Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.
com
Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132
* Autor correspondiente: Correo
electrónico: ychamorr@cuc.edu.co
Recibió:20 de septiembre de 2021
Aprobado:05 mayo 2022
Cómo citar:Chamorro-Martínez YC,
Torregroza-Espinosa AC, Moreno
Pallares MI, Pinto Osorio D, Corrales
Paternina A,
Echeverría-González A. Macrofauna,
mesofauna y microfauna del suelo y
su relación con la calidad del suelo
en zonas agrícolas del norte de
Colombia: implicaciones ecológicas.
Rev Bras Cienc Solo.
2022;46:e0210132.
https://doi.org/10.36783/18069657rbcs20210132
Editores:José Miguel Reichert
y Julio Neil Cassa Louzada
Derechos de autor:Este es un artículo
de acceso abierto distribuido bajo los
términos de la licencia de atribución
Creative Commons, que permite el uso,
la distribución y la reproducción sin
restricciones en cualquier medio,
siempre que el autor original
y la fuente se acreditan.
Artículo
años
División – Procesos y Propiedades del Suelo |Comisión – Biología del Suelo
Macrofauna, mesofauna y
microfauna del suelo y su relación
con la calidad del suelo en zonas
agrícolas del norte de Colombia:
implicaciones ecológicas
Yiseth Chamorro-Martínez(1)* , Ana Carolina Torregroza Espinosa(2) , María Inés
moreno pallares(3) , Diana Pinto Osorio(1) , Amaira Corrales Paternina(2) y Ana
Echeverría-González(4)
(1) Universidad de la Costa, Departamento de Asuntos Civiles y Ambientales, Barranquilla, Colombia.
(2) Universidad de la Costa, Departamento de Productividad e Innovación, Barranquilla, Colombia.
(3) Universidad del Atlántico, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, Puerto Colombia, Colombia.
(4) Universidad de la Costa, Departamento de Dirección de Empresas, Barranquilla, Colombia.
ABSTRACTO:La fauna del suelo es un componente esencial del ecosistema del suelo para mantener el ciclo de nutrientes y la fertilidad biológica del suelo. Este estudio evaluó la biodiversidad del suelo
(macrofauna, mesofauna y microfauna) para definir estrategias para el manejo sostenible de los suelos agrícolas tropicales. El estudio se realizó en 200 unidades de producción agrícola del Departamento de
Sucre, en el norte de Colombia. Se determinaron las propiedades fisicoquímicas (materia orgánica, nitrógeno, fósforo y pH) de cada muestra de suelo. Se utilizó el método de Berlesse-Tullgren para determinar
la composición de la macrofauna y la mesofauna, mientras que para la microfauna se aplicó el método de conteo en placa de superficie sembrada. La biodiversidad comunitaria se cuantificó con índices de
diversidad, y se realizó la correlación de Pearson para determinar las relaciones entre la fauna del suelo y los indicadores de calidad del suelo. Para la macrofauna se encontraron 1330 individuos, distribuidos
en 22 órdenes y 65 familias; las familias Tenebrionidae, Formicidae, Staphylinidae, Scarabaeidae y Julide presentaron la mayor abundancia y distribución. Mesofauna presentó 1.171 individuos, distribuidos en
las clases Arachnida con siete familias y Collembola con cuatro familias; las familias Scheloribatidae, Isotomidae y Galumnidae presentaron la mayor abundancia y distribución. Los índices de riqueza,
diversidad de Shannon-Wiener y dominancia de Simpson indicaron que la biodiversidad fue mayor para la macrofauna. La correlación de Pearson indicó correlaciones significativas entre la mesofauna del
suelo y la materia orgánica del suelo (R Se encontraron 1330 individuos, distribuidos en 22 órdenes y 65 familias; las familias Tenebrionidae, Formicidae, Staphylinidae, Scarabaeidae y Julide presentaron la
mayor abundancia y distribución. Mesofauna presentó 1.171 individuos, distribuidos en las clases Arachnida con siete familias y Collembola con cuatro familias; las familias Scheloribatidae, Isotomidae y
Galumnidae presentaron la mayor abundancia y distribución. Los índices de riqueza, diversidad de Shannon-Wiener y dominancia de Simpson indicaron que la biodiversidad fue mayor para la macrofauna. La
correlación de Pearson indicó correlaciones significativas entre la mesofauna del suelo y la materia orgánica del suelo (R Se encontraron 1330 individuos, distribuidos en 22 órdenes y 65 familias; las familias
Tenebrionidae, Formicidae, Staphylinidae, Scarabaeidae y Julide presentaron la mayor abundancia y distribución. Mesofauna presentó 1.171 individuos, distribuidos en las clases Arachnida con siete familias y
Collembola con cuatro familias; las familias Scheloribatidae, Isotomidae y Galumnidae presentaron la mayor abundancia y distribución. Los índices de riqueza, diversidad de Shannon-Wiener y dominancia de
Simpson indicaron que la biodiversidad fue mayor para la macrofauna. La correlación de Pearson indicó correlaciones significativas entre la mesofauna del suelo y la materia orgánica del suelo (R Mesofauna
presentó 1.171 individuos, distribuidos en las clases Arachnida con siete familias y Collembola con cuatro familias; las familias Scheloribatidae, Isotomidae y Galumnidae presentaron la mayor abundancia y
. distribución. Los índices de riqueza, diversidad de Shannon-Wiener y dominancia de Simpson indicaron que la biodiversidad fue mayor para la macrofauna. La correlación de Pearson indicó correlaciones
significativas entre la mesofauna del suelo y la materia orgánica del suelo (R Mesofauna presentó 1.171 individuos, distribuidos en las clases Arachnida con siete familias y Collembola con cuatro familias; las
familias Scheloribatidae, Isotomidae y Galumnidae presentaron la mayor abundancia y distribución. Los índices de riqueza, diversidad de Shannon-Wiener y dominancia de Simpson indicaron que la
biodiversidad fue mayor para la macrofauna. La correlación de Pearson indicó correlaciones significativas entre la mesofauna del suelo y la materia orgánica del suelo (R2= 0,87; p≤0.05) y fósforo (R2= 0,70; p
≤0.05). Las relaciones entre la fauna y las propiedades químicas del suelo indican que la diversidad biológica del suelo es sensible a los cambios en el medio ambiente del suelo. Este estudio reveló la
importancia de investigar los tres componentes de la fauna del suelo (macrofauna, mesofauna y microfauna), ya que los tres contribuyen al enriquecimiento del suelo para producir cultivos nutridos que
permitan a las plantas sobrevivir bajo el cambio climático. Finalmente, este estudio puede servir como línea de base para definir estrategias para el manejo sostenible de los suelos agrícolas tropicales.
Palabras clave:calidad del suelo, unidades agrícolas, sistemas sostenibles, uso de la tierra, conservación.
https://doi.org/10.36783/18069657rbcs20210132 1
 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

