Suelos sanos para plantas sanas para seres humanos sanos

Cómo los microbios beneficiosos del suelo, los alimentos y el intestino están interconectados
y cómo la agricultura puede contribuir a la salud humana

https://doi.org/10.15252/embr.202051069

o EL MICROBIOMA INTESTINAL

o CAMBIOS DE LA MICROBIOTA EN TIEMPOS HISTÓRICOS

o LOS MICROBIOS MEJORAN LA CALIDAD Y EL CONTENIDO DE LOS ALIMENTOS

o ¿DE DÓNDE VIENE NUESTRA COMIDA?

o CALIDAD ALIMENTARIA MÁS ALLÁ DE FIBRAS, MINERALES Y VITAMINAS

o SIMILITUDES ENTRE LOS MICROBIOMAS DE LA RAÍZ Y EL INTESTINO

o AGRADECIMIENTOS

o REFERENCIAS

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El microbioma intestinal humano es un sistema complejo de miles de millones de bacterias,

hongos, virus, protistas y arqueas que tiene un efecto enorme en nuestro metabolismo, salud
y bienestar. Lo mismo ocurre con la rizosfera de las plantas, las partes cruciales debajo del
suelo: las raíces están sumergidas en un microbioma del suelo que proporciona a las plantas
nutrientes importantes, las protege de enfermedades y patógenos y ayuda a las plantas a
adaptarse a los cambios ambientales (Fig 1). Y, al igual que los trasplantes de heces en
humanos, los trasplantes de suelo pueden tener un efecto drástico en la salud y el crecimiento
de las plantas. Además, los microbiomas humanos y vegetales están vinculados entre sí: dado
que el microbioma intestinal y del suelo comparten filos de bacterias similares y dado que los
microbios de frutas, ensaladas y verduras se unen al microbioma intestinal humano, el
microbioma vegetal puede afectar el microbioma intestinal y, por lo tanto, la salud humana.
(Figura 2). Por lo tanto, el concepto actual y bien conocido de muerto sano, que incluye una
gran cantidad de fibra, minerales y vitaminas de frutas y verduras, debe ampliarse para
considerar los microbios vegetales que no solo benefician la salud de las plantas sino también
a través de los alimentos para la salud humana. A la inversa, por mucho que los antibióticos
puedan cambiar severamente el microbioma intestinal humano y su función, el uso de
herbicidas, fungicidas y pesticidas en la producción de alimentos tiene efectos drásticos en los
microbiomas de las plantas en el suelo y en las frutas y verduras que comemos.
Figura 1.

La microbiota intestinal de los seres humanos y la microbiota del suelo y los rizomas de las
plantas existen en condiciones ambientales similares.
Figura 2.

Los efectos directos e indirectos de la microbiota vegetal en el microbioma intestinal

El microbioma intestinal

Un cuerpo humano consta de aproximadamente diez veces más células bacterianas que
células humanas, la mayoría de las cuales se encuentran en el intestino. La proporción de
genes microbianos a humanos es aún más impresionante, contando más de 3 millones de
genes microbianos en comparación con 22.000 genes humanos. El microbioma intestinal
comienza a desarrollarse antes del nacimiento y se establece por completo a los 2-3 años de la
infancia. La formación del microbioma infantil no solo es importante para la función intestinal,
sino que también es crucial para el desarrollo del sistema inmunológico sistémico y de las
mucosas, lo que influye en la salud del bebé y, finalmente, del adulto (Lozupone et al , 2012 ).

… Dado que los microbios de frutas, ensaladas y verduras se unen al microbioma intestinal
humano, el microbioma vegetal puede afectar el microbioma intestinal y, por lo tanto, la
salud humana.

