Evidencia de estructura genética en

un carroñero altísimo de gran alcance

y gran movilidad, el cóndor andino
Julián Padró 
 
Sergio A. Lambertucci 
 
Paula L. Perrig 
 
Jonathan N. Pauli

Resumen
Objetivo
La evaluación de los patrones de variación genética y conectividad de poblaciones es fundamental para
diseñar e implementar de manera efectiva estrategias de conservación para especies amenazadas. Sin
embargo, los patrones de conectividad en vertebrados altamente móviles, y especialmente en especies de
aves, a menudo se pasan por alto, ya que generalmente se supone que está impulsado por la panmixia
demográfica o el aislamiento por distancia. En este documento, investigamos la estructura genética y los
patrones de conectividad a través de cuatro biomas en un ave muy vaga, el cóndor andino ( Vultur
gryphus ).

Ubicación
Cuatro grandes biomas neotropicales de Argentina (> 300.000 km 2): Puna, Monte, Chaco y Patagonia.

Métodos
Genotipamos 13 loci de microsatélites polimórficos más un gen que determina el sexo en 300 plumas
mudadas de 13 sitios de descanso en el núcleo del rango de distribución de especies. Se cuantificaron los
niveles de diferenciación genética, la estructura de la población, el flujo genético efectivo, la diversidad
genética y se evaluaron los eventos de dispersión con sesgo sexual.

Resultados
Detectamos estructura genética con una diferenciación moderada entre las regiones norte (Puna y Chaco)
y sur (Patagonia) con una zona de contacto en la zona central (Monte). Observamos un patrón espacial
de parches genéticos con niveles más altos de flujo de genes a lo largo de la cordillera de los
Andes. Aunque no encontramos indicios de cuellos de botella o endogamia, observamos tamaños de
población efectivos más grandes en el sur en comparación con la región norte.

Principales conclusiones
Nuestro estudio reveló que, a pesar del alto potencial de dispersión de los cóndores, la panmixia
demográfica no está consolidada, incluso en el núcleo de esta especie. Nuestros análisis sugieren además
que la tasa de flujo de genes está modulada por características topográficas, ya que los cóndores pueden
dispersarse más siguiendo las corrientes ascendentes y elevaciones naturales a lo largo de las montañas
andinas. Las iniciativas de conservación deben priorizar la protección del corredor andino para mantener
la conectividad entre la fuente aparente de la Patagonia y los biomas del norte.

1. INTRODUCCIÓN
Identificar las fuerzas que gobiernan los patrones de diferenciación genética y conectividad de la
población es fundamental para predecir las respuestas de las especies a los rápidos cambios ambientales
(Frankham, 2005 ; Lande & Shannon, 1996 ). Dicha información es particularmente importante para las
especies amenazadas, donde los esfuerzos de conservación pueden mejorarse identificando
subpoblaciones demográficas discretas y entendiendo cómo estas subpoblaciones están conectadas a
través de la dispersión (Frankham, 2010 ; Grauer et al., 2017 ). Sin embargo, identificar subpoblaciones
es un desafío para las especies altamente móviles que están, al menos ostensiblemente, distribuidas de
manera continua por el paisaje sin barreras obvias (Kozakiewicz, Carver y Burridge, 2017).; Waples y
Gaggiotti, 2006 ). De hecho, las expectativas a priori para la estructura genética en especies altamente
vagiles son el aislamiento por distancia o panmixia demográfica (Waples & Gaggiotti, 2006 ).

No obstante, la vagilidad y el poder de dispersión de la especie pueden ser un rasgo engañoso para
predecir la estructura y los niveles de conectividad. Por ejemplo, los albatros errantes individuales
( Diomedea exulans ) pueden tener una extensión de más de 1000 km, pero exhiben una red de
poblaciones fragmentadas con baja diversidad genética debido a un alto grado de filopatría (Milot,
Weimerskirch y Bernatchez, 2008 ). De manera similar, el lobo gris europeo ( Canis lupus ) es capaz de
moverse a distancias de hasta 1000 km, pero presenta una estructura genética impulsada por la
diferenciación dietética y las preferencias de hábitat (Pilot, Jędrzejewski, Sidorovich, Meier ‐ Augenstein
y Hoelzel, 2012 ). El venado bura ( Odocoileus hemionus), uno de los mamíferos más distribuidos en
América del Norte que tiene una capacidad de dispersión de 250 km, posee linajes divergentes, los
cuales son producto de eventos vicariantes (especiación alopátrica, es decir una especie se subdivide en
dos grandes poblaciones (especiación dicopátrica o vicariante) en general producto de una barrera
geográfica) (Latch, Reding, Heffelfinger, Alcalá ‐ Galván, & Rhodes, 2014 ). Estos ejemplos ilustran
que los patrones genéticos crípticos pueden surgir de fuerzas complejas y a veces antagónicas, como la
predictibilidad de los alimentos, el costo de la endogamia, la competencia, la heterogeneidad del paisaje
y, más recientemente, causas antropogénicas (Johnson y Gaines, 1990 ; Northrup, Anderson y
Wittemyer, 2016 ; Reddy, Cushman, Srivastava, Sarkar y Shivaji, 2017 ).

