos mediante
fermentación líquida (Pace et al., 1986), pero este último conlleva un alto coste. El método
de fermentación líquida mediante biorreactores fue iniciado para el cultivo de S.
carpocapsae (Georgis, 1992).
Una vez obtenidos los nematodos se precisan formulaciones estables que
garanticen su supervivencia durante el transporte, la distribución y el almacenamiento para
su comercialización. Se utilizan diferentes sustratos para su conservación, como esponja de
poliuretano, vermiculita, alginato, geles floables, que mantienen la humedad necesaria para
su supervivencia durante unos meses a una temperatura de 4-8ºC (García del Pino, loc cit.).
También existen formulaciones en forma de gránulos dispersables en agua que inducen
una anhidrobiosis parcial de los nematodos, reduciendo el consumo de oxígeno y de sus
reservas lipídicas lo que garantiza su conservación durante al menos seis meses a 4-25º C
(Georgia y Dunlop, 1994). El contenido en agua y lípidos de los nematodos juveniles es
importante en el proceso de almacenamiento, así pues el aumento del porcentaje de ácidos
grasos insaturados mientras decrece el de los ácidos grasos saturados durante el
almacenamiento, hace que las especies de NEP posean poca estabilidad de almacenaje o
conservación (Selvan et al., 1993).

20
 Figura 3.- Proceso industrial de producción de nematodos entomopatógenos.

Las aplicaciones de nematodos entomopatógenos como agentes de biocontrol

deben realizarse en condiciones de humedad y temperatura adecuadas para que garanticen
su supervivencia en el ambiente mientras se produce la búsqueda del insecto hospedador.
Los nematodos son altamente sensibles a la desecación y la radiación ultravioleta, por lo
que hay que tenerlo en cuenta a la hora de realizar pulverizaciones y hacerlas a últimas
horas del día o en días nublados o lluviosos, con ayuda de coadyuvantes que mejoren la
eficacia de la aplicación. La humedad también puede afectar a la virulencia de los
nematodos sobre los insectos (Grant y Villani, 2003). La humedad relativa y la temperatura
influyen en la emergencia y supervivencia de los juveniles infectivos (Brown y Gaugler,
1997) pero lo más importante es que estos factores sean favorables (alta humedad y
temperatura adecuada para la especie de nematodo) durante y las ocho horas posteriores
del tratamiento con nematodos, pudiendo incluso predecir el grado de infección (Arthurs et
al., 2004).
Una menor eficacia de las aplicaciones de los NEP en lana de roca en
comparación con la fibra de coco, se ha observado debido al lavado que sufre la lana de
roca y por tanto el arrastre de los nematodos (Vänninen y Koskula, 2003), por lo que las
características del sustrato son importantes a la hora de decidir el número de aplicaciones y
la dosis.
Tradicionalmente los NEP en control biológico se han aplicado en suelo contra
larvas de insectos plaga. En las últimas dos décadas, sin embargo, se ha ampliado el rango
de acción en biocontrol de estos vermes, de forma que S. carpocapsae es el más utilizado
en aplicaciones foliares (Arthurs et al., loc cit.).
Los NEP pueden aplicarse mediante pulverización o inyección, o por riego sin
rebasar una presión de 5 bar y que la boquilla o cualquier filtro no sea inferior a 500µm
(Georgis, 1990a; Shetlar, 1999). Al aplicarlos en suspensión acuosa es importante que la
preparación esté en continua agitación. Otro método, no comercial, es la dispersión de
cadáveres de insectos previamente parasitados por nematodos.

21
 Cuando se trata de pulverizaciones foliares contra insectos plaga en hojas, la
eficacia puede ser irregular dependiendo de los factores climáticos y de aplicación.
Mortalidades muy altas (hasta el 98%) de Plutella xylostella (L.,) por S. carpocapsae en
col china (Lello et al., 1996) o relativamente altas en Spodoptera littoralis Boisduval 1833
en pepino mediante la misma especie de NEP, con algo más de un 80 % de mortalidad
(Gomez-Diaz, com. pers.) se consiguen siempre y cuando la metodología de aplicación y
el manejo sea el adecuado. El sistema de aplicación así como la mejora de la maquinaria
con la que se aplica pueden influir en la eficacia de este tipo de agentes de biocontrol
(Piggot et al., 2003).
Para evitar la desecación y/o efecto de la luz UV, se usan coadyuvantes o aditivos
para mejorar la eficacia de los nematodos contra plagas foliares, en este sentido se vienen
utilizando mezclas de goma xantham o alginato potásico y surfactantes, que consiguen
aumentar la humedad relativa y por consiguiente la eficacia del producto (Schroeder et al.,
2005).
Cuando se trata del control de plagas del suelo con NEP hay que tener en cuenta
que existe además toda una fauna edáfica antagonista que puede influir en la persistencia
de los nematodos. Por ejemplo, una persistencia pobre está directamente relacionada con el
número de ácaros y colémbolos en aquellos suelos donde se aplicaron nematodos
superficialmente pero no cuando se aplicaron a las capas menos superficiales del suelo
(Wilson y Gaugler, 2004).

EJEMPLOS DE CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Orden Coleoptera. El curculiónido Sphenophorus parvulus Gyllenhal, 1838, es

una plaga cuyas larvas causan importantes daños en las gramíneas que se utilizan para
césped (Heller, 2007) y las aplicaciones de formulados a base de NEP presentan un buen
control de la plaga (Fig. 4). En campos de golf de Almería se han realizado pruebas con
muy buen resultado usando la especie Heterorhabditis bacteriophora para controlar a este
curculiónido.

Figura 4.- Larvas de Sphenophorus parvulus infectada con

Heterorhabditis bacteriophora (oscura) y sana (blanca).

22
 Otro curculiónido, el gorgojo negro de la vid, Otiorhynchus sulcatus Frabricius,
1775 es una plaga de climas templados y subtropicales que afecta a numerosos cultivos
ornamentales, en particular rododendro, ciclamen, tejo y azalea, además, de fresa y otros
frutales, vid, y semilleros. A veces pueden encontrarse otras especies, como O. singularis
y O. lugdunensis, con biología similar a O. sulcatus.
Estos otiorrincos tienen también un buen control biológico mediante el nematodo
H. bacteriophora. Su eficacia tanto sobre larvas como pupas está bien comprobada
(Morton y García del Pino, 2005), y es una buena alternativa al control químico debido a
que este tipo de escarabajo presentan resistencias a muchos plaguicidas.
La aplicación de H. bacteriophora en bioensayos sobre el falso gusano del
alambre, Gonocephalum pusillum (Fabricius, 1791) (Coleoptera: Tenebrionidae), causante
de daños en pimiento en Almería al trasplante, consigue un 100 % de mortalidad en sus
larvas (Fig. 5). Las aplicaciones en campo sólo son satisfactorias si el suelo se humedece
bien antes de la aplicación y posteriormente se mantiene igualmente húmedo para
conseguir una eficacia aceptable de control del gusano.

Figura 5.- Nematodos juveniles y adultos extraídos de una larva de

falso gusano del alambre infectado con Heterorhabditis bacteriophora.

El gusano cabezudo (Capnodis tenebrionis L.) perteneciente a la familia

Buprestidae, es la plaga más importante que afecta a los frutales del género Prunus en la
región de Murcia y se está investigando la aplicación de NEP para su control, dado que la
eficacia de los plaguicidas químicos es insuficiente contra esta plaga. Un porcentaje de
mortandad elevado con nematodos en ensayos de laboratorio es frecuente pero es en
ensayos de semicampo y campo donde se tienen más esperanzas para que pueda ser una
alternativa de biocontrol. Soler y Dicenta (2007) ensayaron en semicampo las tres especies
comerciales de NEP existentes en España y obtuvieron mejor eficacia con Steinernema
carpocapsae, resultados similares consiguieron en ensayos de campo Martínez et al.,
(2007) llegando a controlar hasta un 90% las larvas de la plaga con aplicaciones a base de
NEP de S. carpocapsae a albaricoqueros de la provincia de Valencia. También se ha

23
encontrado una eficacia alta, de hasta un 97 % con S. feltiae en ensayos de campo
realizados sobre cerezos del área mediterránea en donde se aplicaron mediante “cacharreo”
e inyección sin encontrar diferencias significativas en el modo de aplicación (Morton y
García del Pino, 2007).
El picudo rojo de las palmeras Rhynchophorus ferrugineus (Olivier, 1790)
(Coleoptera: Dryophthoridae), plaga exótica originaria del sureste Asiático introducida en
España y Europa en 1995, está causando estragos en los palmerales afectando a especies de
Phoenix canariensis hort. ex Chabaud y P. dactylifera L., principalmente. Dada su
localización en jardines y viviendas particulares, su control es difícil con sustancias
químicas, por lo que se investiga la eficacia de productos biológicos de bajo o nulo riesgo
para el hombre. Se han obtenido buenos resultados de eficacia tanto in vitro (Fig. 6) como
en ensayos de semicampo mediante el uso de S. carpocapsae y de H. bacteriophora
(Galeano et al., 2007; Gómez Vives et al., 2007; Tapia et al., 2007), y en la actualidad se
usan comercialmente dentro de los programas de control integrado del picudo rojo de las
palmeras, solos o combinados con tratamientos químicos.

Figura 6.- Larva de picudo rojo sana (izquierda) y larva parasitada

por Steinernema carpocapsae (derecha).

Los llamados gusanos blancos, coleópteros de la familia Scarabaeidae, son un

complejo de especies que causan sobre todo daños importantes en céspedes de campos de
golf. Las larvas de las especies como el gusano blanco de las huertas (Phyllopertha
horticola L.), el pequeño escarabajo de San Juan (Rhizotrogus aestivus (Olivier, 1789)), o
el abejorro sanjuanero (Amphimallon solstitiale L.), y también el escarabajo del estiércol
(Aphodius spp) entre otras especies, se pueden controlar mediante NEP de las especies H.
bacteriophora y S. glaseri, pero recientemente la especie S. scarabaei ha mostrado una
mayor virulencia y eficacia (Koppenhöfer y Fuzy, 2007).

Orden Diptera. Las moscas esciáridas, son plaga principalmente de esquejes y

otro material vegetal joven, especialmente de flor de pascua (Poinsetia), helechos y otras
plantas ornamentales. Las moscas del mantillo, pertenecientes a la familia Sciaridae que
causan más daño pertenecen a los géneros Bradysia Winnertz, 1867, Lycoriella Frey, 1942

24
y Sciara Meigen, 1803. Estas moscas se hallan particularmente en ambientes húmedos y
son bien controladas con NEP, como Steinernema feltiae, mediante su aplicación al
sustrato que suele estar muy húmedo, lo cual favorece el parasitismo sobre las larvas de
estos dípteros y así el control de la plaga. Las larvas de las moscas parasitadas por S.
feltiae cambian su color de transparente a blanco o amarillo claro, y tras la aplicación los
cadáveres desaparecen por la destrucción de la cutícula por parte de los nematodos.
Otras moscas que producen también problemas en suelos húmedos como Scatella
stagnalis (Fallen, 1813) se tratan con S. feltiae y S. carpocapsae.
Sobre los mosquitos del género Tipula spp. (Diptera: Tipulidae) que suelen causar
problemas en superficies húmedas como céspedes en campos de golf, se han obtenido
buenos resultados con S. feltiae en bioensayos (Peters y Ehlers, 1994).

Orden Homoptera. Se debe hacer referencia al uso de aplicaciones foliares para

el control biológico de mosca blanca, recomendado en los programas de producción
integrada de la Junta de Andalucía, apoyado por algunos y no defendido por otros. Pruebas
en laboratorio no alcanzan el 40% de mortalidad sobre estados ninfales de la mosca blanca,
Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) (Ruiz et al., 2007). Por otra parte, Cuthbertson et al.,
(2007) obtuvieron una alta mortalidad sobre el segundo estado ninfal de B. tabaci bajo
condiciones de laboratorio y de invernadero mediante aplicaciones foliares de S. feltiae,
alcanzando una mortalidad superior al 90 % y al 80 % respectivamente. La adición de
coadyuvantes a la suspensión con nematodos S. feltiae aumentaba la mortalidad de las
ninfas de B. tabaci (Head et al., 2004).
Cuthbertson et al. (2007) opinan que el uso de los EPN dentro de un programa de
manejo integrado de plagas (IPM) podía ser factible mediante aplicaciones repetidas, con
independencia de la dosis aplicada, incluso se han encontrado compatibilidades entre NEP
en combinación con plaguicidas químicos como el imidacloprid.

Orden Thysanoptera. Se ha evaluado en laboratorio la eficacia de NEP sobre el

último estado ninfal y pupa del trips Frankiniella occidentales (Pergande, 1895).
Tratamientos con S. feltiae y H. bacteriophora causaban el 65 % y 59 % de mortalidad
respectivamente, mientras que con S. carpocapsae y S. arenarium se obtenía una
mortalidad de 40 % y 45%, respectivamente y otras especies y cepas del nematodo
mostraban poco efecto (Premachandra et al., 2003).
Otros investigadores encuentran una mortalidad dispar (entre 2,6 y 60%) sobre los
estados de F. occidentales desarrollados en el suelo, hallando que un aumento de la dosis
aumentaba la mortalidad sobre trips con diferencias significativas según cepas y especies,
por ejemplo, Heterorhabditis indica causaba una mayor mortalidad (Ebssa et al., 2003). La
eficacia de control de trips mediante aplicaciones de NEP en suelo generalmente se puede
mejorar mediante la humectación del sustrato y posterior irrigación (Ebssa et al., 2004a).
El control de trips en flores de crisantemo mediante aplicaciones foliares no era
suficiente para su erradicación incluso aún cuando se combinaba con aplicaciones en
suelo, y sueltas inoculativas de nematodos no comerciales, Thripinema nicklewoodi
Siddiqi, 1986 (Tylenchida: Allantonematidae) se consiguiese un transmisión del nematodo
para nueve generaciones del hospedador pero sólo después de altas dosis no
económicamente sostenibles (Arthurs y Heinz, 2006).
Una aplicación al inicio del cultivo junto con aplicaciones de dosis más bajas pero
de forma repetida, puede tener un mayor éxito que una sola aplicación a dosis alta (Belay

25
et al., 2005). Además la profundidad de pupación del trips es otro factor a tener en cuenta
en el control de esta plaga mediante NEP (Ebssa, et al., 2004b).

Orden Lepidoptera. El control de plagas de lepidópteros también se realiza con

éxito mediante NEP. La eficacia en laboratorio está bien contrastada con porcentajes de
mortalidad del 100 % en distintas especies de orugas defoliadoras. Mediante aplicaciones
foliares de S. carpocapsae en ensayos de campo se obtuvieron reducciones importantes de
Spodoptera littoralis, Boisduval 1833 en un cultivo ecológico de pepino en Almería, en el
que el porcentaje de mortalidad fue ligeramente superior al 80% 3 días después de la
aplicación (Díaz-Gómez et al., 2007). La efectividad de las pulverizaciones está
influenciada claramente por las condiciones climáticas que prevalezcan durante las horas
posteriores a la aplicación de los NEP.

Figura 7.- Emergencia de nematodos adultos y juveniles de una larva de

Spodoptera exigua (microfotografía cortesía Tomás Cabello).

El uso de NEP en el biocontrol de orugas comedoras de hojas se extiende a otras

especies como S. exigua (Hübner, 1808) que mediante aplicaciones foliares a una dosis de
2000-2500 juveniles/ml, ofrecen resultados satisfactorios. Estas pulverizaciones precisan
de un coadyuvante o surfactante que aumenta la humedad en la hoja y evite la desecación
rápida de los nematodos antes de entrar en la larva del insecto. La dosis en este tipo de
aplicaciones no es tan importante como el conseguir que las condiciones sean las óptimas
para que los nematodos entren en el insecto.
El microlepidóptero Tuta absoluta (Meyrick) que en los últimos años está
afectando gravemente a los cultivos principalmente de tomate, en los bioensayos
realizados, mostró una mortalidad del 100 % con la aplicación de Steinernema
carpocapsae y en unos primeros ensayos de semicampo se comprobó cierta eficacia sin ser
suficiente para el control de la plaga mediante únicamente con pulverizaciones foliares de
nematodos entomopatógenos (Galeano et al., 2009a).

26
 Ensayos de laboratorio también han mostrado una eficacia del 100 % sobre Cydia
pomonella, gusano que ataca a frutales de hueso. Los resultados en campo mostraron cierto
control que se debe mejorar en futuros ensayos (Galeano et al., 2009b).

Nematoda. Aparentemente los NEP (Steinernema spp) no tienen un efecto

adverso sobre los nematodos de vida libre pero si realiza una supresión selectiva sobre
diferentes especies de nematodos fitoparásitos (Somasekhar et al., 2002; Grewal et al.,
1997; Lewis et al., 2001). Se trata de una competencia lo que hace que disminuyan las
poblaciones de nematodos fitoparásitos siendo considerado un efecto secundario de los
NEP sobre los nematodos fitoparásitos, aunque se sugiere que es la bacteria simbiótica la
que puede realizar una acción selectiva contra los nematodos fitoparásitos ya que las
formas juveniles vivas y muertas de los NEP ofrecen un cierto control sobre ellos (Jagdale
et al., 2002). La interacción entre los nematodos agalladores de raíces (Meloidogyne spp.)
y el complejo bacteria-nematodos entomopatógenos no se conoce todavía bien, y es
insuficiente para un biocontrol de Meloidogyne spp. ya que no reduce el nivel de daño, es
decir, el índice de agallas en las raíces (Fallon et al., 2002).

SITUACIÓN DE REGISTRO DE LOS PRODUCTOS A BASE DE NEMATODOS

Con la publicación de la Orden APA 1470/2007 de 24 de Mayo, se ha regulado la

comunicación y registro de los denominados “otros medios de defensa fitosanitaria”
(OMDF) al amparo de lo establecido en los artículos 44 y 45 de la ley 43/2002 de 20 de
noviembre de Sanidad Vegetal, cubriendo el espacio vacío existente entre el ámbito de los
fitosanitarios y de los productos fertilizantes. En este marco, los nematodos
entomopatógenos como organismos de control biológico (OCB), al igual que los insectos
auxiliares, deben estar inscritos en el Registro Oficial de Productos y Material Fitosanitario
en el Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino. De este modo, las tres
especies de NEP (Steinernema feltiae, S. carpocapsae y Heterorhabditis bacteriophora)
que son las únicas que se pueden usar en la Península Ibérica (la Comunidad Canaria no se
incluye e incluso está más restringida en cuanto al permiso de uso de especies de NEP),
presentan diferentes productos en el mercado y su registro en España está al amparo de
esta normativa actual que seguro se va a ir desarrollando más.

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HONGOS ENTOMOPATÓGENOS

INTRODUCCIÓN

Los hongos constituyen el grupo de patógenos más importante. Las enfermedades

causadas por hongos son comunes y ampliamente distribuidas en poblaciones de insectos
plaga, pudiendo regular o causar una alta mortalidad en poblaciones de los insectos
hospedadores mediante epizootias espectaculares. Esto ilustra el potencial que poseen

32
como micoinsecticidas. Su futuro como agentes de control biológico es prometedor aunque
presentan sus ventajas y desventajas frente a la forma tradicional (los productos químicos)
de combatir las enfermedades y plagas producidas por otros organismos. Como
antagonistas ejercen distintos mecanismos de acción como la antibiosis, competencia por
distintos factores bióticos y abióticos, pueden actuar como micoparásitos, inducir
resistencia en las plantas y otras estrategias.
Existen más de 700 especies de hongos entomopatógenos en aproximadamente
100 géneros que se presentan con una distribución mundial, sin embargo, sólo unos pocos
son estudiados de forma intensiva (Roberts y Humber, 1981, Roberts, 1989, Roberts et al.,
1991) en la lucha biológica, ya que uno de los requisitos para ello es que debe ser posible
producirlos de forma estable y masiva, y procesarlos como producto práctico. Debido a
esta exigencia, muchos de los hongos que son útiles en la naturaleza no lo son en el control
biológico de plagas. Por ejemplo las especies de Entomophthorales son, hasta el momento,
no se pueden cultivar en medios sintéticos.
Los hongos se pueden encontrar asociados con insectos que viven en diversos
hábitats, como el agua, el suelo y las partes aéreas (Carruthers y Hural, 1990).
El Reino Mycota está compuesto por un grupo de microorganismos heterótrofos,
eucariotas, unicelulares o hifales y se reproducen sexual o asexualmente. Este reino se
encuentra dividido en cuatro divisiones: Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota y
Basidiomycota (Hawksworth et al., 1995, Alexopoulus et al., 1999).
Los Deuteromycota y sus subclases, que incluyen un gran número de organismos
caracterizados por formas miceliales que llevan esporas asexuales o conidias, no son
considerados por la mayoría de los micólogos como grupo taxonómico sino como hongos
mitospóricos. Algunos de éstos han sido relacionados con miembros de los Ascomycota
con base en la homología del ADN (18s ADN ribosomial). Cuando un hongo mitosporico
ha sido relacionado con un estado sexual, se le llama estado anamorfo. De acuerdo con el
Código Internacional de Nomenclatura, el hongo anamófico es llamado con el nombre
reconocido para la fase sexual o telomórfica. En algunos hyphomycetos se ha demostrado
la presencia de la fase telomorfa dentro de Clavicipitales, como es el caso de Cordyceps.
De acuerdo con esto, los Deuteromycota son clasificados como Ascomycota anamórficos.
Es conveniente señalar que los ciclos de vida de muchos hongos son conocidos
pobremente, que la conexión entre morfos sexuales y asexuales aún requiere ser
establecida. Entre los géneros más comunes de hongos hifomicetes se encuentran:
Aspergillus, Beauveria, Culicinomyces, Hirsutilla, Metathizium, Nomuraea, Paecilomyces
y Tolipocladium, que producen conidia exógenos de naturaleza hidrófila o hidrófoba.
Dentro del grupo de conidia con cubierta hidrófila encontramos a Conidiobulus,
Antomophaga, Entomophthora, Neozygites, Aschersonia, Verticillium, Hirsutilla y
Culicinomyces (Alatorre-Rosas, 2007).
Los hongos entomopatógenos afectan a una gran variedad de insectos terrestres y
acuáticos, así como a otros invertebrados e incluso a vertebrados. La mayoría pertenecen a
los grupos de Mastigomycotina, Ascomycotina y Deuteromycotina (hongos imperfectos), y
otras raras asociaciones con insectos halladas en los Basidiomycotina. Algunos hongos son
específicos del insecto hospedador mientras otros (Beauveria bassiana y Metarrhizium
anisopliae) muestran un amplio rango de hospedadores.
La clasificación de los dos grupos principales de hongos entomopatógenos, los
Entomophthorales y los Hypocreales han experimentado cambios recientes en la nueva
propuesta de Hibbet et al., (2007) para el Reino de los Hongos (Mycota), no obstante, las
especies más frecuentes aisladas del suelo se encuentran en los ascomicetos motospóridos,

33
con énfasis en los géneros Beauveria y Metarhizium, Isaria, Lecanicillium y Nomurea
(Quesada y Santiago-Alvarez, 2010)
Las especies más estudiadas para el control biológico han sido: Beauveria
bassiana, Paecilomyces fumosoroseus, Metarrhyzium lecani y Lecanicillium muscarium
(=Verticillium lecanii).
Muchos entomopatógenos vencen a sus hospedadores sólo después de su
crecimiento en el hemocele del insecto, y son sus toxinas presumiblemente la causa de la
muerte del hospedador. La importancia de la virulencia de la toxina de un hongo sobre su
hospedador es difícil de evaluar, sin embargo, esta producción de toxina es precedida por
varias actividades del hongo.
Las toxinas provocan alteraciones en varios orgánulos, paralizan las células o
causan un mal funcionamiento del intestino medio, tubos de malpigio, tejido muscular,
hemocitos. El efecto inhibitorio sobre los elementos celulares de la hemolinfa, impide la
actividad fagocítica de los plasmitocitos y permite la rápida multiplicación del hongo, a
reducir la habilidad del insecto de defenderse. Poco tiempo después de la muerte del
hospedador y bajo condiciones favorables, las hifas emergen del cadáver, producen células
conidiógenas y ocurre la esporulación sobre la superficie del hospedador. Cada insecto
infectado constituye un foco de infección para otros individuos de la población.
Como la mayoría de los hongos el desarrollo de la enfermedad se divide en los
siguientes pasos:

• Adhesión de la unidad infectiva (conidio o zoospora) a la epicutícula del insecto.

• Germinación de la unidad infectiva sobre la cutícula.
• Penetración de la cutícula ya sea directamente mediante tubos germinativos o por
ganchos de infección.
• Multiplicación en la fase “levadura” en el hemocele.
• Producción de metabolitos tóxicos.
• Muerte del hospedador.
• Crecimiento en la fase micelial con invasión de los órganos del hospedador.
• Producción de unidades infectivas sobre el exterior del insecto.

MECANISMO DE ACCIÓN DE LOS HONGOS ENTOMOPATÓGENOS

Los hongos entomopatógenos infestan a su hospedador atravesando la cubierta

externa o "cutícula". Esta forma de acción es única y característica de los hongos pues
otros entomopatógenos, como nematodos, bacterias y virus incluidos, infestan al
hospedador a través de la entrada en el tracto gastrointestinal.
Hablando a grandes rasgos, la infección de un insecto por hongos tiene lugar en
tres pasos:

• Fijación de las esporas fúngicas a la cutícula del hospedador y germinación.

• Penetración en la cutícula.
• Crecimiento del hongo dentro del hospedador (lo que produce la muerte del
hospedador).

El contacto entre una espora de hongo y un hospedador es un requisito previo para

el control eficaz. Una espora puede fijarse a la superficie (cutícula) de muchas maneras.
Las esporas pueden estar cubiertas por una capa de moco o haces de filamentos con los

34
cuales se agarran a la cutícula. Pero las esporas que no tienen estas "herramientas”,
conocidas como esporas secas, también son capaces de fijarse adecuadamente a la
superficie del hospedador. El mecanismo exacto de esto no está claro. La fijación pasiva
puede convertirse en activa a través de la acción de enzimas, activadas por la superficie del
hospedador. Una vez que la espora se ha fijado adecuadamente, tratará de germinar, tras lo
cual comenzará el segundo paso.

Figura 8.- Esquema del modo de acción de los hongos entomopatógenos.

La penetración de la espora en germinación se efectúa directamente a través de la

cutícula, o formando un tubo germinal y un "apresorio". Un apresorio es una protuberancia
de una hifa con una o más células, a la cual se envía muchas enzimas cuya actividad ayuda
a disolver la cutícula, y con la cual la hifa germinal puede agarrarse por sí misma. La
actividad de enzimas en el apresorio ayuda a disolver la cutícula.
Una vez que el hongo ha atravesado la cutícula, llega a la "cavidad general" del
hospedador, donde puede desarrollarse. Mediante la colonización de todos los órganos y la
posible formación de ciertas substancias, se llegará finalmente a la muerte del insecto.
Cuando las condiciones son favorables, al hongo se le puede quedar pequeño el insecto, y
entonces comienza a esporular otra vez.
Varios factores son importantes para un control eficaz. Las condiciones climáticas
son particularmente importantes en los dos primeros pasos. La germinación de la espora y
la formación del tubo germinal o apresorio son procesos muy sensibles. Una espora
requiere una cierta humedad relativa para germinar. La temperatura también afecta a la

35
germinación. Cuando las circunstancias son buenas para la germinación y se ha alcanzado
una penetración adecuada, el hongo aún se enfrenta a los mecanismos defensivos del
hospedador, los cuales sólo parecen ser suficientemente eficaces contra los patógenos
débiles o niveles bajos de infección.
Los factores que afectan la eficacia de los hongos para el control de insectos de
suelo se pueden dividir en:

• Factores intrínsecos: virulencia del hongo, persistencia del hongo en el ambiente,

las condiciones de estrés del hospedador o estadío del mismo.
• Factores extrínsecos: temperatura, humedad relativa, características del suelo.

PRINCIPALES GRUPOS DE HONGOS ENTOMOPATÓGENOS

Dentro de los hongos entomopatógenos se encuentran especies que presentan un

amplio rango de hospedadores dentro de los artrópodos; Beauveria bassiana y
Metarhizium anisopliae tienen capacidad de atacar a un gran número de especies de
insectos, mientras otras razas son más específicas. B. bassiana y M. anisopliae se
consideran como un conjunto heterogéneo de especies en los que se encuentran diversos
genotipos y que probablemente comprenden un complejo de especies. Se ha observado que
las especies tienen características diferenciales, se encuentran patotipos o razas que aunque
presentan una morfología similar tienen diferente rango de hospedadores. La
patogenicidad, una habilidad cualitativa del patógeno para causar enfermedad, es
determinada por factores relacionados con el hospedador, la fisiología del hongo y el
medio ambiente (Shapiro et al., 2005).
El orden Entomophthorales incluye al grupo más importante de hongos
entomopatógenos de la clase Phycomycetes. Se compone de varios géneros como Empusa,
Entomophthora y Massospora, principalmente formados por especies entomopatógenas.
La primera infección causada por un hongo de este grupo fue citada en la mosca doméstica
con el hongo Entomophthora muscae. La mayoría de las especies del género
Entomophthora no se pueden cultivar en medios artificiales, por lo que su interés en el
control biológico es menor que con otros hongos entomopatógenos.
Los hongos Blastocladiales se encuentran en un solo grupo, la familia
Coelomomyceaceae, la cual parasita principalmente larvas de mosquito. Se conocen cerca
de 20 especies, todas pertenecientes al género Coelomomyces. Se ha encontrado infestando
a especies de Aedes, Anopheles, Culex, Psorosphora y Uranotaenia.
Los primeros hongos entomopatógenos conocidos fueron especies del género
Cordyceps (clase Ascomycetes); su tamaño y coloración atraen la atención; se conocen
unas 250 especies y han sido estudiadas principalmente desde el punto de vista
taxonómico. El género Cordyceps se caracteriza porque el estroma proviene de un
esclerocio formado dentro el cuerpo del insecto infectado; tiene un distribución
cosmopolita presentándose en especimenes de varios órdenes de insectos, principalmente
Hemiptera, Diptera, Lepidoptera, Hymenoptera y Coleoptera.
La verdadera patogenicidad o capacidad invasiva de algunos ascomicetos ha sido
discutida, y en algunos casos parece ser que el hongo es un invasor secundario o crece
únicamente en insectos débiles, muertos o moribundos por otras causas. Sin embargo,
algunas de estas especies son patógenos verdaderos. Entre las especies más importantes
están las que pertenecen a los géneros Sphaerostilbe, Nectria, Podonectria, Lisea,

36
Hypocrella y Myriangium.
Los hongos Muscardinos pertenecen a la clase Deuteromycetes, donde se
encuentran los géneros Beauveria y Metarrhizium, llamándoles “muscardina blanca” y
“muscardina verde” respectivamente. Beauveria bassiana es un hongo que inicialmente se
halló infectando al gusano de la seda, parece ser muy eficaz con poblaciones bajas de
mosca blanca y bastante estudiado en el control biológico. Se comercializa actualmente
como bioinsecticida.

Figura 9.- Hongos entomopatógenos parasitando estadios larvarios de insectos plaga

(de izquierda a derecha: Beauveria bassiana, Metarhyzium sp, Lecanicillium muscarium).

EJEMPLO DE UN HONGO ENTOMOPATÓGENO DESARROLLADO COMO BIOFUNGICIDA

Lecanicillium muscarium (=Verticillium lecanii) es un hongo muy común y que

afecta a varios organismos, incluyendo a los artrópodos. Se describió por primera vez en
1861 y se ha observado sobre varias especies de insectos, especialmente pulgones,
cochinillas y trips, y también sobre arañas, ácaros y nematodos. También puede ser
saprofito (organismo que vive sobre materia orgánica muerta), se aísla fácilmente del
suelo, o puede actuar como hiperparásito sobre royas y mildiu e incluso sobre otros hongos
entomopatógenos. L. muscarium pertenece a la clase Deuteromycetes (= Hongos
imperfectos Fungi Imperfecti, que se reproducen únicamente asexualmente) y al orden
Moniliales. Es un hongo que aparece de forma natural, y está ampliamente repartido en las
regiones templadas, subtropicales y tropicales del mundo. En los trópicos, las poblaciones
de insectos se regulan de forma natural y regularmente, pero en las regiones templadas la
infección es un fenómeno casi exclusivo de los invernaderos. L. muscarium es un parásito
específico y no causa daño a plantas, pájaros, peces o mamíferos.
L. muscarium se observó por primera vez sobre la mosca blanca en 1915, cuando
fue descrito bajo el nombre de Cephalosporium lefroyi. Posteriormente, el hongo se
observó en diferentes ocasiones sobre mosca blanca y se describió reiteradamente bajo
diferentes nombres, como por ejemplo, Cephalosporium lecanii.
La especie L. muscarium está formada por un complejo de biotipos o cepas
diferentes, principalmente entomopatógenas, que previamente se consideraron como
especies distintas. Estas cepas difieren ligeramente en su apariencia externa,
diferenciándose principalmente por tener un abanico distinto de hospedadores. Algunos
micólogos están convencidos de que el complejo L. muscarium tiene que ser dividido en
varias especies independientes y, como resultado, se pueden encontrar en la literatura
nombres diferentes para este hongo. Debido a su eficacia, la “cepa de mosca blanca” del
hongo se ha empleado en el control biológico de la mosca blanca desde 1980 y también,

37
ocasionalmente, en el control de trips.
La dispersión de L. muscarium en el medio se realiza a través de conidiosporas. A
diferencia de otros hongos entomopatógenos, L. muscarium puede producir esporas sobre
insectos vivos, aunque esto es raro; las esporas se forman normalmente una vez que el
hongo ha matado al insecto, o sobre insectos que han muerto por otras causas. L.
muscarium no se puede dispersar rápida o eficazmente dentro de una población plaga
porque las esporas no son transportadas por el aire. Las esporas tienen una cubierta mucosa
y se dispersan, bien por medios mecánicos o bien por el agua. En concreto, por
salpicadura de gotitas de agua, por contacto directo con un organismo contaminado o por
medio de organismos vectores. Esto último puede suceder, por ejemplo, si las
conidiosporas se adhieren a hormigas, tras lo cual pueden ser transportadas a través de
distancias considerables. Sin embargo, la infección se dispersa, principalmente, a insectos
no infectados en el entorno inmediato. Aunque en teoría parecería probable que se
produjera una epidemia al aparecer una infección en una población, en la práctica esto sólo
ocurre con densidades de infección muy altas y en condiciones climáticas muy favorables
(es decir, alta humedad). En la práctica, tales situaciones rara vez se presentan. Para que el
hongo se establezca eficazmente, la aplicación se debe repetir varias veces hasta que casi
todos los insectos están muertos. Si se presenta un resurgimiento de la plaga, se necesitarán
nuevas aplicaciones.
Morfológicamente, todas las cepas de L. muscarium se parecen mucho entre ellas,
sólo puede diferir grandemente su poder patógeno sobre cierto insecto plaga. La mayoría
de las razas que forman esporas pequeñas (Fig. 9) (aproximadamente 3-5 µm) son muy
eficaces contra la mosca blanca, y en menor medida contra los trips. Las que forman
grandes esporas (unas 5-8 µm) son más eficaces contra áfidos y cochinillas. El hongo tiene
un aspecto algodonoso con un micelio blanco a amarillo (pálido), con ramificaciones que
forman (casi) ángulo recto entre ellas, los "conidióforos". Sobre estos conidióforos están
siempre las esporas, cubiertas por una capa mucosa. Dependiendo de la raza y de si forma
esporas grandes o pequeñas, una "cabeza" de esporas puede contener hasta 25 esporas.

Figura 10.- Esporas de Lecanicillium muscarium.

El desarrollo de L. muscarium como plaguicida biológico comenzó en el Instituto

de Investigación de las cosechas del invernadero (GCRI), Littlehampton (Reino Unido) en
1972. En base a la investigación del Dr. Richard May, el primer producto comercial fue
desarrollado por Tate & Lyle, Reading (Reino Unido) para el control de áfidos en

38
crisantemos. El producto fue llamado Vertalec® y lanzado en 1981 en el Reino Unido.
Actualmente, la cepa. L. muscarium (Zare y Gams, 2001) utilizada contra mosca blanca
(Fig. 10) y en menor medida contra trips, se comercializa bajo el nombre de MYCOTAL®,
y el producto se halla registrado en España (Galeano et al., 2009) así como en diferentes
países de Europa y Norteamérica.

Figura 11 .- Micelio de Lecanicillium muscarium

parasitando mosca blanca.

Las esporas de L. muscarium se adhieren firmemente a la cutícula de la mosca

blanca. Penetra la cutícula del insecto y el tejido fino se ve afectado en el plazo de 48 horas
después de la infección. Dentro de la cavidad del insecto se forman las hifas. La mayoría
de los conidios germinan en el plazo de 48 horas en la cutícula de trips. Las hifas crecen
sobre la cutícula que presenta muestras de la degradación y disolución. El hongo también
penetra la epicutícula, o practica una abertura en la cutícula mediante una clavija de
penetración. El hongo se dispersa de modo eventual a través del hemocele. El modo de
acción no se basa así en la presencia de toxinas del hongo. El insecto muere después de la
producción de una gran cantidad de hifas. Con una alta humedad relativa el hongo puede
crecer por fuera de la cutícula y puede comenzar a esporular ahí. Esto puede ocurrir ya en
el 50 % de las larvas a la semana después de rociar con MYCOTAL. Apenas tiene lugar
una epidemia en poblaciones de mosca blanca bajo condiciones normales del invernadero.
Las larvas de mosca blanca tienen, debido a su capacidad menor de moverse, menos
posibilidades de tomar las esporas de la superficie o de los cadáveres de esporulación. Por
lo tanto el modo de la acción de MYCOTAL no está basado en causar una epidemia sino
en una acción directa. En el caso de las moscas blancas afectadas por L.. muscarium, éstas
mueren antes de que el hongo se haga visible. Las larvas y pupas muertas son de color
amarillo pálido a oscuro, rugosas y ya sin brillo. Pasado un tiempo se ve ya una pelusa
fúngica blanca (micelio) sobre los insectos afectados.

39
LOS HONGOS COMO BIOINSECTICIDAS

Las ventajas del uso de agentes de control biológico frente a productos químicos
son:

• Respeto por el medio ambiente, reduciendo el impacto ambiental.

• Ofrecen distintas alternativas para el control de enfermedades mediante distintos
mecanismos a diferencia de los plaguicidas químicos.
• Los patógenos tienden a desarrollar menos resistencias a los productos formulados
a base de microorganismos que los químicos.
• Son una alternativa real en ocasiones para las que no existe control químico.
• Son más seguros ya que no se acumulan en los alimentos.
• Inclusión en los programas de control integrado reduciendo el uso de productos
químicos.

Por otra parte, las posibles desventajas serían:

• Generalmente su acción no es inmediata.

• Supeditados a las condiciones medioambientales.
• Actualmente, no es rentable para ciertos mercados, por el largo proceso de
formulación y porque el coste de registro y los estudios de toxicidad son
excesivamente caros.
• Producción a nivel comercial: Necesidades de nuevas formas de fermentación y de
resolver problemas técnicos como la sensibilidad a factores ambientales
(temperatura, radiación UV, humedad) que presentan la mayoría de los productos.
• Uso diferente a los químicos, requiere mayor conocimiento.

Sin embardo, los bioinsecticidas a base de hongos pueden integrarse dentro de

estrategias de IPM (Manejo Integrado de Plagas). Y deben cumplir las expectativas de ser
productos formulados, estandarizados, de alta persistencia en almacén, de eficacia, costos
comparables con los químicos y fáciles de usar. La necesidad de alta humedad relativa
para que se inicie la enfermedad es un factor limitante en el uso de los hongos como
bioinsecticidas. La adición de sustancias que retengan humedad en formulaciones acuosas
y el uso de formulaciones aceitosas pueden ayudar a vencer esos requerimientos de alta
humedad.

PRODUCTOS REGISTRADOS EN EUROPA Y EL FUTURO DE SU LEGISLACIÓN

Dentro del marco del registro de productos microbiológicos, hay que decir que la
legislación europea existente en la actualidad tiene muy pocos productos registrados a base
de hongos. Se espera que en un futuro las directivas comunitarias europeas respecto a este
tipo de producto, puedan cambiar y ser más flexibles como sucede en otros países como
Estados Unidos, Australia y Nueva Zelanda (Sempere y Santamarina, 2008). Mientras que
Estados Unidos posee 59 agentes de control biológico (206 plaguicidas), en Europa se
pueden contar con los dedos de la manos . Esta diferente situación es debida a la estricta
legislación europea (directivas 91/414/CEE, 2001/36/CEE, y 2005/25/CE) que exigen un
alto coste y un tiempo medio de evaluación del producto hasta su registro de unos siete
años motivada a que en otros países como Estados Unidos, estos formulados son tratados

40
como entidades biológicas y no como productos químicos.
En este sentido, la nueva directiva comunitaria (directiva 2009/128/CE sobre el
uso sostenible de los fitosanitarios) y el nuevo reglamento nº 11007/2009 relativo a la
comercialización de productos fitosanitarios, va a cambiar el panorama y, en lo que
respecta a los productos fitosanitarios, va a agilizar el registro y crear un marco de trabajo
en línea con una agricultura sostenible que priorizará el uso de los productos biológicos.
Hasta la fecha en España, las empresas interesadas en registrar una materia activa
(microorganismo) o producto formulado debían presentar a una comisión formada por
miembros de todos los estados europeos de la comunidad (UE), un dossier de registro de la
materia activa o microorganismo y del producto formulado a comercializar. Este dossier
consta de tres apartados fundamentales: a) descripción (físico-química, microbiológica,
molecular); b) actividad fitoterapéutica (ensayos de eficacia); y c) seguridad (estudios de
toxicología y ecotoxicología). Inicialmente se elige un país de la Unión Europea que actúa
como RMS (Raporteur Member State) el cual evalúa y aprueba el dossier elaborando una
monografía basada en éste. Posteriormente eran enviadas distintas copias a una comisión
constituida por representantes de cada uno de los 25 (ahora 27) países miembros de la UE,
así como de la Agencia europea de Seguridad Alimenticia (EFSA) actuando como ponente
el país como RMS. Con la nueva normativa el registro de la materia activa a nivel europeo
no tiene muchos cambios pero si el registro del preparado o formulado, con lo cual
disminuye la carga administrativa que alargaba el proceso de registro enormemente y
permitirá junto con el sistema zonal la disponibilidad de un mayor número de productos
fitosanitarios biológicos.
Parece que se abre un futuro más razonable para este tipo de productos en la UE y
finalmente se pueda simplificar el registro y facilitar el desarrollo de pequeñas y medianas
empresas que se encarguen de su comercialización, así como aumentar el número de
productos de formulados registrados. Esto es el futuro, que no la situación actual en el
mundo del registro de productos microbiológicos, y que se encamina a una Gestión
Integrada de Plagas (GIP) entendida en el sentido amplio, donde se incluyen distintas
disciplinas biológicas, agronómicas, técnicas, genómicas, bioquímicas, socieoeconómicas
y ecológicas, que llevará al año 2014 en el cual la agricultura que no se acoja al GIP ya no
tendrá cabida.

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42
 ESTUDIO E IDENTIFICACIÓN BAJO LUPA DE
NEMATODA Y FUNGI

Magdalena Galeano

IDENTIFICACIÓN DE ESPECIES DE HETERORHABDITIS

Las especies se han identificado a partir del estudio de la combinación de

caracteres morfométricos de los estadios juveniles, de la hembra y del macho. Se ofrece a
continuación una de las claves (original trascripción) que se usan para el género
Heterorhabditis.

Diagnostic characters. Ratios and abbreviations used in the following key are: E% = EP/T x 100 (EP =
distance from anterior end to excretory pore; T = tail length); GS% = gubernaculum length divided by
spicule length x 100; IJ = infective juvenile.

Key to species of the genus Heterorhabditis

1- Average body length of IJ >700 um (736-800) long H. megidis.

1’- Average body length of IJ < 700 um (528-685) long 2.

2- IJ tail short, averaging 76 um (80 m or less), E% about 147 H. brevicaudis.

2’- IJ tail longer, averaging 80 um or more (84-119), E% = 127 or less 3.

3- IJ body length averaging > 600 um 4.

3’- IJ body length averaging < 600 um 6.

4- In IJ, E% > 120, c > 7; lamina of spicule with ventral expansion H. argentinensis.
4’- IJ, E% < 120, c < 7; lamina of spicule without ventral expansion 5.

5- IJ body length averaging 654 um, E% about 96, c about 6.1; male body width averaging 51 m,
spicule length averaging 45 um H. marelatus.
5’- IJ body length averaging 685 um, E% about 108, c about 6.6; male body width averaging 41 m,
spicule length averaging 51 um H. zealandica.

6- IJ body length averaging 528 um, E% about 94 H. indica.

6’- IJ body length averaging 570 um, E% > 100 7.

7- E% of IJ about 127, spicule averaging 47 um, lamina with ventral expansion

H. hawaiiensis.
7’- E% of IJ about 112, spicule averaging 40 um, lamina without ventral expansion
H. bacteriophora.

43
IDENTIFICACIÓN DE ESPECIES DE STEINERNEMA

Cuando es posible, los especimenes que se usan para la identificación, se

reproducen in vivo (Galleria mellonella u otro hospedador adecuado) y los adultos de la
primera generación son los extraídos del hospedador para su estudio. Los estadios
juveniles son recolectados una semana después de la primera emergencia del hospedador
para reunir así criterios unificados a la descripción original.
Se ofrece a continuación una de las claves (original trascripción) que se usan para
el género Steinernema.
Diagnostic characters. Ratios and abbreviations used in the following key are: D% = EP/ES x 100 (EP =
distance from anterior end to excretory pore; ES = esophagus length); E% = EP/T x 100 (EP = distance from
anterior end to excretory pore; T = tail length); IJ = infective juvenile; SW = spicule length divided by anal
body width.

Key to species of the genus Steinernema

1- Infective juvenile (IJ) with a double horn-like structure on labial region 2.
1’- IJ without a double horn-like structure on labial region 3.

2- Body length of IJ 769 (648-873) um, spicule length 65 (53-70) um SW=2.22 (2.18-2.26)
S. bicornutum.
2’- Body length of IJ 706 (691-800) um, spicule length 71 (54-90) um SW=1.4 (1.0-2.0)
S. ceratophorum.

3- Body length IJ >800 um 4.

3’- Body length of IJ <800 um 13.

4- Average length of IJ greater than 1,000 um 5.

4’- Average length of IJ less than 1,000 um 9.

5- Tail of IJ 67-88 um 6.
5’- Tail of IJ >90 um 8.

6- D% about 93 (88-102), spicule length 84 (81-91) um, spicule tip ball-shaped

S. arenarium.
6’- D% about 70, spicule length about 77 um, spicule tip not ball-shaped 7.

7- EP about 82 (76-89) um, E% about 94 (87-100), c about 12.6 S. caudatum.

7’- EP about 102 (87-110) um, E% about 131 (122-138), c about 14.7 S. glaseri.
7’’- EP about 106 (101-114) um, E% about 160, c about 19.2 S. cubanum.

8- E% averaging 101 (88-108); in male D% about 77 S. puertoricense.

8’- E% averaging 85 (range not known); in male D% about 62 S. longicaudum.

9- In IJ, EP extremely short, 18 (14-22) um, E%=23; in male, D% averaging 19 (13-25)

S. neocurtillae.
9’- In IJ, EP=53 um or more, E% about 69-110; in male, D%>50 10.

10- Male tail with mucron 11.

10’- Male tail without mucron 12.

44
11- Spicule head as long as wide, spicule length 49 (42-53) um, body length averaging 951 (797-
1102) um S. kraussei.
11’- Spicule head 1.5-2.0 times as long as wide, spicule length 70 (65-77) um, body length
averaging 849 (736-950) um S. feltiae (=bibionis).

12- Body length averaging 980 (820-1110) um; spicule lengt 71 (65-73) um S. oregonense.
12’- Body length averaging 932 (876-982) um; spicule length 83 (73) um S. karri.

13- Average length of IJ >600 (622-693) um 14.

13’- Average length of IJ <600 (510-589) um 17.

14- IJ tail length 77 (71-95), E%=76 (63-86), c=9.3 (7.6-11.1); in male D%=55 (49-61)
S. monticolum.
14’- IJ tail length averaging 62 (maximum 74), E%>94, c>10; in male D%>60
15.

15- Spine-like structure inside IJ tail tip; mucron present, small S. affine.
15’- No spine-like structure inside IJ tail tip; mucron absent 16.

16- Spicule length about 93 (80-106) um; E% about 96 (89-108) S. intermedium.