La visión original de una interacción mutualista simple entre las células intestinales y las células
microbianas ha dado paso a una visión mucho más compleja y dinámica de una interacción
simbiótica cercana entre humanos y bacterias. Las células inmunes del epitelio intestinal y de
las mucosas reconocen e interactúan con especies bacterianas seleccionadas que contribuyen
al funcionamiento adecuado del sistema inmunológico humano. Los metabolitos generados
microbianamente no solo ayudan al intestino a extraer nutrientes de los alimentos, sino que
también pueden influir en la función inmunológica (Postler y Ghosh, 2017 ). De hecho, se ha
demostrado que un microbioma intestinal disfuncional causa o contribuye a diversas
enfermedades gastrointestinales, enfermedades inflamatorias o inmunomediadas, diabetes,
obesidad, enfermedades atópicas y enfermedades renales crónicas (Lozupone et
al , 2012).). En general, la riqueza y la diversidad de microbiomas están directamente asociadas
con la salud humana, pero esta simple ecuación debe considerarse con cuidado.

Un paso importante hacia nuestro conocimiento actual fue el hallazgo de que los microbiomas
intestinales sanos y enfermos difieren en su composición microbiana. Aunque los microbiomas
intestinales contienen hasta 1000 especies microbianas diferentes y muestran grandes
variaciones entre individuos, el 99% de la microbiota intestinal pertenece a solo 30-40 especies
(Lozupone et al , 2012 ) que cambian de manera positiva o negativa en respuesta
a factores externos o ambientales. factores. Las nuevas técnicas de secuenciación permiten
ahora la detección y cuantificación de prácticamente todos los microbios intestinales, pero
todavía no sabemos casi nada sobre el papel y la función de muchas especies microbianas, y
mucho menos el papel de los virus que también pueblan el ecosistema intestinal.

Cambios de la microbiota en tiempos históricos

A medida que los humanos y la civilización humana cambiaron durante milenios, también lo
hizo la microbiota intestinal humana en respuesta a los cambios en la dieta. El microbioma
intestinal de las sociedades de cazadores-recolectores contemporáneos, por ejemplo, muestra
cambios drásticos durante el año que reflejan los cambios en el suministro de
alimentos. Además, también se pueden observar grandes diferencias entre la microbiota de los
miembros femeninos y masculinos de estas sociedades: la microbiota de las mujeres se parece
más a la de los herbívoros, mientras que los miembros masculinos tienen un microbioma más
parecido al de los carnívoros. Los cambios en la microbiota intestinal de las civilizaciones
anteriores a las modernas también reflejan cambios en la higiene, que aún se pueden observar
entre las comunidades urbanas y rurales. Estilo de vida moderno con higiene mejorada,
alimentos procesados y el uso generalizado de medicamentos, en particular antibióticos,

Es importante destacar que lo que las personas comen tiene una influencia mucho más fuerte
en la composición microbiana intestinal que la genética: los miembros de la misma familia que
viven en diferentes lugares muestran mayores diferencias en sus microbiomas que los
individuos no relacionados genéticamente que comparten el mismo hogar y un estilo de vida y
nutrición similares.

Los microbios mejoran la calidad y el contenido de los alimentos

Los seres humanos solo pueden sintetizar 11 de los 20 aminoácidos esenciales por sí
mismos; dependen de la ingesta de alimentos para las otras nueve junto con las 13 vitaminas
esenciales. La mayoría de estos aminoácidos y vitaminas se obtienen de la carne, huevos,
productos lácteos, frutas y verduras, pero algunos compuestos esenciales son producidos por
microbios, que son importantes productores de aminoácidos esenciales y vitaminas. Por
ejemplo, la cobalamina (vitamina B12) no puede ser producida ni por plantas ni por
animales; es sintetizado por microbios en la microbiota de las plantas o en el intestino de los
rumiantes.