Los buitres (familias: Accipitridae y Cathartidae) son casos ejemplares de vertebrados altamente vagiles
que presumiblemente exhiben subpoblaciones bien conectadas (Crochet, 2000 ; Le Gouar et
al., 2008 ). Estos carroñeros voladores están especializados en moverse eficientemente a través del
paisaje utilizando corrientes ascendentes térmicas para ganar altitud y moverse largas distancias con
poco esfuerzo (Pennycuick, 1972 ; Shepard, Lambertucci, Vallmitjana y Wilson, 2011 ). También son un
gremio de especies en peligro de extinción; de hecho, 16 de las 22 especies de buitres están amenazadas
(Buechley & Şekercioğlu, 2016 ; Koenig, 2006 ). 

El cóndor andino ( Vultur gryphus), el carroñero más grande del mundo (envergadura de 3,2 m y peso de
hasta 16 kg, se distribuyó históricamente por los Andes, desde el extremo sur de Argentina y Chile. al
norte de Venezuela, incluidos los territorios de Colombia, Ecuador, Perú y Bolivia (Houston, 1994 ), y
se extendía hacia el centro de Brasil (Lambertucci, 2007 ) y las costas atlánticas del sur de Argentina
(Darwin, 1839 ). Actualmente, los cóndores andinos están restringidos a la Cordillera de los Andes (con
la excepción de las montañas centrales de Argentina), donde las poblaciones han disminuido
significativamente durante el último siglo (BirdLife International, 2016). Los cóndores andinos están
listados como “Casi Amenazados” por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
(UICN, 2016) y están clasificados como ¨En Peligro Crítico¨ en el norte de América del Sur (Naveda ‐
Rodríguez, Vargas, Kohn y Zapata ‐ Ríos, 2016 ) . Las principales amenazas a su persistencia incluyen
la caza furtiva, el envenenamiento, la colisión con líneas eléctricas y la reducción de fuentes de
alimentos seguras y confiables (Lambertucci et al., 2009 ; Lambertucci et al., 2011 ; Pauli, Donadio, &
Lambertucci, 2018 ; Wiemeyer et al. , 2017). Aunque no existen estimaciones precisas, se especula que
el número total de cóndores andinos alcanza unos pocos miles de individuos, concentrados
principalmente en Chile y Argentina, con la mayor población conocida en la Patagonia (BirdLife
International, 2016 ; Lambertucci, 2010 ).

Si bien se ha comenzado a cuantificar la notable capacidad de movimiento de los cóndores andinos, con
informes de individuos que vuelan 350 km por día y con un rango de hogar> 53,000 km 2 (Lambertucci
et al., 2014 ), poco se sabe si existen subpoblaciones discretas y cuán funcionalmente conecta la región
patagónica con la parte norte de su área de distribución. Estudios previos realizados mediante la
secuenciación del ADN mitocondrial (Hendrickson et al., 2003 ) y genes nucleares del complejo mayor
de histocompatibilidad (Alcaide, Cadahía, Lambertucci, & Negro, 2017) sugieren baja variabilidad
genética y altos niveles de panmixia. Sin embargo, ambos estudios fueron relativamente limitados en
tamaños de muestra (38 a 80 individuos) y el uso de marcadores genéticos bajo posibles presiones de
selección, lo que limita la detección de la estructura genética a escala fina (Toews &
Brelsford, 2012 ). Además, se ha sugerido que la dispersión sesgada por las hembras ocurre en algunos
buitres (Spiegel et al., 2015 ), por lo que el ADN mitocondrial podría dispersarse sin un movimiento
concordante del ADN nuclear (Toews y Brelsford, 2012 ).

Dada la falta de información precisa sobre la estructura de la población y la conectividad entre las
poblaciones, se desconoce cuál es la estructura actual y el flujo de genes en América del Sur en el
cóndor andino. Dicha información es particularmente crítica dadas las estrategias de conservación
recientes para reintroducir cóndores en Venezuela, Colombia, Chile y Argentina, incluida la iniciativa
para repoblar la costa atlántica (Astore, Estrada y Jácome, 2017 ; Lambertucci, Carrete, Speziale,
Hiraldo y Donázar, 2013 ). De hecho, muchas de las reintroducciones utilizaron descendientes de
individuos del centro de Argentina para repoblar otras áreas e incluso países como Venezuela
(Astore, 2015 ; Capdevielle, 2003). Esta estrategia de reintroducción podría ser un enfoque eficaz si los
cóndores andinos exhiben antecedentes genéticos homogéneos y las poblaciones están relativamente
bien conectadas con poca adaptación genética local. Por otro lado, tales reintroducciones asistidas por
humanos serían inapropiadas si las subpoblaciones son muy divergentes debido a la selección natural (lo
que requiere una reevaluación de su estado de conservación en la UICN). En este caso, las estrategias de
conservación dirigidas al rescate demográfico dentro de cada subpoblación serían una mejor alternativa
y preservarían los posibles componentes evolutivos de la especie (Crandall, Bininda ‐ Emonds, Mace y
Wayne, 2000 ).

