Zonificación biogeográfica de comunidades

intermareales rocosas a lo largo de la costa de

Perú (3,5–13,5° S del Pacífico Sudeste)

Resumen
La biogeografía de la costa del Pacífico Oriental Peruano ha sido descrita con base en parámetros
oceanográficos y datos cualitativos de ocurrencia de especies. Esto ha generado desacuerdo sobre
los límites y la existencia de diferentes unidades biogeográficas. En este estudio, se registró la
distribución de comunidades macrobentónicas de costa rocosa en 41 sitios a lo largo de la costa
peruana (3,5°S-13,5°S) y se analizó junto con datos abióticos históricos para evaluar
cuantitativamente la zonificación biogeográfica de las comunidades intermareales rocosas a lo largo
de la costa peruana. la región y su relación con variables ambientales para proponer una
biorregionalización actualizada. Se realizaron conglomerados y escalas multidimensionales no
métricas utilizando matrices de disimilitud de Bray-Curtis a partir de datos de abundancia para
evaluar patrones biogeográficos de disimilitudes de comunidades de costas rocosas. Se probó la
rotación significativa de taxones entre unidades biogeográficas definidas usando dispersión
permutacional multivariada. Las relaciones entre la estructura de la comunidad biogeográfica y los
factores ambientales se examinaron mediante el análisis Random Forest en conjuntos de datos
disponibles en Bio-Oracle y Jet Propulsion Laboratory—California Institute of Technology. La
variación de la estructura de la comunidad de 239 taxones representó tres unidades biogeográficas a
lo largo de la región que coinciden con las provincias de Panamic, de transición y de Humboldt. El
análisis de diversidad beta indicó una rotación significativa de taxones dentro de la unidad de
transición. El análisis de bosque aleatorio mostró una fuerte correlación entre las unidades
biogeográficas con fosfato, temperatura de la superficie del mar, nitrato, oxígeno disuelto, fracción de
nubes y silicatos.

Introducción
La comprensión de los patrones espaciales de la biodiversidad a lo largo de los gradientes
latitudinales es una tarea importante en la biogeografía costera [ 1 , 2 ]. La clasificación biogeográfica
de la naturaleza genera una mejor comprensión de las estrategias de conservación y gestión de
recursos [ 3 , 4 ]. Aunque tales esfuerzos comenzaron hace varios siglos [ 5 , 6 ], la transformación en
curso de las regiones marinas por factores antropogénicos, en sinergia con el cambio climático, exige
una investigación renovada y actualizada sobre patrones espaciales biogeográficos [ 7 - 9 ].

La zonificación biogeográfica de las regiones costeras ha utilizado rangos de distribución de una sola
especie [ 10 , 11 ], endemismo [ 12 , 13 ] y asociaciones entre taxones y variables oceanográficas de
las bases de datos existentes para construir una clasificación a gran escala [ 14 , 15 ]. El desarrollo
de técnicas estadísticas multivariadas y un mejor acceso a conjuntos de datos abióticos completos
permite una descripción más integradora de los patrones biogeográficos [ 3 , 16 ]. Los primeros
estudios sobre la zonificación biográfica de organismos intermareales rocosos se centraron en
patrones de taxones individuales [ 10 , 17 , 18], mientras que la investigación a nivel comunitario (es
decir, especies ponderadas por su abundancia relativa) ha recibido más atención en los últimos años
[ 2 , 19 , 20 ]. Evaluar la variación de las comunidades puede capturar patrones que no pueden ser
revelados por el análisis de un solo taxón. Blanchette et al. [ 20 ] analizaron comunidades
intermareales rocosas de la costa del Pacífico de América del Norte y, si bien corroboran
descripciones previas de unidades biogeográficas, demostraron variaciones regionales en los
patrones de la comunidad. En Sudáfrica, Sink et al. [ 21] encontró varias especies que coexisten
tanto en Maputalandia tropical como en el intermareal rocoso subtropical de Natal a pesar de las
distintas afinidades de estas unidades biogeográficas, que solo se revelaron mediante el examen de
la variación de la abundancia de la comunidad. En las áreas intermareales rocosas de la costa oeste
de América del Norte, un subconjunto de especies estaría presente a lo largo del gradiente pero con
abundancias notablemente diferentes asociadas con distintos valores de temperatura [ 22 ]. Podría
decirse que el análisis de las comunidades intermareales rocosas parece ser más preciso que los
taxones individuales para delimitar la zonificación biogeográfica, ya que este nivel puede captar mejor
la variación ambiental (p. ej., la tensión de las olas y los gradientes de temperatura) y las
interacciones ecológicas (p. ej., la invasión, la depredación y la competencia espacial),
proporcionando una mejor resolución de patrones espaciales [23-25 ] . _ La variación en la diversidad
beta (rotación en la composición de taxones a lo largo de un gradiente [ 26 ]) podría servir para
complementar los análisis de la estructura de la comunidad debido a cambios en la composición de la
comunidad entre áreas con características ambientales contrastantes que actúan como filtros [ 27 ,
28 ]. Este filtrado puede ocurrir en las rupturas y zonas de transición en los límites biogeográficos [ 29
, 30 ].

