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Recibido: 30 de diciembre de 2022 | Revisado: 21 de abril de 2023 | Aceptado: 26 de abril de 2023

DOI: 10.1111/mec.16978

ARTÍCULO ORIGINAL

La genética poblacional comparada de lapas congenéricas en

una zona de transición biogeográfica revela patrones comunes
de estructura genética e historia demográfica

Lívia Peluso1,2 | Bernardo R. Broitman3,4,5 | Marco A. Lardies3,4 Roberto F. |

Nespolo1,6 | Pablo Sáenz­Agudelo1.7

1
Instituto de Ciencias Ambientales y
Evolutivas, Universidad Austral de Chile, Abstracto
Valdivia, Chile
La distribución de la diversidad genética es a menudo heterogénea en el espacio y normalmente
2
Escuela de Graduados, Facultad de
Ciencias, Universidad Austral de Chile,
se correlaciona con transiciones ambientales o procesos históricos que afectan la demografía.
Valdivia, Chile fi. La costa de Chile abarca dos provincias biogeográficas y abarca una amplia
3
Departamento de Ciencias, Facultad de Artes
gradiente ambiental junto con los procesos oceanográficos vinculados a las zonas costeras.
Liberales, Universidad Adolfo
Ibáñez, Santiago, Chile pografía que puede afectar la diversidad genética de las especies. Aquí evaluamos la genética.
4
Instituto Milenio SECOS, Santiago, conectividad y demografía histórica de cuatro lapas Scurria , S. scurra, S. variabilis,
Chile
S. ceciliana y S. araucana, entre ca. 19° S y 53° S en la costa chilena usando
5
Núcleo Milenio UPWELL, Santiago,
Chile Marcadores SNP de todo el genoma. La estructura genética varió entre las especies, lo que se evidenció.
6
Núcleo Milenio LiLi, Valdivia, Chile cedido por rupturas específicas de especies junto con dos rupturas compartidas. uno de los compartidos
7
Núcleo Milenio NUTME, Santiago, Las rupturas se ubicaron entre 22 y 25 ° S y se observaron en S. araucana y S. variabilis, mientras que
Chile
la segunda ruptura alrededor de 31–34° S fue compartida por tres especies de Scurria . Curiosamente,
Correspondencia las rupturas genéticas identificadas también se comparten con otros invertebrados de baja dispersión.
Pablo Saenz­Agudelo, Instituto de Ciencias
Ambientales y Evolutivas, Universidad Austral
Las historias demográficas muestran cuellos de botella en las poblaciones de S. scurra y S. araucana y
de Chile, Valdivia, Chile. reciente expansión poblacional en todas las especies. Las rupturas genéticas compartidas pueden vincularse
Correo electrónico: pablo.saenzagudelo@gmail.com
a las características oceanográficas que actúan como barreras suaves para la dispersión y también a las características históricas.

Información de financiación clima, evidenciando la utilidad de comparar especies múltiples y simpátricas para
Comisión Nacional de Investigación
Científica y Tecnológica, Grant/Award
Soportar la influencia de un paisaje marino particular en la diversidad genética.
Number: 21170187; Fondo Nacional de
Desarrollo Científico y Tecnológico, PALABRAS CLAVE
Número de subvención/premio: 1190710 Chile, intermareal, RADseq, costas rocosas, Scurria, Pacífico Sudeste

Editora encargada: Cynthia Riginos

1 | INTRODUCCIÓN
La diversidad genética de las especies suele estar distribuida de forma
heterogénea en el espacio, consecuencia de los procesos ecológicos y
evolutivos que interactúan en el paisaje (Manel et al., 2020 ; Selkoe et al., 2016).
Para las especies marinas que dependen principalmente de larvas planctónicas
para su dispersión, se espera que el ambiente sea determinante en la
distribución espacial de esta diversidad genética, especialmente considerando
las escalas temporales y espaciales altamente variables en las que actúan las
características oceanográficas (Riginos & Liggins). , 2013). Para entender cómo estospoblación (Bowen et al., 2016; McGaughran et al . ., 2022).
Los factores oceanográficos y de otro tipo dan forma a la biodiversidad marina,
los enfoques filogeográficos comparativos y genéticos de poblaciones
proporcionan un marco sólido para estudiar si los patrones de diversidad
genética y divergencia genética entre poblaciones son compartidos entre
diferentes especies con distribuciones similares (McGaughran et al., 2022) .
La covariación espacial entre la partición biogeográfica y los patrones
genéticos de las poblaciones de especies en estudios comparativos puede
ayudar a construir pruebas sólidas para inferir los procesos evolutivos que dan
forma a la composición de las especies y la divergencia genética a nivel de

Ecología molecular. 2023;00:1–14. wileyonlinelibrary.com/journal/mec © 2023 John Wiley & Sons Ltd. | 1
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PELUSO et al.
2|

Las regiones con cambios abruptos o en forma de gradiente en las condiciones

ambientales representan buenos laboratorios naturales para probar si existen patrones

similares en la estructura genética de las especies e inferir qué procesos, como las

restricciones ambientales, pueden explicar estas similitudes de patrones (Dawson et

al. , 2014; Haye et al., 2014). El

La costa centro­norte de Chile en el Pacífico Sudeste es una

ejemplo de esto, extendiéndose casi linealmente por más de 2000 km desde 18° a 42°

S, donde el suave gradiente térmico que sigue al cambio latitudinal es un claro filtro

ambiental (Broitman et al., 2021; Lara et al. , 2019 ) . En cambio, la costa del sur­

El territorio chileno entre 42° y 55° S es altamente heterogéneo debido a los efectos de

las glaciaciones cuaternarias en el paisaje. Existe un extenso sistema de fiordos y

canales que exhiben gradientes de salinidad horizontales y verticales debido a las altas

precipitaciones y a las afluencias sostenidas de agua de deshielo provenientes de

glaciares y campos de hielo (Pantoja et al., 2011; Saldías et al., 2019). Mientras que la

costa abierta de la tierra de los fiordos del sur está bajo un régimen de surgencias, el

sector centro­norte más homogéneo experimenta un régimen de surgencias impulsado

por el viento que es semipermanente al norte de 30° S y marcadamente estacional

entre 30° y 42°. °S (Thiel et al., 2007). Considerando estas características geológicas,

ambientales y de composición comunitaria se definen dos provincias biogeográficas en

la costa chilena, la Provincia Peruana (PP) y la Provincia de Magallanes (MP).

(Brattström y Johanssen, 1983; Camus, 2001). Estos están separados por un Área

Intermedia (IA) que marca dos límites biogeográficos en esta región, uno al final del PP

y comienzo del IA alrededor de los 30° S, y el otro al final del IA y comienzo del el MP

alrededor de 42° S (Camus, 2001).

FIGURA 1 Mapa que ilustra el rango geográfico en Chile de las cuatro especies
de Scurria en este estudio como barras verticales, las principales rupturas
Las rupturas biogeográficas a menudo se asocian con estructuras genéticas biogeográficas (líneas horizontales negras discontinuas) y la ubicación de

concordantes entre especies que cruzan estos límites (Bowen et al., 2016). De hecho,
tales patrones se han observado en algunos invertebrados marinos en Chile, como
Tegula atra, Scurria zebrina, Notochthamalus scabrosus y Acanthina monodon (Haye
et al., 2014; Saenz­Agudelo et al., 2022; Sanchez et al., 2011 ); Zakas et al., 2009).
Aún así, este patrón no es prevalente considerando que otros invertebrados, como
los principales centros de surgencia (círculos amarillos) en la región estudiada.
Las barras de colores verticales indican el rango geográfico descrito en la literatura
para cada especie (el naranja corresponde a S. scurra, el verde a S. variabilis, el
rojo a S. ceciliana y el azul a S. araucana). La sección llena de cada barra de
color indica el rango geográfico cubierto en este estudio y las secciones vacías
corresponden a la distribución reportada para cada especie donde no se
encontraron especímenes. AR, Arica; CB, Carrizal Bajo; CH, Chiloé; CN,

