Evaluación Genómica Revela Señales de Selección A

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Lile&Environment Life&Environmentresearch
PeerJ. 2023; 11: e15029. PMCID: PMC10062342

Publicado en línea el 27 de marzo de 2023. doi: 10.7717/peerj.15029 PMID: 37009151
La evaluación genómica revela señales de selección adaptativa en poblaciones de pargo

manchado Lutjanus guttatus del Pacífico Oriental Tropical
Adán F. Mar-Silva , 1 Píndaro Díaz-Jaimes , 2 Cristina Domínguez-Mendoza , 2 Omar Domínguez-Domínguez , 3, 4
Jonathan Valdiviezo-Rivera , 4 y Eduardo Espinoza-Herrera 5
Editora Académica: Regina Cunha
Abstracto
Fondo
La falta de barreras en el medio marino ha fomentado la idea de panmixia en los organismos marinos.
Sin embargo, las condiciones oceanográficas y las características del hábitat se han relacionado recien‐
temente con la estructura genética de las especies marinas. El Pacífico Oriental Tropical (POT) se car‐
acteriza por sistemas de corrientes dinámicas y condiciones oceanográficas heterogéneas. El Golfo de
Panamá (parte del segmento ecuatorial del POT) está influenciado por un sistema de corrientes comple‐
jo y un ambiente heterogéneo, que se ha demostrado que limita el flujo de genes para las especies
costeras. La secuenciación de próxima generación (NGS) ha contribuido a detectar diferencias genéti‐
cas en especies panmícticas previamente reportadas mediante la evaluación de loci asociados con la
selección y a comprender cómo los actos de selección afectan a las poblaciones marinas. Lutjanus gut‐
tatus es una especie distribuida en el POT para la cual estudios previos que utilizaron datos mitocondri‐
ales recuperaron un patrón panmíctico a lo largo de su rango de distribución. En este estudio, uti‐
lizamos datos de SNP de individuos de L. guttatus muestreados a lo largo de su área de distribución
para evaluar la estructura genética de la población e investigar si los factores oceanográficos influyen en
la arquitectura genética de la especie. Finalmente, evaluamos el papel de la selección adaptativa evalu‐
ando la contribución de loci neutrales y atípicos a la divergencia genética.
Métodos
Se utilizó el método RADcap para obtener 24 millones de lecturas pareadas para 123 individuos de L.
guttatus que cubren casi toda su área de distribución. La variación genética se evaluó utilizando méto‐
dos espaciales y no espaciales comparando tres conjuntos de datos diferentes: (i) un Loci combinado
(conjunto de datos CL = 2003 SNP); una búsqueda de loci putativos bajo selección permitió la evalu‐
ación de (ii) loci neutrales (conjunto de datos NL = 1858 SNP) y (iii) loci atípicos (conjunto de datos
OL = 145 SNP). Utilizamos el enfoque de estimación de la superficie de migración efectiva (EEMS)
para detectar posibles barreras al flujo de genes.
Resultados
Se encontraron diferencias genéticas en el conjunto de datos de OL, que muestran dos grupos (Norte y
Sur), mientras que NL no mostró diferencias. Este resultado puede estar relacionado con el modelo de
equilibrio Selección-Migración. El límite entre los grupos Norte y Sur estaba en el Golfo de Panamá,
que ha sido previamente identificado como una barrera al flujo de genes para otras especies, principal‐
mente debido a sus condiciones oceanográficas heterogéneas. Los resultados sugieren que la selección
juega un papel importante en la generación de diferencias genéticas en Lutjanus guttatus . Se detectó
un corredor migratorio que coincide con la Corriente Costera de Costa Rica que fluye desde Cen‐
troamérica hacia el Golfo de California, permitiendo la homogeneización de la población del norte. En
el cluster Sur se observó un corredor migratorio con el OL de Panamá a Colombia, el cual podría estar
asociado con las corrientes que se encuentran en el Golfo de Panamá. La variación genética encontrada
en la OL de Lutjanus guttatus resalta la utilidad de los datos de NGS para evaluar el papel de la selec‐
ción en la diferenciación de poblaciones.
Palabras clave: Selección, Flujo genético, Divergencia genética, Pesca
Introducción
La aparente ausencia de barreras físicas al flujo de genes en el ámbito oceánico ha impulsado la idea de
que la mayoría de las especies marinas son panmícticas ( Rocha-Olivares & Sandoval-Castillo, 2003 ;
Munguia-Vega et al., 2018 ; Hernández-Álvarez et al., 2020 ). Grandes tamaños poblacionales efecti‐
vos, una larga fase larval pelágica o la preferencia de hábitat han sido algunas de las posibles explica‐
ciones a la falta de estructura genética en las especies marinas ( Palmerín-Serrano et al., 2021 ; Regue‐
ra-Rouzaud et al., 2021 ). Sin embargo, las condiciones oceanográficas y las características del hábitat
se han relacionado recientemente con la estructura genética de las especies marinas ( Weeks, 2017 ;
Torrado et al., 2020 ). En particular, se ha detectado estructura genética para peces distribuidos en el
Pacífico Oriental Tropical (POT) ( Sandoval-Huerta et al., 2019 ; Palmerín-Serrano et al., 2021 ; Re‐
guera-Rouzaud et al., 2020 ). Esta región biogeográfica se caracteriza por condiciones oceanográficas
inestables, que incluyen gradientes de temperatura, áreas de surgencias y sistemas de corrientes com‐
plejos ( Robertson & Cramer, 2009 ; Sandoval-Huerta et al., 2019 ), como la Corriente Costera de Cos‐
ta Rica (CRCC) y la Corriente Costera de Panamá. Bight Gyre, que son dos de las corrientes más im‐
portantes que influyen en la dispersión de especies en el POT ( Corredor-Acosta et al., 2011 ).
El POT se divide en tres tramos diferenciados debido a su variación climática, en el tramo ecuatorial
del POT (de Costa Rica a Panamá) las corrientes costeras y los fuertes gradientes oceanográficos hacen
que esta zona sea de gran complejidad. Dentro de la sección Ecuatorial, la región conocida como Golfo
de Panamá, que se extiende al oeste desde la costa de Panamá hasta Ecuador (cerca de 81°O), ha de‐
mostrado ser un área importante que promueve la diferenciación genética de poblaciones. El patrón de
circulación en el Golfo de Panamá está influenciado por La Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT)
( Forsbergh, 1969 ), genera la alternancia entre giros cíclicos y anticíclicos ( Monreal Gómez, Salas de
león & Aldeco Ramírez, 1999 ), produciendo una corriente costera. que fluye hacia el sur ( Strub & Ja‐
mes, 2002 ). Los patrones de circulación así como las condiciones oceanográficas como la temperatura
han sido consideradas la posible explicación al restringido intercambio de individuos entre las regiones
y con el norte del POT ( García-De León et al., 2018 ; Sandoval-Huerta et al . ., 2019 ; Reguera-Rou‐
zaud et al., 2021 ). Sin embargo, la circulación oceánica facilita el flujo de genes a través de la disper‐
sión de estadios larvales entre poblaciones dentro del Golfo de Panamá ( p. ej ., de Panamá a Colombia,
como se observa en Elacatinus puncticulatus (gobio pelirrojo) ( Sandoval-Huerta et al., 2019 )). Los
patrones antes mencionados revelan cómo el papel del ambiente físico en la estructuración genética de
las especies marinas en el POT es crítico y constituye un paso importante para comprender el origen y
la evolución de la biodiversidad marina en áreas oceanográficamente complejas.
Los estudios que caracterizan genéticamente poblaciones de especies altamente migratorias con flujo
genético constante han perpetuado la hipótesis panmíctica en el TEP. Estos estudios han utilizado mar‐
cadores neutros, como microsatélites ( Rocha-Olivares & Sandoval-Castillo, 2003 ) y genes mitocon‐
driales ( Lessios & Baums, 2017 ; Hernández-Álvarez et al., 2020 ), los cuales tienen limitaciones para
identificar la estructura genética de estos. especies. El uso de protocolos de Secuenciación de Próxima
Generación (NGS) ha detectado divergencia genética a nivel poblacional en especies migratorias que
previamente habían mostrado poblaciones panmícticas, como Lutjanus campechanus ( Portnoy et al.,
2022 ) y Holacanthus passer ( Gatins, 2021 ). Una de las ventajas del enfoque NGS es la identificación
de loci atípicos (OL, loci supuestamente bajo selección), que proporcionan evidencia del papel de los
factores ambientales en la definición de patrones de divergencia genética en una variedad de organis‐
mos. La conveniencia de identificar variables ambientales ( p. ej. , temperatura, salinidad) que promue‐
ven la adaptación local de las poblaciones es relevante para comprender cómo la selección adaptativa
afecta el acervo genético de las especies ( Pecoraro et al., 2018 ) y, por lo tanto, su aptitud. Debido a
esto, la adaptación local es un factor clave para especies que presentan grandes tamaños poblacionales
y un flujo genético considerable, lo que permite revelar diferencias genéticas debidas a la selección na‐
tural, mientras que otras fuerzas evolutivas (como la deriva genética) están más influenciadas por estos
factores biológicos ( Carreras et al., 2017 ).
Sin embargo, la falta de datos genómicos suficientes para especies que no son modelo limita la preci‐
sión para la identificación de genes involucrados en la selección adaptativa ( Milano et al., 2013 ). La
ausencia de genomas de referencia dificulta detectar si más de una región se ve afectada por la selec‐
ción, lo cual es un fenómeno común. El papel de muchos genes en la selección conocida como selec‐
ción poligénica es un proceso complejo que permite la adaptación de los organismos y la variación en
sus características fenotípicas ( Rowan et al., 2021 ), de ahí la evaluación de la variación de las frecuen‐
cias alélicas de una región particular. como el OL sin una caracterización proteica, podría restringir las
conclusiones sobre la selección. En respuesta a estas limitaciones, se pueden utilizar genomas de espe‐
cies relacionadas. Esto ha permitido el uso de loci atípicos para evaluar la adaptación debido a la selec‐
ción en organismos no modelo ( Palumbi et al., 2019 ), lo que generalmente resulta en una divergencia
genética a pequeña escala para especies marinas ( Xu et al., 2019 ). Se informó evidencia de selección
en dos especies simpátricas del género Symphodus en el Mar Mediterráneo, donde OL mostró una clara
asociación entre la divergencia genética de las poblaciones y la temperatura del hábitat ( Torrado et al.,
2020 ). Además, una evaluación genómica de la estructura genética de dos poblaciones de gallineta nór‐
dica en el Atlántico noroeste identificó la existencia de dos ecotipos relacionados con las profundidades
del océano, destacando el efecto de la heterogeneidad del hábitat en las especies marinas ( Benestan et
al., 2021 ) .
Además, la evaluación del papel de la selección en presencia de migración ha sido poco evaluada en
organismos marinos, aunque el equilibrio migración-selección es un fenómeno común. El patrón habi‐
tual en organismos donde la selección actúa al mismo tiempo que la migración es la diferenciación ge‐
nética de una pequeña proporción del genoma (generalmente observada con loci atípicos) ( Graham et
al., 2018 ). Este patrón se ha recuperado en poblaciones del gobio de banda azul ( Lythrypnus gilberti )
distribuidas en las Islas Galápagos, donde las condiciones oceanográficas han promovido un proceso
adaptativo ( Bernardi, 2022 ). Aunque la creciente evidencia de que el uso de marcadores generados por
NGS nos ayuda a caracterizar la estructura genética de especies marinas, aún existen muy pocos ejem‐
plos de estudios que utilizan NGS en el POT (Mendoza-Portillo et al., 2020; Bernardi , 2022 ).
El pargo rosado Lutjanus guttatus es una especie de pez demersal que muestra una alta capacidad de
dispersión, ampliamente distribuida en el POT, desde el Golfo de California hasta el norte de Perú, in‐
cluidas las Islas Galápagos ( Allen & Robertson, 1994 ; Robertson & Allen, 2015 ). El pargo rosado es
una especie importante para la pesca en toda la región ( Rojas, Maravilla & Chicas, 2004 ; Sarabia-
Méndez et al., 2010 ). Los individuos adultos se asocian a sustratos rocosos, los cuales utilizan como
áreas de refugio ( Del Mar Palacios & Zapata, 2014 ), mientras que los juveniles se encuentran en es‐
tuarios y desembocaduras de ríos. Como la mayoría de las especies de lutjánidos, el pargo manchado
ocupa hábitats costeros, y los movimientos de adultos y juveniles se limitan a áreas de alimentación
cercanas a la costa ( Hernández-Álvarez et al., 2020 ), no se reporta migración oceánica para adultos y
juveniles. Como consecuencia, la dispersión parece realizarse predominantemente a través de la disper‐
sión de larvas pelágicas y está influenciada por las corrientes ( Munguia-Vega et al., 2018 ). Lutjanus
guttatus está catalogado por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) en la
categoría de “menor preocupación”, a pesar de su alta tasa de explotación.
Un estudio filogeográfico reciente de L. guttatus y su especie hermana L. peru a lo largo de la costa del
POT utilizando la región mitocondrial D-loop concluyó que estas especies son genéticamente homo‐
géneas en toda su área de distribución, con alta diversidad genética y señales de expansión reciente (
Hernández -Álvarez et al., 2020 ). Sin embargo, esto difirió de un estudio sobre L. peru que utilizó mar‐
cadores microsatélites, que encontró niveles muy bajos pero significativos de estructura poblacional en
el sur del Golfo de California ( Munguia-Vega et al., 2018 ). Otro estudio utilizando marcadores genéti‐
cos con tasas de evolución rápida detectó diferencias genéticas a nivel poblacional en L. peru y L. ar‐
gentiventris a lo largo del POT, donde una combinación de aislamiento por patrones de distancia (IBD)
y factores oceanográficos fueron los responsables de la estructura genética observada ( Reguera-Rou‐
zaud et al., 2021 ).
En el presente estudio, utilizamos datos de SNP de especímenes muestreados en el rango de distribu‐