La costa de Perú se extiende aprox. 3080 km de 3.5 a 18° S y representa el 19% de la costa oeste
de América del Sur ( https://www.cia.gov/library/publications/the-world-factbook/ ). La mayor parte de
esta región costera se caracteriza por un afloramiento inducido por el viento que fluye hacia el norte y
llega al ecuador [ 31 , 32 ]. Por lo tanto, la región tiene aguas característicamente frías en
comparación con otros márgenes continentales en la misma latitud, asemejándose a las condiciones
templadas de las latitudes tropicales [ 31 , 33 ]. Esta región está sujeta a la variabilidad interanual
asociada con la intrusión de ondas Kelvin que traen aguas cálidas ecuatoriales y oceánicas a la costa
durante eventos fuertes de El Niño [ 33 , 34]. Durante El Niño, la extensión del rango de varias
especies se distribuye principalmente en la región ecuatorial hacia latitudes donde normalmente
ocurren especies de afloramiento frío [ 33 , 35 , 36 ]. Aunque tales cambios en la distribución de las
especies pueden implicar intuitivamente cambios en la extensión de las unidades biogeográficas, tal
variabilidad sigue siendo poco conocida. Desde el punto de vista biogeográfico, la región representa
un desafío en términos de predecir distribuciones espaciales bióticas en el contexto del cambio
climático antropogénico. La mayoría de las áreas costeras en todo el mundo se están calentando [ 37
, 38 ], mientras que las costas del centro de Perú y el centro-norte de Chile han tenido una tendencia
de enfriamiento constante desde ca. 1950 [ 37 , 39, 40 ]. En consecuencia, se ha demostrado que los
cambios de distribución de las especies podrían ser distintos de los dirigidos hacia los polos
siguiendo la naturaleza heterogénea del cambio de temperatura en todo el mundo [ 38 , 41 , 42 ]. Por
otro lado, se prevé que los eventos fuertes de El Niño aumenten en frecuencia debido al cambio
global [ 43 , 44 ]. En este escenario, existe una necesidad urgente en esta región de estudios
biogeográficos que involucren censos sistemáticos a lo largo de un amplio gradiente latitudinal para
ayudarnos a comprender la distribución espacial de las comunidades costeras.

Se han descrito dos provincias biogeográficas para la costa del Perú: la Provincia Panámica (Pacífico
Oriental Tropical), correlacionada con la Corriente Costera Ecuador-Perú; y la Provincia Peruana
(Pacífico Sudeste Templado Cálido), asociada con la corriente de afloramiento de Humboldt [ 15 , 45 ,
46 ]. Mientras que la existencia de un ecotono (es decir, zona de transición) entre estas unidades en
ca. 4° S ha sido propuesto, su extensión y límites no están bien definidos [ 46 – 48 ]. La variación en
la extensión de tales límites podría atribuirse al hecho de que algunos estudios han asumido rangos
de especies o han analizado bases de datos con cambios temporales confusos en los patrones de
distribución espacial durante los años de El Niño en lugar de datos de muestreo verificados [49 ]. La
zonificación biogeográfica de la costa peruana se ha basado principalmente en sustitutos
oceanográficos [ 50 , 51 ], taxones únicos [ 18 ] y revisión de datos combinados con conocimientos
previos de especialistas [ 15 ]. Hasta el momento, ningún estudio ha encuestado específicamente a
las comunidades para describir la zonificación biogeográfica. Aquí, probamos la predicción de tres
unidades biogeográficas que incluyen las provincias de Panamá y Perú con una zona de transición
en el medio. Además, investigamos las variables abióticas que influyen en los patrones observados
de la estructura de la comunidad

