Artículo de revisión

“Relaciones y estrategias alimentarias de copépodos calanoides en el océano Pacífico”

Resumen

Se hace una revisión de la literatura sobre la alimentación de copépodos calanoides en el

océano Pacifico, comportamientos o estrategias de alimentación que optimizan la ganancia
nutricional y, además, como las estrategias cambian en respuesta a la variabilidad ambiental.
La capacidad omnívora y la capacidad de añadir una variedad de alimentos en la ración diaria
puede aumentar la probabilidad de abastecerse completamente en entornos variables y
nutricionalmente diluidos. La producción primaria es consumida por los animales herbívoros,
principalmente por copépodos, siendo responsables, en mayor parte, de la producción
secundaria mundial, desempeñando un papel clave en la estructura y la función de la red
alimentaria marina. Además, se revisan estudios donde los copépodos son parte de la dieta
de otros organismos superiores, formando parte de modelos dinámicos tróficos en los que las
redes alimentarias son como sistemas complejos entretejidos en lugar de cadenas simples y
cortas.

1. Introducción

La estructura de la red trófica marina se constituye primariamente por el fitoplancton, que es

el productor primario principal de materia orgánica en los océanos a partir del cual el
zooplancton e incluso vertebrados superiores obtienen energía vital (Cifuentes et al., 2000;
Friedland et al., 2012). En tal sentido, los consumidores primarios constituyen un eslabón
diferencial importante para la transferencia de carbono en la zona pelágica, ya que forman
una conexión directa entre los primeros productores y los consumidores tróficos superiores
(Huskin et al., 2001; Mayzaud, 2002; Frederiksen et al., 2006; Benoit-Bird et al., 2012).

Las comunidades de zooplancton marino, generalmente, están dominadas por copépodos. De

los copépodos, los calanoides son los más abundantes y pueden constituir hasta el 80% de la
biomasa total del zooplancton (Beaugrand, Reid, Ibanez, Lindley, & Edwards, 2002;
Lavaniegos & Ohman, 2007). En los mares tropicales, los copépodos pueden consumir
diariamente la mitad de su propio peso (Gifford & Dagg, 1991; Mauchline, 1998; Boling et
al., 2012) lo que los hace los principales consumidores primarios de la trama trófica pelágica
(Cifuentes et al., 2000; Calbet & Saiz, 2005; McKinnnon & Duggan, 2014). Estos
organismos, además, son parte de la “bomba biológica” en la columna de agua, ya que
trasladan el carbono asimilado por el fitoplancton hacia afuera de la zona fótica durante el
proceso de migración vertical (Small et al., 1983; Ducklow et al., 2001, Passow y Carlson,
2012). Cabe mencionar que a pesar de que los copépodos, juntos a salpas y eufáusidos, son
los que mayor efecto de pastoreo hacen sobre el fitoplancton, no se alimentan exclusivamente
de este (Mauchline, 1998).

En las últimas décadas se ha tratado de averiguar los componentes alimentarios en la dieta

de los copépodos y entender su relevancia en la producción secundaria (Lasker, 1988;
Kleppel et al. 1991). La producción de los copépodos se ve influenciada tanto por las
cantidades como por el tipo de alimento consumido (Smith & Eppley, 1982; Durbin et al.
1983; Roman, 1984). Su alimentación puede ser selectiva, es decir, los copépodos pueden
buscar, capturar y elegir ingerir o rechazar activamente. El rol que juegan los copépodos en
el red trófica está relacionado, en parte, a estas estrategias alimentarias, que son las respuestas
de los copépodos a un entorno compuesto por muchos tipos de partículas, entorno que a su
vez, se ve afectado por una serie de factores ambientales (Legendre & Demers 1984; Haury
& Pieper 1988; Rothschild & Osborne 1988).

El predominio de los copépodos calanoides también juega un papel fundamental dentro de

las estratos superiores, esto significa que cualquier reducción en la abundancia de copépodos
podría disminuir la supervivencia de sus consumidores (Cross et al., 2009), y tener
consecuencias importantes para las comunidades marinas (Frederiksen et al., 2006). Diversos
estudios muestran que en los ecosistemas marinos, algunos depredadores zooplanctívoros,
como los cubozoos, consumen grandes volúmenes de zooplancton, incluidos los copépodos
(Buskey, 2003). Además, Uchikawa et al. (2004) analiza la dieta del calamar Berryteuthis
anonychus, donde observa la predominancia de los copépodos, de los cuales el 86%
pertenecían al orden calanoide, en específico al género Neocalanus.

Este artículo de revisión da una perspectiva acerca de la relación entre el entorno alimentario,
la dieta y presión depredativa a la que están sometidos los copépodos. Esto con el afán de
comprender la relación entre la alimentación, la producción y algunos de los mecanismos
que están detrás de la respuesta de los copépodos, además del comportamiento de los
copépodos calanoides frente a cambios ambientales en el océano Pacifico.