Además de los metabolitos primarios, los aminoácidos y las vitaminas, muchos microbios
también producen una gran variedad de sustancias químicas conocidas como metabolitos
secundarios o productos naturales. Entre los compuestos más conocidos se encuentran los
antibióticos, pero también los inmunosupresores, los fármacos anticancerosos y
antiinflamatorios.
Sin embargo, las plantas son al menos tan capaces como los microbios de producir metabolitos
secundarios; en general, las plantas sintetizan más de cien mil compuestos, muchos de los
cuales se utilizan como productos farmacéuticos o son importantes para la salud humana. Los
flavonoides, una clase muy diversa de compuestos vegetales que están presentes en muchas
frutas, verduras o nueces, tienen muchas actividades biológicas, incluidas propiedades
antiinflamatorias, anticancerígenas y antivirales. Los ácidos grasos poliinsaturados (PUFA)
omega-3 (n-3) se encuentran en nueces y semillas de veinte plantas diferentes, incluida la soja,
la colza o el lino. Los PUFA reducen el riesgo de enfermedades cardiovasculares, presión
arterial y reacciones inflamatorias. Otra clase de productos vegetales importantes son el ácido
linoleico conjugado, L-carnitina, colina o esfingomielina, que afectan positivamente al
microbioma intestinal (Postler & Ghosh,2017 ). Curiosamente, muchas plantas producen solo
pequeñas cantidades de estos metabolitos secundarios, pero los microbios beneficiosos
asociados con su planta huésped pueden impulsar su producción. La interacción de microbios
y plantas influye en la calidad, el sabor y la textura de los alimentos (Flandroy et al , 2018 ).

¿De dónde viene nuestra comida?

La producción de alimentos ha cambiado enormemente durante el siglo pasado. Los sistemas

de producción agrícola actuales son en su mayoría monocultivos a gran escala de algunas
variedades de cultivos de élite que requieren fertilizantes, herbicidas y pesticidas para
garantizar un alto rendimiento. La mayoría de estas razas de alto rendimiento han perdido
importantes metabolitos secundarios que protegen tanto a las plantas como a los
humanos. Un buen ejemplo es la domesticación de plantas de la familia Brassicacae , como el
repollo y la coliflor, en las que se ha reducido la cantidad de glucosinolatos para eliminar su
sabor amargo. Sin embargo, los glucosinolatos no solo ayudan a la planta a resistir a los
patógenos, sino que también se sospecha que son un metabolito prebiótico contra el cáncer
(Blum et al , 2019 ).

El estilo de vida moderno con una mejor higiene, alimentos procesados y el uso generalizado
de medicamentos, […] parece haber tenido un efecto importante en la diversidad del
microbioma intestinal humano durante las últimas décadas.

La agricultura industrial requiere mayores cantidades de fertilizantes y pesticidas para

mantener el rendimiento. Esto parece ser el resultado y / o la causa de una escasa diversidad
microbiana en el suelo. La erosión del suelo y el cambio climático también afectan la
biodiversidad microbiana y contribuyen a la pérdida de grandes áreas de tierra cultivable y sus
poblaciones microbianas (Blum et al , 2019 ). De esta manera, las plantas de cultivo hoy en día
carecen de muchos de sus socios simbióticos importantes para producir o aumentar el
contenido de vitaminas, minerales, antioxidantes y otros metabolitos que son beneficiosos
tanto para la salud humana como para las plantas.

El suelo es la fuente última a partir de la cual las plantas reclutan microbios beneficiosos para
la rizosfera y la filosfera, es decir, las superficies de raíces y brotes, pero también para los
órganos internos de las plantas (endosfera), incluidos frutos y semillas. Los microbios de
rizofilo, filo y endosfera de las plantas no solo aumentan la eficiencia del uso de nutrientes y,
por lo tanto, el rendimiento de los cultivos, sino que también están involucrados en la mejora
de la resistencia contra herbívoros, insectos, patógenos bacterianos y fúngicos e incluso
nematodos o infecciones virales (Blum et al , 2019 ).

El uso de herbicidas, la fertilización mineral excesiva y el manejo inadecuado de la tierra tienen

graves efectos en las comunidades microbianas. Un buen ejemplo es el glifosato que se ha
utilizado durante más de 40 años en la agricultura. Esta sustancia química inhibe la sintasa de
enoilpiruvilshikimato-5-fosfato (EPSP), una enzima de la vía del shikimato que es responsable
de la biosíntesis de aminoácidos aromáticos en las plantas. La EPSP sintasa está presente en
todas las plantas pero no en los humanos, lo que hace que el glifosato sea un herbicida
ideal. La aplicación de glifosato para matar malezas está relacionada con el uso de cultivos
resistentes al glifosato, lo que ha ayudado considerablemente a asegurar altos rendimientos
de cultivos.