Localidades de estudio y sitios de muestreo

Se muestrearon 21 localidades (ie agrupaciones de sitios vecinos) a lo largo de la costa del Perú,
desde 3.5 a 13.5° S, manteniendo 0.5° de distancia latitudinal entre localidades. En cada localidad,
se muestrearon de uno a tres sitios (es decir, playas con plataformas rocosas intermareales). El
número de sitios y las distancias entre ellos variaron dependiendo de la presencia y extensión de las
playas de arena. Se muestrearon un total de 41 sitios ( Fig. 1 ). Este enfoque permite evaluar los
patrones latitudinales de la estructura de la comunidad intermareal [ 52 , 53]. En general, cada sitio
de muestreo consistió en plataformas rocosas de pendiente suave (ángulo <45°), con un rango de
variación de la altura de la marea de 1 a 2,5 m, morfología similar (se excluyeron charcas o grietas),
protegidas de la exposición al oleaje y lo más lejos posible de los asentamientos humanos. posible o
cualquier fuente de contaminación evidente. Estos criterios se utilizaron para minimizar la
heterogeneidad entre sitios asociada con las condiciones físicas. Los muestreos se realizaron a fines
del verano austral y comienzos del otoño (época húmeda) entre febrero y mayo de 2015. Esta
temporalidad no abarcó un cambio estacional fuerte. El período de muestreo se categorizó como
condiciones “neutrales a moderadas” del ciclo El Niño-Oscilación del Sur (ENOS) según el Comité
Multisectorial Encargado del Estudio Nacional del Fenómeno El Niño (

estrategia de muestreo

En cada sitio de muestreo, se desplegaron cuatro transectos paralelos a la línea de costa en el

intermareal rocoso alto (un transecto), medio (dos transectos) y bajo (un transecto). Los niveles
intermareales se identificaron con base en la presencia de especies indicadoras de cada zona; alta
(litorinindas), media (percebes y mejillones) y baja (grandes macroalgas) [ 54 ]. Cuatro cuadrantes de
0,5 por 0,5 m (área de 0,25 m 2 , cuadriculada con 100 puntos de intersección) se colocaron al azar a
lo largo de cada transecto. Para cuantificar la comunidad se utilizaron un total de 16 cuadrantes por
sitio que abarcan el área, colocados a diferentes distancias entre ellos pero hasta una franja costera
máxima de 50 m. Se ha informado anteriormente que este esfuerzo de muestreo es suficiente para
representar la estructura de las comunidades rocosas a lo largo de la costa del Pacífico Sureste [52 ].
La abundancia de invertebrados móviles se estimó contando individuos directamente dentro del área
de superficie delimitada por el cuadrante. El porcentaje de cobertura de macroalgas e invertebrados
sésiles se estimó contando los puntos de intersección de la cuadrícula. Abundantes pequeños
invertebrados móviles (p. ej., litorinidos) fueron submuestreados en un área de 0,0625 m 2 del
cuadrante. También se cuantificaron los organismos debajo de las hojas de algas y se estimaron las
especies sésiles que se superponen entre sí (es decir, el porcentaje total podría exceder el 100%
dentro de un cuadrante). Solo se cuantificaron los organismos visualizados a simple vista. Los
invertebrados y las macroalgas generalmente se identificaron a nivel de especie in situ ., a excepción
de los taxones crípticos. Se tomaron muestras no identificadas para un examen de laboratorio
adicional. Los muestreos siempre ocurrieron durante el día y en las horas de marea más baja; esta
información fue proporcionada por la Dirección de Hidrografía y Navegación—Marina de Guerra del
Perú ( https://www.dhn.mil.pe/mareas ). No se utilizaron humanos ni animales vertebrados en este
estudio y la metodología utilizada fue aceptada por el comité de ética animal de la Universidad
Peruana Cayetano Heredia (código de proyecto 64776). El permiso de campo para el muestreo en
Illescas fue otorgado por el Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado.

Variables ambientales

Para cada localidad se obtuvo información de condiciones ambientales en base a climatologías

anuales (de duración variable) de 20 variables; estos se muestran en la Tabla S1 . La temperatura de
la superficie del mar se obtuvo de la base de datos del Jet Propulsion Laboratory del California
Institute of Technology ( https://mur.jpl.nasa.gov/ ), que proporciona una media de 12 años con
valores de resolución de 1 km a 5 km de la costa de cada sitio Las otras variables se tomaron de
Bio-ORACLE, una base de datos ambiental para el análisis espacial marino [ 55 ], que ha sido
utilizada por estudios biogeográficos previos como indicadores de las condiciones de afloramiento (p.
ej. [ 56 ]), y corresponden a datos satelitales combinados con datos in situmediciones, y luego
interpoladas en grillas globales con 5 arcmin (~9.2 km). Cada sitio de muestreo se comparó con los
datos variables disponibles más cercanos.