Concholepas concholepas y Heliaster helianthus (Cárdenas et al., 2009; Haye et al., Concepción; HU, Huentelauquén; LI, Limarí; MA, Magallanes; NI, Niebla; PA, Paposo;
PU, Puertecillo; TE, Temblador; A, Tocopilla.
2014), no tienen estructura genética a través de estos límites. Un estudio biogeográfico

reciente en la región IA mostró

que la diferencia en las rupturas inferidas podría deberse a diferencias

en el desarrollo larvario, considerando que encontraron una ruptura alrededor de los Las lapas Scurria son organismos comunes en la zona intermareal de costas

30° S asociada a especies con larvas lecitotróficas y otra ruptura a los 34° S asociada rocosas y son endémicas del Pacífico Sudeste (es decir, Chile y Perú) y ocupan

a especies con larvas planctotróficas (Lara et al., 2019) . Sin embargo, las sustratos rocosos, o en el caso de S. scurra, se alojan en los estípites de las algas

comparaciones filogeográficas o genéticas de poblaciones Durvillaea spp. y Lessonia spp. (Espoz et al., 2004; Valdovinos, 1999). El rango
Los estudios positivos en Chile son escasos y se han centrado en parientes lejanos. geográfico conocido de estas especies varía: S. scurra se extiende desde 24° a 55° S,

taxones o especies con rangos alopátricos y parapátricos, lo que dificulta la comprensión S. variabilis desde 10° a 42° S, S. ceciliana desde 5° a 54° S y S. araucana desde 15°

de cómo los procesos evolutivos comunes dan forma a estructuras genéticas similares a 54° S. 42°S

en el mismo espacio. Para comprender mejor cómo los paisajes marinos chilenos (Espoz et al., 2004; Valdovinos, 1999; Figura 1). Ocurren en simpatría en la mayor

presentes y pasados afectaron los patrones de diversidad genética observados hoy y parte de sus áreas de distribución geográfica y también cruzan los dos límites

qué procesos son comunes a las especies simpátricas, utilizamos patelogastrópodos biogeográficos en esta región, con S. scurra, S. variabilis y S. ar­aucana cruzando la

del género Scurria . ruptura de 30° S y S. ceciliana y S. scurra cruzando la ruptura de 42° S. Según una

Gray, 1847 como modelos, concretamente Scurria scurra (Lesson, 1830), S. variabilis filogenia reciente, S. scurra, S. cecili­ana y S. araucana comprenden un grupo

(Sowerby, 1839), S. ceciliana (Orbigny, 1841) y S. arau­cana (Orbigny, 1841). monofilético con una divergencia relativamente reciente (Asorey, 2017; L. Peluso, A.

Vargas, C. Asorey,
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PELUSO et al.
|3

S. Rosenfeld, P. Saenz­Agudelo, datos no publicados). La información sobre las sitios de costa rocosa seleccionados en Arica (AR), Tocopilla (TO), Paposo (PA),

estrategias reproductivas y las características larvarias de nuestra especie de estudio Carrizal Bajo (CB), Temblador (TE), Limarí (LI), Huentelauquén (HU), Puertecillo (PU),

es escasa. La única información disponible indica que nuestras especies focales de Concepción (CN) , Niebla (NI), Chiloé (CH) y Magallanes (MA) (Cuadro 1, Figura 1).

Scurria desovan al azar (Ríoz Cardoza, 1992) y, como la mayoría de los Las muestras fueron recolectadas bajo el permiso R. Ex N 2036, 2019 de la

patelogastrópodos, probablemente comparten una larva lecitotrófica con una duración Subsecretaría de Pesca y Acuicultura (SUBPESCA) del gobierno de Chile. Los

pelágica de unos pocos días (por ejemplo, Kay & Emlet, 2002; Kolbin & Kulikova , muestreos se realizaron en la zona intermareal media y baja durante la marea baja y

2011; Kuo y Sanford, 2013; Page, 2002). En general, comparar la distribución de la los individuos fueron tomados directamente del sustrato de roca o de los estípites de

diversidad genética entre estas cuatro especies endémicas congenéricas brinda una la macroalga Durvillaea spp. y Lessonia spp. en el caso de S. scurra. Las muestras se

oportunidad única para comprender si los límites biogeográficos están asociados con colocaron en etanol al 100% después de anestesia en agua de mar con etanol al 5%

la estructura genética espacial y qué procesos pueden haberlo causado. durante 10 min (Gilbertson &

Estudios anteriores sugieren que la diversidad genética de las especies de Wyatt, 2016).

Scurria está estructurada espacialmente y probablemente relacionada con la variación

en las condiciones ambientales. Utilizando un fragmento parcial de COI, Haye et al.

(2014) describieron una barrera genética para S. scurra alrededor de 30° S. Utilizando 2.2 | Extracción y secuenciación de ADN.
SNP de todo el genoma para describir la diversidad genética de dos especies, un

estudio más reciente infirió una ruptura genética entre 22 y 25° S para S. vir­idula. y En el laboratorio, el tejido del pie de cada individuo se separó y se utilizó para la

una ruptura genética alrededor de 33–35° S asociada con firmas de selección extracción de ADN con el kit de purificación de ADN genómico GeneJET

divergente para S. zebrina (Saenz­Agudelo et al., 2022). Las rupturas genéticas (ThermoFisher). La calidad del ADN se verificó con un gel de agarosa al 1% y la

observadas para S. scurra y S. zebrina se ubicaron dentro de la IA, la región bajo la concentración de ADN se estimó con un fluorómetro QuBit. Las concentraciones de

influencia de surgencias estacionales, que también se caracteriza por una importante ADN de todas las muestras se estandarizaron y se enviaron a secuenciación de ADN

variabilidad de mesoescala y un aumento latitudinal en el aporte de agua dulce asociada al sitio de restricción (RAD­Seq) en Floregenex con tecnología Illumina

(Hormazabal et al., 2004 ; Lara et al., 2019; Saldías et al., 2016). Hasta la fecha no 4000, extremo único de 150 pb, con PstI como enzima del sitio de restricción . La

está claro calidad general de las lecturas obtenidas para cada especie se verificó con FastQC

ya sean procesos neutros (eventos oceanográficos o históricos) o adaptativos (v. 0.11.9; Babraham Bioinformatics) y los datos se demultiplexaron con pro­

(adaptación a diferentes condiciones ambientales) son responsables de las cess_radtags en Stacks (v. 2.60; Catchen et al., 2013) con las opciones configurado

distribuciones actuales de las especies y los patrones de estructura genética. Aquí, para limpiar los datos (­c) y descartar lecturas de baja calidad (­q).

utilizando SNP de la secuenciación de ADN asociada al sitio de restricción (RAD­seq),

evaluamos los patrones espaciales de diversidad genética en cuatro especies de Las lecturas demultiplexadas se pueden encontrar en el archivo de lectura de secuencia (SRA)

Scurria simpátricas y estrechamente relacionadas. Dado que las especies focales base de datos del NCBI con los números SAMN33770232­337 para

tienen hábitats similares (excepto S. scurra), rasgos de historia de vida similares y S. scurra, SAMN33837911­988 para S. variabilis, SAMN33841405­478

están expuestas a gradientes ambientales y entornos oceanográficos similares, para S. ceciliana y SAMN33841185­304 para S. araucana.

planteamos la hipótesis de que: (1) si los principales procesos históricos tuvieran un

papel en la configuración la estructura genética, los tiempos concordantes de división

de poblaciones y cambios de tamaño deberán ser compartidos entre especies 2.3 | Identificación de especies
espacialmente coexistentes; (2) si las condiciones oceanográficas y ambientales son

impulsores importantes de la estructura poblacional actual, esperaríamos que las Las características morfológicas del caparazón son inadecuadas para distinguir las

discontinuidades genéticas coincidan geográficamente entre las especies, junto con especies focales que habitan en sustratos rocosos debido a la alta variabilidad

huellas similares de selección divergente (valores atípicos) entre las especies. En fenotípica en este rasgo. Por lo tanto, identificamos especies siguiendo un

conjunto, esperamos que este marco comparativo ayude a encontrar generalidades procedimiento de dos pasos. Primero, utilizamos las descripciones morfológicas de

en la distribución espacial de la diversidad genética y las historias demográficas y Espoz et al. (2004) para identificar y recolectar especies del campo según sus

cómo los procesos ambientales e históricos compartidos han impactado la distribución características morfológicas. En segundo lugar, construimos una filogenia molecular

de la diversidad genética en el espacio. de máxima verosimilitud basada en 22,620 SNP que incluía todos los especímenes

recolectados y asignados morfológicamente a las cuatro especies focales, así como

especímenes de otras especies del género (L. Peluso, A. Vargas, C. Asorey, S.