16’- Spicule length about 67 (63-75) um; E% about 105 (93-111) S. riobrave.

17- Average body length of IJ about 510 um or less 18.

17’- Average body length of IJ much longer 20.

18- Average body length 446 (398-495) um, tail length 36 (31-41) um S. siamkayai.
18’- Average body length about 510 um or more, tail length 50 um 19.

19- First generation male without mucron; spicule length 69 (58-75) um, SW=1.56 (1.44-1.57); in
IJ, E% averaging 88 S. ritteri.
19’- First generation male with mucron; spicule length 47 (42-52) um, SW = 0.94 (0.91-1.05); in
IJ, E% averaging 72 S. rarum.

20- Male tail without mucron 21.

20’- Male tail with mucron 22.

21- Body length of IJ averaging 589 (424-662) um, spicule length/spicule width about 3.9 (3.6-4.3)
S. kushidai.
21’- Body length of IJ averaging 541 (496-579) um, spicule length/spicule width about 5.1 (4.7-
5.8) S. abbasi.

22- Spicule length 83 (72-92) um, spicule shaft prominent, SW ratio averaging 2.52 (2.04-2.80),
female with large, double-flapped epiptygma S. scapterisci.
22’- Spicule shorter, female without epiptygma 23.

23- Body length about 558 um, spicule length 66 (58-77) um, spicule shaft very short, SW ratio
averaging 1.72 (1.40-2.00) S. carpocapsae.
23’- Body length 530 um, spicule length 77(71-84) um, spicule shaft long, SW ratio averaging
2.0 S. tami.

45
To identify species of Steinernema and Heterorhabditis, the following should be considered (By Khuong B.
Nguyen, Entomology & Nematology Department, University of Florida):

• IJ morphometrics usually are insufficient for species identification, and male and female
characteristics must be considered.
• IJ produced on artificial media (laboratory reared or commercial products) are shorter (rarely
longer) than those produced in vivo, and usually do not meet the criteria of the original description.
Males and females collected 4 or 5 days after the host dies, and IJ collected for one week after they
first appear from cadavers, usually meet original species descriptions.

MORFOLOGIA GENERAL DE NEMATODA

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IDENTIFICACIÓN DE FUNGI

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EJEMPLOS PRÁCTICOS DE CONTROL BIOLÓGICO POR NEMATODA Y
FUNGI ENTOMOPATÓGENOS

• Observación de material a base de Nematodos y Hongos entomopatógenos

(productos comerciales).
• Observación del parasitismo de Verticillium lecanii sobre mosca blanca.
• Observación de nematodos entomopatógenos sobre hospedadores infestados
(Galleria mellonella, Spodoptera sp., etc).

64
 BACULOVIRIDAE EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Salvador Herrero
Universitat de València
Facultad de Biología
Departamento de Genética
Dr. Moliner 50
46100 Burjasot (Valencia)
e-mail: sherrero@uv.es

TAXONOMÍA Y ESTRUCTURA DE BACULOVIRUS

La familia Baculoviridae engloba virus de DNA de doble cadena y circular con

un tamaño variable que puede oscilar desde las 80 Kilobases (Kb) de los más pequeños
hasta tamaños de 180 Kb de los más grandes. Son virus exclusivos de artrópodos,
afectando predominantemente a insectos del orden Lepidoptera aunque también se han
descrito baculovirus en otros ordenes de insectos como Diptera, Hymenoptera y crustáceos
del orden Decapoda (Volkman, 1997).
Basándonos en la morfología de sus cuerpos de inclusión (OB; del “inglés
occlusion body”) la familia Baculoviridae se divide taxonómicamente en dos géneros.
Virus del género Nucleopoliedrovirus (NPV), los cuales producen unos OBs de gran
tamaño (0.13-15 µm), de naturaleza proteica y de morfología poliédrica. Virus del género
Granulovirus (GV), los cuales presentan unos OB de tamaño más reducido (0.3-0.5 µm) y
morfología ovo-cilíndrica (Fig. 1). Otra diferencia que se observa entre los NPV y los GV
hace referencia al número de viriones que se pueden encontrar en el interior de sus OBs.
En el caso de los NPVs se pueden encontrar varios viriones por cada poliedro, mientras
que en los GV aparece un único virión.
Los viriones de baculovirus consisten en una o varias nucleocápsides (NC) con
forma de bastón cilíndrico tapado en ambos extremos y en cuyo interior se encuentra el
DNA en un estado altamente condensado. El tamaño de la nucleocápside es variable (30-
60 nm de diámetro y 250-300 nm de longitud) y dependerá de tamaño del genoma del
virus. En los OBs, estas nucleocápsides se encuentran envueltas por una bicapa lipídica en
una estructura que recibe el nombre de virus derivado de los cuerpos de inclusión (ODV,
del inglés “occlusion derived virus”). En el caso de los granulovirus, el ODV está siempre
compuesto por una única nucleocápside. En cambio, en los Nucleopoliedrovirus los ODVs
pueden estar compuestos por una única cápside, clasificándose como SNPV (del inglés,
“single NPV”) o por múltiples cápsides, MNPV (del inglés “multiple NPV”) (Fig. 1).
Durante el ciclo infectivo de baculovirus, este produce otro tipo de
nucleocápsides. Estas partículas reciben el nombre de virus brotados (BV, del inglés
“budded virus”) y se forman como consecuencia del brotado de los virus a través de la
membrana celular de las primeras células del intestino que son infectadas por el virus. La
diferencia de los ODV y los BV radica principalmente en la composición proteica de su
envuelta y como consecuencia de ello en su capacidad de infectar diferentes tipos
celulares. Así, los ODVs son principalmente infectivos para las células columnares del
intestino medio del insecto mientras que los BV son infectivos para prácticamente el resto
de tipos celulares (Blissard, 1996).

65
BIOLOGÍA DE BACULOVIRUS

El proceso infectivo de baculovirus seguirá una serie de etapas que irán desde la
ingestión del cuerpo de inclusión por parte de la larva del insecto hasta su liberación y
diseminación de los nuevos baculovirus. A lo largo de dicho proceso, el insecto mostrará
una serie de síntomas. Con el desarrollo de la infección, se observa un cambio de
coloración de la larva debido principalmente a una acumulación de los cuerpos de
inclusión en sus tejidos. Además, los insectos disminuirán su movilidad, perderán su
apetito, retrasarán su desarrollo y finalmente adquieren una consistencia muy flácida. En el
caso concreto de los lepidópteros, las larvas tienden a desplazarse hacia las partes
superiores de la planta donde finalmente morirán y quedarán colgando.
El ciclo infectivo de baculovirus comenzará, entonces, con la ingestión de los
OBs presentes en los alimentos ingeridos por la larva (Fig. 2). Una vez en el intestino
medio del insecto y por la acción conjunta de proteasas intestinales y el pH alcalino del
intestino, la proteína principal que compone dichos OBs (poliedrina o granulina) se
solubilizará liberando al lumen intestinal las nucleocápsides del tipo ODVs. Estos viriones
atravesarán la membrana peritrófica del intestino para unirse por fusión a las células de la
membrana epitelial del intestino medio del insecto y facilitar su entrada en el citoplasma
celular. Una vez dentro de la célula se dirigirán hacia el núcleo celular donde se liberará el
DNA. Este hecho marcará el comienzo de la transcripción de los genes virales dando lugar
a la generación de una nueva progenie viral y el fin de lo que se denomina infección
primaria. La posterior diseminación de los nuevos virus (brotados a partir de las primeras
células infectadas) al resto de tejidos del insecto es lo que se conoce como infección
secundaria. Aunque existen ciertas lagunas sobre las vías principales de diseminación de
los virus parece ser que la nueva progenie de nucleocápsides (en esta caso BV) se
diseminarán a través de la hemolinfa del insecto hacia el resto de tejidos. En este caso, la
entrada se produce por endocitosis. Durante el proceso de infección secundaria comienza
la inclusión de nucleocápsides formando la nueva generación de cuerpos de inclusión que
se irán liberando progresivamente por la ruptura de las membranas celulares. Finalmente,
el insecto muere y se produce la lisis del tegumento y licuefacción de la larva con la
consecuente liberación al medio de nuevos cuerpos de inclusión que servirán como inóculo
para nuevas infecciones (Para una revisión extensa, (Caballero et al., 2001).

CUANTIFICACIÓN DE LA CAPACIDAD INSECTICIDA DE BACULOVIRUS

Existe una serie de características deseables para cualquier tipo de insecticida.

Entre ellas destaca: 1) elevada toxicidad, 2) persistencia controlada en campo, 3) bajo
coste de producción 4) alto grado de bioseguridad o 5) espectro de huésped controlado. En
el caso concreto de baculovirus, puesto que no es un agente tóxico, ya no se puede hablar
de toxicidad, sino que se emplean otros términos como son virulencia y patogenicidad.
Teniendo en cuenta esto, en el caso de baculovirus sería también deseable: 6) elevada
virulencia y patogenicidad y 7) alta capacidad de transmisión para provocar epizootias
naturales.
Tradicionalmente la patogenicidad y la virulencia han sido los parámetros más
empleados a la hora de cuantificar la capacidad insecticida de baculovirus. La
patogenicidad se entiendo como la capacidad del virus de provocar una enfermedad. Así,

66
cuando mayor sea el espectro de insectos para los que un baculovirus concreto sea capaz
de infectar, mayor será su patogenicidad. La forma más común de medir este parámetro es
mediante el calculo de la Concentración o Dosis que mata el 50% de los insectos expuestos
(LC50 o LD50, respectivamente). En cambio, la virulencia hace referencia al grado de daño
producido por el baculovirus. Tradicionalmente, el parámetro más empleado para el
cálculo de la virulencia es el tiempo letal medio (LT50). Este parámetro nos da una estima
del la relación entre la mortalidad y el tiempo transcurrido desde la administración del
baculovirus.
Existen numerosas técnicas para la cuantificación de la capacidad insecticida de
baculovirus. Todas ellas consisten en exponer a las larvas a diferentes concentraciones de
poliedros o gránulos y bien medir el efecto para varias dosis transcurrido un tiempo
determinado (cálculo de la patogenicidad) o bien en medir los cambios de mortalidad en
función del tiempo transcurrido. La mayores diferencias se encuentran en los métodos
empleados para administrar el patógeno. Existen métodos en los que se les suministra a las
larvas una cantidad discreta de baculovirus y otros en los que el suministro es continuo
durante la duración del ensayo. Entre los métodos discretos destaca el “método de la gota”
en la que se prepara el baculovirus en una solución azucarada y que contiene un colorante
inerte. Eso permite hacer atractivo el alimento para la larva y posteriormente poder
discriminar entre las larvas que se han alimentado en función de la coloración de su
intestino (Fig. 3). Con este sistema el parámetro variable no es la dosis de baculovirus
ingerida, sino la concentración de baculovirus en la mezcla. Alternativamente se pueden
incluir cantidades conocidas de baculovirus en pequeños pedazos de dieta y realizar el
bioensayo sólo con aquellas larvas que ingieran toda la cantidad de dieta suministrada y
que serán pasadas a una dieta no contaminada. En este caso, se conoce exactamente la
dosis de baculovirus ingerida por el insecto. Entre los métodos continuos, los más
ampliamente utilizados son aquellos en que o bien el virus se incorpora mezclado a la dieta
que se emplea para el crecimiento de la larva o bien se extiende en la superficie de la dieta.
Este último caso no es válido para insectos cuyas conductas alimenticias impliquen el
introducirse en el interior de la comida, ya que en esos casos no hay contacto con el
baculovirus (Munoz et al., 2001).

DIVERSIDAD GENÉTICA Y FENOTÍPICA DE BACULOVIRUS

La diversidad de los baculovirus se da principalmente a tres niveles o grados

diferentes. El primer nivel se conoce como diversidad interespecífica, la cual hace
referencia al espectro de huésped al que un baculovirus concreto es capaz de infectar y
permite distinguir entre diferentes especies de virus. El segundo nivel se conoce como
diversidad intraespecífica y hace referencia a los diferentes aislados (en diferentes insectos
o localizaciones) que apenas se diferencian en su genotipo aunque pueden presentar
diferencias importantes en sus características fenotípicas. El tercer nivel hace referencia a
los diferentes genotipos que se encuentran dentro de un mismo aislado. Así, dentro de un
mismo aislado se encuentran diversos variantes del mismo virus con ligeras diferencias a
nivel genético (delecciones, duplicaciones, translocaciones, etc) y con diferencias, en
ocasiones considerables, en sus características fenotípicas (Jehle et al., 2006).
De manera general esta diversidad se analiza mediante la comparación de los
perfiles de bandas que se generan al digerir el DNA genómico del virus con endonucleasas

67
de restricción (REN). Estos análisis permiten distinguir entre diferentes especies de virus,
los cuales prácticamente no tendrán ninguna banda en común y diferentes aislados o
genotipos del mismo virus que compartirán la gran mayoría de las bandas originadas (Fig.
4).
La diversidad genética de baculovirus también se ve reflejada en otro aspecto
como es la diversidad en cuanto al número y características de los genes que podemos
encontrar en su genoma. Los baculovirus tienen es sus genomas, como promedio,
alrededor de 100 pautas de lectura abiertas (ORFs, del inglés “open reading frames”), lo
que supondría la presencia hipotética de aproximadamente 100 proteínas. De estos genes,
se ha observado que alrededor del 60% de ellos están presentes en todos los baculovirus
analizados, considerándose estos los genes mínimos de baculovirus (Fig. 5). Aparte de
esos genes, se han encontrado una serie de genes que son específicos de cada baculovirus y
a los que se le supone una función auxiliar en el proceso de infección y multiplicación.
Algunos de estos genes han sido estudiados con mayor detenimiento debido a su
posible implicación en el modo de acción de baculovirus o por sus peculiaridades. Por
ejemplo, en baculovirus podemos encontrar genes que codifican para las denominadas
“proteínas Pif” (del inglés, “per os infectivity factor”) (Kikhno et al., 2002). Se ha
observado que estas proteínas, resultan esenciales para que baculovirus sea infectivo
cuando es ingerido por el insecto, pero no tiene ningún efecto en la infección de
baculovirus cuando este es administrado mediante inyección en la hemolinfa. Así,
variantes de baculovirus que carecen de alguna proteína Pif son incapaces de ser
transmitidos horizontalmente. Otra familia de genes interesantes que se encuentra en
algunos baculovirus son los que codifican para la proteína p35 (Clarke & Clem, 2003).
Diversos estudios han demostrado que la proteína p35 actúa como un inhibidor de la
apoptosis en las células infectadas. Esto permite al virus bloquear la respuesta celular del
insecto (que tendría como consecuencia la entrada en apoptosis de las células infectadas) y
por tanto mantener su replicación en las células del insecto. Otro gen de baculovirus es el
que codifica para la proteína Egt (ecdisteroide UDP glucosiltransferasa) que es un enzima
con capacidad de hidrolizar y en consecuencia inactivar la hormona del insecto ecdisona
(Evans & O'Reilly, 1999). Por tanto, la infección de baculovirus aumentará la presencia de
Egt y reducirá la concentración de ecdisona activa en la larva. Con ello, el virus consigue
evitar la pupación del insecto y así prolongar el estadio larvario y extender el periodo en el
que el virus se puede multiplicar. Se ha observado que mutantes deficientes para el gen
Egt, tienen una mayor virulencia acortando el tiempo necesario para matar el insecto
infectado. Otro gen que se ha descrito recientemente en algunos baculovirus es el que
codifica para una metaloproteasa llamada “Enhancina” (Lepore et al., 1996). Esta enzima
actúa rompiendo la estructura de la membrana peritrófica (membrana de mucina que
recubre el epitelio intestinal del intestino), aumentando así el número de viriones que
pueden acceder al epitelio intestinal y en consecuencia, la patogenicidad de baculovirus.
Es bastante conocida la capacidad que tienen los baculovirus de inducir el
movimiento de las larvas infectadas hacia la zona apical de la planta. Esto, se supone,
facilitará la diseminación de los nuevos OB formados en la larva infectada. Recientemente
se ha descrito, en el baculovirus del gusano de seda (BmNPV) un gen, que codificada para
una tirosina fosfatasa y cuya actividad es la responsable de inducir esa mayor movilidad en
las larvas infectadas (Kamita et al., 2005).

68
APLICACIONES DE BACULOVIRUS AL CONTROL DE PLAGAS

Aunque el potencial de Baculovirus como agente de control de insectos se conoce

desde la década de los 40 (Cameron, 1963) su empleo generalizado no ha sido posible
debido a una serie de limitaciones al compararlos con los insecticidas de origen químico.
Entre estas limitaciones, cabe destacar su modo de acción lento y su estrecho espectro de
toxicidad. No obstante, la desaparición del mercado de muchos insecticidas químicos y el
creciente interés por el desarrollo de una agricultura sostenible y respetuosa con el medio
ambiente han propiciado un nuevo auge de los bioinsecticidas y con ellos, los basados en
baculovirus. Así, una de sus limitaciones que era el estrecho espectro de acción se ha
convertido en uno de sus atributos ya que permite el control dirigido y en exclusiva hacia
ciertas plagas.
Las técnicas aplicadas a la producción y utilización de baculovirus dependerán de
la situación concreta del cultivo o plaga a controlar además del contexto socio-económico
en que se encuadre dicho cultivo. Por regla general, los baculovirus se emplean de forma
similar a los insecticidas convencionales mediante técnicas inundativas. Esto consiste en la
inundación de la zona afectada por la plaga con una dosis del virus con el fin de lograr un
alto grado de mortalidad en la población. Sin embargo, y dado que baculovirus es un
patógeno que se puede multiplicar y dispersar de forma natural en el campo, se esta
desarrollando otras técnicas de aplicación. Por ejemplo, la introducción del virus en el
hábitat de la plaga y permitir que el virus ejerza un control natural sobre dicha plaga. Una
modificación de esta técnica consistiría en la reintroducción periódica de baculovirus.
A continuación se va a relatar algunos casos concretos en que baculovirus se ha
aplicado o se está aplicando de manera exitosa para el control de determinadas plagas.
El caso más interesante, probablemente debido al volumen de cultivo protegido,
es el del control de noctuido Anticarsia gemmatalis mediante su baculovirus AgNPV en
Brasil (Moscardi, 1999). Este insecto, comúnmente conocido como la oruga terciopelo de
la soja, supone una de las mayores plagas del cultivo de soja en Brasil, Paraguay,
Argentina y EEUU. Desde 1980 en que el gobierno Brasileño comenzó los primeros
programas para el desarrollo de AgNPV su empleo ha ido aumentando alcanzando en 1998
una extensión tratada en Brasil de 1,2 millones de hectáreas. El virus es producido
mediante la aplicación del virus a parcelas donde exista una buena infestación de A.
gemmatalis y la posterior recolección de las larvas infestadas. A partir de estas larvas se
extraerán los poliedros que se emplearán para la formulación del producto. Esta
producción se realiza mediante convenios del Embrapa (Empresa Brasileña de
Investigación Agropecuaria) con pequeñas empresas privadas. El éxito de este programa se
ha debido a la combinación de una serie de factores como pueden ser la alta virulencia del
AgNPV, los bajos costos que supone la producción en campo, y principalmente a que el
cultivo de soja permite un alto grado de defoliación sin pérdidas considerables en el
rendimiento final. Todo esto sin obviar la predisposición de los agricultores y del gobierno
brasileño en el desarrollo de programas de control integrado que incluían el empleo de
baculovirus.
Otros casos donde se está empleado baculovirus como agente de control de
plagas, con resultados diversos, es en el control de especies de los géneros Helicoverpa,
heliothis, Spodoptera o la palomilla de la manzana, Cydia pomonella.
En nuestro país, en los últimos años se ha desarrollado un bioinsecticida, basado en
un nucleopoliedrovirus autóctono de Spodoptera exigua (SeMNPV), que es más efectivo para

69
el control de esta plaga que los plaguicidas químicos convencionales en las condiciones de los
invernaderos de Almería. Este insecto, que es uno de los más importantes problemas en la
producción hortícola en invernadero, ha desarrollado resistencia a un gran número de
insecticidas que se venían empleando para su control. Debido a esto, al buen funcionamiento
del baculovirus, y la creciente participación de los agricultores a los programas de control
biológico, para la campaña 2008, la demanda existente de producto basado en el SeMNPV en
la zona almeriense se prevé que supere las 10.000 hectáreas de invernadero a tratar.
Un contexto en el que baculovirus resulta de gran utilidad es en el control de
plagas forestales. Dos peculiaridades de las zonas forestales como son la necesidad de
preservar los insectos nativos y reducir el uso de insecticidas de amplio espectro unido al
hecho de que los árboles toleren unos mayores niveles de deforestación han fomentado el
empleo de baculovirus en estos hábitats. Así, se está empleando distintos baculovirus para
el control de plagas forestales como Lymantria dispar (la palomilla gitana), Orgya
pseudotsugata o la procesionaria, Thaumetopoea pityocampa con sus baculovirus
(LdMNPV, OpMNPV y TpNPV, respectivamente). Cabe también destacar el empleo que
se esta haciendo de baculovirus (NsNPV) para el control del himenóptero Neodiprion
sertifer en bosques de pinos canadiense y europeos.
En los últimos años y con el desarrollo de las técnicas de ingeniería genética con
baculovirus se está explorando la posibilidad de minimizar las principales limitaciones de
baculovirus mencionadas anteriormente (modo de acción lento y estrecho espectro de
toxicidad) mediante el empleo de baculovirus recombinantes. En este sentido cabe destacar
los logros alcanzados en disminuir el tiempo necesario para matar las larvas, es decir, en
aumentar su virulencia. Por ejemplo, comparados con el virus normal, virus recombinantes
donde se ha deleccionado el gen para el enzima Egt, tienen un reducción de
aproximadamente el 20% en los valores de TL50, y del 40% de la cantidad de alimento
consumido por el insecto. Como contrapartida, el número de virus producidos por los
insectos infectados también se veía reducido. En otro caso, se ha integrado en el genoma
de baculovirus el gen que codifica para la neurotoxina con actividad insecticida AaIT del
escorpión Androctonus australis. Esta toxina, actúa sobre los canales neuronales del sodio
induciendo la parálisis del insecto. Se ha observado que insectos infectados con
baculovirus en los que esta neurotoxina se expresa activamente, mueren un 25% más
rápido y consumen aproximadamente un 50% menos de alimentos. Resultados similares se
han obtenidos con la expresión de otras neurotoxinas. Todo esto parece indicar que el
desarrollo de baculovirus recombinantes es una vía abierta para la mejora de baculovirus,
no obstante serán motivos ecológicos y políticos los que finalmente determinarán, en un
futuro, su uso generalizado en el control de plagas (Szewczyk et al., 2006).

DESARROLLO DE RESISTENCIAS A BACULOVIRUS

El uso continuado de insecticidas basados en baculovirus, al igual que ha ocurrido

con los insecticidas tradicionales, llevará sin duda a la aparición de resistencias a ellos. Por
tanto, con el fin de mantener el potencial de baculovirus como agente de control, es
importante hacer un uso racional de él, retrasando al máximo la aparición de resistencias y
evitando así lo que ha ocurrido con la mayoría de insecticidas químicos. Hasta la fecha no
se ha descrito ningún caso de resistencia a baculovirus en poblaciones de campo, no
obstante experimentos de selección artificial en laboratorio han mostrado el potencial de

70
los insectos para desarrollar resistencia a baculovirus.
El caso más documentado de resistencia a baculovirus en laboratorio hace
referencia a los trabajos realizados con distintas poblaciones de A. gemmatalis (Moscardi,
1999). Mediante selección artificial con AgNPV durante varias generaciones se obtuvieron
niveles de resistencia en algunas poblaciones de entorno a un factor superior a 3000. Esto
quiere decir que la dosis de virus necesaria para matar el mismo porcentaje de insectos era
3000 veces superior en la población resistente que en una población susceptible que no
había sido nunca expuesta a baculovirus.
Otro caso documentado de resistencia ha sido en Phthorimaea operculella, donde
se alcanzaron niveles de resistencia en torno a un factor 140 (Briese & Mende, 1983).
Recientemente, tras detectarse fallos en el control de la palomilla de la manzana, C.
pomonella mediante su granulovirus (CpGV) en huertos de manzano en Alemania, se
observo que algunas poblaciones de dicho especie tenían niveles de resistencia superiores a
las 1000 veces. El estudio de estas poblaciones demostró que la resistencia era un carácter
con un patrón de herencia dominante y ligada al sexo (Asser-Kaiser et al., 2007). Esta
herencia dominante hace prever un rápido incremento en los niveles de resistencia al
CpGV. Afortunadamente, ya se han identificado otros aislados del CpGV, procedentes de
otras partes del mundo, para los cuales estas mismas poblaciones no han mostrado
resistencia (comunicación personal).

BIBLIOGRAFÍA

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Reineke,A., Zebitz,C.P., Heckel,D.G., Huber,J., & Jehle,J.A. (2007) Rapid
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72
73
74
 BACTERIAE EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

David Bravo

Compañía de Tratamientos Levante (CTL) S.L.

Sanidad Ambiental
C/ Rosa Luxemburgo, 1. Pol. Ind. Els Mollons
46970 Alaquàs, Valencia

INSECTICIDAS BIOLÓGICOS

El control efectivo a la vez que compatible con la gestión y conservación del medio
ambiente, de las larvas de dípteros hematófagos, tales como mosquitos (Diptera: Culicidae)
y moscas negras (Diptera: Simuliidae), es posible en la actualidad. El desarrollo de
bioplaguicidas entomopatógenos, principalmente los basados en cepas de Bacillus
thuringiensis ser. israelensis (Bti), ha proporcionado una alternativa real a nivel mundial
para el control de vectores con insecticidas químicos convencionales, destacando por su
espectro de acción y especificidad.
Se puede entender por insecticida biológico (de Liñán, 1997) aquel que procede o se
extrae, mediante procedimientos que no cambien la composición química, de un ser vivo,
incluyendo entre los seres vivos a las bacterias, virus y entidades similares, pudiendo estar
constituido por toda o parte de la sustancia extraída, concentrada o diluida y adicionada o no
de los necesarios coadyuvantes. Si contuviera alguna sustancia activa de otro origen, el
conjunto, no sería considerado como insecticida biológico.
También se denominan plaguicidas microbianos (Frutos, 1994). El más conocido y
empleado de este grupo de insecticidas es el Bacillus thuringiensis, descubierto en 1915, que
tiene distintas variedades o cepas que actúan contra las orugas (p.ej., kurstaki y otras), sobre
dípteros (israelensis) o coleópteros (San Diego). En este caso, podemos hablar de control
biológico aplicado, ya que implica un uso o manipulación de los enemigos naturales, para
diferenciarlo del natural (Rojo & Selfa, 2009).
El grupo de los Bacillus thuringiensis está compuesto de bacterias aeróbicas, Gram-
positivo, formadoras de endosporas, así como de un cuerpo proteínico cristalizado (cuerpo
parasporal) (Fig. 1). Las divisiones en subespecies se realizan en sueros de reacción antígeno-
anticuerpo, con respecto al flagelo.
La serología del cristal muestra una correlación directa con el espectro de toxicidad.
Existen cepas que producen hasta 7 compuestos tóxicos a lo largo de su ciclo biológico. Uno
de ellos, la beta-exotoxina, es termostable y puede resultar tóxico para aves y mamíferos. Las
cepas comercializadas en Europa occidental no producen esta beta-exotoxina.
La identificación serológica permite clasificar los distintos aislados de B.
thuringiensis en diferentes serovares. Cada uno de ellos incluye el conjunto de aislados que
tienen en común los factores antigénicos presentes en la proteína del flagelo o antígeno H. El
conjunto de serovares cuyos aislados comparten al menos uno de esos factores forma un
serotipo. La clasificación actual de B. thuringiensis abarca 69 serovares (Caballero & Ferré,
2001). El serovar israelensis y antígeno H 14, es el que presenta mayor actividad frente a las
larvas de mosquitos.

75
 Figura 1. Bacillus thuringiensis.

En todos los casos, el modo de acción es el mismo: las esporas del bacilo, base de las
formulaciones, deben ser ingeridas por el insecto; todas ellas poseen una endotoxina (proteína-
cristal) que se desdobla en el intestino produciendo la parálisis del insecto, que cesa de
alimentarse. Es comparable a un veneno estomacal. El intestino sufre una disgregación celular
y el desarrollo del bacilo acaba produciendo la muerte del insecto. Aunque el B.th. es
conocido desde hace más de setenta años, hasta 1950 no se inició su empleo práctico, si bien
con un consumo muy escaso; fue necesario llegar a los años 70 para que adquiriese
importancia y comenzase a aplicarse de forma amplia en el control de plagas.
La bacteria no es capaz de perpetuar y expandir la enfermedad entre las poblaciones
de insectos, pero su persistencia varía desde 3 días hasta 6 semanas, dependiendo de las
condiciones ambientales. Las esporas son destruidas por la luz ultravioleta, lo que no ocurre
con los cristales. Los cristales son insolubles en el agua, y por lo tanto, esporas y cristales
constituyen un insecticida particular, formulado normalmente como suspensión concentrada
(SC), polvo mojable o emulsión, expresando su riqueza en % o millones de Unidades
Internacionales por gramo.
Es un insecticida específico cuya acción se ejerce sólo sobre determinadas especies o
grupos de insectos. La variedad kurstaki se ha empleado ampliamente en los tratamientos
forestales contra la procesionaria y también en algunas aplicaciones agrícolas (polillas de la
uva, Heliothis en el tomate, etc.). Se ha mezclado con estimulantes alimentarios como el
azúcar y en Estados Unidos se ha empleado junto a otros insecticidas, cosa que puede hacer
perder algunas de sus ventajas (ausencia de efectos en la fauna predadora y parásita, no ser
contaminante, etc.), a menos que se seleccione muy cuidadosamente el compañero o sustancia
sinergizante para que no existan efectos adversos.

76
 Actualmente Bacillus thuringiensis está sujeto a un estudio intensivo-extensivo de su
comportamiento y utilidad. A través de los medios que proporciona la ingeniería genética, se
trabaja en el cambio de su mensaje genético con objeto de extender su actividad y se analiza la
relación entre la llamada proteína-cristal o toxina, las distintas estirpes, el posible cambio de
unas y otras, etc. También a través de la ingeniería genética, se ha trasladado su actividad
contra plagas a algunas plantas. No obstante, la Organización Mundial de la Salud ha
examinado exhaustivamente este tipo de insecticidas biológicos con el fin de determinar
posible efectos adversos sobre el medio ambiente y la salud humana.
Recientemente ha dejado de comercializarse otro entomopatógeno, el Bacillus
sphaericus, complementario del Bacillus thuringiensis israelensis para el control larvario de
determinadas especies de Culicidae en lugares de cría de aguas contaminadas.
Aunque brevemente, merecen citarse otros insecticidas biológicos que, si bien tienen
un mercado casi inexistente por ser sólo experimental, pueden verse ampliados en un futuro si
se resuelven los múltiples problemas que tienen planteados:

• Los virus que atacan a insectos se utilizan ya en varios países; un ejemplo es

Baculovirus heliothis, que se aplica en Estados Unidos contra plagas del algodón y
tabaco.
• Los hongos parásitos de insectos, como Verticillum lecanii, muy estudiado y que actúa
contra pulgones, mosca blanca de invernaderos y otras plagas.
• Los protozoos entomopatógenos incluyen flagelados, ciliados, amebas, coccidios,
haplospóridos, neogregarinas y microspórida. Los que han tenido un mayor desarrollo
comercial son precisamente estos últimos, y en particular los del género Nosema.
• Nematodos que atacan a los insectos del suelo, pero que precisan dosis altas y
presentan inconvenientes en su aplicación práctica; además, la producción debe
controlarse escrupulosamente para evitar contaminaciones perjudiciales y su
almacenamiento no es fácil si debe asegurarse su buena conservación. Destacar el
empleo actual del nematodo Steinernema carpocapsae Rhabditida: Sternematidae),
junto a quitosano, para el control de todos los estados del ciclo del picudo rojo de las
palmeras y otros insectos barrenadores, usando una estrategia denominada "de
emboscada", por esta razón es muy eficaz contra insectos móviles.

Los avances en ingeniería genética y los progresos que se están produciendo en

materia de biotecnología, inducen a considerar nuevas expectativas en cuanto al control de
plagas, en general, y de vectores urbanos en particular, pudiendo mencionarse los siguientes
ejemplos:

• Aislamiento de los genes productores de toxinas de Bacillus thuringiensis para su

traslado a otras bacterias no viables de Pseudomonas con una duración suficiente para
destruir, por ejemplo, las orugas de raíces del maíz. La Pseudomonas manipulada
genéticamente se ha empleado también en plagas del tabaco y algodón, y se estudian
en otras especies vegetales. En vez de Pseudomonas se ha utilizado como vector
Agrobacterium para iguales fines en la patata, tomate, etc.
• Con la manipulación genética de Agrobacterium, se han conseguido plantas resistentes
al herbicida glifosato, que destruye todo tipo de vegetación.
• También se ha conseguido transferir resistencia a los virus en cultivos tales como el
tomate, la alfalfa y la patata.

77
 Aunque estas técnicas son experimentales, cabe esperar que puedan ser utilizadas en
un futuro próximo, aunque se presentan lagunas legales y existe cierto temor a la aparición de
efectos insospechados.

BACILLUS THURINGIENSIS VAR. ISRAELENSIS

En 1977, Goldberg y Margalit comunicaron el aislamiento de una bacteria larvicida

de mosquito, procedente de algunas muestras de suelos de Israel, en concreto de charcas del
desierto del Negev, especialmente ricas en larvas. Una de las aisladas, la cepa ONR 60-A, fue
marcadamente activa para larvas de Culex pipiens. H. de Barjac, del Instituto Pasteur de París,
identificó positivamente la cepa ONR 60-A como Bacillus thuringiensis, y estableció un
nuevo serotipo, H 14, y una nueva subespecie, la variedad israelensis. Reino: Procarionte,
familia Bacillaceae.
El Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis, posee todas las
características biológicas y morfológicas comunes al resto de los Bacillus thuringiensis. No
posee beta-exotoxina, la actividad larvicida está asociada con el cristal de la delta-endotoxina.
Es único dentro de los Bacillus thuringiensis por varias razones:

• Aparece con distinta morfología en el microscopio electrónico.

• Cada célula de esporulación forma una media de 3 inclusiones.
• El cristal es diferente y mucho más pequeño.
• El cristal es serológicamente muy diferente de las variedades tóxicas para lepidópteros.
• La composición en cuanto a aminoácidos también varía.
• La delta-endotoxina es una protoxina que necesita de un sistema enzimático especial,
además de un pH alcalino; este sistema enzimático es la causa de que actúe sobre los
mosquitos y no sobre los lepidópteros.

La acción de la delta-endotoxina en las larvas de mosquito es extremadamente

rápida: larvas de Aedes aegypti Linnaeus,1762, de segundo estado mueren a los 30 minutos,
cuando son expuestas a concentraciones de 25 mgs. de polvo estándar por litro, es decir a
dosis altas, la mortandad es muy rápida, las larvas pueden morir en tan sólo 20-30 minutos.
Este y otros estudios han confirmado la mayor susceptibilidad de las larvas jóvenes, el
segundo estado de Aedes aegypti Linnaeus,1762, es entre 7 y 10 veces más susceptible que el
cuarto estado larval.
La profundidad del agua en contenedores de ensayo no influye en el resultado, pero
la cantidad media de materia activa por larva sí es muy importante. Incrementos en los
tiempos de exposición redundan en mayores susceptibilidades.
Se ha comprobado que el Bti tiene un incremento de actividad a temperaturas
superiores a 20o. La salinidad, los niveles de pH no tamponados entre 4,3 y 10, y la
exposición total al sol, tienen un pequeño efecto sobre el patógeno; sin embargo, el cloro
libre y la polución del agua causan un descenso en la actividad.
Hasta el momento, no se han encontrado evidencias de efectos residuales o de
reinicio del ciclo.

78
EFECTIVIDAD CONTRA MOSQUITOS Y SIMÚLIDOS

En las características biológicas del Bacillus thuringiensis H-14 var. israelensis,

descritas anteriormente, se muestra que las larvas del mosquito no son muertas por el
desarrollo de las esporas, sino por la acción directa de la delta-endotoxina de la bacteria. La
proporción entre esporas y cristales de endotoxinas de una preparación varía con la cepa y con
su modo de fabricación. La manera de indicar la composición del preparado es en millones de
U.I. por gramo.

Culicidae (mosquitos)

Los resultados de los análisis de laboratorio muestran que las larvas de Aedes y de
Culex son más sensibles que las larvas de Anopheles. Esto es debido, probablemente, a los
hábitos particulares de alimentación de los mosquitos Anopheles en superficie. También se
han encontrado variaciones de sensibilidad a la bacteria entre cepas de la misma especie de
mosquito.
La temperatura del agua tiene una influencia moderada en la efectividad del Bacillus
thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis, debido al mayor metabolismo y a la actividad de
alimentación de las larvas de los mosquitos con temperaturas más altas.
La salinidad del agua (por encima de 20 gr/l. de Cloruro Sódico) no parece tener
ningún efecto en la eficacia de la bacteria, pero se observó un descenso entre 8 y 9 veces, en
una primera formulación en polvo y cuando los ensayos se llevaron a cabo en aguas con
cantidades residuales de cloro. El cloro inhibe o destruye la delta-endotoxina.
Se ha observado también un 0% de mortalidad de larvas cuando en el agua existían
grandes cantidades de hierro. La forma del contenedor y la profundidad del agua, dentro de
unos límites, no ejercen influencia alguna en la efectividad de la endotoxina. Ello es aplicable
cuando el volumen de la suspensión se mantiene constante.
Muchos factores presentes en el agua, incluyendo materia orgánica, pueden afectar a
la actividad de Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis contra las larvas de
mosquitos. El lodo disminuye drásticamente la actividad de la bacteria. Idénticamente se ha
descubierto que la presencia o ausencia de tierra u otras partículas, afectan a la actividad de la
bacteria. El Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis fue, en agua destilada,
alrededor de 85 veces más activo que en aguas procedentes de charcas. La pérdida de
actividad se atribuye a la inactivación de los cristales tóxicos, al adherirse el cristal a los
materiales orgánicos de los sedimentos.
La luz solar puede anular la actividad tóxica debido a que los rayos ultravioleta
pueden tener efectos negativos.
La persistencia de la actividad está limitada a unos pocos días, y no se han
encontrado evidencias claras de efectos residuales o de reinicio del ciclo.
En cuanto a la mezcla con otros insecticidas químicos, se constató un efecto
sinérgico, de alrededor de dos veces, con el organofosforado Temephos, materia activa
retirada del mercado. Los compuestos piretroides, como la permetrina, actúan muy
rápidamente e interrumpen la alimentación de las larvas; la efectividad del Bacillus
thuringiensis ser. israelensis es disminuida en 0.8 veces.

79
Simuliidae (Simúlidos)

Los simúlidos o moscas negras, son molestos dípteros hematófagos de picadura muy
dolorosa e importantes vectores de enfermedades.
El Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis puede ser incluso más activo
contra los simúlidos que contra mosquitos. La causa puede deberse a que, como las larvas de
simúlidos se encuentran en aguas corrientes, no estancadas, y fijadas por una ventosa terminal
al sustrato, reciben una cantidad directa y continua, en un corto espacio de tiempo, del material
insecticida añadido al agua.
Las larvas jóvenes de simúlidos son más susceptibles al Bacillus thuringiensis
serotipo H-14 var. israelensis que las larvas mayores, muriendo alrededor de 45-60 minutos
después del tratamiento. La larva intoxicada no destaca inmediatamente del resto, lo cual
puede adelantar una desestimación de la actividad.
Como en el caso de las larvas de los mosquitos, los simúlidos tienen un pH del
intestino medio próximo a 10, suficientemente alto para liberar delta-endotoxina del cristal de
Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis. Larvas alimentadas con preparaciones
de esporas/cristal aparecen encogidas y exhiben parálisis general y espasmos, las células del
intestino ciego proliferan, llegando a ser pleomórfico, produciendo escasez de pelos
absorbentes y terminando en una desintegración y desprendimientos.
La temperatura puede afectar de una manera decisiva: incrementos en la temperatura
suponen a la vez incrementos en la mortalidad máxima de larvas de simúlidos. Así mismo,
estos incrementos en la temperatura permiten acortar los tiempos de exposición para alcanzar
estas mortalidades.
Las aplicaciones deben hacerse cuando no existan partículas en suspensión en los
ríos, como ocurre mientras está lloviendo.
La variable a tener más en cuenta a la hora de realizar un tratamiento es el caudal del
río, relacionado con la sección y la velocidad de transporte del curso de agua.

EFECTOS SOBRE EL RESTO DE ORGANISMOS

Diversos estudios se han llevado a cabo con Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var.
israelensis para determinar su toxicidad y seguridad ambiental. Los resultados se resumen en
la (Fig. 2).

Invertebrados

Los amplios estudios realizados sobre el tema demuestran la inocuidad del Bacillus
thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis para la gran mayoría de especies de insectos.
El predador de mosquitos, Toxorynchites splendens, no resultó afectado por el agua
tratada con Bti, ni por la ingestión de larvas de mosquito intoxicadas.
No se han encontrado efectos tóxicos en estudios realizados con Bombix mori
(gusano de seda).
En relación a las abejas no se ha encontrado ningún efecto tóxico sobre las mismas,
ni ha habido una disminución en la fabricación de miel o en su calidad.
A modo ilustrativo, en test de seguridad no se han detectado efectos nocivos sobre
los siguientes órdenes de invertebrados:

80
• Crustacea: Artemia salina, Cyclops spp. (copépodos), Daphnia magna, Gammarus
pulex (amfípodos).
• Coleoptera: Hydrophilus triangularis
• Diptera: Musca domestica
• Ephemeroptera: Ephemerella spp.
• Odonata: Anax spp.
• Plecoptera: Neoperia spp.
• Trichoptera: Hydropsyche bretteni
• Hemiptera: Notonecta spp.
• Lepidoptera: Ephestia kuehniella
• Tubellaria: Dugesia spp.
• Mollusca: Physa spp.

Figura 2. Efectos de B. thuringiensis sobre diferentes organismos.

81
Vertebrados

Los estudios toxicológicos llevados a cabo con Bacillus thuringiensis serotipo H-14
var. israelensis en animales de laboratorio, usando diferentes vías de administración
(subcutánea, oral, inhalación, ocular, escarificación) demuestran que no es tóxico para los
mamíferos. No hay toxicidad aguda ni crónica.
Entre los grupos zoológicos estudiados citar:

• Anfibios: Buffo sp.

• Aves: pato
• Peces: Gambusia affinis, Gasterosteus aculeatus
• Mamíferos: perro, cerdo, rata y ratón.

ESTABILIDAD

Una formulación líquida de Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis,

situada en el interior de un local durante un año y a temperatura ambiente, tiene una pérdida de
actividad próxima a la mitad. Si el almacenamiento se produce en lugares frescos y protegidos
de la luz solar directa, a temperaturas de hasta 24 oC, el producto puede mantenerse al menos 2
años.
La formulación en polvo, almacenada correctamente en su envase y situada, bien en
un almacén a temperatura ambiente, bien en condiciones de sequedad en un frigorífico, puede
mantener su actividad durante varios años. Se observa una aparente pérdida de actividad
cuando el polvo se almacena en contacto con el aire y en ambiente húmedo, esto es debido a
que el polvo es altamente higroscópico.
En condiciones de aplicaciones en campo, el tiempo de actividad larvicida se reduce
de un año a días con respecto a los ensayos de laboratorio. Esto es debido a:

1. Degradación química y física de la toxina, bajo condiciones de campo.

2. Consumo y destrucción de la toxina por las larvas de los mosquitos y otros
invertebrados que se alimentan filtrando el agua.
3. Sedimentación de la toxina en el fondo, aunque recupera su actividad si se remueve el
agua.

BACILLUS SPHAERICUS CEPA 2362

Los formulados larvicidas para el control de mosquitos contienen esporas y

cristales de proteína de Bacillus sphaericus cepa 2362 H5a, 5b. Actualmente no se
comercializa ningún formulado.
Bacillus sphaericus es sólo activo contra un número limitado de especies de
mosquito de la familia Culicidae. Es especialmente adecuado para ser empleado contra
Culex spp. en lugares de cría con agua polucionada, donde otros larvicidas, tanto químicos
como biológicos, pueden llegar a conseguir el control, si lo consiguen, a dosis muy altas.
El control sobre Culex spp. es excelente, moderado para Anopheles spp. y pobre o nulo
para Aedes spp.

82
 Actúa por ingestión sobre los estados larvarios, siendo más efectivo contra los
primeros, pudiendo ser controladas las de cuarto estado aumentando las dosis antes de que
cesen de alimentarse.
La bacteria produce dos cristales proteicos de 51.4 y 41.9 kDa, siendo esta última
altamente eficaz contra Culex spp. Otras proteínas también pueden contribuir a la actividad
insecticida.
Después de la ingestión, los cristales de proteína tóxicos son disueltos en el
alcalino tracto intestinal por las proteasas. La muerte acontece, normalmente, dentro de las
24-48 horas.
Varios estudios han concluido en un posible reciclado y persistencia en el medio
de Bacillus sphaericus (Fig. 3). En algunos casos se le ha dado mucha importancia a la
persistencia basada en las esporas presentes en el sedimento, pero otros factores tales como
los cadáveres de las larvas, la influencia de otros organismos filtradores y el medio físico,
deberían tenerse también en consideración. En definitiva, la actividad residual depende
más de la concentración inicial del producto y de la persistencia de las esporas que del
reciclado. La persistencia abarca un rango de entre 2 días y 4 semanas.
Numerosos estudios de campo han mostrado que es necesario multiplicar las dosis
de aplicación entre 2 y 5 veces en lugares con alta carga orgánica, en comparación con
aquellos donde ésta es baja.
Bacillus sphaericus y Bacillus thuringiensis israelensis son complementarios en
su actividad.
Ambientalmente, su efecto sobre el resto de fauna es nulo, incluyendo larvas
parásitas, predadores como Toxorynchites spp., otros insectos acuáticos y crustáceos,
moluscos, peces, anfibios, aves y mamíferos (incluido el hombre).

Figura 3. Posible reciclado y persistencia en el medio de B. sphaericus.

83
DESVENTAJAS

Respecto a los larvicidas clásicos o químicos los de tipo biológico o microbiano

tienen dos desventajas principales: la persistencia y el poder de dispersión.
En algunos casos, se ha dado mucha importancia a la persistencia basada en las
esporas presentes en el sedimento, pero factores tales como el reciclaje de las larvas muertas,
la influencia de otros organismos filtradores y el medio ambiente físico deberían también
tenerse en consideración. Aunque mecanismos de este tipo ocurren, como es el caso de las
larvas muertas, la eficacia a largo plazo depende más de la concentración inicial y de la
persistencia de las esporas que del reciclaje (Aranda and Eritja, 1992).
Respecto al poder de dispersión, una prueba de eficacia en campo entre el Temephos,
materia activa no incluida en la lista comunitaria, y el Bti (Eritja and Aranda, 1995) ha
resultado para el primero en un 100% de control de larvas en un radio de 10-50 m desde el
punto de aplicación, mientras que para el larvicida microbiano un rango de control del 92 al
100% se obtenía dentro de 12 m, y generalmente decrece al 11% más allá de los 30 m. Ello
representa una clara desventaja a la hora de tratar focos con densa vegetación o de gran
extensión.
Actualmente, en el mercado sólo hay disponibles tres formulaciones, una de ellas aún
no comercializada, de larvicidas microbianos para el control de mosquitos, simúlidos y
quironómidos, como SC (suspensión concentrada), como G (granulado fino) y como WG
(granulado), todas a base de Bti. Un total de cinco preparados hay en el mercado: dos
registrados como plaguicidas y biocidas, dos como biocidas y uno como plaguicida. Además,
todos menos uno son fabricados únicamente por la multinacional americana Kenogard.
Hace apenas una década para el Bti se disponía de tres formulaciones: polvo (PP),
polvo mojable (WP) (incluyendo briquetas) y concentrado emulsionable tipo flow (FC).
Citar que se ha tenido constancia de varias nuevas formulaciones sujetas a estudio en
Estados Unidos, de Bti y Bs: CG (gránulos de 2-4 mm de Bs), WDG (gránulos de menos de 20
micras de Bti y Bs), Tabletas de Bti, con el respaldo de la OMS, para aplicar en depósitos de
agua potable, ABG (grano grueso de Bti); así como de otras, que ya se utilizan en Alemania:
ICY CUBE (cubitos de hielo con granulado de Bti) y Tabletas.