2. Materiales y métodos

Se realizó una búsqueda bibliográfica utilizando los principales repositorios científicos en

línea, incluidos Science (science.sciencemag.org), Science Direct
(http://www.sciencedirect.com/), Wiley Online Library (https://onlinelibrary.wiley.com/),
Springer Link (link.springer.com), Research Gate (www.researchgate.net), Scielo
(https://scielo.conicyt.cl/) y Google Scholar (https://scholar.google.com/). Se utilizaron las
siguientes palabras clave y combinaciones: copépodos, calanoides, alimentación,
adaptaciones, estrategia, océano pacifico, relaciones, ecológicas, dieta, competencia,
depredación, mutualismo, simbiosis, mutualismo, respuesta, población, diversidad. La fuente
de información más abundante fueron los artículos de investigación, seguidos de los capítulos
de libros, las notas científicas y la correspondencia científica. La literatura reporta
principalmente distribución, impactos de la variabilidad ambiental, las respuestas
alimentarias, relaciones ecológicas y las adaptaciones de los copépodos calanoides en la
cadena trófica y frente a eventos climáticos.
3. Resultados

Tabla 1. Ubicación y especies de copépodos calanoides reportados en estudios sobre ecología

trófica realizados en los últimos años.

Ubicación Género Especies reportadas

Estuario Rio Columbia (EE.UU), Pseudodiaptomus forbesi

Bahia San Francisco(EE.UU), Pseudodiaptomus Pseudodiaptomus inopinus
Washington, Oregon (EE.UU) Pseudodiaptomus marinus
Golfo California, Oregon Calanus pacificus (2)
(EE.UU), Reino Unido. Calanus helgolandicus
Calanus
Calanus typicus
Calanus armata
Costa Rica, Océano Pacífico Rhincalanus nasutus
Rhincalanus
Tropical Oriental (EE.UU) Rhincalanus rostrifrons
Océano Pacífico Tropical Norte y Eucalanus elongatus
Eucalanus
Oriental (EE.UU), Costa Rica, Eucalanus inermis (2)

Oregon (EE.UU), Golfo de Centropages furcatus

California (EE.UU) Centropages
Centropages abdominalis

Océano Pacífico Norte tropical Subeucalanus subcrassus

(EE.UU), Costa Rica, Golfo de Subeucalanus Subeucalanus subtenuis
California(EE.UU)
Golfo de California (EE.UU) Acartia clausi
Acartia
Acartia tonsa

Golfo de California (EE.UU) Acrocalanus Acrocalanus longicornis

Golfo de California (EE.UU) Temora Temora discaudata

EE.UU Neocalanus Neocalanus cristatus

Bahia San Francisco (EE.UU) Tortanus Tortanus dextrilobatus

Oregon (EE.UU) Pseudocalanus Pseudocalanus sp.

Washington (EE.UU) Euchaeta Euchaeta elongata

Costa Rica Paraeucalanus Pareucalanus attenuatus

Océano Pacifico Tropical Oriental Pleuromamma robusta

Pleuromamma
(EE.UU).
 País No. Especies
EE.UU 21
Costa Rica 6
Reino Unido 3

Fig. 1. Ubicación geográfica de las especies de copépodos reportados en estudios

relacionados a ecología trófica en los últimos años.

3.1 Relaciones y estrategias alimentarias de copépodos calanoides en el océano Pacífico

Adams, Bollens y Bishop (2015) analizan al copépodo calanoide invasor, Pseudodiaptomus

forbesi, introducido en el estuario del río Columbia (CRE) el cual domina la estructura
zooplanctónica de fines del verano, por lo que para evaluar sus efectos en las redes
alimentarias se usó tres especies de peces planctívoros y una especie de crustáceo del orden
mysida para ver mostraban tasas de alimentación más altas en zooplancton nativo en relación
con P. forbesi mediante la alimentación de "presa única" y también se vio la selectividad con
experimentos de alimentación de "dos presas". Los resultados arrojaron que los cuatro
depredadores nativos pueden comer el copépodo invasivo, P. forbesi, pero que algunos
seleccionan el zooplancton nativo en lugar de P. forbesi, debido posiblemente a estos
factores: motilidad de presa específica y respuestas de escape (calanoides> ciclopoides>
dáfnidos) o el estado invasivo de la presa de zooplancton que resulta en ingenuidad. Un
estudio realizado por Meng y Orsi (1991) examinó la depredación selectiva por larvas de
lobina rayada, Morone saxatilis, en copépodos nativos e invasores en el estuario de San
Francisco y encontró que los copépodos nativos fueron capturados con más frecuencia que
los copépodos invasivos. Por el contrario, Bollens et al. (2002) llevaron a cabo experimentos
de depredación selectiva con una amplia gama de depredadores estuarinos que se
alimentaban de copépodos nativos e invasores en el estuario del río Chehalis, y encontraron
una selectividad de presa mayoritariamente neutral. Además, se halló que los copépodos
calanoides invasivos pueden proporcionar una presa alternativa en comparación a ciclopoides
nativos para algunos depredadores acuáticos. Esto es consecuente con los hallazgos en el
estuario de San Francisco, donde durante ciertas épocas del año el componente dietético
dominante de Hypomesis transpacificus fue el copépodo invasivo P. forbesi (Nobriga, 2002).

