Theileria equi

E PIROPLASMOSE EQUINA

Alice Corrêa Santos

Rodrigo Casquero Cunha
Guilherme Borges Weege
Ana Muñoz Vianna

EDITORA SANTA CRUZ | PELOTAS, RS

1
 Alice Corrêa Santos
Rodrigo Casquero Cunha
Guilherme Borges Weege
Ana Muñoz Vianna

Theileria equi
E PIROPLASMOSE EQUINA

Editora Santa Cruz

2020
3
Ficha catalográfica

4
Autores

Me. Alice Corrêa Santos

Dr. Rodrigo Casquero Cunha

Me. Guilherme Borges Weege

Dra. Ana Muñoz Viana

Organizador

Alice Corrêa Santos

Comissão editorial

Professor Dr. Leandro Quintana Nizoli

Professor Ph.D. Fábio Pereira Leivas Leite

Dra. Neida Lúcia Conrad

Me. Francisco Denis Souza Santos

5
 PREFÁCIO
A piroplasmose equina é uma das principais
enfermidades parasitárias que acometem equinos, sendo
responsável por grandes perdas econômicas e restrições
no mercado equestre internacional. Theileria equi é um
dos agentes etiológicos da doença, caracterizado por
causar uma apresentação clínica mais severa e manter
portadores assintomáticos no rebanho. Sua ocorrência
está diretamente ligada às regiões de clima subtropical,
propícias ao desenvolvimento de seu vetor, o carrapato.

A região Sul do Rio Grande do Sul possui um

grande número de criatórios de equinos da raça Crioula,
além disso, tem proximidade de Bagé, o maior berço da
raça Puro Sangue Inglês do Brasil, o que nos coloca em
posição privilegiada para os estudos com a espécie
equina. Além de divulgar uma das linhas de pesquisa de
nosso grupo na Universidade Federal de Pelotas
(UFPEL), este livro tem como objetivo compilar
informações relevantes a respeito de Theileria equi,
atendendo a criadores e estudantes dos cursos de
graduação e pós-graduação em Medicina Veterinária.

7
SUMÁRIO

Etiologia ........................................................................ 11
Ciclo de vida ................................................................. 15
Aspectos epidemiológicos ............................................ 19
Apresentação Clínica da Infecção por Theileria equi .... 23
Resposta Imunológica a Theileria equi ......................... 27
Métodos de Diagnóstico ............................................... 31
Vacinas na profilaxia de Theileria equi ......................... 35
Referências................................................................... 37

9
 ETIOLOGIA

Theileria equi é um protozoário pertencente ao Filo

Apicomplexa, sendo um parasito intracelular obrigatório.
Juntamente com Babesia caballi, são causadores da
piroplasmose equina, uma infecção parasitária mista e
bastante complexa. Quando T. equi é o único agente
causador da infecção, a doença é denominada teileriose.
A piroplasmose recebeu este nome devido ao do formato
piriforme que ambos os parasitos apresentam quando
estão infectando hemácias.
Diferente de B. caballi, que apresenta apenas a
forma intraeritrocitária, T. equi desenvolve-se inicialmente
em linfócitos, infectando num segundo momento as
hemácias – característica comum ao gênero Theileria sp.
Outra particularidade de T. equi em relação a B. caballi é
a sua divisão em quatro merozoítos nos eritrócitos,
formando o corpúsculo patognomônico com formato de
Cruz de Malta. Uma das características mais importantes
que diferencia T. equi de B. caballi é que, uma vez
infectado, após a fase aguda, o animal torna-se um
11
reservatório da doença e, na maioria dos casos, portador
assintomático.
Os vetores conhecidos de T. equi são os carrapatos
ixodídeos, principalmente dos gêneros Rhipicephalus,
Amblyomma, Haemaphysalis e Hyalomma. É possível
que haja transmissão através de outros vetores
invertebrados, como os tabanídeos, entretanto, até o
presente momento, não foram encontradas evidências
científicas para essa hipótese. Os equídeos são os únicos
reservatórios de T. equi conhecidos e, mesmo em animais
com parasitemia baixa, é possível que, no repasto
sanguíneo, o carrapato seja infectado.
A parasitemia varia em torno de 1 a 7% de
hemácias infectadas. Uma vez infectado, o equino torna-
se portador e os tratamentos empregados provocam a
remissão dos sinais clínicos, porém, nem sempre
eliminam o parasito. Equinos portadores são os principais
responsáveis pela manutenção da doença nos rebanhos
e, como atualmente o controle de vetores não é
satisfatório, a melhor maneira de evitar a disseminação da
doença é não introduzir animais infectados em áreas livres
de T. equi.