REGISTRO

En la actualidad nos encontramos en un momento clave para el registro de los

insecticidas microbianos, ya que se están desarrollando las Directivas 91/414/CEE y 98/8/CE,
para la inclusión en el anexo I o lista comunitaria de plaguicidas y biocidas, respectivamente.
Según el artículo 2º de la vigente Reglamentación técnico-sanitaria, modificada en
última instancia por el Real Decreto 443/1994 del mes de marzo, los plaguicidas se pueden
diferenciar, según el uso al que van destinados, en los siguientes grupos: productos
fitosanitarios, de uso ganadero, de uso en la industria alimentaria, de uso ambiental, de higiene
personal y de uso doméstico.
En el tratamiento de las plagas urbanas se emplean los biocidas o plaguicidas no
agrícolas, domésticos, de uso ambiental y los alimentarios, a los cuales el Ministerio de
Sanidad y Política Social les asigna un número de registro a través de la Dirección General de
Salud Pública. Hasta 2006, los insecticidas microbianos para el control de mosquitos y
simúlidos se encuentran registrados como plaguicidas o productos de uso fitosanitario por el
Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. A día de hoy dos formulados disponen de
ambos registros y otros dos sólo el de biocidas.

84
RESISTENCIA

El Bacillus thuringiensis serotipo H-14 var. israelensis se ha ensayado contra larvas

de insectos resistentes a otros insecticidas químicos, y no se ha encontrado ninguna resistencia
cruzada. A ello contribuye, que la proporción entre esporas y cristales de endotoxinas de una
preparación varía con la cepa y con su modo de fabricación. Además, su espectro de actividad
incluye diferentes géneros y especies de mosquito, los cuales se desarrollan en condiciones
ambientales heterogéneas.
Sin embargo, se han detectado casos de resistencia al Bacillus sphaericus en
diferentes partes del mundo, tales como el sur de Francia (Sinègre, 1994) y Brasil. Parece ser
que son casos puntuales y sin indicios de extenderse. Para que esta resistencia ocurra ha
influido con toda seguridad, la aplicación concreta y repetitiva de este larvicida contra casi
exclusivamente Culex spp. y en medios con alta carga orgánica o polucionados, dado la
inefectividad de otros insecticidas, tanto químicos como biológicos.
La OMS publica unas metodologías con las condiciones de test rutinario de
resistencia tanto para Culícidos (WHO/VBC/81) como para Simúlidos (WHO/VBC/76.653),
muy indicados también para evaluar la eficacia insecticida del producto en cuestión, ya que se
obtienen mortandades (expresadas en %) para una concentración de uso determinada.

CONCLUSIONES

Los patógenos constituyen un arma eficaz y respetuosa con el medio ambiente, pero
siempre hemos de tener en cuenta que nos enfrentamos a un enemigo muy poderoso, dado su
grado de adaptabilidad.
Las casas comerciales han apostado por este tipo de larvicidas, con su inclusión en las
listas comunitarias y con el registro de nuevos formulados, motivado seguramente por la
sensibilización mundial respecto al medio ambiente.
Con estos larvicidas, se puede conseguir la ansiada compatibilidad entre la
conservación de espacios naturales y la presencia humana. Las otrora habituales desecaciones
de zonas húmedas en aras del “bien común” y para la erradicación del paludismo o con fines
agrícolas y urbanísticos, han reducido la extensión de los humedales, sobre todo los costeros, a
escala nacional. Hoy en día, la escasez de estos humedales ha llevado a su protección.
Un caso concreto y actual, es el programa de control de mosquitos que se está llevando
a cabo desde 2002 en el Parque Natural del Hondo en Elche (Alicante). Se trata de una zona
húmeda de primera magnitud a nivel europeo, por su riqueza sobre todo ornitológica. Este
amplio espacio natural está sometido a una gran presión urbanística, habiendo problemática de
mosquitos debido a la multitud de focos de cría existentes en el mismo, sobre todo saladar
inundable. La aplicación de este programa de control, basándose en la catalogación y
conocimiento de focos y en la aplicación exclusiva de entomopatógenos bacterianos, ha
obtenido resultados ciertamente esperanzadores.
Las infecciones transmitidas por mosquitos son todavía excepcionales en Europa y
América del Norte. Sin embrago la preocupación es creciente a nivel internacional a medida
que el comercio y los viajes internacionales favorecen la introducción de vectores, siendo el
caso más conocido el del mosquito tigre asiático, vector de al menos 22 arbovirus incluyendo
los que causan el dengue y la chikungunya (Bennefoy, 2008).
Mientras que los años sesenta estuvieron marcados por un claro antagonismo
entre los partidarios del “todo químico” y los del “todo biológico”, el comienzo de los
setenta puso en marcha la integración de estos dos puntos de vista en el concepto de lucha

85
integrada (Ferron, 1994). Se entiende por ésta “el conjunto de métodos de lucha que
satisfagan a la vez exigencias económicas, ecológicas y toxicológicas, otorgando prioridad
al empleo deliberado de los elementos naturales de limitación y respetando los umbrales de
tolerancia”. Este concepto ha derivado en el Manejo Integrado de Plagas (Rojo & Selfa,
2009) como la estrategia de control más avanzada en la actualidad poniendo especial énfasis,
siempre que sea posible, en la prevención y anticipación de los problemas causados por las
plagas, utilizando principalmente métodos de control biológico y parabiológico.
En definitiva, el desarrollo de insecticidas entomopatógenos, básicamente el Bacillus
thuringiensis H-14 var. Israelensis, ha proporcionado nuevas alternativas para el control de
mosquitos resistentes a insecticidas convencionales, destacando además su alto grado de
especificidad, espectro de acción y compatibilidad con la protección del medio ambiente.

BIBLIOGRAFÍA

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2362 against Culex pipiens in the river Llobregat delta (Barcelona, Spain). Bull. Soc.
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87
 ACARI EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Francisco Ferragut
Universidad Politécnica
Escuela Técnica Superior de Ingenieros Agrónomos
Departamento de Ecosistemas Agroforestales
Camino de Vera, 14
46022 Valencia
e-mail: fjferrag@eaf.upv.es

INTRODUCCIÓN

Los ácaros que viven sobre las plantas, y en especial los ácaros fitófagos de la
familia Tetranychidae (Tetraníquidos) que son plagas muy importantes en numerosos
cultivos en todo el mundo, constituyen una rica fuente de alimento para numerosas especies
de depredadores, entre los que cabe destacar a varios grupos de insectos y algunos de ácaros.
Durante los últimos 50 años numerosos estudios han demostrado que una familia de ácaros,
los Fitoseidos (familia Phytoseiidae), son capaces de regular poblaciones de ácaros fitófagos,
despertando un gran interés por las posibilidades de su aplicación práctica en el control de
ácaros plaga en muchos cultivos. La aplicación de los Fitoseidos como agentes de control
biológico de otros ácaros y de pequeños insectos se está llevando a cabo, en estos momentos,
en muchos países y sobre distintos cultivos agrícolas, principalmente cítricos, frutales,
hortalizas en invernaderos, viñedos y cultivos tropicales.
Con los Fitoseidos se han utilizado los tres métodos que se aplican normalmente
para realizar programas de control biológico: introducción, conservación y aumento de
enemigos naturales. En la mayoría de los casos, los intentos de introducir especies
procedentes de áreas geográficas distintas y muy distantes no han tenido éxito debido a que
estos depredadores son muy exigentes en cuanto a las condiciones ambientales,
especialmente a la temperatura y humedad, y también a determinadas características de las
plantas hospedantes, como el porte de la planta o la estructura de las hojas, y las especies
introducidas no han podido adaptarse a las nuevas condiciones ni ejercer su acción de control
de las poblaciones de la plaga.
Los mayores esfuerzos se han centrado en aumentar las poblaciones de Fitoseidos
existentes en los cultivos mediante sueltas inoculativas de ácaros producidos y
comercializados por empresas que venden sus productos (en este caso enemigos naturales
vivos) en el interior de pequeños recipientes de plástico. El técnico o el agricultor vacía el
contenido de estos botes directamente sobre las plantas atacadas por los fitófagos y los
depredadores son capaces de reducir las poblaciones de la plaga en poco tiempo. Estas
técnicas han tenido mucho éxito en cultivos de invernadero del norte y centro de Europa, y
en la actualidad se aplican en superficies de varios miles de hectáreas. Entre las especies de
Fitoseidos que se comercializan destacan Phytoseiulus persimilis y Neoseiulus californicus
para el control de la araña roja Tetranychus urticae, y Amblyseius cucumeris para el control
del trips de las flores Frankliniella occidentalis, una plaga importante de cultivos hortícolas y
ornamentales que transmite el virus del bronceado del tomate. Sin embargo, la aplicación de
estos depredadores en los países mediterráneos y en concreto en España no ha tenido un éxito

88
comparable al de otros países europeos, a pesar del esfuerzo de técnicos y personal de las
propias empresas productoras. Entre las causas que se aducen para justificar estos fallos en el
control biológico se encuentran la escasa tolerancia de los depredadores a ambientes muy
cálidos y secos, como los que caracterizan al litoral mediterráneo, o el deficiente estado
sanitario de los especimenes que se sueltan sobre las plantas.
La fauna de ácaros depredadores en la región mediterránea es muy rica y abundante,
incluso sobre las plantas cultivadas. Por este motivo, las técnicas de conservación de las
especies de Fitoseidos autóctonas son muy adecuadas para el control de las plagas en algunos
de nuestros cultivos. Los mayores éxitos en la aplicación de estos depredadores en España se
han conseguido utilizando esta filosofía en los cítricos, donde Euseius stipulatus controla
eficazmente al ácaro rojo Panonychus citri, y en frutales, donde Amblyseius andersoni es
capaz de reducir las poblaciones del ácaro rojo de frutales Panonychus ulmi a niveles en los
que no puede hacer un daño económico. Las técnicas de conservación asumen que las
actividades humanas influyen de forma positiva o negativa en el potencial de estos
depredadores para controlar a sus presas, y por tanto busca conocer y modificar las prácticas
culturales para favorecer la acción de los depredadores. Desde el punto de vista científico,
estas técnicas son enorme-mente atractivas, ya que su aplicación exige conocer con detalle la
biología y ecología de las comunidades de ácaros de los distintos ecosistemas agrícolas y de
qué forma se pueden manejar las poblaciones y el medio para que los depredadores puedan
ejercer su acción.

BIOLOGÍA Y DISTRIBUCIÓN DE LOS FITOSEIDOS

ALIMENTACIÓN

El régimen alimenticio de los Fitoseidos es muy variado. La mayoría de las especies

son omnívoras, capaces de alimentarse de otros ácaros como Tetraníquidos, Tenuipálpidos,
Tarsonémidos o Eriófidos, pequeños insectos como Cóccidos, Psocópteros o Tisanópteros, y
también de sustancias de origen animal como la melaza producida por homópteros o de
origen vegetal como polen e incluso hongos. Unas pocas especies son de alimentación más
específica, destacando por su interés práctico las que se desarrollan casi exclusivamente
sobre Tetraníquidos productores de seda, como Phytoseiulus persimilis.
No todos los alimentos tienen el mismo valor nutritivo para los Fitoseidos polífagos.
Por lo general, sólo unos pocos permiten un desarrollo y puesta óptimos, el resto son
alimentos de supervivencia, es decir, mantienen vivo al animal pero impiden la reproducción
y puesta. Estos alimentos pueden ser, sin embargo, de gran interés en épocas de escasez, al
permitir que el ácaro sobreviva en espera de épocas más favorables o se disperse en busca de
nuevos alimentos.
No existe una relación directa entre la monofagia o especificidad y una elevada
eficacia en el control de ácaros plaga, ya que en la eficacia de un depredador intervienen
otros factores que han de tenerse en cuenta. Así, Phytoseiulus persimilis, que se alimenta
exclusivamente de arañas del género Tetranychus, es un buen depredador de la araña roja en
plantas herbáceas, donde el ciclo corto del vegetal se adapta a la dinámica poblacional del
fitoseido, que acude atraído por las colonias del tetraníquido, acaba con el alimento y se
dispersa a otras plantas. Sin embargo, en cultivos más estables (cítricos o frutales)
predominan los Fitoseidos polífagos tales como Euseius stipulatus o Amblyseius andersoni.

89
La posibilidad de utilizar otros alimentos presentes en las hojas les permite permanecer
durante todo el ciclo vegetativo en la planta y poder responder a los crecimientos
poblacionales de la plaga cuando estos se producen.

REPRODUCCIÓN Y DESARROLLO

En condiciones naturales las poblaciones de Fitoseidos están formadas

mayoritariamente por hembras adultas. Las hembras tras haber alcanzado el estado adulto
son fecundadas por los machos y después de un corto periodo de tiempo inician la puesta de
huevos. El número de huevos que pone una hembra a lo largo de su vida es característico de
cada especie y oscila, en general, entre 30 y 60, según las especies. Algunos factores, como la
temperatura o el alimento ingerido, pueden afectar a la rapidez con que la hembra deposita
estos huevos, pero la puesta total permanece constante. Así, Euseius stipulatus pone unos 50
huevos en condiciones óptimas; a 15ºC lo hace a un ritmo de 1 huevo por día, mientras que a
25ºC pone 1,8 huevos al día. El periodo de puesta (y en realidad la longevidad de la hembra
adulta) será de 50 días en el primer caso y de 30 días en el segundo.
La puesta se deposita en el lugar elegido por la hembra. Phytoseiulus persimilis lo
hace en el interior de las colonias de araña roja a fin de que la larva disponga de alimento en
abundancia. Euseius stipulatus elige los lugares de la hoja donde la humedad es mayor, como
el nervio central del envés o los restos de otros animales que viven en las hojas, ya que el
huevo es muy sensible a la desecación.
Tras la eclosión, de los huevos surge una larva hexápoda y poco móvil, que en
algunas especies necesita alimentarse para pasar al siguiente estado de desarrollo y en otras
no. Después de una muda la larva se transforma en una protoninfa con ocho patas, de tamaño
algo mayor y muy activa. Una nueva muda da lugar a la deutoninfa, y de esta al adulto
definitivo. La duración del desarrollo del huevo al adulto depende de cada especie, de la
temperatura y de la calidad y cantidad del alimento ingerido, pero puede estimarse, en líneas
generales, entre 5 y 7 días a una temperatura media.

DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA

La distribución geográfica de los Fitoseidos en España es consecuencia de una sería

de factores ambientales (condiciones climáticas, características de las plantas hospedantes) e
históricos, como el transporte de material vegetal o la introducción accidental de especies.
Entre los factores ambientales se encuentran los siguientes:

• El clima: La diversidad climática que presenta la península Ibérica se traduce en una

gran variedad de especies de fitoseidos. En el tercio norte de la península se
encuentran especies típicamente europeas, mientras que en la zona mediterránea y
Andalucía predominan las mediterráneas y norteafricanas. Así, las especies que viven
en los viñedos de Galicia, Cataluña, la Comunidad Valenciana y las islas Canarias,
por ejemplo, difieren significativamente.
• La planta: Aunque los Fitoseidos no se alimentan de las plantas, muestran claras
preferencias por determinados tipos de plantas. Euseius stipulatus prefiere plantas
con hojas grandes y carentes de pelo, siendo raro encontrarlo en hojas pilosas; por su
parte, Kampimodromus aberrans aparece frecuentemente en el envés de hojas con
abundante pilosidad, oculto junto a los nervios central y laterales.

90
 • El alimento: Algunas especies se presentan en plantas en las que encuentran alguna
fuente de alimento favorable. Phytoseiulus persimilis y Neoseiulus californicus,
depredadores de la araña roja, viven preferente-mente en plantas herbáceas con
colonias de tetraníquidos, por lo que su distribución viene determinada, en parte, por
la de su presa.

FITOSEIDOS DE IMPORTANCIA AGRÍCOLA

La fauna de Fitoseidos (así como de otros ácaros) presentes en los cultivos es

diferente de la que se encuentra en áreas no cultivadas o en ecosistemas naturales.
Aparentemente, las especies de los cultivos se han adaptado, desde hace tiempo, a estos
ambientes transformados y han abandonado otros que ocupaban con anterioridad. Estudios
llevados a cabo en España en diferentes cultivos demuestran que la composición de especies
sigue unas pautas similares. Generalmente, se encuentran una o unas pocas especies muy
abundantes, y varias más escasas o raras que juegan un papel secundario en el ecosistema
agrícola.
Entre las especies que viven en nuestros cultivos se han elegido las cinco que se
consideran de mayor importancia agrícola.

Euseius stipulatus

Su área de distribución natural comprende toda la cuenca mediterránea, actualmente

se encuentra también en la costa sur de California, donde fue introducido hace unos 30 años.
En España está presente en casi todo el país, especialmente en zonas cercanas a la costa o con
elevada humedad (Fig. 1).
Sus poblaciones son elevadas en invierno y primavera, disminuyen bruscamente en
julio y agosto, y se recuperan a partir de septiembre. Esta dinámica poblacional corresponde
a las poblaciones que viven en los cítricos de la provincia de Valencia, y demuestra que el
ácaro tolera bien los inviernos suaves, pero es muy sensible a las altas temperaturas (por
encima de 32-35ºC) y bajas humedades relativas. Vive tanto en plantas espontáneas como
cultivadas, siendo el fitoseido predominante en los cítricos y muy abundante en algunos
cultivos hortícolas como el pimiento. En su hábitat natural se alimenta de ácaros fitófagos,
principalmente Panonychus citri y tarsonémidos, pequeños insectos, melaza y diversos tipos
de polen.
Su importancia agrícola estriba en su acción sobre el ácaro rojo Panonychus citri.
Se considera que el fitoseido es el principal factor que limita el crecimiento del ácaro rojo
durante todo el año excepto a finales del verano y principios del otoño, época en que las
poblaciones del depredador disminuyen por las causas climáticas comentadas anteriormente.
La estrategia de control del ácaro rojo en los cítricos está basada en la selección de los
productos químicos a utilizar contra la plaga, empleándose aquellos que respetan a las
poblaciones de fitoseidos. Se conoce la relación entre la proporción de hojas con individuos
de la plaga y del depredador a partir de la cual se garantiza un control biológico eficaz, por lo
que los técnicos que visitan las parcelas hacen un seguimiento mediante muestreos
periódicos, tomando posteriormente la decisión de recomendar un tratamiento químico o no
en función de los resultados obtenidos. Un protocolo de estas características se muestra en la
Tab. 1.

91
Amblyseius andersoni

Este fitoseido, conocido antes Amblyseius potentillae, está distribuido desde el norte
y centro de Europa hasta los países mediterráneos. En España su área de distribución parece
restringida a algunas zonas del tercio norte de la península, siendo muy escaso o inexistente
en el resto (Fig. 2).
Su dinámica poblacional se ha estudiado con detalle en los manzanos de la
provincia de Lérida. El ácaro se encuentra sobre las hojas de mayo a octubre,
experimentando notables crecimientos poblacionales en los meses de verano, principalmente
julio y agosto, mientras que en el resto del periodo vegetativo predominan en el cultivo otras
especies de fitoseidos.
Es un fitoseido polífago, que se desarrolla sobre tetraníquidos, especial-mente
Panonychus ulmi, eriófidos y varios tipos de polen. Actualmente puede considerarse como
una pieza clave en el control integrado de Panonychus ulmi en la zona frutícola leridana. Es
capaz de controlar al ácaro rojo a bajos niveles poblacionales siempre que se empleen
plaguicidas poco tóxicos para el fitoseido, reduciéndose o eliminándose en algunos casos las
aplicaciones acaricidas. En Suiza y norte de Italia se han desarrollado líneas de este
depredador resistentes a algunos plaguicidas. El seguimiento de sus poblaciones en parcelas
comerciales y la toma de decisiones por parte de los técnicos en Producción Integrada sigue
una filosofía semejante a la expuesta en el caso de E. stipulatus.

Neoseiulus californicus (= Amblyseius californicus)

Especie típica de las regiones de clima mediterráneo de Europa y América, cuya

distribución está condicionada por la de su principal alimento, las arañas rojas del género
Tetranychus. En España se encuentra muy repartido por todo el territorio, especialmente por
la costa mediterránea y Andalucía, donde es probablemente el fitoseido más abundante en
todo tipo de cultivos herbáceos (Fig. 3).
Se presenta también en cultivos leñosos, en frutales, cítricos y en menor medida en
la vid. Sobre frutales alcanza elevados niveles poblacionales en los meses de junio y julio, y
emigra durante el otoño a las plantas espontáneas o a otros cultivos perennes en busca de
alimento. Su dinámica poblacional se ha estudiado también en el cultivo del fresón donde su
presencia y abundancia es consecuencia de su presa, la araña roja T. urticae, a la que llega a
controlar en ocasiones. Es una especie parcialmente polífaga, con una clara preferencia por
las arañas de los géneros Tetranychus, Eotetranychus y Oligonychus, pero capaz de
sobrevivir con otros alimentos como polen, otros ácaros o pequeños insectos como es el caso
de trips.
El hecho de ser el fitoseido autóctono más abundante en muchas zonas y algunas
características biológicas, como su elevada capacidad de crecimiento y buena tolerancia a
altas temperaturas, le hacen un candidato muy interesante en el control de araña roja en
muchos cultivos, sobre todo hortalizas. En este tipo de cultivos la función de control por
parte de las poblaciones nativas de Fitoseidos no es tan bien conocida como en cítricos o
algunos frutales. En cultivos al aire libre y de forma general, se considera que una relación de
1 fitoseido por cada 10 arañas rojas en las hojas es suficiente para garantizar el control de la
plaga en poco tiempo. Más generalizado es el empleo de Fitoseidos (N. californicus y P.
persimilis) comercializados en bolsitas o frascos de plástico que se reparten por la superficie
de las plantas en los invernaderos a razón de 20-40 ácaros/m2. La eficacia de esta técnica no
está garantizada y, en nuestras condiciones mediterráneas, es muy inferior a la que se obtiene

92
en países del centro y norte de Europa, donde las sueltas se realizan en invernaderos cerrados
y con temperatura controlada.

Phytoseiulus persimilis

Su área de distribución natural es la cuenca mediterránea y las zonas de clima

mediterráneo del continente americano, aunque hoy en día está mucho más repartido debido
a las introducciones que se han llevado a cabo en muchos países. En España es una especie
nativa, que vive en la costa mediterránea, Andalucía y las Islas Canarias, encontrándose en
comarcas costeras con elevada humedad ambiental (Fig. 4).
Es, sin lugar a dudas, el fitoseido más conocido y el más empleado en el control de
Tetraníquidos en cultivos de invernadero. Vive casi exclusivamente sobre plantas herbáceas,
donde se encuentran poblaciones de ácaros del género Tetranychus, su presa casi exclusiva.
Su dinámica poblacional, por lo tanto, se ve condicionada por la de su alimento, emigrando a
otras plantas, gracias a su gran movilidad, cuando se extinguen las colonias de tetraníquidos.
Su éxito en el control de araña roja en cultivos protegidos de varios países europeos
ha permitido su producción en masa y comercialización. Sin embargo, en España los ensayos
realizados en este sentido han dado resultados muy variables e insatisfactorios. Entre las
causas de este escaso éxito se encuentra el hecho de que a pesar de ser una especie nativa es
poco abundante y presenta una distribución irregular que dificulta su aprovechamiento
aplicado. Además, muestra una escasa tolerancia a las temperaturas elevadas y sobre todo a
la baja humedad, siendo frecuentemente desplazado y sustituido por otras especies, como N.
californicus.

Neoseiulus cucumeris

Vive principalmente en el tercio norte de la península, ya que prefiere climas frescos

y húmedos, y se le encuentra tanto sobre plantas herbáceas como leñosas (Fig. 5).
En los años 80, técnicos holandeses desarrollaron técnicas de control biológico de
los trips Trips tabaci y Frankliniella occidentalis por medio de Fitoseidos en varios cultivos
de invernadero. La introducción de Frankliniella occidentalis en España hace unos 20 años y
el incremento de los daños producidos por el virus del bronceado del tomate, del que es el
principal vector, despertó el interés por este depredador y su posible aplicación en nuestros
cultivos.
En la actualidad es producido por varias empresas productoras y comercializadoras
de enemigos naturales, y es una pieza clave en el control de F. occidentalis, junto a los
Antocóridos Orius laevigatus y O. albidipennis. La acción conjunta de ambos tipos de
depredadores parece ser eficaz, ya que los Orius, de mayor tamaño y con mayor capacidad de
consumir presas producen un efecto de choque en las poblaciones de trips, mientras que los
Fitoseidos, más pequeños y menos voraces se mantienen en las plantas con menos presas y
pueden ejercer una función de limpieza y mantenimiento.

93
 Figura 1. Euseius stipulatus. Aspecto dorsal y ventral.

Neoseiulus californicus (= Amblyseius californicus)

Figura 2. Amblyseius andersoni. Aspecto dorsal y ventral.

94
Figura 3. Neoseiulus californicus. Aspecto dorsal y ventral.

Figura 4. Phytoseiulus persimilis. Aspecto dorsal y ventral.

95
 Figura 5. Neoseiulus cucumeris. Aspecto dorsal y ventral.

APLICACIÓN PRÁCTICA DE LOS FITOSEIDOS EN EL CONTROL DE PLAGAS

CONTROL BIOLÓGICO DEL ÁCARO ROJO DE LOS CÍTRICOS

El ácaro rojo de los cítricos, Panonychus citri, es una plaga introducida que se
detectó por primera vez en España en 1981. Actualmente se considera una de las dos o tres
plagas más importantes del cultivo, junto a los Cóccidos y la mosca blanca, causando daños
importantes en todo tipo de especies y variedades, pero de manera especial en los naranjos
Navel y Valencia y en limoneros.
La evolución de las poblaciones de este ácaro sigue una pauta similar todos los años
(Fig. 6). Durante el invierno y la primavera se mantiene a niveles poblacionales muy bajos,
aumentando de forma espectacular a partir del mes de agosto, y alcanzando poblaciones muy
elevadas en septiembre y octubre. En esa época produce importantes daños en hojas y frutos
afectando a la producción. Posteriormente, sus poblaciones descienden por acción de los
enemigos naturales, o se mantienen durante los meses de invierno si la presencia de
depredadores se ve impedida por la aplicación de productos químicos.
Euseius stipulatus es muy abundante en invierno y primavera, alcanzando
importantes niveles poblacionales al estar alimentándose de otras presas o polen. Su
presencia en esta época impide el aumento de las poblaciones del ácaro rojo. A mediados de
julio sus poblaciones descienden de forma brusca debido a las altas temperaturas y bajas
humedades relativas que afectan a los fitoseidos, y no vuelven a recuperarse hasta finales de
septiembre u octubre. Es en esta época cuando se produce el pico poblacional de la plaga y
los daños más importantes.

96
 10
P. Citri
número de ácaros por hoja

8 Euseius stipulatus

0 ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic

01- 31- 02- 01-abr 02- 01-jun 01-jul 01- 31- 30- 31-oct 30-
ene ene mar may ago ago sep nov

Figura 6. Evolución poblacional de Panonychus citri y Euseius stipulatus en parcelas de cítricos. Observar la
abundancia de fitoseidos en ausencia del ácaro rojo durante el invierno y la primavera, el incremento de la plaga
en ausencia de E. stipulatus, y su posterior recuperación y disminución del ácaro rojo durante el otoño.

Actualmente se han elaborado unas directrices para el seguimiento y control de esta

plaga que tienen en cuenta la acción de E. stipulatus, y la decisión de tratar o no con
productos acaricidas se hace en función de la presencia de fitoseidos en las hojas. En líneas
generales, el protocolo consta de los siguientes pasos:

Tabla 1. Protocolo del control integrado del ácaro rojo de cítricos Panonychus citri.

Seguimiento Observar formas móviles del ácaro rojo en las hojas jóvenes de la última brotación
totalmente desarrolladas y fitoseidos en las hojas del interior de la copa.
Muestreo
Semanalmente de agosto a octubre mirar 40 hojas en 10 árboles al azar por la parcela.
Anotar presencia-ausencia. El resto del año se muestrea sólo cuando se vean ácaros o
síntomas de daños.
Umbral de Si hay fitoseidos en más del 30% de las hojas no tratar.
tratamiento Si hay fitoseidos en menos del 30% de las hojas entonces tratar si:
• hay más de un 20% de hojas con ácaro rojo de agosto a octubre
• hay más de un 80% de hojas con ácaro rojo el resto del año.
Productos
Utilizar únicamente productos químicos que no sean muy tóxicos para los fitoseidos. Por
recomendados
ejemplo, aceite mineral de verano, hexitiazox y fenbutestan.

97
CONTROL BIOLÓGICO DEL ÁCARO ROJO SOBRE MANZANO EN CATALUÑA

A principios de los años 60 el ácaro rojo de los frutales, Panonychus ulmi, se

convirtió en una de las plagas más importantes en la mayor parte de las zonas de producción
frutícola en las provincias de Lérida y Gerona, obligando al agricultor a realizar varios
tratamientos acaricidas todos los años con el consiguiente gasto económico. La facilidad y
rapidez con que estos ácaros desarrollan resistencias a los plaguicidas y el efecto estimulante
que algunos de ellos tienen sobre las poblaciones de las plagas ha propiciado que exista una
relación directa entre el empleo de plaguicidas y las poblaciones de esta plaga, cuanto mayor
ha sido el empleo de plaguicidas mayores han sido los daños producidos por el ácaro rojo de
frutales.
Hace unos 20 años en los cultivos de manzano de la provincia de Lérida empezó a
desarrollarse un programa de control integrado que tenia como base el empleo de fitoseidos
nativos para el control del ácaro rojo. En esta zona el fitoseido más abundante es Amblyseius
andersoni, que responde a los incrementos poblacionales del ácaro rojo y es muy frecuente
en parcelas sometidas a un régimen de tratamientos intensivos. La estrategia de aplicación de
este fitoseido ha sido la selección de los plaguicidas que se emplean habitualmente en el
cultivo contra el ácaro rojo y contra otros insectos plaga. De esta forma, se han seleccionado
aquellos productos que respetan las poblaciones de fitoseidos y que al mismo tiempo son
eficaces contra las plagas que se pretende controlar.
La paulatina sustitución de los antiguos plaguicidas de amplio espectro por otros
más selectivos ha permitido la colonización y desarrollo de las poblaciones de A. andersoni
en parcelas comerciales. El control eficaz que este fitoseido ejerce sobre el ácaro rojo ha
permitido al agricultor un importante ahorro en productos químicos y una menor presión de
agroquímicos sobre los frutales.
En la Fig. 7 se muestra la evolución de una parcela de manzano durante 5 años de
seguimientos poblacionales, desde una estrategia de uso de plaguicidas como única medida
de control, a una situación de manejo integrado de P. ulmi con una selección rigurosa de los
productos químicos a fin de respetar las poblaciones de A. andersoni. Al cabo de 5 años se
han recuperado las poblaciones de fitoseidos nativos y se han eliminado todos los
tratamientos acaricidas.

98
 1er. año 2º año
1000 1000

P. ulmi
Fitoseidos

100 100

P. ulmi
Fitoseidos
10 10

3er. año 4º año

1000 1000
1 P. ulmi 1 P. ulmi
Fitoseidos Fitoseidos

100 100

10 10

1 1
5º año
1000
P. ulmi
Fitoseidos

100

10

Figura 7. Dinámica poblacional de Panonychus ulmi y los Fitoseidos en una parcela de manzano a lo
largo de 5 años. En cada gráfico se ha representado la abundancia de ácaros (en escala logarítmica)
durante el periodo vegetativo (de mayo a octubre). Las flechas indican aplicaciones con acaricidas.

99
LIBROS DE ACAROLOGÍA GENERAL

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102
 ESTUDIO E IDENTIFICACION BAJO LUPA DE ACARI

Francisco Ferragut

DESCRIPCIÓN DE LA PRÁCTICA

El objetivo de la práctica es la observación y reconocimiento de visu de los

principales grupos de ácaros de importancia agrícola, tetraníquidos y fitoseidos, y dentro de
ellos de algunas especies comunes en los cultivos cuyas poblaciones son objeto de manejo
agronómico con el fin de reducir la incidencia económica de las plagas.
El tamaño de estos ácaros es muy pequeño y su aspecto externo bastante parecido
por lo que la identificación exige la preparación de los ejemplares y la observación de
pequeñas características al microscopio, tras realizar una preparación microscópica. Los
caracteres que se emplean para la separación de las especies suelen ser de difícil observación,
por lo que en esta práctica se ha preferido trabajar con la separación visual de unas pocas
especies de importancia agrícola con ayuda de la lupa binocular. Esto sirve para su
reconocimiento en el campo o en laboratorio sobre especimenes en vivo.
Las especies a observar en vivo son la araña roja Tetranychus urticae y los
fitoseidos Neoseiulus californicus y Phytoseiulus persimilis.
Los objetivos de la práctica son los siguientes:

• Distinguir y separar tetraníquidos y fitoseidos en muestras en que se encuentran

juntas estas dos familias en base a sus características externas.
• Reconocer cada estado de desarrollo de la araña roja, con el fin de poder separar
huevos, inmaduros, machos y hembras.
• Reconocer y distinguir los estados de desarrollo de los fitoseidos N. californicus y P.
persimilis, para ser capaces de separar huevos, inmaduros, machos y hembras de estas
dos especies.
• Observación de algunos comportamientos habituales en las poblaciones de todos
estos ácaros, como la alimentación, cópula, puestas, etc.

Araña roja: Tetranychus urticae

La araña roja T. urticae se distingue con facilidad por su tendencia a vivir en

colonias donde los individuos permanecen muy agrupados y por la presencia de estructuras
sedosas que cubren la colonia, y en cuyo interior se desarrollan los individuos y realizan la
puesta. La actividad alimenticia se manifiesta en forma de decoloraciones de hojas y frutos,
más intensas cuanto mayor es la población de ácaros.
Su aspecto externo es globoso, con largas setas o pelos que cubren el dorso y las
patas, y los movimientos de los individuos relativamente lentos. Independiente de su
coloración, todos los individuos presentan unas manchas oscuras y de forma irregular en los
lados del dorso. Establece las colonias preferentemente en el envés de las hojas, provocando
en ocasiones deformaciones en cuyo interior se localizan los integrantes de la colonia.

103
Reconocimiento de los estados de desarrollo

El huevo es esférico, de color crema o acaramelado, y de un tono más oscuro a

medida que se acerca el momento de la eclosión. Las hembras lo dejan sobre el tejido vegetal
o sobre los hilos de seda.
Las larvas son de pequeño tamaño, similar al del huevo, y se distinguen por tener
seis patas. Su coloración es blanquecina o verdosa o amarillenta muy clara. Protoninfas y
deutoninfas son de mayor tamaño y tienen ya ocho patas. A medida que avanzan en su
desarrollo adquieren una coloración de tonos más intensos. A la lupa no pueden distinguirse
los inmaduros que van a ser machos de los que van a dar lugar a hembras.
El macho tiene el cuerpo fusiforme y su extremo posterior es agudo. Presenta una
coloración similar a las deutoninfas, pero de tonos más claros que las hembras. Suele ser la
forma más activa y móvil de la colonia.
La hembra es la forma de mayor tamaño, y la única que se aprecia a simple vista
sobre las hojas. Es de forma globosa y relativamente lenta de movimientos. Su coloración es
variable, en cultivos hortícolas tiene un color marrón rojizo de tonos apagados, mientras que
en clementino es de color rojo intenso de tonos vivos, y en el viñedo tiene una coloración
amarillenta, por lo que recibe en este cultivo el nombre de araña amarilla.
Este ácaro se alimenta de células epidérmicas y parenquimáticas del tejido vegetal y
constituye una plaga habitual de muchos cultivos, especialmente hortícolas, ornamentales,
frutales y cítricos (en clementino y limonero). Todavía no se ha conseguido un buen control
natural de este ácaro en España, por lo que se está investigando la posibilidad de utilizar
fitoseidos, sobre todo en cultivos hortícolas.
En el laboratorio puede criarse con facilidad sobre plantas de judía desarrolladas en
grandes bandejas de plástico con un sustrato de turba, perlita y vermiculita. Desde la siembra,
las plantas tardan unos 15 días en desarrollarse lo suficiente para llevarse a la cámara de cría
de la araña roja. La contaminación de una bandeja nueva se realiza colocando hojas con
araña roja de las bandejas viejas sobre las judías. En unas pocas horas los ácaros invaden las
nuevas plantas y en los siguientes días se desarrollan con rapidez. En una semana han secado
y agotado las plantas y se procede a un nuevo cambio de bandeja.

Fitoseidos: Neoseiulus californicus y Phytoseiulus persimilis

Los fitoseidos son ácaros de tamaño pequeño, de unos 0,5 mm., visibles a simple
vista cuando se mueven sobre las hojas o cuando su color contrasta con el del medio en que
se encuentran. Su coloración suele ser blanquecina, aunque la transparencia de su tegumento
hace que aparezcan rojos o anaranjados cuando se han alimentado de araña o ácaros rojos, o
bien amarillentos cuando lo hacen de polen.
La característica más destacable cuando se les observa sobre las hojas es su
extraordinaria movilidad y rapidez, apreciándose su cuerpo aperado desplazarse por el haz y
el envés en busca de alimento. En su desplazamiento emplean seis de sus ocho patas,
mientras que el primer par, generalmente de mayor longitud que los otros, va palpando y
tanteando el terreno delante del ácaro, supliendo de esta forma la falta de antenas u otros
órganos sensoriales en estos animales.
En la parte anterior del cuerpo tienen las piezas bucales o quelíceros y los palpos,
estos últimos con función sensorial. Los quelíceros tienen forma de pinza y el ácaro los
emplea para sujetar, desgarrar y trocear el alimento. Los fitoseidos, como la mayoría de los
ácaros, son incapaces de ingerir alimentos sólidos, por lo que inyectan saliva a la presa para

104
realizar una predigestión y absorben este fluido a través de unos pequeños estiletes.
Quelíceros y palpos son las únicas estructuras que sobresalen del cuerpo de los fitoseidos,
además de las patas.

Reconocimiento de los estados de desarrollo

Los diversos estados de desarrollo presentan una forma externa parecida, aunque su
tamaño es muy distinto. La larva es de un tamaño similar al del huevo y se distingue por
poseer seis patas. Protoninfas y deutoninfas son ya octópodas y muy parecidas,
distinguiéndose por el tamaño ligeramente mayor de las últimas.
Machos y hembras difieren también en tamaño. Las hembras son sensiblemente
mayores y presentan en estado adulto el cuerpo aperado debido a la continua producción de
huevos, que son de gran tamaño y ocupan un volumen considerable en el cuerpo de la
hembra.
Los huevos son de forma oval, incoloros y de un considerable tamaño en relación al
cuerpo de la hembra, dotados de un brillo característico, excepto en Phytoseiulus persimilis
que son esféricos y de color anaranjado.
Neoseiulus californicus es el fitoseido más abundante sobre cultivos hortícolas y el
depredador más útil en el control biológico de la araña roja en estos cultivos. En el
laboratorio puede criarse en pequeñas bandejas de plástico con un fondo de algodón saturado
de agua y sobre unas hojas de judía que le sirven de sustrato. Periódicamente se le suministra
alimento que consiste en todos los estados de desarrollo de la araña roja Tetranychus urticae.
Phytoseiulus persimilis es el fitoseido que se comercializa por diferentes empresas
para combatir a la araña roja en cultivos de invernadero, aunque su aplicación y éxito en
España es limitado. Su cría en el laboratorio se realiza de forma similar a la descrita para N.
californicus.

105
 CRIA MASIVA DE INSECTOS
EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Jesús Selfa

INTRODUCCIÓN

El valor que poseen los depredadores y parásitos en la regulación de las plagas es

bien conocido. Sin embargo, las cantidades idóneas para conseguir los niveles de control
adecuado no son siempre las deseadas. Esto ocurre sobre todo con la agricultura intensiva,
donde la alteración del medio ambiente proporciona las condiciones ideales para la
reproducción y desarrollo de ciertas plagas. Un método para conseguir el equilibrio
deseado entre la plaga y sus enemigos naturales es la producción y suelta de parasitoides
y depredadores.
En primer lugar, resulta necesario recalcar la importancia que tiene el conocer la
biología de los insectos útiles cuando vamos a afrontar una actividad como la cría en masa.
Debemos ser conscientes del gran número de posibilidades que se presentan en la forma de
actuar y desarrollarse, así como las interacciones entre diferentes especies, que pueden
hacer inviable la cría en masa de dos especies en un mismo insectario.
Al hablar de parasitoides, el mayor número de especies utilizadas en control
biológico y criadas masivamente en alguna ocasión pertenecen al orden Hymenoptera,
aunque también tenemos algunos Diptera, y en menor importancia ciertos Coleoptera,
Lepidoptera y Strepsiptera. En el caso de los depredadores, destacan determinadas especies
de Heteroptera y Coleoptera.

¿QUÉ ES LA CRÍA EN MASA O CRÍA MASIVA?

En general, la cría en masa de insectos útiles podemos entenderla como la cría de

insectos en número suficiente para realizar un control efectivo de una plaga. Hay incluso
quien ha fijado un número mínimo de individuos a criar para poder nombrarla como tal,
“cría en masa” o “cría masiva”. Mackaver’s en 1972 la definió como “producción de un
millón de veces la descendencia media de la hembra durante el tiempo requerido para el
ciclo de una generación”; esto se justifica por las condiciones particulares que se deben
reunir para una cría en masa, las cuales difieren de las utilizadas normalmente en las crías
para uso más bien doméstico o con objetivos investigadores y experimentales en donde se
consiguen solamente de 10 a 20 generaciones.
No existen técnicas de cría en masa para muchas especies de insectos útiles que
podrían ser interesantes en control de plagas. El coste de cría por no disponer de técnicas
con dietas artificiales por ejemplo, es un factor limitante a la hora de plantear una cría en
masa. Se puede dar otra definición de cría en masa según este criterio: “es un
procedimiento experto y altamente refinado de cría de una especie entomófaga, su
presa/hospedador y el sustrato (planta o dieta artificial), a través de técnicas de insectario
para conseguir producción de millones de insectos beneficiosos”.

106
 Algunos motivos que sirven de justificación para la cría en masa son los
siguientes:

• Es una alternativa viable, incluso necesaria, a los plaguicidas. Sobre todo para la
puesta en marcha de programas de control biológico e integrado.
• Es una actividad que contribuye a la mejora medioambiental. Por una parte en los
procesos de producción no se contamina con vertidos peligrosos como ocurre en la
producción de productos químicos, y por otra, respeta la biodiversidad agrícola.
• Muchas plagas adquieren resistencia a los plaguicidas y es necesario que algo los
sustituya; los insectos útiles pueden ser unos buenos candidatos.
• No existe peligro de toxicidad para el aplicador cuando se realizan las sueltas.
• Tampoco hay problemas de residuos tóxicos en el producto agrícola con la
utilización de fauna útil por lo que no hay ningún peligro para los consumidores.
Esto favorece una mejora en la calidad de los alimentos.
• No hay riesgo de efectos secundarios, como ocurre con algunos productos químicos
que controlan una plaga y favorecen la aparición de otras.
• La cría en masa permite: (a) la suelta de un número suficiente de individuos para
colonizar una zona determinada, (b) disponer de material para colonizar una
variedad de medios diferentes en una región, y (c) repetir las colonizaciones en el
tiempo tantas veces como sea necesario.

¿QUÉ ESPECIES CRIAR?

Tradicionalmente, la selección del insecto para criar en masa se basaba

obviamente en la mayor facilidad para criarlo. Sin embargo, hay que tener en cuenta otros
factores, como la habilidad de búsqueda, la preferencia hacia la presa/hospedador, la
especificidad, la adaptación al medioambiente, etc. También tienen importancia aspectos
tales como el almacenaje, el transporte, y los sistemas de suelta.
Los atributos de un insecto útil para ser candidato a la utilización lucha biológica
son:

• Sincronismo con la plaga.

• Se tiene que reproducir, desarrollar y emigrar bajo las condiciones de suelta.
• Fácil de criar en masa.
• Preferencia por especie plaga.
• Máximo potencial reproductivo.
• Buena respuesta a la densidad de plaga.
• No atacar a otros insectos útiles ni influir en su acción.

107
 En los casos de introducción de exóticos, la cría es compleja y cada especie
necesita ser criada durante al menos una generación como medida de cuarentena para
evitar parasitoides o hiperparasitoides. La importación de insectos exóticos consiste
simplemente de una pequeña muestra con muy pocos individuos, e incluso alguna vez se
ha realizado con sólo una hembra. Estas primeras generaciones con tan pocos individuos
tienen un mayor deterioro genético, y junto al hecho de poseer unas condiciones de cría
artificiales con elevadas temperaturas constantes, existen unas alteraciones en la biología y
comportamiento que hay que tener en cuenta a la hora del establecimiento de la especie en
la nueva zona. La cría será más o menos grande en función del poder de aclimatación y
eficacia que consiga la especie exótica introducida; puede actuar eficientemente y
establecerse en las nuevas áreas con sólo una pequeña colonización, o bien puede ser
imprescindible realizar repetidas colonizaciones para lo cual es necesario la cría masiva.
Como se ha comentado anteriormente, el objetivo principal de una cría en masa es
el de conseguir un control efectivo de la plaga. Quizás lo más importante sea acertar en la
elección de la especie adecuada.
Pero existen otros factores que influirán en la eficacia del insecto útil:

• Conocimiento de los principales parámetros ecológicos que se dan en la

interacción entre el enemigo natural a soltar y la plaga a controlar. Si tomamos una
comunidad compleja como puede ser la que existe en un campo de alfalfa,
encontramos relaciones tróficas de todo tipo; desde fitofagia (pulgón sobre alfalfa)
hasta parasitismo de tercer grado (hiperparasitoides secundarios). También hay
depredación, y en muchas especies una autorregulación en función de la densidad.
• Habilidad en la cría, para obtener cantidades de insectos en la época adecuada y
en número suficiente, y además con calidad.
• Habilidad en el almacenaje, transporte y suelta de los insectos útiles, de tal
forma que logren ser competentes en el entorno donde tienen que actuar.

¿CÓMO SE CRÍA UN INSECTO ÚTIL EN MASA?

Las técnicas de producción han de contemplar diversos aspectos muy importantes

para la puesta a punto de una cría en masa. Uno de ellos es el estudio de "tiempo y
espacio". De tiempo, porque es fundamental hacer realidad las previsiones en un período
de tiempo muy concreto, antes o después del cual las cantidades producidas de insectos
útiles pueden ser completamente ineficaces. Y en espacio, porque en función de las
cantidades deseadas las necesidades de utillaje, material presa/hospedador e instalaciones
variarán.
En cuanto a instalaciones, se nombran a continuación las distintas áreas que un
insectario completo puede tener:

• Un área de cría de los insectos utilizados en el control de plagas.

• Un área de cría de los insectos utilizados como alimento vivo (presa o hospedador).
• Un área donde criar plantas para la presa/hospedador.

108
 • Un área donde poder elaborar dietas artificiales; laboratorio.
• Un área para empaquetar y cargar para el transporte.
• Un vestuario para los trabajadores.
• Un almacén para utillaje y materias primas.
• Un recinto donde poder desinfectar materiales.
• Cámara o cámaras para guardar los insectos obtenidos hasta su utilización.
• Una oficina.

En cuanto a las áreas de cría, las más importantes, éstas son algunas
características que tienen que cumplir para evitar problemas:

• El suelo debe ser algo rugoso y no resbaladizo.

• El interior de las paredes deben poder limpiarse fácilmente y ser resistentes a golpes.
• Las cámaras tienen que estar bien selladas para evitar fugas o contaminaciones.
• Conviene disponer de vestíbulos o antecámaras de aislamiento.

COMENZAR

Tras haber analizado la adecuación de la especie escogida por sus características

biológicas y por los costes económicos que puede llevar el programa de cría en masa, hay
dos cosas a tener en cuenta a la hora de iniciar el proceso de propagación en masa del
enemigo natural:

1. Proporción de presas o hospedadores suficientes, y que a su vez necesitarán de

bastantes plantas o dieta artificial.
2. Desarrollo de técnicas de cría que aseguren una actividad reproductiva máxima y
un óptimo desarrollo vital del enemigo útil. Por ello es necesario conocer muy bien
la biología del mismo; tarde o temprano se hará imprescindible tener a un
entomólogo trabajando en el equipo.