Lavaniegos, Heckel y Ladrón de Guevara (2012) evaluaron variabilidad estacional de

copépodos y cladóceros de bahía de los Ángeles (golfo de California) e importancia de
Acartia clausi como alimento del tiburón ballena. La bahía recibe es influenciada por la
dinámica de la marea y al mismo tiempo está protegida por numerosas islas. Es una bahía
muy productiva y alberga una alta diversidad de especies, algunas de ellas protegidas como
el tiburón ballena (Rhincodon typus). En esta investigación describen la variación estacional
de los taxones de zooplancton y especies de copépodos y cladóceros entre mayo de 2003 y
octubre de 2004. Los copépodos fueron dominantes durante el invierno y la primavera (83–
99% de la abundancia del zooplancton), y experimentaron un dramático descenso en el otoño
de 2003 y el verano de 2004. En el invierno de 2004 dominaron especies de copépodos
templado-subtropicales como Calanus pacificus y Acartia tonsa. La alta abundancia de
copépodos durante la primavera obedeció a Acartia clausi. Sin embargo, la abundancia
máxima de zooplancton provino de una muestra recolectada al sur de punta Arena, donde se
avistaron dos tiburones ballena alimentándose. Nelson y Eckert (2007) propusieron que la
abundancia y composición taxonómica del zooplancton influenciaban el comportamiento
alimentario del tiburón ballena en BLA estimando una abundancia media de zooplancton
requerida para un tipo de filtración activa por succión. Clark y Nelson (1997) ya habían
observado tiburones ballena jóvenes forrajear en densos parches de copépodos en la bahía de
la Paz, donde A. clausi representó el 95%, aunque no brindaron estimaciones de abundancia
absoluta. Motta et al. (2010) analizaron sus requerimientos energéticos y estimaron que los
tiburones ballena y consideraron que en el sitio de alimentación de BLA la abundancia de A.
clausi fue suficiente para alcanzar la cantidad de copépodos necesaria para una tasa de
filtración estimada en las ballenas. El cambio en composición de especies durante el verano
coincidió con la predominancia de los vientos del este, descritos en la literatura, que inducen
una reversión en la circulación y un probable acarreo de especies tropicales (Centropages
furcatus, Subeucalanus subcrassus, Acrocalanus longicornis, Temora discaudata, y
Corycaeus amazonicus) al interior de la bahía durante el verano y el otoño.

Willette, Cooney y Hyer (1999) en su estudio “Cambios en el modo de alimentación de los

depredadores que afectan la mortalidad de peces juveniles durante la floración primaveral
subártica” indicaron que los procesos de eslabones tróficos inferiores hacia los superiores
afectan la duración de la floración primaveral y el crecimiento juvenil también modifican los
procesos de arriba hacia abajo lo que resulta en cambios en el modo de alimentación hacia la
piscivoría y la mortalidad de los peces juveniles. Esto se realizó viendo algunos procesos que
afectan los cambios en el modo de alimentación entre el arenque del Pacífico (Clupea pallasi)
y el abadejo de lucioperca (Theragra chalcogramma) durante la floración primaveral en
Prince William Sound, Alaska. La duración de la floración del copépodo Neocalanus se
redujo cuando la capa superficial se estratificó fuertemente en mayo. La estratificación más
fuerte de la capa superficial (1995-1996) se asoció con salinidades más altas por debajo de
los 50 m de profundidad. Estas asociaciones probablemente estaban relacionadas con la
frecuencia de tormentas con vientos lo suficientemente fuertes como para interrumpir la
estratificación de la superficie, reabastecer de nutrientes a la capa mixta de la superficie y,
por lo tanto, prolongar la floración del fitoplancton (Iverson et al. 1974). En los años en que
las tormentas fueron más frecuentes y la floración del fitoplancton se prolongó, la abundancia
media (abril-junio) y el crecimiento de N. plumchrus fueron mayores (Sambrotto y Goering
1983). Estos depredadores comenzaron a cambiar a presas alternativas a medida que la media
la biomasa de los copépodos calanoides grandes disminuyó. Asi mismo, la mortalidad del
salmón rosado (Oncorhynchus gorbuscha) se correlacionó negativamente con la duración de
la floración de copépodos durante la etapa de vida juvenil, tasa de crecimiento juvenil, el
peso corporal juvenil al momento de la liberación y el número de juveniles liberados.