Aquí, llevamos a cabo un estudio extenso de casi la mitad del rango de distribución del cóndor andino en
Argentina a través de diferentes condiciones bioclimáticas utilizando un muestreo no
invasivo. Probamos la hipótesis de la panmixia demográfica en las regiones de Puna, Monte, Chaco y
Patagonia y desarrollamos un conjunto de marcadores de microsatélites para evaluar el flujo de genes a
través de la cordillera de los Andes y las montañas aisladas del centro de Argentina. Nuestra área de
estudio nos permitió evaluar los patrones y procesos de cohesión genética en la intersección geográfica
entre la población sureña más grande y aparentemente viable (reservorios potenciales de variabilidad
genética) con las poblaciones más pequeñas y en recuperación del norte. Se evaluaron las posibles
señales genéticas de aislamiento por la distancia y los eventos de dispersión con sesgo de sexo que
podrían explicar las diferencias genéticas en esta especie potencialmente altamente variable. Además,
debido a que predijimos que la disminución persistente de la población durante el último siglo promovió
altos niveles de deriva genética, investigamos posibles cuellos de botella, estimamos el tamaño efectivo
de las poblaciones y los niveles de diversidad genética.

2 MÉTODOS
2.1 Área de estudio y muestreo
Nuestro muestreo de cóndores abarcó> 1300 km latitudinalmente y aproximadamente 500 km
longitudinalmente (> 300 000 km 2 ) y abarcó cuatro biomas neotropicales principales a lo largo de
Argentina (Cabrera, 1976 ): (a) Puna, caracterizada por mesetas elevadas; (b) Monte, con grandes
llanuras interrumpidas por piedemontes y laderas de montañas; (c) Chaco, principalmente las montañas
centrales con grandes valles abiertos, pendientes empinadas y cañones; y (d) Patagonia, compuesta por
el bosque andino y la estepa sur, incluido el ecotono bosque-estepa. Si bien se sabe poco sobre los
cóndores en la Puna (Perrig, Donadio, Middleton y Pauli, 2017), se han documentado refugios
comunales y sitios de anidación en la región de Monte y en las montañas centrales del Chaco, mientras
que la Patagonia alberga el mayor número de sitios de reposo y se supone que alberga la mayor
población de la especie (Lambertucci, 2007 , 2010 ). Dentro de estas regiones, recolectamos plumas de
13 refugios comunales y sitios de alimentación entre 2009 y 2014 (Figura  1 ). De nuestra colección,
seleccionamos 300 muestras según la condición de las plumas (es decir, recién mudadas y sin daños).

Figura 1
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Mapa de América del Sur que muestra el rango de distribución histórico (negro-gris) y contemporáneo
(gris) del cóndor andino ( Vultur gryphus ), incluida el área de estudio (a). Mapa topográfico que
muestra ubicaciones geográficas y número de muestras (b). Diagrama de cuatro biomas neotropicales de
Argentina y sitios de muestreo (c) [La figura a color se puede ver en wileyonlinelibrary.com ]

2.2 Análisis de microsatélites

Extrajimos ADN de muestras recolectadas de forma no invasiva mediante la extracción del coágulo de
sangre en el ombligo superior de cada eje de la pluma (Horváth, Martínez ‐ Cruz, Negro, Kalmár y
Godoy, 2005 ). Realizamos el aislamiento genómico con QIAamp DNA Micro Kit (Qiagen, Valencia,
CA, EE. UU.) En una sala limpia de pre-PCR en la Universidad de Wisconsin dedicada al ADN de
plantilla baja e incluimos controles negativos en cada lote de extracción (~ 10 muestras / lote). Para
asegurar la ausencia de contaminación, cada PCR incluyó un control de extracción y un blanco negativo
"sin plantilla". Las muestras se genotiparon en 13 loci de microsatélites polimórficos específicos de la
especie (Tabla  1 ; Tabla de información de apoyo S1). Los amplicones de PCR se analizaron en un
secuenciador de ADN ABI 3730xl (Applied Biosystems, Foster City, CA, EE.UU.) y se puntuaron con
el software GENEMAPPER v5 (Applied Biosystems). Las tasas de error de genotipado se estimaron
mediante la regenotipificación aleatoria del 20% del tamaño total de la muestra. La evaluación de los
posibles errores de puntuación, los alelos nulos y el posible abandono alélico grande se realizó en
MICRO ‐ CHECKER 2.2.3 (Van Oosterhout, Hutchinson, Wills y Shipley, 2004 ). Para evitar una
posible pseudorreplicación (es decir, plumas de los mismos individuos), identificamos individuos
basados en su genotipo en CERVUS 3.0.7 (Kalinowski, Taper y Marshall, 2007 ; Marshall, Slate, Kruuk
y Pemberton, 1998 ). Las desviaciones de Hardy-Weinberg y el equilibrio de enlace se evaluaron en
GENEPOP 4.2 (Rousset,2008 ) con la subsiguiente corrección de Bonferroni. Evaluamos el poder del
marcador para discriminar individuos con curvas de acumulación de genotipo en
elpaquete poppr (Kamvar, Tabima y Grünwald, 2014 ) en el software R (R Core Team 2017 ). También
realizamos el sexado molecular de cada muestra mediante amplificación por PCR de la región del gen
CHD de enlace de cromosomas sexuales utilizando cebadores P2 y P8, seguido dedigestión de
restricción Hae III (Griffiths, Double, Orr y Dawson, 1998 ; Reddy, Prakash y Shivaji , 2007 ).