CONTROL DE CALIDAD

Es esencial mantener una "calidad" en este tipo de producto que será medible en
definitiva por su eficacia en campo. El principal problema que se puede presentar es un
deterioro genético en las crías masivas. Este deterioro repercute en la eficacia del insecto,
y puede afectar a la fecundidad, en la eficacia de búsqueda, la longevidad, etc. Por lo tanto
es necesario comenzar una cría con una población elevada (unos 1000 individuos), y
aportar periódicamente material capturado en campo para compensar ese deterioro.
También es importante disponer de unas condiciones en el insectario lo más similares a las
naturales, aunque hay tendencia a mantener temperaturas y humedades constantes con

109
intensidad de luz y fotoperíodos fijos.
La calidad en los insectarios está normalmente dividida en cuatro componentes:

• adaptabilidad,
• selección del hospedador,
• actividad sexual y
• movilidad.

Hay medidas rutinarias orientadas a la producción, como por ejemplo el

porcentaje de depredación o parasitismo, índice de emergencia, producción de huevos, y
hay otras medidas o ensayos que no se realizan casi nunca a pesar de ser importantes,
como son aquellos relacionados con la etología: ritmo diurno, vuelo y variación genética.

PROBLEMAS

Debido a los muchos factores que influyen en los ciclos de vida de los insectos
útiles, la cría en masa es difícil y complicada. En la mayoría de casos, la producción
necesita del mantenimiento simultáneo de crías del insecto plaga presa/hospedador, la
planta asociada, y el mismo enemigo natural; una ruptura en la secuencia de cría y se
puede perder la población del parasitoide o depredador deseado.
Si los problemas se solucionan, miles de individuos se pueden producir para su
suelta. La cría de algunos enemigos naturales sobre la presa/hospedador natural es muy
cara o imposible de realizar por el riesgo de aparición de otras plagas o enfermedades. En
estos casos, la solución pasa por encontrar un medio artificial para la presa/hospedador u
otras presas/hospedadores no naturales. La desventaja de usar esta alternativa es la
posibilidad de que la preferencia hacia la presa/hospedador natural pueda ser alterada y la
eficacia en campo disminuya.
Los principales problemas podemos encontrarlos en la aparición de especies de
parasitoides que impidan la cría del depredador o de hiperparasitoides que impidan la del
parasitoide, problemas con hongos o ácaros por falta de ventilación adecuada o falta de
condiciones higiénicas mínimas, problemas en al almacenamiento de los enemigos
naturales antes de la suelta, etc.

COSTE

Otro aspecto es el análisis de "coste" de la cría. Si poca es la información acerca

de las técnicas de cría, menor es la que se puede conseguir sobre costes de cría. Ello es
debido a que simplemente no se realizan o que no se publican.
En un análisis de coste deben constar los costes de investigación y desarrollo, las
construcciones y equipamiento, mano de obra, materiales y gastos generales, costes de
almacenamiento, distribución y suelta, y hay que contemplar también las posibles pérdidas
por mortalidad o deterioro
La posibilidad de utilizar dietas artificiales permite reducir mucho los costes con
reducción de espacio necesario y supresión de problemas de plagas secundarias.

110
ALMACENAJE, TRANSPORTE Y SUELTA

Otro factor clave en la cría masiva es la habilidad en el almacenaje para resolver

el problema de la estacionalidad de este tipo de "productos", con épocas de nula y elevada
demanda. El método más utilizado es la exposición a bajas temperaturas, a pesar de que
pueden reducir la viabilidad del enemigo natural. El envasado es otro problema muy
importante y limitante. En general, se suelen utilizar las formas menos sensibles, huevos y
pupas para ser envasadas. En el caso de los parasitoides lo más corriente es utilizar adultos
o el hospedador parasitado, mientras que son los adultos los empleados en el caso de los
depredadores.
En cuanto al transporte es lógico pensar en que se debe producir en el mínimo
tiempo posible y en unas condiciones optimas de conservación para evitar que los insectos
lleguen a su destino muertos o poco eficaces.
La suelta de los enemigos naturales en el cultivo se ha de realizar según las
recomendaciones dadas por el productor y que deben reflejarse de la forma más clara
posible en el envase. Normalmente la dosis de empleo forma parte de estas
recomendaciones, pero con un margen de maniobra. El técnico es quien debe tomar la
decisión en función del nivel de plaga y parámetros ecológicos que considere oportunos.
La forma de suelta dependerá de la extensión a cubrir, del estado en que es servido el
enemigo natural, de los medios humanos y técnicos disponibles, etc. Normalmente, si son
adultos, bien se intenta repartir en un área determinada el contenido de un bote o caja, o
bien se deja abierto en un punto y se deja que se dispersen por una superficie dada. Otros
aspectos que se pueden tener en cuenta a la hora de hacer la suelta son por ejemplo la hora
del día más conveniente, el número de repeticiones que conviene realizar, la
compatibilidad con tratamientos químicos y periodos de seguridad que se deben de cumplir
si han habido tratamientos anteriores a la suelta, etc.

¿CÓMO Y DONDE CONSEGUIR FAUNA AUXILIAR?

Actualmente la utilización de parasitoides y depredadores está bastante difundida

y no sólo los piden agricultores biológicos, sino que se utiliza en mucha mayor medida en
agricultura intensiva. Desde hace algunos años en los catálogos de productos para la
agricultura, como puede ser el Vademecum, aparece un capítulo de insectos útiles
disponibles. Aquí aparecen las especies de insectos útiles con una pequeña descripción y
las empresas públicas o privadas que los suministran.
Dadas las características de este tipo de producto, insectos vivos, para solicitar
una cantidad determinada es conveniente realizar la petición con tiempo suficiente.
Normalmente, las compañías trabajan bajo pedido, aunque con las mejoras en las técnicas
de cría y almacenamiento cada vez más es más fácil y rápido el poder disponer de insectos
útiles. Un problema importante que existe es que actualmente no hay insectos útiles para
todos los problemas de plagas.

111
BIBLIOGRAFÍA

• DeBach, P. 1974. Biological control by natural enemies. Cambridge University Press,

London.
• Hussey, N.W. & N. Scopes (Eds). 1985. Biological pest control, the glasshouse
experience. Blandford Press, Poole-Dorset.
• International Institute of Biological Control. Annual Report 1994. CAB International,
Wallingford.
• van den Bosch, R., P.S. Messenger & A.P. Gutiérrez. 1982. An introduction to
biological control. Plenum Press, New York & London.
• Wanjnberg, E. & S.A Hassan (Eds). 1994. Biological control with egg parasitoids.
CAB International, Wallingford.

112
 TÉCNICAS DE CAPTURA, PREPARACIÓN
Y CONSERVACIÓN DE INSECTOS

Jesús Selfa

CAPTURAR INSECTOS: NOCIONES SOBRE LA LEGISLACIÓN VIGENTE

El número de insectos en el mundo es elevadísimo, y consecuentemente las

técnicas de captura y conservación son tan variadas que hay una correspondencia, casi
perfecta, entre órdenes y protocolos de trabajo, aunque siempre se compartan unas técnicas
básicas. Sin embargo, la secuencia lógica de trabajo comienza mucho antes del muestreo
en el campo, en concreto con la petición de los permisos de captura.
La Ley 4/89 de Conservación de los Espacios Naturales y de la Flora y Fauna
Silvestres establece en su Art. 26.4: “Queda prohibido dar muerte, dañar, molestar o
inquietar intencionadamente a los animales silvestres y especialmente a los comprendidos
en las categorías enunciadas en el artículo 29, incluyendo su captura en vivo y la
recolección de sus huevos o crías, así como alterar y destruir la vegetación”.
Más adelante, en el Art. 28.2 se explicita: “Podrán quedar sin efecto las
prohibiciones del Art. 26.4, previa autorización administrativa del órgano competente,
cuando concurra en alguna de las circunstancias siguientes: d) Cuando sea necesario por
razón de investigación, educación, repoblación o reintroducción....”.
De esta manera, se prohíbe la caza y captura de cualquier especie de insecto, al
tiempo que se abre la posibilidad de solicitar un permiso si se justifica el interés científico
de la captura. Para obtener el permiso hay que indicar, según dice el mismo Art. 28.3: “La
especie a la que se refiere; los medios, los sistemas o métodos a emplear y sus límites así
como el personal cualificado en su caso; las condiciones de riesgo y las circunstancias de
tiempo y lugar; los controles que se ejercerán; y el objetivo o razón de la acción”.
Evidentemente, cuando programamos un muestreo podemos definir casi todas las
variables a las que estamos sujetos, pero difícilmente podremos afinar con la especie o
especies que vamos a capturar. Así, en nuestra solicitud nos podremos referir con todo lujo
de detalles a cualquiera de las peticiones que se nos hace, pero no a las especies objeto de
captura. Es fácil concluir que la legislación española en materia de fauna está sesgada
hacia los vertebrados.
Si el muestreo se va a realizar con una trampa de captura masiva es fundamental
hacerlo constar en la solicitud del permiso. El Art. 34.a. dice: “Salvo en las circunstancias
y condiciones excepcionales enumeradas en el Art.28.2 de la presente Ley, quedan
prohibidas la tenencia, utilización y comercialización de todos los procedimientos masivos
o no selectivos para la captura o muerte de animales, en particular venenos y trampas, así
como aquellos que puedan causar localmente la desaparición, o turbar gravemente la
tranquilidad de las poblaciones de una especie”.
Este tipo de trampas, como veremos más adelante permite obtener gran cantidad
de material en el tiempo y en el espacio, pero puede plantear serios problemas a especies
localmente escasas, por lo que es muy importante tener claros los objetivos del muestreo.

113
PRINCIPALES TÉCNICAS DE CAPTURA

Una vez obtenido el permiso oficial y definido el grupo de estudio, hay que elegir
la técnica de captura más adecuada para nuestros propósitos.
Las formas voladoras se han capturado, tradicionalmente, con manga
entomológica de malla fina. Los insectos que permanecen ocultos en la vegetación se
obtienen con manga de barrido (con malla mucho más consistente, y de embocadura
circular o triangular), o mediante el “vareo” utilizando una superficie recolectora (paraguas
articulado, sábana, etc.). Asimismo, la recolección a mano está indicada para las agallas y
estructuras minadas o similares. Finalmente, los grupos acuáticos se pueden recolectar por
medio de una manga de embocadura triangular.
El uso de mangas, en cualquiera de sus formas, tiene serias limitaciones en cuanto
a la eficacia numérica de las capturas. Para subsanar este hecho y, a la vez, disponer de
más información sobre la composición de las comunidades, se utilizan trampas entendidas
en sentido amplio.
Básicamente podemos dividirlas en dos grandes grupos: a) trampas activas, que
ejercen atracción mediante estímulos de distinta naturaleza como pueda ser la luz, los
colores, los olores u otros atrayentes químicos, y b) trampas pasivas, que interceptan o
retienen de manera fortuita, aprovechándose de ciertas características naturales de los
insectos.

TRAMPAS ACTIVAS O DE ATRACCIÓN

1. Bandejas coloreadas: resulta ser un método original utilizado para la atracción de

pulgones, pequeños Diptera y algunos Hymenoptera o Coleoptera. Es el caso de la
trampa tipo Moericke. Las bandejas se colocan horizontalmente sobre un soporte a
1 m del suelo, aunque también se pueden poner sobre el suelo o a varios metros de
altura para el estudio del movimiento de pulgones voladores. Se llenan de agua con
un poco de detergente, para reducir la tensión superficial y que los insectos se
hundan.
2. Trampas de atracción por estímulos naturales: estas trampas son más ventajosas
que las que atraen mediante estímulos artificiales, ya que las variaciones en su
eficacia reflejan cambios reales en la población. Cualquier planta que sea atractiva
para el insecto y para su alimentación es válida como estimulo natural.
3. Trampas de cebo: las más sencillas, consisten en un simple recipiente hundido en
el suelo y en cuyo interior se coloca la sustancia atrayente que depende del
particular requerimiento trófico del grupo de insectos que se pretende capturar.
Para evitar que caigan animales no deseados como ranas, ratones, etc. y para
protegerla de la lluvia, se pueden cubrir con una piedra grande sostenida por otras
de menor tamaño, de modo que se permita el acceso a los insectos. Las trampas de
cebo para insectos voladores (en especial: Lepidoptera, Diptera e Hymenoptera),
están diseñadas en función del tipo de estudio a realizar, el hábitat en el que se
hacen las capturas, y el grupo de insectos que se pretende colectar. Un modelo
básico consiste en suspender la trampa de un árbol o cualquier otro soporte que
asegure un máximo aislamiento de la fauna del suelo.
4. Trampas de feromonas: utilizadas profusamente para la captura de mariposas y,
con variantes, para insectos plaga. La hembra no apareada actúa de cebo atrayendo

114
 a los machos.
5. Trampas de luz: son de uso habitual en la captura de insectos nocturnos o
crepusculares como algunos Lepidoptera, Coleoptera e Hymenoptera. La alta
iluminación puntual con respecto al ambiente circundante altera los mecanismos
fotorreceptores, haciendo que los insectos se dirijan hacia el foco de luz (hay que
recordar que los insectos presentan fototropismo positivo). Como fuentes de luz
más usuales se utilizan las lámparas de vapores de mercurio, los tubos fluorescentes
de luz actínica o ultravioleta, y las de luz negra. Un problema común a todos ellos
es el deterioro que sufren los insectos tras su captura, a no ser que en el recipiente
receptor haya un potente agente anestésico que inmovilice las presas al poco de ser
capturadas, para que con sus movimientos no se dañen el resto de individuos.
6. Trampa manitoba: diseñada principalmente para la captura de tábanos que son
atraídos por una esfera negra o roja suspendida por una cuerda en el centro de un
trípode. El cono superior del trípode se rodea con un plástico y en su vértice se
coloca el bote receptor.
7. Trampas de sonido: se ha demostrado que ciertos sonidos actúan como atrayentes
para mosquitos y probablemente para otros insectos, de igual manera que otros, se
utilizan como repelentes.

TRAMPAS PASIVAS O DE INTERCEPCIÓN

1. Trampas aéreas: un método sencillo y poco utilizado para la intercepción de

insectos voladores de zonas boscosas consiste en colocar un cristal transparente o
una malla de color poco contrastado con el entorno. Los insectos al chocar contra
esta superficie caen a un pequeño canal con etilenglicol situado justo en la base.
Pero la trampa aérea más elaborada es la “Malaise”. Su diseño consiste,
básicamente, en una tienda de campaña rectangular con paredes de malla negra,
blanca o mixta. Los dos lados de mayor tamaño se encuentran abiertos y el "tejado"
presenta uno de sus extremos a mayor altura que el extremo opuesto, siendo en
aquel dónde se coloca el recipiente colector.
2. Trampas de caída: este tipo de trampa sin cebo puede dar buenos resultados si su
colocación es estratégica. Un modelo clásico sería el formado por un conjunto
alineado de recipientes enterrados a ras del suelo y protegidos de las inclemencias
del tiempo. Contienen soluciones acuosas de trisodio fosfato, ácido pícrico o
etilenglicol. Han sido especialmente utilizadas para hormigas, coleópteros, etc.

TÉNICAS BÁSICAS DE PREPARACIÓN Y CONSERVACIÓN

El proceso de transporte al laboratorio en principio no resulta complicado. Se

utilizan generalmente frascos letales, frascos con alcohol de 70%, recipientes con virutas
de corcho o triángulos de papel.
A continuación, comentaremos de manera sencilla las técnicas básicas de
preparación y conservación del material.

115
EN MEDIO LÍQUIDO

Lo ideal es conservarlos en alcohol al 70% con unas gotas de glicerina para evitar
el endurecimiento excesivo. Los recipientes deben cerrarse herméticamente para evitar la
evaporación del alcohol y la pérdida de material.
Posteriormente y antes de su almacenaje definitivo, se procederá al etiquetado del
material. Para ello, se indicarán en una etiqueta adhesiva, aplicada sobre el propio
recipiente, todos los datos de la captura previa: nombre de la localidad o punto de
muestreo, coordenadas de localización UTM, altura en msnm, fecha de captura, tipo de
hábitat y nombre del recolector (este último, seguido de la abreviatura leg., abreviatura de
“legit o legítimo de”).

EN MEDIO SECO

Es la forma más común y apropiada para conservar los insectos. Los ejemplares
pueden guardarse en triángulos de papel, en cajas entomológicas o en tubos con virutas de
corcho, pero siempre con la precaución de tenerlos en un ambiente seco y con alguna
sustancia que evite el ataque de hongos y parásitos.
En el caso de que no se quiera preparar rápidamente el material, se aconseja
también la congelación de los ejemplares vivos o recientemente muertos, ya que la
posterior descongelación reblandece las estructuras blandas y flexibles (membranas y
articulaciones), y por tanto el insecto puede manejarse fácilmente sin que se rompan sus
apéndices. Sin embargo, no deberá congelarse el material seco, puesto que la
descongelación no reblandece nunca as estructuras inicialmente secas.
Los insectos se montan sobre alfileres entomológicos (generalmente, de calibre 0
ó 1), en diferentes posiciones según el orden, dejando 2/3 del alfiler por debajo y 1/3 por
encima del ejemplar, y procurando que el mismo alfiler quede perpendicular al eje antero-
posterior del animal. Las patas y las antenas se colocarán de forma simétrica y recogidas
junto al cuerpo para evitar que se rompan al manejar el ejemplar, pero con la precaución de
que no enmascaren los caracteres diagnósticos. A este respecto, los extendedores
entomológicos facilitan mucho la preparación de las alas en algunos órdenes (e.g.
lepidópteros, ortópteros, neurópteros, odonatos, entre otros). Los ejemplares pequeños se
pueden clavar con minucias sobre un pequeño trozo de corcho, o incluso pegarse sobre un
triángulo o cartulina de montaje (el pegamento utilizado comúnmente está formado por
goma arábiga, glucosa, fenol y agua).
En el caso de que el material haya sido conservado en alcohol durante mucho
tiempo, o que por cualquier motivo se haya endurecido, pasaremos a reblandecerlo. Un
método sencillo consiste en colocar el material dentro de un tubo de cristal abierto en el
interior de un recipiente con arena húmeda, a la cual se le añaden unas gotas de fenol para
evitar el ataque de hongos.
De la misma forma que anteriormente, se procederá al etiquetado del material. En
este caso, todos los datos de la captura quedarán reseñados en una etiqueta de cartulina de
tamaño estandarizado, que deberá ir pinchada justamente por debajo del cuerpo del insecto
pero sin que ambos entren en contacto directo, es decir, colocada a una distancia que
permita su lectura directa.
Finalmente, todo el material deberá ser depositado en el interior de cajas
entomológicas provistas de un agente letal contra insectos parásitos.

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 CLAVE DE IDENTIFICACIÓN DE LOS ÓRDENES DE INSECTOS

Jesús Selfa

1 Con alas. 2
1' Sin alas. 25
CON ALAS
2 Un solo par de alas bien desarrolladas, el otro ausente o transformado. 3
2' Dos pares de alas bien desarrolladas. 7

3 Alas anteriores transformadas en élitros que pueden fusionarse. Coleoptera

3' Alas anteriores membranosas. 4

4 Abdomen terminado en 2 ó 3 filamentos largos y delgados. Ephemeroptera

4' Abdomen no terminado en filamentos. 5

5 Alas posteriores transformadas en balancines. 6

5' Alas anteriores transformadas en balancines. Strepsiptera

6 Aparato bucal adaptado para succionar o lamer. Diptera

6' Aparato bucal atrofiado. Penúltimo segmento abdominal bilobulado. Homoptera

7 Alas estrechas con pelos en sus bordes. Tarsos con empodio grande. Thysanoptera
7' Alas normales sin pelos en sus bordes. Tarsos diferentes. 8

8 Alas anteriores más o menos duras, con o sin venas. 9

8' Alas anteriores y posteriores membranosas. 14

9 Alas anteriores duras, opacas y sin venas. 10

9' Alas anteriores de menor consistencia y con venas. 11

10 Abdomen terminado en un par de cercos con forma de pinza. Dermaptera

10' Abdomen no terminado de esa forma. Coleoptera

11 Aparato bucal picador-chupador. 12

11' Aparato bucal masticador. 13

12 Cabeza prognática. Alas anteriores transformadas en hemiélitros. Heteroptera

12' Cabeza opistognática. Alas anteriores de consistencia homogénea. Homoptera

13 Tarsos con menos de 5 artejos. Fémures posteriores largos y anchos,

adaptados para el salto. Orthoptera
13' Tarsos con 5 artejos. Fémures posteriores normales. Dictyoptera

14 Alas membranosas y cubiertas con escamas. Aparato bucal chupador-lamedor,

poseedor de una espiritrompa larga y enrollada. Lepidoptera
14' Alas no cubiertas con escamas. 15

15 Aparato bucal picador-chupador. Homoptera

15' Aparato bucal masticador o masticador-lamedor. 16

124
16 Alas con venación reticulada. 17
16' Alas con venación no reticulada. 23

17 Antenas cortas y con pocos artejos. 18

17' Antenas largas y con muchos artejos. 19

18 Alas posteriores mucho más pequeñas que las anteriores. Abdomen terminado
en 2 ó 3 filamentos largos. Ephemeroptera
18' Alas anteriores y posteriores aproximadamente iguales. Abdomen sin
filamentos. Ojos compuestos prominentes. Odonata

19 Tarsos de 4 artejos. Alas anteriores y posteriores de tamaño similar y muy

alargadas. Isoptera
19' Tarsos de 2,3 ó 5 artejos. 20

20 Alas posteriores con la región anal bien desarrollada. Tarsos de 2-3 artejos.
Cercos largos y multiarticulados. Plecoptera
20' Alas posteriores sin la región anal bien desarrollada. Tarsos de 3 ó 5 artejos.
Cercos cortos o ausentes. 21

21 Tarsos de 3 artejos, con el primer protarsómero engrosado. Cercos de 2 Embioptera

artejos.
21' Tarsos de 5 artejos. 22

22 Area costal del ala anterior con numerosas venas. Sin cercos. Neuroptera
22' Area costal del ala anterior con solo 1 ó 2 venas transversales. Cercos cortos.
Cabeza con rostro vertical y aparato bucal masticador con piezas alargadas.
Mecoptera

23 Tarsos de 2 ó 3 artejos. Psocoptera

23' Tarsos de 5 artejos. 24

24 Alas cubiertas con pelos finos y largos. Antenas tan largas o más que el
cuerpo. Trichoptera
24' Alas transparentes y sin pelos largos. Hymenoptera
SIN ALAS
25 Abdomen terminado en apéndices largos. 26
25' Abdomen no terminado de esta forma. 35

26 Sin antenas. Apéndices finales del abdomen lanceolados. Protura

26' Con antenas. Apéndices finales del abdomen diferentes. 27

27 Con 2 ó 3 apéndices con una longtiud de 1/5 respecto a la del cuerpo. 28

27' Con 2 apéndices cortos o muy cortos. 30

28 Con 2 apéndices fuertes y en forma de pinza. Tegumento endurecido. Dermaptera

28' Con 2 ó 3 apéndices delicados y flexibles. Tegumento blando. 29

29 Con 2 apéndices. Tarsos indivisos. Diplura

29' Con 3 apéndices. Tarsos con varios artejos. Thysanura

125
30 Apéndices con varios artejos. 31
30' Apéndices indivisos. 34

31 Apéndices con 2 artejos. Tarsos de 3 artejos. Primer protarsómero engrosado.

Metafémures muy gruesos. Embioptera
31' Apéndices con más de 2 artejos. 32

32 Apéndices muy cortos. Tarsos de 4 artejos. Tegumento blanquecino. Isoptera

32' Apéndices cortos. Tarsos de 5 artejos. 33

33 Pronoto en forma de escudo. Patas anteriores normales. Dictyoptera

Suborden Blattaria
33' Protórax alargado. Patas anteriores prensoras. Dictyoptera
Suborden Mantodea

34 Protórax en forma de silla de montar. Tarsos de 4 artejos. Orthoptera

34' Protórax corto. Tarsos de 5 artejos. Phasmida

35 Antenas visibles y comparativamente largas. 36

35' Antenas no visibles o muy cortas. 42

36 Piezas bucales adaptadas para picar o chupar. 37

36' Piezas bucales de tipo masticador. 40

37 Piezas bucales sin formar pico. 38

37' Piezas bucales formando un pico. 39

38 Piezas bucales formando un cono. Tarsos de 1 ó 2 artejos terminando en una

estructura globosa. Thysanoptera
38' Piezas bucales en forma de espiritrompa. Tarsos e 5 artejos. Lepidoptera

39 Base del pico extendiéndose entre las coxas anteriores. Abdomen con 2 tubos
cortos situados dorsalmente. Homoptera
39' Base del pico no alcanza las coxas anteriores. Abdomen sin tubos. Hemiptera

40 Piezas bucales entognatas. Tibias y tarsos fusionados. Con un aparato saltador Collembola
abdominal pregenital.
40' Piezas bucales ectognatas. Tibias y tarsos no fusionados. Sin aparato saltador.
41

41 Tarsos de 2 ó 3 artejos. Abdomen sésil. Psocoptera

41' Tarsos de 5 artejos. Abdomen peciolado. Hymenoptera

42 Tarsos de 1 ó 2 artejos. 43
42' Tarsos de 5 artejos. 44

43 Tarsos de 1 ó 2 artejos. Aparato bucal masticador. Cabeza igual o más ancha

que el tórax. Mallophaga
43' Tarsos de 1 artejo. Aparato bucal picador-chupador. Cabeza más estrecha que
el tórax. Anoplura

44 Cuerpo comprimido. Adomen segmentado. Patas saltadoras. Siphonaptera

44' Cuerpo deprimido. Abdomen no segmentado. Patas no saltadoras. Diptera

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 HETEROPTERA EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Francesc Gessé
C/ Major 9, 2º, 2ª
08860 Castelldefels (Barcelona)
e-mail: fgesse@xtec.cat

CARACTERÍSTICAS GENERALES DE LOS HETERÓPTEROS

Los heterópteros se agrupan en un suborden que, junto a los homópteros, se

incluye dentro del orden Hemiptera. Actualmente la fauna mundial de heterópteros se
estima en unas 40.000 especies y la de la Península Ibérica en unas 1.400.
Constituyen un grupo de insectos bien definido pero a la vez muy diverso.
Presentan gran variedad de medidas (de un milímetro a 8 cm), de coloración y de formas,
así como de hábitat y régimen alimenticio.

MORFOLOGÍA

Los heterópteros o chinches (Fig. 1), se caracterizan por la presencia de un rostro

y un primer par de alas convertido en hemiélitros.
El rostro o pico suctor (Fig. 2) es un tipo especial de aparato bucal picador-suctor,
diferenciado a partir de los 3 pares de piezas bucales típicas de los insectos: un par de
mandíbulas y dos pares de maxilas. En este caso, las mandíbulas y el primer par de maxilas
se modifican tomando el aspecto de 4 largos estiletes, y el segundo par de maxilas se
transforma en el labio inferior, organizado en 3 o 4 artejos. Los estiletes mandibulares
terminan en sierra, y son los responsables de perforar los tejidos. Los estiletes maxilares
forman dos canales: alimenticio y salival.
Los hemiélitros presentan una base esclerotizada, la coria, y un extremo
membranoso, lo que da a estas alas una consistencia heterogénea. La coria se subdivide en
endocoria (o clavus), mesocoria y exocoria. En algunas familias, la parte posterior de la
coria presenta una pieza más o menos triangular que se denomina cúneo. La membrana
presenta una venación abierta o bien cerrada formando celdas. Las alas son de longitud
variable, incluso dentro de la misma especie, habiendo formas macrópteras, braquípteras o
ápteras. Este polimorfismo alar puede estar ligado al sexo.
En la cabeza presentan un par de ojos compuestos, y en muchas familias también
un par de ocelos. La parte anterior se denomina tilo o clípeo, i por debajo de éste
encontramos el labro. Las antenas están formadas por 4 ó 5 artejos (3 en algunos
acuáticos).
En el tórax, el primer segmento (protórax) es visible dorsalmente en forma de
pronoto, mientras que el segundo (mesotórax) forma un triángulo, el escutelo o escudete,
localizado entre los hemiélitros. El tercero (metatórax) no es visible dorsalmente y
generalmente presenta en su parte ventral los orificios de un par de glándulas
repugnatorias.

132
 Las patas se adaptan a los diferentes sistemas de locomoción, incluida la natación,
o a otras funciones (raptoras, cavadoras, etc.). Los tarsos están formados por 2 ó 3 artejos y
acabados en un par de uñas, y a menudo otras estructuras tarsales de valor taxonómico.
En el abdomen no hay ninguna particularidad destacable. Al final se localizan los
órganos reproductores, que son utilizados a menudo en la sistemática del grupo, sobre todo
en el caso del macho.

HÁBITAT

Los heterópteros tienen hábitats muy diversos; hay especies acuáticas,

semiacuáticas (de agua dulce y salada) y terrestres. Algunas especies, eurioicas, viven
desde el nivel del mar hasta grandes alturas, ya sea en lugares secos o húmedos. Otras, son
marcadamente estenoicas, y viven en medios muy específicos: corticícolas, lapidícolas,
dendrófilas, muscícolas, liquenícolas, etc. Incluso hay especies que viven en las telarañas.

ALIMENTACIÓN

Los heterópteros son predominantemente fitófagos, pero también hay especies

detritívoras, depredadoras y hematófagas. Cabe indicar que muchas especies no son
fitófagas o depredadoras estrictas, sino zoofitófagas según los recursos alimenticios que
tengan. Las especies fitófagas se alimentan de diferentes partes del vegetal: raíces,
semillas, flores, hojas, frutos y polen. Algunas especies son micófagas (Aradidae). La
especificidad más o menos acusada respecto al huésped vegetal permite hablar de especies
monófagas, oligófagas y polífagas.
Las especies depredadoras atacan principalmente pequeños artrópodos de cuerpo
blando, aunque ciertos Belostomátidos (família tropical de heterópteros acuáticos) pueden
incluso con peces y anfibios. Las especies hematófagas (Cimicidae) incluyen la conocida
chinche de las camas y otras especies que se alimentan de la sangre de murciélagos y aves.
Para la digestión de los alimentos, emiten una saliva a través del canal salival del
rostro, con una mezcla de enzimas, lubricantes e incluso toxinas en las especies
depredadoras y un anticoagulante en las hematófagas. El fluido resultante es absorbido por
el canal alimenticio gracias a la acción suctora de los músculos de la faringe.

REPRODUCCIÓN

Acostumbra a ser sexual, con los sexos separados, y ovípara. Los huevos pueden
ser puestos en el interior de los tejidos vegetales, o bien superficialmente, ya sea también
en vegetales, debajo de las piedras, en la hojarasca o en el suelo. De estos huevos salen
ninfas. Habitualmente hay cinco estadios ninfales, de apariencia y régimen de vida similar
a los adultos, ya que tienen metamorfosis sencilla (heterometábolos). El número de
generaciones anuales es variable, igual que el estadio en el cual hibernan.
La utilización de feromonas se encuentra en diversas familias: Míridos, Ligeidos,
Pirrocóridos y Cimícidos. En el caso de las especies útiles se utilizan para incrementar su
presencia allí donde se desee, aunque hay que tener en cuenta que la traza de estos olores
puede servir de orientación para especies que depreden o parasiten a estos heterópteros.

133
 Figura 1. Morfología general de un Heteróptero Miridae.

Figura 2. (I) Sección longitudinal de la cabeza. (II) Sección transversal de los estiletes.
(III) Estadios en la inserción de los estiletes.

134
CLASIFICACIÓN DE LOS HETERÓPTEROS

Una clasificación fácil, aunque artificial, es la que divide a los heterópteros según
su hábitat en tres grandes grupos:

• Acuáticos: forma hidrodinámica, patas adaptadas para la natación, antenas más

cortas que la cabeza, nadan dentro del agua. Incluye el Infraorden Nepomorpha.
• Semiacuáticos: pubescencia hidrófoba en la parte ventral, antenas más largas que
la cabeza, viven sobre la superficie del agua. Incluye el Infraorden Gerromorpha.
• Terrrestres: muy diversificados en ambientes no acuáticos. Agrupa los
restantes cuatro Infraórdenes (Dipsocoromorpha, Leptopodomorpha, Cimico-
morpha y Pentatomorpha).

En la Península Ibérica podemos encontrar 38 familias de chinches de las 92 del

conjunto mundial, repartidas en 6 Infraórdenes (Schuh & Slater, 1995).

InfraO. Dipsocoromorpha InfraO. Cimicomorpha

F. Ceratocombidae F. Tingidae
F. Dipsocoridae F. Microphysidae
F. Miridae
InfraO. Gerromorpha F. Nabidae
F. Mesoveliidae F. Anthocoridae
F. Hydrometridae F. Cimicidae
F. Hebridae F. Reduviidae
F. Veliidae
F. Gerridae InfraO. Pentatomorpha
F. Aradidae
InfraO. Nepomorpha F. Piesmatidae
F. Nepidae F. Berytidae
F. Ochteridae F. Lygaeidae
F. Aphelocheiridae F. Pyrrhocoridae
F. Naucoridae F. Stenocephalidae
F. Pleidae F. Coreidae
F. Notonectidae F. Alydidae
F. Corixidae F. Rhopalidae
F. Plataspidae
InfraO. Leptopodomorpha F. Cydnidae
F. Saldidae F. Thyreocoridae
F. Leptopodidae F. Scutelleridae
F. Pentatomidae
F. Acanthosomatidae

135
HETERÓPTEROS Y CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Entre los enemigos naturales de las plagas, los heterópteros son bien conocidos
por sus actividades depredadoras, tanto de los adultos como de las ninfas (Carayon, 1961).
Las familias más relevantes por dicha actividad son Anthocoridae, Lygaeidae
(Geocorinae), Miridae (Bryocorinae), Nabidae, Pentatomidae (Asopinae), Reduviidae y
Beritidae, aunque las más utilizadas en Europa desde el punto de vista comercial son sólo
tres (ver Tab. 1).
En los invernaderos de España, las dos plagas más problemáticas son la mosca
blanca y los trips, sobre todo por su actividad como vectores de virus, que provocan las
mayores pérdidas.
En el Institut de Recerca i Tecnologia Agroalimentàries (IRTA) de Cabrils
(Comarca del Maresme, Barcelona), se están realizando muchos estudios en este sentido.
Los repetidos muestreos realizados sobre distintos cultivos han permitido encontrar una
serie de heterópteros muy útiles en la lucha integrada. Se han utilizado sobre todo los
Míridos Macrolophus y Dicyphus, como depredadores de la mosca blanca (Casadevall et
al., 1979; Bordas et al., 1985). También se han estudiado diversos Antocóridos del género
Orius como depredadores de trips (Riudavets et al., 1993).

Tabla 1. Heterópteros utilizados comercialmente en Europa para el control biológico de

plagas (*aplicado en España).

ESPECIE PRESAS
Anthocoridae
Anthocoris nemoralis Psyllidae
Anthocoris nemorum Psyllidae (Cacopsylla pyri), Thripidae
Orius albidipennis * Thripidae
Orius laevigatus * Thripidae (Frankliniella occidentalis, Thrips tabaci)
Orius majusculus * Thripidae
Miridae
Macrolophus melanotoma * Aleyrodidae
Pentatomidae
Picromerus bidens Lepidoptera
Podisus maculiventris * Lepidoptera, Coleoptera (Leptinotarsa decemlineata)

APLICACIÓN DE MIRIDAE EN EL CONTROL DE MOSCAS BLANCAS DE INVERNADERO

Las moscas blancas de los invernaderos, Trialeurodes vaporariorum y Bemisia

tabaci (Homoptera: Aleyrodidae), constituyen importantes plagas en numerosos cultivos
hortícolas (tomate, pepino, judía, pimiento, etc.), tanto en invernaderos como al aire libre.
Los adultos se concentran generalmente en las hojas superficiales de la planta.
Según Johnson et al. (1992), las pérdidas son importantes cuando se llega a densidades
acumuladas de 70 ninfas/cm2 en las hojas. Los daños que ocasiona se derivan de su
alimentación: retira los nutrientes del floema y produce melaza que puede contaminar
directamente la cosecha. Los depósitos de melaza también permiten el crecimiento de
hongos saprófagos del género Cladosphaero-spermum, conocidos como “negrilla”, que
dan a las plantas un aspecto ceniciento e interfieren en los procesos biológicos de la hoja.

136
Además son vectores de varias enfermedades víricas.
En la comarca del Maresme (Barcelona), las elevadas poblaciones de mosca
blanca que se dan, se deben a los intensos tratamientos con insecticidas y a la proximidad
de los cultivos en el tiempo y en el espacio, lo que facilita una transferencia indiscriminada
de la plaga, y permite su presencia durante todo el año (hasta 10 generaciones). Para
mejorar los resultados en la lucha contra esta plaga, se han estado ensayando sistemas de
control biológico en el IRTA de Cabrils (Bordas et al., 1985; Albajes et al., 1987; Alomar
et al., 2003).
Un primer paso que ha tenido buenos resultados es su control dentro de los
invernaderos a través de la introducción del parasitoide exótico Encarsia formosa
(Hymenoptera: Aphelinidae) (Casadevall et al., 1979; Albajes et al., 1980). Estos
parasitoides nunca controlan los adultos y tienen un efecto sobre las larvas cuando están ya
relativamente desarrolladas.
Un segundo paso ha sido encontrar enemigos naturales autóctonos para la mosca
blanca. Los estudios en cultivos anuales de tomate (en junio se siembran y en octubre se
recolectan) ponen de manifiesto que los heterópteros depredadores más comunes en este
caso son los Míridos Dicyphus tamaninii y Macrolophus melanotoma (Bryocorinae,
Dicyphini) (Goula y Alomar, 1994; Castañé et al., 2000).
Estos Míridos también se alimentan de otras plagas como son el trips
Frankliniella occidentalis (Riudavets et al., 1993), la araña roja Tetranychus urticae y
diversos Áfidos (Folgar et al., 1990), la minadora Liriomyza trifolii y huevos del
lepidóptero Heliothis armigera (Salamero et al., 1987). Son depredadores de movimientos
rápidos y muy voraces: un adulto puede consumir 30 huevos de mosca blanca por día.
Como son muy polífagos se han encontrado en diversas plantas de cultivo: D.
tamaninii se ha localizado sobre alfalfa, haba, judía, apio, boniato, berenjena, patata,
pimiento, calabaza, pepino y lechuga, mientras que M. melanotoma lo ha sido en judía,
berenjena, patata, pimiento, calabaza y pepino. Se han realizado diversos estudios de su
comportamiento sobre estas plantas para mejorar así su aplicación en el control biológico
(Gessé, 1992).
Muchos Míridos presentan un régimen alimenticio mixto, zoófago y fitófago. La
relación entre la abundancia de este tipo de depredadores con los niveles de daño que
pueden ocasionar al huésped vegetal no es simple, habiéndose observado que la nutrición
en la planta está relacionada con la falta de presa alternativa. Por ello, el papel de estos
insectos zoofitófagos dentro del cultivo es complejo, y cada especie debe evaluarse por
separado en relación a las presas presentes y para un cultivo dado (Puchkov, 1961;
Wheeler, 1976).
El hecho de que sean zoofitófagos no implica necesariamente un daño para el
cultivo, y puede ser ventajoso para su mantenimiento en el cultivo: permite que las ninfas y
los adultos sobrevivan cuando hay poca presa, de forma que se evita la extinción del
depredador y permite que estos depredadores puedan colonizar los cultivos antes que las
plagas (Bugg et al., 1987).
Experimentos de campo utilizando parcelas tratadas y no tratadas con insecticidas
demostraron la efectividad de D. tamaninii para controlar las poblaciones de T.
vaporariorum en cultivos de tomate. Los resultados mostraron que las poblaciones de
mosca blanca se reducían drásticamente en las parcelas no tratadas; pero también se anotó
el daño en los tomates causado por las picadas nutricias del mírido (Salamero et al., 1987;
Gabarra et al., 1988). En las tratadas fueron más abundantes, tanto la mosca blanca como

137
la negrilla. Por otro lado, Macrolophus melanotoma no produce ningún daño en los
cultivos de tomate (Fauvel et al., 1987).
Con la hipótesis que el daño del fruto causado por Dicyphus tamaninii se
relacionaba con una falta de presa alternativa, se desarrolló un programa de control
integrado en cultivos de tomate al aire libre basado en un cuadro de decisión para los
tratamientos insecticidas (Tab. 2).

Tabla 2. Cuadro de decisión para los tratamientos insecticidas en cultivos de tomates. Se basa en los
umbrales de intervención de 4 ninfas o adultos de D. tamaninii y 20 adultos de T. vaporariorum por
planta obtenidos empíricamente. El objetivo de este cuadro era permitir la conservación de los
Míridos depredadores autóctonos hasta el punto en el cual estos controlarían excesivamente las
poblaciones de mosca blanca y empezarían a picar el tomate. Los umbrales de intervención se fueron
modificando cada año de acuerdo con los resultados obtenidos (Alomar, 1994).

Adultos de mosca blanca por planta

< 20 > 20
Adultos y ninfas de >4 Tratar contra Dicyphus Ninguna acción
Dicyphus <4 Ninguna acción Ninguna acción

Situación
La población de los dos insectos es pequeña, o
hay suficientes Míridos para controlar la mosca
1
blanca sin que ninguno de ellos haga daño al
fruto.
Los depredadores aún pueden prevenir que la
2 mosca blanca llegue a niveles perniciosos, pero
el resultado es incierto.
No hay suficientes depredadores y/o se puede
3 desarrollar bastante negrilla antes de que la
mosca blanca sea controlada.
Dicyphus ha reducido el número de mosca
blanca de forma que ya no será problema, pero
4
el número de Míridos puede llevar a picadas en
el fruto.
Recomendación
No hace falta ninguna intervención con
insecticida.
No hace falta una intervención insecticida
inmediata: se debe esperar a tomar más muestras
la siguiente semana.
Si el índice de mosca blanca se mantiene más de
una semana, es recomendable tratar con un
insecticida para volver a la situación 1.
Se recomienda un tratamiento insecticida para
reducir la población del depredador.

El estudio continuado de estos Míridos depredadores de mosca blanca en el

Maresme ha permitido llegar a las siguientes conclusiones (Alomar, 1994):

• Durante los meses de invierno, los adultos de los Míridos Dicyphus tamaninii y
Macrolophus melanotoma están ampliamente repartidos por la franja litoral de la
comarca y se pueden recolectar en distintos cultivos y en la vegetación no agrícola.
La influencia de la vegetación que circunda los cultivos afecta a la abundancia de
los depredadores y por lo tanto al control de la mosca blanca. Es necesario conocer
estos refugios invernales como fuentes desde donde los Míridos se dispersan hacia
los campos de tomateras tempranas. Otra ventaja de disponer de estas plantas cerca
de los cultivos es que sirven para recolonizarlo en caso que se hubieran eliminado a
los enemigos por tratamientos plaguicidas.

138
 • Se puede confiar en la entrada espontánea y temprana de estos dos depredadores en
los campos de tomates, al mismo tiempo que se puede prever que la colonización
será más abundante cuando coincidan las siguientes características:

o Proximidad de los cultivos que albergan Míridos, a partir de los cuales los
adultos del insecto se van desplazando;
o Que los cultivos contiguos sean maduros o sean arados poco después de
trasplantar los tomates, de manera que se favorezca la emigración de los
adultos;
o Proximidad (<50m) de plantas huésped no cultivadas desde donde los
Míridos también puedan salir para desplazamientos cortos.

• La capacidad de D. tamaninii para prevenir los daños de la mosca blanca depende

de la abundancia relativa del depredador y la presa; si durante las semanas iniciales
del cultivo la colonización por los Míridos es pobre (razón depredador:presa <
0,04), no se puede impedir el desarrollo de la negrilla y se tiene que efectuar un
tratamiento contra la mosca blanca; con razones superiores (>0,1) no aparece la
negrilla, y a razones >0,2 ya se puede esperar una bajada de la densidad de mosca
blanca. Lo mejor es tener razones entre 0,1 y 0,2 ya que a razones depredador:presa
>0,2 este mírido se vuelve marcadamente fitófago.
• Con un depredador zoofitófago como D. tamaninii no se puede establecer un único
umbral de intervención sino que éste es variable según las densidades de mosca
blanca, puesto que D. tamaninii puede dañar el fruto en determinadas
circunstancias.
• El recuento de las 7 hojas apicales y el de los Míridos presentes en 10 foliolos de la
planta escogidos al azar son las unidades de muestra usadas actualmente por los
técnicos de las asociaciones de defensa vegetal. Ambas unidades dan los mismos
resultados, y por tanto son usadas indistintamente.

Ocasionalmente, en los cultivos de tomate poco tratados con insecticidas, puede

aparecer Nesidiocoris tenuis. Desde 1990 diversos autores se plantean su posible uso en
programas de control integrado, pues depreda sobre huevos de Ephestia kuehniella, ninfas
de Bemisia tabaci y Frankliniella occidentalis y ninfas y adultos de Tetranychus urticae;
mientras otros autores (Malausa, 1989) han citado su capacidad para producir daños en
estos cultivos. En Canarias, N. tenuis es capaz de eliminar totalmente la mosca blanca de
los cultivos de tomate (Carnero et al., 2000).
En Andalucía y Murcia, los cultivos de tomate se plantan a finales de verano, lo
que significa que las temperaturas sufren un rápido descenso en los primeros meses del
cultivo, llegando a partir de finales de octubre a valores demasiado bajos para la
reproducción de los Míridos. Hasta ahora, las sueltas de Macrolophus melanotoma,
realizadas en septiembre, generalmente no han dado resultados satisfactorios. Nesidiocoris
tenuis, comercialmente disponible desde 2003, ha mostrado un buen establecimiento y una
buena actuación en cultivos como tomate y pimiento.
Dicyphus errans y Cyrtopeltis geniculata también se han encontrado en los
cultivos de tomate, aunque de forma mucho menos abundante. Finalmente, Macrolophus
costalis, que no se ha encontrado en tomate, también se ha estudiado como posible agente

139
controlador de las poblaciones de mosca blanca en otros cultivos (Khristova et al., 1975).
Aunque los Míridos han mostrado una muy buena eficacia frente a la mosca
blanca, también se ha puesto en evidencia cuales son sus puntos débiles. Los Míridos
necesitan 1 ó 2 meses (según la temperatura) para formar una buena población y, durante
este periodo inicial hay que contar con otros auxiliares contra la mosca blanca, como los
parasitoides Encarsia formosa y Eretmocerus eremicus (para Trialeurodes) o E. mundus
(para Bemisia). Además, hasta ahora su cría en masa resulta relativamente cara.