Uchikawa (2004) analizó los contenidos estomacales del calamar de brazo mínimo
(Berryteuthis anonychus) capturados en el Pacífico nororiental durante mayo de 1999. Su
dieta comprendía siete grupos principales de presas (copépodos, quetognatos, anfípodos,
eufáusidos, ostrácodos, peces no identificados y presas gelatinosas no identificadas) y estaba
dominada por copépodos y quetognatos. Las presas de copépodos comprendían cuatro
géneros, y el 86% del número de copépodos eran del género Neocalanus. Neocalanus
cristatus fue el taxón de presa más abundante, componiendo el 50% en masa y el 35% en
número de la dieta total. Los copépodos Neocalanus, la principal presa de B. anonychus,
dominan la comunidad epipelágica del zooplancton durante la primavera y principios del
verano (Mackas y Tsuda, 1999). Luego descienden de la capa superior para pasar el final del
verano, el otoño y principios del invierno a 400-2000 m, muy por debajo del rango de
profundidad de B. anonychus (Nesis, 1997). Los calamares oceánicos como B. anonychus
generalmente se alimentan de pequeños crustáceos cuando son juveniles y luego cambian su
dieta a peces más grandes y otros cefalópodos a medida que crecen (Rodhouse y Nigmatullin,
1996). No se logró observa este cambio dentro del rango de tamaño examinado, pero se
encontró que el tamaño de las presas de los copépodos aumentaba con el crecimiento. Estos
datos son consistentes con los de otros calamares en cuanto a que el tamaño de la presa
aumenta durante el desarrollo (Hanlon y Messenger, 1996).

Giraldo, Velasco y Martinez (2014) determinaron el impacto alimentario de los copépodos