Cuadro 1. Resumen de los trece loci de microsatélites desarrollados para el cóndor andino: número de
alelos ( N A ), heterocigosidad observada ( H O ), heterocigosidad esperada ( H E ) y contenido de
información polimórfica (PIC)

Lugar N  A H  O H  E FOTO

Vg011 a 8 0.48 0.48 0.43

Vg012 4 0,62 0,59 0,50

Vg025 4 0,31 0,35 0,30

Vg01 7 0,71 0,74 0,69

Vg03 a 6 0.46 0.47 0,42

Vg021 4 0,68 0,70 0,64

Vg022 2 0.43 0,45 0,35

 Lugar N  A H  O H  E FOTO

Vg02 6 0,17 0,18 0,18

Vg05 9 0,72 0,75 0,71

Vg07 15 0,74 0,74 0,71

Vg09 6 0,70 0,74 0,69

Vg015 6 0,72 0,70 0,65

Vg016 4 0,49 0.46 0,42

Media 6.2 0,55 0,56 0,51

Nota

  Locus en desequilibrio de ligamiento entre sí.

un

2.3 Análisis de la estructura genética

Evaluamos el grado de diferenciación genética entre biomas con comparaciones R st por pares y
realizamos un análisis de varianza molecular (AMOVA) en GENALEX 6. 5 (Peakall & Smouse, 2006 )
utilizando el modelo de mutación escalonada (9,999 permutaciones). Realizamos un análisis
discriminante de los componentes principales en las subpoblaciones putativas para evaluar el árbol de
expansión mínimo (distancias cuadradas) que conectan los centroides de los clústeres genéticos
utilizando el paquete R adegenet (Jombart, Devillard y Balloux, 2010 ). Luego investigamos la
estructura de la población usando asignación genética a través de un análisis de agrupamiento bayesiano
para inferir el número más probable de unidades genéticas homogéneas ( K) utilizando la
ESTRUCTURA 2.3.4 (Pritchard, Stephens y Donnelly, 2000 ). Ejecutamos 20 corridas independientes
para cada K  =  1–7, asumiendo frecuencias alélicas correlacionadas, modelo de mezcla de ancestros y
usando ubicaciones de muestreo como información previa. Las simulaciones se realizaron con un
período de quemado de 100.000 iteraciones y 500.000 repeticiones de MCMC. La selección del valor
más confiable de K se basó tanto en la probabilidad logarítmica (LK) como en Δ K , una medida de
segundo orden de cambio de tasa con respecto a K (Evanno, Regnaut y Goudet, 2005 ). Las soluciones
de consenso se calcularon y agruparon en CLUMPAK 1.1 (Kopelman, Mayzel, Jakobsson, Rosenberg y
Mayrose, 2015). Repetimos este análisis para la evaluación de la estructura genética críptica dentro de
cada grupo identificado. Además, usamos análisis espacial explícito para probar eventos de mezcla entre
individuos de diferentes grupos genéticos usando BAPS 6.0 (Corander & Marttinen, 2006 ). La
significación estadística del nivel de mezcla se basó en 10,000 simulaciones de frecuencias de alelos
posteriores, 200 individuos de referencia generados para cada población con 100 iteraciones cada una y
reteniendo los coeficientes de mezcla con valores p <0.05. Finalmente, realizamos un análisis de
detección de migrantes de primera generación en GENECLASS 2.0 (Piry et al., 2004 ). Empleamos un
criterio bayesiano (Rannala & Mountain, 1997) con remuestreo de MCMC (Paetkau, Slade, Burden y
Estoup, 2004 ). Los valores críticos ( α  = 0.01) se obtuvieron de 10,000 individuos simulados usando la
razón de la probabilidad calculada a partir de la población donde se muestreó al individuo sobre el valor
de probabilidad más alto entre todas las muestras de población ( L h / L máx ; Paetkau et al., 2004 ).

2.4 Aislamiento y dispersión

Para evaluar el grado en que la estructura genética se vio afectada por las distancias geográficas y los
eventos de dispersión sesgados por sexo, se utilizó una serie de métodos autocorrelacionales. Para
explorar el aislamiento por distancia (EII), se calculó la distancia lineal y genotípica por pares (distancia
de alelos compartidos) basada en el individuo desde los sitios de muestreo. Debido a que la EII podría
ser el resultado de un grupo continuo de diferenciación genética, así como una consecuencia de grupos
distantes, utilizamos dos enfoques diferentes. Primero, realizamos pruebas de Mantel (10,000
permutaciones) en combinación con una estimación de densidad de kernel bidimensional para explorar
el patrón de dispersión (realizado en paquetes adegenet y Mass R; Venables y Ripley, 2002 ). En
segundo lugar, calculamos los coeficientes autocorrelacionales (r ) en clases distantes uniformemente
espaciadas en incrementos de 222 km, para evaluar el grado de dependencia espacial del flujo de genes y
los patrones de heterogeneidad espacial. En ambos casos, se determinó la significancia estadística si el
IC del 95% de los valores r (10,000 bootstraps) en los autocorrelogramas no se superponían a cero
(Peakall, Ruibal y Lindenmayer, 2003 ; Smouse, Peakall y Gonzales, 2008 ).