Rosenfeld, P. Saenz­Agudelo, datos no publicados). Estos SNP se denominaron de

2 | MATERIALES Y MÉTODOS novo usando Stacks, donde la cantidad de discrepancias permitidas dentro de los
individuos

2.1 | Muestreo de campo y se estableció el número de desajustes permitidos entre individuos

a cuatro, y el porcentaje mínimo de individuos en todas las poblaciones necesarios

Individuos de Scurria scurra, S. variabilis, S. ceciliana y S. araucana para procesar un locus se estableció en 80%. El análisis filogenético se realizó con

Se muestrearon en todo Chile continental, desde 18,5° S hasta 53,6° S, incluyendo IQtree (v. 1.6.12; Nguyen et al., 2015) usando máxima verosimilitud, con el modelo de

así la mayor parte del rango geográfico de cada especie. Nosotros sustitución TVM + F basado en
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PELUSO et al.
4|

TABLA 1 Estadísticas resumidas de la diversidad genética de las cuatro especies de Scurria en cada sitio de muestra.

Sitio norte años, lon Pensilvania

A Él Pi FIS

San payaso Bien 12 −25,28, −70,45 1884 0.0286 0.0425 0.0445 0.0606

CB 11 −28,09, −71,16 1955 0.0362 0.0445 0.0467 0.0386

EL 12 −29,47, −71,31 1421 0.0356 0.0451 0.0472 0.0445

ESO 12 −30,75, −71,70 2092 0.0365 0.0458 0.0479 0.0437

HU 12 −31,63, −71,56 1560 0.0377 0.0481 0.0503 0.0464

PODRÍA 10 −34,06, −71,94 1237 0.0258 0.0450 0.0478 0.0745

CN 11 −36,20, −72,95 1735 0.0440 0.0474 0.0498 0.0213

EN 12 −39,82, −73,40 1911 0.0435 0.0469 0.0490 0.0219

CH 12 −41,85, −74,03 1908 0.0446 0.0477 0.0498 0.0195

Y 2 −53,62, −72,30 269 0.0327 0.0264 0.0369 0.0063

S. variabilis CON 12 −18,50, −70,33 1299 0.0796 0.0863 0.0897 0.0372

A 14 −22,11, −70,21 1423 0.0789 0.0860 0.0889 0.0385

Bien 13 −25,28, −70,45 1235 0.0634 0.0840 0.0872 0.0869

CB 11 −28,09, −71,16 1176 0.0688 0.0838 0.0878 0.0643

EL 3 −29,47, −71,31 331 0.0698 0.0701 0.0853 0.0285

ESO 12 −30,75, −71,70 1305 0.0724 0.0853 0.0888 0.0599

HU 12 −31,63, −71,56 1286 0.0740 0.0845 0.0880 0.0522

1 101 0.0762 0.0381 0.0758 —

PODRÍA −34,06, −71,94

Santa Cecilia CN 8 −36,20, −72,95 887 0.0551 0.0581 0.0618 0.0225

EN 29 −39,82, −73,40 3334 0.0567 0.0624 0.0632 0.0486

CH 24 −41,85, −74,03 2808 0.0567 0.0626 0.0636 0.0455

Y 13 −53,62, −72,30 1342 0.0496 0.0563 0.0585 0.0370

S. araucana CON 12 −18,50, −70,33 1144 0.0436 0.0471 0.0470 0.0213

A 4 −22,11, −70,21 400 0.0446 0.0435 0.0479 0.0116

Bien 12 −25,28, −70,45 964 0.0309 0.0473 0.0474 0.0682

CB 11 −28,09, −71,16 888 0.0389 0.0476 0.0479 0.0414

EL 15 −29,47, −71,31 1078 0.0405 0.0479 0.0475 0.0398

ESO 14 −30,75, −71,70 995 0.0401 0.0486 0.0483 0.0417

HU 13 −31,63, −71,56 841 0.0382 0.0477 0.0476 0.0442

PODRÍA 22 −34,06, −71,94 2141 0.0497 0.0564 0.0552 0.0456

CN 17 −36,20, −72,95 2144 0.0531 0.0606 0.0599 0.0455

Nota: Para conocer los nombres de los sitios, consulte la Sección 2.

Abreviaturas: AR, Arica; CB, Carro Bajo; CH, Chiloé; CN, Concepción; FIS, media FIS; Sí, heterocigosidad media esperada; Ho, heterocigosidad media observada; HU,
Huentelauquen; LI, Limarí; MA, Magallanes; N, número de individuos secuenciados; NI, Niebla; pA, número de alelos privados; PA, Paposo; PU, Puerto Rico; TE, coctelera; A,
Tocopilla; π, diversidad de nucleótidos.

ModelFinder (Kalyaanamoorthy et al., 2017). El soporte de las ramas se estimó utilizando el Leiva C, Sartor C, Ortiz­Barrientos D, Guillemin P, Saenz­

método de aproximación de arranque ultrarrápido (Hoang et al., 2018). Todos los nodos Agudelo, datos no publicados) como referencia con ref_map.pl (Stacks), donde las lecturas

correspondientes a diferentes especies tuvieron un soporte estadístico del 100%. La identidad individuales se alinearon por primera vez con el genoma con Bowtie 2 (v. 2.4.4; Langmead &

de especie utilizada de aquí en adelante corresponde a los resultados de esta filogenia (L. Salzberg, 2012) con alineación de lectura de extremo a extremo y La opción muy sensible.

Peluso, A. Vargas, C. Asorey, S. Rosenfeld, P. Saenz­Agudelo, datos no publicados). Para S. variabilis, los SNP se denominaron de novo con la canalización denovo_map.pl

(Stacks). Optamos por esta estrategia porque S. variabilis está filogenéticamente distante de

las otras tres especies de Scurria (Asorey, 2017; Espoz et al., 2004) y la alineación con el

genoma de referencia de S. scurra resultó en un número muy bajo de marcadores.

2.4 | Llamada y filtrado de SNP

Por tanto, para la identificación de S. variabilis el número de discrepancias

Para los conjuntos de datos de S. scurra, S. araucana y S. ceciliana , los SNP se denominaron permitido dentro de los individuos (­M) y el número de desajustes permitidos

