INTERPRETACIN ECOLGICA

DE UNA COMUNIDAD LARVARIA

DE ANFIBIOS ANUROS*
RAFAEL CARLOS LAJMANOVICH

l concepto de nicho ecolgico describe el rol de

una especie en la comunidad y define todos los vnculos entre
poblacin, comunidad y ecosistema (Pianka, 1982). En la teora ecolgica ha predominado el concepto de que la competencia interespecfica constituye el factor de mayor importancia en la reparticin de recursos (Schoener, 1983). Es habitual que en estudios sobre el rol funcional de las unidades organsmicas se seleccionen tres dimensiones principales del
nicho: alimento, espacio y tiempo de actividad (Pianka, 1982). En comunidades
de anuros se ha demostrado que los fenmenos de seleccin son ms intensos durante los estadios larvarios (Blair, 1961;
Heyer, 1973; 1979). La valoracin de las
dimensiones del nicho ecolgico en larvas de anfibios ha sido estudiada desde
distintas perspectivas. Dixon y Heyer
(1968) y Wiest (1982) determinaron la
estacionalidad como una dimensin relevante. Alford y Crump (1982), Alford (1986)
y Hero (1990) destacan la importancia del
microhbitat. Smith (1983) y Gascon (1991)
indican la importancia del macrohbitat.
Calef (1973) y Heyer (1976) postulan al
alimento como la dimensin menos importante; en tanto que Inger et al. (1986) lo
destacan como la ms relevante. nica*

Este trabajo es parte de la Tesis Doctoral

N: 1000-36279, Facultad de Ciencias Naturales y Museo de la Universidad Nacional de
La Plata, 1998.

mente Heyer (1973; 1974) examin las

tres grandes dimensiones del nicho (alimento, espacio y tiempo de actividad) y
lleg a la conclusin de que la distribucin espacial es ms importante que el
alimento y la distribucin temporal, en la
particin del nicho.
Estudios descriptivos (Cecil y Just, 1979; Smith, 1983) y experimentales (Walters, 1975; Woodward,
1983; Gascon, 1992) mencionan a la depredacin como el factor ms influyente
en la estructuracin de las comunidades
larvarias. Ciertos autores afirman que la
competencia no existe o que ejerce una
menor influencia en su estructuracin (Alford, 1986; Inger et al., 1986), mientras
trabajos experimentales demuestran que la
competencia es muy importante (Smith-Gill
y Gill, 1978; Steinwascher, 1978; Travis,
1980; Seale, 1980). En comunidades subtropicales se ha demostrado que si bien la
competencia es significativa, otros factores
que actan independientemente de las interacciones interespecficas condicionan en
forma conjunta la organizacin de las comunidades de anuros (Basso, 1990).
Los factores abiticos
determinan los perodos reproductivos de
las poblaciones de anfibios anuros (Savage, 1961). De acuerdo a Heyer (1973),
Turnipseed y Altig (1975), Creusere y
Whitford (1976), Toft et al. (1983), Berger (1985) y Pechman et al. (1989) la estacionalidad, regulada por el rgimen pluviomtrico, explica los fenmenos de particin temporal de las comunidades de

anuros. Toft (1985) concluye que no son

factores simples los que explican la particin de recursos en las comunidades
larvarias, y que stas se estructuran por la
interaccin entre factores fsicos, depredacin y competencia.
La importancia de los
estudios trficos larvarios se sustenta en
evidencias que indican al alimento como
un importante factor en la evolucin y
organizacin de las comunidades de anuros. Estudios ecolgicos realizados en
larvas de especies simptricas (Costa y
Balasubramanian, 1965; Jensen, 1967) y
en comunidades numerosas (Heyer, 1973;
Inger, 1986) hacen nfasis en los contenidos intestinales para dilucidar la existencia de superposicin en las dietas. Seale
y Wassersug (1979) demostraron que el
uso diferencial del hbitat por larvas de
diferentes especies y en distintos estadios
de desarrollo modifica la eficiencia en el
consumo de distintos alimentos. La relacin del plancton con la alimentacin de
las larvas ha sido evaluada en trabajos
experimentales (Kupferberg et al., 1994;
Taylor et al., 1995) que estudiaron como
la asimilacin diferencial de los recursos,
las ganancias nutricionales y la composicin del componente de algas influyen,
entre otros aspectos, en el tamao y el
tiempo de la metamorfosis de las cohortes larvarias.
La literatura cientfica informa de la declinacin global de las comunidades de anfibios (Licht, 1996). La
reduccin en sus poblaciones es altamente

PALABRAS CLAVE / Larvas de Anuros / Ecologa /Ambientes Temporales / Ro Paran /

Rafael Carlos Lajmanovich. Profesor en Biologa y Licenciado en Biodiversidad (Universidad Nacional del Litoral). Postgrado en Ecologa (Instituto de Enseanza Superior de Paran). Doctor en Zoologa (Universidad Nacional de la Plata). Profesor en la Universidad Nacional del Litoral y Becario Postdoctoral del Consejo Nacional de
Investigaciones Cientficas y Tcnicas (CONICET) en el Instituto Nacional de Limnologa (INALI). Direccin: INALICONICET, Jos Maci 1933, (3016), Santo Tom, Santa F, Argentina. E-mail: inali@arcride.edu.ar