Para explorar los efectos de dispersión sesgados por sexo, generamos matrices de distancia por sexo y
probamos la superposición del IC de arranque del 95% sobre r entre sexos ( Ho : r hombres  = r mujeres ) para
todo el correlograma y en diferentes clases distantes (Banks, Lindenmayer , Ward y Taylor, 2005 ;
Banks y Peakall, 2012 ). Además, calculamos la corrección del índice de asignación ( AIc ) para cada
individuo (logL individual - logL medio de la población) y los comparamos entre hombres y mujeres
con las pruebas U de Mann-Whitney (Mossman y Waser, 1999 ).
2.5 Análisis de la diversidad genética
Medimos la diversidad genética de cada grupo en términos de patrones alélicos y mediante el índice de
información de Shannon. Evaluamos las firmas genéticas de la reciente disminución de la población en
BOTTLENECK 1.2 (Piry, Luikart y Cornuet, 1999 ). Las pruebas de exceso de heterocigosidad se
basaron en el modelo de mutación de dos fases (que permite un 30% de mutación en varios pasos) y se
determinaron mediante pruebas de signo y de Wilcoxon (10.000 repeticiones). El coeficiente de
consanguinidad ( F IS ) se calculó en FSTAT 2.9.3 (Goudet, 2002 ). La importancia de las pruebas se
evaluó utilizando un IC del 95% generado por 10,000 iteraciones de bootstrapping sobre loci. También
estimamos los tamaños efectivos de población ( N e) por el método de desequilibrio de ligamiento
(modelo de apareamiento de monogamia), excluyendo frecuencias de alelos raros <0.05, usando
NeESTIMATOR 2.01 (Do et al., 2014 ).

3 RESULTADOS
3.1 Estadísticas de microsatélites
Genotipamos 300 muestras al 94,3% de todos los loci con una tasa de error del 0,05%, excluyendo
cuatro muestras que no lograron amplificar. No encontramos evidencia de artefactos de tartamudeo,
grandes abandonos alélicos o alelos nulos. Los loci de microsatélites eran polimórficos, variando de 2 a
15 alelos (Tabla  1 ), y suficientemente poderosos para discriminar el 95% de los genotipos multilocus
con al menos 5 loci e individuos únicos con 8 loci (Información de apoyo, Figura S1 ). De las 296
muestras, detectamos 18 individuos duplicados, todos del mismo sitio de descanso o vecino, que
excluimos de los análisis posteriores, por lo que nuestro número final de individuos únicos fue 278. No
detectamos una desviación significativa de Hardy-Weinberg o equilibrio de ligamiento en cualquier loci,
excepto en Vg011 y Vg03 que estaban vinculados (p  <  0,001 después de la corrección de múltiples
pruebas). Se excluyeron los loci menos informativos (Vg03) de los análisis posteriores (Tabla  1 ).

3.2 Estructura de la población

La diferenciación genética estimada a partir del AMOVA global mostró una estructura moderada pero
significativa entre biomas ( R ST  = 0.038; p  <  0.001). Las comparaciones por pares entre regiones
fueron significativas en todos los casos, mientras que la mayor diferencia fue entre Chaco y Patagonia,
seguidos de Puna y Patagonia (Cuadro  2 ). Nuestro análisis discriminante de componentes principales
fue en gran medida concordante con estos resultados, mostrando la mayor distancia genética entre Chaco
y Patagonia, conectados a través de la Puna y Monte (Figura  2 ).

Tabla 2. Pairwise R ST comparaciones entre cóndores ( Vultur gryphus ) muestreados en cuatro

Neotropical biomas de Argentina
 Puna Monte Chaco Patagonia

Puna -

Monte 0,020 -

Chaco 0,011 0,037 -

Patagonia 0.053 0,010 0.091 -

Nota

 Todas las pruebas por pares fueron significativas ap  ≤ 0,05.

Figura 2
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Análisis discriminante de componentes principales de Vultur gryphus en Argentina, según sus genotipos
multilocus. Las regiones bioclimáticas muestreadas se indican con diferentes colores y los individuos se
representan con puntos. Se muestran elipses de inercia del 95% y árbol de expansión mínimo (línea
discontinua) [La figura en color se puede ver en wileyonlinelibrary.com ]

Nuestro análisis de conglomerados bayesianos reveló la probabilidad posterior más alta con dos
conglomerados ( K  =  2), siguiendo una  tendencia de norte (Puna y Chaco: media q 1  = 0,8) a sur
(Patagonia: media q 2 = 0,9), con los individuos de áreas (Monte) que exhiben proporciones de miembros
bastante iguales (media q 2  = 0.6; Figura  3 ). El análisis posterior dentro de cada grupo no mostró
ninguna subestructura dentro del sur (es decir, K  =  1), sino una subestructura débil dentro del área norte
( K  =  2). En el norte, la mayoría de los cóndores de la Puna fueron asignados a un grupo
(media q  = 0.8), pero los individuos de la región del Chaco fueron asignados uniformemente
(media q  =  0.5; Figura  3 ). Por lo tanto, realizamos el análisis de mezcla entre Puna, Chaco y
Patagonia, mientras que Monte se estableció como un grupo indefinido a estimar con respecto a los otros
clusters (como se implementó en BAPS). Nuestro análisis espacialmente explícito detectó resultados
consistentes de agrupamiento ( K  =  2) con mezcla significativa en un cóndor asignado a la región del
Chaco (1.5%), uno asignado a la Puna (1.6%), dos asignados a la Patagonia (2.6%) y cinco individuos en
la región de Monte (6,8%). Para evitar un sesgo en la detección de migrantes potenciales entre las
regiones norte y sur, excluimos a los individuos de la región Monte ya que presentaban bajas
probabilidades de asignación (q 2  = 0,6). Así, probamos a migrantes de primera generación entre
regiones con altas proporciones de membresía: Chaco, Puna y Patagonia. El análisis identificó un cóndor
asignado a la Puna ( L h / L máx  = 3.73) y un cóndor asignado al Chaco ( L h / L máx  = 3.01) en la
Patagonia, mientras que cuatro cóndores asignados a la Patagonia fueron muestreados en la Puna
( L h / L máx  <2,51 en todos los casos).