utilizando el genoma de S. scurra (E. Giles, V. González, S. Lemer, V. Suescun, entre individuos (­n) se estableció en cuatro después de probar con diferentes
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PELUSO et al.
valores siguiendo a Paris et al. (2017). Durante la llamada de SNP, los conjuntos
de datos de todas las especies se filtraron escribiendo solo el primer SNP de cada
locus RAD y estableciendo el 80% como el porcentaje mínimo de individuos en
todas las poblaciones requerido para procesar un locus en el programa de
poblaciones (Stacks ) . Siguiendo a O'Leary et al. (2018), los archivos vcf se filtraron
aún más para determinar la profundidad de lectura mínima media por locus (15), la
profundidad media máxima por sitio (62–73, según la especie) y una tasa de
llamada de genotipo final del 90% con VCFtools (v. 0.1). .16; Danecek et al., 2011). Individuos
con un 20% o más de datos faltantes fueron eliminados. El último paso del filtrado
de datos consistió en eliminar los SNP con evidencia de desequilibrio de ligamiento
(LD), el cual se calculó utilizando la función snpgdsLDprun­ing del paquete r
SNPRelate (v. 1.28.0; Zheng et al., 2012) con un umbral de 0,2. Para conocer los
pasos de filtrado utilizados en cada especie, consulte la Tabla S1 en la Información
complementaria.
2.5 | Diversidad y estructura genética.
Se calcularon estadísticas resumidas para el conjunto de datos de cada especie
para caracterizar su diversidad genética utilizando poblaciones de Stacks. Para
evaluar la estructura genética de cada especie, los coeficientes de ascendencia de
cada individuo se calcularon utilizando la factorización matricial dispersa no
negativa (sNMF) implementada en el paquete r lea ( v. 3.6.0; Frichot & François,
2015). El número de poblaciones ancestrales estimadas (k) osciló entre 1 y 5, y se
ejecutaron 10 repeticiones por cada k . Se eligió la mejor k según el criterio de
entropía cruzada y se generaron diagramas de barras para la mejor ejecución, es
decir, con la entropía cruzada más baja. Se utilizó un análisis de componentes
principales (PCA) con el paquete r adegenet.
(v. 2.1.5; Jombart & Ahmed, 2011) para probar la presencia de grupos genéticos.
Para verificar la distribución de la diversidad genética en los grupos genéticos
definidos en los análisis anteriores, utilizamos un análisis de varianza molecular
(AMOVA) utilizando la función poppr.amova de la r
paquete poppr (Kamvar et al., 2014) con una prueba de significancia utilizando 999
permutaciones con la función randtest.amova del paquete r ade4 (v. 1.7–19; Dray
& Dufour, 2007).
2.6 | Aislamiento por distancia
Para comprobar si la diferenciación genética encontrada estaba asociada a la
distancia geográfica, es decir, si la diferenciación genética seguía un patrón de
aislamiento por distancia (IBD), utilizamos una prueba de Mantel utilizando FST .
y la distancia geográfica lineal entre sitios con la función mantel en el paquete
vegan r con 999 permutaciones para probar la significancia (v. 2.5–7; Oksanen et
al., 2020). La FST se calculó en hierfstat (Goudet & Jombart, 2021) y la distancia
geográfica con el paquete geosphere r (v. 1.5–14; Hijmans, 2021).
2.7 | Lugares atípicos
Otro factor que puede afectar la estructura genética estimada es la aparición de loci
atípicos, es decir, loci con patrones de diferenciación.
|5
que se desvían de la neutralidad y que pueden estar asociados a la selección.
Utilizamos dos análisis para identificar la presencia de loci que se desviaron de la
neutralidad. La primera prueba se basó en frecuencias de alelos entre poblaciones
y se implementó en BayeScan (v. 2.1; Foll & Gaggiotti, 2008), donde los parámetros
eran un valor umbral q < 0,05 y probabilidades previas para el modelo neutral igual
a 100. .
El segundo análisis se basó en genotipos individuales y se implementó utilizando
el paquete r pcadapt (v. 4.3.3; Privé et al., 2020) y con valores atípicos definidos
como el cuantil superior del 1 % de los valores p. Los análisis de la estructura
genética (sNMF y PCA) se realizaron utilizando conjuntos de datos que incluían
solo los valores atípicos por separado para probar las diferencias en la estructura
genética entre los loci neutrales y estos loci putativos bajo
selección.
2.8 | Historia demográfica
Las estimaciones actuales de diversidad y estructura genética pueden verse
afectadas por fluctuaciones históricas en el tamaño de la población y eventos migratorios.
Estimamos la historia demográfica de nuestras especies de estudio utilizando una
aproximación de difusión modificada del modelo de población de Wright­Fisher
implementado en el software gadma (Noskova et al., 2020). gadma infiere la historia
demográfica conjunta de hasta tres poblaciones a partir de datos genéticos y tiene
la ventaja sobre otros programas de implementar un algoritmo genético (GA) para
explorar modelos y espacio de parámetros basados en el principio de "selección
natural". El AG funciona generando inicialmente un conjunto aleatorio de modelos
siguiendo las instrucciones del usuario y luego mutando estos modelos mediante
cambios aleatorios de valores de parámetros o cruzando también parámetros de
diferentes modelos de forma aleatoria. El algoritmo rastrea la "idoneidad" de estos
cambios y mantiene solo aquellos para los cuales se observa una mejora
significativa en el ajuste de los datos. Este software utiliza dos motores conocidos
para la inferencia demográfica, ∂a∂i (Gutenkunst et al., 2010) y momentos
(Jouganous et al., 2017). Aquí, utilizamos momentos , ya que estudios anteriores
han demostrado que produce resultados sólidos y es más eficiente desde el punto
de vista computacional (Noskova et al., 2020). Los loci atípicos detectados por
ambos métodos se eliminaron de los conjuntos de datos para este análisis. Los
conjuntos de datos de las especies se redujeron para incluir sólo un sitio (es decir,
una ubicación geográfica) para cada población definida en los análisis de la
estructura genética para evitar problemas con la subestructura. Se seleccionaron
sitios con menos datos faltantes por individuo y mayor número de muestras. El
programa requiere que el usuario defina el orden en el que se dividen las
poblaciones cuando se modelan tres poblaciones. Para definir esto, utilizamos
árboles filogenéticos reconstruidos usando máxima verosimilitud con el programa
IQ­TREE para elegir la población más antigua: la población hermana de las
poblaciones restantes en la filogenia o más estrechamente relacionada con el
exogrupo (otras especies de Scurria ) . Debido a que nuestros tamaños de muestra
pequeños podrían introducir ruido en el espectro de frecuencia de alelos estimado,
permitimos solo un cambio de tamaño por período de tiempo para disminuir la
cantidad de parámetros en nuestros modelos, evitando así el sobreajuste del
modelo (Noskova et al., 2020) . . También restringimos nuestros modelos a cambios
repentinos de población sólo por las mismas razones. Para cada ejecución del
modelo, las estructuras inicial y final se establecieron en [1,1] o
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PELUSO et al.
6|

[1,1,1] dependiendo del número de poblaciones detectadas con los datos
genéticos. La optimización del algoritmo de búsqueda local fue el método BFGS
con transformación logarítmica. La búsqueda y optimización de parámetros se
repitió 10 veces para cada modelo. La longitud de la secuencia se estableció para
cada especie dependiendo del número total de loci RAD encontrados y
conservamos los loci como se describe en la documentación de GADMA (https://
gadma.readthedocs.io/). La tasa de mutación genómica promedio para el grupo
Scurria sigue siendo desconocida, por lo que utilizamos una tasa de mutación de
1,7e­9 basada en una publicación reciente que estimó la tasa de mutación
nuclear para otros moluscos (Allio et al., 2017 ). Para cada especie se probó un
modelo con y otro sin migraciones, manteniendo iguales todos los demás
parámetros. Los parámetros para GA se dejaron por defecto según lo
recomendado por los desarrolladores (para más detalles, consulte Noskova et
al., 2020). Finalmente, comparamos y clasificamos los modelos utilizando el
Criterio de Información de Akaike (AIC).
3 | RESULTADOS
3.1 | Identificación de especies
La identificación genética reveló diferencias sustanciales con la identificación
morfológica para Scurria variabilis, Scurria ceciliana y Scurria araucana. Si bien
estas diferencias no fueron el objetivo de este estudio, es importante señalar que
las asignaciones genéticas de especies revelaron una variabilidad fenotípica
abrumadora en la morfología de la concha entre especies.
También indicó una segregación latitudinal clara y previamente desconocida,
donde S. variabilis solo se observó en sitios al norte de 34° S.
S. araucana se encontró sólo al norte de 36° S y S. ceciliana sólo se encontró en
sitios al sur de 36° S (Figura 1).
3.2 | Estadísticas de ensamblaje y diversidad genética.
Mapeamos en el genoma de referencia un total de 58.770 loci RAD para S.
scurra, 45.251 sitios variantes permanecieron después de la llamada al SNP y después
filtros adicionales mantuvimos 28,124 SNP. Para S. variabilis, reunimos 29.585
loci RAD, quedaron 29.345 sitios variantes después de la llamada al SNP.
y conservamos 16.733 SNP después de más pasos de filtrado. Para S. cecili­
ana, asignamos al genoma de referencia 36.673 loci RAD, quedaron 27.756 sitios
variantes después de la llamada del SNP y conservamos 13.451 SNP después
del filtrado. Finalmente, para S. araucana asignamos al genoma de referencia
44.032 loci RAD, quedaron 33.718 sitios variantes después de la llamada del
SNP y se retuvieron 21.158 SNP después del filtrado. El número de individuos
muestreados para cada especie de cada sitio y las estadísticas resumidas se dan
en la Tabla 1. La especie con los valores más altos de diversidad de nucleótidos
(π) y heterocigosidad observada y esperada fue S. variabilis (Tabla 1). Los
valores de π a lo largo de la latitud fueron algo homogéneos para todas las
especies excepto para S. araucana, observándose una mayor diversidad en dos
sitios del centro­sur (PU y CN) (Figura 2a). Para S. ceciliana y S. scurra , el sitio
más al sur (MA) tuvo el valor más bajo de π, en el caso de S. scurra probablemente
asociado con un tamaño de muestra bajo (N = 2; Tabla 1). El coeficiente de
endogamia FIS mostró una variación latitudinal más heterogénea, con valores
de FIS relativamente más altos en los sitios centrales donde la mayoría de las
especies se superponen (Figura 2b). Además, se encontró un pico de valores
altos de FIS en