INTRODUCCIÓN
El suelo es el recurso natural más importante para sustentar los sistemas de producción agrícola (De
Alba et al., 2003; Martínez-Mera et al., 2019). El suelo resulta de transformaciones por varios procesos
físicos, químicos y biológicos (Lehman et al., 2015). Las actividades antropogénicas, como la minería, el
cambio de uso del suelo debido a la intensificación agrícola y el uso de agroquímicos en la agricultura
convencional han alterado las propiedades fisicoquímicas del suelo (Kiani et al., 2017). Estos cambios
pueden modificar la distribución, diversidad y abundancia de los microorganismos del suelo (Gupta y
Roper, 2010; Martínez-Mera et al., 2017). La calidad del suelo y el estado de desarrollo del ecosistema
pueden reflejarse de manera objetiva y directa mediante evaluaciones cuantitativas de los indicadores
físicos, químicos y biológicos del suelo (Valani et al., 2020; Vasu et al., 2021).

La biodiversidad biológica tiene un papel fundamental en el apoyo a la funcionalidad del suelo porque
los organismos que habitan en el suelo son responsables de las transformaciones biogeoquímicas (Pino
et al., 2019). Los macro y microorganismos son los principales proveedores de sustratos nutricionales
para el suelo y están en constante interacción. Afectan los ciclos de nutrientes, la regulación de la
materia orgánica, la emisión de gases de efecto invernadero y la captura de carbono, y pueden cambiar
la estructura física del suelo (Guzmán et al., 2012). Las funciones ecológicas de los microorganismos del
suelo incluyen beneficios como la mineralización de nutrientes, la descomposición de materia orgánica,
la degradación de compuestos tóxicos y la regulación de agentes patógenos (Castellanos et al., 2015). Su
abundancia en el suelo está asociada con la disponibilidad de humedad y nutrientes, lo que permite la
producción de biomasa y la conservación de la biodiversidad, entre otros servicios ecosistémicos (Safaei
et al., 2019). El papel de la biodiversidad del suelo en la regulación de múltiples funciones de los
ecosistemas es poco conocido, lo que limita nuestra capacidad de predecir cómo la pérdida de
biodiversidad del suelo podría afectar la sostenibilidad del ecosistema (Delgado-Baquerizo et al., 2020).

Los resultados de investigaciones anteriores indicaron que la actividad de la macrofauna está

influenciada por las propiedades del suelo, el clima y los residuos orgánicos (Castro-Huerta et al., 2015;
Asfaw y Zewude, 2021). Estos organismos se ven afectados por interacciones complejas entre factores
abióticos y bióticos y sus variaciones espaciotemporales (Tibbett et al., 2019; Wang et al., 2019). Los
artrópodos del suelo han sido estudiados como indicadores biológicos en ecosistemas naturales y áreas
de producción agrícola (Baretta et al., 2011; Morrison et al., 2018; Duran-Bautista et al., 2020). Algunos
estudios han abordado la relación entre la diversidad de la fauna del suelo y las propiedades
fisicoquímicas del suelo para determinar la relación entre la fertilidad del suelo y el uso de la tierra
(Murillo-Cuevas et al., 2019; Royero-Mesino, 2019; Zavaleta, 2019; Travez, 2020).

Para establecer sistemas agrícolas sostenibles, es necesario tener un conocimiento

fundamental de los diferentes componentes que componen el sistema (Vasu et al., 2021). Se
han realizado pocos estudios sobre este tema en Colombia (p. ej., Mantilla-Paredes et al.,
2009), particularmente en áreas agrícolas (Martínez-Mera et al., 2017), donde estos servicios
del suelo se han visto afectados por la pérdida de cubierta vegetal, generada por el cambio
climático y las actividades humanas. La información cualitativa y cuantitativa sobre la
biodiversidad del suelo es escasa y no existen reportes sobre este aspecto. Por ello, es
necesario generar información sobre la salud de los suelos agrícolas, y analizar sus
implicaciones ecológicas. Por lo tanto, el presente estudio evaluó la biodiversidad del suelo
(macro, meso y microfauna) en áreas agrícolas del norte de Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en el Departamento de Sucre, que forma parte de la región del
Caribe colombiano en el norte de Colombia. Su superficie cubre 10.917 km², lo que
representa el 0,95 % del territorio colombiano (PNUD, 2015). Se priorizaron cinco municipios

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 2

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

en base a las subregiones que existen en el Departamento, a saber: San Onofre

(Morrosquillo), Morroa (Montes de María), Corozal (Sabanas), San Marcos (San Jorge) y
Majagual (Mojana) (Figura 1). La Tabla 1 describe las características relevantes de las
subregiones y municipios estudiados en el Departamento de Sucre. Los suelos de los
municipios muestreados de Sucre se clasifican como Alfisoles, Inseptisoles, Molisoles,
Ultisoles, Vertisoles e Histosoles (IUSS Working Group WRB, 2015; IGAC, 2016).

- 75.480 - 75.110 - 74.740 - 74.370

norte Leyenda
Subregión Golfo
del Morrosquillo
san onofre 9.920

Subregión Montes de
María Morroa

Subregión Sabanas
9.600
corozal
Subregión San Jorge
San Marcos
COLOMBIA Subregión La Mojana 9.280
Majagual

SUCRE 8.960

8.640

SUR
AMERICA
0 10 20 kilometros
8.320

Figura 1.Ubicación geográfica de los municipios priorizados en las cinco subregiones.