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

0378-1844/00/02/071-09 $ 3.00/0

71

Figura 1: Variacin mensual del nivel del ro Paran a lo largo del

ao 1996, segn datos suministrados por la Direccin de Puertos
y Vas Navegables de la ciudad de Paran (Puerto Paran).

perjudicial ya que afectan a los ecosistemas en su conjunto (Deviller y Exbrayat,

1992). El estudio de la ecologa de las poblaciones de anfibios es esencial teniendo
en cuenta que se trata de vertebrados representativos de los ecosistemas acuticos
continentales, por su biomasa y por su
participacin en las redes trficas.
El objetivo del presente
trabajo es analizar la estructura de una
comunidad de larvas de anfibios anuros
presente en una zona del valle de inundacin del ro Paran sobre la base de estudios de alimentacin, distribucin espacio-temporal e influencia de factores
abiticos. Se postula como hiptesis que
las especies estudiadas han desarrollado
estrategias adaptativas de segregacin
ecolgica que les permite utilizar los recursos de tal manera que coexisten evitando la exclusin competitiva; que existen diferencias ya sea en la composicin
de las dietas (subnicho trfico) o en otros
parmetros de sus exigencias ecolgicas
(subnicho temporal y subnicho espacial).
rea de Estudio
Se ubica en la llanura
aluvial del ro Paran, Repblica Argentina. Fitogeogrficamente pertenece al Dominio Amaznico, Provincia Paranaense,
Distrito de Selvas Mixtas (Cabrera,
1976). El ciclo hidrolgico del ro (Figura 1) tiene una influencia crucial en la
regulacin de los cuerpos de agua asociados a su valle de inundacin; la altura
del ro disminuye desde fines del otoo
austral hasta agosto-septiembre, mientras
que el perodo de creciente con alturas
mximas ocurre en febrero-marzo (Soldano, 1947). Climticamente corresponde
a una zona subhmeda-hmeda mesoter-

72

Figura 2: Variacin mensual de la temperatura media y precipitacin

registrada en la regin del valle del Paran estudiada, segn registros
del Boletn Seriado INTA Paran correspondiente al ao 1996.

mal (Panigatti et al., 1981) con temperaturas medias anuales de 18C, mximas
de 44C, mnimas de -7C, y precipitaciones anuales medias de 1000mm. En el
climadiagrama de la regin (Figura 2) se
pueden observar regmenes pluviales con
una marcada estacin lluviosa en los meses de verano (enero, febrero y marzo).
Los muestreos se realizaron en los siguientes cuerpos de agua: A)
Sitio Don Felipe: ambiente semipermanente en las proximidades del Madrejn Don
Felipe (Santa Fe, 30 40S - 60 30W).
Durante el perodo de estudio present largo mximo de 20 m, ancho mximo de 10
m y profundidad mxima de 1 m. La vegetacin acutica se hall representada por
Salvinia herzogii, Pistia stratiotes y Eichhornia crassipes; las dos primeras generalmente tapizan los mrgenes del cuerpo
de agua formando un microhbitat propicio para las larvas de anfibios. Se registraron escasos peces y la fauna asociada estuvo compuesta principalmente por insectos acuticos. B) Sitio Carabajal: laguna
de desborde ubicada en la Isla Carabajal
(Santa Fe, 319S - 6042W). Durante el
perodo de estudio present un tamao
medio entre 2.500 m2 y 2.300 m2 y una
profundidad mxima de 2,5 m. La vegetacin estuvo representada mayoritariamente
por los gneros Salvinia y Ludwigia, presentando adems Panicum, Eichhornia y
Pistia stratiotes. C) Sitio Timb: ambiente
acutico semi-permanente aislado, ubicado
en la isla Timb (Santa Fe, 3139S 6035 W). El cuerpo de agua se forma en
una depresin del terreno provocada por
el talud de la Ruta Nacional 168 que une
las ciudades de Santa Fe y Paran. Durante el perodo de estudio la charca present
longitud mxima de 20 m, ancho mximo
de 10 m y una profundidad media de 29

cm. La vegetacin estuvo representada

mayoritariamente por Ludwigia peploides
y gramneas terrestres Bromus sp., no observndose vegetacin flotante. La fauna
asociada estuvo representada por insectos
acuticos. D) Sitio Las Piedras: charca
temporaria aislada, ubicada en las barrancas de la ribera oriental del ro Paran
(Entre Ros, 3143S - 6034W). Las dimensiones del ambiente durante el perodo
de estudio fueron: longitud mxima 15 m,
ancho mximo 3,5 m y profundidad media
de 12,5 cm. Se observaron plantas arraigadas: Sagittaria sp., Hydrocotile sp., Scirpus cernus y Paspalum repens, no observndose vegetacin flotante. La fauna asociada estuvo representada principalmente
por insectos acuticos.
Materiales y Mtodos
Metodologa de campo
Se colectaron larvas de
anuros durante un ciclo anual completo
(enero 1996 a enero 1997). La fijacin de
las larvas se realiz in situ con una solucin de formol al 10% (Heyer et al.,
1994). Se registr la ubicacin de las larvas en el ambiente y sus caractersticas
comportamentales. El muestreo consisti
en realizar 5 barridas con copo a lo largo
de transectas desde el borde del cuerpo de
agua hasta 10 m del mismo, con un rea
de muestreo de aproximadamente 10 m2.
Se registraron las caractersticas de cada
microhbitat y se midieron temperatura,
pH y conductividad del agua, y oxgeno
disuelto. Las mediciones se realizaron a
campo con un oxmetro YSI modelo 57
y un Test Kit modelo FF-2 de Hach. Se
evalu la oferta alimenticia mediante
muestreos de plancton, utilizando una red

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

TABLA I
CARACTERSTICAS FSICO-QUMICAS DE LAS CUATRO ESTACIONES DE MUESTREO

Don Felipe

Carabajal

Timb

Las Piedras

Ver.