12
 A transmissão de T. equi ocorre pelo repasto
sanguíneo do carrapato contendo suas formas infectantes
(esporozoítos) que invadem os leucócitos antes de
penetrarem nos eritrócitos. A transmissão pode ocorrer de
forma transestadial, na qual as larvas ao se alimentarem
em equinos portadores se infectam, mantendo os
esporozoítos em suas glândulas salivares. Ao mudarem
para ninfa, esta se tornará infectada disseminando o
parasito. A ninfa dará origem a um adulto também
infectado. Deste modo, larvas, ninfas e adultos ao se
alimentarem num animal infectado poderão transmitir o
parasito a outro animal.
O macho adulto de Rhipicephalus microplus realiza
transmissão intraestadial, ou seja, adquire o parasito
durante sua alimentação em animais infectados, tanto na
fase aguda como na fase crônica da doença, infectando
outros animais. A transmissão transplacentária de T. equi
já foi relatada, e pode resultar em abortos, natimortos ou
no nascimento dos potros com piroplasmose neonatal. Na
piroplasmose neonatal, os potros nascem sem
sintomatologia clínica, entretanto, 24 - 48 horas após o
nascimento começam a demonstrar os primeiros sinais
clínicos, como letargia, icterícia intensa, febre e elevada
13
parasitemia. Outra forma de transmissão é a iatrogênica,
através do uso comum de seringas e agulhas
contaminadas, e nas transfusões sanguíneas.

14
 CICLO DE VIDA

O ciclo de vida de T. equi é bifásico no hospedeiro

mamífero, com uma fase de desenvolvimento
extraeritrocitária seguida de uma fase intraeritrocitária. A
fase extraeritrocitária inclui a infecção de linfócitos B e T e
monócitos/macrófagos.
As formas infectantes, esporozoítos, penetram nos
leucócitos do hospedeiro vertebrado dando origem a
esquizogonia com a formação macroesquizontes e
microesquizontes, resultando em aproximadamente 200
merozoítos por célula infectada. Após, os merozoítos
penetram nos eritrócitos, tornam-se globosos e iniciam a
divisão por fissão binária (merogonia), originando as
formas piriformes, que podem agrupar-se pela porção
apical em quatro formando a “Cruz de Malta”.

Depois da ruptura do eritrócito, os merozoítos

penetram em novos eritrócitos, no entanto, algumas
destas formas tornam-se ovoides e são consideradas
gametócitos, dando início a fase de gametogonia. Após a

15
ingestão dos eritrócitos pelo carrapato, os gametócitos
crescem rapidamente, formano microgametas e
macrogametas que se fundem formando o zigoto que se
diferencia na forma móvel chamada cineto. O cineto é
móvel e migra através da hemolinfa até as glândulas
salivares dos carrapatos.

A esporogonia inicia-se com a penetração dos

cinetos nas glândulas salivares dos carrapatos dando
origem aos esporoblastos e, por fim, aos esporozoítos que
serão inoculados juntamente com a saliva quando o
carrapato iniciar seu repasto.

16
FIGURA 1. Representação esquemática do ciclo de vida de T. Equi. Adaptado de SCOLES E UETI
(2015).

17
 ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS

Theileria equi é um parasito de grande importância

epidemiológica, sobretudo em regiões tropicais e
subtropicais, com prevalência variando entre 15% e
100%, diretamente relacionada à distribuição de
carrapatos aptos a transmitir o agente. O Brasil, em razão
das condições climáticas, é considerado área endêmica
para T. equi.
A Figura 2 apresenta dados da distribuição mundial
de piroplasmose equina referente ao primeiro semestre de
2019 de acordo com as notificações recebidas pela
Organização Mundial da Saúde Animal (OIE). Nesta,
destaca-se a América do Sul como o principal continente
em ocorrência da doença.

19
FIGURA 2. Ocorrência de piroplasmose equina nos diferentes continentes de janeiro a junho
de 2019, segundo dados da Organização Mundial da Saúde Animal (OIE).