Tabla 1.Características de las cinco subregiones del Departamento de Sucre, en el norte de Colombia
(Ingeominas, 2002)

subregión Área mun Av T/Av A punto de acceso Coordenadas del sitio Vegetación
kilómetros2 milímetro

seco tropical
Montes de 26,8 ºC 9° 20' 42” N
6466 Morroa 1000-1200 bosque, montaña
maría 160 m snm 75° 18' 21” O
paisaje
seco tropical
colinas del Bosque
27 °C 9° 19' 3” N
sabana 2101 corozal 990-1275 paisaje,
143 m snm 75° 17' 29” O
extenso
área de pastizales

seco tropical
bosque, antrópico
golfo de San 27,4 ºC 9° 43' 59” N
1886 900-1300 pastizales,
Morrosquillo onofre 17 m snm 75° 31' 59” O
paisaje de colinas,
bosque de mangle
húmedo tropical
San 28 °C 8° 40' 1” N bosque, tropical
San Jorge 2934 1300-2300
marcos 25 m snm 75° 7' 59” O bosque seco,
pastizales naturales

húmedo tropical
28 °C 8° 32' 9” N
mojana 2337 Majagual 2320-3000 bosque, humedal
28 m snm 74° 39' 23” O
área
Mun: municipio; Av T: temperatura media; Av A: altitud media; AP: precipitación anual.

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 3

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Sucre es el Departamento de Colombia con el mayor porcentaje de superficie bajo conflicto de uso
de suelo. Se sabe que el 75,5 % de sus suelos presentan un uso inadecuado por sobreuso y
subutilización. La producción agrícola en este Departamento se ve afectada porque los pequeños
productores no utilizan tecnología tradicional, practican un mal manejo del suelo y hacen un uso
inadecuado de agroquímicos (DNP, 2003). Los medios de subsistencia de las familias de pequeños
agricultores consisten principalmente en sistemas agrícolas diversificados, que se encuentran más
en el nivel de subsistencia que en el nivel de agricultura comercial (Abera et al., 2020; Phondani et
al., 2020). Los cultivos predominantes son el arroz mecanizado y manual (Oriza sativaL., 1753),
maíz mecanizado y tradicional (zea maysL., 1753), Ñame (Dioscórea villosaL., 1753), yuca dulce e
industrial (Manihot esculentaCrantz, 1766), plátano (musasp. L., 1753), sandía (Citrullus lanatus[
Thunb] Matsum y Nakai, 1920), entre otros (República de Colombia Departamento de Sucre, 2020).

Toma de muestras y análisis de laboratorio

Seleccionamos 200 UA (unidades agrícolas) en todo el Departamento de Sucre, distribuidas en 40 UA por

cada municipio priorizado. El experimento se estableció en cada UA mediante un diseño de bloques
completos al azar. Las muestras, recolectadas por triplicado para determinar la precisión de las pruebas
y el manejo de las muestras, se almacenaron en bolsas de polietileno estériles y se mantuvieron a 4 °C
para su transporte.

Los individuos de la macrofauna y mesofauna fueron contados y clasificados hasta el nivel de

familia (Oliveira et al., 2021). Para ello, mediante el método de Berlesse-Tullgren (Oliveira et al.,
2021), la muestra se humedeció durante las primeras 72 h, y a medida que las muestras se
secaban, los individuos comenzaban a concentrarse en la parte inferior del embudo y caían al
agua. un colector ubicado al final del embudo, que contenía alcohol al 70 % como fijador y
conservante. Se utilizó el método de recuento en placa de superficie sembrada (Wehr y Frank,
2004; AOAC, 2016) para la microfauna (bacterias, actinomicetos, hongos, bacterias fijadoras de N,
bacterias solubilizadoras de fosfato y microorganismos celulolíticos).

En el laboratorio se determinaron propiedades fisicoquímicas como materia orgánica (MO),

nitrógeno (N), fósforo (P) y pH para cada muestra de suelo. La MO del suelo se determinó
por el método de Walkley-Black; el nitrógeno total se midió por el método Kjeldahl; el P total
se determinó por el método de Bray II; y el pH se midió por el método electrométrico
(Icontec, 2018).

Análisis de los datos

La estructura de la comunidad de macrofauna, mesofauna y microfauna se estimó utilizando un gráfico

de barras apiladas porcentuales. La diversidad de las comunidades de fauna del suelo se cuantificó
utilizando el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H) (Shannon, 1948), índice de dominancia de
Simpson (D) (Simpson, 1949), índice de uniformidad de Pielou (j) (Pielou, 1969), riqueza taxonómica (Ses
el número de taxones en la muestra) (Bobrowsky y Ball, 1989), y la rarefacción individual se muestra en
un gráfico (Bobrowsky y Ball, 1989). Los índices de diversidad se calcularon con el software EstimateS,
9.1.0 (Colwell, 2019). Se utilizó el software R (R Development Core Team, 2020) para realizar la
correlación de Pearson y el análisis de componentes principales (PCA) para determinar la relación entre
la fauna del suelo y las propiedades químicas del suelo.

RESULTADOS

Estructura comunitaria de macrofauna, mesofauna y macrofauna

Se encontraron un total de 1.330 individuos de macrofauna, distribuidos en 7 clases, 22

órdenes y 65 familias. La clase Insecta fue la más representativa en cuanto a abundancia y
riqueza. Las familias Tenebrionidae, Formicidae, Staphylinidae, Scarabaeidae y Julide
presentaron la mayor abundancia y distribución en los municipios (Figura 2a). Las familias
Anapidae, Ascalaphidae, Blattellidae, Buthidae, Cantharidae, Chrysomelidae,

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 4

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Coreidae, Cydnidae, Dermestidae, Elateridae, Elipsocidae, Endomychidae, Erotylidae,

Gnaphosidae, Gryllidae, Ixodidae, Largidae, Lepismatidae, Lygaeidae, Meloidae, Neobisiidae,
Nitidulidae, Palpimanidae, Paradoxosomatidae, Pentatomidae, Porcellionidae,
Ptilodactylidae, Reduviidae, Salticidae, Scolopendridae, Scolyt Scytodidae, Silphidae,
Stratiomyidae, Teratembiidae, Tetrablemmidae, Theraphosidae, Theridiidae, Thyreocoridae,
Zalmoxidae y Zodariidae presentaron frecuencias inferiores al 1 %.