Oto.

Inv.

Pri.

Ver.

Oto.

Inv.

Pri.

Ver.

Oto.

Inv.

Pri.

Ver.

Oto.

Inv.

Pri.

Profundidad
mxima (m)

1.1
0.3

2.24
0.4

0.52
0.2

0.6
0.2

1.48
0.5

1.98
0.4

0.58
0.1

0.98
0.2

0.65
0.1

0.50
0.2

Seca

0.30
0.1

0.42
0.1

0.38
0.1

seca

0.35
0.1

Temperatura
del agua (C)

27.5
0.8

17.9
0.4

8.2
0.2

17.7
0.3

26.5
0.7

18
0.3

8.3
0.2

17.5
0.4

28.5
0.8

18.3
0.3

--

18.1
0.3

28.3
0.8

18.1
0.5

--

18.3
0.6

Conductividad
(uS/cm-1)

124
10

138
15

131
10

96.6
8

120
10

50
5

125
10

310
40

50
5

80
10

--

55
10

410
70

490
50

--

350
40

pH

6.8
0.1

6.76
0.2

6.8
0.1

6.6
0.2

6.8
0.2

6.2
0.1

6.8
0.2

7.4
0.3

6.8
0.2

7
0.3

--

7.1
0.2

7.9
0.3

7.5
0.3

--

7.4
0.2

Turbiedad
Sechi (m)

0.48
0.3

0.43
0.4

0.33
0.6

0.38
0.5

0.5
0.1

0.45
0.2

0.25
0.2

0.4
0.1

0.65
0.2

0.50
0.2

--

0.55
0.2

0.64
0.2

0.55
0.1

--

0.54
0.1

Oxgeno
(mg/l)

3.8
1

4.1
1

4.5
1

3.6
1

4.9
1

5.5
1

4.5
1

5.4
1

5.5
1

4.5
1

--

5.2
2

5.2
2

4.2
1

--

3.8
2

Valores promedios (D.S.) calculados con base en los registros de los meses representativos de las estaciones anuales.
de arrastre. Se tomaron muestras del fondo
y de la columna de agua. Tambin se evalu la comunidad periftica implementando
substratos artificiales (segn Lopretto y
Tell 1995).
Metodologa de laboratorio y
anlisis estadstico
Las larvas colectadas
fueron identificadas y medidas en su longitud hocico-base del tubo proctodeal (HTP). Se establecieron sus estadios de desarrollo siguiendo la tabla de desarrollo
normal de Gosner (1960) y se agruparon
en las siguientes categoras: prometamorfosis (G1 = estadios 23-25), premetamorfosis (G2 = estadios 26-41) y clmax
metamorftico (G3 = estadios 42-46).
Se compar el nmero
de especies de larvas de anuros colectadas
en los distintos ambientes mediante el
anlisis de varianza no paramtrico de
Kruskal-Wallis (Sokal y Rholf, 1979). En
cada una de las estaciones de muestreo se
calcul el ndice de diversidad (H) de
Shannon-Weaver (1963). La relacin entre
diversidad observada y diversidad mxima
se calcul como medida de uniformidad
(E) segn Magurran (1987). Para evaluar
la significacin de las diferencias en la diversidad entre las estaciones de muestreo
se utiliz el mtodo de Hutcheson (1970),
que calcula el estadstico t a partir de la
varianza de la diversidad. Para analizar las
posibles relaciones entre las variables ambientales y biolgicas se sigui el criterio

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

de Anselmi de Manavella y Garca de

Emiliani (1995), calculndose los coeficientes de correlacin simple de BravaisPearson (Sokal y Rohlf, 1979) y de correlacin parcial, que mide la correlacin entre cualquier par de variables cuando otras
variables especficas permanecen constantes (Legendre y Legendre, 1979). Como
descriptor de la comunidad se seleccion
la riqueza de especies. Se analiz previamente la normalidad de las distribuciones
y se procedi a la transformacin logartmica de las variables que no cumplan con
este requisito.
Para el anlisis trfico
se estudiaron 20 larvas de cada especie,
siguindo la metodologa de Lajmanovich
(1994), Lajmanovich y Fernndez (1995)
y Lajmanovich y Faivovich (1998) utilizada en estudios de alimentacin de larvas de anuros. Se obtuvieron los porcentajes de frecuencia de ocurrencia (% FO,
porcentaje de individuos que consumieron determinada categora de presa) y se
estimaron los totales (N) de las distintas
categoras alimentarias cuantificables.
El anlisis estadstico
de la dieta se bas en la metodologa de
Hurtubia (1973), segn los siguientes clculos: 1) Se determin la diversidad
trfica de los contenidos intestinales (H*)
con la frmula planteada por Pielou
(1966). 2) Se calcul la diversidad media
(H*m) y la diversidad trfica acumulada
(Hk), que se utiliz para estimar la muestra mnima. 3) La amplitud trfica del nicho se obtuvo mediante el ndice de

