Articulo 1

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animales
Revisar
Una revisión de los métodos de evaluación del bienestar en reptiles
y la aplicación preliminar de Welfare Quality®
Protocolo al eslizón pigmeo de lengua azul,
Tiliqua adelaidensis, usando medidas basadas en animales
1 Amelia L. Benn , David J. McLelland 1,2 y Alexandra L. Whittaker 1,*
1
Facultad de Ciencias Animales y Veterinarias, Universidad de Adelaide, Adelaide, SA 5005, Australia;
a1686368@student.adelaide.edu.au (ALB); dmclelland@zoossa.com.au (DJM)
2 Zoos South Australia, Frome Road, Adelaide, SA 5000, Australia *
Correspondencia: alexandra.whittaker@adelaide.edu.au; Teléfono: +610883137868
Recibido: 4 de noviembre de 2018; Aceptado: 12 de enero de 2019; Publicado: 17 enero 2019
Resumen simple: los reptiles se alojan comúnmente en parques de vida silvestre y zoológicos, y se mantienen cada
vez más como mascotas. La cría de reptiles es compleja; Los signos de dolor o enfermedad pueden ser difíciles de
reconocer, y el comportamiento no siempre se comprende bien. Por lo tanto, la evaluación del bienestar de los reptiles
puede ser difícil. En comparación con los mamíferos, los métodos de evaluación del bienestar en reptiles están poco
investigados. En este artículo revisamos la literatura sobre técnicas de evaluación del bienestar en reptiles.
Determinamos que los indicadores de estado afectivo negativo se caracterizan mejor en los reptiles y probablemente
sean más fáciles de aplicar en una herramienta de evaluación del bienestar. Los indicadores de estado afectivo positivo,
como el comportamiento de juego y las técnicas experimentales de sesgo de juicio, deben investigarse más a fondo en los reptiles.
También exploramos la aplicación del Protocolo Welfare Quality® al eslizón de lengua azul pigmeo, una especie en
peligro de extinción. Esta aplicación presenta ejemplos de indicadores predominantemente basados en animales que
pueden investigarse más a fondo para su uso en una herramienta en esta y otras especies de reptiles.
Resumen: Los reptiles se mantienen en parques de vida silvestre y zoológicos para exhibición y programas de cría para la
conservación y se mantienen cada vez más como mascotas. Es necesario identificar indicadores fiables del bienestar de los reptiles.
Las pautas actuales para el manejo de reptiles en cautiverio utilizan indicadores basados en recursos, en lugar de
indicadores basados en animales; siendo este último un reflejo más directo del estado afectivo. En este artículo
revisamos la literatura sobre métodos de evaluación del bienestar en reptiles con un enfoque en medidas basadas en
animales. Llegamos a la conclusión de que, si bien se han aplicado una serie de indicadores fisiológicos y conductuales
de bienestar en reptiles, se necesita una mayor validación de estos métodos en la diversidad de especies dentro de la
Clase. Los métodos de evaluación positiva del estado de bienestar son comparativamente poco estudiados y necesitan
aclaración. Finalmente, examinamos algunas herramientas de evaluación del bienestar ampliamente utilizadas en
mamíferos y exploramos la aplicación del Protocolo Welfare Quality® al eslizón de lengua azul pigmeo en peligro de
extinción, Tiliqua adelaidensis. Proponemos que este marco pueda formar la base para el desarrollo de herramientas
específicas de taxón teniendo en cuenta la biología específica de la especie.
Palabras clave: reptiles; bienestar; jugar; eslizón pigmeo; herramienta de evaluación
1. Introducción
Cada vez hay más interés y atención en el bienestar de los animales de los zoológicos, tanto dentro como fuera
de la industria. Los zoológicos se posicionan cada vez más y actúan como instituciones de conservación y educación.
Estas actividades se sustentan necesariamente en las colecciones de los zoológicos, que frecuentemente incluyen
reptiles. Asegurar que se optimice el bienestar de los animales en los zoológicos es cada vez más un enfoque de la
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propia industria y del público en general. Como tal, monitorear el bienestar debe convertirse en una prioridad institucional
[1].
Los reptiles constituyen aproximadamente el 1,4 % de la población de mascotas en el Reino Unido [2] y el 2,4 % en los EE. UU. [3].
Según Warwick et al. (2017), el 75 % de los reptiles domésticos en el Reino Unido mueren durante su primer año en casa [4].
Esta tasa de mortalidad sugiere que comúnmente se carece de conocimientos sobre manejo general y cuidado de
la salud, además de la baja adaptabilidad inherente de estas especies a los ambientes artificiales [5]; la importancia
de optimizar el estado afectivo de un reptil probablemente también sería subestimada.
El acceso a una nutrición adecuada, las condiciones ambientales y la oportunidad de expresión del
comportamiento son impulsores clave del estado mental de un animal [6]. Como cuidadores humanos, con control
total sobre el cuidado y el medio ambiente de los animales en cautiverio, tenemos la obligación ética de salvaguardar
y, de hecho, promover el bienestar de los animales bajo nuestro cuidado. Las herramientas confiables para evaluar
objetivamente el estado afectivo y, en consecuencia, el bienestar de los reptiles permitirían a quienes los cuidan
identificar mejor las deficiencias en el bienestar y evaluar las estrategias de manejo empleadas para mejorar la salud y el bienestar.
En este artículo, revisamos medidas basadas en animales del estado afectivo en reptiles en cautiverio con un
enfoque en métodos de evaluación prácticos, como comportamientos espontáneos, en lugar de aplicaciones
experimentales. Además, destacamos la necesidad de que las herramientas de evaluación sean válidas, factibles y fiables.
Finalmente, exploramos la aplicación del Protocolo Welfare Quality® al eslizón de lengua azul pigmeo (Tiliqua adelaidensis),
una especie de reptil en peligro de extinción. Este lagarto terrestre, endémico de Australia [7], se creía extinto hasta que
fue redescubierto en 1992 [8]. Se ha establecido un programa de cría en cautiverio en Zoos South Australia para apoyar los
esfuerzos de conservación en curso para la población salvaje.
2. Diversidad de reptiles
Los animales de la clase Reptilia son principalmente vertebrados ectotérmicos, caracterizados por una cubierta de
escamas o escudos, que abarcan más de 10 000 especies distintas [9]. La Clase es una de las clases más diversas de
animales vivos, que comprende cuatro Órdenes: Squamata, Rhynchocephalia, Testudines y Crocodilia. Squamata se refiere
a los reptiles escamosos que consisten en más de 8000 especies de serpientes y lagartos. Actualmente, estas son las
especies más comunes que se mantienen como mascotas [2]. Rhynchocephalia comprende dos especies nocturnas de
tuatara, que solo habitan en las islas de Nueva Zelanda y viven entre 60 y 70 años.
Las testudinas incluyen todas las especies de tortugas terrestres, galápagos y galápagos. Este orden de especies marinas,
de agua dulce y terrestres se caracteriza por una vida prolongada y cajas torácicas modificadas que forman un caparazón
envolvente. Crocodilia, la orden más antigua de reptiles existentes, se refiere a las 25 especies de cocodrilos, caimanes,
caimanes y gaviales semiacuáticos . Los Crocodilia se encuentran entre las pocas especies de reptiles que muestran
abiertamente un cuidado maternal avanzado hacia sus crías [9].
Los reptiles a menudo se consideran 'simples desde el punto de vista del comportamiento', lo que dificulta la
evaluación del bienestar mediante la expresión del comportamiento. Esto puede deberse a su fisiología ectotérmica y baja
tasa metabólica, con la priorización de la energía utilizada para comportamientos esenciales como cazar o tomar el sol [10].
Otra limitación importante para usar el comportamiento como indicador es la falta de observación de campo del
comportamiento de los reptiles. En consecuencia, la diversidad y complejidad del comportamiento social de los reptiles
probablemente ha sido subestimada, y la investigación tiende a centrarse en otros taxones, principalmente mamíferos [11].
En consecuencia, los sistemas sociales se conocen actualmente en menos del 1% de las especies de lagartos. Esto incluye
comportamientos como el cuidado de los padres, la monogamia y el reconocimiento de parentesco [12]. Las medidas
fisiológicas de bienestar también parecen estar poco estudiadas en comparación con otros vertebrados, con una aparente
falta de datos de referencia de referencia para varios analitos y una variación significativa en los valores aparentes entre y dentro de las especies
La heterogeneidad de los reptiles dificulta la identificación de indicadores confiables de bienestar entre especies, con una variación
sustancial en anatomía, dieta, estrategia de alimentación, nicho ecológico, estructura social, estrategia reproductiva, etc. Además, la
escasez de literatura sobre el bienestar de los reptiles hace que sea problemático sacar conclusiones firmes sobre este tema. Los
estudios realizados sobre el bienestar de los mamíferos superan ampliamente a los de animales no mamíferos; por ejemplo, entre 1985
y 2004, los estudios en mamíferos representaron el 92,2% de las publicaciones sobre enriquecimiento y solo el 0,57% de estos estudios
fueron sobre
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reptiles [13]. Sin embargo, una búsqueda en la base de datos sugiere que los esfuerzos de investigación sobre el bienestar de los
reptiles han aumentado en los últimos años y se espera que esta tendencia continúe.
3. Tendencias en la ciencia del bienestar animal
El concepto de bienestar se define en términos de estados afectivos y su equilibrio en el tiempo [14].
Los estados afectivos se describen de forma variable como sentimientos, emociones o estados de ánimo, que pueden incluir, entre otros,
felicidad, miedo, depresión y dolor [14]. Los estados afectivos comprenden componentes conductuales, fisiológicos y cognitivos que tienen
dos dimensiones, siendo la excitación y la valencia. La excitación representa el nivel de activación o fuerza corporal, por ejemplo, 'excitado'
en comparación con 'relajado'. La valencia se refiere a la dirección del estímulo de tal manera que el estímulo puede provocar un estado
positivo o negativo [14].