Análisis de los datos

Para explorar visualmente los patrones de zonificación biogeográfica en la región de estudio, se

construyeron parcelas de ordenación de escala multidimensional no métrica (NMDS) a partir de la
matriz de disimilitud de Bray-Curtis utilizando la transformación de raíz cuadrada de los datos para
contrarrestar la contribución de especies raras y muy abundantes a la disimilitud. Se construyeron
parcelas de ordenación NMDS para matrices basadas en la abundancia y el porcentaje de cobertura
de los taxones, respectivamente. Además, para el examen de los patrones biogeográficos de toda la
estructura de la comunidad, la rutina "MDS combinada" [ 57] se utilizó para producir un solo NMDS
que captura toda la información en las muestras (recuentos y porcentaje de cobertura juntos). Esta
rutina estima el promedio de las mejores posiciones de los dos diagramas de Sheppard (de cada
NMDS) para construir una ordenación combinada. Para estos análisis, se utilizaron datos promedio
cada 0,5° de latitud. Se realizó un análisis de conglomerados para examinar la variación en la
similitud cada 0,5° de latitud. Los conglomerados se construyeron a partir de la matriz de disimilitud
de Bray-Curtis calculada utilizando los datos de presencia/ausencia, eliminando así el efecto de las
estimaciones provenientes de diferentes medidas (porcentaje de cobertura versus número de
individuos). Los resultados de estos análisis se superpusieron (grupo sobre el MDS combinado) para
representar la agrupación latitudinal. Es más,P = 0,05 [ 58 ]. Dado que los datos completos
comprendían 239 taxones (consulte la sección Resultados ), se utilizó la rutina BVSTEP sobre la
abundancia y el porcentaje de matrices de cobertura para detectar el subconjunto de taxones que
genera el mismo patrón multivariante que el obtenido del conjunto comunitario completo [ 57 ]. Este
análisis utiliza la correlación de rango de Spearman para determinar la cantidad mínima de taxones
que muestran la correlación más alta con el conjunto de datos completo. Para examinar la rotación
de taxones a lo largo del gradiente latitudinal (diversidad beta), se realizó una prueba de
homogeneidad de dispersión multivariada (PERMDISP) a partir de la matriz de similitud calculada a
partir del índice de Sørensen utilizando la composición de taxones de los registros de presencia [ 59].
Los análisis multivariados se realizaron utilizando PRIMER 7 [ 57 ]. Utilizamos el análisis Random
Forest [ 60 , 61 ] para relacionar la estructura biogeográfica con las variables ambientales. Random
Forest es un poderoso método de aprendizaje automático de creciente uso en ecología y
biogeografía, y se basa en un conjunto de árboles de clasificación con arranque [ 62 , 63 , 56 ]. Este
método no paramétrico trata con respuestas continuas y categóricas y no hace suposiciones sobre
los residuos de los modelos, como las regresiones multivariadas tradicionales. Los análisis se
llevaron a cabo utilizando la biblioteca “randomForest” [ 61 ] en R [ 64]. La importancia relativa de
cada variable predictora se evaluó como la disminución media en la precisión del modelo, y su
significancia estadística se probó utilizando el algoritmo de permutación implementado en la
biblioteca "rfPermute" [ 65 ] en R utilizando 50 000 ejecuciones. Para minimizar el efecto de la
multicolinealidad entre las variables predictoras, que podría sesgar gravemente las evaluaciones de
importancia variable [ 66 ], seleccionamos solo variables con un umbral de correlación de 0,85
mediante el paquete "usdm" [ 67] en R. Solo 11 de las 20 variables con multicolinealidad reducida se
utilizaron en análisis posteriores. El uso de otros umbrales de colinealidad (0,5, 0,6 y 0,7) redujo
ligeramente la precisión del modelo. La importancia relativa de cada variable se reescaló para tomar
valores entre cero y uno utilizando la expresión propuesta por Ellis et al. [ 68 ], por lo que pueden
interpretarse como valores pseudo-R 2 .