Levins (1968). Las interrelaciones alimentarias se estudiaron por medio de matrices de solapamiento trfico, tanto en el
componente taxonmico cuantitativo como en la frecuencia absoluta de las categoras alimentarias, elaboradas sobre la
base del ndice de solapamiento de Pianka (1973). Este ndice presenta valores
que varan entre 0 y 1 en sentido creciente de coincidencia entre las especies
en la utilizacin del recurso. Para la evaluacin de la oferta ambiental, se sigui
el mismo protocolo que en los anlisis
intestinales. Para determinar la preferencia en la utilizacin de los recursos alimentarios se aplic el ndice de Selectividad X2 (Pearre, 1982). Con el fin de unificar el criterio de comparacin de los ndices - ya que en el estudio trfico se
utiliz (H*) - con los datos obtenidos en
los muestreos ambientales y en los contenidos intestinales se calcul, en ambos
casos, el ndice de diversidad de Shannon-Weaver. Se emple el mtodo de
Hutchenson para la evaluacin de la significacin de las diferencias observadas.
En la interpretacin de
los mecanismos de segregacin y solapamiento de nichos se realiz un anlisis integral siguiendo el criterio de Lajmanovich
(1997) para larvas de anuros. Se elabor
una matriz bsica de datos que resume
toda la informacin obtenida, en donde
cada especie estudiada se consider como
una unidad taxonmica operativa (OTU;
Sneath y Sokal, 1973). El criterio de inclusin de caracteres se bas en que estos

73

media y acumulada y valores de amplitud

trfica. La matriz bsica de datos fue
estandarizada por caracteres (Sokal y
Sneath, 1963). Para establecer la matriz de
similitud se utiliz el coeficiente de distancia taxonmica (Sokal, 1961). La matriz de similitud fue utilizada para elaborar
un fenograma mediante el mtodo de los
pares de grupos no ponderados (UPGMA).
La medida de distorsin interna de la tcnica se calcul aplicando el coeficiente de
correlacin cofentica (Sneath y Sokal,
1973).
Resultados

Figura 3: Abundancia relativa porcentual de larvas de anuros a lo largo de un ciclo anual

(1996) en ambientes del valle aluvial del ro Paran.

fueran caractersticas
gicas y alimentarias
bioecologa de estas
mao medio de las

morfomtricas, ecolrepresentativas de la
larvas. Se incluy talarvas, tipo de larva

(segn Orton, 1953), tiempo de desarrollo

larvario, valores porcentuales de frecuencia numrica y ocurrencia de los tems alimentarios, valores de diversidad trfica

4a

Las caractersticas fsicoqumicas de las cuatro estaciones de

muestreo, calculadas sobre la base de los
registros promedios de las estaciones
climticas anuales, se detallan en la Tabla I. Las larvas colectadas representan a
cinco familias: Microhylidae (Elachistocleis bicolor), Bufonidae (Bufo arenarum,
B. paracnemis y B. fernandezae), Leptodactylidae (Odontophrynus americanus,
Leptodactylus ocellatus, Leptodactylus sp.
y Physalaemus biligonigerus), Pseudidae
(Lysapsus limellus), Hylidae (Phyllomedusa hypochondrialis, Hyla pulchella
pulchella, H. nana y Scinax nasicus). En
la Tabla II se resume el total de larvas
colectadas en las cuatro estaciones de
muestreo, y se presentan los valores de
los ndices de diversidad de ShannonWeaver (H) y de uniformidad (E) calculados en cada sitio.
La diferencia en el nmero de larvas colectadas en los cuatro

Figura 4: Distribucin mensual porcentual (1996) de grupos de

desarrollo en larvas de anuros del valle aluvial del ro Paran,
segn estadios de Gosner (1960). G1: estadios 23-25; G2: estadios 26-41; G3: estadios 42-46). 4a) ejemplo de especie con reproduccin continua. 4b) ejemplo de especie con reproduccin
discontinua. 4c) ejemplo de especie con reproduccin estacional.