APLICACIÓN DE ANTHOCORIDAE EN EL CONTROL DEL TRIPS DE LAS FLORES

En España, el trips de las flores Frankliniella occidentalis (Thysanoptera:

Thripidae) se detectó por primera vez en cultivos de la zona de Almería el año 1986. Se
trata de un insecto muy polífago que afecta a un gran número de especies cultivadas, desde
hortalizas hasta árboles frutales, y sus ciclos biológicos se van solapando durante todo el
año. Provoca daños directos que perjudican seriamente al valor comercial de los frutos
producidos. Esto incluye las manchas plateadas por picaduras en pimiento y tomate, y
malformaciones del pepino. Sin embargo, el mayor daño causado por este trips procede de
su acción como vector del virus del bronceado (TSWV), que afecta de forma muy grave a
cultivos como pimiento, tomate, lechuga, apio y alcachofa.
En 1996, aparecieron plaguicidas específicos que presentaban una buena
efectividad (Cabello et al., 1996). Diez años más tarde se ha puesto de manifiesto que las
poblaciones de trips han desarrollado altos niveles de resistencia.
Desde finales de los años 80, se realiza el control biológico contra el trips
mediante sueltas de depredadores, sobre todo en el cultivo de pimiento. En España, los
primeros éxitos a gran escala se han notado en el Campo de Cartagena, donde el control
biológico se instaló en la gran mayoría de los cultivos de pimiento a partir del año 2001.
Por razones técnicas, la introducción en Almería es más lenta (5% de la superficie en la
campaña de 2004-2005). Actualmente, se practica el control biológico en unas 1600 ha de
pimiento en España, más o menos el 16% de la superficie total.
Para el control de trips se dispone de los ácaros depredadores de la familia de los
Phytoseiidae, y de los chinches pertenecientes al género Orius (Heteroptera,
Anthocoridae). Tanto las ninfas como los adultos de Orius, ocupan preferentemente las
flores, donde depredan vorazmente ácaros y pequeños insectos como trips, pulgones,
huevos y larvas de lepidópteros y otras plagas.
Los primeros estudios sobre el uso de Antocóridos para el control biológico se
realizaron a finales de los 70, con las especies americanas Orius insidiosus y O. tristicolor.
Posteriormente, los países de la cuenca mediterránea han orientado su investigación hacia
las especies autóctonas, sus posibilidades de cría en el laboratorio y su eficacia en el
control de la plaga. Villevieille & Millot (1991) en el cultivo del fresón en Francia y
Tavella et al. (1991) en invernaderos en el norte de Italia demuestran que la especie
mediterránea Orius laevigatus es capaz de establecerse sobre las plantas y contribuir así a
reducir las poblaciones de trips (puede consumir hasta 20 trips al día). Otros estudios
demuestran que la especie O. majusculus también es eficaz en cultivos de pepino y
pimiento (Fischer et al., 1992).
La primera introducción del chinche se realiza en cuanto el cultivo empieza a
florecer, dado que se puede reproducir a base del polen de las flores. En condiciones
favorables, hay que contar con que pasen dos generaciones después de las sueltas, antes de

140
que la población sea lo suficientemente grande para controlar el trips eficazmente. En la
práctica, esto dura entre 4 y 7 semanas, dependiendo de la temperatura ambiental media y
la disponibilidad de alimento (van der Blom et al., 1997).
Se ha llevado a cabo un estudio de taxonomía y distribución de las especies de
Antocóridos del género Orius en la España peninsular (Ferragut et al., 1994), así como una
aproximación a la fauna de Orius en la comarca del Maresme (Goula et al., 1993), con
vistas a su posible utilización en el control integrado de plagas. Para ello se han examinado
cerca de cien muestras, recogidas sobre plantas cultivadas y vegetación espontánea
asociada a los cultivos procedentes de una amplia área geográfica. Se han identificado 6
especies diferentes, siendo las más frecuentes y abundantes Orius laevigatus y O.
albidipennis. Las cuatro restantes (Orius niger, O. majusculus, O. lindbergi y O.
pallidicornis) se encuentran en menor proporción.
La especie más indicada en España para el control biológico es O. laevigatus, que
demuestra una excelente reproducción en los invernaderos y no entra en diapausa. En los
cultivos de pimiento en Almería, se ha demostrado que O. laevigatus se instala en mayor
cantidad y controla con mayor rapidez las poblaciones de trips que O. albidipennis (Lara et
al., 2002).
Según Van Emden (1990), la presencia de ciertas plantas cercanas a los cultivos
es fundamental para que los enemigos naturales puedan sobrevivir, al servirles como
refugio y fuente de presas alternativas. Igualmente, se produce la colonización del cultivo
antes y en mayores cantidades que si no estuvieran.
En plantaciones comerciales de fresón se ha estudiado el efecto del cultivo
asociado de habas como refugio de poblaciones de Antocóridos beneficiosos en el control
del trips Frankliniella occidentalis (González-Zamora et al., 1994). Se realizaron ensayos
en parcelas de fresón, algunas de ellas con filas asociadas de habas, y se hizo un
seguimiento de las poblaciones de trips y Antocóridos en los dos tipos de plantas.
Las habas presentaban poblaciones del antocórido Orius laevigatus entre febrero
y abril. Los adultos predominaron en los ápices y las ninfas en las flores y frutos. En abril,
cuando decae la floración y fructificación de las habas, los Antocóridos se desplazan a los
cultivos adyacentes de fresón. Sin los cultivos asociados de habas, la aparición de los
Antocóridos en las parcelas de fresón suele ocurrir como muy pronto a comienzos de
mayo.
Así pues, se observaron varios efectos beneficiosos del cultivo asociado de habas:
en general, las parcelas con más Antocóridos en las habas tuvieron más Antocóridos en el
fresón, y se encontró que las filas de fresón más cercanas a las habas llegaban a tener más
Antocóridos que el resto de la parcela de fresón. La población absoluta de Antocóridos que
se encontró en las habas en marzo-abril fue del mismo orden que la encontrada en las
parcelas de fresón en el mes de mayo una vez desaparecidas las habas, lo que parece
confirmar la existencia de un desplazamiento de la población de Antocóridos procedentes
de las habas hacia el fresón. Por último, los Antocóridos aparecieron entre 15 y 20 días
antes en aquellas parcelas de fresón con filas de habas asociadas. En algunas parcelas de
fresón con habas adyacentes, el trips F. occidentalis no superó el nivel de daño debido al
control biológico realizado por los Antocóridos.

141
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144
 ESTUDIO E IDENTIFICACIÓN BAJO LUPA DE HETEROPTERA

Francesc Gessé

OBJETIVOS Y METODOLOGÍA DE LA PRÁCTICA

En esta práctica intentaremos reconocer de visu las principales familias de

heterópteros de nuestro país, haciendo hincapié en las especies que están relacionadas con el
control biológico de plagas. Aprenderemos también a diferenciar los adultos de los distintos
estadios ninfales. Por último, observaremos algunas chinches que pueden provocar daños en
los cultivos y aprenderemos a diferenciar los daños que provocan algunos insectos plaga.
Para realizar esta práctica necesitaremos:

• Una selección representativa de las distintas especies de heterópteros de

nuestro país.
• Una serie de adultos y ninfas de las especies utilizadas en el control biológico
de plagas.
• Algunas hojas y frutas dañadas por las distintas plagas estudiadas.

Para la identificación de las distintas familias se utilizarán las siguientes claves

dicotómicas simplificadas. Las cifras romanas hacen referencia a los distintos dibujos
ilustrativos (Fig.1 y 2).

CLAVE DE LAS FAMILIAS DE HETERÓPTEROS TERRESTRES Y

SEMIACUÁTICOS

1. Cuerpo cubierto de una pubescencia ventral muy densa, sedosa e impermeable (insectos que
viven en la superficie del agua): 25.
1’. Cuerpo sin pubescencia impermeable ventral (insectos terrestres): 2.

2. Antenas de 5 artejos. Escutelo largo, sobrepasando un tercio del abdomen: 3.

2’. Antenas de 4 artejos. Escutelo corto, no sobrepasando el centro del domen: 7.

3. Tarsos biarticulados. Hemiélitros mucho más largos que el cuerpo, presentando una arti-
culación que les permite replegarse transversalmente debajo del escutelo; éste recubre
completamen-te el abdomen: Plataspidae (xv-2).
3’. Tarsos generalmente triarticulados. Hemiélitros no más largos que el abdomen, sin articulación
basal: 4.

4. Tarsos triarticulados: 5.
4’. Tarsos biarticulados: Acanthosomatidae.

5. Extremidad de las coxas intermedias y posteriores con flecos apretados de cerdas rígidas. Tibias
generalmente con espinas múltiples: Cydnidae (xii-2).
5’. Coxas intermedias y posteriores sin flecos apretados de cerdas rígidas. Tibias, a lo sumo, con
algunas cerdas rígidas o pelos aplanados: 6.

145
6. Anchura del pronoto entre los ángulos posteriores menor que la anchura basal del escutelo.
Borde anterior del prosternón con una dilatación semioval que cubre la base de las antenas:
Scutelleridae (xiv-2).
6’. Anchura del pronoto entre los ángulos posteriores igual a la del escutelo. Borde anterior del
prosternón recto o sólo sinuoso: Pentatomidae (xiii-2).

7. Meso- y metapleuras formadas por distintas piezas. Hemiélitros acortados en forma de escamas
o desarrollados normalmente; corias subdivididas en partes distintas (cúneo): 22.
7’. Meso- y metapleuras simples. Hemiélitros con corias simples, raramente acortadas y nunca en
forma de escama: 8.

8. Tarsos intermedios y posteriores triarticulados: 9.

8’. Tarsos intermedios y posteriores biarticulados: 18.

9. Rostro no curvado en la base, aplicado en la cara ventral de la cabeza: 12.

9’. Rostro curvado en la base, no aplicado en la cara ventral de la cabeza: 10.

10. Rostro largo. Ocelos situados entre los ojos y muy próximos entre sí. Último artejo de las
antenas nunca filiforme: Saldidae (i-1).
10’. Rostro corto. Ocelos situados detrás de los ojos. Último artejo de las antenas filiforme: 11.

11. Rostro de tres artejos: Reduviidae (vi-2).

11’. Rostro de cuatro artejos: Nabidae (v-2).

12. Membrana de los hemiélitros con numerosas nerviaciones longitudinales que emergen de una
nerviación transversa paralela al borde posterior de la coria: 13.
12’. Membrana con sólo 5 u 8 nerviaciones longitudinales: 16.

13. Antenas insertas más o menos en la parte superior de la cabeza, muy próximas entre sí: 14.
13’. Antenas insertadas lejos una de la otra, por debajo del nivel superior de la cabeza:
Stenocephalidae.

14. Obertura de las glándulas odoríficas metapleurales distinta. Cuarto y quinto terguito
abdominales con su borde posterior sinuoso, formando un lóbulo que sobresale del segmento
siguiente: 15.
14’. Obertura de las glándulas odoríficas metapleurales igual que el resto. Cuarto terguito abdomi-
nal escotado en la base y el ápice. Coria de los hemiélitros a menudo hialina en la parte medial:
Rhopalidae.

15. Cara inferior de la cabeza con expansiones lamelares encuadrando la base del rostro,
extendiéndose por detrás más allá de la inserción de las antenas: Coreidae (xi-2).
15’. Cara inferior de la cabeza con expansiones lamelares muy pequeñas, no extendidas hacia atrás
hasta el nivel de la inserción de las antenas: Alydidae.

16: Sin ocelos; 8 nerviaciones en la membrana: Pyrrhocoridae.

16’. Ocelos presentes y muy diferenciados; 5 nerviaciones en la membrana: 17.

17. Antenas insertadas por encima de una línea que va desde el centro de los ojos hasta el vértice
de la cabeza. Antenas y patas muy largas y filiformes, el primer artejo de las antenas y los
fémures con un brusco ensanchamiento apical..Cabeza estrechada por delante los ocelos:

146
Berytidae (ix-2).
17’. Antenas insertadas por debajo de una línea que va desde el centro de los ojos hasta el vértice
de la cabeza. Antenas y patas normales. Cabeza no estrechada por delante los ocelos: Lygaeidae
(x-2).

18. Patas anteriores raptoras. Antenas ocultas, en reposo, en un surco situado debajo del borde del
pronoto: Reduviidae, Subfam. Phymatinae (vi- 2).
18’. Patas anteriores no raptoras. Antenas no ocultas debajo del borde del pronoto: 19.

19. Coxas anteriores insertadas en el disco del prosternón. Hay una fuerte espina por fuera de la
base de las antenas. Cuerpo muy aplanado por encima y por debajo: Aradidae (vii-2).
19’. Coxas anteriores insertadas en el borde posterior del prosternón: 20.

20. Ocelos presentes. Escudete descubierto: 21.

20’. Sin ocelos. Escudete oculto por el prosternón: Tingidae (i-2).

21. Coria, clavus y base de la membrana areoladas, esta última con 4 nerviaciones rectas (insectos
terrestres): Piesmatidae (viii-2).
21’. Hemiélitros no areolados, la membrana sin nerviaciones (insectos que viven en la superficie
del agua): Hebridae (iii-1).

22. Hemiélitros acortados en forma de escama transversa, muy ciliados: Cimicidae (iv-2).
22’. Hemiélitros raramente acortados, nunca ciliados o en forma de escama: 23.

23. Zona externa de la coria separada del disco por una sutura móvil. Membrana con algunas
nerviaciones longitudinales que emergen de una celda triangular situada en el borde apical de la
coria: 24.
23’. Zona externa de la coria no separada del disco. Membrana que presenta en la base 2 (o
ramente 1) celdas, sin nerviaciones longitudinales: Miridae (ii-2).

24. Rostro siempre de 3 artejos. Tarsos de 3 artejos: Anthocoridae (iii-2).

24’. Rostro generalmente de 4 artejos. Tarsos de 2 artejos: Microphysidae.

25. Coxas contiguas. Escutelo no recubierto por ninguna prolongación del pronoto. Uñas apicales:
26.
25’. Coxas posteriores muy separadas, insertadas en los lados del cuerpo (= lateralmente).
Escutelo recubierto completamente por una prolongación triangular del pronoto o apenas visible
(género Hydrometra). Uñas generalmente preapicales: 27.

26. Ocelos grandes. Pronoto con un surco transverso, sin reborde. Uñas muy pequeñas, patas y
antenas delgadas, primer artejo de las antenas mucho más largo que el segundo. Hemiélitros
enteros o nulos: Mesovelidae (ii-1).
26’. Sin ocelos. Pronoto rodeado lateralmente y por delante, sin surco transverso. Uñas muy
grandes; patas y antenas robustas; 1er artejo de las antenas mucho más corto que el 2o. Hemiélitros
acortados: Saldidae (i-1).

27. Cabeza muy alargada, horizontal, subcilíndrica, ensanchada hacia delante. Ojos insertados
hacia la mitad de su longitud, muy lejos del borde anterior del pronoto. Uñas apicales. 3er artejo
de las antenas, el más largo: Hydrometridae (iv-1).
27’. Cabeza corta, inclinada hacia delante. Ojos tocando el borde anterior del pronoto. Uñas
preapicales. 1er artejo anterior, generalmente el más largo: 28.

147
28. Patas posteriores no mucho más largas que las anteriores. Coxas intermedias más o menos a la
misma distancia de las anteriores que de las posteriores, los tres segmentos torácicos poco
diferentes en cuanto a su longitud. Rostro de tres artejos: Veliidae (vi-1).
28’. Patas posteriores y sobretodo las intermedias más largas que las anteriores. Coxas intermedias
muy cercanas a las posteriores. Mesosternón muy grande. Rostro de 4 artejos: Gerridae (v-1).

Las familias Ceratocombidae y Dipsocoridae incluyen un número muy reducido de especies de pequeño
tamaño (1-2,5 mm), con las antenas delgadas y peludas. Viven en ambientes muy húmedos y son de hábitos
crípticos.

CLAVE DE LAS FAMILIAS DE HETERÓPTEROS ACUÁTICOS

1. Con ocelos. Insectos litorales: Ochteridae.

1’. Sin ocelos. Insectos acuáticos: 2.

2. Coxas anteriores insertas en el disco del prosternón o en su borde anterior: 5.

2’. Coxas anteriores insertas en el borde posterior del prosternon: 3.

3. Rostro libre, de 3 o 4 artejos. Insectos que nadan de espaldas: 4.

3’. Rostro escondido, aparentemente uniarticulado. Insectos que nadan normalmente: Corixidae
(xii-1).

4. Cabeza y pronoto más o menos soldados. Cabeza no móvil. Patas posteriores no natatorias:
Pleidae.
4’. Cabeza libre, no soldada al protórax. Patas posteriores aplanadas y natatorias: Notonectidae
(xi-1).

5. Sin sifón anal. Tarsos intermedios de 2 artejos: 6.

5’. Ápice del abdomen con un largo sifón anal. Tarsos de 1 solo artejo: Nepidae (ix-1).

6. Rostro largo y delgado. Tarsos anteriores de 2 artejos: Aphelocheiridae.

6’. Rostro corto y cónico. Tarsos anteriores de 1 solo artejo: Naucoridae (vii-1).

PRINCIPALES FAMILIAS DE HETERÓPTEROS UTILIZADAS EN CONTROL

BIOLÓGICO DE PLAGAS

Seguidamente se describen las dos principales familias de heterópteros utilizadas

en el control biológico de plagas y de sus especies más representativas.

DESCRIPCIÓN GENERAL DE LOS MIRIDAE

En la Península Ibérica se cuentan unas 500 especies de Míridos, con una gran
variabilidad entre ellas tanto en tamaño, coloración y biología. Los Míridos se distinguen
de los otros chinches por los siguientes caracteres:

148
 • Falta de los ocelos en la cabeza (excepto en la subfamilia Isometopinae).
• Antenas con cuatro artejos y de inserción siempre visible dorsalmente.
• Rostro de cuatro segmentos. En reposo se adosa sobre la cara ventral del cuerpo.
• Cúneo claramente separado del resto del hemiélitro.
• Membrana de las alas con una o dos celdas en la base y sin nerviaciones
longitudinales.

La determinación de los Míridos puede ser en muchos casos laboriosa, y requerir

la medición de diferentes partes del cuerpo así como estudiar las piezas genitales de los
machos; en este caso la identificación de las hembras queda dudosa.

CARACTERÍSTICAS DE LOS BRYOCORINAE DICYPHINI

• Son insectos pequeños (entre 2 y 5,5 mm) de cuerpo alargado, con las patas y
antenas muy largas que les confieren un aspecto grácil.
• Las tonalidades son en general poco vistosas.
• Dorsalmente, el cuerpo es liso, a menudo provisto de largas sedas.
• Los ojos acostumbran a estar alejados del pronoto.
• El pronoto tiene una silueta trapezoidal y presenta un collar grueso, característico
de la subfamilia; en la zona de las callosidades es mucho más estrecho que en su
parte trasera. Estas callosidades son muy evidentes en algunos géneros como
Dicyphus.
• Las uñas presentan un diente grueso en la base, y amplios pulvilos membranosos.

Es una tribu de sistemática difícil en algunos grupos de especies. De los 18

géneros que comprende, sólo se conocen 5 en la Península Ibérica, las Baleares y las
Canarias. Para distinguir los géneros entre sí, hay que atender al aspecto de la cabeza y las
patas (Fig. 3). Las descripciones que siguen a continuación son válidas en el contexto de
los Míridos útiles en el control aplicado.

Género Dicyphus

• Presenta una coloración amarillo-pardusca con manchas oscuras en la cabeza y los

hemiélitros.
• Pilosidad abundante en antenas, patas y todo el dorso; en éste es oscura, recia y
semierecta, y con frecuencia la base de los pelos está rodeada de una área oscura.
• A menudo ciertas áreas del cuerpo (cabeza, callosidades del pronoto, zona ventral
del tórax) son muy brillantes.
• La cabeza es prolongada y de silueta ovalada vista dorsalmente.
• Las antenas a menudo ostentan anillos oscuros.
• El pronoto está dividido en dos regiones separadas por un surco transversal
profundo; la anterior presenta las callosidades muy prominentes y brillantes.
• Los hemiélitros tienen unas manchas oscuras en el cúneo y en la sutura cuneal. La
membrana es pardusca.
• Los fémures suelen ser de fondo claro con manchas oscuras.
• Las tibias presentan gruesas espinas pardas o negras, más largas que el diámetro
tibial.

149
 El género Dicyphus es de dispersión holártica y neotropical. Nuestra fauna cuenta
con una quincena de especies, y hay que advertir que a menudo es imprescindible estudiar
la genitalia del macho para tener una completa certeza de la identidad específica.

----------Clave de especies de Dicyphus halladas en tomate en Cataluña--------

1. Abdomen claro. Long. 4, 3-4, 5 mm: D. tamaninii.
1’. Abdomen oscuro. Long. 4,8-5,1 mm: D. errans.

Género Macrolophus

• Presenta una coloración verdosa tanto dorsal como ventralmente, con manchas o
trazos oscuros en la cabeza, antenas y dorso.
• La cabeza vista dorsalmente es de silueta casi pentagonal.
• Casi siempre existen sendas bandas negras longitudinales, más o menos anchas
según la especie, situadas lateralmente entre el ojo y el margen anterior del
pronoto.
• El primer artejo antenal es completamente negro o bien presenta anillos negros, y
los otros tres amarillos o verdosos.
• Las callosidades del pronoto son perceptibles, aunque no muy prominentes.
• Según las especies el ápice del escudete puede ser claro u oscuro.
• El ápice del clavo suele estar oscurecido.
• La membrana de los hemiélitros es grisácea, con regiones de tono más oscuro.
• Los fémures y las tibias son amarillentos, pero el ápice de los tarsos está
oscurecido.

Macrolophus se halla extendido por la región holártica y neotropical; comprende

cinco especies ibéricas y de las Islas Canarias.

-------Clave de especies de Macrolophus halladas en tomate en Cataluña------

1. Ápice distal del escudete no manchado de negro: M. melanotoma.
1’. Ápice distal del escudete manchado de negro: M. costalis.

Géneros Nesidiocoris y Cyrtopeltis

• Estos géneros comprenden especies de tono habitualmente amarillo o verdoso.

• La cabeza, vista dorsalmente, presenta los bordes convergentes por detrás de los
ojos, dándole un aspecto ovalado. Puede haber bandas oscuras en cabeza y antenas.
• En el pronoto las callosidades son casi imperceptibles.
• El ápice del escudete puede ser claro u oscurecido.
• El cúneo acostumbra a tener el ápice oscurecido.
• La membrana es homogéneamente grisácea.
• Los fémures son amarillentos, pero con la base de las tibias manchada de negro.

En la Península Ibérica y Canarias se han mencionado hasta ahora tres especies.

Nesidiocoris tenuis presenta el borde posterior de la cabeza negro y es cosmopolita.
Cyrtopeltis geniculata es de un intenso tono amarillento y es de distribución mediterránea
y centroeuropea.

150
DESCRIPCIÓN GENERAL DE LOS ANTHOCORIDAE

• Son insectos de tamaño pequeño. Los representantes de nuestra fauna miden de 1,3
a 5 mm de longitud.
• Tienen ocelos.
• Presentan un cúneo en el ápice de la coria.
• Nerviaciones libres que no forman células sobre la membrana.

Los Antocóridos son depredadores de pequeños insectos o ácaros. Muchos viven

sobre plantas, sobretodo cuando éstas están en flor. Otros viven bajo cortezas o en detritus
vegetales.

Género Orius

• Insectos muy pequeños, de 1 a 2,5 mm de longitud.

• Cuerpo fusiforme, aplanado dorsoventralmente y de color marrón oscuro o negro.
• Antenas de 4 artejos, generalmente más gruesos en los machos.
• Ojos gruesos y prominentes.
• El pronoto tiene forma trapezopidal y presenta en su parte anterior un abultamiento
alargado transversalmente de valor taxonómico que recibe el nombre de callo. El
callo puede ser de una pieza como en los miembros de los subgéneros Orius s. str.
y Heterorius Wagner, o estar dividido en dos por una zona media punteada como
en el subgénero Dimorphella Reuter (Fig. 4b, c y d).
• Los bordes del pronoto pueden presentar cuatro macroquetas situadas en cada uno
de sus ángulos como el subgénero Orius s. str. o carecer de ellas, lo que caracteriza
a las especies de los otros dos subgéneros (Fig. 4b, c y d).
• La coria de los hemiélitros suele ser de color marrón o negra y la membrana, que
tiene 3 venas cortas y marcadas, puede ser transparente u oscura total o
parcialmente, lo que constituye un carácter importante en el diagnóstico específico.
• La coloración de las patas puede ser útil para la separación de las especies.
• La determinación específica requiere hacer genitalias de los machos y de las
hembras.

En la España peninsular se han identificado hasta 10 especies: laevigatus (Fieber),

albidipennis (Reuter), minutus (Linnaeus), vicinus (Ribaut), horvathi (Reuter), laticollis
(Reuter), niger Wolff, majusculus (Reuter), lindbergi Wagner y pallidicornis (Reuter), está
última polinófaga y asociada exclusivamente a la cucurbitácea Ecballium elaterium (L.).
A continuación se expone una clave de clasificación de las 4 especies más
abundantes encontradas en plantas cultivadas del litoral mediterráneo español: laevigatus,
niger, albidipennis y majusculus.

151
 Género Orius

Bordes del pronoto con 4 macroquetas Sin macroquetas en el pronoto

en sus ángulos

Callosidad anterior del pronoto Callosidad entera

dividida en dos

Subgénero Orius s. str. Subgénero Dimorphella Subgénero Heterorius

O. albidipennis O. majusculus

- Coloración hemiélitros: - Coloración hemiélitros:

Coria oscura Hembras negras y brillantes
Membrana con la base clara y el Machos más claros con el cuneo oscuro
extremo oscuro Membrana de coloración difusa
- Parámero del macho: - Parámero del macho:
2 flagelos 1 flagelo
Lámina sin diente Lámina con diente
- Tubo copulador de la hembra: - Tubo copulador de la hembra:
Segmento basal pequeño, igual de largo Segmento basal el doble de largo que ancho
que ancho

O. laevigatus O. niger

HETERÓPTEROS CAUSANTES DE PLAGA

Pentatomidae

• El pentatómido Nezara viridula es un insecto muy polífago que ataca hojas y tallos.
• Distintas especies del género Aelia son plagas frecuentes de los cultivos de cereales
de nuestro país. Pican caña, hojas y granos tiernos, sacan valor al grano y pueden
provocar el secado de la espiga.

Scutelleridae

• El género Eurygaster también tiene varias especies que atacan los distintos cultivos
de cereales, con las mismas consecuencias.

Tingidae

• Stephanitis pyri (tigre del peral) y Monosteira unicostata (tigre del almendro) son
dos Tíngidos que atacan distintos frutales: peral, cerezo, manzano, melocotón,
albaricoque, almendro, ciruelo, etc. Las picadas deforman las hojas, que se acaban
secando y cayendo.

152
 • Corythucha ciliata (tigre del plátano) es otro tíngido que, en este caso, ataca las
hojas de plátano. Como árbol ornamental, se encuentra en muchos sitios, y por lo
tanto, la presencia de enormes cantidades de este insecto provoca sobre todo una
gran molestia.

Lygaeiidae

• En este orden existen distintas especies que no causan a priori ningún problema,
pero que cuando se encuentran en grandes cantidades pueden ocasionar importantes
destrozos. Este es el caso, por ejemplo, de Oxycarenus lavaterae.

Miridae

• Calocoris trivialis es una chinche que pica el reverso de las hojas de cítricos y otros
árboles frutales.

Coreidae

• Leptoglossus occidentalis es una especie norteamericana que aparece por primera

vez en España el año 2004 y que constituye una importante plaga forestal en su
país de origen.

153
Figura 1. Familias de heterópteros acuáticos y semiacuáticos.

154
Figura 2. Familias de heterópteros terrestres.

155
Figura 3. Clave de identificación de los géneros de Dicyphini hallados
en el tomate en Catalunya (la escala corresponde a 1 mm).

156
 Figura 4. Habitus de Orius sp. (a). Pronoto de los tres subgéneros
de Orius s. str. (b), Heterorius (c) y Dimorphella (d).
.

157
 COLEOPTERA EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Pilar Gurrea y José Martín

Universidad Autónoma de Madrid
Facultad de Ciencias
Departamento de Biología
Ciudad Universitaria de Cantoblanco
C/ Darwin 2
28049 Madrid
e-mail: pilar.gurrea@uam.es

INTRODUCCIÓN

Los coleópteros controladores de plagas están constituidos por dos importantes

grupos de especies. Por un lado están las especies depredadoras, que se alimentan de
diversas especies de animales causantes de plagas fitosanitarias. El otro colectivo lo
forman las especies fitófagas, que se alimentan, y controlan, especies vegetales
consideradas perjudiciales, las conocidas malas hierbas.
Son utilizados en el control integrado de plagas, en el cual se combinan técnicas
químicas, biológicas y de cultivo, que proporcionan soluciones eficientes que puedan ser
aplicadas en climas y hábitats específicos. Para hacer compatibles estas técnicas es
necesario explorar nuevos insecticidas y métodos que actúen sinérgicamente con los
enemigos naturales (Gentz et al, 2010).
Los insectos predadores son aquellos que capturan y se alimentan de presas vivas,
que normalmente son otros insectos, aunque también pueden hacerlo de una gran variedad
de pequeños animales, en general invertebrados. Suelen tener un tamaño mayor que el de
su presa y consumen en general un gran número de presas a lo largo de su vida. Los
coleópteros depredadores a diferencia de los fitófagos tienen mayor dificultad para
obtener el alimento pero en cambio el proceso de digestión del mismo es mucho menos
complejo.
El hábito predador se encuentra en muchos grupos diferentes de insectos, entre
ellos los coleópteros. Estos incluyen probablemente más especies predadoras que cualquier
otro orden puesto que son predadores la mayoría o todos los miembros de las grandes
familias Carabidae, Dytiscidae, Gyrinidae, Silphidae, Staphylinidae, Histeridae y
Coccinellidae, entre otras.
Los Coleoptera (koleos, estuche; pteron, ala) son unas 370.000 especies repartidas
ampliamente por todo el mundo. Es el orden de insectos con mayor número de especies, de
las cuales aproximadamente el 75% son depredadoras (Strong et al. 1984). Son insectos de
tamaño pequeño o grande, caracterizados por tener el primer par de alas endurecido para
formar los élitros, que alcanzan total ó parcialmente el extremo final del abdomen. El
segundo par de alas membranoso, está cubierto por los élitros y en ocasiones puede faltar.
El protórax es ancho. Las piezas bucales masticadoras. Son holometábolos y las larvas
pueden ser de diversos tipos, en general de tipo campodeiforme y eruciforme. Las pupas
son adécticas generalmente exaradas (Richard & Davies, 1977; Gullan & Cranston, 2005)
Aunque los coleópteros depredadores en estado adulto son generalmente terrestres, las
larvas de muchas de estas especies son acuáticas. También son frecuentes los casos en los

158
que los adultos y las larvas utilizan recursos tróficos diferentes, casos en los que las larvas
son depredadoras y los adultos son florícolas.
Muchos coleópteros son predadores activos, ya sea como larvas o como adultos, y
al mismo tiempo todas las especies de coleópteros son susceptibles a la predación,
particularmente por los vertebrados insectívoros (aves, reptiles, musarañas, etc.); pero
también en muchos casos por otros invertebrados ( insectos, arañas, miriápodos, etc.).
En algunos grupos de coleópteros, como la mayoría de los Adephaga, Histéridos,
Estafilínidos, Cléridos y Cantáridos, tanto los estados larvarios como los adultos, son
carnívoros, con tendencia bastante general a que las larvas se alimenten de otras larvas de
insectos o invertebrados de cuerpo blando.
Sin embargo, entre los coleópteros carnívoros pueden encontrarse varios grados
de especificidad. En un extremo se encuentran varias especies de Carábidos que pueden
comer cualquier clase de animal vivo o muerto que se encuentren, y que a menudo
suplementan su dieta con materiales vegetales. En el otro extremo se encuentran los
Antríbidos cuya larva se alimenta exclusivamente de determinados géneros de Hemípteros
(Crowson, 1981; Taylor & Karban, 1984).
Entre los depredadores que ocupan el nivel de suelo, son los Carábidos y
Estafilínidos los grupos dominantes, y son los causantes, en el caso de los “controladores
de plagas”, de la muerte de muchos huevos y pupas de coleópteros radicícolas.

ADAPTACIONES DE LOS COLEÓPTEROS DEPREDADORES

Estos coleópteros en general, ya sean adultos o larvas, tienden a tener las patas
relativamente largas, y los órganos sensoriales bien desarrollados. Las patas son más largas
y los ojos y antenas más desarrollados en los depredadores que han de realizar
desplazamientos más o menos importantes para conseguir las presas, mientras que en los
que disponen de presas abundantes, como en el caso de los Coccinélidos las patas son más
cortas y los ojos y antenas más pequeños.
Presentan estructuras especializadas en la limpieza de las antenas, que actúan
como auténticos cepillos cuando el insecto frota la antena por estas zonas, a fin de
garantizar la recepción de estímulos, que en ocasiones son las propias feromonas de
agregación y reclamo sexual de sus presas. Básicamente consisten en filas de dientes,
espinas o pelos situados en la cara interna, en la parte distal o tapizando pequeñas fosetas
de las tibias anteriores en las larvas de Estafilínidos y en adultos de Carábidos.
Las larvas suelen estar bien esclerotizadas, y bien pigmentadas, en algunos casos
llegan a presentar una rigidez característica. Tienen la cabeza prognata, bien diferenciada.
Una característica general de las partes bucales de estos coleópteros predadores es la
reducción o pérdida de la parte molar de las mandíbulas y la forma bastante aguzada y
dentada de la región incisiva que es la que utilizan para perforar, rasgar o trocear el cuerpo
de la presa.
La mayoría de los predadores entre los Polyphaga se encuentran dentro de las
familias Cantáridos, Cléridos, Melíridos y Coccinélidos. Estos predadores suelen tener
segmentos lobulados en sus tarsos o uñas especializadas para poder sujetarse a las plantas
sobre las que se encuentran, ya que su alimentación consiste en insectos fitófagos.

159
COMPORTAMIENTO DEPREDADOR

La importancia de la predación como una estrategia de explotación, puede ser

resumida en cuatro categorías (Price, 1984):

• Depredadores que juegan un papel predominante en el flujo de energía de la

comunidad. Pueden encontrarse ejemplos en todos los niveles tróficos.
• Predadores y parasitoides han sido repetidamente señalados como reguladores
de las poblaciones de insectos de las cuales se alimentan. Evitan la aparición
de especies dominantes que en determinadas situaciones podrían desembocar
en auténticas invasiones tanto en los ambientes naturales como en las áreas
cultivadas. El control biológico está basado en este hecho.
• Predadores que juegan un importante papel en el estado de salud de las
poblaciones de las presas. El estado de salud está definido en términos de
supervivencia, y de viabilidad de la progenie. Los organismos que son débiles
o enfermos son comidos por los predadores, y los individuos más sanos
escapan a la predación. La predación se da sobre individuos viejos ó
decrépitos, y sobre aquellos cuyos padres no han proporcionado suficientes
cuidados a la prole, como por ejemplo la hembra que deposita la puesta en un
lugar que la hace vulnerable al ataque por depredadores. La predación es
causa de mortalidad a la que están expuestos los organismos y es una forma de
mantener el vigor de las poblaciones de la presa.
• Finalmente, los predadores actúan como agentes selectivos en la evolución de
su presa. Quizás la presión de la predación ha actuado como una de las
fuerzas visibles más fuertes en el conjunto del reino animal.

Una consecuencia importante de la relación predador-presa, sobre todo en el caso

en el que las presas son insectos fitófagos, es la relación que se establece de forma
indirecta entre plantas y depredadores puesto que los depredadores se dirigen
preferentemente a aquellas formaciones vegetales en las que son más abundantes las presas
y por tanto la obtención de las mismas es más fácil (Bernays & Chapman, 1994;
Schoonhoven et al. 1998).

ESTRATEGIAS DE CAPTURA

El proceso de adquisición de la presa ocurre siguiendo tres etapas consecutivas:

• Localización de la presa.
• Reconocimiento y manipulación de la presa.
• Selección y especificidad por la presa.

160
 Las tácticas de captura de presas en coleópteros puede dividirse en dos categorías:

1) Búsqueda, el predador no permanece quieto sino que realiza desplazamientos

más ó menos largos con diferentes propósitos:

• Búsqueda simple de la presa, como en los Cicindélidos, Carábidos,

Estafilínidos.
• Búsqueda de un tipo de hábitat específico de la presa como en el caso de
los Coccinélidos.
• Seguimiento de feromonas, típica de los Cléridos.

2) Acecho, en este caso el predador espera oculto en pequeñas galerías del suelo ó
camuflado el paso de su presa; en ese momento lanza sus patas y mandíbulas sobre
ella sujetándose al suelo con las espinas de las patas y tórax un ejemplo es el caso
de las larvas y adultos de cicindélido.

USO DE COLEÓPTEROS EN EL CONTROL DE PLAGAS

La regulación de la abundancia y distribución de las especies en las comunidades,

está influenciada estrechamente por la actividad de enemigos naturales. En la mayoría de los
ecosistemas manejados, se eliminan los hábitats preexistentes y con ello parte de los
elementos básicos de las cadenas tróficas, por ello las interacciones biológicas están muy
restringidas o separadas en comparación con los ecosistemas naturales, y ciertas especies
escapan de su regulación natural para llegar a ser plagas.
En el control biológico, la intervención humana deliberada pretende restaurar el
equilibrio con la introducción / potenciación de los enemigos naturales de los organismos
diana ya sean insectos plaga o malas hierbas (Jervis, 2005). Una ventaja de los enemigos
naturales es su especificidad por el huésped pero a diferencia de otros métodos de control
no erradica las plagas.
En términos de diversidad e importancia en el control biológico uno de los
órdenes con mayor importancia en la depredación es el orden de los coleópteros. Tanto los
que llevan un régimen trófico fitófago en el sentido más amplio como los que llevan un
régimen trófico carnívoro depredador.
La utilización de coleópteros fitófagos y predadores de semillas como controladores
biológicos de plantas invasoras de cultivos se debe a la gran especificidad alimenticia que
presentan, su elevada tasa de reproducción, su adaptabilidad climática y su buena
sincronización con las plantas hospedadoras. Entre las experiencias más notables realizadas
hasta hora con coleópteros curculiónidos seminívoros se encuentran las campañas llevadas a
cabo para controlar al tojo, Ulex europaeus. Esta genistea (Leguminosa) invade áreas de
interés agropecuario y forestal, desplazando las especies cultivadas e imposibilitando el uso
ganadero (Gurrea, 1997).
El uso de coleópteros depredadores de larvas y adultos de otros insectos, con fines
médico-sanitarios, se ha llevado a cabo fundamentalmente para controlar los niveles de
población de especies que actúan como vectores de enfermedades graves. La especie de
coleóptero Ditíscido, Laccophilus anticatus anticatus, ha sido empleada en programas de
control biológico del díptero Aedes aegypti, transmisor del virus Dengue. En el caso de la

161
utilización de las larvas depredadoras del coleóptero Ditíscido, Acilius sulcatus, se ha
comprobado, en un reciente trabajo realizado en el oeste de Bengala (India), que son un
eficaz agente de biocontrol como depredadores de larvas del díptero Culex
quinquefasciatus, considerado una de las principales especies vectoras de filarias (Goutam
et al, 2008).
Los coleópteros depredadores carnívoros son insectos de vida libre que capturan a su
presa y habitualmente la devoran completamente y normalmente de manera rápida. Los
depredadores pueden alimentarse de alguno o de todos los estados (desde huevo a adulto) de
su presa, y cada depredador generalmente consume muchos individuos presa durante su vida.
El hábito depredador frecuentemente caracteriza tanto a los estados inmaduros como adultos.
Algunos depredadores como el coccinélido Rodolia cardinales tienen un estrecho
rango de depredación alimentándose de una única especie-presa, el cóccido Icerya purchasi
(cochinilla acanalada), son por tanto monófagos.
Otros se alimentan de unas pocas especies y son oligófagos como Coccinella
septempunctata. cuyas larvas se nutren de Áfidos de varias especies; y por último otros
depredadores se alimentan de un amplio espectro de presas como los Carábidos, son polífagos.
Estos últimos tienen la ventaja de que a densidades bajas de población de presas plaga, pueden
sobrevivir alimentándose de otros insectos pero este hecho hace que sean menos eficaces para
el control biológico ya que no eliminan la plaga puesto que pueden alimentarse de otras
especies que estén en gran número pero no sean plaga.
Entre las características que hacen a los depredadores unos buenos agentes de control
biológico están las siguientes (Pedigo, 1991):

• Matan a la presa rápidamente.

• A menudo todos los individuos de una población se alimentan de presas ya sean
adultos, larvas machos ó hembras.
• La sincronización de vida predador-presa no es un problema frecuente.
• Los depredadores presentan una mayor resistencia a los insecticidas, lo que
permite aplicar al mismo tiempo varios sistemas de control de plagas.

COLEÓPTEROS DEPREDADORES DE INTERÉS EN EL CONTROL BIOLÓGICO

Para la elección de las especies de coleópteros que han de emplearse en programas de

control biológico es importante conocer en principio las tendencias nutricias de los
depredadores (ver Tab. 1). Aunque los coleópteros depredadores son generalistas, existe un
cierto grado de especificidad de los Silphidae por las larvas de dípteros; los Lampyridae por
los caracoles y lombrices ó los Coccinellidae por los pulgones, cochinillas y moscas blancas.
De las aproximadamente 110 familias existentes de coleópteros las más importantes
para el control biológico en función de sus hábitos depredadores pueden agruparse en:

Depredadores activos: Van activamente a la caza de moluscos y otros invertebrados que

matan, predigieren el alimento con la emisión de sustancias líquidas de la cavidad bucal
tanto directamente como a través de pequeños canales mandibulares.

*Carabidae y Cicindellidae: Entre estos escarabajos de tierra hay muchas

especies que son omnívoras, otras son carnívoras y hay también otro grupo de especies en
las cuales las larvas son depredadoras y pueden ser incluso más importantes que los

162
adultos. La mayoría de los escarabajos de tierra son oportunistas de manera que devoran
cualquier artrópodo que cruza por su camino, el único factor limitante es el tamaño de la
presa. Se alimentan por tanto de pulgones, pequeñas babosas y caracoles, huevos e
insectos, moscas, colémbolos, ácaros, hormigas, nematodos y otros muchos invertebrados.
Entre las especies de pequeño tamaño, aparecen con bastante frecuencia algunas de los
géneros Bembidion y Trechus, que son importantes depredadoras de las fases inmaduras de
la mosca de la raíz de la col, y pueden tener un importante impacto sobre el número de
huevos de ésta mosca. Las especies de gran tamaño como el carábido Megodontus
purpurascens llamado “escarabajo violáceo”, son importantes depredadores de pequeñas
babosas y otros invertebrados. Los Carábidos y Cicindélidos, tanto larvas como adultos,
pueblan determinado tipo de ambientes entre los detritus vegetales que se descomponen en
el suelo a los que llegan atraídos por la disponibilidad de los recursos, una gran masa de
otros pequeños depredadores de insectos. En el caso de Calosoma sycophanta se han
utilizado sus hábitos predadores para controlar huevos del lepidóptero Lymantria dispar en
Norte América.
*Cleridae: La mayoría de los miembros de esta familia son predadores tanto de
larvas como de adultos. Los Cléridos en todas sus fases persiguen a los Escolítidos en sus
galerías y por el exterior de los troncos. Especies del género Thanasimus son importantes
predadores del escolítido Ips typographus en Europa Central.
*Elateridae: Las larvas de Elatéridos recorren las galerías de los insectos xilófagos.
Destruyen sobre todo las larvas de Cerambícidos lignícolas.
*Lampyridae: Las luciérnagas en su fase larvaria se alimentan de caracoles y
pequeñas babosas. Ponen huevos en el suelo cerca del caracol, al eclosionar las larvas
penetran en la concha del caracol para alimentarse, al igual que hacen los adultos.
*Gyrinidae y Dytiscidae: Son predadores muy activos que encuentran en hábitats
acuáticos el medio idóneo para el desarrollo de sus larvas que cazan al acecho entre la
vegetación acuática. Las familias más significativas se utilizan en las plantaciones de arroz
para el control de las plagas en esas áreas. Tienen también un alto interés en el ámbito
médico-sanitario.

Depredadores errantes: Están representados en su mayor parte por las siguientes

familias.

*Staphylinidae: Cazan en hendiduras en el suelo y entre los detritus. Una especie

común es Ocypus olens. Están especializados en la predación de los huevos de la mosca de la
raíz de la col, del pulgón rojo de la lechuga, del pulgón de la fresa, del ácaro rojo y muchas
otras especies de plagas. Las larvas de los Estafilínidos también suelen ser depredadoras. Son
predadores también de huevos, larvas y adultos de moscas que atacan las raíces del brócoli, de
las cebollas y calabazas.
*Histeridae: Algunos son predadores de plagas de Musca domestica como
Carcinops pupilo ha sido citado como importante predador de huevos y larvas de M.
domestica en carolina del Norte.
*Cybocephalidae: Las especies de ésta familia son predadores de cóccidos y
moscas blancas. Cybocephalus nipponicus ha sido introducido en Norte América desde
Corea del sur y China para el control de Unaspis euonymi, una plaga de varias especies de
plantas de Euonymus spp. usado en jardinería.

163
Tabla 1. Coleópteros depredadores utilizados en el control biológico (Basado en diferentes fuentes
bibliográficas).

Depredador Presa
Familia/Género y Especie Género y especie Orden
Anthribidae
Anthribus nebulosus Coccoidea Homoptera
Carabidae
Calosoma sycophanta Lymantria dispar Lepidoptera
Scaphinotus striatopunctatus Helix aspersa Gastropoda
Scaphinotus striatopunctatus Limax maximus Gastropoda
Coccinellidae
Adalia bipunctata Psylla pyricola Homoptera
Adalia bipunctata Acyrthhodiphon pisum Homoptera
Adalia flavomaculata Schizaphis graminum Homoptera
Chilocorus bipustulatus Planococcus citri Homoptera
Chilocorus bipustulatus iranensis Planatoria blanchardi Homoptera
Chilocorus kuwanae Quadraspidiotus perniciosus Homoptera
Chilocorus kuwanae Unaspis euonymi Homoptera
Chilocorus kuwanae Chionaspis pinifoliae Homoptera
Chilocorus kuwanae Chionaspis salicinigrae Homoptera
Chilocorus kuwanae Pseudalacaspis pentagona Homoptera
Chilocorus nigitus Aspidiotus destructor Homoptera
Coccidophilus citricola Coccoidea Homoptera
Coccidophilus citricola Quadraspidiot perniciosus Homoptera
Coccinella septempunctata Aphis gossypii Homoptera
Cryptolaemus montrouzieri Pseudococcus sp. Homoptera
Cryptolaemus montrouzieri Planococcus citri Homoptera
Cryptognatha nodiceps Aspidiotus destructor Homoptera
Curinus coeruleus Heteropsylla cubana Homoptera
Delphastus pusillus Aleurodicus dispersus Homoptera
Deraecoris sp. Coleophora laricella Homoptera
Harmonia axyridis Phorodon humili Homoptera
Harmonia axyridis Matsucoccus matsumurae Homoptera
Hippodamia convergens Aphis gossypii Homoptera
Hippodamia variegata Schizaphis graminum Homoptera
Hyperaspis pantherina Orthezia insignis Homoptera
Lindorus lophantae Melanaspis glomerata Homoptera
Nephaspis amnicola Aleurodicus dispersus Homoptera
Propylea quatordecempunctata Aphidoidea Homoptera
Rhyzobius forestieri Saissetia oleae Homoptera
Rhyzobius lophantae Chrysomphalus dictyospermi Homoptera
Rodolia cardinalis Icerya purchasi Homoptera
Stethorus nigripes Tetranychus urticae Arachnida
Stethorus punctillum Panonychus ulmi Arachnida
Sticholotis madagassa Melanaspis glomerata Homoptera
Cybocephalidae
Cybocephalus nipponicus Unaspis euonymi Homoptera
Dytiscidae
Acilius sulcatus Culex quinquefasciatus Diptera
Laccophilus anticatus anticatus Aedes aegypti Diptera
Histeridae
Pachylistes chinensis Stomoxys calcitrans Diptera
Pachylistes chinensis Stomoxys nigra Diptera
Rhizophagidae
Rhizophagus grandis Dendroctonus micans Coleoptera
Staphylinidae
Ocypus olens Helix aspersa Mollusca

164
Depredadores frondícolas: Estos escarabajos son fundamentalmente de dos familias.

*Coccinellidae: Todas las especies son depredadoras tanto en fase adulta como en
la de larva exceptuando unas pocas especies que se alimentan de leguminosas y que
pueden ocasionar plagas menores. Son depredadoras de distintas plagas como pulgones,
cochinillas, gorgojos harinosos, trips, pequeñas orugas y ácaros. Solo algunas pocas
especies son específicas en su dieta. Este grupo de coleópteros es importante para el
control biológico, ha sido utilizado introduciéndolo como predador para el control de
plagas introducidas y se ha potenciado en invernaderos y viveros. Entre las especies
introducidas de Coccinélidos está Rodolia cardinalis, la cual controla a Icerya purchasi en
California. Otro coccinélido, Cryptognatha nodiceps, controla al Homóptero Aspidiotus
destructor en Trinidad. Las especies de Coccinélidos Chilocorus distignus y Chilocorus
nigritus, son también controladoras de Aspidiotus destructor. No obstante muchas de las
introducciones realizadas de Coccinélidos, especialmente algunas de las que se hicieron
siguiendo años consecutivos en California sobre estas especies fallaron porque no se tuvo
en cuenta o se prestó poca atención para conocer la verdadera dieta y la ecología de los
Coccinélidos primeramente introducidos (Van Driesche et al., 1996). Las especies nativas
de Coccinélidos en muchas localidades son predadores comunes de Áfidos, Cóccidos,
huevos de varios insectos, arañas hormigas y otras plagas. Su conservación en los sistemas
agrícolas es útil para ayudar a suprimir las plagas, como en el caso de Coleomegilla
maculata un predador de huevos de Leptinotarsa decemlineata. Algunas especies de
Coccinélidos se crían comercialmente para el control de la mosca blanca, arañas, Áfidos
en invernaderos o para inocularlas estacionalmente en viveros, ejemplos: Stethorus
punctillum (de arañas, hormigas), Chilocorus nigritus (de Cóccidos), Cryptolaemus
moutrouzieri (de insectos de la harina).
*Cantharidae: Las larvas de alguna de esta familia son predadoras. Los adultos
de algunos grupos (Cantharis, Chaliognathus) comen áfidos y otras presas comen huevos
de langosta.