en la Cuenca Pacífica Colombiana durante septiembre de 2006. Considerando la abundancia
y la concentración de clorofila-a en cada estación, se cuantificó el impacto alimentario como
un porcentaje de la biomasa fitoplanctónica disponible. Los copépodos de menor tamaño
fueron significativamente más abundantes en la zona de estudio. Aunque la tasa de ingestión
de los copépodos grandes fue significativamente mayor, no se detectaron diferencias
significativas entre las tasas de consumo de las tres fracciones de tamaño evaluadas (grandes,
medianos y pequeños). Son muchos los factores que pueden regular el impacto de pastoreo
de los copépodos calanoides sobre el fitoplancton en una localidad o región. Entre estos se
destacan el tamaño, sexo y estadio de vida de los organismos, la concentración y el tamaño
del alimento, la composición química del alimento, la historia previa de alimentación y las
características físicas del medio (Atkinson, 1995; Huntley et al., 2000). El efecto de estos
factores provoca una alta variabilidad en las estimaciones de tasas de pastoreo o impacto
alimentario, tanto a corta escala como a gran escala espacial y temporal, y en ambientes
tropicales, templados y boreales (Conover & Cota, 1995; García- Panámes et al., 2007),
condición similar a la registrada para la zona oceánica del Pacífico colombiano.
Existe una escasez de estudios sobre los impactos a nivel de comunidad y ecosistema del
zooplancton no autóctono en mares y estuarios, tales invasiones se producen aceleradamente
y causan preocupación mundial. Bollens et al. (2002) presentan algunos resultados de dos
estudios sobre zooplancton invasivo en el Océano Pacífico nororiental: Pseudodiaptomus
inopinus en los estuarios costeros de Washington y Oregón, y Tortanus dextrilobatus en la
Bahía de San Francisco. En el caso de P. inopinus, estuvo presente en siete estuarios y
muestran que este copépodo predomina en los tramos de menor salinidad. Los resultados
respecto a selectividad de alimentación indican que P. inopinus es consumido por una amplia
gama de depredadores tan fácilmente como el copépodo nativo y de tamaño similar Acartia
(Acartiura) sp. Con algunas excepciones a esto en el caso de la perca negra, el lenguado
estrellado y los mísidos. Estos resultados indicarían que P. inopinus es una presa aceptable
para los depredadores nativos. Se cree que este copépodo se introdujo desde Asia entre 1980
y 1990 (Cordell et al., 1992), y tiempo después expandió rápidamente su área de distribución
(Cordell & Morrison, 1996). Sin embargo, según las observaciones más recientes, la
extensión del rango del copépodo parece haberse ralentizado o detenido por completo. Los
estudios de campo también sugieren que P. inopinus puede ser un componente dominante de
la dieta de los depredadores invertebrados Neomysis mercedis y Crangon franciscorum. Al
igual que con cualquier animal planctónico, la medida en que P. inopinus entre en contacto y
sea consumida por diferentes tipos de depredadores dependerá en parte de su distribución
vertical y migración. Además se encontró que P. inopinus en el río Chehalis es un migrador
vertical fuerte, asociado de cerca con el fondo durante el día y sale del fondo y entra en la
columna de agua solo durante la noche. Esta asociación con el fondo por parte del género
Pseudodiaptomus, especialmente durante el día, se ha informado anteriormente, lo que lleva
a que se describa como un copépodo "demersal" (Fancett & Kimmerer, 1985). En resumen,
cuando apareció P. inopinus, otros copépodos estuarinos estaban en gran parte ausentes
(Eurytemora affinis) o reducidos en abundancia relativa (Acartia spp.). El resultado fue que
P. inopinus dominó totalmente el conjunto de mesozooplancton en las zonas de baja salinidad
de estos estuarios. No se sabe si esto se debe a la competencia por recursos limitados,
depredación o algún otro factor coincidente. Estas observaciones sobre la distribución, el
comportamiento y algunas interacciones tróficas de P. inopinus haría especular que la
invasión de este copépodo asiático puede haber provocado cambios en la red alimentaria e
incluso en el ecosistema de estos estuarios. Faltaría determinar cómo podría haber cambiado
el flujo de energía y material como resultado de que P. inopinus reemplazara o redujera las
poblaciones de zooplancton estuarino preexistentes. Para el segundo caso, Tortanus
dextrilobatus, fue observado por primera vez en el estuario de la Bahía de San Francisco por
Orsi (1995), y posteriormente por Bollens et al. (1999), Kimmerer et al. (1999), Avent et al.
(2000). El muestreo demostró que está muy expandido y, en ocasiones, es muy abundante en
la Bahía de San Francisco. Tortanus dextrilobatus generalmente está presente en San Pablo
Bay y South Bay, y con menos frecuencia en Central Bay, con abundancias máximas que
ocurren a fines de la primavera y el verano. La observación de que este copépodo alcanza
altas densidades y es importante porque se cree que es un carnívoro obligado cuando es
adulto. Respecto a los resultados sobre selección de alimentación mostraron que las hembras
adultas de T. dextrilobatus no distinguían entre presas nativas y no nativas. Específicamente
los experimentos de selección mostraron que las hembras adultas de T. dextrilobatus no
distinguían consistentemente entre presas nativas y no nativas: en un experimento prefirió la
nativa Acartia (Acartiura) sp. que al copépodo invasor Oithona davisae, mientras que en otro
experimento no hubo diferencia entre su selección de Acartia (Acartiura) sp. y el copépodo
invasor Pseudodiaptomus forbesi. El tamaño de la presa parece ser un discriminador más
fuerte, prefiriéndose los copépodos más grandes. En cuanto a la composición de la
comunidad, T. dextrilobatus se encuentra ahora entre los dominantes numéricos en la clase
de zooplancton de tamaño mayor a 500 μm en la Bahía de San Francisco, además, dado el
tamaño relativamente grande de este organismo en comparación con la mayoría de los demás
zooplancton abundantes es probable que los impactos de este copépodo a nivel comunitario
sean grandes. Sin embargo, esto es difícil de discernir solo a partir de los datos de campo,
debido a la introducción contemporánea de varios otros copépodos (por ejemplo,
Pseudodiaptomus marinus y Limnoithona tetraspina) desde el último estudio de zooplancton
en esta bahía (Ambler et al., 1985). La prueba de los posibles impactos a nivel de comunidad
y ecosistema del zooplancton invasor parece ser indispensable en el caso de la Bahía de San
Francisco, donde la tasa de nuevas introducciones parece estar aumentando (Cohen &
Carlton, 1998), elevando así la espectro de que las nuevas invasiones pueden ser facilitadas
por invasores anteriores (Simberloff & Von Holle, 1999).
La acidificación del océano (OA) altera las comunidades de zooplancton y aumenta la presión
de depredadores, además, puede afectar el desarrollo, la fisiología y el estado del esqueleto,
reduciendo su función defensiva y alterando sus comportamientos depredadores y
antidepredadores. Esto significa que el aumento de la OA puede alterar indirectamente las
condiciones bióticas al modificar las interacciones tróficas. Hammill et al.(2017) investigó
cómo la OA afecta el impacto de un depredador cubozoario Carybdea rastoni en sus presas
de zooplancton, predominantemente Copepoda, Pleocyemata, Dendrobranchiata y
Amphipoda en Sydney Harbour, Australia. Los efectos combinados de la exposición a OA y
la depredación de C. rastoni provocaron mayores cambios en la estructura de la comunidad
y disminuyo la abundancia de taxones claves más de lo que cada factor haría de forma aislada.
Demostraron que en la presencia combinada de OA y un depredador de cubozoos, las
poblaciones del miembro más abundante de la comunidad de zooplancton (copépodos
calanoides) se redujeron un 27% más, lo que sugiere que la OA aumenta la susceptibilidad
del plancton a la depredación. Sin embargo, estudios previos indican que las especies que
experimentan condiciones fluctuantes han demostrado ser más tolerantes a los cambios en
las condiciones abióticas que las especies que experimentan una mayor estabilidad (Lewis et
al., 2013; Maas, Wishner y Seibel, 2012). La naturaleza templada de Chowder Bay está
asociada con fluctuaciones anuales en las temperaturas medias entre 17 y 25 °C. Si bien no
se dispone de datos sobre las fluctuaciones del pH en Chowder Bay, la naturaleza templada
cercana a la costa de la región sugeriría que los niveles de pH son variables (Hofmann et al.,
2011). Estas fluctuaciones en el pH pueden proporcionar un efecto de amortiguación en las
comunidades de zooplancton, por lo tanto, se debe comprender la interacción entre las
magnitudes de OA y la susceptibilidad de las diferentes comunidades para determinar las
consecuencias a nivel comunitario total de OA en las comunidades marinas. Se ha
demostrado que OA puede aumentar directamente la fuerza del filtro abiótico e
indirectamente aumentar la fuerza del filtro biótico en una comunidad de plancton marino.
Como consecuencia del aumento indirecto de la fuerza del filtro biótico, es posible que no
sea necesario que la OA cause mortalidad de forma aislada para cambiar sustancialmente la
composición de las comunidades pelágicas. Los resultados resaltan la necesidad de
considerar los efectos directos e indirectos si queremos comprender los impactos totales de
la OA en las comunidades marinas en las próximas décadas (Gaylord et al., 2015; Kroeker et
al., 2013; Poore et al., 2013).