Se encontraron un total de 1171 individuos de mesofauna, distribuidos en las clases

Arachnida con siete familias y Collembola con cuatro familias. Las familias
Scheloribatidae, Isotomidae y Galumnidae presentaron la mayor abundancia y
distribución en los municipios (Figura 2b). Las bacterias Heterótrofas y Actinomycetes
fueron los organismos fijadores de nitrógeno con mayor abundancia (Figura 2c).

La riqueza taxonómica (S), índice de dominancia de Simpson (D), índice de diversidad de Shannon-
Wiener (H), y el índice de uniformidad de Pielou (j) de la macrofauna del suelo fueron mayores que para
la mesofauna y microfauna del suelo (Cuadro 2). Debido a que los resultados de diversidad fueron
similares entre municipios, en los análisis posteriores se utilizó el promedio. La rarefacción basada en
individuos indica el número de unidades taxonómicas operativas (OTU) esperadas en diferentes
tamaños de muestra. La figura 3 muestra que a medida que aumenta el número de muestras, la riqueza
se estabiliza.

Parámetros de calidad del suelo y análisis de correlación.

El nitrógeno y el P presentaron valores promedio de 21,65 ± 10,65 y 40,35 ± 67,21 mg kg-1,

respectivamente. El pH del suelo presentó un valor máximo de 7,68 y un mínimo de 4,19, con una
media de 6,05 ± 0,80. La MO presentó un valor promedio de 1,05 ± 0,51 % (Cuadro 3).

La correlación de Pearson indicó correlaciones estadísticamente significativas entre algunas

de las variables analizadas (p≤0.05). Hubo una alta correlación positiva entre el suelo

(a) (b) (C)

100 % 100 % 100 %

Tenebrionidae
90 % 90 % 90 %
Formicidae
estafilínidos
80 % escarabajos 80 % 80 %
Scheloribatidae
Julidae heterótrofo
Lumbricidae Isotómidos
70 % 70 % 70 %
Thripidae actinomicetos
Galumnidae
Oonopidae
60 % Carabidae 60 % Trombidiidae 60 % Aerobio
Anticidas celulolítico
Laelapidae
Silvanidae
50 % Olpiidae 50 % Entomobryidae 50 % Fosfato
solubilizar
Lampyridae
Phthiracaridae
40 % Lachesillidae 40 % 40 %
hongos

Theridiosomatidae ologamasidae
Subulinidae arbuscular
30 % 30 % Hypogastruridae 30 % micorriza
Curculionidae
Parcellionidae Dycirtomidae
Platyartridae
20 % 20 % Bdellidae 20 %
Caponiidos
Anthocoridae
10 % Pselaphidae 10 % 10 %
Scydmaenidae
corínidos
0% 0% 0%

macrofauna mesofauna Microfauna

Figura 2.Estructura de las comunidades de macrofauna, mesofauna y macrofauna. a) Familias macrofauna

(familias excluidas con porcentajes inferiores al 1 %); (b) Familias mesofauna; y (c) Grupos de microfauna.

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 5

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Tabla 2.Índices de diversidad de la macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo

Municipio
Índice SIGNIFICAR
san onofre Morroa corozal San Marcos Majagual
MACROFAUNA
Taxón_S (OTU) 35 35 48 33 29 36
Individuos 185 216 475 231 223 266
Simpson_1-D 0.87 0.89 0.84 0.82 0.89 0.86
Shannon_H 2.71 2.84 2.67 2.48 2.62 2.66
Equidad_J 0.76 0.80 0,69 0.71 0.78 0.74
MESOFAUNA
Taxón_S (OTU) 6 4 6 8 8 6
Individuos 38 sesenta y cinco 464 312 292 234
Simpson_1-D 0,60 0.53 0.51 0.57 0,63 0.56
Shannon_H 1.20 0.83 1.09 1.28 1.39 1.15
Equidad_J 0,67 0,60 0,61 0,62 0,67 0,63
MICROFAUNA
Taxón_S (OTU) 6 6 6 6 6 6
Individuos 5.E+07 4.E+07 1.E+07 2.E+07 2.E+07 3.E+07
Simpson_1-D 0.20 0.38 0.37 0.40 0.35 0.32
Shannon_H 0.40 0.73 0.71 0.72 0,64 0,63
Equidad_J 0.23 0.41 0.40 0.40 0.36 0.35

(a) (b)

70 14

60 12
Taxones S (95% de confianza)

50 10

40 8

30 6

20 4

10 2

200 400 600 800 1000 1200 150 300 450 600 750 900 1050

especímenes

Figura 3.Curvas de rarefacción de base individual, con sus respectivos intervalos de confianza, para (a) macrofauna y (b) mesofauna.

Tabla 3.Propiedades de los suelos del Departamento de Sucre, en el norte de Colombia.

propiedad del suelo MÍN. MÁX. Significar Dakota del Sur

MO (%) 0.15 3.58 1.05 0.51

P (mg.kg-1) 2.60 401.49 40.35 67.21
N (mg.kg-1) 5.40 63.20 21.65 10.65
pH 4.19 7.68 6.05 0.80

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 6

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Tabla 4.Matriz de correlación de Pearson entre la fauna del suelo y los parámetros de calidad de los suelos
agrícolas del Departamento de Sucre, en el norte de Colombia

propiedad del suelo OM PAG norte pH Macro meso Micro

valor p
OM 0,93 0.31 0.04 0.97 0.00 0.17

Coeficiente de correlación
PAG 0.01 0.20 0.12 0.96 0.02 0,69
norte 0.08 - 0,12 0.00 0.82 0.75 0.24
pH 0.15 - 0,14 0.29 0.49 0.70 0.23
Macro 0.00 0.01 - 0.03 0.09 0.32 0.29
meso 0.87 0.70 0.11 0.13 - 0,33 0.54
Micro - 0,65 - 0.21 - 0,57 - 0,57 0.52 - 0,32
MO: materia orgánica; P: fósforo; N: nitrógeno; Macro: macrofauna; Meso: mesofauna; Micro: microfauna.