FIGURA 2 Parcelas y mapas que muestran los resultados por sitio de muestreo para cada especie. Se dan los valores estimados de diversidad de nucleótidos
(π) (a), coeficiente de consanguinidad (FIS) (b) y las proporciones medias de mezcla (c). Los gráficos circulares corresponden a la proporción de frecuencia
alélica estimada por los análisis de sNMF para k= 3 para Scurria scurra (Ssc), k= 2 para Scurria variabilis (Sva), k= 2 para Scurria ceciliana (Sce) y k= 3 para Scurria.
araucana (Sar). Los círculos vacíos corresponden a sitios donde no se identificaron individuos de esa especie. Para conocer los nombres de los sitios, consulte la
Sección 2. AR, Arica; CB, Carrizal Bajo; CH, Chiloé; CN, Concepción; HU, Huentelauquén; LI, Limarí; MA, Magallanes; NI, Niebla; PA, Paposo; PU, Puertecillo; TE,
Temblador; A, Tocopilla.
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PELUSO et al.
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el sitio del AP norte para las especies registradas en el sitio: S. scurra, S. sitios de 34° S a 54° S. Para S. variabilis, la mejor estimación k= 1

variabilis y S. araucana (Figura 2b). Las coincidencias de FIS alto se (Figura S1), sin embargo, los diagramas de barras de k ≥ 2 muestran que los
superpusieron con una ruptura genética para los dos últimos (descritos a sitios del norte AR y TO están agrupados y separados del resto de las muestras

continuación) y el límite de distribución norte de S. scurra. Otro pico alto de FIS
observado para S. scurra en PU también coincidió con una de las rupturas
genéticas descritas para esta especie.
3.3 | Estructura genética
La distribución espacial de la estructura genética varió entre especies, pero
también hubo varias similitudes. Para S. scurra, la mejor k esti­
acoplados por sNMF fueron cuatro (Figura S1), pero la inspección del diagrama
de barras asociado revela tres grupos y la cuarta población corresponde solo
a unos pocos individuos (dos de TE, dos de HU) (Figura 3a).
Los resultados de PCA corroboraron la distribución de muestras en estos tres
grupos (Figura 3a). El grupo norte estuvo conformado por tres sitios al norte de
los 30° S de latitud (TE, CB y PA), el grupo central estuvo delimitado entre 30°
S y 34° S y comprendió dos sitios (LI, HU), aunque observamos que algunos
individuos encontrado allí mostraba una clara ascendencia del grupo del norte.
El grupo del sur incluía a todos
(Figura 3b). Esto fue respaldado por la PCA, donde las muestras de los sitios
AR y TO se separaron del resto (Figura 3b). Para S. ceciliana, la mejor k
también fue 1 (Figura S1), pero las muestras del sitio más al sur (MA) se
separaron cuando k ≥ 2 (Figura 3c). El PCA para S. ceciliana mostró que, de
hecho, las muestras de MA se agruparon y estaban ligeramente separadas de
los otros sitios (Figura 3c). En el caso de S. araucana, la k mejor estimada fue
2 (Figura S1) , donde los sitios centro­sur PU y CN están separados de los
demás (Figura 3d). La inspección de los diagramas de barras para k ≥ 2 mostró
que, además de estos sitios, AR y TO también aparecieron como un grupo
distinto, lo que también se evidenció en el PCA, donde las muestras se
clasificaron según su distancia geográfica (Figura 3d ) . Los resultados de
AMOVA indicaron que la mayoría de la variación se observó entre muestras y
dentro de los individuos para todas las especies (Tabla 2). Para S. ceciliana,
no calculamos la variación entre grupos genéticos dado que un grupo consistía
únicamente en muestras de un sitio (MA). La variación entre grupos genéticos
explicó una cantidad considerable de variación para S. scurra (11%) y en menor
proporción para S. araucana y

FIGURA 3 Gráficos de barras que muestran las proporciones de ascendencia de cada individuo (barras) de los análisis de sNMF para k= 2 a k= 5 y gráficos
que muestran los dos primeros componentes principales del PCA para Scurria scurra (a), Scurria variabilis (b), Scurria ceciliana (c) y Scurria araucana
(d) para los conjuntos de datos con todos los SNP filtrados (neutrales y atípicos). El número k favorito para cada especie está resaltado en negrita y cursiva. Para
conocer los nombres de los sitios, consulte la Sección 2. AR, Arica; CB, Carro Bajo; CH, Chiloé; CN, Concepción; HU, Huentelauquen; LI, Limarí; MA, Magallanes;
NI, Niebla; PA, Paposo; PU, Puerto Rico; TE, coctelera; A, Tocopilla.
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TABLA 2 Resultados del AMOVA

yo corrí yo corrí yo corrí yo corrí
mostrando el porcentaje de varianza en cada
payaso variable Cecilia araucana
estratificación, con los grupos definidos mediante
11.81 1.07 — 3.17 análisis genéticos (grupos) y los sitios de muestreo
Entre grupos

1,55 0,09 0,99 0,88 (sitios).

Entre sitios dentro de grupos

Entre muestras dentro de sitios 17.55 13.48 8.34 14.21

Dentro de muestras 69.09 85,36 90,67 81,73

Nota: Para S. ceciliana, la varianza entre grupos no se calculó considerando que un grupo solo incluía un sitio de muestreo.

S. variabilis (Tabla 2). La variación entre sitios dentro de los grupos fue baja y representó

~1% de la variación total explicada para las cuatro especies (Tabla 2).

3.4 | Aislamiento por distancia

Las pruebas de Mantel mostraron una correlación significativa entre la distancia genética y

geográfica para todas las especies; la relación fue más débil en S. variabilis y más fuerte

para S. scurra , como se observa por la diferencia entre las pendientes (Figura 4). Para S.

variabilis se eliminó el sitio PU considerando que solo tenía una muestra y para S. scurra

se eliminó el sitio MA ya que constaba de solo dos muestras en el extremo del gradiente

geográfico examinado. La correlación de manto fue mayor para S. ceciliana (R= .96, p=

.042), seguida de S. araucana (R= .85, p= .001), S. variabilis (R= .75, p= . 011) y finalmente

S. scurra (R= .67, p= .002).

FIGURA 4 Gráfico que muestra la correlación de Mantel entre la distancia

genética (FST) y la distancia geográfica (km) entre sitios para Scurria scurra (Ssc), Scurria
variabilis (Sva), Scurria ceciliana (Sce) y Scurria araucana (Sar).

3.5 | Lugares atípicos

que los modelos sin migración (Tabla S3). El espectro de frecuencia del alelo observado,

El número de loci comunes detectados por ambos análisis de valores atípicos fue 35 para el espectro de frecuencia esperado, los residuos y el histograma de residuos del modelo

S. scurra, ocho para S. variabilis, 10 para S. ceciliana y 27 para S. araucana (Tabla S2). seleccionado se muestran en la Figura S8.