A pesar de una aceptación casi universal de que los animales son sensibles [15], sigue existiendo controversia sobre el grado en que los
animales realmente 'sienten' emociones, utilizando la cognición para evaluar y reflexionar sobre sus experiencias [16]. La medición del
estado afectivo se puede utilizar para inferir el estado de bienestar. Se describe que los animales que en su mayoría experimentan estados
afectivos positivos, como la felicidad, tienen un buen bienestar, y ocurre lo contrario cuando los animales experimentan principalmente
estados negativos como el miedo [17]. Por lo tanto, el bienestar animal se considera generalmente como un estado duradero.
Ha habido varias tendencias en los métodos de evaluación del bienestar animal. Estos incluyen una transición
de recursos a indicadores basados en animales, y de grupos a evaluaciones individuales. Las medidas basadas en recursos se registran
en el entorno de los animales. Son cuantitativos, altamente repetibles entre diferentes observadores y fáciles de registrar. Sin embargo,
estas medidas pueden no estar correlacionadas con el estado o condición afectivo real de un animal. Por ejemplo, un lagarto puede tener
una iluminación y un espacio óptimos en su recinto, pero puede estar sufriendo de una enfermedad debilitante. Por el contrario, los
indicadores basados en animales se miden directamente en animales, utilizando una combinación de variables fisiológicas, de
comportamiento y de salud, y pueden considerar la experiencia de vida de los individuos [18]. Esto requiere la observación del animal y su
interacción con el medio ambiente y, en general, se considera un indicador más preciso del bienestar. Sin embargo, estas medidas
requieren mucho tiempo y son difíciles de registrar. Además, requieren familiaridad con las especies de interés y pueden carecer de
repetibilidad entre observadores debido a su naturaleza a menudo subjetiva [19]. En consecuencia, las estrategias actuales de evaluación
del bienestar de los reptiles tienden a utilizar medidas basadas en recursos. En este artículo nos centraremos en la revisión de las medidas
del estado afectivo basadas en animales. Las medidas basadas en animales también se presentan predominantemente en los indicadores
de bienestar propuestos para el eslizón de lengua azul pigmeo.
Quizás el cambio más significativo en este campo de la ciencia es la promoción de estados de bienestar positivos en lugar de
simplemente minimizar los estados negativos. Mellor & Beausoleil (2015) utilizaron el modelo Five Domains, inicialmente creado para
evaluar el compromiso del bienestar, para considerar experiencias positivas que pueden mejorar el bienestar. En contraste con los
aspectos del bienestar negativo, los métodos para evaluar el estado afectivo positivo están poco investigados, especialmente en reptiles
[6]. Esto es particularmente preocupante cuando el pensamiento actual sobre el bienestar animal considera la consideración de estados
afectivos positivos como un elemento arraigado [20].
4. Evaluación del estado afectivo positivo
La investigación sobre los aspectos negativos del bienestar animal supera con creces la de los estados de bienestar positivos y,
sin embargo, uno sin el otro no proporciona una comprensión holística del bienestar de un individuo. Entonces , puede ser beneficioso
considerar la evaluación general del bienestar como un continuo en lugar de simplemente un binario 'bueno' o 'pobre'. La evidencia actual
sugiere que la evaluación de los insumos valorados por un animal a través de resultados positivos es el mejor método para evaluar el
bienestar positivo [21]. Con respecto a los reptiles, la literatura sobre el estado de bienestar positivo se centra principalmente en la
evaluación de la provisión de enriquecimiento.
4.1. Enriquecimiento
Mellor y Beausoleil (2015) afirman que los estados de bienestar positivos se promueven mediante dos métodos. En primer lugar,
cuando se minimizan los efectos negativos relacionados con la supervivencia [6], es decir, se deben abordar las necesidades esenciales
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antes de emplear estrategias de enriquecimiento [22]. En segundo lugar, reemplazar los afectos negativos relacionados con
la situación por afectos positivos, es decir, proporcionando un entorno rico en estímulos [6].
Las pruebas de preferencia de enriquecimiento son útiles para realizar con reptiles bajo cuidado humano. Sin embargo,
estos requieren mucho tiempo y son difíciles de aplicar a la amplia variedad de especies que se encuentran en los zoológicos,
y mucho menos a la multitud de reptiles existentes [23]. Bashaw et al. (2016) utilizaron pruebas de preferencia para examinar
la respuesta de los geckos leopardo (Eublepharis mascularius) a cinco tipos de enriquecimiento. Los geckos respondieron
predominantemente al enriquecimiento térmico y alimentario, quizás porque estos abordan las necesidades de comportamiento
de esta especie [24]. Esto concuerda con la idea de que las estrategias de enriquecimiento efectivas deben basarse en una
motivación, en lugar de diseñarse para 'distraer' o 'entretener' al animal, como podría lograrse con una novedad aleatoria [25].
Este resultado también respalda la idea de que los reptiles responden al enriquecimiento como los mamíferos carnívoros: que
se benefician de mayores oportunidades de comportamiento. Caso et al. (2005) encontraron que las tortugas de caja del este
(Terrapene carolina carolina) en recintos estériles pasaban más tiempo tratando de escapar y menos tiempo descansando,
en comparación con aquellas en alojamientos enriquecidos [26] . Sin embargo, ha habido estudios que no han demostrado el
beneficio del enriquecimiento en reptiles, como el estudio de Rosier & Langkilde (2011) sobre la lagartija de cerca oriental
arbórea (Sceloporus undulates) [27] .
En este estudio, los grupos de tratamiento se separaron en recintos que proporcionaban o no plataformas elevadas para
tomar el sol. Los resultados mostraron que no hubo efecto sobre la supervivencia, la corticosterona plasmática inicial, la
actividad, el comportamiento de tomar el sol, el tiempo que pasó escondido o la puntuación de la condición corporal. Los
autores sugieren que esto no implica que el enriquecimiento no mejore el bienestar de los reptiles, sino que es necesario
evaluar la eficacia de las estrategias de enriquecimiento específicas de cada especie. Los diversos resultados de proporcionar
enriquecimiento a los reptiles en diferentes taxones resaltan los desafíos de generalizar una herramienta de evaluación del
bienestar en estas diferentes especies. La consideración de los indicadores en dicha herramienta debe personalizarse para
satisfacer las necesidades específicas de cada especie.
Se ha sugerido que las presas vivas serían enriquecedoras para los reptiles carnívoros, al permitirles cazar y capturar
a sus presas [28,29]. Sin embargo, esto plantea problemas legales y éticos para las especies de presa, y las especies de
presa pueden dañar potencialmente al reptil o servir como huéspedes intermedios para los parásitos [22].
Una alternativa podría ser crear movimiento de presas muertas, por ejemplo, usando una bola mecánica o haciendo flotar un
plato de comida en el agua.
Se ha sugerido que proporcionar un recinto que imite el entorno natural de una especie es un enriquecimiento en sí
mismo. En un estudio de preferencia de estímulos, la serpiente índigo oriental (Drymarchon couperi) demostró una clara
preferencia por las rocas de río (típicas del entorno natural de la especie) sobre la tubería de cloruro de polivinilo y un cajón
de arena, y ningún interés en un artículo novedoso (pegatinas de gel) [30]. En la práctica , es virtualmente imposible replicar
completamente el hábitat natural del animal en cautiverio [22].
Además, en algunos casos, la eliminación de aspectos del hábitat natural de una especie en cautiverio mejorará el bienestar,
por ejemplo, la eliminación de depredadores al alojar a los individuos en un recinto solitario seguro y proporcionar atención
veterinaria para minimizar el impacto de lesiones y enfermedades. Mediante la mejora continua de nuestro conocimiento de
las especies de reptiles y sus hábitats naturales, y la reducción de las amenazas que se presentan en la naturaleza, podemos
mejorar el diseño y la cría de recintos teniendo en cuenta la optimización del bienestar animal.
4.2. Medidas conductuales espontáneas
Es esencial tener en cuenta el comportamiento específico de la especie expresado por un individuo para utilizar los
indicadores conductuales de bienestar de manera efectiva. El comportamiento por sí solo no es directamente indicativo del
estado afectivo, pero proporciona información sobre cómo se siente un animal [25]. El comportamiento exploratorio, el
comportamiento afiliativo, las vocalizaciones, las expresiones faciales, el comportamiento anticipatorio y el juego se han
utilizado para evaluar y controlar las emociones positivas y se han investigado en reptiles en diversos grados [14,18].
La exploración se considera un comportamiento con una motivación subyacente y puede estar influenciada por estados
afectivos de miedo positivos o negativos [14]. Muchos lagartos escamosos han demostrado curiosidad y un comportamiento
exploratorio muy desarrollado hacia los objetos. Un ejemplo son los lagartos anolis que investigan objetos anaranjados o
amarillos sin otro propósito aparente [12]. Esto puede no ser aplicable a otros
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taxones o incluso entre individuos dentro de un taxón y, en cambio, podría provocar una respuesta de estrés. Se ha
sugerido que mover una fuente de calor o abrir diferentes retiros mejora el comportamiento exploratorio [31].