4b

74

4c

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

sitios no fue significativa (p = 0,219). La

diferencia de los valores de diversidad
entre las estaciones de muestreo no fue
significativa entre Don Felipe y Carabajal
ni entre Carabajal y las Piedras, mientras
que entre sitios Timb y Las Piedras s
fue significativa (t = 19,6; p < 0,05).
Abundancia relativa de
larvas a lo largo del ciclo anual. Figura
3). Entre los meses de abril y septiembre
se encontraron larvas de un menor nmero de especies, permaneciendo slo H.
pulchella durante los meses de agosto y
septiembre. En octubre, cuando las temperaturas medias sobrepasaron el umbral
de los 20C y comenzaron las lluvias
torrenciales, se produjo la reproduccin
del resto de las especies.
Nmero de larvas por
estadios de desarrollo. (Figura 4). Por el
nmero de individuos en las diferentes
clases de edad, a lo largo del ciclo anual,
se constataron especies con reproduccin
continua como H. pulchella, cuyas larvas
estuvieron presentes en los cuerpos de
agua durante 10 meses del ao (Figura
4a); especies con reproduccin discontinua, como O. americanus, L. ocellatus,
Ph. biligonigerus y S. Nasicus (Figura
4b); y formas con reproduccin estacional, patrn observado en E. bicolor, B.
arenarum, B. paracnemis, B. fernandezae, Leptodactylus sp., L. limellus, P. hypochondrialis e H. nana (Figura 4c).
Relacin de la comunidad larval con los factores abiticos. Se
trataron conjuntamente los sitios Don Felipe y Carabajal (ambientes conectados al
sistema hidrolgico del Paran cuya profundidad es regulada principalmente por
la creciente del ro) y Timb y las Piedras (charcas temporales aisladas cuyo ciclo es regulado por las precipitaciones).
En las correlaciones parciales de orden 1,
las variables fsico-qumicas fueron tratadas con independencia de la influencia
del nivel hidromtrico (en Don Felipe y
Carabajal) y del rgimen pluvial (en Timb y Las Piedras). La semimatriz de los
coeficientes de correlacin simple (Tabla
III A, sobre la diagonal) muestra que la
riqueza de larvas en Don Felipe y Carabajal estuvo asociada a diversos factores
abiticos y, obviamente, al nivel hidromtrico. En cambio, los coeficientes de
correlacin parcial de orden 1, manteniendo constante la influencia del nivel
hidromtrico (bajo la diagonal), ponen de
manifiesto que gran parte de las relaciones de los parmetros ambientales con la
riqueza de especies (dados por los coeficientes de correlacin simple) se deben a
que ellos dependen del nivel hidromtrico, baja la asociacin con las precipitaciones y pierde la significacin la turbidez, la conductividad y la temperatura.

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

TABLA II
NMERO TOTAL DE LARVAS COLECTADAS EN LAS CUATRO
ESTACIONES DE MUESTREO
Especie

Don Felipe

Carabajal

Timb

138
487
671
362
67
41
144
19
246
9
2175
1,82
0,82

893
373
73
893
573
11
8
162
9
332
10
3327
1,76
0,76

181
733
184
94
406
835
602
805
43
167
24
77
12
4151
2,10
0,84

Elachistocleis bicolor
Bufo arenarum
Bufo paracnemis
Bufo fernandezae
Odontophrynus americanus
Leptodactylus ocellatus
Leptodactylus sp.
Physalaemus biligonigerus
Lysapsus limellus
Phyllomedusa hypochondrialis
Hyla pulchella
Hyla nana
Scinax nasicus
Total de especies
Total de larvas
(H)
(E)

Las Piedras
123
254
58
298
453
76
98
87
8
1447
1,74
0,83

Se indican valores de diversidad (H) y de uniformidad (E).

En Timb y Las Piedras la semimatriz de
los coeficientes de correlacin simple
muestra (Tabla III B, sobre la diagonal)
que la riqueza de larvas estuvo asociada,
con alta significacin, a las lluvias, y en
menor grado a la profundidad, temperatura y oxgeno. Los coeficientes de correla-

cin parcial de orden 1, manteniendo

constante las precipitaciones (bajo la diagonal), hace que pierda significacin la
profundidad y el oxgeno manteniendo la
asociacin con la temperatura, confirmando que gran parte de las relaciones de los
parmetros ambientales con la riqueza se

TABLA III
SEMIMATRICES DE LOS COEFICIENTES DE CORRELACIN SIMPLE
SIGNIFICATIVOS (encima de la diagonal) Y SEMIMATRIZ
DE LOS COEFICIENTES DE CORRELACIN PARCIAL (DE ORDEN 1)
SIGNIFICATIVOS (debajo de la diagonal),
A- Don Felipe / Carabajal
PRF

TEM

CON

NH
0,57*
PRF

TEM NS
CON NS
pH
NS
TUR 0,73*
OXI
NS
PRE
NS
R
NS

NS
NS

NS
0,73*
0,88*
NS
0,66*
NS

NS
-0,83*
NS

-0,55*
NS
NS
NS
NS

pH
NS
-0,65*
0,56*
0,71*

NS
-0,6*
NS
NS

TUR

OXI

PRE

0,48*
0,66*
0,78**
NS
NS

NS
-0,43*
NS

NS
NS
NS
NS
-056*
NS

NS
NS

NS
NS
0,86**
NS
NS
0,71*
NS

0,34*

TUR

OXI

NH

0,57*
0,82**
0,75**
NS
NS

NS
NS
NS

0,81**
0,91**
0,93**
NS
NS
0,76*

NS
NS

NS
NS
NS
NS
NS
NS
NS

NS

R
0,47*
NS
0,70*
0,51*
NS
0,48*
NS
0,77**

B- Timb / Las Piedras

PRF
PRE 0,72**
PRF

TEM 0,6*
CON NS
pH
-0,61*
TUR 0,44*
OXI
NS
NH
NS
R
NS

TEM

CON

0,86**
0,82**

-0,42*
NS
NS
0,40*
NS
0,75*

NS
NS
-0,51*

NS
NS
0,61*
NS
NS

pH
NS
NS
NS
-0,61*

NS
NS
NS
NS

R
0,77**
0,45*
0,69*
NS
NS
NS
0,64*
NS

PRF = Profundidad, TEM = Temperatura, CON = Conductividad, TUR = Turbidez, OXI = Oxgeno
disuelto, NH = Nivel hidromtrico, PRE = Precipitaciones, R = Riqueza de especies, Significacin:
(*) = p < 0,05; (**) = p < 0,01;NS = No significativo,

75

deben a que ellos dependen de las precipitaciones y la temperatura.