Ninguno de estos valores atípicos fue común entre S. scurra, S. ceciliana y S. araucana Todas las especies mostraron signos de expansión poblacional reciente (Figura 5). Para S.

cuando observamos la distribución genómica de los loci atípicos a lo largo del genoma de scurra, los sitios CB, LI y CH se usaron como representantes de cada una de las tres

referencia de S. scurra . poblaciones descritas previamente, y la más al sur (CH) se usó como la población más

La distancia más cercana entre dos loci atípicos de diferentes especies fue de 27 Kb. Sin antigua dada la posición basal de las muestras de este sitio en relación con los demás en

embargo, dos grupos de vinculación albergaron la mayoría de los loci atípicos y el árbol filogenético (datos no mostrados). El mejor modelo demográfico indicó que solo

compartieron loci atípicos para dos o tres especies (LG3: 17 loci para S. araucana, cinco hubo migración hacia el norte después de la primera división que separaba los sitios del

para S. scurra; LG466: ocho para S. ceciliana, cuatro para S. scurra y cinco para S. sur y del norte, pero después de la segunda división, la migración fue principalmente hacia

araucana; Figura S2). Las principales distribuciones de frecuencia de alelos en los sitios de el sur (de LI y CB a CH; Figura 5a ) . Aunque después de la segunda división todas las

muestreo para loci atípicos para las dos especies simpátricas, S. araucana y S. scurra, poblaciones muestran un aumento en tamaño, la población más al sur (CH) muestra un

revelaron diferencias importantes. Para S. scurra, todos los loci tenían un alelo que está patrón de cuello de botella con una drástica contracción de la población durante el período

cerca de la fijación hacia el sur. entre la primera y la segunda división de población (Figura 5a ) . En el modelo para S.

de PU, mientras que para S. araucana, los cambios en la frecuencia de los alelos son variabilis, los sitios AR y HU se utilizaron como representantes de las poblaciones

menos drásticos (Figura S3). La estructura genética resulta para los conjuntos de datos con solo detectadas previamente. El mejor modelo demográfico indicó un aumento en el tamaño de
los valores atípicos y aquellos sin valores atípicos eran casi idénticos y ambas poblaciones después de que se dividieron y una alta migración en ambas

Siguió el patrón de estructura descrito anteriormente (Figuras S4 a S7). direcciones, lo que corrobora su baja divergencia genética (Figura 5b).

3.6 | Historia demográfica Los modelos de historia demográfica de S. ceciliana incluyeron sitios MA y CH como

representantes de las dos poblaciones predefinidas. El mejor modelo indica una expansión

Los análisis de la historia demográfica de todas las especies mostraron que los modelos en el tamaño de ambas poblaciones y una prevalencia de migración hacia el norte (de MA

que incluían la migración proporcionaban un mejor ajuste, con valores de AIC más pequeños. a CH; Figura 5c). En el
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PELUSO et al.
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FIGURA 5 Mejor modelo de historia demográfica estimado por GADMA para Scurria scurra (a), Scurria variabilis (b), Scurria ceciliana (c) y Scurria araucana (d). Las
barras horizontales muestran las variaciones del tamaño de la población con el tiempo y el momento de las divisiones de la población. Las flechas indican la dirección e
intensidad de la migración en cada período de tiempo.

Para modelos demográficos para S. araucana, utilizamos los sitios AR, CB y CN veces (hace 50.000 a 70.000 generaciones). Estos resultados sugieren que las

como poblaciones de muestra. Considerando que la filogenia de esta especie era características oceanográficas de la región actúan como barreras suaves para algunas

similar a un peine y no podía resolverla, se ejecutaron modelos alternando la población especies y que la estabilidad climática histórica está asociada con la diversificación

más antigua y se seleccionó el modelo con el sitio más al sur (CN) en base al AIC y expansión de la población de estas lapas. A continuación, analizamos cómo estos

inferior (Tabla S2 ) . el mejor modelo resultados arrojan luz sobre los procesos evolutivos comunes que pueden asociarse

muestra que la migración ocurrió después de la primera división y se intensificó con los patrones genéticos observados y brindamos perspectivas para futuros

después de la segunda división, siendo el sitio más al norte (AR) la fuente más trabajos que ayudarán a analizar la contribución de los factores oceanográficos,

común para las otras dos poblaciones (Figura 5d). En esta especie, todas las ambientales y geográficos a la distribución. de la diversidad genética de estos

poblaciones sufrieron cuellos de botella y la reducción poblacional fue similar (Figura organismos.

5d). Finalmente, comparar los mejores modelos para las cuatro especies indica Se han observado rupturas genéticas comunes entre especies congenéricas en

ciertas congruencias en términos de los tiempos de divergencia; en particular, todos otras lapas, como Cellana de Nueva Zelanda y Hawaii (Bird et al., 2007; Goldstien et

los modelos incluyen una población dividida alrededor de 50.000– al., 2006). tal coincidencia

Hace 70.000 generaciones. se atribuyó a procesos oceanográficos históricos y contemporáneos compartidos

que dan forma al flujo de genes, lo que también podría ser el caso de los patrones

observados aquí para Scurria. La primera genética compartida

4 | DISCUSIÓN Se observó una ruptura para S. araucana y S. variabilis entre 22 y

25° S (sitios TO y PA), correspondiente también al borde norte del área de distribución

Nuestros resultados muestran que para las cuatro especies de Scurria analizadas de S. scurra (Figura 1) y una discontinuidad genética previamente reportada para

aquí, la diversidad genética está espacialmente estructurada y geográficamente Scurria viridula (Saenz­Agudelo et al., 2022). Dado que esta área coincide con el

concordante entre pares de especies con distribuciones simpátricas. La fuerza de la principal centro de surgencias en la Península de Mejillones (~23° S; Letelier et al.,

estructura genética de la población varió entre especies, siendo S. variabilis 2012), las variaciones oceanográficas causadas por las surgencias podrían actuar

mostrando la estructura genética más débil y S. scurra la más fuerte. como una barrera para la dispersión en gran medida.

Se observaron dos rupturas genéticas comunes, una compartida por S. arau­cana y vae. El segundo descanso compartido se produce dentro del Área Intermedia

S. variabilis en 22–25° S y la segunda compartida por S. arau­cana, S. scurra y otros (IA), pero no en la ubicación más obvia a 30° S que se considera un límite importante,
invertebrados costeros en 31–34° S. escurria asociado con el límite de distribución de muchas especies y cambios en los patrones

scurra es la especie con el microhábitat más estrecho, estípite y anclajes de algas, de estacionalidad de las surgencias (Camus, 2001; Thiel et al. , 2007 ) . Esta región

característica ecológica que podría explicar la marcada diferenciación genética que a 30° S es también uno de los principales centros de surgencias de Chile, ubicado

encontramos aquí. Además, todas las especies mostraron signos de selección alrededor de la península de Lengua de Vaca (Aguirre et al., 2012) , y se observaron

divergente y mostraron signos de expansión poblacional luego de divisiones rupturas genéticas asociadas a ella en algunos invertebrados, como el percebe.

poblacionales en torno a poblaciones similares.