HernándezDivers (2001) afirma que incluso una alteración parcial de un recinto puede aumentar el comportamiento
exploratorio en los reptiles y actuar como un medio para el enriquecimiento del comportamiento [32]. Un estudio de Rose et
al. (2014) siguieron el comportamiento de dos especies de reptiles, el chuckwalla común (Sauromalus ater) y la serpiente
de maíz (Pantherophis guttatus) después de realizar pequeños cambios en el diseño del recinto. Estos cambios provocaron
un aumento de los niveles de actividad en ambas especies de reptiles, ya que utilizaron los muebles del recinto que se les
proporcionaron con más frecuencia de lo que pasaban escondiéndose. Se concluyó que los recintos espacialmente
complejos aumentarán el repertorio de comportamiento de los reptiles al igual que otras especies [33]. El comportamiento
exploratorio es quizás el comportamiento más fácil de observar en un reptil en cautiverio.
Las interacciones sociales también pueden ser un buen indicador de bienestar [34]. El comportamiento afiliativo entre
individuos de una especie social se puede observar fácilmente, lo que lo convierte en un indicador útil para evaluadores de
bienestar tanto aficionados como experimentados [18]. Los investigadores a menudo optan por dividir el comportamiento
social de los vertebrados en categorías "sociales" o "no sociales", en lugar de a lo largo de un espectro. Por lo tanto, los
reptiles se han colocado en el grupo 'no social', presumiblemente debido a su falta de expresión y afecto manifiesto, y la
falta de cuidado maternal en la mayoría de las especies. Sin embargo, la evidencia actual respalda una variedad de
comportamientos desde "solitario" hasta "altamente social", tanto dentro como entre especies [11]. Dada la escasez de
investigación sobre la estructura social de los reptiles, sería mejor usar etiquetas como 'social' o 'no social' para describir el
comportamiento del individuo en un contexto particular, en lugar de aplicarlas a taxones [35].
La vocalización también es un indicador de estado afectivo de uso común, que se puede medir de forma no invasiva.
A menudo se evalúa junto con la expresión facial [18,36]. No fue hasta hace poco que se investigó la plasticidad vocal en
los reptiles y, por lo tanto, existe literatura limitada para determinar su utilidad en la evaluación del bienestar [37]. La
expresión facial también se ha utilizado para evaluar la experiencia psicológica y emocional. Sin embargo, esto solo se ha
indicado en mamíferos que tienen una musculatura facial homogénea [38], por ejemplo, el caballo [36]. Los reptiles tienen
una musculatura facial menos avanzada, lo que dificulta la utilización de la expresión facial como herramienta de evaluación
[39].
El comportamiento anticipatorio se utiliza para demostrar un estado positivo asociado con la recompensa. Se ha
correlacionado con la actividad dopaminérgica y puede estar influida por la necesidad o el entorno [14].
El sistema de la dopamina actúa sobre las recompensas previamente 'gustadas', estimulando el comportamiento dirigido a
objetivos al anticipar una recompensa que mejorará el estado afectivo positivo [18]. Este comportamiento puede estimularse
con entrenamiento de refuerzo positivo en reptiles donde la recompensa consumatoria puede ser comida o refugio, y puede
considerarse en sí mismo una forma de enriquecimiento [31,40]. El comportamiento anticipatorio per se, como medida del
afecto positivo, no parece haber sido estudiado en reptiles.
Se ha demostrado que el juego se correlaciona con una mayor actividad opioidérgica [41], pero puede asociarse con
estados negativos, por ejemplo, para aliviar la tensión social [18]. 'Jugar' es un concepto rara vez asociado con especies
ectotérmicas, ya que es metabólicamente y, potencialmente innecesariamente, costoso [12]. Burghardt et al. (1990) afirman
que los reptiles son capaces de jugar y se benefician de los desafíos de resolución de problemas. Dan un ejemplo del uso
del enriquecimiento sensorial utilizando el olor de las presas en objetos colocados en su recinto [42]. Un estudio realizado
en 1996 documenta el suministro de varios objetos a una tortuga de caparazón blando del Nilo (Trionyx triunguis) alojada
en un zoológico. Esta tortuga tenía un historial de automutilación que disminuyó drásticamente después de proporcionarle
pelotas, palos y mangueras con los que interactuó el 20,7% de las veces que fue observada. Sus niveles de actividad
también aumentaron por encima de lo esperado (67,7%). Este estudio sugiere que el juego con objetos es beneficioso para
los reptiles en cautiverio que no tienen la demanda metabólica de los que viven en la naturaleza [43].
Dentro de Reptilia, el comportamiento de juego prevalece especialmente en los monitores más grandes y
metabólicamente activos. Se ha observado que estos reptiles empujan objetos novedosos e incluso han jugado "tira y
afloja" con sus cuidadores sin matices agresivos [12]. Ha habido muchos comportamientos de juego documentados
en las tortugas (ver [12] para un resumen). Se ha sugerido que su mayor esperanza de vida proporciona más tiempo
para acumular el comportamiento de juego y experimentar sus beneficios a largo plazo [12]. Estos hallazgos sugieren
que el comportamiento de juego puede ser un indicador de bienestar útil, al menos en las especies de monitores más grandes y
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tortugas Sin embargo, dada la diversidad de especies de reptiles, el juego probablemente no represente una medida útil
basada en animales para incorporar en una herramienta de evaluación para esas especies más pequeñas y menos activas.
4.3. Pruebas de sesgo de juicio y respuesta a la novedad
Los estudios de sesgo de juicio han sido anunciados como las medidas más confiables de afecto positivo para
especies, como los reptiles, donde el juego no es particularmente útil [44]. Sin embargo, estos estudios caen en el ámbito
de los tipos experimentales de herramientas de evaluación del bienestar. Las pruebas de sesgo de juicio se basan en la
premisa de que un animal que experimente estados afectivos positivos responderá a una señal ambigua con un juicio más
optimista, después de entrenarse en un paradigma de juicio. Es una medida del estado afectivo generalizado más que una
medida inmediata del bienestar. Por lo tanto, esto se puede usar junto con otras herramientas o de forma independiente
para simplemente medir el estado de ánimo. Tiene la ventaja de que puede identificar emociones positivas y medidas
específicas de especies más prácticas que luego podrían usarse para otras herramientas de evaluación. La técnica no se
ha probado en reptiles hasta la fecha, y solo se han realizado tres estudios en animales en un zoológico, dos de los cuales
no fueron concluyentes [40].
Evaluar la respuesta de un animal a un entorno nuevo es otro enfoque para evaluar el bienestar animal. Puede
demostrar comportamientos similares a la ansiedad que probablemente serán específicos de la especie y, por lo tanto, útiles
para incorporar como indicadores en una herramienta de evaluación. Moszuti et al. (2017) investigaron la respuesta a la
novedad en dos especies de reptiles, la tortuga de patas rojas (Chelonoidis carbonaria) y el dragón barbudo (Pogona
vitticeps). Las tortugas mostraron una respuesta similar a la ansiedad general cuando se las colocó en un entorno nuevo, y
la extensión del cuello parecía ser un signo plausible de ansiedad en esta especie.
Por el contrario, mientras que los dragones barbudos no mostraban una respuesta similar a la ansiedad, parecían discriminar
entre entornos familiares y novedosos [45]. Este estudio sugiere que las pruebas novedosas pueden ser muy útiles para
evaluar el bienestar negativo y pueden realizarse en reptiles. Sin embargo, debido a la gran diversidad entre especies, se
necesita más investigación para generalizar este enfoque en diferentes taxones para garantizar que se empleen las medidas
adecuadas de bienestar.
5. Evaluación del estado afectivo negativo
5.1. Biomarcadores para el estrés
En condiciones de referencia, los sistemas hormonales, energéticos e inmunitarios se coordinan dentro de los
individuos para mantener una función estable [46]. Los efectos de los factores estresantes disocian este sistema y
provocan una multitud de cambios fisiológicos en el cuerpo. Estos resultan en fluctuaciones medibles en las
concentraciones de varios analitos.
5.1.1. Respuesta de la médula suprarrenal simpática (SAM)
El estrés es un fenómeno universal que ocurre en todos los vertebrados, y los efectos del mismo son ampliamente
utilizados para la evaluación del estado afectivo. El sistema nervioso autónomo se activa como una respuesta a corto plazo
al estrés, lo que produce un efecto inmediato, directo y de acción corta en la mayoría de los tejidos del cuerpo.
Las catecolaminas se liberan de las glándulas suprarrenales en segundos y se catabolizan muy rápidamente [47].
Estos incluyen la epinefrina (o adrenalina), que inicia la respuesta de "lucha o huida" en los animales, lo que respalda la
supervivencia a corto plazo, y la norepinefrina, que es el principal neurotransmisor del sistema nervioso simpático
responsable de los cambios en el tono cardiovascular. La magnitud de la respuesta SAM se refleja en la concentración
de catecolaminas séricas, los niveles de glucosa en sangre, la frecuencia cardíaca y la presión arterial [47].
Los niveles de catecolaminas en respuesta a varios estresores están pobremente caracterizados en reptiles. En un
estudio que involucró la inmovilización prolongada de caimanes juveniles fuera del agua, los autores comentaron la
presencia de niveles elevados de epinefrina y norepinefrina en la inmovilización inicial y el sangrado, y la norepinefrina
permaneció elevada durante 24 h. Inesperadamente, los niveles de epinefrina disminuyeron, a pesar del continuo estrés por
restricción [48]. Los niveles iniciales de epinefrina informados en los caimanes de este estudio fueron aproximadamente el
doble de los informados en una tortuga acuática, Chrysemys picta, sumergida en agua anóxica.
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agua [49], y para el lagarto, Dipsosaurus dorsalis, sujeto a un ejercicio exhaustivo [50]. Por el contrario, los valores de
epinefrina en la inmovilización y el muestreo inicial en el lagarto, Urosaurus ornatus, fueron el doble de los de los
caimanes juveniles [51]. Estas grandes diferencias en los valores probablemente reflejen la influencia del manejo del
estrés del muestreo de sangre [48], que puede variar con el acondicionamiento y entre especies, y destaca la dificultad
en el uso de catecolaminas para la evaluación práctica de la respuesta a un factor estresante.