ción de la especie en la costa continental para evaluar la variación genética en las poblaciones de Lutja‐
nus guttatus en el POT. De acuerdo con resultados previos que muestran la ausencia de diferencias ge‐
néticas utilizando marcadores neutrales en toda la distribución de las especies, y considerando la hete‐
rogeneidad ambiental y las complejas características oceanográficas del POT, planteamos la hipótesis
de que la selección podría desempeñar un papel primordial en las adaptaciones locales y dar como re‐
sultado diferencias genéticas entre poblaciones. de Lutjanus guttatus a lo largo de los 12.000 km del
área muestreada a lo largo del POT. De manera similar, debido a la distribución continua de especies en
el POT y la dispersión de larvas pelágicas mediada por corrientes, y para fortalecer los resultados obte‐
nidos en los loci atípicos, también evaluamos si los IBD tienen efecto en la diferenciación genética de
L. guttatus , como observado en otras especies de Lutjanus distribuidas en el POT.
Material y métodos
Coleccion de muestra
Se recolectaron un total de 192 individuos en 17 ubicaciones que abarcan el rango costero de la especie
(Figura 1,tabla 1). Las muestras se recolectaron y conservaron siguiendo los procedimientos descritos
en ( Torres-Hernández et al., 2022 ). Las muestras de tejido se almacenaron en el Laboratorio de Gené‐
tica del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México y
en la Colección Ictiológica del Laboratorio de Biología Acuática de la Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo, México (registro SEMARNAT). número CPUM-PEC-227-07-09). Los permisos
para la recolección de especímenes fueron otorgados por las siguientes instituciones en cada país: Mé‐
xico (PPF/DGOPA-035/15; SGPA-DGVS-02920/15 y F00.DRPBCPN.DIR.RBAR-100/2015-CO‐
NANP), El Salvador ( MARN-AIMA-004-2013), Panamá (SC/A-17-19), Costa Rica (007-2013-SINAC
y R-056-2105-OT-CONAGEBIO) y Ecuador (013/2012 PNG; N° 21-2017-EXP-CM-2016-DNB/MA y
MAAE-DBI-CM-2021-0152).
30°N-
25°N-
ESIN
*NAY
20°N+
aCOLMCH
VGRO PTO
atitude
15°N- ⽶OAX
SLV
10°N- CRIS
Figura 1 SRO
&SON TropicalEastern
Lugares y grupos de muestreo.
OLOR
Pacific
5ºN-
Lugares de muestreo para Lutjanus guttatus en el Pacífico oriental tropical. Los grupos geográficos están codificados
*LPApor Santa Rosalía (SRO), Sonora (SON), Loreto (LOR), La
por colores. En rojo, el grupo del Norte está representado
Paz (LPA), Todos Santos (TSA), SinaloaTSAD
(SIN), Nayarit (NAY), Colima (COL). ), Michoacán (MCH), Partidito (PTO),
0°-
Guerrero (GRO), Oaxaca (OAX), Salvador (SLV) y Costa Rica (CRI). En azul, el grupo Sur está formado por Panamá ECU
(PAN), Colombia (CLB), Ecuador (ECU). 1000km
110°W 100°W 90°W

Longitude
tabla 1
Estadísticas resumidas de SNP.
Información y estadísticas resumidas por localidad para conjuntos de datos NL y OL (1858 y 145 SNP, respectivamen‐
te) para Lutjanus guttatus .
Localidad Código norte Arkansas H O el _ F ES Arkansas H O el _ F ES
Países Bajos OL
Santa SRO 3 1.05 0,047 0.061 – 1.06 0.061 0.033 –

Rosalía
Sonora HIJO 5 1.10 0.086 0.110 0,219 * 1.09 0,069 0.105 0,335
Loreto lor 3 1.09 0,059 0.104 0,432 * 1.09 0.067 0.106 0,347
la paz LPA 2 1.07 0,072 0,047 – 1.11 0.095 0,175 –
Todos TSA 5 1.07 0.056 0.084 −0,483 1.06 0.053 0.063 0,130
Santos
Sinaloa PECADO 15 1.11 0.081 0,071 0,326 * 1.09 0.062 0.101 0,381
Nayarit NO 12 1.11 0,078 0.119 0,344 * 1.09 0,058 0.093 0,371
Colima COLUMNA 9 1.12 0,079 0,127 0,376 * 1.10 0.066 0.113 0,405
Michoacán MCH 8 1.11 0.086 0.113 0,237 * 1.09 0.070 0.090 0,291
partido toma de 3 1.09 0,075 0.102 0,265 * 1.09 0,075 0.103 0,254
fuerza
Guerrero GRO 10 1.10 0,078 0.110 0,290 * 1.10 0.067 0.110 0,386
Oaxaca OAX 1 – – – – – – – –
el SLV 8 1.11 0.081 0.113 0,288 * 1.10 0,059 0.105 0,192

Salvador
Costa Rica IRC 9 1.09 0,069 0.100 0,311 * 1.10 0,078 0.105 0,253
Panamá CACEROLA 12 1.10 0,078 0.110 0,291 * 1.09 0.062 0.102 0,286
Colombia CLB 5 1.08 0.065 0.086 0,241 * 1.11 0.054 0.133 0,572
Ecuador ECU 13 1.10 0,076 0.107 0,290 * 1.00 0.055 0.095 0,414
Global 123 1.09 0,073 0,097 0.220 1.08 0.061 0.102 0,288
Notas.
norte Número de muestras