Pero el uso de glifosato podría tener un precio. Aunque la toxicidad aguda del glifosato para
los seres humanos es baja, el hecho de que los seres humanos estén expuestos a él durante
períodos prolongados llevó a la OMS a clasificar el glifosato como cancerígeno potencial en
2015. Es importante destacar que el glifosato también es un antimicrobiano, ya que tanto las
bacterias como los hongos dependen de él. la vía del shikimato para la producción de
aminoácidos aromáticos. Varios informes muestran efectos negativos sobre los microbios
benéficos del suelo, la rizosfera y la endosfera, incluidos los hongos micorrízicos arbusculares
y Rhizobium spp . Fijador de nitrógeno . (Van Bruggen et al , 2018). El glifosato también parece
inhibir varios microbios beneficiosos para el suelo, las plantas y el intestino en concentraciones
mucho más bajas que los microbios patógenos. En términos del microbioma intestinal
humano, se observó tal inhibición para los microbios
beneficiosos Bifidobacterium sp. y Enterococcus sp. en comparación con cepas patógenas
de Clostridium sp. y Salmonella sp. (Van Bruggen et al , 2018 ). En general, estos efectos
indirectos del glifosato en el suelo, las plantas y los microbios humanos podrían afectar la
salud humana.

Calidad alimentaria más allá de fibras, minerales y vitaminas

El aporte rico en proteínas del aumento del consumo de carne en las dietas occidentales
también afecta enormemente al microbioma intestinal, por lo que ciertos microbios suprimen
a los competidores beneficiosos y cambian nuestro comportamiento alimentario para
favorecer alimentos más poco saludables. Gran parte de la discusión actual sobre el
mantenimiento de un microbioma intestinal diverso y saludable se centra en comer una dieta
saludable, que se define por un alto contenido de fibra, minerales y vitaminas. Sin embargo,
esto todavía deja fuera un aspecto importante de la comida.

La mayor parte de nuestra alimentación diaria proviene de la agricultura industrial y ha sido

expuesta a herbicidas, fertilizantes y una gran variedad de pesticidas para obtener altos
rendimientos. Los pesticidas son una gran clase de compuestos químicos que incluyen
fungicidas, bactericidas, nematicidas, molusquicidas, avicidas, raticidas y repelentes de
animales. Existe una gran cantidad de literatura disponible para mostrar los efectos negativos
de muchos pesticidas de uso común en la salud humana. Por ejemplo, varios carbamatos,
piretroides y neonicotinidas tienen actividad de alteración endocrina y efectos negativos sobre
la reproducción en animales y humanos (Nicolopoulou ‐ Stamati et al , 2016 ). Sin embargo,
muchos microbios beneficiosos también se encuentran entre los objetivos de los plaguicidas
con implicaciones directas e indirectas en la seguridad del suelo, las plantas y los alimentos.

La interacción de microbios y plantas influye en la calidad, el sabor y la textura de los

alimentos.

Por ejemplo, la mayoría de los fungicidas a base de cobre tienen un efecto deletéreo sobre las
bacterias fijadoras de nitrógeno (Meena et al , 2020 ). De manera similar, la aplicación a largo
plazo de organomercuriales tiene efectos negativos sobre las especies de hongos
celulolíticos. Triarimol y captan disminuyen el contenido de hongos Aspergillus que ayudan a
las plantas a crecer y desarrollarse. El carbendazim es altamente tóxico para Trichoderma
harzianum , un potente agente de control biológico contra los hongos patógenos transmitidos
por el suelo Fusarium , Pythium y Rhizoctonia.y muchos fungicidas también inhiben el
crecimiento de hifas y la colonización de raíces por hongos micorrízicos arbusculares. Los
insecticidas clorpirifos, fosfamidón, malatión, fentión, metilfosforotioato, paratión,
clorfluazurón, cipermetrina o foximina tienen efectos negativos en la microbiota del suelo y la
rizosfera a las concentraciones recomendadas en el campo (Meena et al , 2020 ).

Muchas frutas frescas, ensaladas y verduras se almacenan y envían, a menudo a largas

distancias, antes de llegar al supermercado. Sin embargo, no es posible realizar largos períodos
de almacenamiento y envío sin tratar las frutas y verduras con una variedad de pesticidas y
antibióticos para su conservación. Algunos de estos productos químicos no solo se abren paso
a través de los alimentos hasta el intestino humano, sino que también matan la microbiota de
las plantas.