La glucosa también puede usarse para evaluar el estrés en reptiles [46]. Se ha encontrado hiperglucemia en
cocodrílidos y ofidios cuando se exponen a factores estresantes [47], debido a la estimulación de la gluconeogénesis y
la glucogenólisis por la corticosterona [46]. Se observó que la glucosa aumentaba con bastante rapidez (dentro de una
hora) después de la captura para el muestreo de sangre en tortugas verdes (Chelonia mydas) con niveles elevados
(sugestivos de hiperglucemia), presentes en animales sanos en comparación con animales enfermos [52]. La tendencia
en los niveles de glucosa con un pico a las 4 h, seguido de una disminución a las 24 h, fue similar tanto para los
animales sanos como para los enfermos . Esto implica que al interpretar las elevaciones de glucosa como una indicación
de una respuesta al estrés, se debe tener en cuenta la salud del animal, quizás debido a los efectos de la enfermedad
en la ingesta de nutrientes.
Se han documentado la frecuencia cardíaca y la presión arterial de varias especies de reptiles, pero dada la
dificultad de documentar estos parámetros en condiciones de campo y la influencia de obtener las mediciones en la
respuesta al estrés [47], es probable que no sean herramientas prácticas de evaluación.
La variabilidad de la frecuencia cardíaca se ha investigado como una medida potencial del estado de bienestar en
muchas especies de mamíferos, proporcionando una indicación del cambio en el equilibrio simpatovagal como
resultado de factores estresantes o diferencias de temperamento [53]. Este método no parece haber sido investigado
en reptiles con el fin de evaluar el bienestar animal y, sin embargo, puede ser una estrategia confiable y bastante no invasiva.
Sin embargo, es probable que esté sujeto a influencias como la temperatura externa o la actividad metabólica de los
reptiles y, por lo tanto, necesitará una investigación detallada que considere estos factores [54].
En conclusión, si bien las medidas de la respuesta SAM se han utilizado tradicionalmente en la ciencia del
bienestar animal para medir la respuesta a los factores estresantes y no se han investigado lo suficiente en los reptiles,
es probable que la evaluación adicional de estos parámetros no sea una prioridad en la investigación del bienestar de
los reptiles. Sufren múltiples influencias que los confunden, son difíciles de medir debido al método de muestreo y en
realidad solo proporcionan una medida de la respuesta fisiológica inmediata al estrés, en lugar de un estado de bienestar sostenido.
Además, estas medidas son difíciles de interpretar ya que: 1) reflejan sólo la excitación de la respuesta emocional,
provocada por estímulos con valencia tanto positiva como negativa; y 2) es un desafío tener en cuenta la gran cantidad
de ocurrencias de estas respuestas, a menudo sin efectos perjudiciales a largo plazo, en la evaluación del estado de
bienestar general basado en la "suma" de las experiencias individuales del animal.
5.1.2. Eje hipotalámico pituitario suprarrenal (HPA)
Como respuesta levemente a más largo plazo al estrés, el eje hipotalámico pituitario suprarrenal (HPA) inicia una
cascada hormonal para provocar la liberación de cortisol de la corteza suprarrenal [47]. Los niveles de cortisol de
referencia mantienen el equilibrio energético y están asociados con las rutinas estacionales y diarias. El cortisol inducido
por el estrés promueve la supervivencia a corto plazo, pero también puede tener efectos negativos en el cuerpo que se
discutirán más adelante [54]. Está ampliamente aceptado que la medición de los productos del eje HPA indicará que un
animal está experimentando estrés. La mayor parte de esta investigación se basa en especies de mamíferos.
En los reptiles, el principal glucocorticoide secretado es la corticosterona [47].
Fisiológicamente, los glucocorticoides tienen una multitud de efectos en el cuerpo, pero principalmente causan
lipólisis, redistribución de grasa, aumento de la descomposición de proteínas, supresión de la función inmunológica y
gluconeogénesis. Estos efectos están garantizados para promover la supervivencia en situaciones a corto plazo, pero
tendrán consecuencias dramáticas en el cuerpo a largo plazo [47].
La corticosterona está influenciada por una gran cantidad de procesos, incluidos los fisiológicos (que alcanzan su
punto máximo cuando el reptil está más activo) y las condiciones ambientales [47]. Por ejemplo, se ha demostrado que
los glucocorticoides varían entre los individuos según las experiencias pasadas, la ubicación geográfica, el estado
energético actual, el estado reproductivo, la edad y la condición corporal [46].
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Dentro de los reptiles cautivos hay evidencia de un efecto del alojamiento en grupo sobre la corticosterona plasmática, con
caimanes subordinados que tienen concentraciones plasmáticas inherentemente más altas en relación con sus congéneres dominantes
con tasas de crecimiento más altas [55]. Además, las contrapartes salvajes tienen vidas muy diferentes en comparación con las del
cautiverio [22,56]. Dickens & Romero (2013) indican que existe literatura limitada sobre cómo los reptiles silvestres responden
endocrinológicamente a los estresores [57].
Gangloff et al. (2017) investigaron dos poblaciones en libertad de la serpiente de liga común (Thamnophis
sirtalis) y encontraron que tanto la concentración de corticosterona como de glucosa en plasma diferían entre
las georregiones. Se sugirió que la estrategia o capacidad para mantener la función y el equilibrio energético
con la variación ambiental puede variar dentro de una especie [46]. La temperatura también puede afectar la
concentración absoluta de corticosterona. Dupoue et al. (2013) informaron un aumento en los niveles de
corticosterona en un grupo de pitones infantiles (Antaresia childreni) en cautiverio expuestos a bajas temperaturas.
Los autores sugieren que a una temperatura subóptima, un aumento de la corticosterona puede ayudar a mantener un estado de alerta
esencial para promover la supervivencia inmediata en estas especies. Este estudio concluyó que los cambios a corto plazo en la
temperatura corporal afectarán la concentración absoluta de corticosterona y deben tenerse en cuenta siempre que se mida este analito
en especies de reptiles [58].
Los niveles de referencia de corticosterona pueden diferir entre hombres y mujeres durante su ciclo reproductivo. Los hombres
tienden a tener una mayor concentración de corticosterona en plasma, especialmente durante los momentos de mayor actividad y
metabolismo, como la espermatogénesis. Esto se ha demostrado en reptiles, incluidas las tortugas del desierto (Gopherus agassizii)
[59] y el lagarto corredor de seis líneas (Cnemidophorus sexlineatus) [60].
La corticosterona generalmente se mide de forma invasiva a través de una muestra de sangre. Sin embargo, se dispone de
métodos de muestreo menos invasivos , como muestras fecales, urinarias, salivales, de lágrimas, de piel y de cabello [22,61].
Debido a la falta de rangos de referencia de referencia en reptiles, la interpretación es problemática [5]. Los métodos de
muestreo de corticosterona no invasivos en reptiles están poco estudiados. Sin embargo, un estudio reciente pudo
validar un método de inmunoensayo enzimático para la detección de corticosterona en la piel mudada del dragón de Komodo.
En este estudio, estuvo presente la variación biológica en la corticosterona, como lo demostraron otros investigadores.
Por ejemplo, los valores de corticosterona fueron más altos en los machos, los juveniles y después de la muda de piel en primavera [61].
La caracterización adicional de los métodos de medición no invasivos es un área madura para futuras investigaciones, ya que estos
métodos alternativos se utilizan más ampliamente en especies de mamíferos.
Hay otras medidas fisiológicas, discutidas brevemente a continuación, que pueden ser útiles; sin embargo, estos pueden no ser
prácticos para la evaluación rutinaria del bienestar. Muchos de estos requieren muestreo de sangre, en sí mismo un procedimiento
estresante, ya que aún no se dispone de técnicas no invasivas para el muestreo.
5.1.3. Marcadores hematológicos y bioquímicos
Cuando aumentan las hormonas glucocorticoides, los glóbulos blancos migran entre los tejidos y la circulación, lo que provoca
una disminución de los linfocitos circulantes [62]. El aumento de la corticosterona se ha relacionado con la heterofilia y la linfopenia en
algunas especies de reptiles [47]. A menudo se observa un aumento en la proporción de heterófilos a linfocitos en la sangre completa
en respuesta al estrés [46]. Sin embargo, en el estudio de Case et al. (2005) sobre la tortuga de caja oriental, mientras que el grupo
enriquecido mostró una proporción significativamente menor de heterófilos a linfocitos, no hubo cambios en la concentración de
corticosterona entre los dos grupos [26]. Las tortugas acuáticas bajo estrés hiperosmótico también tendían a tener un aumento del
hematocrito, el recuento de heterófilos, el sodio, el cloruro y el potasio [47]. Si bien la proporción de heterófilos a linfocitos se ha
investigado ampliamente en mamíferos y aves, existen pocos ejemplos del uso de esta medida en especies de reptiles.
El análisis bioquímico de la sangre puede revelar un aumento de la creatinina fosfoquinasa como parte de una respuesta al estrés
[47], como se observa en los monitores de encaje capturados (Varanus varius) [63]. También puede ocurrir un cambio en el colesterol y
los triglicéridos, y estos parámetros tienden a disminuir, aunque esto puede depender del estrés [47]. Por ejemplo, los caimanes que
experimentaron un choque por frío demostraron un aumento significativo en los triglicéridos y una disminución en el colesterol, mientras
que la misma especie que experimentó estrés por restricción no mostró un cambio en ninguno de los lípidos [48]. Por lo tanto, la
variabilidad no solo se ve entre reptiles
Animales 2019, 9, 27 9 de 22
especie, sino en respuesta al tipo de estrés que está experimentando el reptil, reduciendo así la validez
de estos analitos.