Arkansas Riqueza alélica
HO Heterocigosidad observada
el _ Heterocigosidad esperada
F ES Coeficiente de endogamia
*
*
Los intervalos de coeficiente superiores a cero indican una deficiencia en heterocigosidad. La diversidad genética no
se calculó para Oaxaca ya que se examinó una sola muestra.
Preparación de la biblioteca
Se utilizó el protocolo RADcap ( Hoffberg et al., 2016 ) para obtener datos genómicos. Para el primer
paso, se seleccionaron quince individuos de nueve sitios de muestreo en todo el rango de distribución
de L. guttatus para diseñar cebos para secuencias de captura utilizando el protocolo 3RAD para ob‐
tener datos genómicos ( Bayona-Vásquez et al., 2019 ). Para la biblioteca 3RAD, el ADN se digirió
utilizando tres enzimas de restricción (BamHI, ClaI y MspI) que se ligaron a adaptadores con un ceba‐
dor interno indexado iTru ( Glenn et al., 2019 ). Las bibliotecas se seleccionaron por tamaño para 500
pb ± 10 % usando Pippin Prep y se agruparon en proporciones equimolares y se secuenciaron en un
HiSeq PE150 en la Oklahoma Medical Research Foundation. Las lecturas obtenidas se procesaron en
Stacks v1.42 ( Catchen et al., 2011 ; Catchen et al., 2013 ) y se ensamblaron de novo para generar un
catálogo de archivos FASTA de los loci polimórficos que estaban presentes en al menos cinco de los
nueve. poblaciones para diseñar el SR-Snapper-Bait. Obtuvimos 1973 loci RAD a partir de los cuales
se diseñaron cebos en Arbor Biosciences. Utilizando criterios de filtro personalizados, seleccionamos
dos cebos (R1 y R2) para 1000 loci que sirvieron como genoma de pseudoreferencia.
Para el segundo paso, generamos bibliotecas 3RAD para 192 individuos, que se normalizaron a 20
ng/uL, utilizando 5 uL por muestra para una concentración final de 100 ng/uL. Las muestras se digirie‐
ron con las enzimas descritas anteriormente y se ligaron a 96 adaptadores de índice interno. Se constru‐
yeron dos pools independientes con 96 muestras por captura. Para cada grupo se realizó una PCR de
ciclo único utilizando el kit Kapa HiFi HotStart. Se utilizó un cebador degenerado (8N) para indexar
individuos para el filtrado posterior de duplicados de PCR. Después de limpiar los productos de PCR
con una proporción de volumen de 1,2:1 de SpeedBeads:ADN, se realizaron tres réplicas de PCR de
ciclo limitado para aumentar la concentración (para una descripción detallada, consulte Hoffberg et al.,
2016 ). Este producto final se ejecutó en un gel de agarosa al 1,5 % para validar la construcción de la
biblioteca. El proceso de captura se realizó siguiendo el protocolo del fabricante, utilizando temperatu‐
ras entre 62,5 °C y 65 °C, seleccionando cebos con contenido de GC entre 30% y 60%. Guardamos un
cebo para Read1 y Read2, y los que pasaron los filtros. Este conjunto de cebos se sintetizó como un kit
RNA myBaits® personalizado ( para obtener detalles sobre el protocolo RADcap, consulte el archivo
S1 ).
Procesamiento de datos
Se obtuvieron lecturas de 150 pb para cada conjunto. En Stacks v2.0 ( Rochette, Rivera-Colón & Cat‐
chen, 2019 ), se utilizaron los módulos clone_filter y Process_radtags para eliminar duplicados de
PCR, demultiplexar muestras y recortar los adaptadores ligados. Esto arrojó lecturas finales con la
misma longitud (139 pb). De este conjunto inicial de datos, retuvimos solo individuos que tenían al me‐
nos 1000 lecturas y al menos 4 veces la profundidad de lectura ( Hoffberg et al., 2016 ). Las lecturas se
mapearon con el algoritmo mem en BWA v 0.7.7 ( Li & Durbin, 2009 ), utilizando los cebos diseñados
como referencia (pseudogenoma). Finalmente, utilizando los archivos BAM, ejecutamos la canalización
ref_map.pl en pilas v2.0 para la creación de locus y la llamada SNP. Finalmente, en Stacks v2.0, el mó‐
dulo de poblaciones se utilizó para loci retenidos que presentaban al menos el 50% de los individuos
dentro de una localidad ( r = 0,5), y con una heterocigosidad máxima observada superior al 70% ( h =
70) para excluir potenciales parálogos ( Pedraza-Marrón et al., 2019 ). Para filtrar los datos utilizamos
VCFtools v0.1.15 ( Danecek et al., 2011 ) para eliminar individuos a los que les faltaban más del 20%
de datos (se hizo una excepción para localidades con ≤ 5 muestras, donde mantuvimos a todos los indi‐
viduos; Tabla S1 ). Después de los pasos de filtrado, se obtuvo un conjunto de datos total de 123 indivi‐
duos que se utilizaron en el análisis posterior. De este conjunto de datos final, eliminamos los datos con
frecuencias alélicas inferiores al 1%. Evitamos el desequilibrio de enlace local al considerar solo un
SNP cada 1000 bases, utilizando PLINK v. 1.9 ( Purcell et al., 2007 ). Para corroborar la ausencia de
desequilibrio de ligamiento, calculamos el índice de asociación (ia) en el paquete R Poppr ( Kamvar,
Tabima & Grünwald, 2014 ).
Detección de valores atípicos
Identificamos loci atípicos utilizando dos enfoques diferentes. El primero, BayeScan v.2.1 ( Foll &
Gaggiotti, 2008 ), es un enfoque bayesiano que identifica loci bajo selección utilizando diferencias en
las frecuencias de los alelos. Este método utiliza una regresión lineal para descomponer los coeficientes
F ST en componentes específicos de la población y específicos del locus. El análisis BayeScan se realizó
utilizando la configuración predeterminada, 20 ejecuciones piloto de 5000 iteraciones cada una, quema‐
do de 50 000 iteraciones y muestreo cada 5000 generaciones con un intervalo de adelgazamiento de 10;
los individuos se agruparon en localidades que se consideraron “poblaciones”. El segundo método, pa‐
dapt, se utilizó para definir los loci bajo selección; este enfoque se basa en el Análisis de Componentes
Principales (PCA). Se consideró que los marcadores estaban bajo selección si tenían una corrección de
tasa de recuperación falsa (FDR) de 0,01 en PCAdapt v.4.0.2 ( Privé et al., 2020 ). Aplicamos los pará‐
metros predeterminados, incluido el valor α de 0,1 y las dos primeras PC. Todos los SNP que fueron
identificados como valores atípicos por ambos métodos se separaron y para los análisis posteriores con‐
sideramos tres conjuntos de datos: loci neutrales (NL), loci atípicos (OL) y todos los loci (combinados
[CL]). Las secuencias del OL se incluyeron en el conjunto de datos del NCBI ( https://blast.ncbi.nlm.‐
nih.gov/Blast.cgi ) con la opción blastn. Además, escaneamos el conjunto de datos OL con el genoma
de L. erythropterus para evaluar si los loci bajo selección estaban relacionados con una proteína (núme‐
ro de BioProjects: PRJNA662638 ).
Estimaciones de diversidad genética.