Lopez-Urrutia, Harris y Smith (2003) en el estudio sobre la depredación por copépodos

calanoides sobre la apendicularia Oikopleura dioica, realizada en una estación costera en el
Canal de la Mancha frente a Plymouth, Reino Unido. Sugieren que la asociación de
poblaciones apendicularias densas con floraciones de fitoplancton podría explicarse por su
respuesta oportunista a las condiciones beneficiosas antes de que las densidades de
copépodos sean lo suficientemente altas como para causar una disminución en las
poblaciones apendicularias debido a la depredación. Podría explicarse debido a que los
copépodos omnívoros cambian entre herbivoría y carnivoría dependiendo de la abundancia
de alimento vegetal y animal en el ambiente (Landry 1981). Este cambio es beneficioso no
solo para el copépodo sino también para la presa porque puede encontrar refugio de la
depredación cuando la concentración de otros alimentos es alta (Landry 1981). Por lo tanto,
los apendicularios pueden beneficiarse de la disminución de la presión depredadora durante
las altas concentraciones de fitoplancton. Esto podría explicar por qué los informes de altas
densidades apendicularias se limitan a aguas neríticas altamente eutróficas y a floraciones de
fitoplancton (Hopcroft et al. 1998; Nakamura 1998). Además se presenta evidencia varias
especies de copépodos consumen los huevos y juveniles de la apendicularia Oikopleura.
Además, cabe señalar que en el caso de Calanus helgolandicus, C. typicus y C. armata
depredaron activamente O. dioica y tal presión depredadora disminuyó con el aumento del
tamaño apendicular.

En otro estudio sobre la depredación de copépodos, Fessenden y Cowles (1994) midieron las
tasas de eliminación en ensamblajes naturales de aloricáridos, ciliados fagotróficos por
copépodos calanoides en aguas costeras de Oregón, EE. UU, antes y durante la temporada
de afloramiento de 1991 esto con el fin de determinar la importancia trófica de los ciliados
como presas de copépodos en un sistema a menudo dominado por fitoplancton de gran
tamaño. Se midieron las tasas de eliminación en ciliados para Calanus pacificus,
Pseudocalanus sp. y Centropages abdominalis. Los copépodos eliminaron los ciliados a tasas
más altas que las que eliminaron el fitoplancton, excepto durante las floraciones de diatomeas
inducidas por surgencias. En general, los ciliados hicieron la mayor contribución a la dieta
de los copépodos cuando las diatomeas grandes componían alrededor de la mitad de la
biomasa total de clorofila. Estos resultados son consistentes con el comportamiento de
pastoreo observado de tres especies de Calanus en áreas abiertas y con bordes de hielo del
Mar de Groenlandia (Barthel 1988). En aguas abiertas, donde la biomasa de diatomeas y
ciliados era aproximadamente igual, los copépodos ingirieron tanto diatomeas como ciliados.
Hubo una excepción a esta tendencia en los experimentos de abril y junio, cuando
Centropages abdominalis no eliminó la clorofila a tasas detectables a pesar de la presencia
de diatomeas grandes. Los copépodos en todos los demás experimentos satisficieron sus
requerimientos con la ingestión de ciliados o fitoplancton o la combinación de ambos. Se
sabe que los Centropages tienden a ser carnívoros (Paffenhoffer & Knowles 1980), y es
probable que se estuvieran alimentando de protistas o nauplios que no se tomaron en cuenta
en los experimentos. Durante los meses sin afloramiento y entre floraciones de diatomeas,
los ciliados aportaron del 16 al 100 % del carbono estimado ingerido por los copépodos. La
ingestión de ciliados por sí sola proporcionó suficiente carbono para cumplir con los
requisitos básicos de respiración de C. pacificus y Pseudocalanus sp. en enero y febrero
respectivamente. Las estimaciones de depredación, basadas en las densidades promedio de
copépodos, indican que del 25 al 45 % de la población de ciliados fagotróficos se elimina de
las aguas superficiales por día.