5.1.4. Inmunología
Se ha sugerido medir el anticuerpo IgA como un indicador de estrés que podría usarse en animales de zoológico [18]. Esta proteína
se puede medir de forma no invasiva utilizando heces y saliva. Una respuesta aguda al estrés provoca un aumento de IgA inmediatamente
después del factor estresante, mientras que un efecto de estrés retardado tiende a disminuir la IgA [64,65]. Los mecanismos de tales cambios
son solo especulativos e involucran posibles efectos de factores psicosociales en el sistema de transporte de este anticuerpo a través del
cuerpo [64].
Por el contrario, se ha demostrado que la IgA aumenta en situaciones de estado afectivo positivo en múltiples estudios; el mecanismo detrás
de esto no ha sido explorado [66]. La IgA se ha medido con éxito en la saliva de cerdos y perros usando algodón absorbente para la
recolección [65,67]. Se descubrió que es una medida de estrés más directa que el cortisol, ya que vuelve inmediatamente a los niveles
previos al estrés cuando se elimina el factor estresante agudo [65].
La IgA también ha sido útil para medir el estrés en la rata, utilizando discos de papel de filtro para recolectar saliva [68] o mediante análisis
fecal [69].
La inmunoelectroforesis se usa para medir la concentración de IgA, que es costosa y de difícil acceso en instalaciones como los
zoológicos. Según la literatura disponible, no parece que se haya investigado la IgA para su uso en reptiles.
5.1.5. Preocupaciones de muestreo
Como se mencionó anteriormente, al desarrollar medidas prácticas y confiables basadas en animales del estado de bienestar, los
métodos deben ser simples, fáciles de realizar, repetibles y no inductores de un compromiso excesivo del bienestar. La mayoría de los
métodos enumerados anteriormente requieren muestras de sangre. Las opciones para la toma de muestras de sangre de reptiles incluyen
las venas de la cola, la vena yugular, los senos subcarapaciales y occipitales o la cardiocentesis. La restricción requerida a menudo es
estresante para el reptil y, si no se realiza adecuadamente, puede provocar otros efectos adversos, incluidas lesiones físicas. Los riesgos
para el personal al manipular reptiles pueden incluir mordeduras, rasguños, envenenamiento y exposición a patógenos zoonóticos.
El manejo asociado con el muestreo de sangre es generalmente un factor estresante para los reptiles y, por
lo tanto, el momento del muestreo de sangre es esencial para medir muchos biomarcadores. Por ejemplo, se
demostró que la captura de un reptil en cautiverio (no se menciona la especie) provoca un aumento medible de
la corticosterona entre 3 min y 6 h [47]. Dupoue et al. (2013) lograron esto sangrando pitones inmediatamente y
tomando muestras adicionales 30 y 60 minutos más tarde para tener en cuenta la variación [58]. Gangloff et al.
(2017) recogieron una muestra de sangre inicial en diez minutos para asegurarse de que las medidas de
corticosterona no se confundieran debido al estrés por manipulación [46]. Si bien estas preocupaciones no son
exclusivas de los reptiles, se necesita el conocimiento de estos factores de confusión y su latencia de efecto al
aplicar estos biomarcadores a la evaluación del bienestar.
5.2. Medidas conductuales de estrés
Los indicadores de comportamiento de bienestar negativo en reptiles no han sido bien investigados en reptiles
salvajes o cautivos. Warwick et al. (2013) se refiere a 30 signos de estrés basados en el comportamiento en reptiles,
así como a la quietud o la comodidad [5]. Sin embargo, Warwick comenta sobre la escasez de observaciones de campo
en estas especies y las respuestas invocadas por humanos que causan discrepancias.
Silvestre (2014) sugiere que la adaptación conductual a los factores estresantes es la respuesta más efectiva para reducir las
consecuencias a largo plazo de la exposición a condiciones que inducen estrés [47]. En los reptiles en cautiverio que pueden ser incapaces
de escapar de los factores estresantes debido a su entorno, se espera que la observación de sus adaptaciones de comportamiento sea un
indicador particularmente útil del compromiso del bienestar. Los comportamientos útiles indicativos de estrés crónico incluyen agresión,
anorexia, actividades redirigidas, estereotipias y comportamientos de desplazamiento. Las estereotipias se consideran perjudiciales cuando
constituyen el 10 % o más del comportamiento de vigilia [34]. Se ha postulado que las estereotipias podrían ser un mecanismo de
afrontamiento, ya que se han asociado con la liberación de endorfinas [22]. Por lo tanto, es controvertido si el bienestar
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en el momento de realizar la estereotipia es en realidad pobre. Sin embargo, la presencia de una estereotipia puede utilizarse para inferir un
déficit en las condiciones, en algún momento, que hizo que el animal adoptara este comportamiento [18]. Las estereotipias de mala adaptación,
como el ritmo repetitivo que se observa en los mamíferos, a menudo atribuidas a los factores estresantes del cautiverio, no se han documentado
en los reptiles. Sin embargo, los reptiles pueden realizar comportamientos repetitivos , como la interacción con límites transparentes o el
comportamiento exploratorio [70]. Los lagartos estresados también pueden mostrar un cambio en el color de la piel, por ejemplo, en los dragones
barbudos (Pogona vitticeps) [71].
Los camaleones (Chamaeleonidae) son bien conocidos por sus cambios de color. Por ejemplo, los camaleones enanos (Bradypodion
transvaalense) muestran cambios de comportamiento, incluido el cambio de color, cuando se enfrentan a los depredadores [72].
Los patrones de sueño son indicativos de bienestar, y en instalaciones como los zoológicos pueden verse influenciados por las rutinas
de cría, la proximidad al público y el medio ambiente. Sin embargo, falta investigación sobre los patrones de sueño naturales y saludables de
muchos animales exóticos [18]. El sueño está involucrado en el presupuesto de tiempo de un individuo, una alteración en la que a menudo se
utiliza como indicador de un estado afectivo negativo [34].
En los reptiles, el tiempo dedicado a tomar el sol es una consideración importante al evaluar los presupuestos de
tiempo de comportamiento, ya que el tiempo pasado en el extremo superior de un gradiente de temperatura apropiado para
la especie es fisiológicamente importante [21]. El asoleamiento apropiado es un indicador válido del bienestar de los
animales ectotérmicos, ya que está estrechamente relacionado con el rango térmico apropiado, que está influenciado por
la historia evolutiva del animal [21]. El calor y la luz actúan en sincronía, y el exceso o la falta de uno o ambos pueden dar
lugar a alteraciones patológicas [21], como la hipoactividad [5]. Tomar el sol puede ser un indicador de estados de bienestar
negativos , ya que los reptiles usan el comportamiento para modular su respuesta a las condiciones internas (fisiológicas)
y externas. Por ejemplo, en respuesta a la fiebre 'verdadera' o la fiebre emocional causada por la exposición a eventos
estresantes como la manipulación, los reptiles buscan preferentemente temperaturas más cálidas.
Las deficiencias en el medio ambiente, como las bajas temperaturas ambientales, el acceso inadecuado a los lugares para
tomar el sol a través de la competencia o el hacinamiento, o la provisión insuficiente de otras "instalaciones de jaulas" que
conducen a un "sobrecalentamiento" pueden aumentar el tiempo dedicado a tomar el sol [5] . Estos signos representan
medidas basadas en animales que reflejan la idoneidad de los insumos ambientales y deben incluirse en las herramientas
de bienestar para reptiles.
6. La salud como indicador de bienestar
La salud física es un indicador de bienestar comúnmente utilizado, ya que minimizar la enfermedad y las lesiones promueve la comodidad
y la capacidad funcional al tiempo que reduce las experiencias negativas como el dolor, la debilidad y la debilidad [73]. Se plantea la hipótesis
de que un estado afectivo positivo aumenta la inmunidad y mejora la salud física [13], lo que respalda el uso de indicadores de salud en una
herramienta de evaluación del bienestar.
Warwick et al. (2013) describe signos comunes perjudiciales para la salud física en reptiles, que incluyen abrasiones rostrales,
quemaduras térmicas, dermatosis ventral y pica. Las abrasiones rostrales, por ejemplo, se asocian principalmente con comportamientos
repetitivos anormales [5], que pueden ser un signo de mala adaptación o mal funcionamiento de bienestar negativo [74]. Los cortes finos en el
hocico de las serpientes cautivas son característicos de los comportamientos repetitivos [21]. Las alteraciones o heridas del tegumento son, por
lo tanto, un indicador válido de un déficit en el bienestar que se ha incorporado en varias herramientas de evaluación del bienestar para
mamíferos y aves.
También se ha descubierto que el estrés conduce a la unión de los huevos en los reptiles, un problema común en las lagartijas grávidas [21].
El estrés crónico y progresivo que conduce a un aumento prolongado de la corticosterona da como resultado la
degeneración muscular y la supresión del crecimiento. En consecuencia, esto predispone a la emaciación. Sin embargo,
algunos reptiles que están sometidos a estrés crónico presentarán obesidad [47]. La obesidad también es el resultado de
la sobrealimentación junto con un gasto energético reducido, que puede estar relacionado con el entorno cautivo y/o la
falta de consideración de las bajas tasas metabólicas de los reptiles y las altas eficiencias de conversión al establecer los
regímenes de alimentación [75]. La obesidad tiene muchos efectos perjudiciales, incluida la distocia y la disminución de
la esperanza de vida. En los reptiles, el exceso de grasa puede almacenarse en el tejido subcutáneo o en los órganos
internos, causando trastornos como la lipidosis hepática, especialmente común en los quelonios [9,76]. Esto respalda el
uso de la puntuación de la condición corporal en una herramienta de evaluación del bienestar. Es importante considerar sin embargo,
Animales 2019, 9, 27 11 de 22
que un sistema de puntaje de condición corporal debe estandarizarse en diferentes especies para optimizar la validez
y minimizar la subjetividad.