PRINCIPALES EXPERIENCIAS REALIZADAS EN ESPAÑA

En los cultivos y plantaciones forestales de la Península Ibérica pueden

encontrarse representantes de éstos grupos de Polyphaga que se alimentan sobre todo de
las fases larvarias de otros insectos que son ó pueden ser plagas.
En España la utilización de coleópteros predadores en el control biológico como
método de control de plagas se llevó a cabo por primera vez en 1914 en las experiencias
realizadas con la especie Rhizobius lophantae. Este coccinélido fue introducido, aunque
con escaso éxito, para controlar al cóccido Chrysomphalus dictyospermi, originario de
China, conocido como el “piojo rojo” en los campos de cítricos de la región de Valencia.
En éste caso dado que la puesta no está protegida por cera ó seda, resultó más eficaz la
aplicación de determinados insecticidas.
Posteriormente en 1922 al detectarse una plaga de Icerya purchasi en Badajoz
(procedente de Portugal) y más tarde en Valencia (procedente de Francia), se introdujo el
coccinélido Rodolia cardinalis .

165
 Icerya purchasi, llamada la “cochinilla acanalada” de los cítricos es un cóccido
originario de Australia, cuyas hembras, ápteras, son de forma ovalada, de color anaranjado,
con las patas y antenas negras. No sobrepasan los 10mm de longitud y tienen unos largos
pelos de color blanco sobre el dorso que forman una especie de bolsa u ovisaco. Los
machos son alados, y muy poco frecuentes.
Guardan la puesta, de más de 600 huevos, en el saco ovígero alrededor de su
cuerpo en cuyo interior se desarrolla la progenie, que le da un aspecto característico de
escama. Esta escama, cuya superficie no es lisa sino acanalada, está fijada en el envés las
hojas. Después de la primera muda las ninfas se trasladan a las yemas, tallos y troncos de
los naranjos, hasta que definitivamente se quedan totalmente recubiertas por las hembras
adultas y sus ovisacos. La escama, succiona la savia de los árboles, debilitándolos
completamente. Esta especie puede tener hasta tres generaciones anuales con lo que los
daños que puede ocasionar son incalculables.
Cuando fue detectada esta cochinilla en 1887 en California, se pusieron en marcha
importantes programas de control biológico; las primeras experiencias las llevaron a cabo
utilizando para su control un díptero parasitoide Cryptochaetum iceryae pero fue en 1889
cuando consiguieron erradicar la plaga de los cítricos con un coleóptero Rodolia
cardinalis.
Rodolia cardinalis es un pequeño coccinélido de forma ovalada cuyos adultos
miden unos 3mm de longitud en el caso de los machos y 4 mm si son hembras. Tienen la
cabeza negra y el pronoto rojo con una mancha negra en la parte posterior que se prolonga
hacia delante principalmente por la línea media; los élitros son rojos con la sutura negra y
con manchas negras laterales en la parte posterior y anterior. Las patas son rojas. Las
hembras de este coccinélido ponen sus huevos dentro del saco ovígero o bien bajo los
cóccidos. Las larvas recién nacidas son de color rojo, a medida que van creciendo su
cuerpo es más rechoncho y el color es más bien azulado con dos filas de puntos negros en
el dorso Se alimentan de los huevos del saco ovígero donde nacieron y posteriormente van
buscando nuevas puestas y cóccidos hasta completar su desarrollo. Las larvas en las
últimas edades pueden alcanzar entre 6 y 6,5 mm de longitud. La pupa es roja o negra.
En España, se hicieron sueltas del coccinélido no solamente en los campo de
naranjos infectados sino también en las zonas adyacentes con plantas ornamentales,
campos de cultivo abandonados, jardines, etc. (Domínguez García-Tejero, 1977). Esta
plaga que había logrado extenderse rápidamente y ocasionado cuantiosos daños, fue
controlada completamente.
Se han realizado ensayos, asimismo, con la especie Stethorus punctillum. Este
coleóptero coccinélido tiene una gran importancia como depredador, y en España se ha
utilizado en ocasiones para controlar las poblaciones de ácaros (Alvis et al., 2002), aunque
los estudios llevados a cabo sobre esta especie son más parciales que los llevados a cabo en
otros países.
Las técnicas de control biológico también se han llevado a cabo en nuestro país
para controlar las plagas forestales. En 1911 se utilizó la especie de carábido Calosoma
sycophanta contra la especie Lymantria dispar para proteger los daños que ocasionaba este
lepidóptero en los alcornocales de Gerona (Carrero, 1996).

166
BIBLIOGRAFÍA

• Alvis, L., M. Villalba & A. Raimundo. 2002. Identificación y abundancia de

coleópteros coccinélidos en los cultivos de cítricos valencianos. Boletín de Sanidad
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• Crowson, R.A. 1981. The biology of the Coleoptera. Acadecmic Press, London.
• Domínguez García-Tejero, F. 1977. Plagas y enfermedades de las plantas
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biológicos. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 20: 161-165.
• Jervis, M.A. 2005. Insects as natural enemies. A practical perspective. Springer
Verlag, New York.
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• Sánchez-Ruiz, M. F. Fontal-Cazalla; A. Sánchez-Ruiz y J.I. López-Colón.1997. El
uso de insectos depredadores en el control biológico aplicado. Boletín de la
Sociedad Entomológica Aragonesa, 20: 141-149.
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London.
• Taylor, F. & R. Karban. (Ed). 1984. The evolution of insect life cycles. Springer
Verlag, New York.

167
 ESTUDIO E IDENTIFICACIÓN BAJO LUPA DE COLEOPTERA

Pilar Gurrea y José Martín

OBJETIVOS

• Identificación de los adultos de las principales familias de coleópteros

utilizadas en control biológico.
• Reconocimiento de las larvas de coleópteros depredadores.
• Reconocimiento de las larvas de coleópteros seminívoros utilizados en el
control biológico de plantas invasoras,
• Estimación del porcentaje de frutos y semillas infectados por coleópteros
seminívoros.

METODOLOGÍA

El material empleado consistirá en:

• Una serie representativa de individuos adultos y larvas de las familias de

coleópteros depredadores y seminívoros de Genisteas.
• Lotes de diferentes especies de legumbres de Genisteas.

DESARROLLO DE LA PRÁCTICA

Los alumnos se agruparan por parejas y seguirán los siguientes puntos :

1. Identificación de los adultos de las principales familias de coleópteros utilizadas en

control biológico

En primer lugar procederemos a la observación de las principales diferencias y

características morfológicas de los coleópteros depredadores (a) y fitófagos-seminívoros
(b) (Anexo I). Los ejemplares representativos se observarán bajo la lupa binocular.
**Los coleópteros carnívoros presentan una cabeza prognata, con las piezas
bucales dirigidas hacia delante y con un gran desarrollo de la región cortante de las
mandíbulas (c). Los ojos compuestos son grandes y pueden estar divididos en dos partes
como los de algunas especies acuáticas (d). Las antenas largas y filiformes en las especies
terrestres (e). Las patas son marchadoras-corredoras en las especies terrestres (f) o
aplanadas y con pelos hidrófugos en las especies acuáticas (g).Vistos por la cara ventral,
en el metatórax, las coxas pueden estar fusionadas (h) o libres (i).
**Los coleópteros seminívoros, en éste caso Curculionoidea, tienen la cabeza
prolongada en un largo rostro con las mandíbulas en el extremo (j). Las antenas son
relativamente cortas, acabadas en una pequeña maza (k). Una vez observada la morfología
externa se procederá a la identificación mediante claves dicotómicas simplificadas (Anexo
I) de las principales familias.

168
2. Reconocimiento de las larvas de coleópteros depredadores

Para ello se colocará, bajo la lupa binocular, una placa Petri con cada una de las
larvas, conservadas en alcohol de 70º. Se observarán en detalle los distintos tipos de larvas.
Las larvas de tipo Campodeiforme son las típicas de los coleópteros depredadores (A), aunque
también existen ciertos grupos de tipo Eruciforme que también son depredadoras.(B). A
continuación se procederá a la identificación utilizando las claves dicotómicas simplificadas
(Anexo II).

3. Reconocimiento de las larvas de coleópteros seminívoros

De igual manera que en el punto anterior, en este caso se observarán las larvas de
tipo eruciforme-ápodo típicas de coleóptero seminívoro (C). A continuación se procederá a
la identificación de las especies a las que pertenecen las larvas, utilizando las claves
dicotómicas (Anexo II).

4. Estimación del porcentaje de infectación de semillas por seminívoros

Para ello se procederá a la separación de las valvas de las legumbres para localizar
y contabilizar las semillas sanas y las atacadas por coleópteros. Cálculo del tanto por
ciento de infectación.

169
170
171
172
173
174
 DIPTERA EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Ana Isabel Martínez-Sánchez y Santos Rojo

Universidad de Alicante
Facultad de Ciencias
Departamento de Ciencias Ambientales y Recursos Naturales
Apdo. Correos 99
03080 Alicante
e-mail: anabel.martinez@ua.es

INTRODUCCIÓN Y GENERALIDADES

BIODVERSIDAD

El Orden de los dípteros son un numeroso grupo de insectos tanto en lo referente

al número de especies que lo componen, como por la abundancia de algunos de sus
representantes. En la actualidad se han descrito cerca de 150.000 especies de dípteros,
aunque algunos autores especulan con la posibilidad de que existan dos o tres veces más
por descubrir. En cualquier caso, el conjunto de las 188 familias descritas representa
aproximadamente el 10% del total de la biodiversidad conocida sobre el planeta Tierra. Se
distribuyen por todo los continentes, excepto en la Antártida.
Como es de esperar en un grupo tan abundante, los dípteros presentan una gran
variedad de morfologías logradas a lo largo de su proceso evolutivo y consecuencia de su
adaptación a los mas diversos hábitat. Sin embargo, existen una serie de características
básicas que nos permiten identificar perfectamente a los adultos de estos insectos. La más
evidente y a la que hace referencia su nombre (Di = dos – pteron = alas), es la de poseer
únicamente un par de alas. Evolutivamente, los dípteros proceden de ancestros con dos
pares de alas (Orden Mecoptera) pero por adaptación máxima al vuelo, el par posterior se
ha reducido a dos órganos diminutos exclusivos de este orden denominados halterios o
balancines, con función estabilizadora. Generalmente, las alas son transparentes y
membranosas pero en muchos casos pueden estar llamativamente coloreadas, no
presentando nunca una gran cantidad de celdas o celdillas. Las alas, expansiones
cuticulares, están unidas al tórax al igual que los tres pares de patas característicos de todos
los Hexápodos.
En el caso de las larvas, su morfología es bien distinta ya que estos insectos
presentan metamorfosis completa u holometábola. Las fases preimaginales, larva y pupa,
presentan semejanzas morfológicas aunque, mientras que las larvas presentan cuerpos
blandos y de colores claros, las pupas se caracterizan por todo lo contrario, siendo el
puparium el nombre que recibe la cubierta externa de ésta en las pupas exaradas.
Los dípteros se agrupan desde un punto de vista taxonómico en dos subordenes, a
pesar de que el grupo es considerado por la mayor parte de los científicos parafilético:

175
 • Dípteros Nematóceros: Adultos con antenas filiformes o plumosas sin arista.
Vulgarmente agrupa los conocidos mosquitos y las típulas. Las larvas generalmente
poseen una verdadera cabeza.
• Dípteros Braquíceros: Adultos con arista en antenas robustas. Las larvas pueden
ser hemicéfalas (“Orthorrapha”) o acéfalas (“Cyclorrapha”). Las pupas pueden ser
obtectas (“Orthorrapha”) o bien exaradas (“Cyclorrapha”). Entre sus representantes
más conocidos están los tábanos y las moscas comunes y de la carne.

En todos los grupos anteriores existen especies entomófagas sin embargo el mayor
número de las más de 40 familias con este régimen trófico son Ciclorrafos.

CICLO BIOLÓGICO

Los dípteros son insectos Holometábolos, es decir que entre el embrión y el adulto
(= imago), se desarrollan diferentes fases larvarias y una etapa de pupa. En esta
metamorfosis, los cambios que experimenta la larva son tan drásticos que no presenta, en
principio, ninguna semejanza morfológica con el adulto.
El ciclo biológico típico de los dípteros se inicia con la cópula de los imagos y
con la posterior puesta de la hembra. Una gran parte de los dípteros utilizados como
agentes de control biológico poseen larvas entomófagas, por lo que la hembra deberá (en la
mayor parte de los casos) localizar las presas o el hábitat adecuado para el posterior
desarrollo de su prole. De estos huevos emerge una larva que comúnmente no posee ni
patas, ni cabeza y que discurre por tres estadíos interrumpidos por mudas. Al final del
periodo larvario, se endurecerá la capa más externa del tegumento de la larva formándose
el pupario o puparium, en cuyo interior se producirán las diferentes transformaciones que
finalizarán con la emergencia de un nuevo adulto.
Este ciclo puede prolongarse, según las especies, desde unos pocos días o
semanas hasta meses e incluso años. En relación con este parámetro y según el número de
generaciones por año tendremos especies univoltinas (con una generación anual) bivoltinas
(dos generaciones anuales) o polivoltinas/multivoltinas... Naturalmente pueden existir
diferentes modificaciones relacionadas con la duración de estas etapas preimaginales como
la existencia de especies ovovivíparas (en las que los huevos eclosionan en el interior de la
hembra) o incluso especies vivíparas con hembras que poseen pseudoplacentas y “paren”
larvas vivas. También hay que considerar que muchas especies hibernan en los estados de
larva madura o pupa.

TIPOS DE HÁBITOS TRÓFICOS

Al igual que en la mayor parte de los insectos holometábolos, durante la etapa

larvaria se concentra el periodo de alimentaciónn, mientras que la principal función de los
imagos son las labores reproductoras. Sin embargo, este esquema general esta
frecuentemente modificado y se han descrito mecanismos reproductivos en las larvas de
algunas especies de dípteros. En ocasiones, los adultos viven durante periodos largos de
tiempo ingiriendo grandes cantidades de alimento, que puede o no coincidir con el
utilizado durante el estado larvario.
Entre los diferentes tipos de hábitos tróficos generales en los dípteros, podemos
destacar la saprofagia (materia orgánica en descomposición), la fitofagia (alimentación a
partir de vegetales o la zoofagia (animales como alimento). Sin embargo en cada uno de

176
estos hábitos tróficos podemos encontrar grupos altamente especializados en la coprofagia
(alimentación sobre heces), necrofagia (alimentación en cadáveres), micofagia (hongos),
hematofagia (sangre)… o simplemente la omnivoría (alimentación no especializada).
Es evidente que las especies con mayor importancia en el control biológico de
plagas son (en alguna de sus etapas de desarrollo) zoófagas y en particular entomófagas.
Sin embargo, en casos particulares algunas especies fitófagas o saprófagas pueden ser
también utilizadas para el control de malezas o malas hierbas.

DÍPTEROS CON IMPORTANCIA EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

A continuación vamos a presentar algunos de los principales grupos de dípteros

utilizados (o con posibilidades de ser utilizados) en el control biológico de plagas. Ya
hemos comentado que, las fases larvarias y los adultos pueden presentar regímenes tróficos
totalmente diferentes. Por ello utilizaremos este criterio para la agrupación de las
diferentes familias a tratar.

DÍPTEROS CON ADULTOS ZOÓFAGOS

Familia Scathophagidae

Pequeño grupo de dípteros con unas 250 especies descritas (20 en España), que
fundamentalmente se localizan en los países del hemisferio norte. Su tamaño varía entre
los 3 y los 11 mm y a pesar de que las larvas de los escatofágidos presentan una gran
variedad de nichos tróficos, entre los que destaca la fitofagia o la saprofagia (en ocasiones
la depredación), los adultos son todos aparentemente depredadores de insectos u otros
tipos de artrópodos.
Desde el punto de vista del control de plagas una de las especies mas importantes
es, Scathophaga stercoraria, también llamada la mosca dorada del estiércol por la
apariencia extremadamente llamativa de su cuerpo rodeado de una pilosidad característica.
Esta especie se encuentra íntimamente relacionada con las heces de mamíferos,
fundamentalmente con las de fitófagos (como vacas y equinos) pero también con la de
otros animales como el cerdo. Los adultos detectan rápidamente las heces y acuden en
grandes cantidades a sus alrededores. Una vez en esta posición, tanto machos como
hembras capturan una gran variedad de insectos coprófilos que se acercan a las
deposiciones ya sea para su alimentación o parar realizar la ovoposición. Los machos,
poseen una actividad depredadora mas elevada que las hembras.
Las principales presas son generalmente dípteros de pequeño y mediano tamaño
como Múscidos, Antómidos... Aunque no existen muchos trabajos cuantificando la acción
depredadora de esta especie, es de destacar que muchas especies de moscas coprófagas
causan graves molestias al ganado, retardando la producción de leche y el rendimiento de
carne, así como la transmisión de enfermedades. Las fases larvarias de S. stercoraria se
desarrollan en el interior de las heces.
En España, la mosca dorada del estiércol es mas abundante en la zona norte, ya
que se trata de una especie claramente higrófila, con unos máximos poblacionales en
primavera y otoño. Es de destacar que en ocasiones es frecuente observar ejemplares
activos en pleno invierno, aunque su rango óptimo de temperatura se sitúa entre los 12-

177
16ºC. Por último conviene destacar que la actuación de este díptero en el control de las
plagas de dípteros que afectan al ganado, esta claramente influenciada por la utilización
incontrolada de determinados tipo de tratamientos antiparasitarios. En algunos de estos
tratamientos se aplican productos que son eliminados por las heces del ganado y que
presentan una actividad insecticida sobre los animales que se allí se desarrollan, pudiendo
afectar incluso a los coleópteros encargados del reciclaje de la materia orgánica.
Sin embargo, los Scathophagidae son muy polífagos por lo que sus posibilidades de
actuación futuras son muy amplias. Por ejemplo, recientemente se están estudiando como
posibles agentes de control de dípteros Simúlidos. Esta plaga son un grupo de “mosquitos”
hematófagos que causan dolorosas picaduras y actúan como transmisores de importantes
enfermedades en hombres y animales domésticos.

Familia Asilidae

Los Asílidos son un grupo de dípteros con mas de 6.700 especies descritas (más
de 230 en el territorio español), distribuidas por todo el mundo, aunque son especialmente
abundantes en las zonas cálidas y tropicales del globo (Sudamérica y algunas partes de
Australia). La mayoría de los Asílidos son frecuentes en zonas áridas y arenosas, aunque
algunas pocas especies prefieren zonas húmedas o boscosas. Miden de 5 a 30 mm de
longitud y tienen en general un tórax robusto, un abdomen largo y delgado y patas largas y
fuertes. La cabeza tiene apariencia barbada.
En la naturaleza, los Asílidos poseen un importante papel en la regulación de las
poblaciones de muchos otros insectos voladores, afectando fundamentalmente a otros
dípteros pero también a himenópteros y otros artrópodos. En líneas generales, son
beneficiosos al atacar y destruir una gran cantidad de plagas agrícolas, pero algunas
especies pueden causar graves daños a las explotaciones de colmenas.
La gran mayoría de las presas de los Asílidos son insectos, aunque también se han
citado capturas de arañas. Algunas especies son bastante selectivas atacando por ejemplo
únicamente himenópteros, pero muchas otras son oportunistas afectando a un gran número
de órdenes de insectos. En varios casos las hembras capturan presas más grandes y más
abundantemente que los machos, aunque ambos sexos son depredadores.
Generalmente, prefieren hábitat abiertos y soleados. Su actividad de vuelo se
concentra en los momentos más cálidos del día y aunque el umbral requerido para cada
especie es diferente, generalmente es superior a los 20°C para la mayor parte de las
especies. El método general de captura consiste en la espera en un punto determinado de
las presas a atacar. El ataque se produce generalmente sobre un sustrato, pero muchas
especies son también capaces de atacar a sus presas en el aire. Tras realizarse una captura,
matan a la presa mediante la inserción de su hipofaringe en el cuerpo de su víctima e
inyectando saliva con enzimas neurotóxicos y proteolíticos. Estos enzimas inmovilizan la
presa y posteriormente licuan sus tejidos en un periodo de tiempo muy corto, lo que
permitirá al Asílido ingerirlos mediante succión.
Las fases larvarias viven generalmente en el suelo, si bien algunas también lo
hacen en la madera muerta. Aunque ha existido cierta controversia sobre las capacidades
tróficas de las larvas, parece claro que son también depredadoras, alimentándose
directamente de huevos o larvas de coleópteros Escarabeidos o incluso siendo
ectoparásitos de ellas. De hecho, se han utilizado para el control biológico de las larvas de
coleópteros radicícolas. Algunas especies también se han citado alimentándose de larvas
de himenópteros y dípteros.

178
 Generalmente los Asílidos invernan como larvas maduras y presentan una única
generación por año. En la actualidad existen pocos estudios sobre su posible acción en
programas de control biológico, pero se ha demostrado su importancia en programas
generalistas de control de coleópteros y ortópteros causantes de plagas. Sin embargo son
necesarios más estudios sobre su biología tanto en medios naturales como en agrosistemas
para poder ser utilizados de manera eficaz.

Familia Muscidae

Los Múscidos constituyen un numeroso grupo de dípteros con mas de 4.000

especies conocidas. La subfamilia de los Coenosiinae son uno de los mejores ejemplos de
múscidos en el control biológico, ya que los adultos presentan característicos hábitos
predadores y en ocasiones también las fases larvarias. En la última década ha destacado el
importante papel de las especies del género Coenosia, vulgarmente conocidas como
“moscas cazadoras”, “moscas asesinas” y en nuestro país muchas veces como “moscas
tigre”. La importancia de Coenosia y otros géneros cercanos radica no sólo en su carácter
generalista (pudiendo atacar a un gran número de plagas diferentes) sino además en su
facilidad para establecerse en el interior de los invernaderos sin previa suelta.
Existen aproximadamente un centenar de especies del género Coenosia en la
región Paleártica y unas 30 están citadas en la península Ibérica. Presentan una apariencia
similar a las moscas comunes si bien son de un tamaño inferior (< 4 mm). El
comportamiento predador de estas moscas es bastante característico ya que los adultos
esperan a su presa “ocultos” en diferentes lugares del invernadero. Una vez localizada se
abalanzan sobre ella y tras capturarla es trasladada hacia el punto original de partida.
En España, las moscas del género Coenosia tienen una gran importancia en el
control biológico de plagas en cultivos protegidos, en particular la especie C. attenuata. La
“mosca tigre meridional” (C. attenuata) fue citada por vez primera en el año 2000 sobre
cultivos hortícolas de invernadero en el SE de la península Ibérica. Al menos otras 5
especies han sido relacionadas con los cultivos de invernadero.
Las principales presas de las moscas cazadoras son dípteros Sciaridae, “moscas
blancas” (Aleyrodidae) y dípteros minadores (Agromyzidae), lo que las convierte en
valiosos agentes generalistas de control biológico. Sin embargo su efecto puede interactuar
negativamente sobre otra fauna útil como pequeños parasitoides.
En España, Coenosia attenuata es especialmente abundante en cultivos hortícolas
de invernadero como pimiento, guisante, judías, etc. Posiblemente por su origen tropical,
esta especie puede adaptar su actividad biológica a las extremas condiciones climáticas
típicas de los invernaderos de la región Mediterránea. En la actualidad, C. attenuata esta en
continua expansión por todo el mundo debido posiblemente a su transporte accidental.
Lamentablemente, por el momento no se ha conseguido su cría masiva en cautividad tanto
por la gran agresividad de los adultos (frecuentemente caníbales) como por los requisitos
larvarios.

DÍPTEROS CON LARVAS ZOÓFAGAS

Este grupo incluye los principales dípteros con interés en el control biológico de
plagas. Las larvas son eminentemente entomófagas pero los adultos suelen ser florícolas
(alimentándose de néctar y polen florar). Antes de realizar una breve diagnosis de cada uno
de ellos, es necesario diferenciar entre dos tipos de estrategias: las especies depredadoras y

179
las especies parasitoides.

• Dípteros parasitoides: son aquellos cuyas larvas se desarrollan en el interior de un

único individuo hospedador, alimentándose de él y al que final de su desarrollo
provocan la muerte. Muchas veces las hembras fecundadas ovopositan o
larvipositan directamente sobre sus posibles hospedadores. Los dos principales
grupos de Dípteros parasitoides son los Bombílidos y los Taquínidos.
• Dípteros depredadores: las larvas necesitan varias presas para completar su
desarrollo. Existen una gran cantidad de dípteros con fases larvarias depredadoras
pero los mas importantes dípteros entomófagos en el control de plagas son los
Sírfidos y algunas especies de Cecidómidos.

Familia Bombyliidae

Los Bombílidos son dípteros de tamaño muy variable (entre 1-20 mm), con el
cuerpo rodeado de pilosidad y alas manchadas o incluso brillantemente coloreadas.
Existen unas 5.000 especies descritas (200 en la península Ibérica), que a pesar de
estar presentes en todos los continentes, presentan una mayor biodiversidad en ambientes
semiáridos. Los adultos son florícolas y representan un activo papel en la polinización de
muchas plantas Angiospermas. De hecho, las llamativas largas probóscides de muchas
especies están sin duda relacionadas con determinadas estructuras florales.
La inmensa mayoría de los Bombílidos son parasitoides. Las hembras depositan
cientos o miles de huevos en los hábitat preferidos de sus futuras presas. El primer estadío
larvario (planidium) es móvil y busca activamente un hospedador favorable, entonces
comienza a crecer y muda sucesivas veces hasta alcanzar el último estadío que es
sedentario y muy diferente morfológicamente de los anteriores. La pupa permanece
enterrada junto al lugar de alimentación y el adulto emergerá desde el sustrato.
La mayor parte de los Bombílidos son ectoparásitos, aunque algunas especies son
claramente endoparásitas. Más de la mitad de las especies de hospedadores citados son
himenópteros pero su rango se extiende por 7 órdenes de insectos (desde coleópteros hasta
Múscidos o puestas de Ortópteros) y Arácnidos. En general los Bombílidos siempre se
desarrollan sobre estadíos poco móviles de sus hospedadores como larvas maduras o
pupas.
En España se ha citado como parasitoide de la crisálida de la Procesionaria del
pino y de otros Noctuidos a especies del género Villa, concretamente a Villa brunnea. En
el resto del mundo, se utilizaron tras la II Guerra Mundial, para el control de plagas de
Ortópteros Acridoidea en diferentes países, generalmente especies del género Systoechus
(depredador de puestas) pero sin lograr un establecimiento definitivo. También se está
investigando su acción sobre lepidópteros Geometridae e himenópteros Xylocopidae.

Familia Tachinidae

Los Sírfidos constituyen una familia de dípteros con cerca de 6.000 especies
descritas (350 en la península Ibérica), presentes en casi todos los hábitat de todo el
mundo. Esta abundancia se debe a la enorme amplitud del nicho trófico explotado por sus
fases larvarias que incluyen: especies fitófagas, coprófagas, saprófagas, comensalistas y
depredadoras entre otras. Dentro del grupo de especies depredadoras (aproximadamente un
40% de la familia), se localizan algunas con grandes posibilidades en el biocontrol de

180
plagas agrícolas. Algunas especies fitófagas se han utilizado para el control de maleza
invasiva.
Los Sírfidos depredadores adultos presentan generalmente una morfología muy
llamativa, basada en un patrón de manchas amarillas y negras, que los hace en ocasiones
superficialmente similares a avispas (pero obviamente sólo con dos alas). Su tamaño es
muy variable entre 8 y 18 mm. Su forma de volar “de manera suspendida” es también fácil
de observar en la naturaleza. Al contrario que la mayor parte de larvas de dípteros, los
Sírfidos presentan sus fases preimaginales frecuentemente coloreadas o incluso con
diseños crípticos que los ayudan a evitar a sus depredadores.
Los Sírfidos depredadores se alimentan básicamente de homópteros de cuerpo
blando como pulgones, Psílidos, cochinillas... pero también existen especies depredadoras
de orugas y larvas de coleópteros. Algunas especies ingieren una gran cantidad de alimento
y por ejemplo se han citado consumos de hasta 400 pulgones por una única larva de
Sírfido.
Generalmente la hembra necesita la presencia de la presa como estímulo necesario
para comenzar la ovoposición, pero algunas especies pueden depositar los huevos en
lugares donde no esté localizada todavía la plaga. Del huevo nace una pequeña larva a los
2-3 días que inmediatamente comenzará su alimentación mediante la perforación del
cuerpo de su víctima y su posterior succión. Aunque las tres fases larvarias son
depredadoras, mas del 80% de la alimentación se realiza durante el tercer estadío larvario.
La inmensa mayoría de las especies presentan actividad depredadora nocturna, pero
algunas son también activas durante el día. La pupa puede formarse en los alrededores de
sus presas o bien enterrarse en el suelo.
Según las especies pueden existir de una hasta numerosas generaciones anuales.
Algunas especies como Episyrphus balteatus y Eupeodes corollae son muy abundantes en
una gran cantidad de cultivos y zonas alteradas por el hombre. Episyrphus balteatus
inverna como adulto, presentando hembras ginoinvernates que comenzarán la ovoposición
en los primeros días de la primavera. Eupeodes corollae, por el contrario, permanece en
estado de pupa durante el invierno, emergiendo los adultos tras las primeras lluvias de la
primavera. Sin embargo, en muchas zonas de la Península Ibérica (especialmente en el
Sur) ambas especies pueden estar activas durante todo el año. Son frecuentes también las
migraciones Norte-Sur.
Quizás su mayor inconveniente a la hora de su utilización en los programas de
control de plagas es su baja resistencia ante la actuación de los tratamientos insecticidas,
que reducen drásticamente sus poblaciones en muchos agroecosistemas. Desde el año 2003
se pueden adquirir comercialmente pupas de Episyrphus balteatus, por lo que la utilización
de esta especie en los programas de control de todo el mundo se ha incrementado
notablemente.

DÍPTEROS CON LARVAS DEPREDADORAS

Familia Cecidomyiidae

A pesar de que se trata de una familia de dípteros relativamente abundante (más

de 4.000 especies en el mundo y 265 citadas de la península Ibérica + Baleares),
fundamentalmente una única especie (Aphidoletes aphidimyza) presenta interés desde el
punto de vista del control de plagas. Realmente la inmensa mayoría de los Cecidómidos
presentan una dieta fitófaga causando la producción de agallas en sus plantas

181
hospedadoras, sin embargo junto a A. aphidimyza, existen al menos otras 4 o 5 especies
depredadoras. Los adultos son diminutos mosquitos de no más de 3 mm de longitud
destacando la gran longitud de sus antenas. Los huevos y larvas son de un característico
color anaranjado y las pupas de un tono rojizo.
Aphidoletes aphidimyza es una especie ampliamente distribuida por casi todo el
mundo y que ha sido citada alimentándose de aproximadamente un centenar de especies de
pulgones, muchos de ellos importantes plagas agrícolas. También se pueden alimentar de
cochinillas y ácaros, siendo utilizada en todo el mundo (fundamentalmente en
invernaderos).
Los Cecidómidos afidófagos son nocturnos, copulando y ovopositando entre el
anochecer y el amanecer. Los adultos viven poco tiempo (machos 1-3 días y hembras 2
semanas) y las hembras necesitan el estímulo de la presencia de áfidos para la puesta que
puede alcanzar hasta los 250 huevos. Se ha demostrado que el número de huevos esta en
relación con el tamaño de la colonia de pulgones, actuando otros estímulos como la
presencia de melaza, o la variedad de planta cultivada directamente en la ovoposición.
La larva recién emergida del huevo tratará de localizar un pulgón al que inyecta
rápidamente una toxina paralizante que facilitará la absorción de todo su contenido interno,
incluso en el caso de presas de gran tamaño. Según el tamaño del pulgón, este puede ser
“vaciado” en algunas horas o casi todo el día. El periodo larvario dura aproximadamente 1
semana mientras que el imago tarda en emerger entre 15-20 días dependiendo las
condiciones climáticas.
En España el periodo de vuelo comienza en abril o mayo y durante el resto de
primavera hasta comienzos del otoño se pueden localizar las larvas sobre las colonias de
pulgones. Aphidoletes permanece el invierno en fase de pupa invernante enterrada en el
suelo, de donde emergerán los adultos en la siguiente primavera.
A pesar de que el número de pulgones ingerido no suele ser muy elevado, su
efectividad no deja lugar a dudas debido a su gran abundancia. Por otro lado se ha
demostrado que si el alimento es muy numeroso, las larvas de los Cecidómidos pueden
matar y destruir más pulgones de los que consumen. Variaciones en la temperatura o el
aire seco influyen negativamente en su acción beneficiosa sobre las plagas de pulgones.
Por último hay que destacar que A. aphidimyza se puede adquirir comercialmente en
envases de diferentes concentraciones, lo que facilita su utilización en los programas de
control de plagas de todo el mundo.

Familia Syrphidae

Los Sírfidos constituyen una familia de dípteros con cerca de 6.000 especies
descritas (350 en la península Ibérica), presentes en casi todos los hábitat de todo el
mundo. Esta abundancia se debe a la enorme amplitud del nicho trófico explotado por sus
fases larvarias que incluyen: especies fitófagas, coprófagas, saprófagas, comensalistas y
depredadoras entre otras. Dentro del grupo de especies depredadoras (aproximadamente un
40% de la familia), se localizan algunas con grandes posibilidades en el biocontrol de
plagas agrícolas. Algunas especies fitófagas se han utilizado para el control de maleza
invasiva.
Los Sírfidos depredadores adultos presentan generalmente una morfología muy
llamativa, basada en un patrón de manchas amarillas y negras, que los hace en ocasiones
superficialmente similares a avispas (pero obviamente sólo con dos alas). Su tamaño es
muy variable entre 8 y 18 mm. Su forma de volar “de manera suspendida” es también fácil

182
de observar en la naturaleza. Al contrario que la mayor parte de larvas de dípteros, los
Sírfidos presentan sus fases preimaginales frecuentemente coloreadas o incluso con
diseños crípticos que los ayudan a evitar a sus depredadores.
Los Sírfidos depredadores se alimentan básicamente de homópteros de cuerpo
blando como pulgones, Psílidos, cochinillas... pero también existen especies depredadoras
de orugas y larvas de coleópteros. Algunas especies ingieren una gran cantidad de alimento
y por ejemplo se han citado consumos de hasta 400 pulgones por una única larva de
Sírfido.
Generalmente la hembra necesita la presencia de la presa como estímulo necesario
para comenzar la ovoposición, pero algunas especies pueden depositar los huevos en
lugares donde no esté localizada todavía la plaga. Del huevo nace una pequeña larva a los
2-3 días que inmediatamente comenzará su alimentación mediante la perforación del
cuerpo de su víctima y su posterior succión. Aunque las tres fases larvarias son
depredadoras, mas del 80% de la alimentación se realiza durante el tercer estadío larvario.
La inmensa mayoría de las especies presentan actividad depredadora nocturna, pero
algunas son también activas durante el día. La pupa puede formarse en los alrededores de
sus presas o bien enterrarse en el suelo.
Según las especies pueden existir de una hasta numerosas generaciones anuales.
Algunas especies como Episyrphus balteatus y Eupeodes corollae son muy abundantes en
una gran cantidad de cultivos y zonas alteradas por el hombre. Episyrphus balteatus
inverna como adulto, presentando hembras ginoinvernates que comenzarán la ovoposición
en los primeros días de la primavera. Eupeodes corollae, por el contrario, permanece en
estado de pupa durante el invierno, emergiendo los adultos tras las primeras lluvias de la
primavera. Sin embargo, en muchas zonas de la Península Ibérica (especialmente en el
Sur) ambas especies pueden estar activas durante todo el año. Son frecuentes también las
migraciones Norte-Sur.
Quizás su mayor inconveniente a la hora de su utilización en los programas de
control de plagas es su baja resistencia ante la actuación de los tratamientos insecticidas,
que reducen drásticamente sus poblaciones en muchos agroecosistemas. Desde el año 2003
se pueden adquirir comercialmente pupas de Episyrphus balteatus, por lo que la utilización
de esta especie en los programas de control de todo el mundo se ha incrementado
notablemente.

DÍPTEROS CON LARVAS DEPREDADORAS DE MOLUSCOS

Representantes de ambas familias son activos depredadores de Gasterópodos

(caracoles) muchos de los cuales son importantes plagas de numerosos cultivos y difíciles
de controlar por métodos convencionales.

Familia Sarcophagidae

Los Sarcofágidos son un grupo amplio de dípteros (137 especies en el ámbito

iberbalear) con representantes de pequeño tamaño, pero que en general pueden alcanzar sin
problemas de 12-25 cm. Las larvas pueden nacer en el interior del cuerpo de la hembra y
ser depositadas directamente sobre su hospedador. Se alimentan de diversas parte del
cuerpo del caracol y al final le provocan la muerte. Actualmente se esta investigando la
posibilidad de trasladar especies europeas a Australia para el control de gasterópodos
introducidos.

183
Familia Sciomyzidae

Los Esciomícidos (57 especies conocidas en la península Ibérica), por el contrario

son dípteros de tamaño pequeño (2-11 mm) que están mucho mas especializados en la
depredación de caracoles, de hecho es común observarles cerca de zonas húmedas o
encharcadas en su busca. Las larvas se alimentan tanto de caracoles, babosas y de sus
puestas. Algunas especies pueden matar hasta 30 caracoles a lo largo de su desarrollo
larvario pero sólo los consumen en parte.

USO DE DÍPTEROS EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

A pesar de las potencialidades de los grupos de dípteros descritos anteriormente,

no todos son utilizados en los programas de control de plagas. Los mejores resultados
obtenidos hasta la actualidad, lo han sido fundamentalmente con Taquínidos, Sírfidos y
Aphidoletes aphidimyza.

TACHINIDAE

Control de ortópteros

Ormia depleta es un Taquínido originario de Sudamérica, concretamente de la

Amazonia brasileña donde en 1930 se recogieron larvas parasitando algunas especies de
grillotopos del género Scapteriscus. No obstante, los primeros intentos para su
introducción en Puerto Rico como agente controlador de grillotopos no fueron
satisfactorios.
En la década de los 80 se descubrió que las hembras adultas de este Taquínido
eran atraídas por los cantos de algunas especies de grillotopos, incluso cuando estos eran
reproducidos mediante grabadoras. Se consiguió así la captura de numerosas hembras e
incluso se comprobó que las larvas podían ser extraídas del cuerpo de la madre y que en
condiciones de laboratorio al ponerlas sobre los grillos, se introducían en su interior y
producían su muerte. El desarrollo larvario duraba 1 semana y la pupa unos 11 días. Sin
embargo, hasta 1987 no se consiguió su cría masiva en cautividad. A partir de este
momento desde 1988 se realizaron sueltas en dos localidades de los Estados Unidos,
lográndose el establecimiento de sus poblaciones sin mayores complicaciones. Entre 1989-
1992 se realizaran más sueltas por otras localidades y en 1995 estaba presente en una
extensión considerablemente amplia del territorio.
El éxito de la utilización de Ormia depleta como enemigo natural del los
grillotopos del género Scapteriscus, radica en este caso en la especificidad de las hembras
fecundadas para detectar el canto de estos grillos o especies muy afines. Además no
interfieren con otras especies de Taquínidos del género Ormia presentes en Estados Unidos
ya que estas atacan a otras especies de grillotopos con diferentes cantos. Además lo adultos
no pican a las personas y su comportamiento básicamente nocturno (cuando los grillos son
activos) hacen que pasen desapercibidas para la mayor parte de las personas.
El uso óptimo de este Taquínido es un ejemplo clásico de agente de control
biológico y aunque su cría en laboratorio es bastante cara, su rápido establecimiento y sus

184
efectivos resultados hacen que la relación coste/beneficio sea positiva.

Control de lepidópteros

Ya hemos comentado, que los Lepidópteros son el grupo de hospedadores mas

comunes de la mayoría de los Taquínidos. Dado que sería muy largo una recopilación de
todos los casos en los que se han utilizado estos dípteros como agentes de control
biológico, reseñaremos como ejemplo, el caso del Pyrálido Ostrinia nubilalis.
Ostrinia nubilalis, es una plaga muy importante en los campos de maíz de la
mayor parte de Europa, zonas de Asia, Norte de África y Norteamérica (tras su
introducción en 1909). A pesar de que su principal planta nutricia es el maíz, este
Lepidóptero afecta a un número relativamente elevado de cultivos hortícolas así como
muchas plantas silvestres. Las primeras fases larvarias provocan la caída prematura de la
hoja, pero los mayores daños son producidos por las larvas de los últimos estadíos que
penetran en el tallo de la planta perforándolo de una manera particular.
Para su programa de control biológico en los Estados Unidos, desde principios de
siglo se importaron de Europa y Japón millones de larvas y pupas afectadas por diferentes
enemigos naturales. Como consecuencia de este esfuerzo se establecieron al menos 6
enemigos naturales de este Lepidóptero entre los que destaca la acción de Lydella
thompsoni. Este Taquínido se estableció rápidamente en amplias áreas, preferentemente
con ríos, lagos o zonas húmedas, produciendo porcentajes de parasitismo del 40% y en
determinados momentos de hasta el 75%. Sin embargo en algunas zonas su
establecimiento no fue satisfactorio y en general sus poblaciones comenzaron a decrecer
desde los años 60. Sin embargo entre 1986-1990 el Ministerio de Agricultura de los
Estados Unidos a vuelto a intentar su reintroducción obteniendo resultados satisfactorios.
En sus zonas de procedencia (Europa y Japón) L. thompsoni es el enemigo natural
más abundante de O. nubilalis. El modo de actuación sobre el hospedador es característico,
ya que la larva es depositada a la entrada del túnel que la oruga ha producido al perforar el
tallo del maíz. Posteriormente localizará a su presa y penetrará en su interior consumiendo
todo su cuerpo. El desarrollo larvario más el pupal duran aproximadamente 2 semanas.
Cada hembra es capaz de ovopositar hasta 1.000 huevos, sin embargo, los continuos
cambios en el cultivo del maíz así como la aparición de múltiples variedades comerciales
dificulta en ocasiones su establecimiento definitivo.

APHIDOLETES APHIDIMYZA

Este pequeño depredador de pulgones ha sido utilizado como agente de control

biológico en varias partes del mundo, especialmente en cultivos de invernadero, tanto de
plantas hortícolas como ornamentales. En ocasiones, también es posible utilizar A.
aphidimyza en cultivos al aire libre, simplemente liberando las pupas criadas en cautividad
en la zona donde exista el ataque de pulgones, especialmente en zonas de pequeña
extensión como jardines privados.
Desde 1977 existe un uso comercial de este díptero siendo posible la venta de
pequeños botes conteniendo cientos o miles de pupas de Aphidoletes. En los envases se
recomienda la concentración de pupas a esparcir de acuerdo con el grado de presencia de
pulgones. Los resultados son generalmente satisfactorios. Existen actualmente varias
biofábricas que producen millones de estos Cecidómidos al día, sin embargo, actualmente
se esta tratando de alargar al máximo el periodo de inactividad pupal para facilitar su

185
transporte y comercialización.
Por otro lado, es de destacar que este díptero no es afectado por la acción
determinados acaricidas por lo que es factible la utilización de ciertos productos químicos
para el control de ácaros plaga junto con Aphidoletes como agente de biocontrol. Lo
mismo ocurre con algunos insecticidas utilizados contra los pulgones, pero no con la
mayoría, por lo que no se recomienda su uso conjunto.
Para facilitar el éxito de su utilización en invernaderos la temperatura ambiente
debe oscilar entre 20 y 25ºC y unas 16 horas de luz diarias, por lo que en ocasiones será
necesaria la presencia de alguna fuente de luz artificial. También es de especial
importancia la “aplicación de las pupas” cuando el número inicial de pulgones no sea muy
elevado.

SYRPHIDAE

Como ya hemos indicado anteriormente, la mayor parte de los Sírfidos con larvas
depredadoras se alimentan fundamentalmente de pulgones y otros homópteros como
cochinillas y Psílidos. Es por ello que sobre estos grupos es sobre los que se ha incidido
más en los programas de control biológico. Sin embargo algunas especies se desarrollan
también sobre larvas de coleópteros (Parasyrphus nigritarsis) o de Lepidópteros gregarios
como la Procesionaria del pino (Xanthandrus comtus). Con objeto de resaltar las
principales potencialidades de este grupo de dípteros explicaremos de manera resumida su
papel como agentes biocontroladores de plagas de pulgones.
Junto con los Coccinélidos, los Sírfidos son los agentes afidófagos más
importantes. No obstante, a pesar de que ya Reamur en 1734 recomendaba recolectar
huevos de moscas afidófagas para su uso contra los pulgones y que se ha constatado que se
trata de los depredadores más numerosos en un gran número de cultivos, son pocos los
trabajos existentes acerca de la cuantificación de la acción beneficiosa de estos dípteros.
Esto es debido, entre otros factores, al gran desconocimiento que se posee acerca de la
biología y taxonomía de muchas especies y en especial de su presencia en los campos de
cultivo.
La efectividad de los Sírfidos afidófagos se refiere al mantenimiento de la plaga
por debajo de los niveles de daño económico necesarios para cada cultivo. A pesar de que
es obvia su decisiva acción beneficiosa, muchas veces es difícil cuantificar dicha acción,
porque son varias las especies de Sírfidos que interaccionan sobre una misma plaga y por
otro lado debido a la presencia de otros depredadores como los Coccinélidos y los
Neurópteros.
En cualquier caso es evidente la acción beneficiosa de algunas especies polífagas
que están presentes sobre una gran variedad de cultivos como Episyrphus balteatus,
Eupeodes corollae o Sphaerophoria scripta. No obstante, en cada área en particular
existen especies de una menor distribución geográfica pero que localmente pueden tener
unos efectos mucho más satisfactorios. Es el caso del género Paragus en toda la región
mediterránea.
El impacto de los Sírfidos sobre las poblaciones de pulgones es importante debido
sobre todo a varias razones: a) la gran movilidad y habilidad de búsqueda de la hembras
fecundadas, b) los hábitos de ciertas especies que necesitan el estímulo visual de la colonia
de pulgones para realizar la puesta, c) la gran voracidad de sus larvas y d) la rápida
intervención desde los primeros momentos de aparición de la plaga. No obstante, son
necesarios más estudios acerca de su actuación en condiciones naturales ya que muchas

186
especies son fundamentalmente nocturnas y se alejan de la fuente de alimento durante el
día por lo que su importancia puede verse artificialmente devaluada.
Recientemente se produce comercialmente Episyrphus baltetus, pero
especialmente en toda la región Mediterránea es muy importante favorecer la acción
beneficiosa de estos dípteros, mediante determinadas prácticas agrícolas como la
utilización de insecticidas con poco efecto residual o la inclusión en los bordes de los
cultivos de determinadas especies vegetales cuyas flores funcionaran como “atrayentes” de
los adultos. Por otro lado y debido a que los Sírfidos son mas sensibles a la acción de los
agentes químicos tanto herbicidas como insecticidas que otros insectos, la IOBC
(Organización Internacional de Lucha Biológica) los ha seleccionado como insectos test de
insecticidas para depredadores afidófagos. Por todo ello, los sírfidos presentan grandes
posibilidades en ciertos tipos de producción, como la ecológica de invernadero,
fundamentalmente en pimiento del Sureste de España.
Por último podemos destacar que los Sírfidos son capaces de localizar y destruir
colonias de pulgones tanto de colonias aéreas como de las especies con hábitos
subterráneos. Incluso algunas especies están adaptadas para penetrar en el interior de las
agallas creadas por la acción de algunos pulgones. En conclusión se trata de un grupo
prometedor en relación al control de determinadas plagas, pero hacen falta mas estudios de
conjunto sobre su verdadero impacto en condiciones naturales así como su relación con
otros insectos.

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194
 CLAVE DE IDENTIFICACIÓN DE LAS
SUPERFAMILIAS DE HYMENOPTERA*

Jesús Selfa

1.- Alas normales 2.

1’.- Alas ausentes o muy reducidas 24.

2.- Base del metasoma ancha (Fig. 1) (Symphyta) 3.

2’.- Base del metasoma estrecha (Fig. 2) (Apocrita) 7.

3.- Tibia anterior con 2 espolones (Fig. 3) 4.

3’.- Tibia anterior con 1 espolón 6.

4.- Ala anterior con vena Sc (Fig. 4) Megalodontoidea.

4’.- Ala anterior sin vena Sc o una Sc1 corta (Fig. 5) 5.

5.- Tibia posterior con 1 espina preapical o ninguna (Fig. 6) Tenthredinoidea.

5’.- Tibia posterior con 2-3 espinas preapicales (Fig. 7) Megalodontoidea.

6.- Pronoto ensanchado anteriormente (Fig. 8) Siricoidea.

6’.- Pronoto estrechado anteriormente (Fig. 9) Cephoidea.

7.- Ala anterior con un mínimo de 3 celdas cerradas (Fig. 10) 8.