Resultados
Patrones biogeográficos de comunidades costeras rocosas

Registramos 239 taxones que consistieron en 154 moluscos, 53 macroalgas, 12 cnidarios, 9

crustáceos, 6 equinodermos, 4 poríferos y 1 briozoos; todos los datos detallados se pueden encontrar
en las tablas S2 y S3 . Con excepción de Caulerpa sp. todos los taxones eran nativos. Las
localidades con mayor riqueza taxonómica fueron 3.5 y 5° S, con 81 y 80 taxones respectivamente.
El menor número de taxones se encontró en 12,5° S con 24 taxones. Las comunidades intermareales
rocosas a lo largo del gradiente latitudinal estaban dominadas por macroalgas en sitios ubicados
entre 11,5 y 13,5° S. En general, se encontró una mayor riqueza de especies en latitudes más bajas,
una mayor abundancia en latitudes del sur y una marcada variabilidad entre estas unidades ( Fig. 2).
Los gráficos de ordenación del NMDS sugirieron que la disimilitud disminuyó a medida que aumentó
la latitud. Localidades similares en cuanto a abundancia, porcentaje de cobertura y ordenaciones
combinadas ocurrieron entre 3,5 y 4,5° S; también en 5, 5,5, 6,5–7,5° S y de 8 a 13,5° S ( Fig. 3a–3c
). Los resultados de los análisis de conglomerados superpuestos en NMDS mostraron 4 grupos
principales con una similitud del 50 %: dos grupos claros dentro de las latitudes bajas, 3,5–4,5° S y
5–5,5° S. Hacia latitudes más altas, dos grupos resultaron en 6–7,5° y 8 –13.5° S. Esta ordenación
generalmente evidenció un patrón norte-sur donde 3.5–4.5° S representa una unidad espacial del
norte; 5 y 5,5° S pertenecen a una unidad intermedia o de transición; y 6–13,5° S pertenecen a una
unidad del sur ( Fig. 4). El análisis de conglomerados con la prueba SIMPROF mostró una
correspondencia con los resultados del NMDS, mostrando la agrupación independiente de
localidades del norte, localidades de transición y una estructura espacial del sur con varios grupos (
Fig. 4 ).

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Fig. 2. Gradiente latitudinal de riqueza de taxones a lo largo de la región de estudio (3,5–13,5° S).

La riqueza taxonómica promedió cada 0,5 grados latitudinales. Las latitudes sin desviación estándar
solo tuvieron un sitio muestreado.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g002

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Fig 3. Patrones de disimilitud latitudinal de la comunidad.

Se muestran los gráficos de ordenación del NMDS de la estructura de la comunidad en toda la región
de estudio a 0,5 grados de latitud (3,5 a 13,5 °S). ( a ) Patrón de disimilitud para la densidad de
taxones. (b) Disimilitud en el porcentaje de cobertura de los taxones. ( c ) nMDS combinado de datos
de densidad y cobertura.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g003

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Fig. 4. Representación multivariada de unidades biogeográficas.

Gráfico superior, ordenación NMDS con un dendrograma superpuesto que muestra el patrón de
disimilitud biogeográfica en la estructura de la comunidad (se muestran grupos similares al 50%
(verde) y alrededor del 38% (azul)). Abajo, dendrograma con grupos significativos (líneas rojas)
después de la prueba SIMPROF. En ambas parcelas los números (3.5 a 13.5) representan las
localidades cada 0.5 grados latitudinales.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g004

Los análisis BVSTEP mostraron que el patrón de variación en la estructura de la comunidad fue
explicado con éxito por el siguiente subconjunto de taxones móviles: gasterópodos Austrolittorina
spp., Diloma spp., Littorina spp., Prisogaster niger , Siphonaria spp. y Tegula spp. Para los
organismos sésiles, el subconjunto de taxones fue: macroalga Ahnfeltiopsis durvillei , Coralina
officinalis , Grateloupia filicina , Lithothamnion spp., Polysiphonia spp., Ralfsia spp., Ulva spp., la
anémona de mar Actiniariasp. 3, el percebe Cirripedia sp. 1, Jehlius cirratus , y los mejillones
Perumytilus purpuratus y Semimytilus algosus . Estos subconjuntos de taxones mostraron
correlaciones de ρ = 0.953 (recuentos) y ρ = 0.954 (cobertura) con la matriz completa. La variación
latitudinal en la abundancia de estos taxones exhibió los siguientes patrones; mayor abundancia
relativa en latitudes medias y altas, seguida de una mayor riqueza de taxones en las localidades del
norte ( Fig. 5 ).

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Fig. 5. Abundancia relativa de taxones a lo largo del gradiente latitudinal.