Bollens y Frost (1991) presentan un análisis sobre las distribuciones verticales y la migración
vertical diaria (DVM) de hembras adultas del copépodo planctónico marino Euchaeta
elongata en Dabob Bay, Washington. EE.UU. Las hembras no ovígeras fueron fuertemente
migratorias en las fechas muestreadas, residiendo entre 75-175 m durante el día y en
profundidades menores durante la noche. Por lo tanto, las hembras no ovígeras siempre
migraron con mucha más fuerza, tanto por la amplitud como por la proporción, que las
hembras ovígeras. Los resultados plantearon que susceptibilidad a los depredadores era la
causa de estas diferencias en el comportamiento de DVM en hembras de E. elongata, y
posteriormente en un estudio experimental de la selectividad de alimentación del depredador
natural del copépodo, el arenque del Pacífico (Clupea harengus pallasi) exhibió una
preferencia muy significativa por las hembras adultas ovígeras sobre las no ovígeras de E.
elongata. La preferencia de los peces planctívoros por las presas ovígeras sobre las no
ovígeras de copépodos y cladóceros ha sido bien estudiada tanto en el laboratorio (Winfield
y Townsend 1983; Koufopanou y Bell 1984; Tucker y Woolpy 1984) como en el campo
(Mellors 1975; Sandstrom 1980; Bohl 1982; Dawidowicz y Gliwicz 1983). Los resultados
que evidencian que el arenque del Pacífico se alimenta preferentemente de hembras adultas
ovígeras versus no ovígeras de E. elongata son consistentes con una gran cantidad de
investigaciones previas. Sin embargo, la base de esta preferencia no está clara. Trabajos
previos sobre otras interacciones peces planctívoros - zooplancton presa han indicado que la
depredación selectiva puede verse influenciada por el tamaño de la presa (Mittlebach 1981;
Eggers 1982; Koslow 1981), la pigmentación de la presa (Vinyard y O'Brien 1975;
Kislalioglu y Gibson 1976), y la capacidad de escape de presas (Drenner et al. 1978) y
concluyen indicando que las hembras ovígeras de E. elongata permanecerían en las
profundidades tanto de día como de noche para evitar orientar visualmente a los
depredadores, y que tal comportamiento debe brindarle al copépodo una ventaja demográfica
de no menos del 26% de reducción en la mortalidad de adultos para compensar el costo del
retraso en el desarrollo de los huevos.

El Océano Pacífico Norte (ETNP) tropical oriental alberga una de las zonas mínimas de
oxígeno (OMZ) en aguas medias más grandes y severas. Los miembros de la familia de
copépodos Eucalanidae son abundantes en esta región y muestran distribuciones verticales
variadas a lo largo de la OMZ. Los miembros de la familia Eucalanidae son copépodos
dominantes en el ETNP e incluyen los cuatro géneros (Rhincalanus, Eucalanus,
Subeucalanus y Pareucalanus) (Saltzman y Wishner, 1997; Sameoto, 1986). Como otros
organismos del zooplancton de la región, estos copépodos exhiben una variedad de
distribuciones verticales que probablemente estén relacionadas con el ambiente de oxígeno
(Chen, 1986; Vinogradov et al., 1991). Eucalanus inermis (Giesbrecht, 1892), endémica del
ETNP, se encuentra a lo largo de los 1000 m superiores, a menudo con concentraciones
máximas en el máximo de clorofila y los bordes superior e inferior del núcleo de OMZ.
Subeucalanus subtenuis (Giesbrecht, 1888), Subeucalanus subcrassus (Giesbrecht, 1888),
Subeucalanus pileatus (Giesbrecht, 1888) y Pareucalanus attenuatus (Dana, 1849) suelen
concentrarse en la zona eufótica poco profunda. Rhincalanus rostrifrons (Dana, 1849) y
Rhincalanus nasutus (Giesbrecht, 1888), por otro lado, a menudo están ausentes de la capa
de mezcla superficial y, en cambio, se concentran arriba y debajo del núcleo OMZ. Esto
sugiere que una variedad de estrategias ecológicas ocurre dentro de esta familia en la región
ETNP. Aunque los copépodos eucalanoideos son abundantes en el ETNP, se sabe poco sobre
su ecología.