Las funciones basic.stats y allelic.richness del paquete R hierfstat v.0.04.22 ( Goudet & Jombart, 2015
) se utilizaron para obtener estadísticas genéticas de poblaciones para los tres conjuntos de datos (CL,
NL y OL). Para cada ubicación estimamos la heterocigosidad esperada ( H e ) y observada ( H O ), el coe‐
ficiente de endogamia ( FIS ) y la riqueza alélica (Ar). Los intervalos de confianza para los valores FIS se cal‐
cularon con 1000 bootstraps en la función boot.ppfis en hierfstat. Los F ST emparejados se calcularon
siguiendo el método de Weir y Cockerham (1984) en Arlequin versión 3.5.2.2 ( Excoffier & Lischer,
2010 ). El nivel de significancia ( α ) se ajustó mediante la corrección (BY) de Benjamini y Yekutieli
(2001) , propuesta por Narum (2006) , dividiendo el valor crítico de α por la suma de los números de
pruebas.
Evaluación de la estructura de la población.
Realizamos un análisis espacial de varianza molecular (SAMOVA) en SAMOVA 2.0 ( Dupanloup, Sch‐
neider & Excoffier, 2002 ) considerando valores de K del 1 al 17 (usamos como K máximo el número
total de localidades recomendado por Pritchard, Stephens & Donnelly). , 2000) , y utilizando 10.000
iteraciones sin ningún agrupamiento previo. Los grupos que mejor explicaban la estructura genética
fueron probados por AMOVA (Análisis de varianza molecular), permitiendo un 10% de datos faltantes
en ARLEQUIN versión 3.5.2.2 ( Excoffier & Lischer, 2010 ). El Análisis Discriminante de Componen‐
tes Principales (DAPC) se realizó con adegenet 2.0.1 ( Jombart & Ahmed, 2011 ). Para todos los con‐
juntos de datos, este análisis se llevó a cabo de dos maneras: sin agrupar localidades y agrupando loca‐
lidades según los resultados de SAMOVA. La función find.cluster se utilizó para identificar el valor K.
El número de conglomerados con mejor soporte se identificó mediante la comparación del Criterio de
información bayesiano (BIC) para los diferentes valores de K. Después de ejecutar el DAPC, se identi‐
ficaron 70 PC, que representaron aproximadamente el 80 % de la variación total en el conjunto de da‐
tos. retenido usando la función dapc . Finalmente, los diagramas de dispersión DAPC se obtuvieron
utilizando el paquete ggplot2 ( Wickham, 2016 ) en R. Para evaluar más a fondo la estructura de la po‐
blación, utilizamos un enfoque de máxima verosimilitud en ADMIXTURE 1.3.0 ( Alexander & Lange,
2011 ). Este software calcula la ascendencia de individuos que no están relacionados utilizando un gran
conjunto de datos de genotipo SNP. Ejecutamos ADMIXTURE bajo el algoritmo EM como método de
optimización, con 2000 para bootstrap, se utilizó el procedimiento de validación cruzada para definir el
valor K más adecuado y se seleccionó el mejor valor del grupo de coancestros en función del error de
validación cruzada más bajo. (CVE).
EII, EII, IBR
El aislamiento por distancia (IBD) se utiliza ampliamente para explicar las diferencias entre poblacio‐
nes en especies con un amplio rango geográfico ( Wright, 1978 ). Para probar la hipótesis de EII reali‐
zamos una prueba de Mantel utilizando una correlación entre los valores de F ST / 1 - F ST y la distancia
geográfica entre localidades (transformada a logaritmo natural (LN)). Las distancias geográficas se cal‐
cularon con el paquete marmap v1.0.4 ( Pante & Simon-Bouhet, 2013 ) en R. Este enfoque considera la
batimetría del entorno marino, que puede determinar con precisión la distancia teniendo en cuenta los
movimientos verticales de los organismos marinos. Los valores de 5 a 120 m ( Robertson y Allen, 2015
) se utilizaron para restringir el algoritmo de ruta de menor costo (LCP). Esto se corresponde con el
rango de profundidad del hábitat. Además, la prueba de manto se realizó utilizando la distancia geográ‐
fica euclidiana, debido a que la corriente podría tener un efecto en la dispersión de larvas pelágicas en
Lutjanid como reportan Pedraza-Marrón et al. (2019) .
Para probar el aislamiento por ambiente (IBE) y el aislamiento por resistencia (IBR), obtuvimos 13 va‐
riables oceanográficas de Bio-ORACLE ( Tyberghein et al., 2012 ; Assis et al., 2017 ). Primero se eva‐
luó el IBE probando la colinealidad entre 12 variables considerando los valores obtenidos del lugar de
muestreo. Se realizó una correlación de Pearson con el paquete R GGally ( Schloerke et al., 2018 ), y se
descartaron las variables fuertemente correlacionadas (>0,8). Se retuvieron cinco variables oceanográ‐
ficas (temperatura, salinidad, producción primaria, fitoplancton y clorofila) para generar la matriz am‐
biental entre localidades. Las distancias ambientales se obtuvieron con el método de distancia de Can‐
berra, utilizando la función “havegdist” del paquete R vegan ( Oksanen et al., 2019 ). Para el IBR se
utilizó la variable de velocidad actual, la capa se recortó al tamaño del polígono TEP y se convirtió a
formato ráster utilizando R Package Raster ( Hijmans, 2020 ). La matriz de distancias por pares de re‐
sistencia se generó con Circuitscape v. 4.0.5 ( McRae, 2006 ). El algoritmo del paisaje de circuitos pre‐
dice patrones de flujo de genes a partir de un paisaje heterogéneo, considerando posibles caminos entre
una región particular y calculando la resistencia acumulada promedio entre las localidades muestreadas
( McRae y Beier, 2007 ). Finalmente se realizó una prueba de Mantel en vegano con la correlación de
Spearman utilizando 9999 permutaciones. Se utilizaron las distancias genéticas como variable depen‐
diente y el ambiente y la resistencia como variables independientes.
Migración espacial
Evaluamos la estructura espacial de la población en función de las posibles barreras al flujo de genes
utilizando el software EEMS (superficie de migración efectiva estimada) ( Petkova, Novembre y Step‐
hens, 2015 ). Este enfoque nos permitió diferenciar entre regiones con fuertes tasas de migración y re‐
giones donde existen posibles barreras al flujo de genes. Este método emplea una matriz de distancias
genéticas y muestras georreferenciadas, y un polígono de distribución para determinar la superficie de
migración. Para la distancia genética, se calculó una matriz de disimilitud utilizando un archivo bed con
el módulo bed2diffs de EEMS ( Petkova, Novembre & Stephens, 2015 ). El polígono de distribución se
dibujó siguiendo el hábitat potencial de L. guttatus y se obtuvo con el método de polilínea en la herra‐
mienta API v3 de Google Maps ( http://www.birdtheme.org/useful/v3tool.html ). Para el modelo EEMS
utilizamos tres ejecuciones independientes considerando 200, 300 y 450 demes, un burn-in de
1.000.000 de pasos y una longitud de MCMC de 5.000.000 de iteraciones. La convergencia de carreras
y la superficie espacial (mapas de tasa de migración efectiva (m)) y diversidad efectiva ( q ) se visualizó
utilizando la función Reemsplots en R.
Resultados
Llamada SNP y detección de valores atípicos
Obtuvimos 24 millones de lecturas con el protocolo RADcap. Después de filtrar los datos y eliminar
duplicados, se conservaron 10 millones de lecturas emparejadas. La primera evaluación de la cantidad
de lecturas por muestra dejó 154 muestras, que recuperaron 10814 SNP con un 39,64% de datos faltan‐
tes. Este conjunto de datos se filtró por los datos faltantes, generando un conjunto de datos final que
consta de 123 individuos de 17 localidades (Figura 1, Tabla S1 ). De esas 123 muestras, retuvimos
2003 SNP bialélicos en 942 loci (los loci fueron construidos por Stacks usando los cebos como pseudo‐
genoma (como no tienen respuesta biológica, solo usamos para nombrar las regiones que contienen
SNP), que corresponden al conjunto de datos de loci combinados (CL; neutral y atípico). Los dos enfo‐
ques utilizados para detectar loci supuestamente bajo selección se obtuvieron como un panel de consen‐
so de 145 SNP candidatos atípicos, que se separaron en el conjunto de datos OL, mientras que otros
1858 SNP permanecieron como loci neutrales. conjunto de datos (NL) Los resultados contrastantes ob‐
tenidos con los conjuntos de datos OL y NL se mostrarán en el manuscrito principal, mientras que los
resultados de CL se informan en el Archivo S2 .
Diversidad genetica
, p = 0,433 y ṝ d = 0 . 0163
Los ia indican una falta de enlace de desequilibrio en NL y OL ( ṝ d = 0 . 0242 ,
p = 0,84 respectivamente) ( Fig. S1 ) Los valores de FIS para NL fueron casi todos positivos; sólo TSA
( F IS = −0,483) tuvo un valor negativo (tabla 1). Para el conjunto de datos OL, todos los valores de FIS
fueron positivos (oscilando entre 0,130 para TSA y 0,572 para CLB). Los intervalos de confianza de
FIS estaban por encima de cero ( Fig. S2 ), lo que sugiere cierto grado de deficiencia de heterocigotos (
tabla 1). Para las muestras LPA y SRO, no fue posible calcular el FIS (tabla 1). Los valores de heteroci‐
gosidad ( H O ) observados fueron similares entre el conjunto de datos de NL (0,047–0,081) y el de OL
(0,053–0,078) (tabla 1). Para la heterocigosidad esperada ( H e ), NL tuvo valores más bajos (0,047–
0,127) que OL (0,033–0,175) (tabla 1). La riqueza alélica (Ar) para NL osciló entre 1,05 y 1,12, y la
OL osciló entre 1,06 y 1,11 (tabla 1).
Estructura genética de la población.
Para el conjunto de datos de NL, los resultados que evaluaron diferentes grupos no fueron significativos
y no lograron recuperar ningún grupo geográfico (los resultados para dos grupos se muestran en la Ta‐
bla S2 ). Sin embargo, cuando se utilizan los loci atípicos (OL) y los loci combinados (CL) ( Archivo
S2 ), los resultados basados en dos grupos mostraron F CT más altos y significativos (0,4860; p = 0,001
y 0,0653; p = 0,001). El primer grupo incluyó todas las localidades de distribución norte de la especie
(SRO, LPA, LOR, TSA, SON, SIN, NAY, COL, MCH, PTO, GRO, OAX, SLV y CRI, en adelante co‐
nocido como Grupo Norte) , y el segundo grupo recuperó tres localidades de la distribución Sur (PAN,
CLB y ECU, en adelante conocido como Grupo Sur) ( Tabla S2 ).
Las estimaciones de F ST de muestras por pares utilizando el conjunto de datos de NL no fueron signi‐
ficativas para casi todas las comparaciones (Tabla 2). Después de ajustar el nivel de significancia para
pruebas múltiples ( p = 0,015), solo la comparación entre SLV y PAN fue significativa ( F ST = 0,031,
p = 0,004). En contraste, el conjunto de datos OL presentó estimaciones más altas de F ST , lo que re‐
sultó en diferencias altamente significativas que involucran las tres ubicaciones del grupo Sur (Tabla 2):
PAN ( F ST que oscila entre 0,306 y 0,498 con valores de p correspondientes inferiores a 0,015), CLB (
F ST = 0,199–0,688, p < 0,015) y ECU ( F ST = 0,306–0,644, p < 0,015). Ninguna de las comparacio‐
nes entre estas ubicaciones del sur y OAX fue significativa, aunque mostraron F ST por pares alto ; Esto
probablemente se deba al hecho de que la ubicación de OAX estaba formada por un solo individuo.
Tabla 2
Estimaciones de F ST de muestras por pares .
Valores F ST por pares entre localidades de Lutjanus guttatus estimados utilizando conjuntos de datos NL y OL (1.858
y 145 SNP, respectivamente).
grupo del norte
SRO HIJO lor LPA TSA PECADO NO COLUMNA MCH GRO
SRO 0 −0,453 −0,650 −0,350 0.010 −0,030 −0,093 −0,903 −0,636 0,016
HIJO −0,660 0 −0,066 0.105 −0,083 0.106 0,059 0,042 0.030 0,069
lor −0,831 −0,004 0 0,234 −0,022 0.006 −0,043 −0,116 −0,066 0,018
LPA 0.067 −0,076 −0,044 0 0.163 0.333 0,372 0.190 0.225 0.318
TSA −0,464 −0,045 0.009 0.033 0 −0,059 −0,098 −0,052 −0,077 −0,093
PECADO −0,658 0.005 −0,012 −0,174 −0,075 0 −0,008 0.041 0.009 −0,029
NO −0,595 0.004 −0,032 −0,120 −0,056 0.008 0 0.000 −0,007 −0,025
COLUMNA −0,656 −0,002 −0,014 −0,113 −0,067 −0,005 −0,001 0 −0,012 0,046
MCH −0,620 −0,009 −0,034 −0,177 −0,057 −0,011 0.001 0.000 0 0.025
GRO −0,546 0.012 −0,023 −0,155 −0,059 0.011 0.005 0.002 0.006 0
toma de −0,665 0,042 0.025 0.011 0.020 0.005 0.032 0.012 0.003 0.021
fuerza
OAX −0,978 −0,136 −0,143 0,148 −0,055 −0,176 −0,188 −0,161 −0,220 −0,118
SLV −0,536 0,027 0.000 −0,118 −0,013 0,016 0,018 0.014 0,028 0.012
IRC −0,477 0.033 0.050 −0,007 −0,010 −0,022 −0,052 −0,019 −0,013 −0,050
CACEROLA −0,521 0.005 −0,026 −0,121 −0,033 0.004 0.000 0.006 0.000 0.002
CLB −0,595 0,028 −0,006 −0,117 −0,033 −0,002 −0,002 −0,008 0.002 −0,001
ECU −0,395 0.026 −0,052 −0,050 0.005 −0,035 −0,040 −0,034 −0,029 −0,038
Notas.
Valores para NL por debajo de la diagonal, valores para OL por encima de la diagonal.
Valores de p significativos = 0,015 después del ajuste de Benjamini y Yekutieli. P < 0,01 en negrita y p ≤ 0,001 en
negrita y marcado con un asterisco (*).
Los AMOVA jerárquicos probaron la hipótesis de los Grupos del Norte y del Sur. AMOVA utilizando
el conjunto de datos de NL no logró detectar diferencias genéticas significativas para las ubicaciones
entre los grupos ( F CT = 0,005; p = 0,553). Por el contrario, el AMOVA que utiliza el conjunto de
datos OL mostró diferencias genéticas significativas en la varianza entre los grupos del Norte y del Sur
( F CT = 0,4860; p = < 0,001) (Tabla 3).
Tabla 3
Análisis AMOVA.
Resultados de los análisis AMOVA para los conjuntos de datos NL y OL (1858 y 145 SNP, respectivamente) de Lutja‐
nus guttatus . Comparación de los grupos del Norte y del Sur recuperados mediante el análisis SAMOVA.
Dos grupos Fuente de variación % de varianza Índice de fijación valor p
Países Bajos
Norte + Sur Entre grupos 0,52 F CT = 0,0051 0.553
Entre poblaciones dentro de grupos −2,73 F SC = 0,0274 0,999
Dentro de las poblaciones 102.21 F ST = − 0,0221 1
OL
Norte + Sur Entre grupos 48,61 FTC = 0,4860 <0,001
Entre poblaciones dentro de grupos 1.37 F SC = 0,0266 0,07
Dentro de las poblaciones 50.02 F ST = 0,4997 <0,001
El análisis DAPC recuperó el Grupo Norte formado con las localidades SRO, LPA, LOR, TSA, SON,
SIN, NAY, COL, MCH, PTO, GRO, OAX, SLV y CRI, mientras que el Grupo Sur se formó con las
localidades PAN, CLB, y ecus (Figura 2). El análisis de mezcla utilizando NL recuperó K = 2 ( Fig.
S3A ); mientras se usaba OL, se obtuvo K = 3 ( Fig. S3B ) como el número de grupos que mejor expli‐
caban la subdivisión genética. Aunque la mejor explicación para NL fue 2 conglomerados, el gráfico no
mostró evidencia de estructura poblacional (Figura 3A). Para OL el mejor resultado fue la formación de
tres clusters, sin embargo, los resultados muestran una clara separación en dos grupos principales, los
grupos del Norte y del Sur siguen siendo los más diferenciados (Figura 3B).
Figura 2
Análisis discriminante de componentes principales (DAPC) de Lutjanus guttatus utilizando conjuntos de datos NL
y OL (1858 y 145 SNP, respectivamente).
(A) Agrupación no previa versus (B) agrupación a priori para NL. (C) Agrupación no previa versus (D) grupos a
priori para OL. En rojo Grupo Norte, en azul Grupo Sur. Los nombres de las localidades se muestran en el cuadro.
figura 3
Gráficos de mezcla.
Análisis de mezclas utilizando conjuntos de datos (A) NL y (B) OL (1858 y 145 SNP, respectivamente). Cada barra
representa un individuo, mientras que los colores se refieren a la membresía inferida de cada K (2-3). Las localidades
muestreadas y los principales conglomerados se muestran en la parte inferior de la figura.
IBD, IBE y IBR
La prueba de Mantel para evaluar el modelo de aislamiento por distancia no logró detectar una correla‐
ción significativa entre las distancias genéticas y geográficas utilizando cualquiera de los conjuntos de
datos (NL: r = 0,0587; p = 0,278 y OL: r = 0,0970; p = 0,174; Fig. S4 ). Se realizó una segunda
prueba de Mantel evaluando la EII en cada uno de los dos grupos principales, los resultados no recupe‐
ran ningún patrón de relación entre la distancia geográfica y la variación genética ( Fig. S5 ).
La prueba de Mantel para IBE e IBR para NL no logró detectar correlación entre las variables ambien‐
tales probadas (IBE) y la velocidad de las corrientes (IBR) ( r = 0,1241; p = 0,1158 y r = − 0,05345;
p = 0,5898 respectivamente) (Higos. 4Ay4C). Por otro lado, la prueba de mantel para OL recuperó una
correlación entre la distancia genética versus las variables del entorno oceanográfico y la velocidad de
las corrientes ( r = 0,3403; p = 0,0013 y r = 0,5207; p = 0,002) (Higos. 4By4D).
Figura 4
Correlación de F ST con el medio ambiente y las corrientes.
Prueba de Mantel para evaluar IBE e IBR en L. guttatus utilizando (A) y (C) conjunto de datos NL (1858 SNP) y (B) y
(D) conjunto de datos OL (145 SNP).
Migración espacial
La evaluación de la estructura genética espacial utilizando EEMS con el conjunto de datos de NL recu‐
peró parches de migración en toda el área de distribución de L. guttatus en el Golfo de California (LPA
y LOR) y entre NAY y COL (Figura 5A), y se encontró un corredor de migración frente a la costa de
CRI, que fluye hacia el norte y podría estar asociado con la Corriente Costera de Costa Rica (CRCC) (
Figura 5A). No existía una barrera clara a la migración entre los grupos del norte y del sur (Figura 5A),
aunque la migración entre CRI y PAN fue restringida. Se infirió una barrera para el flujo de genes fren‐
te a la costa mexicana (Figura 5A).
Figura 5
Estructura espacial de las poblaciones.
Modelo de superficies de migración efectiva estimadas (EEMS) de Lutjanus guttatus utilizando conjuntos de datos (A)
NL y (B) OL (1858 y 145 SNP, respectivamente). Los altos niveles de tasas de migración ( m ) se representan en azul,
mientras que los patrones de coloración marrón indican que las tasas de migración son más bajas que el promedio. Las
barreras al flujo de genes se representan con flechas azules. PGB: Giro de la Bahía de Panamá. CRCC: Corriente Cos‐
tera de Costa Rica.
Los resultados del EEMS utilizando el conjunto de datos OL contrastan con los NL, mostrando una
posible zona que genera adaptación local entre los Grupos Norte y Sur que concuerdan con el ambiente
heterogéneo que se encuentra en el giro de Panama Bight (Figura 5B, Figura S6 ). Al igual que los re‐
sultados de NL, hubo una barrera entre las localidades del Golfo de California y la costa del Pacífico
mexicano (Figura 5B). Se encontraron corredores de migración entre LOR y LPA en el Golfo de Cali‐
fornia, NAY y COL en la costa del Pacífico mexicano, y entre PAN, CLB y ECU (grupo Sur). Al igual
que en el conjunto de datos de NL, con el EEMS se infirió un corredor asociado con la CRCC que fluye
hacia el norte (Figura 5B).
La diversidad genética inferida con EEMS fue similar entre los conjuntos de datos de NL y OL. Se ob‐
servaron altas tasas de diversidad en SRO, LOR y LPA ( Fig. S7 ), mientras que hubo menor diversidad
en CRI y GRO-MCH en el grupo Norte ( Fig. S7 ). En el grupo del Sur, PAN tuvo las tasas de diversi‐
dad más altas, y CLB y ECU mostraron la diversidad más baja ( Fig. S7 ).
Discusión
El presente estudio proporciona el análisis más completo hasta la fecha de las poblaciones de Lutjanus
guttatus , cubriendo casi toda la distribución de la especie y utilizando información genómica. También
es el primer estudio que detecta evidencia de adaptación local con loci bajo selección (OL). Niveles de
diversidad genética general observados en las localidades que utilizan los conjuntos de datos de NL y
OL ( H O = 0,073 y H O = 0,061, respectivamente,tabla 1) fueron inferiores a los informados para
otros organismos marinos del TEP utilizando datos de microsatélites ( García-De León et al., 2018 ;
Reguera-Rouzaud et al., 2021 ), pero son comparables con los valores obtenidos utilizando datos genó‐
micos. Este es el caso del género Jasus ( J. cavereorum H O = 0,012 y J. paulensis H O = 0,087) (
Silva et al., 2021 ), Symphodus tinca , S. ocellatus ( Torrado et al., 2020 ), y para la especie de agua
dulce Esox lucius ( Sunde et al., 2022 ). Es necesaria una evaluación adecuada de los valores más bajos
de heterocigosidad para evitar llegar a conclusiones erróneas. Sunde et al. (2022) evaluaron el potencial
de los microsatélites frente a los datos de SNP para detectar la estructura genética y calcular la diversi‐
dad genética; Llegaron a la conclusión de que los marcadores de microsatélites son mejores para carac‐
terizar la diversidad genética, mientras que los datos de SNP son mejores para detectar la estructura ge‐
nética. Esta conclusión podría corroborarse por las diferencias en las estimaciones de heterocigosidad
utilizando microsatélites en L. peru (global H e = 0,811) y L. argentiventris (global H e = 0,757) (
Reguera-Rouzaud et al., 2021 ), así como nuestras estimaciones utilizan SNP ( H e = 0,097 global para
NL y H e = 0,102 para OL). A pesar de las debilidades de los SNP para la evaluación de la diversidad
genética, no podemos descartar la endogamia para explicar el déficit de heterocigotos observado en el
presente trabajo como se ha afirmado en el charr Salvenilus fontinalis (Castric et al. , 2002 ) . Sin em‐
bargo, para una especie marina con N e grande esta posibilidad es remota, por lo que consideramos que
poblaciones discretas o locales que tengan diferencias genéticas pueden resultar en una deficiencia de
heterocigotos debido al efecto Wahlund ( Landínez-García et al., 2009 ).
Variación genética en Lutjanus guttatus
Lutjanus guttatus es una especie representativa de la familia Lutjanidae, conocida como pargos, que
incluye una gran cantidad de peces de importancia comercial ( FAO, 2016 ). La caracterización genéti‐
ca de las poblaciones es fundamental para preservar la diversidad genética de este recurso pesquero. La
mayoría de las evaluaciones de la estructura poblacional y filogeografía de especies de pargos han utili‐
zado datos mitocondriales y han sugerido poblaciones panmícticas ( Garber, Tringali & Stuck, 2004 ;
Zhang, Cai & Huang, 2006 ; Gomes, Sampaio & Schneider, 2012 ; Reguera-Rouzaud et al. , 2020 ).
Hernández-Álvarez et al. (2020) recuperaron un patrón panmíctico para L. Peru y L. guttatus , mostran‐
do las limitaciones de usar un solo marcador genético para resolver la estructura genética de especies
con grandes tamaños de población efectivos y un flujo de genes constante pero probablemente muy pe‐
queño, como los pargos. La baja resolución de los datos mitocondriales para este grupo fue evaluada
recientemente en la delimitación de L. campechanus y L. purpureus , que fueron consideradas por pri‐
mera vez como una sola especie basándose en datos mitocondriales ( L. campechanus ) ( Gomes, Sam‐
paio & Schneider, 2012 ) . Sin embargo, los datos de SNP demostraron segregar claramente estos dos
taxones en dos especies bien diferenciadas ( Pedraza-Marrón et al., 2019 ).
Los patrones contrastantes de diferenciación genética que encontramos entre loci neutrales y atípicos en
L. guttatus son consistentes con la hipótesis de que los datos genómicos, particularmente los loci poli‐
mórficos como SNP, son mejores para resolver cuestiones genéticas en L. guttatus donde se utiliza un
modelo de selección bajo migración. fue recuperado. Los loci que muestran selección adaptativa sepa‐
raron claramente las poblaciones en grupos norte y sur ( F CT = 0,4861; p <0,001;Tabla 3), mientras
que no se encontraron diferencias al utilizar loci neutros. La falta de diferencias para los loci neutros,
tanto en el ADN mitocondrial como en el nuclear, sugiere la existencia de suficiente flujo genético para
mantener la conectividad entre poblaciones a gran escala espacial, probablemente a través de la disper‐
sión larval como se observa en especies pelágicas (Ward et al., 1994) . ; Díaz-Jaimes et al., 2010 ).
Mientras tanto, las diferencias observadas en loci atípicos pueden estar relacionadas con adaptaciones a
factores ambientales que promueven diferencias genéticas en loci particulares ( Graham et al., 2018 ).
Dado que la selección actúa en presencia de flujo de genes, el patrón observado debería ser consistente
con el modelo de equilibrio de migración-selección ( Graham et al., 2018 ; Bernardi, 2022 ). El equili‐
brio migración-selección juega un papel importante en la divergencia genética de las poblaciones de
especies marinas ( Bernardi, 2022 ). Si la selección es lo suficientemente fuerte como para superar los
efectos de la migración, da como resultado una diferenciación en loci sujetos a procesos adaptativos
pero no en loci neutrales, lo que resulta en un patrón distinto determinado por el equilibrio entre migra‐
ción y deriva genética (Ribeiro, Lloyd & Bowie, 2011) . ; Graham et al., 2018 ; Bernardi, 2022 ).
Se ha demostrado que los loci atípicos son informativos para detectar patrones de divergencia superfi‐
cial en especies marinas ( Milano et al., 2013 ; Torrado et al., 2020 ). La evaluación de marcadores
afectados por la selección natural son útiles para determinar el efecto de la oceanografía sobre pobla‐
ciones de especies marinas ( Milano et al., 2013 ; Pecoraro et al., 2018 ; Torrado et al., 2020 ). Desafor‐
tunadamente, para las especies que no son modelo, la falta de un genoma de referencia dificulta la eva‐
luación del efecto que la selección puede tener sobre la estructura genética ( Milano et al., 2013 ).
Nuestra evaluación explosiva para OL no logró identificar ninguna proteína en particular que pudiera
verse afectada por la selección que detectamos, aunque se utilizó un genoma de referencia. Esto podría
deberse a la falta de un genoma de referencia para la especie o al método empleado en el presente traba‐
jo, ya que seleccionamos una región polimórfica del genoma que generó 1973 loci RAD de 280 pb de
largo, lo que podría haber resultado en una representación más reducida. del genoma de L. guttatus .
La eficiencia de los SNP para detectar variación genética en organismos marinos ha sido ampliamente
confirmada, pero es importante resaltar las ventajas de los datos de SNP para analizar por separado loci
atípicos y neutrales, lo que nos permitió identificar patrones genéticos a diferentes escalas. Como ejem‐
plo, los datos genómicos en poblaciones de atún aleta amarilla Thunnus albacares encontraron estruc‐
tura genética entre los océanos Atlántico, Índico y Pacífico, pero al utilizar un conjunto de 33 loci atípi‐
cos, se detectaron diferencias adicionales a nivel intraoceánico para los océanos Pacífico e Índico. po‐
blaciones ( Pecoraro et al., 2018 ). Además de la utilidad de los SNP para la detección de estructuras
genéticas a pequeña escala en organismos marinos, los loci atípicos permiten comprender cómo la hete‐
rogeneidad del hábitat promueve la adaptación de los organismos a factores ambientales. Por otro lado,
el proceso demográfico determinado con loci neutrales permite identificar barreras para el flujo de ge‐
nes entre poblaciones ( Pecoraro et al., 2018 ). Sin embargo, en la mayoría de los estudios que utilizan
loci neutros se suele revelar una estructura genética débil o indetectable ( Mamoozadeh, Graves & Mc‐
Dowell, 2019 ; Maroso et al., 2021 ), lo que contrasta con las diferencias genéticas bien definidas obte‐
nidas con los loci bajo selección. Esto se informó en Sparus aurata (dorada), donde loci neutrales de‐
tectaron tres grupos genéticos en el Mediterráneo, "pero esta variación no era clara y estaba poco res‐
paldada", mientras que al utilizar SNP atípicos se revelaron dos poblaciones adicionales en el Medite‐
rráneo oriental relacionadas. con adaptaciones a factores ambientales ( Maroso et al., 2021 ). Sin em‐
bargo, las diferencias resultantes de la selección adaptativa tienen limitaciones a la hora de dilucidar el
efecto de los procesos demográficos u otras fuerzas evolutivas como deriva genética y, por tanto, de su
utilidad para reconstruir la historia evolutiva de las poblaciones. Los resultados contrastantes obtenidos
con loci neutrales y atípicos para Lutjanus guttatus en este estudio refuerzan la idea de que el proceso
demográfico como migración puede estar influyendo en nuestra capacidad para detectar la estructura
genética de la especie, mientras que hay una región del genoma influenciada por la selección adaptativa
que podría estar relacionado con factores ambientales. El desafío en la identificación de factores que
contribuyen a la adaptación de los organismos al medio ambiente radica en comprender cómo las carac‐
terísticas multigénicas se relacionan con las variables ambientales ( Moore et al., 2014 ).
Condiciones oceanográficas que influyen en la variación genética.
Históricamente, se ha descubierto que la estructura genética de los peces de arrecifes rocosos distribui‐
dos en el POT está fuertemente asociada con la presencia de espacios arenosos en el POT que actúan
como barreras (Sandoval-Huerta et al., 2019; Torres - Hernández et al., 2022 ). Sin embargo, las espe‐
cies de pargos se caracterizan por un alto flujo genético mediado por la dispersión de larvas pelágicas (
Hernández-Álvarez et al., 2020 ), y habitan en diferentes hábitats durante diferentes etapas de la vida
(los individuos juveniles se encuentran en manglares o estuarios y los adultos habitan en sustratos roco‐
sos). , lo que hace que estos claros arenosos sean menos importantes como barreras ( Reguera-Rouzaud
et al., 2021 ). Esto es corroborado por nuestros resultados, ya que el límite entre los grupos genéticos
Norte y Sur estuvo asociado con las condiciones oceanográficas y la velocidad de las corrientes (
Figura 4) más que con la presencia de las lagunas arenosas (figura 5). Las complejas condiciones ocea‐
nográficas que se encuentran en el Golfo de Panamá han promovido el endemismo en la región ( Rober‐
tson & Allen, 2015 ). Los vientos estacionales que generan una fuerte variación de surgencias superfi‐
ciales entre el este y el oeste del Golfo de Panamá han permitido variación en las tasas de crecimiento
de los arrecifes de coral ( Randall et al., 2019 ). Además, el sistema eólico tiene efecto en la temperatu‐
ra, salinidad, oxígeno entre otros factores, promoviendo condiciones ambientales heterogéneas, que han
promovido la estructura genética en peces como el gobio pelirrojo (Elacatinus punticulatus) ( Sandoval-
Huerta et al . , 2019 ) , y en especies de Lutjanus como los pargos rojo ( L. guttatus ) y amarillo ( L.
argentiventris ) ( Reguera-Rouzaud et al., 2021 ). Correlación encontrada con nuestro OL y la condi‐
ción oceanográfica encontrada en el Golfo de Panamá (Figura 4B) son congruentes con la hipótesis de
que el ambiente en la región está jugando un papel importante en la selección adaptativa.
La barrera para los dos grupos principales se encontró en el Golfo de Panamá, un área donde el sistema
actual y la temperatura están influenciados por la Zona de Corrientes Intertropicales (ZCIT). La ZCIT
se ubica al norte del ecuador (entre 4-8°N), representando el límite entre las áreas norte y sur del Pacífi‐
co oriental, y el efecto de la temperatura como una de las variables que explican la variación genética
encontrada con el OL en L. guttatus (Figura 4) corroboró el importante papel para la selección que jue‐
ga el ambiente en el Golfo de Panamá. Asimismo, la ZCIT representa el límite sur de la piscina cálida
del Pacífico oriental (EPWP) ubicada a lo largo de la costa del suroeste de México y Guatemala, donde
predominan aguas superficiales cálidas, de baja salinidad y una termoclina poco profunda ( Fiedler &
Lavín, 2017 ), que es de acuerdo con las cinco variables ambientales que se encontraron correlaciona‐
das con la estructura poblacional (figura 5). Al sur de la ZCIT predomina la Lengua Fría Ecuatorial, la
cual está influenciada en gran medida por las aguas frías de la Corriente del Perú y las surgencias ecua‐
toriales ( Wyrtky, 1981 ). Estas condiciones oceanográficas contrastantes pueden influir en las diferen‐
cias observadas debido a la selección adaptativa, y el flujo de genes a través de la ZCIT puede no ser
suficiente para homogeneizar las frecuencias alélicas de los valores atípicos sujetos a selección. La pla‐
taforma del Pacífico de Panamá se caracteriza por patrones oceanográficos complejos causados por la
existencia de dos cuencas oceánicas semiabiertas con hidrografía contrastante en términos de tempera‐
tura, salinidad y productividad primaria ( D'Croz & O'Dea, 2007 ). En esta plataforma termina la parte
norte de la Contracorriente del Pacífico Oriental, dividiéndose en un brazo norte y otro sur, aumentan‐
do las diferencias en los factores ambientales. El flujo del brazo sur llega a las costas de América del
Sur, mientras que el brazo norte se ve disminuido por la prominencia de la Península de Azuero, lo que
puede limitar la dispersión de larvas hacia las áreas del norte ( Fig. S7 ). El flujo genético limitado pue‐
de resultar en la alteración del equilibrio selección-migración, generando el patrón de diferenciación
observado en loci atípicos (Tabla 2yTabla 3).
El efecto de las corrientes también se encontró con resultados de EEMS, que recuperaron una barrera
para el flujo de genes ubicada frente a la costa mexicana (figura 5), aunque cualquiera de los otros re‐
sultados indica una diferenciación genética de estas localidades y considerando que se debe tomar con
cautela porque las localidades del Golfo de California tienen un tamaño de muestra pequeño, se encon‐
tró correlación entre la distancia genética para OL y la velocidad actual (Higos. 4By4D) reforzó la idea
de que la corriente podría contribuir a limitar el movimiento de individuos entre localidades del grupo
Norte. En trabajos anteriores se encontró estructura genética en la región del Golfo de California y Si‐
naloa, esta diferenciación genética está relacionada con el sistema actual ( Sandoval-Huerta et al., 2019
) y la discontinuidad del hábitat ( Reguera-Rouzaud et al., 2021 ). Esto sugiere que es necesaria una
exploración futura con más muestras y el uso de otros marcadores genómicos para determinar si las
condiciones oceanográficas en las ubicaciones del norte están actuando como una barrera para L. gutta‐
tus .
Distancia geográfica y migración