meso pHMicro
0
Macro OM
CP2 (24 %)

PAG
-1

-2

-3
norte

-2 -1 0 1 2 3 4

CP1 (41 %)

Figura 4.Análisis de componentes principales (PCA) entre la diversidad biológica del suelo y las propiedades
químicas del suelo. Macro: macrofauna, Meso: mesofauna, Micro: microfauna.

mesofauna y OM (R2= 0,87; p≤0.05) y P (R2= 0,70; p≤0.05) (Cuadro 4). El PCA utilizó las propiedades
químicas del suelo como variables independientes y la fauna del suelo como variable dependiente.
Los dos primeros componentes principales explicaron el 65 % de la varianza total del conjunto de
datos. Se encontró una relación entre el pH y la abundancia de microfauna (Figura 4).

DISCUSIÓN
Nuestro estudio reveló la importancia de investigar los tres componentes de la fauna del suelo
(macrofauna, mesofauna y microfauna), ya que los tres contribuyen al enriquecimiento del suelo para
producir cultivos nutridos que sobrevivan a las condiciones del cambio climático. En esta investigación
se encontraron 1330 individuos de macrofauna en los suelos agrícolas estudiados. La densidad general
de la macrofauna del suelo tiende a disminuir a niveles bajos en las tierras cultivadas (Rossi et al., 2005).
Los valores encontrados en nuestro estudio coinciden con los reportados en la literatura. Densidades

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 7

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

oscilando entre 429 y 592 individuos de macrofauna en cultivos analizados en Colombia

fueron reportados por Decaëns et al. (1994). Un estudio reciente realizado en los Andes
(Colombia) reportó 1317 individuos en sistemas de cultivo (Galindo et al., 2022). El orden
Coleoptera fue el más representativo en términos de abundancia y riqueza biológica,
mientras que Tenebrionidae, Formicidae y Staphylinidae fueron las familias más abundantes.

La familia Tenebrionidae predomina en los cinco municipios debido a que presentan

características ambientales similares que posibilitan su crecimiento y desarrollo. Se
consideran bioindicadores de la calidad del suelo (Velásquez y Lavelle, 2019). Estos
individuos tienen adaptaciones morfológicas, fisiológicas y etiológicas para vivir en estos
ambientes con temperaturas que oscilan entre 26 y 35 °C, o incluso superiores (Duncan y
Dickman, 2009). La familia Formicidae también presentó alta abundancia en el
Departamento de Sucre. Los individuos de esta familia son considerados ingenieros de suelo
e indicadores de perturbación del medio edáfico; mejoran la estructura del suelo,
permitiendo así la aireación, drenaje, descomposición y depredación de insectos (Cabrera,
2012; Machado-Cuellar et al., 2021).

La familia Staphylinidae también se destaca en los cinco municipios priorizados, con valores
muy similares entre ellos. Estos individuos son depredadores generales muy comunes en
suelos agrícolas y se alimentan de hormigas, pulgones, orugas y huevos de insectos, entre
otros. También limitan el crecimiento de ciertas poblaciones de plagas de cultivos (Martins et
al., 2013). Galindo et al. (2022) reportaron en su estudio realizado en los Andes colombianos
que el grupo más representativo fue Formicidae (47,4 % de los individuos recolectados),
mientras que Coleoptera fue el tercer grupo más abundante con 5 % del total de individuos
recolectados.

Oonopidae fue la familia más abundante del orden Araneae. La presencia de esta familia ha sido reportada en otros estudios realizados en bosques tropicales y áreas

cultivadas (Rosa et al., 2018; Pereira et al., 2021). Dupérré y Tapia (2017) también encontraron que la familia Oonopidae era la más abundante y concluyeron que esta

familia es un componente muy importante en los bosques Neotropicales. Li et al. (2018) probaron la hipótesis de que las arañas son más diversas en hábitats

seminaturales, debido a la mayor diversidad de plantas que en tierras de plantaciones con menor vegetación y sujetas a malas prácticas agrícolas. Este

comportamiento puede estar relacionado con el bajo número de individuos que se encuentran en estos municipios. Esta familia juega un papel importante en los

cultivos, actuando como control biológico de otras plagas depredadoras al alimentarse de ellas, y tiene características útiles para detectar diferentes cambios

ambientales y antropogénicos (Simó et al., 2011; Ibarra-Núñez, 2014). Los disturbios causados por prácticas agrícolas inadecuadas, como el uso de insecticidas,

herbicidas, fungicidas, fertilizantes y podas, entre otros, también reducen la población de estos insectos al alterar el hábitat, lo que ejerce una presión constante sobre

las arañas y reduce su población ( Benamú et al., 2017). Días et al. (2005) demostraron que los oonópidos constituyeron más del 20 % de las arañas adultas capturadas

y más del 9 % de la diversidad total de especies, siendo el segundo grupo después de Salticidae, tanto en abundancia como en diversidad. Los disturbios causados

por prácticas agrícolas inadecuadas, como el uso de insecticidas, herbicidas, fungicidas, fertilizantes y podas, entre otros, también reducen la población de estos

insectos al alterar el hábitat, lo que ejerce una presión constante sobre las arañas y reduce su población ( Benamú et al., 2017). Días et al. (2005) demostraron que los

oonópidos constituyeron más del 20 % de las arañas adultas capturadas y más del 9 % de la diversidad total de especies, siendo el segundo grupo después de

Salticidae, tanto en abundancia como en diversidad. Los disturbios causados por prácticas agrícolas inadecuadas, como el uso de insecticidas, herbicidas, fungicidas,

fertilizantes y podas, entre otros, también reducen la población de estos insectos al alterar el hábitat, lo que ejerce una presión constante sobre las arañas y reduce su

población ( Benamú et al., 2017). Días et al. (2005) demostraron que los oonópidos constituyeron más del 20 % de las arañas adultas capturadas y más del 9 % de la

diversidad total de especies, siendo el segundo grupo después de Salticidae, tanto en abundancia como en diversidad.