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10 |
Notochthamalus scabrosus, el gasterópodo Tegula atra y el anfípodo Orchestoidea
tuberculata (Haye et al., 2014; Zakas et al., 2009).
Sin embargo, para las lapas estudiadas aquí sólo S. scurra tuvo una ruptura en
esta región entre 29 y 30° S (sitios TE y LI). La ruptura compartida ocurre más al
sur en la IA para S. scurra y S. araucana, entre
31 y 34° S (sitios HU y PU, Figura 2c). Esta segunda ruptura compartida también
es común a Scurria zebrina y otros invertebrados, como
el gasterópodo Acanthina monodon, el tunicado Pyura chilensis, la criadora playera
Excirolana hirsuticauda y el percebe Notochthamalus scabrosus (Barahona et al.,
2019; Haye et al., 2019; Quesada­Calderón et al., 2021; Saenz­Agudelo et al.,
2022; Sánchez et al., 2011). Un estudio anterior también estimó una ruptura
genética alrededor de 30° S para S. scurra, pero no tenía la resolución espacial
para separarla de la ruptura entre 31 y 34° S (Haye et al., 2014). De hecho,
muchos estudios de genética de poblaciones en la costa chilena se han centrado
en cuestiones filogeográficas a gran escala, utilizando así una baja resolución
espacial que puede dificultar la distinción entre este límite en 30° S y el límite
previamente discutido en 31­34°. S. En conjunto, nuestros resultados indican que
la región comprendida entre 29° y 35° S alberga al menos dos lugares donde
ocurren transiciones genéticas para más de una sola especie. Algunos de los
entornos ambientales y oceanográficos que podrían ser responsables de esto se
analizan a continuación, pero claramente, se justifican más estudios genómicos
poblacionales comparativos con muestreos más intensivos en las regiones para
comprender mejor los procesos evolutivos responsables de estos patrones
comunes que empieza a surgir.
Los límites genéticos informados anteriormente ocurren dentro de los
principales centros de afloramiento o en regiones de oceanografía compleja que
podrían actuar como barreras para la dispersión de las lapas Scurria . La
circulación de surgencias cerca de la costa se intensifica localmente alrededor de
grandes cabos y promontorios y se desacelera en las bahías a sotavento de tales
características topográficas (Largier, 2020). De esta manera, la interacción entre
la geomorfología costera, el viento y la circulación costera puede mantener una
estructura espacial persistente en la entrega de larvas a grandes escalas
espaciales (Broitman et al., 2008; Navarrete et al., 2005). La intensificación
alrededor de los centros de afloramiento puede aumentar el transporte mar adentro
en la capa superficial, alejando a las larvas de su hábitat bentónico adulto; El
transporte terrestre puede tener lugar en capas más profundas o durante la
relajación de las surgencias, mientras que las larvas pueden quedar retenidas en las bahías
en las
Además, las aguas ascendentes a lo largo del Océano Pacífico Sudoriental se
caracterizan por bajas concentraciones de oxígeno, pH bajo y pCO2 elevada , lo
que representa condiciones desafiantes para las larvas y juveniles de organismos
calcificantes (Hettinger et al., 2013; Ramajo et al., 2020; Vargas et al., 2020). Para
especies ampliamente distribuidas como Scurria, tales variaciones ambientales
pueden conducir a diferencias poblacionales en la dinámica poblacional (Broitman
et al., 2001; Navarrete et al., 2008; Rivadeneira et al., 2002) y en la respuesta
fenotípica (Broitman et al. ., 2021; Lardies et al., 2021; Ragionieri et al., 2009;
Rodríguez­Romero et al., 2022). Teniendo en cuenta que esto también podría
reflejar diferencias en la dispersión y el reclutamiento, dichos centros de
afloramiento pueden actuar como barreras suaves al dificultar la dispersión y
conducir a las discontinuidades genéticas observadas en 22–25° S y 29–30° S. De
hecho, un estudio ha demostrado que hay hay un cambio en los patrones de
reclutamiento en todo el
PELUSO et al.
principal centro de surgencia de la Península de Lengua de Vaca, donde las tasas
de reclutamiento fueron mayores al norte de esta surgencia (Valdivia et al., 2015),
lo que indica el efecto de la surgencia en la dispersión de especies. La segunda
ruptura genética compartida en 31–34° S ocurre más al sur de un importante
centro de surgencia y comprende una región caracterizada por una intensa
variabilidad oceanográfica en la mesoescala y marca el área donde las aportaciones
fluviales se vuelven progresivamente más importantes hacia los polos (Lara et al.,
2019 ; Saldías et al., 2016). Aunque no se puede asociar ninguna característica
oceanográfica específica con este límite, muestra que la costa de Chile central es
más heterogénea de lo que se pensaba anteriormente y que una mayor resolución
espacial en futuros estudios junto con modelos biofísicos que puedan simular la
dispersión larval (Swearer et al. , 2019) debería proporcionar una mejor
comprensión de los patrones de conectividad en la región entre 30° y 35° S y qué
procesos evolutivos los han moldeado.
Dos Scurria analizados ocurren en la región de Magallanes, cruzando así el
límite biogeográfico en 42° S. Curiosamente, para S. scurra no se observa
estructura entre Magallanes (MA) y Chiloé (CH), dos sitios que están a más de 10°
de latitud (pero esto podría ser consecuencia de nuestro bajo N en MA, ver Tabla
1), mientras que se observan dos rupturas dentro del IA en 5° de latitud. Aunque
las rupturas a lo largo de la región centro­norte podrían estar asociadas con la
persistente estructura ambiental de mesoescala discutida anteriormente, la
El patrón espacial también puede estar relacionado con las diferentes especies de
algas que albergan S. scurra entre regiones. Al norte de 30° S, la única alga
marina en la zona intermareal rocosa es Lessonia berteroana, que es reemplazada
por Lessonia spicata y Durvillaea incurvata al sur de la ruptura de 30° S y unidas
por Durvillaea antarctica al sur de la ruptura biogeográfica de 42° S (Fraser et al. .,
2020; González et al., 2012). En el sur, teniendo­
ing Durvillaea spp. ya que los huéspedes probablemente aumentaron el tamaño
de la población de S. scurra y el potencial de dispersión debido al rafting, ya que
estas lapas generalmente se pueden encontrar sobre algas varadas (López et al.,
2018). Las algas Durvillaea son muy flotantes y pueden dispersarse a lo largo de
cientos o miles de kilómetros (Fraser et al., 2011, 2018), y la alta dispersión
asociada podría explicar el alto flujo genético observado en S. scurra en la región
de Magallanes. . Por otro lado, para S. ceciliana estuvo presente una ruptura
genética entre 41 y 53° S (sitios CH y MA). El límite entre la IA y la Provincia de
Magallanes alrededor de 41–43° S es una región que marca un cambio contrastante
(Largier,
características
2020; Roughan
geológicas,
et al.,las
2005).
corrientes oceánicas y la influencia de
glaciaciones históricas (Camus, 2001; Pantoja et al., 2011 ) . También se
observaron rupturas genéticas alrededor de esta región en otros invertebrados,
como el percebe Notochthamalus.
scabrosus y el mejillón Perumytilus purpuratus, aunque desplazados hacia el norte
(40° S; Ewers­Saucedo et al., 2016; Guiñez et al., 2016). Va
Sería interesante conocer la ubicación exacta de la ruptura genética entre
poblaciones de S. ceciliana ya que puede no corresponder al límite biogeográfico.
El área entre 42 y 54° S es un sistema insular irregular que impone importantes
limitaciones logísticas para el muestreo, lo que explica las escasas ubicaciones
muestreadas aquí y en estudios previos en toda la región (por ejemplo, Ewers­
Saucedo et al., 2016; Guiñez et al . , 2016; Sánchez et al., 2011). Si bien los
futuros estudios genéticos de poblaciones bentónicas en la costa centro­norte
deberían emplear muestreos espacialmente intensivos alrededor de rupturas
conocidas, los estudios
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PELUSO et al.
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alrededor de la región sur debería tratar de cubrir las vastas áreas donde nunca se han la duración de las larvas pelágicas es de alrededor de 10 días (Kay & Emlet, 2002; Kolbin &

recolectado especímenes para revelar la existencia Kulikova, 2011; Kuo & Sanford, 2013; Page, 2002). Por lo tanto
posibilidad de roturas no detectadas. Es razonable suponer que el PLD para Scurria estaría dentro de este

Las historias demográficas estimadas aquí indicaron una divergencia poblacional rango. En cuanto al tamaño de las poblaciones de especies, un estudio informó la

común seguida de una expansión demográfica para todas las especies hace alrededor de abundancia de varios Scurria en sus áreas de distribución geográfica y no mostró diferencias

50.000 a 70.000 generaciones. Para todas las especies, el mejor modelo implicó el intraespecíficas entre las poblaciones centrales y periféricas (Espoz, 2002). Sin embargo, el

aislamiento con migración después de la divergencia poblacional. Sólo podemos especular mismo estudio mostró diferencias significativas en la abundancia entre las especies de

sobre la edad de las divisiones de la población, ya que las estimaciones se basan en una Scurria , S. ceciliana

aproximación aproximada de la tasa de mutación y una suposición de un tiempo de mostró las mayores abundancias, seguido de S. scurra, S. variabilis

generación de 1 año. El momento de la divergencia es intrigante ya que podría coincidir con y S. araucana (Espoz, 2002). Estas diferencias sugieren que los tamaños poblacionales

un período cálido temprano (51–61 Ka) según la reconstrucción paleoclimática actual (Kaiser efectivos son diferentes entre especies y de alguna manera se correlacionan con lo que

et al., 2005). Nuestros datos son insuficientes para tener confianza informamos aquí en términos de estimaciones de diversidad genética y estructura genética.