A Organização Mundial da Saúde Animal (OIE)

inclui a piroplasmose equina na lista de doenças de
notificação obrigatória, e existem restrições de tráfego
internacional para equinos positivos. Para ingressar em
países livres da doença, existe a obrigatoriedade de
sorologia negativa, o que pode restringir a participação de
animais em competições e até mesmo o comércio
internacional de equinos.
No Rio Grande do Sul, em um estudo
epidemiológico utilizando imunofluorescência indireta
para detecção de anticorpos anti-T. equi relatou-se
soroprevalência em torno de 57,9%. Altas prevalências de
T. equi são associadas com a criação concomitante de

20
equinos e bovinos. Esta relação sugere que, pelo menos
no Brasil, R. microplus, principal carrapato de bovinos e
em muitas áreas o único encontrado também em equinos,
desempenha um papel importante na transmissão do
parasito.
Equinos criados separadamente de bovinos
apresentam soropositividade para T. equi em torno de
12%, já os criados no mesmo ambiente apresentam
sorologia positiva de 81%. Nos equinos criados em
conjunto com bovinos, normalmente são encontrados
apenas carrapatos R. microplus, sugerindo a importância
destes na transmissão da enfermidade.
Os portadores assintomáticos são uma das
principais fontes de infecção. Muitas vezes o equino é
portador de T. equi sem apresentar sintomatologia clínica,
entretanto, mesmo que em baixos níveis, o parasito está
circulante e outros animais podem ser infectados pelas
diversas formas de transmissão citadas anteriormente.
Os aspectos epidemiológicos envolvidos na
teileriose demonstram que essa é uma doença de difícil
controle, sobretudo no Rio Grande do Sul, onde é comum
a criação de bovinos juntamente com equinos. Cabe
ressaltar que o diagnóstico de teileriose a campo não é
21
uma prática comum, o que dificulta o mapeamento da
doença. Nesse contexto, e considerando que ainda não
existem vacinas específicas no mercado, o
desenvolvimento de uma formulação vacinal eficaz contra
esta doença é necessário e acredita-se que seja uma
alternativa a longo prazo para a profilaxia da infecção por
T. equi.

22
 APRESENTAÇÃO CLÍNICA DA INFECÇÃO POR
THEILERIA EQUI

A infecção pode manifestar-se clinicamente de

três formas: aguda, subaguda e crônica. Ainda, uma
forma hiperaguda rara pode ocorrer, em que os animais
vão a óbito sem apresentar sinais clínicos prévios tem
se tornado relevante nos últimos anos.
A doença aguda caracteriza-se por febre
intermitente, anorexia moderada, mal-estar, decúbito
frequente, desidratação, mucosas congestas,
taquicardia, taquipnéia, sudorese, edema, anemia,
icterícia, e hemoglobinúria , podendo ocorrer a morte
dos animais se não tratados adequadamente. Também
são descritos envolvimento gastrointestinal, onde
observam-se sinais de cólica, enterite catarral e
diarreia. Em casos mais graves podem ocorrer
insuficiências renal e hepática.
Na manifestação subaguda podem ocorrer
diferentes graus de anorexia, perda de peso, febre
intermitente, anemia normocítica e normocrômica,