En este estudio se encontraron un total de 1171 individuos de mesofauna, siendo las

familias Isotomidae y Scheloribatidae las más representativas. Fekkoun et al. (2021)
encontraron que la familia Scheloribatidae fue la más abundante, con 48 % de la
abundancia total. La familia Isotomidae se destaca en la clase Collembola por su
frecuencia en los cinco municipios. Al igual que en este estudio, Gómez-Anaya et al.
(2010) reportaron que la familia más dominante fue Isotomidae, con 29.3 % de la
abundancia total. Del mismo modo, Villarreal-Rosas et al. (2014) informaron que, entre
los Collembola, la familia más abundante fue Isotomidae. Estos organismos son
reconocidos por sus cuerpos delgados cubiertos de abundantes hongos, y por sus
cuerpos cubiertos de seda o escamas (Daghighi et al., 2013; Palacios-Vargas, 2014). Se
adaptan fácilmente a diferentes hábitats,

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 8

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

y viven en el suelo, hojas caídas, corteza de árboles, musgo y debajo de piedras, entre otros (Montejo-
Cruz et al., 2018). Las especies de Scheloribatidae son los ácaros oribátidos recolectados con mayor
frecuencia (Knee, 2017).

Las bacterias heterótrofas y actinomicetos fueron el grupo de microfauna más abundante. Xiao et
al. (2022) encontraron que la abundancia relativa de bacterias heterótrofas era significativamente
mayor en comparación con otros grupos de microfauna. Este grupo tiene una amplia diversidad
de demandas en sustratos carbonatados; la mayoría son saprofitos comunes en el suelo y
efectivos para transformar sustratos edáficos en biomasa (Terrado et al., 2017). Estas bacterias se
alimentan de compuestos orgánicos y, gracias a su capacidad reproductiva, generan grandes
poblaciones en poco tiempo, colonizando rápidamente sustratos degradables. También son
responsables de aumentar o reducir el suministro de nutrientes. Desafortunadamente, las malas
prácticas agrícolas de los agricultores, como la mecanización continua, la siembra de
monocultivos, los sistemas de riego, la aplicación de agroquímicos y fertilizantes sintéticos, la
compactación del suelo y la quema de residuos disminuyen la flora microbiana, lo que puede
reducir drásticamente la fertilidad del suelo (Terrado et al., 2017). Slaughter (2021) indicó que las
bacterias, incluidos los actinomicetos, son los habitantes más numerosos de la rizosfera, aunque
representan solo una porción más pequeña de la biomasa total debido a su pequeño tamaño.

El índice de diversidad indicó que la macrofauna fue la más diversa. Este resultado es consistente
con los obtenidos en otros estudios en Colombia (Stanturf et al., 2014; Tulande et al., 2018).
Gongalsky (2021) afirmó que la macrofauna representa la mayor parte de la biomasa animal total
del suelo en algunos ecosistemas y contribuye sustancialmente al funcionamiento de la red
alimentaria del suelo. Además, la macrofauna puede estar entre los grupos más diversos en el
ambiente del suelo. Según Shannon (1948), el valor de diversidad de la macrofauna es alto (H'>3)
y, según la curva de rarefacción basada en individuos de la macrofauna, se estima que la riqueza
total es buena en comparación con la riqueza total esperada. . La diversidad de la fauna del suelo
está relacionada con el aumento de los recursos alimentarios disponibles de las raíces de las
plantas y la entrada de hojarasca en los suelos (Heinze et al., 2010).

Las propiedades físicas y químicas del suelo determinan la estructura comunitaria de la

fauna del suelo (Nisa et al., 2021). Varios estudios han evaluado correlaciones entre las
propiedades fisicoquímicas y la fauna edáfica (Martínez-Mera et al., 2017; Wang et al., 2019;
Galindo et al., 2022). La mesofauna del suelo se correlacionó significativa y positivamente
con la materia orgánica (MO) y la P. La fauna del suelo influye en las propiedades físicas y
químicas del suelo relacionadas con la fertilidad del suelo (Tantachasatid et al., 2017). Estos
organismos son los principales responsables de la fragmentación e incorporación de MO en
el suelo, para promover condiciones favorables para la actividad de los microorganismos del
suelo y su distribución, y sus actividades conducen a la formación de estructuras biogénicas
(galerías, cámaras, bolitas fecales y moldes), influyendo así en la agregación del suelo,

El fósforo es un factor limitante en la etapa inicial del proceso de descomposición de la hojarasca (Bargali et al.,
2015). La dinámica de P durante la descomposición de la hojarasca puede verse fuertemente afectada por la
fauna del suelo, y tales efectos podrían ser moderados por la disponibilidad de nutrientes y las condiciones
ambientales (Peng et al., 2019). Wang et al. (2016) también encontraron una asociación entre la fauna del suelo
con materia orgánica y fósforo, lo que sugiere que la diversidad del suelo está asociada con la disponibilidad de
nutrientes del suelo.

Según el PCA, el pH del suelo estaba relacionado con la microfauna del suelo. Xiao et al. (2022) obtuvieron esta
misma relación a partir de los resultados de un análisis de correlación, encontrando que el pH del suelo era el
factor más importante relacionado con la comunidad bacteriana del suelo. En general, los resultados indican
que el pH del suelo es más importante que los nutrientes en la formación de comunidades bacterianas en
suelos agrícolas, incluidas sus funciones ecológicas y distribución biogeográfica (Wang et al., 2019). Las
propiedades del suelo determinan las características funcionales y la dinámica de población de los
invertebrados. Un estudio anterior sobre el microbioma global de la capa superior del suelo también reveló
que los factores ambientales, especialmente el pH del suelo, tenían un mayor impacto en la comunidad
bacteriana del suelo que la distancia geográfica (Bahram et al., 2018). El pH bajo afecta a la microfauna

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 9

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

organización comunitaria y otros componentes de la red alimentaria del suelo (Matute et al., 2013). En algunos
estudios relacionados, pH entre 5 y 7 parece favorable para el suelo de la fauna (Warner, 2009).