Un aumento prolongado de la corticosterona también produce depresión inmunitaria y dificultades reproductivas [47].
En comparación con los mamíferos, los reptiles tienen una respuesta inmune humoral más débil y lenta. La respuesta
puede verse directamente afectada por la estación, el estado reproductivo y el medio ambiente, con la función inmunológica
optimizada dentro del rango de temperatura preferido específico de la especie [9]. Si la respuesta inmunitaria de un reptil
se ve comprometida, existe un mayor riesgo de infección [9]. Pees et al. (2010) encontraron una correlación significativa
entre las malas condiciones de cría y la presencia de microorganismos en los lavados traqueales de Boidae en cautiverio
[77].
Si bien la evaluación del bienestar a lo largo de la vida de un animal es fundamental, se debe prestar especial atención a la evaluación del
bienestar en animales de edad avanzada, que tienen un mayor riesgo de experiencias negativas como el dolor. Los reptiles generalmente tienen una
vida útil larga [78]. La aparición de dolencias relacionadas con la edad puede ser insidiosa y solo se refleja en reducciones sutiles en el rendimiento y la
vitalidad [10]. El conocimiento de las especies de interés es de particular importancia ya que existen diferencias considerables entre especies en la
propensión a demostrar efectos en la salud relacionados con la edad; por ejemplo, los testudinos y los cocodrilos muestran una senescencia casi
insignificante, mientras que muchas especies de escamosos muestran una senescencia gradual al igual que otros vertebrados [79].
7. Herramientas de evaluación del bienestar
Draper y Harris 2012 informaron que solo el 24% de los 192 zoológicos británicos inspeccionados cumplían con todos
los estándares de bienestar legislados [80]. Se podrían esperar hallazgos similares en otras partes del mundo. Hay
esfuerzos cada vez mayores en muchas jurisdicciones para garantizar que se respeten los estándares de bienestar; la
Asociación de Zoos y Acuarios de Australasia ahora tiene el bienestar animal como el enfoque central de su programa de acreditación.
Además, se han desarrollado varias herramientas de evaluación durante la última década que han resultado útiles para monitorear el bienestar. Se
eligieron las dos herramientas de bienestar abordadas en este documento porque se consideró que tenían más probabilidades de traducirse con éxito
a los reptiles. Estos son el Modelo de los Cinco Dominios y el Protocolo Welfare Quality® .
7.1. Modelo de cinco dominios
El modelo de los cinco dominios se basa en cuatro dominios físicos o funcionales y un dominio mental
acumulativo. Los dominios físicos incluyen la nutrición, el medio ambiente, la salud y el comportamiento. El
estado mental representa el dominio afectivo que resulta de los factores inherentes a los dominios 1–4. Esta
herramienta tiene la ventaja de ser fácilmente adaptable a especies modelo [6] y es más simple que Welfare Quality®
Protocolo, que requiere una calificación y un cálculo más extensos.
Esta herramienta ha sido ampliamente evaluada en un entorno de zoológico en un estudio realizado por Sherwen et
al. (2018) que monitorearon su uso en 339 especies, incluyendo reptiles. Las evaluaciones tomaron un promedio de 35 a
50 minutos por recinto [1]. Esto es mucho más largo que otras adaptaciones, por ejemplo, toma solo 2,5 minutos por
individuo cuando se realiza en ovejas de crianza extensiva [81]. Sin embargo, los recintos de los zoológicos deben tener
en cuenta los grupos, así como la interacción con todos los aspectos del recinto.
La aplicación de esta herramienta en un zoológico representa un intento prodigioso de monitorear el cambio en el
estado de bienestar a lo largo del tiempo en diferentes especies. Sin embargo, se sugirió que, al adaptar la herramienta, se
utilizara junto con otras herramientas para proporcionar una evaluación más completa del bienestar, ya que puede faltar en
algunos aspectos [1]. La discusión de estos elementos está más allá del alcance de esta revisión.
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7.2. Protocolo Welfare Quality® El
Protocolo Welfare Quality® fue diseñado para evaluar el bienestar del ganado de producción intensiva utilizando 12 criterios
que reflejan condiciones significativas para estos animales y se derivan de cuatro principios, muy parecidos al Modelo de cinco
dominios [82]. Los cuatro principios del bienestar son buena alimentación, buena vivienda, buena salud y comportamiento adecuado.
Se asignaron a los criterios indicadores medibles determinados por consultoría experta y se integraron paso a paso para obtener una
evaluación final del bienestar [82].
Estos protocolos establecidos para cerdos, aves y ganado lechero requieren muchos recursos y tiempo.
Por ejemplo, la evaluación de aves ponedoras puede tardar hasta 7 horas en completarse [82], lo que dificulta la implementación
práctica de esta herramienta. The Five Domains es superior en este aspecto.
La principal limitación de este protocolo es la redundancia. Es decir, mediante la prueba de esta herramienta en animales de
producción se descubrió que la clasificación general del bienestar podía explicarse únicamente mediante dos medidas basadas en
los recursos. Un sistema basado en estas dos medidas podría reducir el tiempo de evaluación a unos pocos minutos, aunque con el
riesgo de perder una visión holística [83,84].
El marco Welfare Quality® ha sido adaptado a zorros y visones de granja por Mononen et al. (2012), formando un punto de
referencia para las granjas peleteras europeas [85]. Clegg et al. (2015) también adaptaron este marco para evaluar sistemáticamente
el bienestar de los delfines nariz de botella (Tursiops truncatus), una especie común que se exhibe en los zoológicos [34]. Del mismo
modo, Salas et al. (2018) adaptaron este marco a las gacelas Dorcas (Gazella dorcas) en un zoológico [86]. Estas adaptaciones han
logrado mejorar el bienestar de estos animales y se mejoran constantemente a medida que se prueban.
Debido a la abundancia de investigaciones sobre el uso del marco Welfare Quality®, se pueden recopilar las
experiencias prácticas de los autores que utilizan esta herramienta y se pueden reconocer sus ventajas e inconvenientes
asociados. Por lo tanto, esta herramienta fue elegida aquí para su adaptación al eslizón de lengua azul pigmeo.
7.3. Papel de los cuidadores del zoológico
Las herramientas de evaluación del bienestar son muy útiles para los cuidadores, que se han convertido en informantes
indirectos de los animales bajo su cuidado [18]. Sin embargo, todavía hay mucho que aprender sobre muchas especies que se
encuentran en los zoológicos; estos vacíos en el conocimiento limitan la aplicación de herramientas de bienestar animal a esas
especies. Mehrkam y Dorey (2015) encontraron que las predicciones de los cuidadores de zoológicos sobre los enriquecimientos
más preferidos para los animales bajo su cuidado en varios grupos taxonómicos diferentes fueron las menos precisas (5,8 %) para
los reptiles [30]. A pesar de esto, debido a su conocimiento, experiencia y tiempo dedicado a los animales que estaban evaluando,
los cuidadores deberían estar en mejores condiciones para reconocer el comportamiento anormal, desarrollar estrategias de
enriquecimiento y evaluar el bienestar de los animales bajo su cuidado [25]. En consecuencia, deben estar dotados de las
herramientas para realizar formalmente estas actividades con éxito. Por lo tanto, cuando investigamos la aplicación de una
herramienta al eslizón de lengua azul pigmeo, incorporamos los comentarios de los cuidadores tanto en la fase de diseño como en
la de prueba.
8. Herramienta de evaluación de bienestar de lengua azul pigmea
8.1. Desarrollo
Los indicadores explorados para cada criterio en la herramienta aplicada se eligieron en base a la literatura
limitada escrita sobre el bienestar de los reptiles, y a través de consultas con veterinarios de reptiles y zoológicos, y
cuidadores de zoológicos familiarizados con esta especie de los zoológicos de Adelaide y Melbourne. La aplicación
final con notas explicativas y referencias se proporciona en la Tabla 1. Se realizó un breve estudio piloto en el Zoológico
de Adelaida mediante la observación de las lagartijas en sus recintos. A diferencia del Protocolo Welfare Quality®, la
calificación extensiva no se utilizó en el estudio piloto, ya que se tomó un enfoque exploratorio para desarrollar esta
herramienta. El método de calificación de cada indicador se adaptó del presentado en Sherwen et al. (2018) [1], que se
muestra en la Tabla 2.
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Esta evaluación de investigación se realizó desde el punto de vista de un visitante del zoológico para reducir los efectos
potenciales del estrés relacionado con la proximidad para la observación y/o el manejo, y para evaluar con precisión el bienestar
mientras los animales están en exhibición [86] . La evaluación solo se realizó en invierno y, en consecuencia, se hicieron
suposiciones de variación estacional, en consulta con los cuidadores.
Esto solo proporciona una "instantánea" de los estándares de bienestar y es posible que no refleje completamente la influencia
del clima estacional y las temporadas de reproducción en el bienestar animal [87]. Debido a la fisiología ectotérmica de los
reptiles, y particularmente a la naturaleza críptica de esta especie, muchos de los indicadores elegidos son casi imposibles de
evaluar durante el invierno, cuando los lagartos están dormidos en su madriguera. Esta ha sido una limitación importante en el
desarrollo de criterios para la evaluación del bienestar de esta especie, y es probable que sea un problema en muchos otros
reptiles que también exhiben este nivel de inactividad estacional. De manera similar, muchos reptiles son nocturnos o
crepusculares y, por lo tanto, la evaluación puede verse comprometida si se realiza durante el día.