figura 3
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Resolución de consenso de resultados de ESTRUCTURA, basada en la ubicación de muestreo de Vultur
gryphus en Argentina (sin información poblacional previa). Las barras verticales denotan las
probabilidades posteriores de la asignación bayesiana de cada individuo a cada grupo K (representado
por diferentes colores). La estructura jerárquica se muestra debajo del grupo original [La figura de color
se puede ver en wileyonlinelibrary.com ]

3.3 Patrones espaciales y efectos sesgados por sexo

Detectamos una correlación lineal débil pero significativa entre las distancias genotípicas y geográficas
en el área de estudio ( r  =  0.09, p  <  0.001). Encontramos múltiples densidades de parentesco genético
con discontinuidades espaciales, lo que indica la presencia de parches genéticos (Figura  4 ). Este patrón
de estructura genética se corroboró aún más por una heterogeneidad espacial significativa entre las
clases de distancia ( ω  = 73,89, p  <  0,001). También observamos autocorrelación genética positiva
hasta una distancia de 1.110 km ( p  <  0.05; Figura  5). Los análisis de autocorrelación adicionales
realizados en las regiones norte (Puna y Chaco) y sur (Monte y Patagonia) no lograron detectar la EII
como resultado de clines ( valores de p de Mantel  > 0,16 en ambos casos), aunque la heterogeneidad
espacial fue significativa en el área norte ( ω  = 29,19, p  <  0,01).

Figura 4
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Gráfica de dispersión de aislamiento por distancia de 278 cóndores andinos ( Vultur gryphus )
muestreados en 13 sitios de descanso comunales en Argentina. Los colores representan la estimación
bidimensional de la densidad del núcleo de la correlación entre las distancias genéticas y geográficas
(rojo, alta densidad; azul, baja densidad; se muestra la tendencia lineal) [La figura en color se puede ver
en wileyonlinelibrary.com ]

Figura 5
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Resultados de la autocorrelación espacial en frecuencias alélicas ( r ) de Vultur gryphus a distancias
geográficas crecientes en el centro de Argentina. Los intervalos de confianza (IC) del 95% se muestran
para los valores ry cero (los IC que no se superponen se consideraron significativamente diferentes) [La
figura en color se puede ver en wileyonlinelibrary.com ]

El análisis de la dispersión sesgada por sexo fue consistente para las tres pruebas estadísticas tanto a
escala amplia (área completa) como a escala fina (dentro de las regiones), y no mostró diferencias
significativas entre sexos en la r total o parcial en los correlogramas y sin evidencia de disimilitudes en
las distribuciones de frecuencia de AIc ( p  >  0.05 en todos los casos).

3.4 Diversidad genética y demografía de la población

El número de alelos por locus, heterocigosidad observada, número efectivo de alelos y diversidad
promedio fue levemente mayor en las regiones del sur (Patagonia y Monte; Cuadro  3 ). Sin embargo, no
detectamos diferencias entre los biomas o al comparar el norte (Puna y Chaco) con las regiones del sur
(Monte y Patagonia; valor de p de Wilcoxon  > 0,05 en todos los casos).

Tabla 3. Resumen del número de individuos ( N ); Índice de diversidad de Shannon ( H ); Número

medio de alelos (NA); número de alelos efectivos (NE); número de alelos privados ( P ); heterocigosidad
media observada (HO); heterocigosidad esperada (HE); y coeficiente de consanguinidad (FIS) de Vultur
gryphus muestreados en cuatro biomas de Argentina entre 2009 y 2014

Población norte H N/A nordeste PAGS HO ( SD ) ÉL ( SD ) FIS (IC del 95%)

Chaco 68 4.23 4.83 2,59 0,33 0,55 (0,19) 0,54 (0,18) −0,02 (−0,07 a 0,02)

Puna 61 4.11 4,75 2,46 0,25 0,55 (0,15) 0,57 (0,15) 0,04 (−0,004 a 0,08)

Monte 73 4.29 5,00 2,62 0,08 0,56 (0,21) 0,55 (0,20) −0,01 (−0,05 a 0,03)

Patagonia 76 4.33 5.42 2,97 0,50 0,59 (0,21) 0,59 (0,20) 0.01 (−0.02 a 0.05)

No se encontraron pruebas de exceso de heterocigosidad en ningún bioma o región (pruebas de

Wilcoxon y Sign: p  >  0,10 en todos los casos), lo que indica que las subpoblaciones se encuentran en
equilibrio de mutación-deriva. Además, los coeficientes de consanguinidad no difirieron de cero en el
norte ( F IS  = 0.013; 95% CI = −0.03–0.05, p  =  0.35) ni en el sur ( F IS  = 0.005; 95% CI = −0.03–
0.03, p  =  0.26; Tabla  3 ). También encontramos un tamaño de población efectivo elevado estimado
tanto en el sur ( N e  = 1276; IC 95% = 470 – ∞) como, en menor grado, en el norte ( N e = 383; IC del
95% = 208-1234).