La distancia geográfica no mostró un efecto sobre las diferencias genéticas para las poblaciones de L.
guttatus que utilizan NL u OL, por lo que la EII no contribuye a ningún patrón de estructura genética
en L. guttatus ( Figs. S4 y S5 ). El patrón de migración recuperado con los resultados del EEMS indica
que las corrientes facilitan la dispersión de las larvas y que la migración es menor cerca de la costa pero
más amplia en aguas costeras (figura 5). La alta residencia de individuos adultos a lo largo de la costa
apoya la dispersión a través de la deriva larvaria ( Hernández-Álvarez et al., 2020 ) y coincide amplia‐
mente con el modelo migratorio recuperado, donde los corredores de migración son consistentes con la
trayectoria de la Corriente Costera de Costa Rica ( CRCC) (figura 5).
Para Lutjanus guttatus , la dispersión larvaria parece ser suficiente para homogeneizar las poblaciones
en todo el rango de especies para loci neutrales, pero no suficiente para contrarrestar las diferencias ge‐
néticas resultantes de la selección adaptativa en loci atípicos. Nuestros resultados coinciden con los ob‐
servados en el gobio de bandas azules, donde el sistema actual del Archipiélago de Galápagos permitió
el flujo de genes, recuperando un patrón panmíctico para los loci neutros, mientras que los resultados
que utilizaron loci atípicos indicaron una adaptación local asociada con condiciones oceanográficas
como la temperatura ( Bernardi , 2022 ).
Algunos estudios utilizando microsatélites en pargos han evaluado el efecto de gradientes oceanográfi‐
cos y/o factores ambientales sobre especies de pargos distribuidas en el POT ( Reguera-Rouzaud et al.,
2021 ). Los movimientos de los adultos de lutjánidos se limitan a las zonas de alimentación ( Hernán‐
dez-Álvarez et al., 2020 ), mientras que los juveniles podrían desplazarse a través de los manglares o
esteros. Este patrón general de movimiento influenciado por el sistema de corrientes en el POT no se
observa en el Golfo de Panamá, donde las corrientes limitan la dispersión de los peces de arrecife (
Sandoval-Huerta et al., 2019 ; Pedraza-Marrón, 2014 ). Las corrientes también han mostrado un efecto
en la variación genética de los lutjánidos ( Reguera-Rouzaud et al., 2021 ). Los estudios genéticos en L.
peru basados en microsatélites rechazaron el modelo de panmixia luego de analizar el papel de la dis‐
persión larval en la estructura genética de la especie ( Munguia-Vega et al., 2018 ). Asimismo, estudios
recientes con microsatélites encontraron que los gradientes oceanográficos y las corrientes han contri‐
buido a patrones de estructura genética en L. peru y L. argentiventris ( Reguera-Rouzaud et al., 2021 )
en el POT, esta idea concuerda con la correlación encontrada. con la variación genética del OL y la ve‐
locidad actual del TEP (Figura 4D; Figura S6 ). Por lo tanto, el ambiente heterogéneo del POT podría
estar actuando como una presión selectiva en las especies de pargos.
Implicaciones para la conservación
Lutjanus guttatus es un recurso pesquero importante en todo el POT ( Hernández-Álvarez et al., 2020
). En países como Costa Rica, Colombia y México se han realizado varios estudios para desarrollar tec‐
nologías para establecer la acuicultura de la especie ( Rojas et al., 2009 ; Instituto Nacional de Pesca,
2013 ; Abdo-De la Parra et al., 2015 ; Chacón-Guzmán et al., 2020 ). Aunque la información genética
utilizada para el establecimiento de unidades de manejo es limitada, un estudio poblacional realizado
en la ostra Olimpia concluyó que el uso del análisis SNP que evalúa los loci neutros y atípicos por se‐
parado tiene implicaciones en el manejo de especies pesqueras ( Silliman, 2019 ) . La estructura genéti‐
ca general encontrada en L. guttatus en todo el POT parece estar relacionada con una señal de selección
y, como informó Silliman (2019) , los loci adaptativos podrían usarse para protocolos de monitoreo ge‐
nético.
Finalmente, la estructura genética que separa al pargo rosado en dos grupos principales (grupos del
Norte y del Sur) es información importante para la conservación de este importante recurso pesquero.
El uso de SNP resalta la importancia de seleccionar marcadores adecuados para evaluar la estructura
genética en pargos, y particularmente en L. guttatus , para evitar conclusiones erróneas. Aunque la es‐
pecie está catalogada como de menor preocupación por la UICN, existe una evidente falta de informa‐
ción. La idea general de panmixia para L. guttatus sigue siendo controvertida al considerar que la espe‐
cie mantiene un flujo genético constante. Sin embargo, el patrón de selección encontrado aquí indica
que, de hecho, las condiciones oceanográficas en el POT están influyendo en la estructuración genética
de L. guttatus . Aunque hasta la fecha no se ha realizado una evaluación precisa del estado de la pes‐
quería, consideramos necesario reevaluar el efecto que la pesquería podría tener sobre la especie em‐
pleando datos genómicos adicionales. Con nuestros resultados, dos grupos que se ven afectados por la
selección deberían resaltar la necesidad de que los datos genéticos sean considerados para fines de ges‐
tión. Estudios adicionales que amplíen la cobertura del genoma mejorarían la información genética de
Lutjanus guttatus para confirmar la ausencia de estructura genética en regiones neutrales y la relevan‐
cia para la especie de habitar en un ambiente heterogéneo, y contribuirían a la conservación de la espe‐
cie.
Conclusiones
Se encontraron dos grupos bien diferenciados entre las poblaciones de Lutjanus guttatus utilizando el
conjunto de datos OL, lo que indica que la selección está desempeñando un papel importante en la deli‐
neación de la diferenciación genética dentro de la especie. Aunque la búsqueda de genes asociados a la
selección fracasó, las correlaciones encontradas entre la distancia genética y el ambiente refuerzan la
hipótesis de que las condiciones oceanográficas en el Golfo de Panamá tienen un efecto sobre L. gutta‐
tus , como se ha observado en otras especies. Por otro lado, los resultados del conjunto de datos de NL
no distinguieron dos grupos, lo que indica que la migración permitió la homogeneización de loci neu‐
trales. Los resultados contrastantes entre loci neutrales y seleccionados son consistentes con un equili‐
brio de Selección-Migración y son un paso hacia la comprensión de cómo las condiciones oceanográfi‐
cas afectan a las poblaciones marinas en presencia de un flujo genético constante. Nuestro análisis de la
superficie de migración efectiva con ambos conjuntos de datos identificó un corredor que coincidió con
la Corriente Costera de Costa Rica. Por primera vez se encontró la estructura genética de L. guttatus ,
lo que resalta la importancia de elegir el marcador apropiado. Esto nos lleva a proponer el uso de
más marcadores genómicos con el objetivo de evaluar si otras localidades en el POT están influenciadas
por las condiciones oceanográficas ( p. ej ., condiciones oceanográficas en el Golfo de California). Fi‐
nalmente, la evaluación de variables ambientales por separado en futuros trabajos para la especie podría
ayudar a identificar qué factores son más importantes para la selección y si existen riesgos futuros para
la especie. Esta información puede ayudar a mejorar los programas de gestión, lo que constituye un
paso importante hacia la conservación de este importante recurso pesquero.
Información suplementaria
Figura S1
Desequilibrio de ligamiento:
Índice de asociación calculado para conjuntos de datos (A) NL y (B) OL (1858 y 145 SNP, respectivamente).
Haga clic aquí para obtener un archivo de datos adicional. (284K, pdf)
Figura S2
Intervalos CI de consanguinidad:
Valores de confianza para el coeficiente de consanguinidad a intervalos de confianza del 95% para cada localidad.
Figura S3
Estimación del número de conglomerados:
Evaluación del número de grupos obtenidos con ADMIXTURE utilizando conjuntos de datos (A) NL y (B) OL (1858
y 145 SNP, respectivamente).
Figura S4
Aislamiento por Distancia:
Prueba de Mantel para Lutjanus guttatus utilizando conjuntos de datos (A) NL y (B) OL (1858 y 145 SNP, respectiva‐
mente). Las distancias geográficas se transformaron a logaritmo natural ( ln ).
Figura S5
Aislamiento por distancia por grupo:
Prueba de Mantel para los grupos del Norte y del Sur para Lutjanus guttatus utilizando el conjunto de datos NL (A) y
(C) 1858 SNP y el conjunto de datos OL (B) y (D) 145 SNP.
Figura S6
Corrientes del Océano Pacífico Oriental:
Mapa de las corrientes oceanográficas del pacífico oriental tropical (TEP). El mapa está basado en Mariano, AJ y EH
Ryan, 2018. http://oceancurrents.rsmas.miami.edu/ . La barra de escala está en °C; Los valores mostrados representan
registros de temperatura promedio a largo plazo para abril.
Haga clic aquí para obtener un archivo de datos adicional. (5,0 millones, pdf)
Figura S7
Distribución espacial de la diversidad genética en el área de estudio:
Resultados para las tasas de diversidad media posterior ( q ), obtenidas con el análisis de estimación de superficies de
migración efectiva (EEMS) utilizando conjuntos de datos (A) NL y (B) OL (1858 y 145 SNP, respectivamente). Los
valores más altos que la diversidad genética promedio se presentan en azul, mientras que los valores más bajos se re‐
presentan en marrón.
Haga clic aquí para obtener un archivo de datos adicional. (1,0 millones, pdf)
Tabla S1
Individuos de Lutjanus guttatus filtrados utilizando herramientas VCFT :
Conjunto de datos final de 123 muestras retenidas después de los segundos filtros (frecuencia de alelo menor maf =
0,01, porcentaje de datos faltantes 20%).
Haga clic aquí para obtener un archivo de datos adicional. (16K, documento)
Tabla S2
Resultados de SAMOVA:
Resultados de SAMOVA para los conjuntos de datos NL y OL (1858 y 145 SNP, respectivamente). La mejor represen‐
tación de los clusters observados se obtuvo sin grupos previamente definidos.
Archivo S1
Detección de SNPs y diseño de cebos:
Identificación de loci polimórficos y diseño y síntesis de SR-Snapper-Bait.
Archivo S2
Resultados combinados neutrales y atípicos:
Resultados de los SNP de 2003 correspondientes al conjunto de datos de loci combinados (CL).
Haga clic aquí para obtener un archivo de datos adicional. (2,1 millones, docx)
Expresiones de gratitud
Los autores desean agradecer especialmente a todas las personas que ayudaron con el trabajo de campo,
especialmente a Juan Armando Sánchez de la Universidad de los Andes y Víctor Piñeros por su colabo‐
ración en la colecta de El Chocó, Colombia. A Arturo Angulo de la Universidad de Costa Rica y Enri‐
que Barraza de la Universidad Francisco Gavidia El Salvador. Gracias a Jairo Arroyave por ayudar con
la edición del idioma.
Declaración de financiación
El presente trabajo contó con el apoyo del Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM y
del CONACYT con una beca de doctorado para CVU número 444276. El Laboratorio Nacional de
Cómputo de Alto Desempeño facilitó el análisis bioinformático utilizando la plataforma de cluster del
sistema HP 3000SL “Miztli” bajo el proyecto LANCAD-UNAM-DGTIC-341. El apoyo al APC fue
brindado por el Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM. Los financiadores no tuvieron
ningún papel en el diseño del estudio, la recopilación y análisis de datos, la decisión de publicar o la
preparación del manuscrito.
Información adicional y declaraciones