Patrones de variación latitudinal sobre la abundancia relativa de taxones después de la rutina
BVSTEP. Los datos por localidad formados por uno (*), dos (**) o tres (***) sitios acumulados
provienen de (a) número de individuos y (b) porcentaje de cobertura.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g005

El NMDS y el análisis de conglomerados sugirieron que los sitios de muestreo constituían tres
unidades biogeográficas principales: la provincia de Panamic, una zona de transición y la provincia
de Humboldt (Peruana). En cuanto a la variación de la diversidad beta, la prueba PERMDISP detectó
diferencias significativas entre unidades biogeográficas (F = 6.771; df = 2, 606; P < 0.05), pero
particularmente identificó la zona de transición como significativamente distinta de las otras dos
unidades (P < 0.05 en comparaciones por pares). La distancia promedio de Sørensen al centroide
fue mayor para la unidad de transición (58,083 %) que Panamic (51,996 %) y Humboldt (53,394 %).
La diferencia del 6% entre los centroides, aunque significativa, parece ser ecológicamente
importante, porque la distinción de unidades biogeográficas también se distingue por el análisis
aleatorio de bosques (ver más abajo).

Zonación biogeográfica y su relación con variables abióticas

El modelo Random Forest explicó la presencia de las unidades biogeográficas con un error muy bajo
(pseudo-R 2 = 0,95), es decir, la unidad biogeográfica asignada a cada bin latitudinal fue
perfectamente predicha por el modelo en 20 de 21 casos. El único bin que no fue predicho por el
modelo Random Forest correspondió al área de transición ( Fig. 6 ). Solo 4 de las 11 variables
ingresadas al modelo fueron significativas ( Fig. 7 ); concentración media de fosfato, temperatura
media de la superficie del mar, radiación fotosintéticamente disponible media y concentración media
de nitrato. Las variables significativas mostraron distintos patrones espaciales de variación ( Fig. 6),
pero en general, la unidad del norte se caracterizó por temperaturas superficiales del mar más
cálidas, concentraciones más bajas de fosfato y nitrato, y una mayor radiación fotosintéticamente
disponible.
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Fig 6. Variación latitudinal de las variables ambientales que predicen la estructura biogeográfica.

Variación espacial en los cuatro predictores principales de la estructura biogeográfica en el área de

estudio. También se muestra la precisión del modelo Random Forest para predecir correctamente la
unidad biogeográfica.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g006
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Fig 7. Importancia relativa de las variables ambientales en la predicción de la estructura

biogeográfica.

Importancia de la variable medida según los valores de pseudo-r 2 obtenidos del modelo Random
Forest.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g007

Discusión
El estudio de los patrones latitudinales de las comunidades de litoral rocoso a lo largo de la costa del
Perú mostró la presencia de tres unidades biogeográficas: una región con afinidad a la provincia
Panámica de 3.5 a 4.5° S; una zona de transición entre 5 y 5,5° S; y una región de 6 a 13,5° S que
coincide con la provincia de Humboldt (Peruana) ( Fig. 8 ). Esta zonificación biogeográfica es
consistente con clasificaciones previas basadas en estudios cualitativos de un solo taxón [ 46 , 47 ,
69 , 70 ]. Sin embargo, los límites putativos de la zona de transición difieren. Vegas-Vélez [ 47 ]
propuso un extenso distrito intermedio de 3.3 a 7° S basado en rangos de distribución de peces y
moluscos. Schrödl & Hooker [ 71] limitaron la zona de transición de 4 a 6° S después de estudios de
nudibranquios, mientras que Tarazona et al. [ 72 ] consideró una región intermedia más corta entre 4
y 5° S. Por el contrario, Spalding et al. [ 15 ] y Costello et al. [ 73 ] no distinguió la unidad de
transición delimitada en nuestro estudio y los informes anteriores. Posiblemente, el criterio de experto
utilizado por Spalding et al. [ 15 ] (ver también [ 51 ]) puede haber impedido obtener información
significativa sobre las áreas de transición en esta región y en otros lugares, como se observa en los
cambios en los conjuntos de algas marinas entre Angola y Namibia [ 74 ], y en los conjuntos de
peces del Mediterráneo [ 16 ]. Estudios a escala regional basados ​en registros de braquiuros [75 ],
los isópodos [ 76 ] y el endemismo de especies [ 77 ] sugirieron que existe un límite en 5,5° S [ 73 ].
Además, Bernard et al. [ 78 ] límites propuestos en 3 y 33° S basados ​en límites de distribución de
bivalvos. Meneses & Santelices [ 79 ] sugirieron reconsiderar la ruptura biogeográfica para
macroalgas de 6 a 12° S debido a nuevos registros en el área. Tal variabilidad en la extensión de la
zona de transición sugiere que los efectos fronterizos pueden ser taxa específicos [ 80 ]. El análisis a
nivel comunitario puede reducir esos efectos al capturar la variabilidad de múltiples taxones, lo que
da como resultado patrones más consistentes.
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Fig 8. Mapa de la biorregionalización propuesta.