Espectros trficos larvarios. En la Tabla IV se resumen los espectros trficos de las especies estudiadas
y los estadsticos calculados. El anlisis
de las dietas mostr una gran diversidad
de algas que se corresponde con la riqueza fitoplanctnica de los ambientes del
valle aluvial del ro Paran. Estuvieron
integradas principalmente por cianfitas,
euglenfitas, crisfitas, clorfitas, tecamebas, hongos, restos vegetales y detritos.
En las algas cuantificables predominaron
las crisfitas. De estos resultados se concluye que las especies de la comunidad
larvaria estudiada son principalmente herbvoras detritvoras.
Interacciones alimentarias. Los resultados del ndice de solapamiento de Pianka (1973) se presentan en
la Tabla V. Se encuentran 9 especies con
una superposicin mayor al 60% en ambos componentes de dieta analizados (nmero y frecuencia). Los ndices de superposicin ms elevados se dan entre H.
nana y E. bicolor (0,98), entre E. bicolor
y Ph. biligonigerus (0,97) y entre E. bicolor y O. americanus (0,92). Valores de
superposicin menores a 0,40, tanto en el
componente numrico como en la frecuencia de aparicin de las categoras alimentarias, se registraron en H. pulchella,
L. ocellatus y P. hypochondrialis con doce, once y nueve especies respectivamente. Los valores de superposicin de dieta
ms bajos se obtuvieron mayormente en
el componente numrico, con nueve valores menores o iguales a 0,10; en especial
en Leptodactylus sp. e H. pulchella, indicando un menor solapamiento de sus dietas con el resto de las especies.
Relacin alimento-oferta
ambiental. Para contrastar la oferta ambiental con la dieta de las larvas se compar la diversidad (ndice de ShannonWeaver) de los contenidos intestinales,
con la diversidad presente de los muestreos ambientales. Las diferencias halladas no fueron significativas en la mayora de las especies en relacin con el
plancton (p > 0,05), siendo significativas
en todos los casos con el perifiton y el
fondo (p < 0,01). La selectividad trfica
se estim en base al ndice de selectividad de dieta X2. El ndice no fue significativo en ocho especies en relacin con
el plancton y en cinco con los organismos de fondo (p > 0,05). En las especies
cuyo hbitat ms frecuente es el fondo de
los cuerpos de agua: E. bicolor, B. paracnemis, B. fernandezae, O. americanus,
Leptodactylus sp., e H. nana, no hubo diferencias significativas entre los contenidos intestinales y la oferta ambiental de
algas muestreadas en el fondo (p > 0,05).

76

Figura 5: Fenograma de la posicin relativa de las larvas estudiadas dentro de la comunidad larvaria del valle del ro Paran, basado en 14 caracteres morfolgicos, ecolgicos y
de alimentacin.

En las especies consideradas nectnicas:

O. americanus, L. ocellatus, L. limellus,
P. hypochondrialis, H. pulchella y S.
nasicus, la diferencia con los organismos
presentes en el plancton no fue significativa (p > 0,05).
Posicin de las larvas en
la comunidad. El anlisis multivariante,
considerando el sistema de gremios ecomorfolgicos de larvas de anuros (Altig y
Johnston, 1989), presenta en su fenograma
cuatro agrupamientos (Figura 5). El primero rene a E. bicolor e H. nana, especies
filogenticamente no emparentadas que
comparten caractersticas morfoestructurales importantes como la ausencia de
queratodontes, que hace que en sus hbitos ecolgicos tengan requisitorias similares como larvas macrfagas. El segundo
agrupamiento rene a B. arenarum, B. paracnemis, B. fernandezae y Ph. biligonigerus; larvas con caractersticas morfoestructurales semejantes, generalmente de
fondo (bentnicas), con ojos ubicados dorsalmente y aleta caudal medianamente desarrollada. Es de destacar que todas las especies de Bufo se renen en el mismo
grupo. El tercer agrupamiento lo conforman O. americanus, Leptodactylus sp., L.
ocellatus e H. pulchella; larvas de natacin ms activa, lo que se ve reflejado en
un mayor desarrollo de sus aletas caudales
y en su forma hidrodinmica. El ltimo
agrupamiento fue entre L. limellus P. hypochondrialis y S. nasicus; larvas con un
gran desarrollo de la musculatura y aleta
caudal, ojos de posicin lateral y cuerpo
hidrodinmico, que representan dentro de
la comunidad estudiada a larvas de hbitos
nectnicos. El coeficiente de correlacin
cofentica del anlisis fue de 0,87. Este
valor indica un buen grado de adecuacin