Cass y Daly (2015) investigaron sobre las estrategias ecológicas utilizadas por estos
copépodos para hacer frente a la presencia de la OMZ en función de sus características
bioquímicas, fisiológicas y de comportamiento. Se usaron cinco especies de copépodos
(Eucalanus inermis, Pareucalanus attenuatus, Rhincalanus nasutus, Rhincalanus rostrifrons
y Subeucalanus subtenuis) colectadas en el Domo de Costa Rica y el Tazón de Tehuantepec
durante cruceros en otoño de 2007 e invierno de 2008–2009 y se analizaron hembras adultas
de todas las especies y se observaron cuatro estrategias ecológicas distintas para las cinco
especies según el género. Eucalanus inermis, que se encuentra en toda la OMZ y las aguas
superficiales, tenía un contenido de agua muy alto lo que lleva a un bajo contenido orgánico.
Sin embargo, cuando se corrigió al peso seco libre de cenizas, los contenidos de proteína y
lípidos de almacenamiento de esta especie tuvieron valores intermedios en comparación con
otras especies. E. inermis demostró una alta supervivencia en condiciones de bajo oxígeno y
tenía niveles detectables de lactato deshidrogenasa, lo que indica una capacidad para
depender de las vías anaeróbicas. Rhincalanus spp., que se encuentra principalmente en las
aguas subterráneas con bajo contenido de oxígeno, también tuvo una actividad de LDH
detectable y una alta supervivencia en condiciones de bajo oxígeno , pero tuvo niveles de
lípidos de almacenamiento mucho más altos, niveles de proteína muy bajos y bajo contenido
de agua. S. subtenuis y P. attenuatus se distribuyen principalmente en aguas superficiales,
pero mostraron distintas estrategias ecológicas. Los niveles de proteína de S. subtenuis fueron
muy altos, los niveles de lípidos de almacenamiento bajos (0%) y el contenido de agua bajo.
También tuvieron una supervivencia muy baja en condiciones de poco oxígeno (22 %) y
ninguna actividad de LDH detectable. P. attenuatus tampoco tenía actividad LDH detectable
o grandes reservas de lípidos. P. attenuatus, sin embargo, tenía un contenido de proteína
mucho más bajo y un contenido de agua más alto, lo que indica una estrategia ecológica
distinta. Las comparaciones de individuos ETNP con congéneres o conespecíficos de
ambientes con más oxígeno sugieren que los niveles bajos de proteína (indicativos de una
actividad general más baja) observados en algunos grupos pueden ser una adaptación para
sobrevivir en regiones con menos oxígeno.
En el estudio López-Ibarra et al. (2018) se analizó la estructura trófica de la comunidad de
copépodos pelágicos en seis zonas geográficas del Océano Pacífico tropical oriental en doce
especies seleccionadas según su dominancia y sus tipos de alimentación. Se sugiere que tanto
las especies cosmopolitas como las transicionales coexisten en el área de estudio luego de ser
transportadas por diferentes masas de agua (Van der Spoel & Pierrot-Bults, 1979). Además,
especies cosmopolitas como Eucalanus elongatus y E. inermis se encontraron en estaciones
oceánicas, donde la disponibilidad de alimentos es limitada, pero estas especies pueden
alimentarse de materia orgánica particulada reciclada (Hidalgo et al., 2005). Desde un punto
de vista biogeográfico, la estructura de la comunidad de copépodos encontrada en este
estudio coincide con informes anteriores sobre copépodos, eufáusidos y poliquetos, donde se
destaca la prevalencia de especies tropicales y subtropicales (Fernández-Álamo & Färber-
Lorda, 2006). Los resultados evidenciaron un gradiente latitudinal significativo,
generalmente aumentando hacia el norte. Pleuromamma robusta fue reconocida como la
especie con la posición trófica más alta en la comunidad de copépodos. En general, hubo una
relación positiva entre el tamaño corporal promedio y la posición trófica, excepto para la
especie herbívora Eucalanus inermis, que se detectó en la posición trófica más baja. El nicho
fue similar para cada una de las 12 especies de copépodos estudiadas, pero en la mayoría de
los casos, la superposición de nicho entre cada par de especies fue baja y no mayor al 50%.
Si bien estas diferencias pueden atribuirse principalmente a las fuentes de nutrientes
dominantes en cada zona, la baja superposición de nichos tróficos puede explicarse por la
distribución espacial diferencial de las especies, lo que reduce la competencia por los
recursos alimentarios.

4. Conclusiones

Se puede concluir que la composición de las comunidades ecológicas está determinada por
los miembros de la comunidad regional que son capaces de sobrevivir a las condiciones
abióticas y bióticas de un ecosistema local. Uno de los grupos ecológicos más reconocidos
del zooplancton marino son los copépodos calanoides, dominando las comunidades de
mesozooplancton y son el nexo entre el primer nivel trófico y los eslabones superiores, ya
que la materia orgánica producida por el fitoplancton es consumida por los animales
herbívoros, principalmente por copépodos, siendo responsables, en mayor parte, de la
producción secundaria mundial. Son muchos los factores que pueden regular el impacto de
pastoreo de los copépodos calanoideos sobre el fitoplancton en una región. Entre estos se
destacan el tamaño, sexo y estadio de vida de los organismos, la concentración y el tamaño
del alimento, la composición química del alimento, la historia previa de alimentación y las
características ambientales del medio. Los copépodos en su búsqueda por obtener la energía
necesaria para funcionar, sobrevivir y reproducirse en entornos cambiantes desarrollaron
estrategias de alimentación las cuales están limitadas por las capacidades sensoriales y
motoras de la especie. En tal sentido, las dietas de los copépodos tienden a ser diversas, lo
que refleja la complejidad de la red alimentaria pelágica, además, para conocer su
productividad y relaciones con el ecosistema marino, es necesario conocer las relaciones
ecológicas que entablan como presas con organismos superiores, por ejemplo, en el caso que
se analizó cómo las condiciones pueden afectar la depredación de peces juveniles producto
de temperaturas más bajas , esto generalmente retardará el crecimiento. Y como una floración
de Neocalanus probablemente acelerará el crecimiento juvenil si la comida es limitante y
protegerá a los juveniles de la depredación durante más tiempo. Se concluye además, que
necesitan más estudios para definir la relación entre las tasas de crecimiento de depredadores
de calanoides, al momento que ocurre una variación estacional.