Biorregionalizaciones previas [ 6 , 15 , 18 , 47 , 81 ] y la zonificación revelada en este estudio.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0208244.g008

Un factor importante a considerar para comprender los patrones biogeográficos es el hecho de que
los rangos de distribución de muchas especies se expanden a lo largo de la costa del Pacífico
Sudeste durante los eventos de El Niño [ 48 , 81 ], y algunas especies pueden persistir en las áreas
de refugio algunos años después [ 35 , 82]. Esto sugiere que las barreras a la dispersión hacia
latitudes más altas pueden estar relacionadas con el flujo principal hacia el ecuador del sistema de
Humboldt. Por lo tanto, usar registros de especies en diferentes años puede ser problemático en esta
región, particularmente cuando se basa en la acumulación neta de especies a lo largo del tiempo.
Además, estudios previos se realizaron utilizando la distribución de especies provenientes de una
amplia gama de hábitats (p. ej., fondos blandos, aguas poco profundas) sin examinar el efecto del
tipo de hábitat en la zonificación biogeográfica [ 46-48 , 69 , 75 ] . Este estudio se basó únicamente
en la variabilidad de las comunidades de las costas rocosas y, por lo tanto, la zonificación
biogeográfica propuesta no está sesgada por la variabilidad inducida por la convergencia de
diferentes hábitats.

La región de estudio sufre cambios de régimen cálido-frío decenales [ 83 ]. Nuestro trabajo involucró
un muestreo único en cada sitio durante la fase fría (“La Vieja”) de este ciclo, cuando el afloramiento
intensificado extiende las condiciones frías a la parte más septentrional de la costa peruana [ 40 , 83 ,
84 ]. Esto podría explicar la extensión bastante estrecha de la zona de transición detectada en este
estudio en comparación con autores anteriores [ 47 , 81 ]. Estudios basados ​en datos de los años 40,
mediados de los 70 y 80 (p. ej. [ 47]) propuso un rango de transición más amplio que puede reflejar
condiciones cálidas decenales (“El Viejo”). Por el contrario, la zona de transición propuesta aquí solo
incluye sitios de muestreo dentro de 5 a 5,5° S. Se podría esperar que los sitios entre 6 y 8,5° S sean
similares al área de transición. Sin embargo, incluso cuando las últimas latitudes consistieron
principalmente en extensas playas de arena, y solo se muestreó un sitio de costa rocosa tanto en 6.5
como en 7° S, estas comunidades fueron más similares al grupo de la provincia de Humboldt.

El análisis de diversidad beta en general indicó una rotación significativa de la comunidad de taxones
dentro de la zona de transición en comparación con las unidades biogeográficas del norte y del sur.
Las variaciones significativas en la diversidad beta a menudo resultan de procesos ecológicos,
eventos históricos y filtrado ambiental, lo que resulta en diferencias interregionales en la composición
de especies [ 28 , 59 , 85 ]. Por ejemplo, se han informado cambios significativos en el recambio de
especies en fuertes gradientes de salinidad [ 86 ], en los límites de las zonas de oxígeno mínimo [ 87
] y gradientes de temperatura de la superficie del mar a lo largo de los límites biogeográficos [ 30 , 88
, 89]. Así, la prueba de dispersión multivariante utilizada apoyó la distinción de tres unidades
biogeográficas a lo largo de la costa peruana. Del mismo modo, Anderson et al. [ 59 ] volvió a
analizar los datos de Ellingsen & Gray [ 90 ], que consistían en muestras de invertebrados de fondos
blandos que abarcaban 15° de latitud en la plataforma continental noruega. Su análisis de dispersión
multivariado indicó diferencias significativas en la diversidad beta entre las áreas del sur y del norte a
lo largo del gradiente latitudinal, lo que sugiere una fuerte transición de los climas del sur al norte.