4. DISCUSIÓN
A pesar de la tremenda capacidad de vuelo de los cóndores andinos, encontramos que la tasa de flujo de
genes era insuficiente para crear una población panmíctica y genéticamente homogeneizada en el centro
de su área de distribución. De hecho, observamos niveles moderados de diferenciación genética en los
cuatro biomas neotropicales muestreados, y nuestro análisis de la asignación genética reveló la presencia
de dos grupos genéticos importantes a lo largo de una tendencia norte-sur. Estos resultados son
especialmente sorprendentes para esta ave en vuelo que tiene el potencial de moverse 350 km en un solo
día (Lambertucci et al., 2014). Sin embargo, nuestros hallazgos son consistentes con el seguimiento
satelital reciente de cóndores en la Patagonia que observó una dispersión espacial limitada en relación
con el potencial de vuelo de esta especie. Si bien los cóndores poseen vuelos diarios largos con
distancias medias de 152 km, tienen un rango de hogar máximo relativamente pequeño de
aproximadamente 53.000 km 2 (Lambertucci et al., 2014 ). El buitre leonado más pequeño ( Gyps fulvus ;
2,6 m de envergadura y 7,5 kg; Xirouchakis y Poulakakis, 2008 ), por ejemplo, solo se mueve una media
de 77 km por día en Francia (Monsarrat et al., 2013 ) y 18 km por día en Francia. España, con una
autonomía máxima de alrededor de 57.000 km 2 (García ‐ Ripollés, López ‐ López y Urios, 2011), y
posee suficiente dispersión para crear panmixia demográfica en gran parte de Europa (Le Gouar et
al., 2008 ). Además, no encontramos indicios de eventos de dispersión con sesgo sexual, como a menudo
se ha visto como una discordancia genética mito-nuclear en las aves (Rheindt y Edwards, 2011 ; Toews
y Brelsford, 2012 ). Por lo tanto, nuestra detección de alguna estructura dentro de los cóndores y la
discordancia con estudios anteriores (Alcaide et al., 2017 ; Hendrickson et al., 2003 ) es probablemente
el resultado de la fuerza relativa de nuestros creadores moleculares (12 loci de microsatélites
polimórficos), así como la  extensión espacial (> 300.000 km 2 ) y numérica ( n = 278) de nuestros
esfuerzos de muestreo.

La estructura genética entre buitres móviles se ha encontrado previamente en especies del Viejo Mundo,
como el alimoche ( Neophron percnopterus ; García ‐ Ripollés, López ‐ López, & Urios, 2010 ), el
buitre cinereous ( Aegypius monachus ; Gavashelishvili, McGrady, Ghasabian, & Bildstein, 2012 ) y el
quebrantahuesos ( Gypaetus barbatus ; Godoy, Negro, Hiraldo y Donazar, 2004). Las tres especies
exhiben diferenciación genética y estructura de subpoblaciones, aunque en diversos grados y,
aparentemente, por diferentes mecanismos subyacentes. Si bien el alimoche exhibe una diferenciación
genética moderada relacionada con la dinámica de inmigración-extinción entre subpoblaciones insulares
y continentales (Agudo, Rico, Hiraldo y Donázar, 2011 ), el flujo genético limitado para el buitre negro
parece estar impulsado por una dispersión altamente filopátrica (Poulakakis et al., 2008 ), y la fuerte
estructura genética de los quebrantahuesos se ha interpretado como una consecuencia de sucesos
vicariantes históricos y mezclas contemporáneas (Godoy et al., 2004). Si bien los cóndores no están
separados por océanos, grandes extensiones de llanuras interrumpen los paisajes montañosos, aislando
acantilados y cimas de montañas, favoreciendo un patrón de distribución insular en la avifauna andina
(Nores, 1995 ). En efecto, el patrón espacial de los parches genéticos aislados en el cóndor andino se
asemeja más al modelo de población insular del alimoche (Agudo et al., 2011 ).
Nuestros hallazgos sugieren que el flujo de genes entre los grupos norte y sur es menor que entre las
regiones de la Patagonia y el Chaco. Esto es interesante dado que nuestros sitios de muestreo entre la
Patagonia y el Chaco están geográficamente más cerca (1,000-1,200 km) que los de Patagonia y Puna (>
1,300 km), pero exhiben una mayor divergencia genética, que no fue impulsada por diferencias en la
diversidad genética, como todas las regiones mostraron niveles similares de variabilidad. Creemos que
una explicación probable para este patrón de estructura es el resultado de la topografía que separa estas
áreas, ya que estas aves generalmente optimizan los gastos energéticos durante el vuelo (Shepard et
al., 2013). La Puna y la Patagonia están conectadas por la cordillera de los Andes, que crean fuertes
corrientes ascendentes y un ambiente eficiente de “gran elevación” para que se muevan grandes aves,
como los cóndores. En contraste, las corrientes ascendentes térmicas en áreas con poco relieve
topográfico, como las llanuras que rodean las montañas centrales del Chaco, son más débiles y
propensas a ser interrumpidas por la velocidad del viento (Shepard & Lambertucci, 2013). Además,
nuestro hallazgo de una mezcla extensa en el Monte sugiere que esta región actúa como una zona de
contacto para los cóndores que vienen del norte y especialmente del sur. Además, encontramos una
ligera estructura genética anidada dentro del área norte entre las regiones de Puna y Chaco. Dada la
heterogeneidad espacial significativa de la autocorrelación genética, la estructura de escala fina
observada no parece ser el resultado de una clina genética lineal entre la Puna y las montañas centrales
del Chaco, sino que sugiere una distribución irregular del flujo de genes (Smouse et al., 2008 ). En
conjunto, estos patrones son consistentes con un "archipiélago" de montañas aisladas utilizadas como
escalones a través de las montañas centrales (Nores, 1995). Esto no es sorprendente, ya que los buitres
requieren pendientes altas para remontarse y las corrientes ascendentes se consideran recursos
irregulares para las aves de gran tamaño con una gran carga alar (Shepard et al., 2011 , 2013 ). Por lo
tanto, nuestros resultados sugieren que las características topográficas y las condiciones climáticas,
como el relieve y los patrones de viento, son probablemente mecanismos importantes en la estructura
genética de este gran carroñero. Sin embargo, no podemos descartar otras posibles fuerzas intervinientes
como algún nivel de comportamiento filopátrico, factores ecológicos o causas antropogénicas.