7’.- Ala anterior con un máximo de 2 celdas cerradas (Fig. 11) 15.

8.- Ala anterior con venas C y R tocándose o fusionadas (Fig. 12) Ichneumonoidea.
8’.- Ala anterior con venas C y R separadas (Fig. 13) 9.

9.- Antena con 8 flagelómeros Chrysidoidea.

9’.- Antena con 10 ó más flagelómeros 10.

10.- Ala anterior similar a la Fig. 14 Proctotrupoidea.

10’.- Ala anterior similar a la Fig. 15 11.

11.- Basitarso posterior aplastado (Fig. 16) Apoidea.

11’.- Basitarso posterior cilíndrico (Fig. 17) 12.

12.- Ala posterior sin celdas cerradas (Fig. 18) 13.

12’.- Ala posterior con 1-3 celdas cerradas (Fig. 19) 14.

13.- Metasoma unido al propodeo por su parte superior (Fig. 20) Evanioidea.
13’.- Metasoma unido al propodeo por su parte inferior (Fig. 21) Chrysidoidea.

195
14.- Tégula separada del pronoto por el mesoescudo (Fig. 22) Apoidea.
14’.- Tégula conectada al pronoto (Fig. 23) Vespoidea.

15.- Ala anterior con vena C (Fig. 24) o vena C + R (Fig. 25, 26) 16.
15’.- Ala anterior sin vena C ni C + R (Fig. 27) 21.

16.- Ala anterior con vena C (Fig. 24) Ceraphronoidea.

16’.- Ala anterior con vena C + R (Fig. 25, 26) 17.

17.- Segmento I del metasoma en forma de nudo (Fig. 28) Vespoidea.

17’.- Segmento I del metasoma diferente 18.

18.- Cabeza prognata (Fig. 29) Chrysidoidea.

18’.- Cabeza hipognata (Fig. 30) 19.

19.- Ala anterior sin estigma (Fig. 25) Proctotrupoidea.

19’.- Ala anterior con estigma (Fig. 26) 20.

20.- Metasoma unido al propodeo por su parte superior (Fig. 20) Evanioidea.
20’.- Metasoma unido al propodeo por su parte inferior (Fig. 31) Proctotrupoidea.

21.- Ala anterior en forma de raqueta y con pelos distales (Fig. 32) Mymarommatoidea.
21’.- Ala anterior de aspecto diferente 22.

22.- Tégula separada del pronoto por el mesoescudo (Fig. 33) Chalcidoidea.
22’.- Tégula conectada al pronoto (Fig. 34) 23.

23.- Tórulos situados cerca del clípeo (Fig. 35) Platygasteroidea.

23’.- Tórulos situados lejos del clípeo (Fig. 36) Cynipoidea.

24.- Segmentos I y/o II del metasoma en forma de nudo (Fig. 28, 37) Vespoidea.
24’.- Segmentos I-II del metasoma diferentes 25.

25.- Tégula separada del pronoto por el mesoescudo (Fig. 33) Chalcidoidea.
25’.- Tégula conectada al pronoto (Fig. 34) 26.

26.- Tórulos situados cerca del clípeo (Fig. 35) 27.

26’.- Tórulos situados lejos del clípeo (Fig. 36) 34.

27.- Metasoma con 4-5 terguitos visibles (Fig. 38) Chrysidoidea.

27’.- Metasoma con 6-8 terguitos visibles 28.

28.- Escapo al menos 5 veces más largo que ancho (Fig. 39) 29.
28’.- Escapo a lo sumo 3 veces más largo que ancho 30.

29.- Antena con 5 flagelómeros Platygasteroidea.

29’.- Antena con más de 5 flagelómeros Ceraphronoidea.

30.- Antena con 8 flagelómeros Chrysidoidea.

30’.- Antena con 10 o más flagelómeros 31.

196
31.- Tégulas presentes 32.
31’.- Tégulas ausentes 33.

32.- Terguito I del metasoma con espiráculos laterales Vespoidea.

32’.- Terguito I del metasoma con espiráculos dorsales (Fig. 40) Chrysidoidea.

33.- Cabeza más larga que ancha Chrysidoidea.

33’.- Cabeza más ancha que larga Vespoidea.

34.- Escapo al menos 4 veces más largo que ancho (Fig. 41) 35.
34’.- Escapo menos de 3 veces más largo que ancho (Fig. 42) 36.

35.- Antena con 9-13 flagelómeros Proctotrupoidea.

35’.- Antena con 8 flagelómeros Chrysidoidea.

36.- Base del metasoma ancha (Fig. 1) Tenthredinoidea.

36’.- Base del metasoma estrecha (Fig. 2) 37.

37.- Antena con más de 13 flagelómeros Ichneumonoidea.

37’.- Antena con 10-13 flagelómeros 38.

38.- Antena con 10 flagelómeros Vespoidea.

38’.- Antena con 11-13 flagelómeros 39.

39.- Metasoma fusiforme (Fig. 43) Proctotrupoidea.

39’.- Metasoma discoidal (Fig. 44) Cynipoidea.

*Clave para la Región Paleártica, simplificada de “H. Goulet & J.T. Huber. 1993.
Hymenoptera of the world: An identification guide to families. Agriculture Canada”.

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201
 CLAVE DE IDENTIFICACIÓN DE
HYMENOPTERA PARASITICA NO CHALCIDOIDEA*

Jesús Selfa

1.- Cabeza provista de un círculo de dientes alrededor del ocelo mediano (Fig 45). Coxa posterior
anchamente articulada (Fig. 46): Stephanidae (STEPHANOIDEA).
1’.- Cabeza con diferente aspecto. Coxa estrechamente articulada: 2.

2.- Espacio malar con una depresión profunda donde se inserta el escapo (Fig. 47): Megalyridae
(MEGALYROIDEA).
2’.- Espacio malar sin depresión: 3.

3.- Tarsos con lóbulos plantares (Fig. 48): Trygonalidae (TRYGONALOIDEA).

3'.- Tarsos sin lóbulos plantares: 4.

4.- Metasoma inserto en la parte alta del propodeo (Fig. 20): EVANIOIDEA -5.
4’.- Metasoma inserto en la parte baja del propodeo (Fig. 21): 7.

5.- Metasoma alargado (Fig. 49): Gasteruptiidae.

5’.- Metasoma más corto y subcircular: 6.

6.- Segmento I del metasoma peciolado (Fig. 50): Evaniidae.

6’.- Segmento I del metasoma ancho y cónico (Fig. 51): Aulacidae.

7.- Ala anterior con 3 o más celdas cerradas por venas conspicuas: 8.
7’.- Ala anterior a lo sumo con 2 celdas cerradas por venas conspicuas: 12.

8.- Ala anterior con la venas costal y subcostal fusionadas (Fig. 12). Estigma alar siempre presente.
Antena con 16 o más flagelómeros: ICHNEUMONOIDEA -9.
8’- Ala anterior con las venas costal y subcostal separadas (Fig. 13). Si hay estigma alar o si las alas
están reducidas o ausentes, entonces la antena tiene menos de 16 flagelómeros: CHRYSIDOIDEA -
10.

9.- Ala anterior con 2 venas recurrentes y con la celda 1M fusionada con la celda 1R1 (Fig. 12):
Ichneumonidae.
9’.- Ala anterior con 1 vena recurrente y con la celda 1M no fusionada con la celda 1R1 (Fig. 52:
Braconidae.

10.- Antena con 8-9 flagelómeros: Dryinidae.

10’.- Antena con 10-11 flagelómeros: 11.

11.- Cabeza prognata (Fig. 29). Metasoma con 6-7 terguitos visibles: Bethylidae.
11’.- Cabeza hipognata (Fig. 30). Metasoma a lo sumo con 5 terguitos visibles: Chrysididae.

12.- Metasoma comprimido: CYNIPOIDEA -13.

12’.- Metasoma no comprimido: 16.

202
13.- En visión lateral, el terguito metasomal de mayor longitud es el 4º, 5º ó 6º (Fig. 53): 14.
13’.- En visión lateral, el terguito metasomal de mayor longitud es el 2º, 3º (Fig. 54): 15.

14.- En visión lateral, el terguito metasomal de mayor longitud es el 4º ó 5º: Liopteridae.

14’.- En visión lateral, el terguito metasomal de mayor longitud es el 6º: Ibaliidae.

15.- Uñas tarsales sin diente preapical (Fig. 55): Figitidae.

15’.- Uñas tarsales con diente preapical (Fig. 56): Cynipidae.

16.- El pronoto no alcanza las tégulas posteriormente (Fig. 33): CHALCIDOIDEA.

16’.- El pronoto alcanza las tégulas posteriormente (Fig. 34): 17.

17.- Segmentos I-II del metasoma tubulares. Ala anterior con un penacho distal de setas (Fig. 32):
Mymarommatidae (MYMAROMMATOIDEA).
17’.- Diferentes características: 18.

18.- Escapo antenal como máximo 4 veces más largo que el pedicelo: PROCTOTRUPOIDEA-19.
18’.- Escapo antenal más de 4 veces más largo que el pedicelo: 21.

19.- Estigma alar lineal, en forma de vena (Fig. 25, 57): Diapriidae.
19’.- Estigma alar ensanchado: 20.

20.- Antena con 11 flagelómeros: Proctotrupidae (=Serphidae).

20’.- Antena con 14 flagelómeros: Heloridae.

21.- Metasoma deprimido y carenado lateralmente (Fig. 58, 59): PLATYGASTROIDEA -22.
21’.- Metasoma diferente: CERAPHRONOIDEA -23.

22.- Nerviación alar ausente (Fig. 58): Platygastridae.

22’.- Nerviación alar presente (Fig. 59): Scelionidae.

23.- Estigma alar lineal, en forma de vena (Fig. 60): Ceraphronidae.

23’.- Estigma alar ensanchado (Fig. 61): Megaspilidae.

*Clave para la Región Paleártica, simplificada de “H. Goulet & J.T. Huber. 1993.
Hymenoptera of the world: An identification guide to families. Agriculture Canada”.

203
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205
206
 HYMENOPTERA CHALCIDOIDEA
EN EL CONTROL BIOLOGICO DE PLAGAS

María Jesús Verdú

Generalidad Valenciana
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias
Departamento de Protección Vegetal y Biotecnología
Carretera Moncada-Náquera Km. 5
46113 Moncada (Valencia)
e-mail: verdu_margal@gva.es

INTRODUCCIÓN

El control biológico de plagas es una parte de un fenómeno más amplio que sería
el control natural. El control natural es la regulación de las poblaciones, dentro de ciertos
límites mínimos y máximos, a lo largo del tiempo, por una combinación de factores
naturales. Estos factores se dividen en bióticos y abióticos y los más importantes son:

• Enemigos naturales: parásitos (parasitoides), depredadores y patógenos.

• Clima y otros factores físicos.
• Alimento, cantidad y calidad.
• Competición interespecífica.
• Competición intraespecífica.
• Requisitos espaciales ó territoriales.

El control biológico se puede definir cómo la regulación de las poblaciones de

otros organismos por la acción de los enemigos naturales, a un nivel más bajo del que
ocurriría sin su presencia.
Los parásitos ó parasitoides, son insectos cuyas larvas se alimentan a expensas de
otros artrópodos, generalmente insectos. Esta alimentación supone la muerte del
hospedador, que suele ser un único individuo a lo largo del ciclo biológico del parásito.
La mayoría de los parásitos pertenecen a dos órdenes de insectos, Hymenoptera y
Diptera. Dentro de los himenópteros, los más importantes son los Ichneumonoidea,
Chalcidoidea y Proctotrupoidea.

CHALCIDOIDEA

La superfamilia Chalcidoidea es una de las más abundantes en cuanto a

individuos y especies, y una de las más ricas en diversidad biológica. Estimaciones
recientes citan que puede haber entre 60.000 y 100.000 especies, aunque queda todavía
mucho por investigar, especialmente en la zona neártica. Es una superfamilia que está muy
bien representada en todas las regiones, pero especialmente en los trópicos.
La mayoría de los calcidoideos son himenópteros pequeños ó muy pequeños, con
el tegumento fuertemente esculpido que produce reflejos metálicos verdes, púrpuras,

207
azules ó bronce. Su coloración, escultura y la amplia variación morfológica los convierten
en uno de los grupos más atractivos y variados de los himenópteros.
Tanto en el campo como en laboratorio se pueden confundir con otros pequeños
himenópteros. Uno de los caracteres que los diferencian es la venación muy reducida. No
hay celdas cerradas y solo existe una vena principal que se puede ramificar en dos, la
postmarginal y la estigmática o radial. El otro carácter es la existencia de un esclerito en el
tórax llamado prepectus.

Figuras. 1: ala de Chalcidoidea, 2: tórax de Chalcidoidea, 3: tórax de Scelionidae, pre: prepectus.

La mayoría de las especies son parásitos, aunque se pueden encontrar grupos de

especies en algunas familias con hábitos fitófagos. La familia Agaonidae se asocia con
higueras como gallícolas o comedores de semillas. Son imprescindibles para la
polinización de los frutos. Algunos Eurytomidae son fitófagos obligatorios, mientras que
otros son parásitos. Las larvas de algunos grupos son depredadoras y se alimentan de
huevos de cochinillas.
Los Chalcidoidea atacan a especies de 13 órdenes de insectos (Coleoptera,
Diptera, Hemiptera, Homoptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Neuroptera, Odonata,
Orthoptera, Psocoptera, Siphonaptera, Strepsiptera y Thysanoptera), así como sacos
ovígeros de Araneae, garrapatas, ácaros gallícolas, capullos de Pesudoescorpiones y
Nematoda gallícolas. Lo que les convierte en uno de los grupos más importantes en el
control biológico de las plagas. P. DeBach, uno de los investigadores que más ha
impulsado el control biológico en las últimas décadas, enumera 25 plagas que han sido
controladas por enemigos naturales, y 13 de ellas lo son por calcidoideos.
La biología de este grupo es muy variada. Hay especies solitarias y gregarias;
ectoparásitos y endoparásitos; parásitos primarios, secundarios y terciarios; especies
poliembriónicas. Algunas son extremadamente polífagas, mientras que otras son muy
específicas. Atacan todos los estados del hospedador, desde el huevo hasta la pupa. El tipo
de reproducción en los Chalcidoidea es muy importante en relación con su utilización en
proyectos de lucha biológica. La mayoría de las especies son biparentales, con
reproducción arrenotoca, los huevos fecundados dan lugar a hembras y sin fecundar a

208
machos. La proporción de sexos dependerá de varios factores, principalmente de la calidad
del hospedador. Se ha observado que el tamaño del hospedador influye en el tipo de huevo
depositado, los más grandes dan lugar a hembras. Igualmente, si la mortalidad larvaria del
hospedador es baja la estrategia es primero hembras y en segundo lugar machos. Cuando
se realizan sueltas periódicas de parásitos es fundamental tener en cuenta estos hechos para
que exista un mayor control. Hay que fijar exactamente el tamaño del hospedador para que
la progenie resultante sea, en su mayor parte, hembras (Opp & Luck, 1986).
Los huevos de los Chalcidoidea pueden ser sinovigénicos ó provigénicos. Este
carácter depende del tipo de conducta, idiobionte ó koinobionte. Generalmente, los
koinobiontes producen huevos provigénicos y los idiobiontes producen huevos
sinovigénicos. En algunas familias, cómo los afelínidos, se produce una reabsorción de los
huevos cuando no encuentran hospedador. Ello contribuye a la alimentación del parásito e
impide que se “desperdicien” huevos.
La poliembrionía es un fenómeno asociado fundamentalmente a los encírtidos,
aunque otros himenópteros también lo presentan. En el género Copidosoma, un sólo huevo
puede dar lugar a varios miles de individuos. Hay que distinguir la poliembrionía del
parasitismo gregario. En la primera, todos los descendientes son del mismo sexo.
Todos los calcidoideos contribuyen al control natural de las poblaciones, no
obstante las familias Aphelinidae, Encyrtidae, Mymaridae y Trichogrammat-idae se
pueden considerar cómo las más relevantes en proyectos de control biológico.

FAMILIA APHELINIDAE

Individuos pequeños ó muy pequeños, generalmente robustos y aplanados, rara vez

alargados; El tamaño oscila entre 0,6-1,4 mm. El color del cuerpo varía entre amarillo pálido y
pardo oscuro, rara vez con brillo metálico. Funículo de la antena con 4-6 artejos, en la hembra
con un máximo de 4. Vena postmarginal casi siempre ausente y si existe siempre es menor
que la vena radial.

209
 Los Afelínidos están ampliamente distribuidos. Se han descrito unas 1200
especies y cerca de 100 géneros, aunque solamente cerca de 40 son reconocidos como
válidos. La clasificación de la familia es altamente inestable ya que hay autores que
separan los Eriaporinae como grupo distinto. La familia Elasmidae se considera
actualmente una tribu de los afelininos.
Las especies son primariamente endoparásitas o ectoparásitas cenobiontes o
hiperparásitos, principalmente de Aleyrodoidea, Aphidoidea, Psylloidea y especialmente
Coccoidea, sin embargo también parasitan huevos de Lepidoptera y Orthoptera. Algunos
atacan huevos, larvas y pupas de Diptera y otros pueden atacar larvas de otros
calcidoideos.
La familia es bien conocida por sus complicados modos de desarrollo diferencial
y parasitismo de los sexos. En algunas especies las hembras son endoparásitos y los
machos ectoparásitos de las mismas especies hospedadoras. Incluso en otras especies los
machos son hiperparásitos de las hembras de sus propias especies (adelfoparasitismo o
autoparasitismo obligado), de otras especies de afelínidos (adelfoparasitismo facultativo) o
de otros parásitos primarios.
Los adultos se alimentan de néctar y también del hospedador. Mediante un
elaborado proceso, construyen un tubo alimenticio por el que exuda el fluido del
hospedador. La mortalidad causada por la alimentación es importante aunque difícil de
evaluar.
La reproducción es normalmente biparental, aunque la reproducción uniparental
también es común. En este caso se presume que es causada por una bacteria llamada
Wolbachia.
Es la familia más importante en los programas de control biológico. Greathead
(1986), observa que en 90 de 216 proyectos de control desarrollados con éxito los agentes
son afelínidos. Los ejemplos más importantes y representativos de estos proyectos se tratan
a continuación.

Mosca blanca de los cítricos: Aleurothrixus flocossus

Esta plaga de los cítricos apareció en el sur España en 1968 y rápidamente se

extendió a toda la zona citrícola. Los daños causados por esta plaga son indirectos, es decir, no
atacan al producto final sino a las hojas. Puede llegar a secar el árbol pero el perjuicio mayor
es la negrilla que se cría sobre la melaza producida por la mosca.
Poco después de la aparición del aleyródido se introdujo el afelínido Cales
noacki, que había sido introducido previamente en California, procedente de China. El
control de la mosca, por debajo del umbral económico de daño, se alcanzó rápidamente,
con lo que en la actualidad ésta plaga está controlada en casi todas las zonas. Solamente en
áreas en que durante el verano se alcanzan temperaturas muy altas es necesaria la
intervención con productos químicos.

Piojo rojo de California: Aonidiella aurantii

Esta cochinilla de los cítricos es de origen oriental y se estableció en California en

1870. Pronto empezaron los primeros envíos de depredadores contra esta plaga. El control
biológico contra Aonidiella es el proceso más largo en la historia de esta disciplina e ilustra
algunos conceptos importantes (DeBach, 1960). La falta de conocimientos sobre la
biología de los parásitos y errores en la identificación de los mismos, retrasaron el

210
descubrimiento e importación de los más eficaces.
El control del piojo rojo de California se puede considerar cómo importante,
aunque son necesarios los tratamientos químicos en algunas zonas. El principal parásito es
Aphytis melinus, importado de la India y Pakistán, junto con A. lingnanensis y Encarsia
perniciosi. En Israel, A chrysomphali es dominante en la costa, A. melinus en áreas
intermedias, y A. coheni en los valles más cálidos del interior. El encírtido Comperiella
bifasciata contribuye al control en algunas áreas. Este proyecto ayudó a comprender la
competencia interespecífica y la importancia de las razas adaptadas a diferentes climas.
En España, el control biológico de Aonidiella es parcial. Se realizan sueltas de A.
melinus en algunas zonas de Andalucía pero no suficientes para producir un buen control.
En el año 2000 el IVIA ha introducido las especies Comperiella bifasciata y Encarsia
perniciosi. En la actualidad se crían estas dos especies en los Servicios de Sanidad
Vegetal de Almazora (Castellón) para realizar sueltas inoculativas. Ambas especies se han
establecido aunque con poblaciones pequeñas.

Cochinilla del olivo: Parlatoria oleae

Originaria de Oriente Medio, esta plaga se estableció en California en 1934.

Pronto se extendió a otros frutales y ornamentales además del olivo. El proyecto de control
biológico se inició en 1949 con la introducción de Aphytis maculicornis, procedente de
Egipto, pero no se produjo ninguna reducción importante de la población de la cochinilla.
Posteriormente, en 1952, se introdujo una raza de A. maculicornis originaria de Irán. Los
resultados fueron espectaculares en la reducción de los daños a las plantas, pero todavía se
observaban cochinillas en las aceitunas que impedían su comercialización. En 1957 se
encontró en Pakistán otro afelínido, Coccophagoides utilis, que se estableció en California.
Este parásito añadía sólo un 4-8% de parasitismo a A. maculicornis, pero fue suficiente
para eliminar las cochinillas de los frutos.

Este ejemplo ilustra varios aspectos a tener en cuenta en un programa de control

biológico:

1. La importancia de las razas adaptadas a diferentes climas.

2. Es posible controlar con éxito una plaga que produce daños directos.
3. No hay que menospreciar un enemigo natural sólo sobre la base del porcentaje de
parasitismo. Hay que tener en cuenta todos los factores de mortalidad.

Control biológico en invernaderos

Las moscas blancas Trialeurodes y Bemisia son las principales plagas de los
cultivos de hortalizas tanto al aire libre como en invernadero. Atacan cerca de 250 especies
de plantas, entre ellas se encuentra el tomate, pepino, berenjena, pimiento y muchas
ornamentales. El afelínido Encarsia formosa fue descubierto en 1926 por un cultivador de
tomate, y pronto se reveló cómo un parásito muy eficaz para el control de la plaga. Pero no
es hasta 1967 en que se cría en masa y empieza su distribución en los invernaderos. En
Italia se introdujo Encarsia pergandiella para el control de Trialeurodes. Una vez
establecida se comprobó que era un hiperparásito pero ya no se podía hacer nada para
erradicarla. En la actualidad hay unos protocolos muy estrictos para la introducción de
fauna útil.

211
 Eretmocerus mundus es otro afelínido utilizado en los invernaderos. Su
hospedador es Bemisia tabacci, que transmite virosis a las plantas hortícolas. Es muy
eficaz en el control de la plaga.

FAMILIA ENCYRTIDAE

Especies pequeñas ó muy pequeñas, entre 0,5-3,5 mm. Generalmente robustas y

ocasionalmente elongadas ó aplanadas, con brillo metálico ó de color amarillo, amarillo-
naranja, rojo ó pardo. Son las más fáciles de reconocer de los calcidoideos. El mesopleuron
es convexo y ocupa mas de la mitad del mesosoma, la cabeza es lenticular y al ser
saltadores, el espolón de las patas posteriores está muy desarrollado.

Es una de las familias más extensa de Chalcidoidea. Contiene 3.000 especies en

450 géneros. Una gran mayoría de ellas está asociada a cochinillas, generalmente cómo
endoparásitos, aunque existen casos de depredación sobre huevos. Otro grupo son
parásitos poliembriónicos de Lepidoptera. Algunas especies son hiperparásitos a través de
otros Encírtidos, Afelínidos, Pteromálidos, Bracónidos...
Noyes (1994) revisa la utilización de Encírtidos en el control biológico. Se han
empleado 241 especies contra 134 plagas. En 211 casos se han obtenido éxito parcial ó
total. Los mayores éxitos se han obtenido con cochinillas de las familias Coccidae y
Pseudococcidae. La correcta identificación de la plaga y del enemigo natural es un factor
decisivo para el éxito de un programa de control biológico.

La cochinilla algodonosa del café: Planococcus kenyae

En Kenia, en 1923 se convirtió en una seria plaga del café. La cochinilla fue
inicialmente identificada cómo Planococcus citri y se utilizaron los parásitos adecuados,
pero fallaron. Posteriormente se identificó cómo Pseudococcus lilacinus, una especie de
origen oriental. Por lo tanto, se realizó la búsqueda de parásitos en Filipinas, Indonesia, y
la India, pero todas las introducciones resultaron fallidas. Finalmente se identificó cómo
Planococcus kenyae, una plaga de la próxima Uganda. Allí se realizó la búsqueda y esta
vez con éxito, con lo que en la actualidad está perfectamente controlada. Los enemigos
naturales responsables del control son los encírtidos Anagyrus sp. próximo a kivuensis y

212
Anagyrus beneficians.

La cochinilla algodonosa de la mandioca: Phenacoccus manihoti

Esta plaga apareció en el Congo en 1973, y en 1990 se había extendido a toda

África tropical, destruyendo la base alimenticia de 200 millones de personas. Se creía que
esta especie era originaria de América central y hacia allí se orientaron las primeras
búsquedas de parásitos. Pero las introducciones fracasaron. Pronto se puso de manifiesto
que, en realidad, eran dos especies de cochinilla y que la verdadera causante del daño, P.
manihoti, era originaria de Sudamérica. La búsqueda se orientó a Paraguay, Bolivia y sur
de Brasil. Uno de los parásitos introducidos, el encírtido Apoanagyrus lopezi, se estableció
en Nigeria y pronto se extendió los demás países. Actualmente se puede decir que la
cochinilla está bajo control.

Cochinilla algodonosa de los cítricos: Planococcus citri

Es una plaga, a escala mundial, de todas las áreas citrícolas. Generalmente está
controlada por un coccinélido, que se cría artificialmente y se suelta cada año. No obstante
se ha introducido el encírtido Leptomastix dactylopii para que exista una población
permanente de enemigos naturales. El control realizado se puede considerar parcial.
Actualmente se utiliza Anagyrus sp.
La introducción fortuita de enemigos naturales es un fenómeno frecuente. En unos
casos se introduce junto con la plaga y en otros con material vegetal. Recientemente se ha
localizado Coccidoxenoides peregrinus, parásito del cotonet, y empleado en Italia y otros
países para el control de la cochinilla en invernaderos.

El minador de los cítricos: Phyllocnistis citrella

Es el proyecto más reciente, a escala mundial, de control biológico. Aunque la

fauna autóctona ejerce un buen control, se ha introducido el encírtido Ageniaspis citricola
para su mejor control. Esta especie es poliembriónica y deposita los huevos en los
primeros estadios del hospedador. Sigue su desarrollo con el del minador y emerge un
poco antes de que lo haga la mariposa. No se ha establecido en la Península aunque sí se
ha aclimatado en Canarias.

FAMILIA EULOPHIDAE

Especies pequeñas a extremadamente pequeñas. Cuerpo robusto ó aplanado

dorsoventralmente; el tamaño oscila entre 0,4-6,0 mm; coloración amarilla a parda, con
manchas oscuras a veces metálicas ó cuerpo enteramente metálico. Se reconocen
fácilmente por poseer cuatro artejos en los tarsos y el funículo de la antena con 2-4 artejos,
así como una vena marginal larga.

213
 Comprende alrededor de 4288 especies en 294 géneros. Los hospedadores
incluyen un vasto número de taxones desde arañas y huevos de insectos, nemátodos,
ácaros, trips, u otros Hymenoptera y abarcan mas de 100 familias en 10 órdenes de
artrópodos. La mayoría son parásitos primarios de larvas de hábitats protegidos,
especialmente minadores. Algunos parasitan insectos gallícolas y otros son parásitos de
huevos. Pueden ser ecto- y endoparásitos, cenobiontes ó idiobiontes, y algunos son
hiperparásitos facultativos. Una especie es hiperparásito obligatorio de los sacos ovígeros
de arañas.
Son fundamentales en el control natural de las poblaciones, pero su utilización en
proyectos de control biológico es escasa. No son muy específicos y, el hecho de ser
hiperparásitos facultativos limita su introducción.

Dípteros agromícidos, minadores de hojas en plantas hortícolas

Un gran número de Eulófidos ataca a los minadores, entre ellos los géneros
Chrysocharis, Neocrhysocharis y Diglyphus. La especie Diglyphus isaea se comercializa
para el control de minadores en invernadero.

El minador de los cítricos: P. citrella

Desde la introducción de ésta plaga en el área citrícola, un gran número de

especies de la fauna autóctona se desarrolla a expensas del minador. Por su abundancia,
destacan los géneros Pnigalio, Cirrospilus y Ratzerburgiola. Se han introducido las
especies Galeopsomya fausta de Guatemala y Citrostichus phyllocnistoides de Tailandia
Esta última especie se ha establecido y es la única que se encuentra en el campo. Ejerce un
buen control del minador en las plantaciones adultas.

FAMILIA TRICHOGRAMMATIDAE

Especies pequeñas ó diminutas, 0,3-1,2 mm. Coloración variable, de amarillo ó

naranja a pardo oscuro, nunca con brillo metálico. Se distinguen de los demás calcidoideos
por poseer el tarso con tres artejos, la vena postmarginal ausente, y las sedas de las alas

214
dispuestas en líneas regulares.
A escala mundial la familia Trichogrammatidae comprende alrededor de 600
especies, incluidas en 80 géneros. La familia ha sido inadecuadamente muestreada a través
del mundo y las colecciones necesarias para realizar estudios de revisión global no existen
aun.
Son endoparásitos solitarios ó gregarios de huevos de otros insectos,
principalmente de Lepidoptera, Hemiptera, Coleoptera, Thysanoptera, Hymen-optera,
Diptera y Neuroptera. Dos géneros parasitan huevos de insectos acuátcos y se han
registrado nadando bajo el agua para alcanzar a sus hospedadores.

Muchas especies de Trichogramátidos se emplean en control biológico para

controlar, sobre todo, lepidópteros. La mayoría de ellas se crían artificialmente para
realizar sueltas masivas. El género Trichogramma es el más representativo y contiene
razas según el hospedador. Es importante determinar la raza adecuada antes de realizar
sueltas masivas. La especie Trichogramma brassicae se utiliza contra el barrenador del
maíz Ostrinia nubilalis. La especie T. acheaea se emplea en la Comunidad Valenciana
para el control de la polilla del tomate Tuta absoluta de reciente introducción en España.
En Trichogramma se descubrió la existencia de la bacteria simbionte Wolbachia,
que induce telitoquia. También está relacionada con la fecundidad en algunas especies
africanas.

FAMILIA MYMARIDAE

Especies de tamaño moderado a diminuto, 0,18-4,6 mm aunque la mayoría está

entre los 0,5 y 1,5 mm de longitud. Nunca poseen brillo metálico, y la coloración varía de
amarillo a pardo oscura con manchas claras u oscuras. Las antenas son tan largas o más
que cabeza y tórax juntos, y con una maza en la hembra. Los cilios marginales de las alas
son muy largos.
La familia consta de alrededor de 1.400 especies en casi 100 géneros. Todas las
especies son parásitos idiobiontes de huevos, principalmente cuando están depositados en
el tejido vegetal. Los mimáridos son bastante oportunistas en la selección de hospedadores
al punto de que no hay especificidad sobre un solo hospedador. El poco uso que se ha
hecho de ellos en control biológico es debido a esta característica.. El ejemplo más
significativo es la introducción en Europa y Sudamérica de Anaphes nitens para el control

215
del curculiónido de los eucaliptos, Gonipterus scutellatus.

FAMILIA PTEROMALIDAE

Es probablemente la familia más difícil de definir, y se diferencian de las otras

familias por caracteres ausentes o “por lo que no tienen”. No obstante, se puede decir que
la mayoría de las especies tienen 13 segmentos en las antenas y 5 artejos en los tarsos.
Contiene aprox. 3.500 especies dentro de 600 géneros. La mayoría son
idiobiontes, y se desarrollan como ectoparásitos solitarios o gregarios de larvas y pupas de
Diptera, Coleoptera , Hymenoptera, Lepidoptera y Siphonaptera. Otros se desarrollan
como endoparásitos estrictos, tal es el caso de Pteromalus puparum, que ataca pupas de
mariposas, especialmente Pieridae (mariposa de la col), Papilionidae y Nymphalidae.
Los Pteromálidos no se han utilizado mucho en proyectos de control biológico a
pesar de la gran variedad de hospedadores. Se encuentran presentes en cualquier hábitat y
no son muy específicos. Pero su conservación es fundamental para el equilibrio de las
poblaciones plagas.
Las restantes familias de Chalcidoidea son: Mymarommatidae, Chalcid-idae,
Ormyridae, Torymidae, Tetracampidae, Elasmidae, Signiphoridae, Eupelm-idae,
Eurytomidae y Eucharitidae. Todas desempeñan un papel fundamental en el control natural
de las poblaciones de otros artrópodos, y algunas han sido utilizadas en control biológico.
El desconocimiento de la taxonomía de muchos grupos motiva su escasa aplicación en el
control de plagas.

PROCTOTRUPOIDEA

El conocimiento taxonómico de este grupo es muy exiguo, y tradicionalmente se

le han asignado familias sin una clara posición sistemática. Son difíciles de reconocer
aunque no tienen brillo metálico y están fuertemente esclerotizados. Es un grupo muy
antiguo, representado en fósiles del jurásico.

FAMILIA PROCTOTRUPIDAE

Parásitos de larvas de coleópteros que viven en la hojarasca y en madera en

descomposición, algunas especies parasitan larvas de Mycetophilidae (Diptera). Los
adultos son comunes en habitats lluviosos y sombreados. Los machos son capturados en
tramopas Malaise y las hembras en trampas de caida. La fauna mundial se estima en 1200
especies atribuidas a 27 géneros.

FAMILIA DIAPRIIDAE

Los Diapriidos se encuentran en habitats húmedos y áreas sombrías. A pesar de su

abundancia muy pocas especies han sido criadas y, debido a esto, el conocimiento de la
biología de esta familia es fragmentario. Diapriidae comprende cerca de 197 géneros y
2300 especies descritas pero la fauna mundial se estima en unas 4500 especies.
Son endoparásitos que se desarrollan en los puparios de dípteros. Son gregarios y
pueden desarrollarse hasta 50 individuos de un solo pupario. Algunas especies son
hiperparásitas a través de taquínidos. Han sido utilizados ocasionalmente en programas de

216
control biológico contra plagas de dípteros.

PLATYGASTEROIDEA

FAMILIA SCELIONIDAE

Especies de tamaño pequeño a diminutas, 0,5-6,0 mm. Coloración general-mente

negra, sin brillo metálico. Los miembros de esta familia poseen una gran diversidad de
hábitos. Muchas especies muestran una alta especificidad, sin embargo tal aparente
especificidad puede simplemente reflejar la carencia de estudios. Se han descrito alrededor de
3000 especies incluidas en 168 géneros.
Son endoparásitos primarios, solitarios, de huevos de insectos y otros artrópodos. La
característica principal de este grupo es el marcaje de huevos, una vez parasitados, para evitar
el superparasitismo. Especies de la subfamilia Telenominae parasitan huevos de Lepidoptera y
Heteroptera y son muy importantes cómo agentes de control natural en el trópico. La especie
más conocida es Trissolcus basalis, parásito de la chinche verde, Nezara viridula. Es una
plaga cosmopolita que ataca una gran variedad de cultivos. T. bassalis ha sido introducida en
Australia, Hawai y Nueva Zelanda y desempeña un importante papel en el control de esta
plaga.

FAMILIA PLATYGASTERIDAE

Pequeños a diminutos insectos, 0,5-3 mm, coloración negra, sin brillo metálico.
La familia comprende aproximadamente 78 géneros con 1100 especies descritas y se
estiman miles de especies por describir.
Son endoparásitos, idiobiontes algunos y la gran mayoría cenobiontes, solitarios
de larvas de cecidómidos y de ninfas de homópteros. La especie Platygaster zosine
presenta polembrionía. Pocas especies han sido utilizadas en control biológico clásico. En
España se ha introducido la especie Amitus spiniferus para el control de la mosca blanca de
los cítricos, A. flocossus. Se ha establecido en la región citrícola de Alicante pero la
población es muy baja.

BIBLIOGRAFÍA

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218
 ESTUDIO E IDENTIFIACIÓN BAJO LUPA DE
HYMENOPTERA CHALCIDOIDEA

María Jesús Verdú

INTRODUCCIÓN

Los Chalcidoidea costituyen una superfamilia que engloba a las especies de

himenópteros más pequeños, pero sin embargo, los más importantes en número de especies
y en diversidad biológica de todos los insectos. Se cree que pueden existir más de 100.000
especies aunque sólo se ha descrito una quinta parte hasta la fecha. Su reducido tamaño, la
complejidad biológica y su variabilidad morfológica son algunas de las causas por lo que
es un grupo poco estudiado, a pesar de ser también el grupo de mayor importancia en lo
que respecta a la aplicación en control biológico de plagas.
Las familias más importantes y con mayor número de especies utilizadas en
programas de control biológico son Encyrtidae, Eulophidae, Aphelinidae, Trichogram-
matidae, Pteromalidae y Chalcididae, dentro de Chalcidoidea, y Scelionidae en los
Proctotrupoidea.
La clasificación de familias de Chalcidoidea ha variado bastante según autores en
las últimas tres décadas desde que se considera al grupo con categoría de superfamilia. La
más reciente y con mayor peso es la propuesta por Z. Boucek en 1988 en el estudio de la
fauna australiana con 21 familias. Una de ellas ha sido descrita como nueva para Nueva
Zelanda y no está presente en estas claves; es la familia Rotoitidae. Las otras dos familias
que no aparecen en esta clave son Tanaostigmatidae, de distribución Neártica, y Agaonidae
que engloba a especies de himenópteros polinizadores de las plantas del género Ficus.
La determinación de especies de estos grupos de parasitoides no es fácil y
requiere un profundo conocimiento del grupo, con especialización necesaria, a veces sólo
desde un nivel genérico. La base morfológica es hoy por hoy la más utilizada pero se
comienzan a aplicar técnicas de hibridación, genéticas, bioquímicas, etc. para
complementar a aquellas morfológicas. Ello es necesario por la gran variabilidad
intraespecífica que existe por multitud de razones: variación inducida por los
hospedadores, latitud y climatología, dimorfismo estacional, etc.

MORFOLOGÍA

Para reconocer a un calcidoideo y diferenciarlo de otros grupos de avispas hay

que observar bajo lupa diversos caracteres. Uno es la reducida venación alar que poseen;
no hay celdas cerradas por venas. Sólo se pueden confundir tras ver la venación con
algunas familias de proctotrupoideos, pero hay otros caracteres para separarlos. Los
Calcidoideos tienen un esclerito llamado prepectus entre la base del ala y el pronoto,
mientras que los otros grupos carecen de él. Los Calcidoideos suelen tener coloraciones
metálicas y a veces mezcla de colores como por ejemplo negro y amarillo; los
Proctotrupoideos son negros, no metálicos.

219
220
221
 CLAVE DE IDENTIFICIÓN DE CHALCIDOIDEA*

Jesús Selfa

1 Tarsos con 3 artejos: Trichogrammatidae.

1’ Tarsos con 4 ó 5 artejos: 2.

2(1’) Tórulos muy separados entre sí, contiguos a los ojos (Fig. 62). Ala posterior peciolada:
Mymaridae.
2’ Tórulos cercanos entre sí, bastante separados de los ojos (Fig. 63). Ala posterior no
peciolada: 3.

3(2’) Coxa posterior muy grande, triangular y aplanada (Fig. 64): Elasmidae.
3’ Coxa posterior de tamaño normal y nunca aplanada: 4.

4(3’) Fémur posterior engrosado, con dientes en la zona ventral. Tibia posterior arqueada (Fig.
65): 5.
4’ Fémur posterior normal. Tibia posterior recta: 6.

5(4) Metasoma con bandas transversas amarillas: Leucospidae.

5’ Metasoma sin bandas transversas amarillas: Chalcididae.

6(4’) Antena no geniculada. Pronoto no visible dorsalmente (Fig. 66): Eucharitidae.

6’ Antena claramente geniculada. Pronoto visible dorsalmente: 7.

7(6’) Propodeo con una área triangular delimitada por finos surcos (Fig. 67). Ala anterior con
setas marginales largas: Signiphoridae.
7’ Propodeo sin área triangular. Ala anterior marginalmente distinta: 8.

8(7’) Coxa posterior, como mínimo, 3 veces más ancha que la anterior: 9.
8’ Coxa posterior sólo un poco más ancha que la anterio: 10.

9(8) Mesosoma densamente punteado y mate. Abdomen finamente esculpido: Torymidae.

9’ Mesosoma escasamente punteado y brillante. Abdomen fuertemente esculpido:
Ormyridae.

10(8’) Collar pronotal grande y rectangular (Fig. 68). Carena occipital ausente: Eurytomidae.
10’ Collar pronotal diferente. Carena occipital presente: 11.

11(10’) Metasoma sésil (Fig. 69): Aphelinidae.

11’ Metasoma unido al propodeo por una pequeña constricción: 12.

12(11’) Tarsos con 4 artejos. Antena con 9 artejos. Tibia anterior con espolón corto y recto (Fig.
70): Eulophidae.
12’ Tarsos con 5 artejos; si tienen 4, entonces la antena tiene 11 artejos y la tibia anterior un
espolón curvado: 13.

222
13(12’) Ala anterior con la vena marginal siempre más larga que la vena estigmática (Fig. 71).
Terguitos distales del metasoma transversos: 14.
13’ Ala anterior con la vena marginal más corta que la vena estigmática. Terguitos distales del
metasoma en forma de V (Fig. 72): Encyrtidae.

14(13) Mesopleura un poco o claramente más larga que ancha y sin marcas (Fig. 73): Eupelmidae.
14’ Mesopleura claramente más ancha que larga y con marcas: 15.

15(14’) Mesosoma corto y elevado, no reticulado (Fig. 74). Metasoma fuertemente convexo y
transverso: Perilampidae.
15’ Si el mesosoma es corto y elevado, entonces el escudo y el escutelo están reticulados.
Metasoma diferente: 16.

16(15’) Pronoto largo. Surcos parapsidales completos: Tetracampidae.

16’ Pronoto corto. Surcos parapsidales incompletos: Pteromalidae.

*Clave para España, simplificada de “H. Goulet & J.T. Huber. 1993. Hymenoptera of the
world: An identification guide to families. Agriculture Canada”.

223
224
225
 HYMENOPTERA CYNIPOIDEA
EN EL CONTROL BIOLOGICO DE PLAGAS

Juli Pujade-Villar
Universidad de Barcelona
Facultad de Biología
Departamento de Zoología
Avenida Diagonal 645
08028 Barcelona
e-mail: pujade@bio.ub.es

INTRODUCCIÓN

Los cinipoideos son un grupo de himenópteros caracterizados desde un punto de

vista biológico por ser parasitoides de otros insectos, aunque un pequeño grupo ataca
estructuras vegetales produciendo en ellas unas malformaciones que se denominan
“agallas”.
Morfológicamente se distinguen por presentar una venación alar reducida, con
una celda radial característica y por tener el metasoma generalmente comprimido.
Los grandes taxones que incluye esta superfamilia han sido redefinidos por
Ronquist (1999). Diferenciaremos un total de 5 familias con muy diferente representación:
Austrocynipidae, Ibaliidae, Liopteridae, Cynipidae y Figitidae, dónde sólo la primera no
está presente en la fauna Peninsular.

GRUPOS DE CYNIPOIDEA Y PRINCIPALES CARACTERISTICAS

FAMILIA AUSTRALOCYNIPIDDAE

De distribución australiana, caracterizados biológicamente por ser parásitos de

lepidópteros. Esta familia es monoespecífica y monogenérica.

FAMILIA IBALIIDAE

De distribución holártico-oriental. Son los cinipoideos más grandes conocidos

pudiendo alcanzar los 20 mm. Biológicamente se caracterizan por atacar larvas minadoras
de troncos de la familia Siricidae (Hymenoptera: Symphyta). Morfológicamente se
identifican con facilidad por la longitud de la celda radial que es alrededor de 9 veces más
larga que ancha; además el metasoma es extraordinariamente estrecho. Para identificar las
especies se recurrirá al estudio de Liu & Nordlander (1994), aunque sólo una especie es
conocida en la Península Ibérica (Nieves-Aldrey, Fontal-Cazalla & Pujade-Villar, 1996).

226
FAMILIA LIOPTERIDAE

Es una familia de distribución principalmente Neotropical. Después del estudio de

Ronquist (1995) sólo una subfamilia tiene representantes en el paleártico: Mayrellinae. La
biología es desconocida aunque se sospecha que puedan ser parasitoides de larvas de
Cerambicidae, Curculionidae y Buprestidae (Coleoptera). Morfológicamente la mayoría de
sus representantes tienen el peciolo abdominal muy largo y surcado, y el terguito
abdominal de mayor tamaño es el cuarto o el quinto. Para la determinación de los géneros
se podrá recurrir a Ronquist (1995); no hay un estudio moderno que determine las
especies. En la Península Ibérica no han sido aún colectados.

FAMILIA FIGITIDAE

De distribución mundial. Es la familia más prolífica en especies. Morfológicamente

se distinguen con facilidad por la dirección basal que toma la vena Rs+M (cuando está
presente). Podremos distinguir en la Península Ibérica los siguientes biológicos y
morfológicos:

• Figitinae: que ataca larvas de dípteros ciclorrafos. Es un grupo parafilético por lo que
no hay caracteres morfológicos que agrupen todos los géneros; se identifican por la
ausencia de caracteres típicos de las otras subfamilias. Fauna peninsular desconocida,
sólo unas pocas especies han sido citadas (Ros-Farré & Pujade-Villar, 2000; Pujade-
Villar, Blasco-Zumeta & Ros-Farré, 2001).
• Aspicerinae: que atacan larvas de dípteros predadores de áfidos pertenecientes a las
familias Syrphidae y Chamaemyiidae. Morfológica-mente se caracterizan por la
especial reducción de la venación alar, por presentar el tercer terguito linguliforme y
por la espectacularidad del escutelo (con espinas, fuertes carenas, enormes fosetas
escutelares, ...). Fauna peninsular desconocida, sólo unas pocas especies han sido
citadas (Ros-Farré & Pujade-Villar, 2000; Pujade-Villar et al., 2001).
• Anacharitinae: que atacan larvas de neurópteros predadoras de áfidos pertenecientes
a los Hemerobiidae y Chrisopidae. Morfológicamente caracterizados por presentar la
cabeza triangular y/o la superposición de mandíbulas. Fauna peninsular desconocida,
sólo unas pocas especies han sido citadas (Ros-Farré & Pujade-Villar, 2000; Pujade-
Villar, Blasco-Zumeta & Ros-Farré, 2001).
• Eucoilinae: que en su mayoría atacan larvas de dípteros ciclorafos. Muy fácilmente
identificables por presentar una estructura cóncava y elevada en el escutelo. Fauna
peninsular desconocida y número de especies presumiblemente muy alto.
• Charipinae: en su mayoría parasitoides de bracónidos que controlan poblaciones de
áfidos. Son de tamaño muy pequeño y carecen de escultura en el cuerpo. Fauna
peninsular desconocida, sólo unas pocas especies han sido citadas (Ros-Farré &
Pujade-Villar, 2000; Pujade-Villar, Blasco-Zumeta & Ros-Farré, 2001).
• Parnipinae: Parasitoide de un Cynipidae que ataca cápsulas de Papaver. Sólo una
especie conocida de distribución mediterránea.

227
 La biología de muchas especies es desconocida por lo que el campo de estudio de
estos grupos es enorme. La dificultad está en poder separar las especies puesto que no
existen trabajos recientes que reviesen los géneros; además muchos grupos han sufrido
recientemente reestructuraciones importantes de taxones. Para los géneros de todas las
subfamilias podemos recurrir en cierto modo a Weld (1952) y para los Charipinae a Menke
& Evenhuis (1991).

FAMILIA CYNIPIDAE

De distribución mundial (ausente en Australia). Biológicamente caracterizada por

producir agallas en distintos vegetales o por vivir a expensas de estas deformaciones
puesto que han perdido secundariamente dicha capacidad gallícola. Distinguiremos un
total de 5 tribus: Aylacini (que atacan Asteraceas o compuestas, principalmente),
Diplolepidini (que se encuentra en el género Rosa), Pediaspidini (en Acer), Cynipini (en
Quercus) y Synergini (inquilinos de agallas de Diplolepidini y Cynipini.
Morfológicamente se distinguen con facilidad por la dirección medial que toma la vena
Rs+M (raramente ausente). La monografía de Nieves-Aldrey (2001) permitirá separar las
especies de esta familia.