La agricultura usa aproximadamente cuatro veces más antibióticos que la medicina

humana. Este uso masivo (ab) de antibióticos en la agricultura, principalmente para mejorar el
crecimiento y la salud del ganado, ha contribuido en gran medida a la aparición de bacterias
resistentes. Los antibióticos excretados por los animales no solo cambian la función
microbiana y la composición del suelo, las vías fluviales y otros biotopos, sino que también los
genes de resistencia a los antibióticos pueden propagarse a otros microbios mediante la
transferencia horizontal de genes (Jechalke et al , 2014).). El consumo de productos frescos de
campos fertilizados con estiércol de animales tratados con antibióticos puede, por lo tanto,
propagar genes de resistencia al microbioma intestinal humano y promover la aparición de
patógenos humanos resistentes a múltiples fármacos. La aplicación generalizada de pesticidas
y herbicidas podría aumentar de manera similar el riesgo de nuevos patógenos y
enfermedades contra las plantas y los seres humanos.

... las plantas de cultivo hoy en día carecen de muchos de sus socios simbióticos importantes
para producir o aumentar el contenido de vitaminas, minerales, antioxidantes y otros
metabolitos ...

Similitudes entre los microbiomas de la raíz y el intestino

Investigaciones recientes sugieren que las comunidades microbianas de la raíz y el intestino

existen en condiciones similares (Mendes y Raaijmakers, 2015 ). Ambos son sistemas abiertos
caracterizados por gradientes de oxígeno, agua y pH que crean una diversidad de nichos
diferentes. Ambos sistemas heredan sus miembros microbianos del medio ambiente:
alimentos en humanos y suelo en plantas, respectivamente. Los sistemas de la planta y el
intestino están poblados por una multitud de filos bacterianos similares (Firmicutes,
Bacteroidetes, Proteobacteria, Actinobacteria) y, de manera similar a la transferencia fecal
humana, el trasplante de microbios beneficiosos de suelos supresores de enfermedades puede
proteger a las plantas contra diversas enfermedades (Mendes & Raaijmakers, 2015). La
investigación sobre diferentes mamíferos herbívoros y carnívoros indica que el microbioma
intestinal recluta a algunos de sus miembros al comer material vegetal crudo. Los microbios de
la raíz y el intestino sintetizan aminoácidos esenciales, vitaminas y muchos otros metabolitos
secundarios que modulan el sistema inmunológico de su huésped: como tales, los
microbiomas de las plantas y los intestinos pueden considerarse como meta-órganos de suma
importancia para la salud de sus huéspedes.
La mayor parte de nuestra alimentación diaria proviene de la agricultura industrial y ha sido
expuesta a herbicidas, fertilizantes y una gran variedad de pesticidas para obtener altos
rendimientos.

Por lo tanto, es importante comprender mejor las funciones y roles de los cientos de especies
microbianas diferentes en la compleja red de interacción con sus anfitriones. De igual
importancia es la cuestión de cómo establecer y mantener un microbioma saludable. Al mismo
tiempo, la reintegración de microbios beneficiosos en la agricultura podría contribuir a
proporcionar alimentos saludables de manera sostenible para ayudar a reducir la cantidad de
fertilizantes, pesticidas y herbicidas que se utilizan (Bender et al , 2016). Además, dado el
vínculo alimentario, los humanos también se beneficiarían de comer alimentos orgánicos sin
procesar, ya que suministran microbios beneficiosos junto con metabolitos secundarios. Por lo
tanto, la investigación sobre el papel integral de los microbiomas en el metabolismo y la salud
de su huésped no debe detenerse en el microbioma intestinal humano, sino expandirse a la
microbiota de las plantas y su función en el crecimiento y desarrollo de las plantas. Dado el
vínculo alimentario, tal esfuerzo beneficiaría tanto a las plantas como a los humanos.

Agradecimientos

El trabajo fue apoyado por el fondo básico BAS / 1 / 1062‐01‐01 para HH de la Universidad de
Ciencia y Tecnología King Abdullah.