CONCLUSIONES

Las propiedades fisicoquímicas del suelo influyeron en la estructura de la comunidad de la fauna

edáfica en los suelos agrícolas tropicales, variando la relación según el grupo de fauna edáfica. La
macrofauna estuvo influenciada por la materia orgánica, la mesofauna por el P y la microfauna
por el pH. El índice de diversidad indicó que la macrofauna fue el grupo más diverso, y este grupo
presentó variaciones en los municipios analizados. Finalmente, esta investigación puede servir
como línea base para definir estrategias para el manejo sostenible de los suelos agrícolas
tropicales.

RECONOCIMIENTO
Este estudio fue parte del proyecto “Aplicación de técnicas de ingeniería que aumentan la
resiliencia de los agroecosistemas ante la variabilidad climática en el Departamento de
Sucre” [Proyecto BPIN2017000100029] y fue financiado por el gobierno de Sucre (Colombia)
a través del sistema de regalías y ejecutado por la Universidad de la Costa y la Universidad
de Sucre (Colombia).

CONTRIBUCIONES DE AUTOR

Conceptualización: Ana Carolina Torregroza-Espinosa (igual), María Inés Moreno

Pallares (iguales) y Yiseth Chamorro-Martínez (igual).

Investigación: Amaira Corrales Paternina (igual), Ana Carolina Torregroza Espinosa

(igual), Ana Echeverría-González (igual), Diana Pinto Osorio (igual), maría
Inés Moreno Pallares (igual) e Yiseth Chamorro-Martínez (igual).

Metodología: Amaira Corrales Paternina (igual), Diana Pinto Osorio (igual)

y María Inés Moreno Pallares (igual).

Supervisión: Amaira Corrales Paternina (igual), Ana Echeverría-González (igual)

y Diana Pinto Osorio (iguales).

Redacción – revisión y edición: Amaira Corrales Paternina (protagonista), Ana Carolina

Torregroza-Espinosa (igual), Ana Echeverría González (protagonista), Diana Pinto Osorio
(igual), María Inés Moreno Pallares (igual) y Yiseth Chamorro-Martínez (igual).

REFERENCIAS
Abera W, Assen M, Budds J. Determinantes de las prácticas de gestión de tierras agrícolas entre pequeños
agricultores en la cuenca hidrográfica de Wanka, tierras altas del noroeste de Etiopía. Política de Uso de
Suelo. 2020;99:104841. https://doi.org/10.1016/j.landusepol.2020.104841

Asociación de Comunidades Analíticas - AOAC. Métodos oficiales de análisis AOAC Internacional. 20ª
edición. Arlington: AOAC Internacional; 2016.

Asfaw A, Zewudie S. Abundancia de macrofauna del suelo, biomasa y propiedades seleccionadas del suelo en
los sistemas agroforestales basados en huertos familiares y café en Wondo Genet, Etiopía. Environ Sustain
Indic. 2021;12:100153. https://doi.org/10.1016/j.indic.2021.100153

Bahram M, Hildebrand F, Forslund SK, Anderson JL, Soudzilovskaia NA, van Bodegom P,
Bengtsson-Palme J, Ansla S, Coelho LP, Harend H, Huerta-Cepas J, Medema MH, Maltz MR,
Mundra S, Olsson PA, Pent M, Põlme S, Sunagawa S, Ryberg M, Tedersoo L, Bork
P. Estructura y función del microbioma global del suelo. Naturaleza. 2018;560:233-7.
https://doi.org/10.1038/s41586-018-0386-6

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 10

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Baretta D, Santos JCP, Segat JC, Geremia EV, Oliveira Filho LCI, Alves MV. Fauna edáfica y
qualidade do solo. Tópicos Ci Solo. 2011;8:119-70.

Bargali SS, Shukla K, Singh L, Ghosh L, Lakhera M. Descomposición de hojarasca y dinámica de

nutrientes en cuatro especies de árboles de bosque caducifolio seco. Tropa Ecol. 2015;56:191-200.

Benamú MA, Lacava M, García LF, Santana M, Viera C. Arañas asociadas a agroecosistemas: Roles y
perspectivas. En: Viera C, Gonzaga MO, editores. Comportamiento y ecología de las arañas. Cham:
publicación internacional de Springer; 2017. pág. 275-302.

Bobrowsky P, Ball B. La teoría y la mecánica de la diversidad ecológica en arqueología. Cambridge:

Prensa de la Universidad de Cambridge; 1989.

Cabrera G. La macrofauna edáfica como indicador biológico del estado de conservación/

perturbación del suelo. Resultados obtenidos en Cuba. Pastos y Forrajes. 2012;35:349-63.

Castellano MJ, Mueller KE, Olk DC, Sawyer JE, Six J. Integración de la calidad de la hojarasca vegetal, la estabilización
de la materia orgánica del suelo y el concepto de saturación de carbono. Cambio Global Biol. 2015;21:3200-9.
https://doi.org/10.1111/gcb.12982

Castro-Huerta RA, Falco LB, Sandler RV, Coviella CE. Contribución diferencial de los grupos de biota del
suelo a la descomposición de la hojarasca vegetal mediada por el uso del suelo. PeerJ. 2015;3:e826. https://
doi.org/10.7717/peerj.826

Colwell RK. Estimaciones 9.1.0 [software]. Canto rodado: Robert K. Colwell; 2019 [cita 05 mayo
2022]. Disponible en: https://www.robertkcolwell.org/pages/estimates.

Daghighi E, Hajizadeh J, Hosseini R, Moravvej A. Una lista de verificación de Collembola iraní con seis nuevos
registros de la familia Isotomidae (Collembola: Isotomidae). Entomofauna. 2013;11:149-56.

De Alba S, Torri D, Borselli L, Lindstrom M. Degradación del suelo y modificación de los paisajes
agrícolas por erosión mecánica (Tillage erosion). J ciencia del suelo.2003;10:93-101.

Decaëns T, Lavelle P, Jimenez JJ, Escobar G, Rippstein G. Impacto del manejo de la tierra en la macrofauna
del suelo en los Llanos Orientales de Colombia. Eur J Soil Biol. 1994;30:157-68.