23
edema de membros, queda de desempenho,
taquicardia e taquipnéia. As mucosas variam entre rosa
pálido ou amarelo pálido, com petéquias e equimoses
ocasionais. Pode ocorrer cólica intermitente e
constipação seguida por diarreia. A urina pode ser
amarela escura, alaranjada, marrom ou vermelha,
dependendo do grau de hemoglobinúria.
Apesar da gravidade da doença aguda, a
maioria dos animais desenvolve a forma crônica, a qual
é descrita por uma série de sinais clínicos inespecíficos,
incluindo inapetência leve, baixo desempenho, perda
de peso, baixa condição corporal e possivelmente
anemia.
Alterações no hemograma de cavalos com
infecção crônica podem incluir diminuição na contagem
de células vermelhas, plaquetas e concentração de
hemoglobina. Já na infecção aguda há neutropenia e
linfopenia com possível desvio à esquerda. Em cavalos
infectados experimentalmente foi vista eosinopenia e
monocitose nas fases iniciais da doença, sendo
desenvolvida, posteriormente, linfocitose.
Em éguas prenhes infectadas pode ocorrer a
infecção transplacentária, causando aborto ou
24
nascimento de potros com teileriose neonatal. Os sinais
clínicos nos potros são inespecíficos e podem ocorrer
imediatamente após o nascimento ou com 2 - 3 dias de
vida. Os sinais clínicos incluem fraqueza e diminuição
do reflexo de sucção, podendo progredir para sinais
semelhantes aos descritos em adultos. As lesões em
fetos abortados incluem anemia, icterícia moderada a
grave, petéquias nas superfícies visceral e serosas,
hidrotórax, congestão e edema pulmonares,
esplenomegalia e hepatomegalia.
É importante ressaltar que nem todos os animais
portadores apresentam sintomatologia clínica e,
quando apresentam, esta pode se manifestar de
distintas formas. Como muitos animais tornam-se
portadores crônicos, na prática, observa-se que após
episódios de estresse, como transporte, competições
ou a ocorrência de outras doenças concomitantes, os
animais manifestam a sintomatologia aguda.

25
 RESPOSTA IMUNOLÓGICA A THEILERIA EQUI

Os mecanismos precisos da imunidade adaptativa

para o controle da teileriose equina não são totalmente
elucidados, mas possivelmente envolvem respostas
humoral e celular. É provável que a maior proteção contra
a infecção por T. equi requeira anticorpos e respostas de
células T específicas contra os merozoítos nos eritrócitos
e, também, contra os esporozoítos em estágios
anteriores.
Para controlar a parasitemia é necessário
desencadear uma resposta adquirida. Após a lise dos
eritrócitos, os parasitos tornam-se acessíveis aos
anticorpos e aos mecanismos de imunidade mediados por
estes. No entanto, somente altos títulos de anticorpos não
são suficientes para desencadear uma resposta imune
protetora contra infecções por T. equi. Os anticorpos
neutralizam os parasitos bloqueando sua entrada nas
células, opsonizam os eritrócitos infectados e, por fim,
promovem a lise celular.

27
 Em animais imunocompetentes, há a produção de
anticorpos IgGa (IgG1) e IgGb (IgG4,7) específicos contra
merozoítos durante a fase aguda da teileriose equina,
enquanto a IgG (T) (IgG5) somente aparece após o
controle da parasitemia (fase crônica). IgG1, IgG3, IgG4 e
IgG7 ativam o complemento e interagem com receptores
de Fc presentes em células imunes e desempenham
importante papel na resolução da parasitemia aguda.

Os títulos de anticorpos aumentam gradativamente

após a infecção podendo ser detectados em 7-10 dias,
dependendo da técnica de imunodiagnóstico utilizada, e
atingem o título máximo em 30-45 dias. Após este período
o nível de anticorpos cai lentamente atingindo níveis
indetectáveis após alguns meses, caso não ocorra
reinfecção.

Anticorpos direcionados contra as proteínas de

superfície de merozoítos são importantes na imunidade às
infecções por T. equi. O reconhecimento deste
protozoário pelo sistema imunológico ocorre
principalmente pelos antígenos na superfície do merozoito
(EMAs - equi merozoite antigen). Esses antígenos são
expressos em diferentes estágios do ciclo do protozoário.
28
EMA-1 e EMA-2 são expressos em várias etapas; no
entanto, EMA-2 é um dos primeiros antígenos a serem
reconhecidos pelo sistema imunológico, o que o torna
potencialmente útil para o desenvolvimento de
ferramentas profiláticas, como vacinas.

29
 MÉTODOS DE DIAGNÓSTICO

As infecções por T. equi e B. caballi apresentam

sintomatologia muito semelhante e, por isso, não podem
ser diferenciadas clinicamente. Contudo o diagnóstico
diferencial é importante para o sucesso do tratamento e
controle da doença.
A teileriose pode ser diagnosticada pelos sinais
clínicos associados a visualização do parasito nos
eritrócitos detectados em esfregaços sanguíneos corados
por Giemsa. Entretanto, esse método apresenta falhas,
como a não detecção do parasito no sangue de animais
com baixa parasitemia e a dificuldade na diferenciação do
agente causador da piroplasmose, T. equi ou B. caballi, o
que pode causar resultados falso-positivos. Outra falha
deste método é que devido ao pequeno tamanho, T. equi
pode ser confundida com artefatos da técnica de
coloração.
Infecções por T. equi têm sido detectadas por
ensaios moleculares e sorológicos. Ambos os testes são
objetivos e acurados. A detecção de DNA por reação de