Aunque las poblaciones de cóndor andino han estado disminuyendo durante el siglo pasado, no
detectamos evidencia de cuellos de botella genéticos o diversidad genética reducida, especialmente en la
región norte, como se esperaba anteriormente. De hecho, la diversidad genética fue similar a la de otros
buitres ampliamente distribuidos del género Gyps y Neophron , con heterocigosidad observada que
oscilaba entre 0,47 y 0,68 (Agudo et al., 2011 ; Arshad et al., 2009 ; Ishtiaq, Prakash, Green, Y
Johnson, 2015 ; Le Gouar et al., 2008). Es posible que los grandes tamaños de población históricos
combinados con la conectividad entre las regiones ayudaran a amortiguar las consecuencias genéticas de
la disminución de la población a causa de la persecución humana más reciente. Además, el largo tiempo
generacional de esta especie (vida útil de hasta 65 a 75 años; Kasielke y Wallace, 1990 ; Meretsky,
Snyder, Beissinger, Clendenen y Wiley, 2000 ) también podría contribuir a la falta de deriva genética y
amortiguar la erosión de la diversidad genética (Hailer et al., 2006 ; Lippe, Dumont y
Bernatchez, 2006). Por lo tanto, si bien no detectamos cuellos de botella o endogamia, esto no significa
que las poblaciones de cóndores andinos no estén experimentando declives demográficos o viabilidad
reducida, especialmente dado que esta especie tiene una estrategia de ciclo de vida extremadamente lenta
(Wallace & Temple, 1987 ) y los efectos de la deriva. puede aparecer en una escala de tiempo más
larga. De hecho, encontramos un tamaño de población efectivo mayor en el grupo del sur, más de tres
veces mayor en comparación con el grupo del norte, lo que corrobora la observación de una población
en declive hacia el extremo norte de la distribución de especies (BirdLife International, 2016).). Nuestro
hallazgo de más migrantes del sur al norte sugiere una direccionalidad de la dispersión desde una
población fuente en el sur hacia una población sumidero potencial en el norte. De ser cierto, la continua
disminución de la población en la Puna (Arnulphi, Lambertucci y Borghi, 2017) puede afectar el flujo de
genes desde la subpoblación más saludable de la Patagonia, a lo largo de los Andes hacia las regiones
del norte y las montañas centrales del Chaco. Por lo tanto, recomendamos que los esfuerzos de
conservación prioricen el mantenimiento de la conectividad a lo largo de los Andes con la Patagonia, ya
que esta última región podría considerarse como un reservorio compatible de variabilidad genética para
el sur de América del Sur. Además, alentamos a que los planes de manejo para las translocaciones de
individuos tomen en cuenta nuestras estimaciones de flujo genético efectivo de ~ 1,000 km como
referencia para inferir patrones de dispersión posterior a la liberación dentro de los límites de la
subpoblación objetivo.

5. CONCLUSIONES
Los estudios de estructura genética en aves de gran movilidad están muy infrarrepresentados debido al
supuesto general de una fuerte conectividad a través de la dispersión. Sin embargo, nuestros hallazgos
revelaron que incluso una especie muy volátil con capacidades de vuelo extremas exhibe barreras de
escala fina para el flujo de genes en el núcleo de su distribución. Sugerimos que la estructura genética
está modulada por la energía que proporciona el paisaje para dispersarse. Esta energía proviene de
características topográficas involucradas en el desempeño del vuelo, donde las montañas promueven la
dinámica heterogénea del flujo de genes. Proponemos que la inclusión de un contexto geográfico de
flujo de genes en especies de amplio rango con altos requisitos de energía ambiental conducirá a nuevos
conocimientos para la conservación y la gestión.