entre la matriz bsica de datos y el fenograma resultante, es decir no hubo gran

distorsin en la tcnica de elaboracin del
mismo.
Discusin y Conclusiones
Los estadios larvales en
comunidades de anuros predicen aspectos
ecolgicos inherentes a su fase adulta,
entre los que se destacan fenmenos demogrficos, estrategias reproductivas y de seleccin del hbitat (Heyer, 1973; Crump,
1974; Gascon, 1991). Los modelos de
distribucin temporal de las larvas de
anuros se relacionan con los perodos reproductivos de los adultos y estn en estrecha asociacin con los ciclos pluviomtricos (Gascon, 1991; Donnelly y Guyer, 1994). Los factores abiticos influyen en los perodos reproductivos de las
poblaciones de anfibios anuros (Savage,
1961). De acuerdo a Creusere y Whitford
(1976), Toft et al. (1983), Berger (1985)
y Pechman et al. (1989) la estacionalidad, regulada por el rgimen pluviomtrico, explica los fenmenos de particin
temporal de las comunidades de anuros.
En el presente estudio se concluye que la
abundancia de larvas de anfibios anuros
en el valle de inundacin del ro Paran
est influenciada por numerosos factores
abiticos, en especial la distribucin pluviomtrica y el nivel hidrolgico. La riqueza de especies se correlacion en mayor medida con factores climticos de
importancia como la temperatura, las lluvias y el nivel hidrolgico, que con los
parmetros fsico-qumicos del agua.
La mayora de las especies de anuros subtropicales son capaces
de reproducirse durante todo el ao, sien-

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

TABLA IV
COMPOSICIN DE LA DIETA LARVARIA EN AMBIENTES
DEL VALLE ALUVIAL DEL RO PARAN
A1 A2 A3 A4 A5 B1
E. bicolor
B. arenarum
B. paracnemis
B. fernandezae
O. americanus
L. ocellatus
Leptodactylus sp.
Ph. biligonigerus
L. limellus
P. hypochondrialis
H. pulchella
H. nana
S. nasicus

14
8
7
6
23
4
5
3
5
8
4
7

65
42
65
52
51
57
44
71
30
81
42
89
64

16
50
28
42
22
39
56
24
50
9
50
7
21

5
4
8

B2

B3

B4

C1 C2 C3 C4

- 100 100
- 100 70
- 100 70
- 100 40
- 100 100 - 100 - 100 - 100 20
17 - 100 10
5
- 100 90
- 100 60
- 100 100
- 45 100 70

100
50
50
40
70
70
20
30
40
100
100
100
45

4,1
6
5,2
5,8
4,7
3,7
4,3
4,6
4,3
3,6
4,2
4,1
4,4

4,3
6,3
5,5
6
5,1
3,9
4,5
5
4,5
3,6
4,4
4,3
5,4

C5

6 3,2 10,6
7 18,1 22
7 10,3 34
5 12,3 22
7 7,3 19,5
7 5,4 37
6 7,4 29
7 4,7 9
8 6,6 25
7
7 16,5
8 4,7 11,7
9 6,1 15
6 5,6 11,6

A. Items cuantificables (% de frecuencia numrica). A1: Euglenophyta; A2: Chrysophyta; A3:

Chlorophyta; A4: Rhizopoda; A5: Fraccin animal (Rotferos, Cladceros, Coppodos y Tardgrados). B. Items no cuantificables (% de frecuencia de ocurrencia. B1: Restos animales; B2: Detritos;
B3: Hyphomycetes; B4: Algas no cuantificadas. C. ndices y estadsticos. C1: (H*m); C2: (Hk); C3:
Nmero de muestra mnima; C4: (Nb); C5: Longitud media de las larvas (mm) (N = 20)

B. arenarum

B. paracnemis

B. fernandezae

O. americanus

L. ocellatus

Leptodactylus sp.

Ph .biligonigerus

L. limellus

P. hypochondrialis

H. pulchella

H. nana

S. nasicus

E. bicolor
B. arenarum
B. paracnemis
B. fernandezae
O. americanus
L. ocellatus
Leptodactylus sp.
Ph. biligonigerus
L. limellus
P. hypochondrialis
H. pulchella
H. nana
S. nasicus

E .bicolor

TABLA V
MATRIZ DE SOLAPAMIENTO TRFICO DE LARVAS SIMPTRICAS
ESTUDIADAS EN AMBIENTES DEL VALLE ALUVIAL DEL RO PARAN

0,34
0,50
0,74
0,87
0,72
0,11
0,97
0,78
0,40
0,01
0,98
0,87

0,57
0,46
0,70
0,46
0,20
0,33
0,45
0,24
0,54
0,15
0,42
0,35

0,55
0,52
0,57
0,50
0,31
0,32
0,48
0,16
0,30
0,21
0,01
0,14

0,54
0,65
0,60
0,75
0,48
0,49
0,85
0,77
0,27
0,11
0,62
0,74

0,92
0,62
0,45
0,65
0,54
0,21
0,84
0,66
0,34
0,25
0,61
0,88

0,41
0,32
0,43
0,51
0,63
0,16
0,55
0,39
0,23
0,01
0,40
0,65

0,39
0,42
0,38
0,55
0,40
0,20
0,20
0,05
0,01
0,01
0,06
0,20

0,60
0,52
0,55
0,79
0,85
0,59
0,25
0,75
0,37
0,10
0,74
0,88

0,42
0,31
0,25
0,82
0,71
0,40
0,10
0,69
0,38
0,10
0,53
0,65

0,50
0,65
0,42
0,40
0,45
0,31
0,20
0,40
0,40
0,20
0,30
0,31

0,25
0,31
0,32
0,25
0,34
0,24
0,21
0,20
0,20
0,30
0,21
0,21

0,74
0,45
0,15
0,70
0,55
0,51
0,15
0,78
0,65
0,25
0,30
0,63

0,67
0,41
0,28
0,80
0,78
0,70
0,35
0,75
0,70
0,40
0,38
0,71
-

Debajo de la diagonal: Solapamiento en el componente taxonmico cuantitativo de la dieta.