La medición de la frecuencia cardíaca y la presión arterial no están incluidas en esta aplicación y también se
sugiere que se excluyan de una herramienta desarrollada. La auscultación del corazón de un reptil es problemática.
Hay fricción entre el estetoscopio y las escalas, y generalmente solo se pueden escuchar los sonidos del corazón de baja
amplitud. Los monitores Doppler son una alternativa útil para la evaluación de la frecuencia y el ritmo cardíacos, y la evaluación
subjetiva de la presión arterial en reptiles. Todavía se requiere contacto físico con el reptil, y la disponibilidad puede ser un
factor limitante. La presión arterial periférica se puede medir con dispositivos intraarteriales colocados quirúrgicamente en
reptiles anestesiados. Actualmente no existe un método indirecto eficaz de presión arterial descrito en estas especies [9].
A lo largo de la aplicación de este protocolo, se omitió una medida basada en animales propuesta inicialmente . La
autotomía de la cola es un signo correlacionado con el miedo en los reptiles [5]. Sin embargo, a pesar de que los planos de
autotomía están bien desarrollados en Scincidae, los géneros Egernia y Tiliqua tienen planos reducidos y, por lo tanto, es poco
probable que bajen la cola. Por lo tanto, esta medida fue excluida [88].
8.2. Ensayo
El estudio piloto realizado tuvo lugar en el Zoológico de Adelaida y tardó dos horas en completarse.
Los individuos observados eran una pareja reproductora. Se agregaron tres indicadores basados en recursos como
criterios, luego de observaciones y discusiones con los cuidadores. Estos fueron la limpieza del recinto, el
mantenimiento del recinto y el tamaño del grupo. El método de calificación de cada indicador se adaptó de Sherwen
et al. (2018) [1], que se muestra en la Tabla 2. Se eligió este método debido a su simplicidad, que puede ayudar a
reducir la subjetividad de la calificación. El puntaje general de bienestar se determinó promediando las calificaciones
del puntaje máximo posible, siendo el puntaje más alto posible dos para cada indicador. Se sugiere que se
investiguen sistemas de clasificación más amplios al desarrollar una herramienta de evaluación del bienestar de
los reptiles, para permitir una mayor sensibilidad de la herramienta y, en consecuencia, un seguimiento más preciso
del bienestar a lo largo del tiempo.
No se pudo evaluar una serie de criterios debido a las brechas en las oportunidades. Uno de los sujetos no fue observado
bebiendo, probablemente debido a la cautela. No se pudo evaluar la anorexia y el comportamiento de caza, ya que no se presentó
alimento. Esto destaca la necesidad de un buen mantenimiento de registros, ya que la "ingesta de alimentos" se pudo puntuar
debido a las notas tomadas dos días antes del día de alimentación, donde ambos sujetos comieron los alimentos que se les
presentaron. A partir de estos hallazgos, se sugiere que la evaluación se complete durante al menos dos días, uno de los cuales
será un día de alimentación programado para el personal del zoológico. Alternativamente, el mantenimiento de registros del
encargado podría usarse como un medio para documentar formalmente los comportamientos relacionados con criterios particulares
a lo largo del tiempo, lo que permite que los registros del encargado se utilicen para informar la evaluación del bienestar.
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Tabla 1. Aplicación de la herramienta de evaluación del bienestar del eslizón lengua azul pigmeo (PBTS, Tiliqua adelaidensis) basada en el marco Welfare Quality®.
Categoría Criterio Welfare Quality® Medida Welfare Quality®
• Puntuación de la condición corporal : utilizando un sistema estandarizado, por ejemplo, utilizando el software de gestión de información del zoológico utilizado por los zoológicos a nivel mundial [89].
Ausencia de hambre prolongada
• Comportamiento persistente de búsqueda de alimentos , lo que indica restricción de alimentos [73]. Si el PBTS está completamente fuera de la madriguera buscando comida, reemplazando los comportamientos normales como
tomar el sol, exploración relajada, etc.
• Ingesta de alimentos : se observa relajado al comer o se registra la comida que queda, lo que indica que el reptil está comiendo cuando se le da la dieta adecuada.
buena alimentacion • Proporcionar una dieta adecuada: para proporcionar saciedad [73]. El PBTS es omnívoro y su dieta debe consistir en 50% vegetales, 25% frutas y 25%
Dieta adecuada invertebrados como los caracoles [9].
• Signos de deshidratación: ojos hundidos y/o múltiples pliegues de la piel [90,91].
• Beber sin prisas : beber relajado como un comportamiento normal de mantenimiento [5].
Ausencia de sed prolongada
• Limpieza y (verdadera) disponibilidad de agua: calidad adecuada del agua [22], reemplazada con una frecuencia adecuada, proporcionada en condiciones apropiadas para la especie.
presentación. Variación en los métodos de provisión, por ejemplo, rociado de vegetación, baños regulares.
• Limpieza de los animales, por ejemplo, tinción fecal. La acumulación de excremento es un comportamiento realizado por el PBTS [92] y puede verse perturbado cuando se experimenta un déficit en el bienestar,
resultando en tinción fecal o dispersión aleatoria [93,94].
Comodidad en torno al descanso
• Limpieza del recinto : las condiciones antihigiénicas pueden provocar enfermedades y estrés [9]. ¿Se limpia regularmente el resto del recinto? Las pilas de excrementos deben ser
se elimina regularmente solo durante la brumación para evitar la carga parasitaria (los excrementos sirven como una señal importante para atraer a la pareja) [11,93,94].
• Tomar el sol ( presupuesto de tiempo): se presenta relajado y estirado [5] con la cabeza orientada hacia la fuente de calor [95]. Los PBTS saldrán de (pero manténgase cerca
a) su madriguera para tomar el sol por la mañana, retirarse al mediodía y salir de nuevo al final de la tarde.
Indicadores de comportamiento que pueden ser, en parte, indicativos de un rango térmico inadecuado [5]:
Buena Vivienda

Hipoactividad: no alerta; actividad física anormal de bajo nivel.

Anorexia: negativa a comer alimentos disponibles y adecuados.

Respiración con la boca abierta: respiración esporádica, lenta, con la boca abierta o jadeando.
Comodidad térmica
Jadeo: respiración rápida con la boca abierta.

Facilidad de muda y dermatofagia: la muda es un comportamiento de mantenimiento regular y saludable de los reptiles [5] y depende del medio ambiente, la dieta y
hidratación de reptiles [90]. La piel se muda por etapas y se desprende flexible y transparente, no debe haber piel seca/marrón retenida. esta especie
consume naturalmente su propia piel mudada [96].
• Rango térmico adecuado : esta especie prefiere un gradiente térmico de 28–32◦ [9]
• Mantenimiento del recinto: registros adecuados , monitoreo y mantenimiento del calor y las luces UVB para garantizar que se alcance el rango térmico y espectral adecuado.
que se proporciona [9].
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Tabla 1. Continuación
Un entorno restrictivo, deficiente o inapropiado puede dar lugar a comportamientos inducidos por el estrés como [5]:

Hiperactividad: actividad física anormal de alto nivel o redundante.

Postura corporal aplanada: aplanamiento del cuerpo contra una superficie, a veces asociado con hipervigilancia.
Facilidad de movimiento
Ocultación de la cabeza: ocultación deliberada de la cabeza, incluso debajo de objetos/sustrato.
• Tamaño del recinto : se deben cumplir los requisitos mínimos para garantizar la facilidad de movimiento [81,85,86]. El eslizón pigmeo mide aproximadamente 90 mm desde el hocico hasta el respiradero.
[97]. Por lo tanto, requiere un espacio de recinto mínimo de 0,2 m2 según [90], o una longitud mínima de 100 cm según [98].
• Movimiento hacia la madriguera: el PBTS se mueve de cabeza hacia una madriguera natural, pero exhibe un comportamiento inverso para ingresar a una madriguera artificial debido a la falta
una cámara interna expandida [99].
Interacción con madrigueras • Ubicaciones atípicas: fuera de la madriguera en invierno o dentro de la madriguera y no tomar el sol en verano (excepto para dormir o escapar de una amenaza percibida) es atípica.
• Disponibilidad y provisión de madrigueras: PBTS habita naturalmente en madrigueras de arañas en sitios de pastizales en el sur de Australia [8]. Madriguera de al menos 12 cm de profundidad
[100]. Madrigueras hechas de material natural, de longitud adecuada (juvenil 20 cm, adulto 30 cm) y diámetro (12–18 mm).
• Alteraciones del tegumento (heridas): la ausencia de heridas promueve la buena salud y la capacidad funcional [73]. Las heridas pueden sufrirse durante el cortejo.
Ausencia de lesiones comportamiento. Las heridas relacionadas con la interacción con el recinto, como comportamientos repetitivos anormales que resultan en lesiones rostrales, son motivo de preocupación [5].
• Cojera: marcha o postura anormales, atribuibles, por ejemplo, a una lesión, sustrato inapropiado [22] o enfermedad ósea metabólica [9].
• Sistema musculoesquelético : deformidades/debilidad de, por ejemplo, enfermedad ósea metabólica, que comúnmente afecta a lagartijas y tortugas en cautiverio [9].
Buena salud • Sistema respiratorio : secreción ocular/nasal, disnea. Puede reflejar una higiene inadecuada, condiciones climáticas o un sustrato polvoriento inadecuado [9].
Ausencia de enfermedad • Estomatitis: sangrado gingival, pérdida de dientes. Típicamente asociado con inmunosupresión (secundaria a mala crianza) [9].