31
polimerase em cadeia (PCR) convencional tem sido feita
utilizando-se como alvo a sequência 18S rRNA de T. equi
ou B. caballi. Esse método molecular, no entanto, pode
ser falho devido à baixa parasitemia em animais na fase
crônica. Normalmente, ensaios moleculares são feitos em
conjunto com ensaios sorológicos como a reação de
imunofluorescência indireta (RIFI), ensaio
imunoenzimático de competição (cELISA) ou esfregaços
sanguíneos corados por Giemsa.
O teste de fixação do complemento foi muito
utilizado por alguns países e, em algumas regiões, ainda
é utilizado para qualificar cavalos para importação. É um
método preciso para detectar infecções agudas, mas não
identifica animais que receberam tratamento com drogas,
além disso, a IgG (T), principal classe de imunoglobulina
presente na fase crônica, apresenta incapacidade para
fixar o complemento.
Os estudos de diagnóstico imunológico para
teileriose concentram-se na obtenção de frações
antigênicas de proteínas de superfície de merozoítos,
devido a sua importância na imunidade às infecções por
T. equi. As sensibilidade e especificidade de testes de
imunodiagnóstico dependem do antígeno utilizado. A
32
utilização de antígenos recombinantes contendo frações
com maior capacidade de gerar resposta imune (epítopos
imunodominantes) e com alta especificidade diminui a
ocorrência de reações cruzadas e inespecífica, sendo por
isso proposto para a detecção de T. equi.
O cELISA baseia-se na utilização da proteína EMA-
1 como antígeno e em um anticorpo monoclonal contra
um epítopo da proteína de superfície de merozoíto. O
cELISA mostrou-se superior em comparação com a RIFI
e o teste de fixação de complemento. Resultados
discrepantes entre o cELISA e PCR quantitativo (qPCR)
podem ocorrer devido às sequências variáveis do gene da
EMA-1, a existência de inibidores de PCR ou à baixa
parasitemia.
Em estudos realizados por nosso grupo de pesquisa,
a proteína recombinante rEMA-2, expressa pela levedura
P. pastoris, apresentou epítopos que foram reconhecidos
por anticorpos presentes nos soros de equinos
naturalmente infectados por T. equi. A partir desses
resultados, foi desenvolvido um ELISA indireto utilizando
a proteína rEMA-2 como antígeno, este apresentando
especificidade de 83,3% e sensibilidade de 90,9%.
Também estão em desenvolvimento estudos com a
33
proteína de superfície EMA-3 para utilização como
antígeno para o desenvolvimento de mais um teste para
diagnostico sorológico.

34
 VACINAS NA PROFILAXIA DE THEILERIA EQUI

Embora a piroplasmose seja uma doença de

impacto comercial e tenha importâncias epidemiológica e
sanitária, ainda não há uma vacina disponível no
mercado. Nosso grupo de pesquisa trabalha com o
desenvolvimento de potenciais antígenos de T. equi, que
possam ser expressos de forma recombinate para serem
utilizados como antígenos no desenvolvimento de testes
de imunodiagnóstico, assim como imunógenos vacinais
para equinos.

Dados já publicados demonstram que uma vacina

utilizando a proteína rEMA-2 adsorvida ao adjuvante
hidróxido de alumínio estimulou a produção de IgG total
em camundongos e equinos adultos. A mesma vacina
utilizada em éguas prenhas estimulou a produção de IgG
total, estas éguas concentraram imunoglobulinas vacinais
no colostro e os potros provenientes destas apresentaram
incremento nos níveis séricos de anticorpos vacinais após

35
a primeira mamada, se mantendo circulantes até cerca
de 2 meses de vida. Os resultados obtidos sugerem que
o uso de uma vacina contendo o antígeno recombinante
EMA-2 é uma forma de profilaxia promissora para o
controle das infecções por T. equi. Estudos avaliando o
tempo de duração do efeito vacinal estão sendo
realizados.

36
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