Encima de la diagonal: Solapamiento en la frecuencia de aparicin de las categoras alimentarias.
Cifras obtenidas a partir del ndice de solapamiento de Pianka (1973).

do los perodos de lluvia el principal factor regulador. En las especies de zonas

templadas la actividad reproductiva es cclica y depende de la combinacin de la
temperatura y de la lluvia (Duellman y
Trueb, 1986). Esta sera la manera de estructurarse de la comunidad larval estu-

MAR - APR 2000, VOL. 25 N 2

diada en el valle aluvial del ro Paran.

Es importante destacar la influencia del
rgimen hidrolgico que determina una
importante oferta de hbitat para el desarrollo de ciertas especies. Considerando
la abundancia de larvas a lo largo del
ao y el nmero de individuos en las di-

ferentes clases de edad, en las especies

de anuros estudiadas, es posible agrupar
los patrones de actividad reproductiva en
dos tipos principales: 1) Especies con reproduccin continua: en la mayora de
los meses del ao se encuentran larvas en
los cuerpos de agua. En consecuencia, en
cualquier momento del ao hay miembros de la poblacin reproducindose.
Este patrn slo se verific en H. pulchella, como fue comprobado por Basso y
Kehr (1992). 2) Especies con reproduccin discontinua: la actividad reproductiva se interrumpe en algn momento del
ao y por un perodo prolongado de
tiempo en donde no se encuentran larvas
en los cuerpos de agua. Estas especies
pueden ser netamente estacionales como
ocurre en anfibios chaqueos, en que se
han reportado perodos reproductivos
invernales y estivales (Lavilla y Rouges,
1992). Otras formas seran extrnsecamente cclicas. En este caso la reproduccin es estacional pero es posible encontrar adultos maduros durante todo el ao.
Este es el patrn ms difundido en las
especies de Bufo, Leptodactylus, Physalaemus, Odontophrynus, Pseudis y Lysapsus, que se reproducen en primavera-verano (Lavilla y Rouges, 1992).
Los resultados del anlisis de las dietas muestran una gran diversidad de taxa consumidos, que se corresponde con la riqueza fitoplanctnica de
los ambientes del valle aluvial del ro
Paran (Garca de Emiliani, 1990). Segn
los espectros trficos analizados, la totalidad de las especies de la comunidad
larvaria estudiada son principalmente herbvoras detritvoras con una escasa representacin de fraccin animal en sus dietas. Si solamente se considera el solapamiento trfico, este estudio no revela diferencias significativas en la composicin
de las dietas que permitan sostener la hiptesis de un reparto de recursos que reduzca la competencia. Esto mismo fue
observado en el estudio de una comunidad de anuros de Espaa (Diaz-Paniagua,
1985) y en anuros sudamericanos (Heyer,
1976; Toft, 1985; Rossa-Feres et al.,
1993). Los resultados encontrados no revelan de un mecanismo de aislamiento en
la dimensin trfica del nicho ecolgico.
En conclusin, por la similitud de las
dietas se podra considerar que estas larvas se encontraran en una situacin de
no-competitividad trfica como resultado
de la gran disponibilidad del recurso.
La valoracin de las dimensiones de nichos en los renacuajos ha
sido considerada diferencialmente por diversos autores. En la comunidad larvaria
de anuros del valle de inundacin del ro
Paran las presiones de seleccin provendran del reparto de los recursos ecolgi-

77

cos en las dimensiones espacial y temporal. Esta seleccin refleja las adaptaciones
bioecolgicas que caracterizan a los tipos
de larvas encontradas. En la dimensin
espacial las larvas de esta comunidad
ocupan distintos subnichos, como se desprende del anlisis que integr caractersticas morfoestructurales y ecolgicas, demostrndose la existencia de cuatro grupos funcionales. En la dimensin temporal las especies no se superponen totalmente. Considerando el inicio de un ciclo
anual en el mes de agosto (mes de menor
riqueza especfica) se observa un reemplazo y adicin de especies a lo largo del
ao, llegando al clmax en la presencia
de renacuajos en los meses de noviembre
y diciembre, para comenzar a decaer en
su nmero y comenzar el ciclo nuevamente.
En conclusin, la coexistencia de las larvas de anfibios anuros del valle de inundacin del ro Paran
est basada principalmente en la utilizacin diferencial del espacio y del tiempo
como mecanismos bsicos de aislamientos (subnichos temporales y subnichos espaciales), y en menor medida en la utilizacin del recurso alimentario (subnicho
trfico).
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