Conflicto de intereses
Los autores declaran que no existen intereses en competencia.
Contribuciones de autor
Adán F. Mar-Silva concibió y diseñó los experimentos, realizó los experimentos, analizó los datos, pre‐
paró figuras y/o tablas, fue autor o revisó borradores del artículo y aprobó el borrador final.
Píndaro Díaz-Jaimes concibió y diseñó los experimentos, realizó los experimentos, analizó los datos,
preparó figuras y/o tablas, fue autor o revisó borradores del artículo y aprobó el borrador final.
Cristina Domínguez-Mendoza concibió y diseñó los experimentos, los realizó, analizó los datos, prepa‐
ró figuras y/o tablas y aprobó el borrador final.
Omar Domínguez-Domínguez concibió y diseñó los experimentos, preparó figuras y/o tablas, escribió
o revisó borradores del artículo y aprobó el borrador final.
Jonathan Valdiviezo-Rivera concibió y diseñó los experimentos, fue autor o revisó borradores del ar‐
tículo, colección de muestras y aprobó el borrador final.
Eduardo Espinoza-Herrera concibió y diseñó los experimentos, fue autor o revisó borradores del artícu‐
lo, colección de muestras y aprobó el borrador final.
Permisos de estudio de campo
Se proporcionó la siguiente información relacionada con las aprobaciones de estudios de campo ( es