• Parásitos: garrapatas/ácaros visibles externamente en los pliegues de la piel, las fosas nasales, los bordes de la córnea y las fosas infraorbitarias [90]. Los parásitos internos pueden estar asociados con
signos gastrointestinales o pérdida de peso.
Ausencia de dolor inducido por • Acceso a tratamiento veterinario cuando sea necesario
procedimientos de gestión
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Tabla 1. Continuación
• Comportamiento afiliativo : promueve el juego, la recompensa materna y la gratificación sexual [73]. En los PBTS, la madre comparte la madriguera con los recién nacidos por períodos breves.
tiempo después del nacimiento: los juveniles abandonan y habitan en madrigueras cercanas al sitio y se alejan a medida que crecen. Macho retirado cuando los juveniles deambulan para evitar agresiones.
• Agresión por parte de los ocupantes: se pueden asociar exhibiciones demasiado agresivas o defensivas, morder, perseguir al compañero de jaula, lo que puede causar un deterioro funcional.
Expresión de conductas sociales. con rutinas de cortejo, falta de espacio en el recinto o hambre [5]. En los PBTS, la agresión a menudo la muestra la mujer [101].
• Tamaño del grupo : la agrupación inapropiada de animales conduce a la patología [22]. Deben alojarse individualmente, como pareja de apareamiento o como madre y su descendencia.
Los machos no deben alojarse juntos. Se requiere un mínimo de 3 madrigueras por lagarto para PBTS.
• Caza: la caza voluntaria favorece la excitación y la recompensa [73]. Intenta seguir o embestir a los invertebrados con éxito.
Expresión de otros comportamientos.
• Interacción con límites transparentes: intentos persistentes de empujar, arrastrarse, excavar o caminar por debajo de las barreras transparentes del recinto.
Adecuado demuestra una perturbación en el bienestar [5].
comportamiento • Programa de enriquecimiento : interacción documentada, seguridad y uso de los datos del programa [34]. Complejidad del recinto.
Signos de agresión dirigida por humanos [5]:

Silbidos y/o mordiscos: signo de miedo (micción, defecación, excreción de sustancia de la cloaca cuando se manipula) [5], golpes simulados/reales con mandíbulas o cola,
Buen humanoanimal silbido con inflación y deflación del cuerpo.
Evacuación cloacal.
relaciones
• Técnica de captura/contención y acondicionamiento: ¿el método minimiza el estrés?
• Comportamiento exploratorio : promueve experiencias positivas de compromiso y control [73]. Interés relajado/conciencia en objetos y muebles novedosos en
estado emocional positivo recinto; tranquilamente oliendo o saboreando objetos o aire con chasquidos de lengua; movimientos corporales y locomoción pausados; cabeza 'asomando' fuera de la madriguera en un
manera relajada durante todo el día.
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Tabla 2. Sistema de calificación reproducido de Sherwen et al. (2018) [1]. Puntuación general de bienestar
determinada por la suma y la determinación del porcentaje de la puntuación máxima posible. El umbral de
bienestar al que se aspira es del 60 %, como sugieren Sherwen et al. (2018).
Nivel Puntaje Descripción
0 Alto riesgo: por ejemplo, el recurso se considera inadecuado para los animales y es probable que tenga
implicaciones en el bienestar.
Nivel de riesgo basado en recursos
1 Riesgo moderado: por ejemplo, el recurso se considera subóptimo y se necesitan mejoras.
2 Ningún riesgo observable: por ejemplo, la provisión de recursos se considera buena y
apropiada para la especie de acuerdo con la biología del comportamiento natural.
Pobre: por ejemplo, animal con peso por debajo o por encima; anormalidad de comportamiento
0 presente; diversidad de comportamiento limitada observada en comparación con la esperada para la
especie; muestra poco compromiso con los cuidadores y les tiene un miedo excesivo.
Moderado: por ejemplo, animales ligeramente por encima o por debajo del peso; han observado
Nivel de bienestar basado en animales 1 signos de anomalía conductual pero no frecuentes; muestra un repertorio de comportamiento limitado;
algo comprometido con el medio ambiente y los cuidadores.
Bueno: por ejemplo, animales en buenas condiciones; sin signos de anormalidad en el comportamiento;
2 muestra altos niveles de diversidad de comportamiento como se esperaba para la especie; aparece
comprometido en el medio ambiente y con los cuidadores.
Desconocido
El equipo considera que no tiene información crítica para emitir un juicio.
Durante el estudio piloto, siete medidas basadas en animales y tres medidas basadas en recursos recibieron una
puntuación inferior a dos. Las puntuaciones de los indicadores 'tomar el sol', 'heridas', 'sistema respiratorio', 'agresión
del coocupante' y 'comportamiento exploratorio' diferían entre los individuos de esta pareja reproductora. Esto destaca
la necesidad de una puntuación independiente de las medidas basadas en animales debido a las experiencias pasadas
y la variación biológica de un individuo. También destaca la importancia de documentar la interacción entre individuos
en un mismo espacio. Se identificó que el rango térmico del recinto era subóptimo para la especie y, como resultado,
se corrigió. Al documentar la interacción de este par con el mobiliario del recinto, se puede medir el valor de estos
artículos para desarrollar un protocolo de enriquecimiento para esta especie. El enriquecimiento podría mejorarse
variando los muebles con más frecuencia y documentando su uso para monitorear el valor. Sin embargo, se observó
que el recinto era lo suficientemente complejo como para brindar oportunidades de escape a los eslizones individuales
cuando se veían amenazados.
La puntuación más baja para el método de 'captura y sujeción' y la 'evacuación cloacal' podría sugerir que las lagartijas
se beneficiarían si se las condicionara para manipularlas. Sin embargo, la manipulación no es un evento frecuente para
estos lagartos, y para una especie que se mantiene como población de seguridad para apoyar los esfuerzos de
conservación de campo, la humanización puede ser perjudicial para la supervivencia después de una liberación futura
en la naturaleza.
El puntaje total posible para este par de apareamiento se calculó como 138 (el puntaje más alto para cada
indicador es dos para cada indicador y cada individuo, excepto para los indicadores basados en recursos a los que se
les asignó un máximo de dos para el par). Al contar los puntajes desconocidos como cero, el puntaje obtenido en este
piloto fue 109.5 de 138 o 79%. El umbral de bienestar utilizado en Sherwen et al. (2018) fue del 60 %, que se ha
utilizado en nuestra aplicación junto con el sistema de calificación [1].
Se propone que los umbrales de bienestar se individualicen para un zoológico o institución en función de los objetivos
respectivos y las experiencias pasadas, y se deben decidir mediante conversaciones con los cuidadores del zoológico,
veterinarios y otros expertos en el campo. Utilizando el umbral del 60 % en esta aplicación exploratoria de los criterios,
se evaluó que esta pareja de apareamiento tenía un buen bienestar.
9. Conclusiones
En conclusión, hemos propuesto una modificación del marco EU Welfare Quality® a una especie de reptil con el
uso de medidas predominantemente (72,5%) basadas en animales. Debido a la naturaleza tranquila del eslizón pigmeo
de lengua azul, se necesitaba una variedad de medidas para obtener una visión holística del bienestar. Estos incluían
indicadores de comportamiento, salud y manejo. Esta aplicación requiere un mayor desarrollo de los criterios teniendo
en cuenta los comportamientos y requisitos específicos de la especie y la validación. No obstante, adelantamos que las
medidas propuestas sientan las bases para futuras
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desarrollo de una herramienta de evaluación del bienestar de los reptiles. Cabe señalar que un solo estudio piloto que utiliza
mediciones crudas no es un indicador preciso de una puntuación de bienestar, y esta herramienta debe probarse más con
métodos de calificación más extensos. En última instancia, una herramienta desarrollada ayudará a determinar y, por lo
tanto, mejorar el bienestar del eslizón de lengua azul pigmeo y otras especies de reptiles. Las posibles áreas de investigación
adicional incluyen la aplicación del modelo Five Domains a una especie de reptil, y la personalización de la herramienta
aplicada a especies de reptiles aún menos expresivas desde el punto de vista del comportamiento, como algunas especies
de serpientes. También se deben investigar las aplicaciones experimentales de la evaluación del bienestar, como las
pruebas de sesgo cognitivo, para determinar su eficacia en los reptiles. También se debe considerar la utilización de IgA
como una medida no invasiva de estrés, así como pruebas extensas de preferencia de enriquecimiento en reptiles. Como
cuidadores humanos de los animales, estamos obligados a esforzarnos por mejorar el bienestar animal, y es una prioridad
de los zoológicos promover un buen bienestar.
Contribuciones de los autores: Conceptualización, ALB, DJM, Alexandra Whittaker; metodología, ALB, DJM y ALW; redacción—preparación del borrador
original, ALB y ALW; redacción—revisión y edición, DJM y ALW; supervisión, DJM y ALW
Financiamiento: Esta investigación no recibió financiamiento externo.
Agradecimientos: Los autores quisieran agradecer a Lucy Catt por organizar el acceso a los eslizones de lengua azul pigmeos en el zoológico de Adelaida, y
a los otros cuidadores de reptiles por brindarnos información sobre la cría de esta especie. También nos gustaría agradecer a Sally Sherwen por su
perspicacia y por organizar el acceso a los animales en el Zoológico de Melbourne, además de a los cuidadores del zoológico en Melbourne. Gracias al
veterinario de animales exóticos Joshua Llinas y al Director de Ciencias de la Vida del Zoológico de Adelaide, Phil Ainsley, por nuestras discusiones
informativas sobre esta tranquila especie de lagarto.
Conflictos de interés: Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés.
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