La variación de la abundancia relativa jugó un papel importante en la distinción de las unidades

biogeográficas, como se ha observado en otras regiones. En el Pacífico nororiental, un subconjunto
de especies estuvo presente a lo largo de todo el gradiente latitudinal, pero su abundancia relativa
cambió entre las unidades biogeográficas [ 20 , 22 ]. En el Pacífico Sudeste, los cambios en la
dominancia entre macroalgas y mejillones a lo largo de un gradiente latitudinal se relacionaron con la
presencia de centros de afloramiento que tendían a ser estacionales y más débiles hacia el sur del
rango latitudinal examinado [ 52 ]. Sumidero et al. [ 21 ] informó que la variación en la abundancia de
especies conspicuas como Perna perna (Linnaeus, 1758),Sargassum elegans (Suhr, 1840), entre
otros, fueron primordiales para la distinción entre regiones subtropicales en Maputaland y Natal,
Sudáfrica. En consecuencia, nuestros resultados sugieren que varias especies pueden estar
presentes a lo largo del gradiente latitudinal, mientras que los cambios en la abundancia juegan un
papel importante en la delimitación de las unidades biogeográficas. Por ejemplo, el mayor porcentaje
de abundancia de macroalgas se registró en la provincia de Humboldt.

La información ambiental indicó que la concentración de fosfato, la temperatura de la superficie del

mar, la radiación fotosintéticamente disponible y la concentración de nitrato son las principales
variables que interactúan para delinear los patrones de similitud en la estructura de la comunidad a lo
largo del gradiente latitudinal y, en adelante, podrían usarse para predecir las unidades
biogeográficas. Estas variables sugieren la importancia del afloramiento en la configuración de la
estructura biogeográfica de la provincia peruana. Varios estudios destacaron que la temperatura de la
superficie del mar desempeña un papel importante en la conducción (directa o indirectamente) de los
patrones biogeográficos de los organismos marinos [ 20 , 52 , 56 ]. Esto ocurre en el intermareal a
través de mecanismos como la restricción de la tasa metabólica y la evolución molecular [ 91 ]., 92 ].
La disponibilidad de nutrientes afecta la productividad intermareal y la estructura de la comunidad a
través del forzamiento ascendente [ 93 , 94 ]; y la radiación afectará la fotosíntesis, la calcificación y
la temperatura corporal [ 95 - 97 ]. Entre las áreas de afloramiento y afloramiento en Sudáfrica, las
diferencias en la abundancia de microalgas epilíticas en el intermareal evidenciaron patrones que
fueron influenciados por la concentración de nutrientes [ 98 ]. En el Pacífico nororiental, Fenberg et
al. [ 56] encontró que los nutrientes tenían una influencia significativa en los patrones biogeográficos,
posiblemente asociados con la variación en los regímenes de afloramiento y la entrada de agua dulce
terrestre. Importantes centros de afloramiento en nuestra región de estudio están presentes en 5, 6, 9
y 12° S, produciendo aguas ricas en nutrientes, frías y pobres en oxígeno [ 72 , 99 ]. En
consecuencia, el afloramiento podría estar desempeñando un papel importante en forzar los patrones
de nutrientes, lo que influye en la estructura de la comunidad. Además, el único bin latitudinal no
predicho correctamente por el modelo Random Forest correspondía al área de transición. Estudios
previos que exploran la relación entre las variables ambientales y la estructura biogeográfica también
han informado una precisión reducida de los modelos alrededor de los límites biogeográficos [ 56
,100 ], atribuido a la alta variabilidad ambiental observada alrededor de estas áreas. Nuestros
resultados corroboraron la influencia que tiene un conjunto de variables oceanográficas en los
patrones de similitud de la estructura de la comunidad, pero existen varios otros sustitutos que
podrían examinarse más a fondo para avanzar en la comprensión de su influencia en la estructura
observada.

Este estudio proporciona la zonificación biogeográfica tan necesaria para una región poco estudiada
en el Pacífico Sudeste. Los cambios en las temperaturas del mar y la tierra pueden estar afectando
los patrones biogeográficos de manera impredecible [ 20 , 41 ]. Además, varios organismos que
habitan en las costas rocosas de Perú son capturados por pescadores artesanales [ 101 ], lo que
puede inducir cambios importantes en la estructura de la comunidad (p. ej. [ 102 ]). Queda por revelar
el impacto que tales impulsores pueden tener en la zonificación biogeográfica. Sin embargo, nuestros
resultados aumentan la precisión de las delimitaciones consensuales a gran escala y pueden servir
como referencia para futuros cambios biogeográficos frente al cambio global [ 72 , 88 ,103 ]. Las
áreas marinas protegidas en Perú solo existen dentro de la provincia peruana [ 104 ]. La presencia de
las otras dos unidades biogeográficas debe ser considerada en el establecimiento de otras áreas
marinas protegidas y planes espaciales para la conservación.