decir , organismo aprobador y cualquier número de referencia):
La recolección de especímenes fue apoyada y permitida por las siguientes instituciones en México: Se‐
cretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA; PPF/DGOPA-
035/15; SGPA-DGVS-02920/15 y F00.DRPBCPN.DIR. RBAR-100/2015-CONANP); Autoridad de los
Recursos Acuáticos de Panamá (ARAP) en Panamá (SC/A-17-19); Ministerio de Medio Ambiente y
Recursos Naturales de El Salvador (MARN-AIMA-004-2013); Ministerio de Ambiente, y Parque Na‐
cional Galápagos en Ecuador (013/2012 PNG; N⋄21-2017-EXP-CM-2016-DNB/MA y MAAE-DBI-
CM-2021-0152); Ministerio de Ambiente y Energía. Sistema Nacional de Áreas de Conservación de
Costa Rica (007-2013-SINAC y R-056-2105-OT-CONAGEBIO).
Disponibilidad de datos
Se proporcionó la siguiente información sobre la disponibilidad de datos:
Los datos sin procesar, el conjunto de datos filtrado y los archivos de mapas pop están disponibles en
Zenodo: Mar-Silva, Adan Fernando Mar Silva, Díaz-Jaimes, Pindaro, Domínguez-Mendoza, Cristina
A., Domínguez-Domínguez, Omar, Valdiviezo-Rivera, Jonathan, & Espinoza, Eduardo. (2022). Datos
de Lutjanus guttatus [Conjunto de datos]. En Peer J. Zenodo. https://doi.org/10.5281/zenodo.7145441 .
Las secuencias están disponibles en GenBank: PRJNA892974 .
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PeerJ. 2023; 11: e15029. PMCID: PMC10062342