Sin embargo, es importante tener en cuenta que nuestros datos indican que al menos tres

el tiempo estimado de divergencia en años, pero la coincidencia de estas divergencias y el especies (S. ceciliana, S. arau­cana y S. variabilis) muestran una enorme variación en la

momento de expansión de la población entre especies sugiere que ocurrieron en períodos morfología de la concha, lo que probablemente ha llevado a la identificación errónea de

de tiempo similares en el pasado, por lo que podrían estar vinculados a condiciones ejemplares en el pasado. Por lo tanto, se requieren más estudios para cuantificar la

climáticas similares. Curiosamente, la división más antigua inferida tanto para S. araucana abundancia de especies a lo largo de la costa chilena para evaluar más a fondo si el tamaño

como para S. scurra ocurrió entre poblaciones del norte y sur de ~30° S, lo que sugiere de las poblaciones es un factor significativo que explica las diferencias en la estructura

que esta área corresponde a una zona de transición que precede a esta última división de genética entre especies. Otro factor que podría explicar los patrones genéticos podría estar

población. Esta concordancia muestra que la ruptura genética común observada en estas asociado con cambios en el desarrollo larvario y, por tanto, en la duración de las larvas

especies podría estar asociada con un aislamiento histórico común en lugar de una barrera pelágicas en función de la temperatura del agua. Un estudio con el patelogastrópodo Lottia

moderna a la dispersión causada por condiciones oceanográficas, o podría ser que ambos digitalis demostró que el desarrollo larval tardaba el doble cuando las larvas se criaban a

procesos actúen juntos para mantener este límite genético en estas especies. Además, la 8°C en comparación con las larvas a 13°C (Kay y Emlet, 2002). Si este patrón es similar en

mayoría de los loci atípicos de S. scurra y S. araucana estaban ubicados en dos grupos de Scurria y en las poblaciones naturales, entonces podríamos suponer que las larvas deberían

ligamiento y algunos estaban bastante cerca uno del otro, mostrando también un marcado dispersarse durante períodos más largos y distancias más largas en el sur, en comparación

cambio en la frecuencia alélica en la región, específicamente en la transición desde los sitios con el norte. Esto, a su vez, explicaría la mayor diferenciación genética en los sitios del

HU a PU (Figuras S2 y S3). centro­norte para S. scurra, S. variabilis y S. araucana. Curiosamente, las estimaciones de

migración sugieren un flujo genético asimétrico para tres especies, con una migración

importante hacia el sur para S. scurra y S. araucana, y la mayor parte de la migración hacia

Considerando que estos dos grupos de vinculación son diferentes del reportado para S. el norte para S. ceciliana. Nuestros resultados sugieren que la migración neta de estas

zebrina en la misma transición geográfica (Saenz­Agudelo et al., 2022), estos resultados especies es en dirección opuesta a las dos principales corrientes oceanográficas (Strub et

sugieren que existen respuestas de adaptación similares en estas dos lapas hermanas, al., 2019). En esta región, la Corriente del Pacífico Sur se acerca a Chile desde el este entre

aunque no en las mismos genes. A pesar de la reducción poblacional más severa observada

en S. scurra, la población más al sur de S. araucana mostró niveles más altos de endogamia,

lo que indica diferencias importantes en el proceso de aislamiento de estas poblaciones,

como en los patrones de recolonización y la disponibilidad de refugios (Alcala & Vuilleumier ,

2014). Así, diferentes 40° y 50° S y se bifurca en la Corriente de Humboldt que fluye

hacia el norte y la Corriente del Cabo de Hornos que fluye hacia el sur.
Los mecanismos a nivel molecular podrían estar asociados con la selección. En conjunto, más estudios que caractericen el desarrollo y el comportamiento de las larvas

ción que actúa sobre rasgos similares relacionados con estos cambios ambientales de Scurria podrían mejorar en gran medida nuestra comprensión de sus patrones de

históricos en la región centro­sur, pero se necesitan más estudios. conectividad y migración, aclarando qué diferentes procesos los causan.
necesario para probar esta idea.

Las diferencias en las rupturas genéticas reportadas aquí también pueden deberse a En general, nuestros resultados muestran claramente que los cuatro Scurria analizados

otros factores además de las barreras o los cambios demográficos históricos, como Las especies comparten algunos patrones comunes de estructura genética e historia

diferencias en los rasgos de la historia de vida relacionados con la dinámica de la población, demográfica. Esto es de esperar teniendo en cuenta que comparten hábitats similares y

por ejemplo, la duración de las larvas pelágicas, el rendimiento reproductivo o el tamaño refuerzan la noción de que los procesos ambientales históricos y contemporáneos comunes

de la población. (Dawson et al., 2014). Desafortunadamente, hasta donde sabemos, casi no dan forma a la ecología y la evolución.

hay datos publicados disponibles sobre las características de las larvas de Scurria . Sólo Estos resultados resaltan cómo los estudios comparativos con especies congenéricas con

un trabajo ha reportado el momento y modo de reproducción de S. scurra en una localidad rasgos de historia de vida similares pueden ayudar a descubrir procesos importantes en el

del sur de Chile (Ríoz Cardoza, 1992). Sin embargo, para muchos patelogastrópodos se ha paisaje que impiden el flujo de genes y que podrían estar asociados con adaptaciones.

medido la duración de las larvas pelágicas (PLD) y parece relativamente conservada, con Además, comprender los cambios demográficos históricos comunes también permite inferir

un período previo al asentamiento que oscila entre 3 y 7 días y procesos antiguos, en este caso probablemente asociados con la disponibilidad histórica

de hábitat.
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y condiciones, que conducen a divergencia genética en algunas poblaciones y
muestran la influencia común de la estabilidad climática en especies que viven en el
mismo hábitat. Aunque aquí se observaron rupturas específicas y patrones de
diversidad genética, las características comunes indican cómo restricciones ecológicas
similares pueden dar forma a resultados evolutivos similares. Claramente, se
necesitarán más estudios para comprender mejor la complejidad oceanográfica y
ambiental del área y cómo los diferentes factores están dando forma a la diversidad
genética. Finalmente, este estudio mostró cómo coexisten patrones compartidos y
específicos de conectividad genética en una región entre especies endémicas y
simpátricas, evidenciando cómo los estudios comparativos ayudan a identificar los
procesos evolutivos comunes que dan forma a la diferenciación genética de las
especies y que, en última instancia, contribuyen a la Patrones de biodiversidad marina
en un paisaje marino determinado.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
Conceptualización: LP, BRB, MAL, RN y PS­A. Diseñado
investigación: LP y PS­A. Investigación realizada: LP y PS­A.
Se aportaron nuevos reactivos o herramientas analíticas: LP, BRB, MAL, RN y PS­A.
Datos analizados: LP y PS­A. Escritura—borrador original: LP
Redacción: revisión y edición: BRB, MAL, RN y PS­A.
AGRADECIMIENTOS
Reconocemos el apoyo del Fondo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico
(FONDECYT 1190710) y LP reconoce la beca doctoral de la ANID (21170187).
Agradecemos a Felipe Pontigo, Paula Ramirez, Alejandra Vargas y miembros de los
laboratorios Saenz y Chango por su asistencia en campo y en el laboratorio.
DECLARACION DE CONFLICTO DE INTERES
Los autores declararon no tener conflicto de intereses.
DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
ORCIDO
Livia Peluso https://orcid.org/0000­0002­6365­5392
Bernardo R. Broitman https://orcid.org/0000­0001­6582­3188
Marco A. Lardies https://orcid.org/0000­0003­3525­1830
Roberto F. Nespolo https://orcid.org/0000­0003­0825­9618
Pablo Saenz­Agudelo https://orcid.org/0000­0001­8197­2861
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Cómo citar este artículo: Peluso, L., Broitman, BR, Lardies,
MA, Nespolo, RF, & Sáenz­Agudelo, P. (2023).
La genética poblacional comparada de lapas congenéricas en una
zona de transición biogeográfica revela patrones comunes de
estructura genética e historia demográfica.
Ecología molecular, 00, 1–14. https://doi.org/10.1111/
mec.16978