POSIBILIDADES DE LOS CYNIPOIDEOS EN EL CONTROL BIOLÓGICO

IBALIIDAE Y LIOPTERIDAE

En lo que se refiere a los macrocinipoideos, la escasez de especies, hace que el

recurso de éstos en el control biológico sea realmente bajo, más aún cuando la biología de
los Liopteridae es, en muchos casos, desconocida.
Con representantes de ambas familias podrían ensayarse controles de larvas de
insectos xilófagos. De hecho en América del sur fue introducida Ibalia leucospoides (Fig.
1) (Cynipoidea: Ibaliidae) para controlar plagas de Syrex noctilio (Hymenoptera: Siricidae)
comedores de madera de pino.
De una forma similar podríamos actuar con los Liopteridae si es que se confirma
que los escasos representantes peninsulares atacasen especies de Cerambicidae,
Buprestidae y Curculionidae (Coleoptera) que fueran perjudiciales económicamente.

Figura 1. Ibaliidae.

228
FIGITIDAE

La diversidad de los distintos grupos que conforman esta familia y la importancia

del número de especies, en algunos de ellos, hace que sea una familia ha tener muy en
cuenta (ver Tab. 1). Este hecho contrasta con el poco conocimiento faunístico que se tiene
del grupo.

Tabla 1

Figítido Hospedador al que ataca

Parnipinae Parasitoide de agallas de Barbotinia oraniensis sobre Papaver
Charipinae Hiperparasitoides de pulgones a través de bracónidos y
calcídidos
Hiperparasitoides de psílidos a través de calcídidos
Anacharitinae Parasitoides de larvas predadoras de pulgones de
hemeróbidos y crisópidos (neurópteros)
Aspicerinae Parasitoides de larvas predadoras de pulgones de sírfidos y
camaémidos (dípteros ciclorrafos)
Eucoilinae Parasitoide de larvas de dípteros ciclorrafos
‘Figitinae’ Parasitoide de larvas de dípteros ciclorrafos

NOTA: Díptero ciclorrafo es aquel que presenta las antenas triarticuladas con unas sedas laterales
en el tercer segmento.

Exceptuando la familia Parnipinae (cuyo huésped no presenta ningún interés

económico) los demás grupos de Figitidae pueden dividirse atendiendo, a su interés
biológico, en dos grandes grupos:

• Parasitoides útiles: Eucoilinae.

• Parasitoides entorpecedores: Anacharitinae, Aspicerinae y Charipinae.

Los parasitoides útiles son los parasitoides primarios, pues inciden directamente
en el control del huésped, mientras que los parasitoides entorpecedores interfieren en el
control atacando los parasitoides primarios de un determinado huésped o los predadores
directos de éstos. Por ello, el estudio de estos grupos, es esencialmente distinto.

Eucoilinae

Constituyen la subfamilia más diversa y más abundante, con 83 géneros y

alrededor de 1000 especies descritas. No obstante se estima que este número representa
sólo entre el 5 y el 20% de la diversidad existente (Nordlander, 1984).
Son parasitoides primarios de dípteros ciclorrafos. Han sido usados en la
entomología forense y en el control integrado de plagas de dípteros que afectan, tanto a
cultivos, como a animales de granja o a hongos comerciales. Algunas especies de
Eucoilinae ya han sido utilizadas en programas de control biológico (Cuscuta en
Melanagromiza, Leptopilina en Drosophila, Aganaspis en Tephritidae, Ganaspidium en

229
Liriomyza, etc.) o al menos ya se han testado sus posibilidades (Fontal-Cazalla,
Buffington, Nordlander, Liljeblad, Ros-Farré, Nieves-Aldrey, Pujade-Villar & Ronquist,
2002); en su mayor parte, estos estudios han sido realizados en la zona neotropical por lo
que su acción en la fauna Peninsular aún está por ver.
De todos modos la lógica apunta que este grupo presenta grandes posibilidades ya
que se han colectado atacando muchas familias de dípteros dañinos: Tephritidae,
Anthomyiidae, Chloropidae, Canaceidae, Agromyzidae, Sepsidae, Sphaeroceridae,
Drosophilidae, Ephydridae, Phoridae, Muscidae, Opomyzidae, Otitidae, Calliphoridae y
Sarcophagidae.

Figura 2. Modelos de lágrima escutelar.

Anacharitinae, Aspicerinae y Charipinae

Como parasitoides su acción está en entorpecer la eficiencia de los parasitoides

primarios (Charipinae) o de los predadores (Anacharitinae y Aspicerinae). En estos tres
grupos, el desconocimiento de la fauna peninsular es casi absoluto, por lo que también lo es la
acción sobre los mismos. No obstante la gran diversidad de áfidos, los problemas que ellos
ocasionan y las grandes pérdidas económicas que se registran hace que sean grupos a tener
muy en cuenta para estudios de control ya que poblaciones altas incidirían directamente en el
biocontrol.

Figura 3. Modelos de mesotórax.

Anacharitinae Aspicerinae Charipinae

230
CYNIPIDAE

Con diferencia, es el grupo más estudiado y mejor conocido gracias a unas

estructuras deformantes, las agallas, que ocasionan en distintos vegetales (Tab. 2). Un
rasgo característico de los insectos gallícolas es su especificidad frente al género o especie
de planta hospedante y la parte atacada de ella, de modo que una determinada especie
gallícola está asociada únicamente a una especie o a un grupo próximo de especies
botánicas en las que induce agallas de manera constante y exclusiva, generalmente sobre
un único órgano vegetal. Las agallas se localizan en cualquier estructura (hojas, yemas,
frutos, flores, tallos y raíces) de la planta.

CINÍPIDOS HOSPEDADORES VEGETALES

Aylacini Plantas herbáceas y Rubus ssp
Synergini (inquilinos)
Diplolepidini Rosa spp
Pediaspiini Acer spp
Cynipini Quercus spp

Tabla 2.- Relación cinipido-hospedador en la Península Ibérica.

Las agallas que ocasionan, en principio no desfavorecen de forma evidente a la

planta huésped, aunque el ataque se produzca a nivel de los frutos, raramente ocasiona un
grave perjuicio económico. Cabe destacar, no obstante, que especies que atacan ramas, en las
que las celdas larvales están situadas en el leño, interfiriendo así en el paso de la sabia, pueden
ocasionar la muerte de la rama cuando el número de celdas es muy abundante (Plagiotrochus
australis –forma agámica- en Q. ilex, Plagiotrochus amenti –forma agámica- en Q. suber-,
Callirhytis galdium y C. rufescens –formas sexuales- en Q. pubescens, etc...) o cuando éstas
celdas se sitúan en una rama de pequeño grosor (Plagiotrochus yeusei –forma agámica- en Q.
ilex). Algunas de estas especies mencionadas ocasionan abundantes pérdidas económicas no
sólo en viveros sino también en masas forestales consolidadas.
Las agallas surgen como un proceso de coevolución exitosa entre la planta y el
inductor, por lo que han tener un valor adaptativo tanto para el huésped como para el
fitófago. Para la planta puede existir un doble beneficio; en primer lugar, la formación de
la agalla localiza al inductor en el espacio y en el tiempo, neutralizando así los efectos
tóxicos del causante de la agalla sobre la planta; en segundo lugar la presencia de taninos
en muchas agallas favorece que las plantas que poseen un gran número de ellas no sean
atacadas por los grandes herbívoros. Para el inductor en la agalla, se acrecientan las
disponibilidades de alimento y la agalla le proporciona protección frente al medio abiótico
y sus enemigos naturales.

231
 Figura 4. Principales características morfológicas de géneros dañinos de árboles: Callirhytis (superior) y
Plagiotrochus (inferior). Derecha: mesosoma dorsal (superior) y lateral (inferior). Izquierda: propodeo.

Figura 5. Ejemplo de daño producido por Plagiotrochus suberi en ramas de Q. suber (izquierda). Obsérvese
la rama con orificios de salida (central) y las cámaras larvales en su interior (derecha).

232
 La recolección de agallas pone de manifiesto que no solo la especie inductora está
presente en las mismas (Pujade-Villar, 2004). Todo un conjunto de fauna,
extraordinariamente diversa interacciona en mayor o menor grado con ella. De hecho, las
agallas de los artrópodos soportan una rica comunidad asociada de organismos que
encuentran en ellas acomodo, cobijo y disponibilidades alimenticias. Es por ello que son
consideradas como “puntos calientes” ecológicos, especialmente las de los cinípidos y
cecidómidos debido a su mayor complejidad.
Podremos diferenciar tres grandes grupos de organismos asociados a las agallas:
(i) los inductores, (ii) la fauna primaria (directamente relacionada con la agalla o con sus
habitantes por una relación obligatoriamente trófica) y (iii) la fauna secundaria (constituida
por organismos que usan las agallas sin ninguna relación trófica o sin una rigidez trófica).
Los inductores son los organismos gallícolas; la fauna primaria está constituida por los
“inquilinos” y los parasitoides, y la fauna secundaria por el resto de organismos asociados
(los cecidófagos y los sucesores).
Por todo lo mencionado, las agallas son pequeños mundos dónde múltiples
interelaciones tróficas se encuentran presentes. Como modelo (Fig. 6) ver el caso de A.
hispanica en el que diversas especies de Cynipidae “inquilinas” y de múltiples familias de
Chalcidoideos interaccionan (Ros-Farré & Pujade-Villar, 1998). El control de las especies
dañinas es posible mediante la fauna autóctona; las especies gallícolas introducidas
ocasionan graves trastornos poblacionales en muchos lugares del planeta. Así por ejemplo
el alcornoque, cuya distribución nativa es circummediterránea, presenta una plaga de
Plagiotrochus suberi muy severa tanto en California como en Argentina; en el mejor de los
casos, el corcho no se puede extraer, y en el peor de ellos, mueren árboles enteros.

Figura 5.- Relaciones tróficas en una agalla de cinípido (Andricus hispanicus): “---“ relación poco
frecuente, “?” relación posible, “ “ si apunta a la agalla es que se encuentran en la cámara central,
y “ “ es que se encuentran en el tejido periférico. Especies inquilinas (12), parasitoides (15). Géneros
implicados (12), especies (27). Representantes de parasitoides: Eupelmidae (2), Torymidae (3),
Pteromalidae (5), Eurytomidae (3) y Ormyridae (2).

233
BIBLIOGRAFÍA CITADA

• F. M. Fontal-Cazalla, M. Buffington, G. Nordlander, J. Liljeblad, P. Ros-Farré, J.

L. Nieves-Aldrey, J. Pujade-Villar and F. Ronquist, 2002. Phylogeny of the
Eucoilinae (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae). Cladistics, (en prensa)
• Liu, Z. & G. Nordlander, 1994. Review of the family Ibaliidae (Hym.: Cynipoidea)
with keys to genera and species of the world. Ent. Scand., 25: 377-392.
• Menke, A. S. & H. H. Evenhuis, 1991. North American Charipidae: Key to genera,
nomenclature, species checklists, and a new species of Dilyta Förster (Hymenoptera:
Cynipoidea). Proc. Entom. Soc. Wash., 93: 136-158.
• Nieves-Aldrey, J. l., 2001. Hymenoptera: Cynipidae. En Fauna Ibérica, vol 16.
Ramos M.A. et al Eds. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrif. 636
pp.
• Nieves-Aldrey, J.L., F. Fontal-Cazalla & J. Pujade-Villar, 1996. Sobre la presencia
del género Ibalia Latreille en España (Hymenoptera, Cynipoidea: Ibaliidae). Boln.
Asoc. esp. Ent., 20 (1-2): 250-251.
• Nordlander, G. 1984. What do we know about parasitic cynipoids (Hymenoptera)?.
Entomologisk Tidskrift, 105: 36-40.
• Pujade-Villar, J., 2004. Les gales dels roures: una font de recursos per amolts
organismes. Hàbitats, 9(2): 11-25.
• Pujade-Villar, J., J. Blasco-Zumeta & P. Ros-Farré, 2001. Catálogo preliminar de la
superfamília Cynipoidea (Insecta: Hymenoptera) para Aragón. Cat. entomofauna
aragon, 23: 19-23.
• Ronquist F., 1995. Phylogeny and classification of Liopteridae, an archaic group of
cynipoid wasps (Hymenoptera). Ent. Scand. suppl., 46: 74 pp.
• Ronquist F., 1999. Phylogeny, classification and evolution of the Cynipoidea. Zool.
Scripta, 28 (1-2): 139-164.
• Ros-Farré, P. & J. Pujade-Villar, 1998. Relacions tròfiques en les gal.les de la
forma agàmica d’Andricus kollari (Hartig, 1943). Butll. Inst. Cat. Hist. Nat., 66:
95-108.
• Ros-Farré, P. & J. Pujade-Villar, 2000. Figítids sensu stricto detectats a la
Península Ibèrica (Hymenoptera: Figitidae, Anacharitinae, Aspicerinae). Ses.
Entom. ICHN-SCL, 10: 123-134.
• Weld, L. H., 1952. Cynipoidea (Hym.) 1905-1950 being a supplement to the Dalla
Torre and Kieffer monograph. Privately Printed.

234
ESTUDIO E IDENTIFICACIÓN BAJO LA LUPA DE CYNIPOIDEA

Juli Pujade-Villar

RECONOCIMIENTO DE LA MORFOLOGÍA DE LOS CYNIPOIDEOS

OBJETIVOS

1. Aprender el manejo de las claves dicotómicas. Mecanismo que tienen los

entomólogos para determinar los grupos morfológicos y las especies.
2. Reconocer las características morfológicas distintivas. Entender los caracteres
morfológicos que definen ésta superfamilia de himenópteros parasitoides.
3. Reconocer el grupo específico de cinipoideos al que pertenecen los distintos
ejemplares. Identificar el grupo concreto al que pertenece, ya que ésta es la única
forma de poder acceder a la determinación final. Es evidente que no se puede
acceder al conocimiento completo de las distintas especies que configuran el grupo,
pero el reconocimiento de la familia o subfamilia permitirá que pueda ser enviado a
un especialista determinado para la identificación final.

MATERIAL

Insectos en alcohol, en seco i claves de identificación.

CLAVES DICOTÓMICAS DE CINIPOIDEOS

1. El tergito mayor del metasoma es el cuarto (fig. 1), el quinto (fig. 2) o el sexto (fig. 3),
(observar en vista lateral). Tamaño relativamente grande (5-30 mm.); macrocinipoideos: 2.
- El tergito mayor es el segundo (fig. 11) o el tercero (fig. 12). Tamaño relativamente pequeño
(1-6mm); microcinipoideos: 3.

2. Celda radial 9 veces más larga que ancha (fig. 4), Metasoma muy comprimido, con aspecto de
hoja de cuchillo (fig. 3). Primer tarsómero del último par de patas más largo que todos los otros
juntos (fig. 5): F. Ibaliidae.
[Parasitoide de larvas de Siricidae (Hymenoptera)].
- Celda radial mucho más pequeña, a lo sumo 6 veces más larga que ancha. Metasoma no tan
comprimido y de aspecto distinto (fig. 1, 2). Primer artejo metatarsal más corto que todos los
otros juntos (fig. 6): F. Liopteridae.
[Parasitoides de Buprestidae, Curculionidae y Cerambicidae (Coleoptera)].

3. Escutelo con una prominencia cóncava, situada en la superficie dorsal (fig. 7): F. Figitidae (en
parte).
[Estas características definen la subfamilia Eucoilinae.
Parasitoides de larvas y ninfas de Diptera].
- Sin estas características: 4.

235
4. Cuerpo, particularmente el escutelo, casi siempre liso (fig. 20 derecha), sin escultura y/o con un
anillo de sedas rodeando el metasoma (fig. 8). Tamaño muy reducido (1-2 mm.): F. Figitidae
(en parte).
[Estas características definen la subfamília Charipinae.
Parasitoides de Psyllidae (Hemiptera-Homoptera) o hiperparásitos de pulgones (Hemiptera-
Homoptera atacados por Aphidiinae (Hymenoptera, Braconidae)].
- Cuerpo normalmente con escultura definida (fig. 20 central), y si es liso (fig. 20 izquierda)
nunca hay un anillo pubescente en la base del metasoma. Tamaño normal-mente mayor: 5.

5. Segundo terguito visible del metasoma más grande que el tercero y sobrepasando la mitad de la
longitud del propio metasoma (observar en vista lateral) (fig. 11) o ocupando la mayor parte
del metasoma puesto que en este caso el TII y el TIII están fusionados. Vena RS+M de las alas
anteriores, cuando es visible, dirigiéndose hacia el punto medio de la vena basal (fig. 9, 11).
Metasoma más o menos comprimido en los dos sexos. Escutelo siempre redondeado en el
margen: F. Cynipidae.
[Cecidógenos o asociados a agallas].
- Tercer terguito visible del metasoma más grande que el segundo (fig. 12) y si son de longitud
parecida o el segundo es el mayor entonces el segundo terguito no llega a ocupar la mitad del
metasoma. Vena Rs+M de las alas anteriores, cuando es visible, dirigiéndose hacia la base de la
vena basal (fig. 10). Metasoma comprimido o no. Escutelo redondeado, truncado o proyectado
en una espina: 6.

6. Cabeza en visión anterior con fuertes carenas frontales (fig. 13) y con una impresión facial
característica (fig. 13). Primer terguito visible del metasoma linguliforme (fig. 16). Venación
del primer par de alas muy reducida, con la vena R1 muy corta o inexistente (fig. 17): F.
Figitidae (en parte).
[Con estas características se define la subfamilia Aspicerinae.
Parasitoides de dípteros depredadores de áfidos].
- Cabeza sin carenas frontales ni impresión facial. Primer terguito visible no linguliforme aunque
a veces el margen sea un poco curvado. Venación alar nunca tan reducida; R1 siempre bien
representada: 7.

7. Placa pronotal formada por un arco continuo (fig. 15). Mandíbulas completamente
superpuestas por lo que prácticamente sólo una mandíbula es visible (fig. 14). Propodeo
reticulado: F. Figitidae (en parte).
[Con estas características se define la subfamília Anacharitinae.
Parasitoides de neurópteros depredadores de áfidos].
- Placa pronotal diferente. Mandíbulas no superpuestas, se observan las dos perfecta-mente.
Propodeo provisto de dos carenas verticales sin un reticulado en el centro: F. Figitidae (en
parte).
[Con estas características se define la subfamília Figitinae.
Parasitoides de dípteros ciclorafos].

236
237
RECONOCIMIENTO DE LA MORFOLOGÍA DE LAS AGALLAS DE CINÍPIDOS

OBJETIVOS

1. Caracterización de una agalla. Diferenciar dicha malformación vegetal de otras que

no lo son.
2. Identificación de agallas provocadas en distintos órganos vegetales. A) Establecer
las características comunes de las estructuras morfológicas deformantes de
cinípidos atendiendo al órgano afectado. B) Comprensión del ciclo biológico de los
cinípidos alternantes. C) Reconocimiento de especies comunes. D) Estrategias de
defensa de las agallas. E) Identificación de especies problemáticas sobre robles,
encinas y alcornoques.

MATERIAL

Muestras de agallas colectadas en la Península Ibérica.

238
 HYMENOPTERA ICHNEUMONOIDEA
EN EL CONTROL BIOLOGICO DE PLAGAS

Jesús Selfa
Universidad de Valencia
Facultad de Biología
Departamento de Zoología
Dr. Moliner 50
46100 Burjasot, Valencia
e-mail: jesus.selfa@uv.es

INTRODUCCIÓN

Los icneumonoideos se distinguen por la ausencia de celda costal en el ala

anterior al estar fusionadas las venas costal (C) y radial (R) (Figura 4.1A), y por la menor
esclerotización del conjunto de esternitos respecto de los terguitos metasomales así como
por la división de los esternitos 1-3 metasomales en varios escleritos (Figura 4.1B).
Después de los calcidoideos, sin duda alguna constituyen el grupo de
controladores naturales más importante de la naturaleza; sin embargo, su uso en los
programas de control biológico de plagas provocadas por insectos, tanto en ambiente
agrícola como forestal, ha quedado por lo general bastante restringido, sobre todo por la
falta de estudios previos que indicasen su conveniencia en cada caso.

FAMILIA BRACONIDAE

Los Braconidae constituyen una de las familias más amplias entre los himenópteros
con unas 15.000 especies decritas en todo el mundo, aunque se estima que existen más de
40.000. Se encuentran ampliamente distribuidas en todas las regiones biogeográficas, si bien
muestran una clara preferencia por los climas secos y cálidos. La mayoría son especies de
pequeño tamaño, muy activas, de color negro, ocre o leonado.
En su mayoría son endoparasitoides solitarios o gregarios cenobiontes de las fases
preimaginales de insectos, e incluso de su fase adulta; los ciclostominos Braconinae,
Doryctinae y Rogadinae son ectoparasitoides idiobiontes. Los ectoparasitoides eligen
hospedadores situados en espacios confinados, mientras que los endoparasitoides atacan a
aquellos que viven al aire libre

PRINCIPALES SUBFAMILIAS DE INTERÉS EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Alysiinae

Los alisiínos son endoparasitoides cenobiontes larvales y pupales, y en su mayoría

solitarios, principalmente de dípteros ciclorrafos. Los hospedadores son atacados en estado de
larva joven, aunque algunas especies prefieren los estados finales; las larvas hospedadoras son

239
a veces paralizadas temporalmente durante la oviposición; el parasitoide pupa en el interior del
pupario del hospedador. Géneros Alysia, Aphaereta y Dacnusa..

Aphidiinae

Los afidiínos son endoparasitoides cenobiontes solitarios exclusivos de las fases

ninfal o adulta de homópteros afídidos. Atacan con preferencia a las formas ápteras, y
excepcionalmente a los estados alados o primeros estados ninfales; los pulgones atacados
son a los pocos días fácilmente distinguibles en la colonia donde viven, puesto que tienden
a separarse del resto permaneciendo inmóviles, y con el cuerpo hinchado a modo de
pequeño balón; en unos pocos casos, la pupación se efectúa fuera del hospedador. Géneros
Aphidius, Diaeretiella, Lysiphlebus, Pauesia y Trioxys.

Braconinae

Los braconinos son ectoparasitoides idiobiontes solitarios de larvas de insectos

holometábolos, aunque se presentan algunos casos de endoparasitismo gregario. Provocan una
parálisis permanente del hospedador antes de ovipositar sobre o en su cercanía; la larva
parasitoide madura forma un capullo de seda en un lugar protegido cercano a los restos del
hospedador. Géneros Bracon, Coeloides y Glabrobracon.

Cheloninae

Los queloninos son endoparasitoides cenobiontes solitarios ovo-larvales de

lepidópteros. El parasitoide oviposita en el interior del hospedador; cuando llega al tercer
estado emerge del mismo y continua su alimentación externamente; una vez finalizada su
alimentación el parasitoide utiliza el interior del capullo del hospedador para pupar. Géneros
Ascogaste, Chelonus, Microchelonus y Phanerotoma.

Doryctinae

Los dorictinos son ectoparasitoides idiobiontes solitarios o gregarios de la fase

larvaria de coleópteros que viven bajo la corteza de árboles o en madera muerta. Las hembras
utilizan sus ovipositores para penetrar en el sustrato y depositar un huevo sobre o cerca del
hospedador; en muchos casos, el hospedador es paralizado. Géneros Dendrosoter, Doryctes,
Hecabolus, Heterospilus y Spathius.

Euphorinae

Los euforinos son endoparasitoides cenobiontes, tanto solitarios como gregarios, de

hemípteros, ortópteros e insectos holometábolos; los Perilitini atacan preferentemente la fase
ninfal de hemípteros y ortópteros, y la adulta de coleópteros e himenópteros; en cambio, los
Meteorini parasitan la fase larvaria de coleópteros y lepidópteros. Los hospedadores son en
algunos casos más o menos paralizados, y la pupación se realiza normalmente fuera del
hospedador; en algunos Meteorini que atacan lepidópteros, el cocón pupal queda suspendido
de éste mediante un hilo de seda. Géneros Meteorus y Townesilitus.

240
Homolobinae

Los homolobinos son endoparasitoides cenobiontes solitarios de las larvas de

lepidópteros. Los adultos presentan hábitos nocturnos. Géneros Apatia y Homolobus.

Microgastrinae

Los microgastrinos son endoparasitoides cenobiontes solitarios o gregarios de larvas

de lepidópteros. Los hospedadores sufren una parálisis temporal cuando son atacados;
normalmente parasitan estados tempranos o intermedios, y matan al hospedador cuando
alcanza el estado de prepupa; en ocasiones, pueden matarlo en estados más tempranos y
concluir la alimentación de forma externa; en algunos casos, se ha observado parasitismo de
huevos. Géneros Apanteles, Cotesia, Microgaster y Microplitis.

Opiinae

Los opiínos son endoparasitoides cenobiontes solitarios de huevos o larvas de

dípteros ciclorrafos. El parasitismo larvario se efectúa por lo general en el último estado
larvario; el imago sale siempre del pupario del hospedador. Géneros Diachasmimorpha, Opius
y Psyttalia.

Rogadinae

Los rogadinos son ectoparasitoides idiobiontes, solitarios o gregarios, de las larvas de

insectos holometábolos, que en su mayoría viven en espacios confinados (minas, dobleces de
hojas, agallas, tallos y vainas de vegetales). Género Aleiodes.

FAMILIA ICHNEUMONIDAE

La familia Ichneumonidae constituye una de las más grandes dentro de todos los
himenópteros, con cerca de unas 60.000 especies que se estiman existentes en el mundo; de
todas ellas, se han descrito aproximadamente una cuarta parte. El grupo presenta una mayor
riqueza específica en las regiones templadas y en los trópicos húmedos, siendo
particularmente abundante en la regiones Paleártica Este y Neártica; sin embargo, está
escasamente representado en las áreas secas y calurosas.
Los icneumónidos están estrechamente emparentados con los bracónidos, de los que
se diferencian por tener: a) una segunda vena recurrente en el ala anterior, espectral (Figura
4.2A) o marcada (Figura 4.2B), ausente en cualquier caso en los bracónidos; y b) los terguitos
2 y 3 del metasoma separados, y no fusionados como en bracónidos si exceptuamos a los
afidiinos.
Dentro de la familia, existe una acusado dimorfismo sexual. Las hembras son más
robustas y tienen las patas más cortas y gruesas que los machos, debido a sus hábitos de
rastreo para buscar a sus hospedadores. Por su parte, los machos tienen las antenas más largas
y están provistas de determinadas estructuras sensoriales adaptadas para la búsqueda de las
hembras.

241
 En su mayoría son endoparasitoides primarios cenobiontes o ectoparasitoides
primarios idiobiontes de larvas y pupas de insectos holometábolos, aunque algunos
también son hiperparasitoides de otros icneumonoideos. Pueden parasitar incluso a
arácnidos (huevos y adultos de araneidos, y huevos de pseudoescorpiones). Sin embargo,
nunca lo hacen sobre imagos de otros insectos, o sobre estados preimaginales de insectos
heterometábolos (a excepción de algunos Mesochorinae).

PRINCIPALES SUBFAMILIAS DE INTERÉS EN EL CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

Anomaloninae

Los anomaloninos son endoparasitoides cenobiontes solitarios larvales de

lepidópteros y coleópteros. Parasitan los primeros estados del hospedador, dejando la puesta
en el tejido adiposo parietal o sobre la pared del intestino; el anomalino completa su desarrollo
después de que el hospedador haya pupado, construyendo un capullo sedoso en su interior; los
adultos, ocupan a menudo hábitats más secos que los usuales para la familia. Géneros
Agrypon, Barylypa y Erigorgus.

Banchinae

Los banquinos son endoparasitoides cenobiontes solitarios larvales de lepidópteros y

coleópteros, aunque se conocen casos ocasionales de gregarismo; la mayor parte parasitan
larvas escondidas dentro de galerías, hojas enrolladas o yemas, aunque también atacan a las
expuestas (hembras con ovipositor corto de la tribu Banchini). El hospedador siempre es
muerto cuando alcanza el estado de prepupa. Géneros Apophua, Banchus y Lissonota.

Campopleginae

Los campopleginos son endoparasitoides cenobiontes solitarios o gregarios (unos

pocos casos) larvales de lepidópteros, himenópteros símfitos y coleópteros. La mayor parte de
especies provocan la muerte del hospedador cuando el mismo alcanza el estado de prepupa.
Constituye la subfamilia más importante de los icneumónidos en ambiente agrícola. Géneros
Diadegma, Dusona, Hyposoter, Sinophorus y Venturia.

Cremastinae

Los cremastinos son endoparasitoides cenobiontes solitarios larvales de lepidópteros

y coleópteros, escondidos en galerías, hojas enrolladas, yemas o agallas. El hospedador muere
en estado de prepupa o de pupa; los adultos ocupan hábitats cálidos y secos. Géneros
Pristomerus y Temelucha.

Cryptinae

Los criptinos en su mayor parte son ecto- o endoparasitoides idiobiontes solitarios

larvales, prepupales y pupales de insectos holometábolos; algunos son cenobiontes de huevos
de arácnidos (araneidos, pseudoescorpiones). Géneros Agrothereutes, Dichrogaster, Echthrus
y Stenarella.

242
Ichneumoninae

Los icneumoninos son endoparasitoides cenobiontes solitarios larvales o pupales de

lepidópteros. Las hembras buscan a sus hospedadores caminando sobre el sustrato; los adultos
emergen siempre de la pupa hospedadora. Géneros Amblyteles, Coelichneumon, Herpestomus
y Tycherus.

Ophioninae

Los ofioninos son endoparasitoides cenobiontes solitarios larvales de lepidópteros y

coleópteros. Matan a su hospedador en el estado de larva madura, prepupa o pupa; presentan
hábitos nocturnos, y pueden ser atraídos mediante la luz artificial. Géneros Enicospilus y
Ophion.

Pimplinae

Los pimplinos son ecto- o endoparasitoides idiobiontes solitarios o gregarios larvales

de insectos holometábolos que ocupan nichos generalmente no expuestos, principalmente
galerías excavadas en la madera; también son ectoparasitoides de huevos y adultos de
araneidos. Este grupo alberga el mayor número de especies citadas en España como
controladores biológicos de plagas forestales; géneros Acropimpla, Dolichomitus, Ephialtes,
Exeristes, Pimpla, Rhyssa y Scambus; a nivel agrícola sobresalen Endromopoda e Itoplectis.

Tryphoninae

Los trifoninos son ectoparasitoides cenobiontes solitarios o gregarios larvales de

lepidópteros e himenópteros símfitos. Frecuentan ambientes húmedos; muchos presentan
hábitos nocturnos y son atraídos por la luz artificial. Géneros Exenterus y Netelia.

EJEMPLOS DE ICHNEUMONOIDEA COMO CONTROLADORES DE PLAGAS

CULTIVOS DE ALFALFA

En un estudio llevado a cabo en el Laboratorio de Entomología de la Universidad

de Valencia acerca de la diversidad de la subfamilia Ichneumoninae (Ichneumonidae) en
campos de alfalfa, se capturaron un total de 223 ejemplares distribuidos en 30 especies; en
esta población, se encontró un patrón típico en el que aparecían unas especies dominantes,
controladoras naturales de plagas comunes de la alfalfa como Plutella xylostella,
Spodoptera exigua, Spodoptera littoralis, Ostrinia nubilalis, o Sitona humeralis, junto con
otras con una representación escasísima (14 tenían un único ejemplar, que habían accedido
al cultivo para refugiarse en épocas de altas temperaturas). Pese a la baja densidad, se las
consideró “especies clave” por su papel regulador del equilibrio del agroecosistema,
puesto que a priori mantendrían a sus hospedadores con densidades medias/bajas y en una
situación de competencia interespecífica, que desembocaría en valores globales de
diversidad muy elevados para el conjunto de los insectos fitófagos. Es precisamente este
comportamiento el que los convierte en magníficas herramientas para los programas de

243
control biológico de plagas agrícolas.
Por su parte, un caso concreto de lucha biológica sobre los noctúidos de la alfalfa,
Spodoptera exigua y Spodoptera littoralis, fue desarrollado en Córdoba (España) por
Caballero et al. (1990) (Fig. 1) y por Guimaraes et al. (1995) (Fig. 2), respectivamente,
donde se demostró la eficacia de la acción conjunta de varios parasitoides en conjunción
con patógenos.

CULTIVOS DE ARROZ

En la misma línea, para conocer el complejo parasitario y estimar la eficacia del

control de los recursos propios del arrozal valenciano sobre Chilo suppressalis (Pyralidae),
el Laboratorio de Entomología de la Universidad de Valencia diseñó una campaña de
muestreo durante varios años (Jiménez et al., 1992). En este estudio se encontraron un total
de 61 especies de insectos parasitoides; entre ellas, destacó Cotesia ruficrus (Braconidae)
que ataca al “cucat” en áreas del sureste asiático, pero que no lo hace en nuestras latitudes,
prefiriendo otras especies de Noctuidae. La única especie que se obtuvo a partir de las
pupas del “cucat” fue Itoplectis melanocephala (Ichneumonidae), del que sí se sabe ataca
otros pirálidos del mismo género (Serrano & López, 1994).
La bibliografía nos indica que sobre Chilo suppressalis parasitan Trichogramma
japonicum, T. chilonis, T. australicum (Trichogrammatidae), y Telenomus dignus
(Scelionidae) en el huevo (Hagen et al., 1976); y Pristomerus chilonis (Ichneumonidae)
(Kusigemati, 1983), o Cotesia chilonis y Cotesia flavipes (Braconidae) (Kajita & Drake,
1969) en la larva. En este sentido, y a la vista de que los parasitoides encontrados en la
fauna autóctona no reunían las características deseadas para el control, Jiménez et al.
(1992) recomendaban “…la introducción de algún parasitoide del cucat una vez hayan
concluido los estudios sobre el impacto que estas especies pudieran ocasionar en el
ecosistema”.

CULTIVOS DE TOMATE

El caso del noctúido Helicoverpa armigera nos ilustra sobre la interacción de

varios parasitoides y depredadores sin ocasionar problemas al programa de control (Fig. 3).
Esta plaga ataca en su fase larvaria flores, hojas y frutos de cultivo de tomate provocando
graves daños.
En estudios realizados en Barcelona (Izquierdo et al., 1994), se identificaron
parasitoides oófagos (Trichogramma evanescens y Telenomus ullyetti), y larvarios
(Cotesia kazak y Hyposoter dydimator). En los primeros, se observó que había una
secuencia de sustitución en donde T. ullyetti actuaba en los momentos iniciales de la
campaña, mientras que T. evanescens lo hacía en los finales. En el caso de los parasitoides
larvarios se comprobó que era C. kazak la especie sobre la que recaía más del 80% del
parasitismo detectado, mientras que H. dydimator actuaba tan sólo al principio de la
campaña y de forma leve.

244
INVERNADEROS

Asimismo, un caso interesante de control de plagas es el que realizan, de manera

específica, los Aphidiinae (Braconidae) sobre los pulgones (Homoptera: Aphididae). Su
utilización ha ido en aumento en los últimos años, y han intervenido tanto especies indígenas,
como introducidas, disponiéndose en la actualidad de numerosos datos. En la cuenca
mediterránea han sido empleadas dos especies indígenas en el control biológico de Myzus
persicae en invernaderos: Aphidius matricariae en Italia, y Diaeretiella rapae en Francia. La
mayoría de las especies utilizadas en esta área han sido investigadas en California, ya que la
mayor parte de los pulgones son allí especies introducidas, y los parasitoides de dicha fauna
provienen de una área climática similar, en muchos casos posiblemente de la misma a la que
pertenecen sus hospedadores. Por su parte, el número de especies introducidas en el área
mediterránea ha sido sorprendentemente baja, lo cual se puede deber, por una parte en
considerar que el número de especies parasitoides indígenas es satisfactorio, o también al poco
interés en la utilización de nuevas especies.
Uno de los pocos casos realizados de introducción de parasitoides en Europa es el de
Lysiphlebus testaceipes en el Sur de Francia, Córcega y España. Las poblaciones de L.
testaceipes fueron recogidas en Cuba y transferidas a Checoslovaquia en 1965, desde donde se
introdujeron en el Sur de Francia y Córcega en 1973-1974. Se utilizaron seis métodos
diferentes de liberación (de pulgones parasitados –momias– y de parasitoides adultos),
empleando técnicas confinadas, semiconfinadas y abiertas. En el sur de Francia, durante 1973
se introdujeron 2.300 momias, y en 1974 unas 3.000; de ellas, una pequeña cantidad se destinó
al insectario de Antibes, para asegurar un stock de laboratorio. Con respecto a los parasitoides,
durante 1973 se liberaron 1.000 ejemplares en Antibes y unos 1.000 en el Este de Córcega, y
durante 1974 unos 1.000 y casi 2.000, respectivamente. Por su parte, en el mismo periodo que
en Francia se comprobó la aparición de L. testaceipes en varios lugares de Italia. A pesar de la
extensa información recogida por los investigadores italianos, su origen permanece algo
oscuro; la accidental expansión desde los lugares de liberación del Sur de Francia representa
una posibilidad según los autores. En 1976 fueron enviados desde el INRA de Antibes (por
J.P. Lyon) a España pulgones parasitados, utilizándose como hospedador a Aphis fabae sobre
Cynara scolymus por parte del Dr. Melià en las experiencias que éste llevó a cabo en la
provincia de Castellón. Aunque hubo un escape de parasitoides, Melià consideró fracasada
dicha experiencia, al no obtener en muestras sucesivas datos sobre su presencia en la zona
experimental. Hasta 1982, no se obtuvieron muestras de Lysiphlebus testaceipes en la
provincia de Valencia, y hasta 1983 en el área de experiencias (Stary et al., 1985).
Recientemente se ha introducido en Francia el Pauesia cedrobii con la intención de controlar
el Cedrobium laportei, sobre el cual fue encontrado en el Norte de África. Por su parte, la
especie Aphidius colemani se consigue comercialmente para controlar pulgones en cultivos
de invernaderos.

245
 Hyposoter didymator
Cotesia plutellae (Ichneumonidae)
(Braconidae)

-3% larvas- -18’5% larvas-

Spodoptera exigua

Zoophthora radicans Virus Polihecrosis

(Hongo entomoftoráceo) nuclear
-3’2% larvas-
-7’8% larvas-

Figura 1. Lucha biológica en alfalfa (Córdoba, 1990). Parasitoides y Depredadores.

Meteorus Hyposoter didymator

pulchricornis (Ichneumonidae)
(Braconidae)
-1’3% larvas-
-7’7% larvas-

Spodoptera littoralis

Homolobus Erynia sp.

truncatoides (Hongo entomoftoráceo)
(Braconidae)
-38’3% larvas-
-2% larvas-

Figura 2. Lucha biológica en alfalfa (Córdoba, 1995). Parasitoides y Depredadores.

Trichogramma Cotesia kazak

evanescens (Braconidae)
(Trichogrammatidae) Hyposoter didymator
Telenomus ullyetti (Ichneumonidae)
(Scelionidae)
-31’3% orugas-
-17’5% huevos-

Helicoverpa armigera

Macrolophus Dicyphus tamaninii

caliginosus (Miridae)
(Miridae)
-8’6 huevos/día-
-13 huevos/día- -14 larvas día-
-10’5 larvas/día-

Figura 3. Lucha biológica en tomate (Barcelona, 1994). Parasitoides y Depredadores.

246
BIBLIOGRAFÍA

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249
250
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260
261
262
263
264
 CLAVE DE IDENTIFICACIÓN DE LAS
SUFAMILIAS DE ICHNEUMONIDAE

Jesús Selfa

1.- Alas vestigiales o ausentes Cryptinae.

1’.- Alas normales 2.

2.- Ala anterior con la vena 2m-cu ausente (Fig. 1) 3.

2’.- Ala anterior con la vena 2m-cu presente (Fig. 2) 5.

3.- Esternaulo muy largo o completo (Fig. 3) Cryptinae.

3’.- Esternaulo corto o ausente 4.

4.- Basitarso posterior más largo que el conjunto restante de tarsómeros (Fig. 4)
Paxylommatinae.
4’.- Basitarso posterior tan largo como el conjunto restante de tarsómeros.
Anomaloninae.

5.- Escutelo con una espina apical (Fig. 5) Agriotypinae.

5’.- Escutelo sin espina apical 6.

6.- Propodeo sin carenas transversales (Fig. 6) Collyrinae.

6’.- Propodeo con carenas transversales 7.

7.- Antenas con 11-12 flagelómeros Adelognathinae.

7’.- Antenas con más de 13 flagelómeros 8.

8.- Ala anterior con la areola grande y rómbica (Fig. 7) Mesochorinae.

8’.- Ala anterior con la areola a veces grande pero nunca rómbica 9.

9.- Espiráculos del terguito I metasomal en posición posterior (Fig. 8) 10.

9’.- Espiráculos del terguito I en posición media o anterior (Fig. 9) 27.

10.- Metasoma comprimido, con segmentos III-IV mas altos que anchos 11.
10’.- Metasoma deprimido, con segmentos III-IV mas anchos que altos 19.

11.- Ala anterior con vena 2r-m y sin vena 1r-m (Fig. 10) 12.
11’.- Ala anterior con vena 1r-m y sin vena 2r-m (Fig. 11) 14.

12.- Ala anterior con vena 3/1A’ larga y paralela al margen posterior (Fig. 2)
Ophioninae.
12’.- Ala anterior sin vena 3/1A’ o muy corta 13.

13.- Ala anterior con el estigma engrosado (Fig. 13) Tersilochinae.

13’.- Ala anterior con el estigma no engrosado Anomaloninae.

265
14.- Propodeo sin carenado regular (Fig. 14) Anomaloninae.
14’.- Propodeo con carenado regular 15.

15.- Carena postpectal completa por delante de las coxas medias (Fig. 15) 16.
15’.- Carena postpectal incompleta por delante de las coxas medias (Fig. 16) 17.

16.- Clípeo separado de la cara por un surco (Fig. 17) Cremastinae.

16’.- Clípeo no separado de la cara por un surco (Fig. 18) Campopleginae.

17.- Ala posterior con vena M + Cu incompleta (Fig. 19) Tersilochinae.

17’.- Ala posterior con vena M + Cu completa (Fig. 20) 18.

18.- Ala anterior con 2 zonas claras en la vena 2m-cu (Fig. 21) Cryptinae.
18’.- Ala anterior con 1 zona clara en la vena 2m-cu (Fig. 22) Ctenopelmatinae.

19.- Tibia media con 1 espolón 20.

19’.- Tibia media con 2 espolones 21.

20.- Ala anterior con la vena r-rs unida en la base del estigma (Fig. 23) Tryphoninae.
20’.- Ala anterior con la vena r-rs no unida de esta forma (Fig. 24) Metopiinae.

21.- Clípeo no separado de la cara por un surco (Fig. 18) 22.

21’.- Clípeo separado de la cara por un surco (Fig. 17) 23.

22.- Carena postpectal completa por delante de las coxas medias (Fig.15) Campopleginae.
22’.- Carena postpectal incompleta por delante de las coxas medias (Fig. 16) Metopiinae.

23.- Ojos con los márgenes internos convergentes (Fig. 25) Orthocentrinae.
23’.- Ojos con los márgenes internos no convergentes (Fig. 26) 24.

24.- Clípeo con largas setas apicales (Fig. 27) Tryphoninae.

24’.- Clípeo sin setas apicales 25.

25.- Propodeo sin carenado o sólo con una carena transversal (Fig. 28) Banchinae.
25’.- Propodeo con carenado variable 26.

26.- Esternaulo muy corto o ausente Ichneumoninae.

26’.- Esternaulo muy largo o completo (Fig. 3) Cryptinae.

27.- Tibia media con 1 espolón 28.

27’.- Tibia media con 2 espolones 29.

28.- Cara bordeada por crestas (Fig. 29) Metopiinae.

28’.- Cara diferente Tryphoninae.

29.- Clípeo no separado de la cara por un surco (Fig. 18) 30.

29’.- Clípeo separado de la cara por un surco (Fig. 17) 33.

30.- Ojos con setas evidentes (Fig. 30) Pimplinae.

30’.- Ojos sin setas 31.

266
31.- Escapo dos veces más largo que ancho (Fig. 31) Orthocentrinae.
31’.- Escapo nunca dos veces más largo que ancho 32.

32.- Cara proyectada en un triángulo entre la base de las antenas (Fig. 32) Metopiinae.
32’.- Cara no proyectada de esta forma Ctenoplematinae.

33.- Mandíbula con 3 dientes (Fig. 33) Diplazontinae.

33’.- Mandíbula con 2 dientes 34.

34.- Hembra con hipopigio largo y triangular (Fig. 34). Macho con un diente subapical en las uñas
anteriores y medias (Fig. 35) Acaenitinae.
34’.- Hipopigio y uñas con otro aspecto 35.

35.- Labro claramente expuesto por debajo del clípeo (Fig. 36) Orthopelmatinae.
35’.- Labro apenas o nada expuesto por debajo del clípeo 36.

36.- Ala anterior con la vena 2m-cu más o menos recta (Fig. 37) Ctenopelmatinae.
36’.- Ala anterior con la vena 2m-cu en zig-zag (Fig. 38) 37.

37.- Hembras 38.

37’.- Machos 44.

38.- Ovipositor con muesca dorsal subapical (Fig. 39) 39.

38’.- Ovipositor sin muesca dorsal subapical 40.

39.- Terguitos II-IV del metasoma con surcos oblícuos (Fig. 40); si faltan, entonces la vena 2m-cu
del ala anterior tiene un zona clara (Fig. 22), y el propodeo no tiene carena longitudinal mediana
(Fig. 41) Banchinae.
39’.- Terguitos II-IV del metasoma sin surcos oblícuos. Vena 2m-cu del ala anterior con 2 zonas
claras Orthocentrinae.

40.- Cabeza cónica. Clípeo pequeño y convexo (Fig. 42) Orthocentrinae.

40’.- Cabeza y clípeo con otro aspecto 41.

41.- Uñas parecidas a un peine (Fig. 43) Tryphoninae.

41’.- Uñas con otro aspecto 42.

42.- Segmento I del metasoma con glima (Fig. 44) Pimplinae.

42’.- Segmento I del metasoma sin glima 43.

43.- Esternaulo corto o ausente Xoridinae.

43’.- Esternaulo muy largo o completo (Fig. 3) Cryptinae.

44.- Vena 2m-cu del ala anterior con 1 zona clara (Fig. 22) 45.
44’.- Vena 2m-cu del ala anterior con 2 zonas claras (Fig. 21) 49.

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45.- Segmento I del metasoma con glima (Fig. 44) 46.
45’.- Segmento I del metasoma sin glima 47.

46.- Clípeo con largas setas apicales (Fig. 27) Tryphoninae.

46’.- Clípeo sin largas setas apicales Banchinae.

47.- Mesopleura sin carena epicnemial Pimplinae.

47’.- Mesopleura con carena epicnemial (Fig. 45) 48.

48.- Esternaulo muy largo o completo (Fig. 3) Cryptinae.

48’.- Esternaulo corto o ausente Orthocentrinae.

49.- Uñas parecidas a un peine (Fig. 43) 50.

49’.- Uñas con diferente aspecto 51.

50.- Clípeo con setas largas distales (Fig. 27) Tryphoninae.

50’.- Clípeo sin setas largas apicales Banchinae.

51.- Esternaulo muy largo o completo (Fig. 3) Cryptinae.

51’.- Esternaulo corto o ausente 52.

52.- Clípeo ancho y plano, apicalmente truncado (Fig. 46) Ichneumoninae.

52’.- Clípeo pequeño, apicalmente convexo 53.

53.- Clípeo con una muesca mediana apical (Fig. 47) u ojos con márgenes internos invaginados a la
altura de las inserciones antenales (Fig. 48) Pimplinae.
53’.- Clípeo sin muesca mediana apical. Ojos sin márgenes internos invaginados
54.

54.- Clípeo con diente mediano apical (Fig. 49) 55.

54’.- Clípeo sin diente mediano apical 56.

55.- Mesosoma aplanado (Fig. 50) Xoridinae.

55’.- Mesosoma no aplanado (Fig. 51) Acaenitinae.

56.- Cara fuertemente abombada a la altura de la base de las antenas (Fig. 52)
Orthocentrinae.
56’.- Cara no abombada en dicha zona 57.

57.- Mandíbulas con 1 diente (Fig. 53). Fémur posterior con diente ventral (Fig. 54)
Xoridinae.
57’.- Mandíbulas con 2 dientes. Fémur sin diente ventral Acaenitinae.

Clave para España, simplificada de “H. Goulet & J.T. Huber (Ed). 1993. Hymenoptera of the
world: An identification guide to families. Agriculture Canada”.

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