La evaluación genómica revela señales de selección adaptativa en poblaciones de pargo

Editora Académica: Regina Cunha

Palabras clave: Selección, Flujo genético, Divergencia genética, Pesca

En el presente estudio, utilizamos datos de SNP de especímenes muestreados en el rango de distribu‐

110°W 100°W 90°W

Estadísticas resumidas de SNP.

Santa SRO 3 1.05 0,047 0.061 – 1.06 0.061 0.033 –

la paz LPA 2 1.07 0,072 0,047 – 1.11 0.095 0,175 –

Nayarit NO 12 1.11 0,078 0.119 0,344 * 1.09 0,058 0.093 0,371

el SLV 8 1.11 0.081 0.113 0,288 * 1.10 0,059 0.105 0,192

norte Número de muestras

Detección de valores atípicos

Estimaciones de diversidad genética.

Evaluación de la estructura de la población.

EII, EII, IBR

Estructura genética de la población.

Estimaciones de F ST de muestras por pares .

grupo del norte

SRO HIJO lor LPA TSA PECADO NO COLUMNA MCH GRO

NO −0,595 0.004 −0,032 −0,120 −0,056 0.008 0 0.000 −0,007 −0,025

Dos grupos Fuente de variación % de varianza Índice de fijación valor p

Norte + Sur Entre grupos 0,52 F CT = 0,0051 0.553

Entre poblaciones dentro de grupos −2,73 F SC = 0,0274 0,999

Dentro de las poblaciones 102.21 F ST = − 0,0221 1

Norte + Sur Entre grupos 48,61 FTC = 0,4860 <0,001

Entre poblaciones dentro de grupos 1.37 F SC = 0,0266 0,07

Dentro de las poblaciones 50.02 F ST = 0,4997 <0,001

IBD, IBE y IBR

Correlación de F ST con el medio ambiente y las corrientes.

Estructura espacial de las poblaciones.

Variación genética en Lutjanus guttatus

Condiciones oceanográficas que influyen en la variación genética.

Distancia geográfica y migración

Implicaciones para la conservación

Estimación del número de conglomerados:

Aislamiento por Distancia:

Aislamiento por distancia por grupo:

Corrientes del Océano Pacífico Oriental:

Distribución espacial de la diversidad genética en el área de estudio:

Individuos de Lutjanus guttatus filtrados utilizando herramientas VCFT :

Detección de SNPs y diseño de cebos:

Identificación de loci polimórficos y diseño y síntesis de SR-Snapper-Bait.

Resultados combinados neutrales y atípicos:

Información adicional y declaraciones

Los autores declaran que no existen intereses en competencia.

Permisos de estudio de campo

Se proporcionó la siguiente información relacionada con las aprobaciones de estudios de campo ( es

Las secuencias están disponibles en GenBank: PRJNA892974 .

Hernández-Álvarez et al. (2020) Hernández-Álvarez C an Bayona-Vásquez, NJ, Domínguez-Domínguez O, Uribe-Alcocer M,

Mendoza-Portillo et al. (2020) Mendoza-Portillo V, Galván-Tirado C, Portnoy DS, Valenzuela-Quiñonez F, Domínguez-

Reguera-Rouzaud et al. (2021) Reguera-Rouzaud N, Díaz-Viloria N, Pérez-Enríquez R, Espino-Barr E, Rivera-Lucero MI,

Sarabia-Méndez et al. (2010) Sarabia-Méndez M, Gallardo-Cabello M, Espino-Barr E, Anislado-Tolentino V. Características de

Wickham (2016) Wickham H. Springer-Verlag; Nueva York: 2016. [ Google Scholar ]

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