Delgado-Baquerizo M, Reich PB, Trivedi C, Eldridge DJ, Abades S, Alfaro FD, Bastida F,
Berhe AA, Cutler NA, Gallardo A, García-Velázquez L, Hart SC, Hayes PE, He J,
Hseu Z, Hu H, Kirchmair M, Neuhauser S, Pérez CA, Reed SC, Santos F, Sullivan BW, Trivedi P,
Wang J, Weber-Grullon L, Williams MA, Singh BK. Múltiples elementos de la biodiversidad del
suelo impulsan las funciones del ecosistema a través de los biomas. Nat Ecol Evol. 2020;4:210-20.
https://doi.org/10.1038/s41559-019-1084-y

Departamento Nacional de Planeación - DNP. Programa de Desarrollo Sostenible de la Comarca de La

Mojana. Bogotá: Departamento Nacional de Planeación; 2003. (Informe Terminal).

Dias MFR, Brescovit AD, Menezes M. Aranhas de solo (Arachnida: Araneae) em diferentes
fragmentos florestais no sul da Bahia, Brasil. Biota Neotrop. 2005;5:BN010051a2005.
https://doi.org/10.1590/S1676-06032005000200012

Duncan FD, Dickman CR. Estrategias respiratorias de los escarabajos tenebriónidos en las zonas
áridas de Australia: ¿la fisiología engendra la nocturnidad? Physiol Entomol. 2009;34:52-60. https://
doi.org/10.1111/j.1365-3032.2008.00651.x

Dupérré N, Tapia E. Las arañas duende (Araneae, Oonopidae) de la Reserva Natural OTONGA en
Ecuador, con la descripción de siete nuevas especies. Sistema Evol. 2017;1:87-109. https://
doi.org/10.3897/evolsyst.1.14969

Duran-Bautista EH, Armbrecht I, Acioli ANS, Suárez JC, Romero M, Quintero M, Lavelle P. Las termitas como
indicadores de los servicios ecosistémicos del suelo en los paisajes amazónicos transformados. Ecol Indic.
2020;117:106550. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2020.106550

Fekkoun S, Chebouti-Meziou N, El Kawas H, Slimani I, Khettabi M, Ghezal H. Estudio comparativo

de la biodiversidad de los ácaros del suelo entre dos bosques en el este de Argelia. Ukr J Ecol.
2021;11:39-43. https://doi.org/10.15421/2021_292

Galindo V, Giraldo C, Lavelle P, Armbrecht I, Fonte SJ. La conversión del uso de la tierra a la agricultura
afecta la biodiversidad, el control de la erosión y las propiedades clave del suelo en una cuenca
andina. Ecosfera. 2022;13:e397. https://doi.org/10.1002/ecs2.3979

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 11

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Gómez-Anaya JA, Palacios-Vargas JG, Castaño-Meneses G. Abundancia de colémbolos

(Hexapoda:Collembola) y parámetros edáficos de una selva baja caducifolia. Rev Colomb
Entomol. 2010;36:96-105.

Gongalsky KB. Macrofauna del suelo: problemas de estudio y perspectivas. Suelo Biol Biochem.
2021;159:108281. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2021.108281

Gupta VVSR, Roper MM. Protección de bacterias fijadoras de nitrógeno de vida libre dentro de la matriz del suelo.
Suelo Hasta Res. 2010;109:50-4. https://doi.org/10.1016/j.still.2010.04.002

Guzmán A, Obando M, Rivera D, Bonilla R. Selección y caracterización de rizobacterias

promotoras de crecimiento vegetal (RPCV) asociadas al cultivo de algodón (Gossypium
hirsutum). Rev Colomb Biotecnol. 2012;14:182-90.

Heinze S, Raupp J, Joergensen RG. Efectos del fertilizante y la heterogeneidad espacial en el pH del suelo sobre
los índices de biomasa microbiana en una prueba de campo a largo plazo de agricultura orgánica. Suelo
vegetal. 2010;328:203-15. https://doi.org/10.1007/s11104-009-0102-2

Ibarra-Núñez G. Las arañas como bioindicadores. En: González CA, Vallarino A, Pérez JC, Low A,
editores. Bioindicadores: guardianes de nuestro futuro ambiental. México: El Colegio de la
Frontera Sur (ECOSUR), Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC); 2014. pág.
273-90.

Instituto Colombiano de Geología y Minería - Ingeominas. Memoria tecnica del mapa de aguas
subterraneas del departamento de sucre en escala 1:250.000. Bogotá: Ministerio de minas y energía,
Instituto colombiano de geología y minería; 2002.

Instituto Colombiano de Normas Técnicas y Certificación - Icontec. Norma Técnica Colombiana

(NTC) 6299, Calidad del suelo, Determinación de la textura por Bouyoucos. Bogotá: Icontec;
2018.

Instituto Geográfico Agustín Codazzi - IGAC. Suelos y tierras de Colombia, subdirección de

agrología. Colombia: IGAC; 2016.

Kiani M, Hernandez-Ramirez G, Quideau S, Smith E, Janzen H, Larney FJ, Puurveen D. Cuantificación de

indicadores sensibles de la calidad del suelo en sistemas contrastantes de manejo de tierras a largo
plazo: rotación de cultivos y regímenes de nutrientes. Entorno Agric Ecosyst. 2017;248:123-35. https://
doi.org/10.1016/j.agee.2017.07.018

Rodilla W. Un nuevoParaleioespecies (Acari, Oribatida, Scheloribatidae) asociadas con

escarabajos descortezadores (Curculionidae, Scolytinae) en Canadá. ZooKeys. 2017;667:51-65.
https://doi.org/10.3897/zookeys.667.12104

Lavelle P, Bignell D, Lepage M, Wolters W, Roger P, Ineson P, Dhillion O. Función del suelo en un mundo
cambiante: el papel de los ingenieros de ecosistemas de invertebrados. Eur J Soil Biol. 1997;33:159-93.

Lehman R, Cambardella C, Stott D, Acosta-Martinez V, Manter D, Buyer J, Maul J, Smith J, Collins H,

Halvorson J, Kremer R, Lundgren J, Ducey T, Jin V, Karlen D. Comprender y mejorar salud biológica
del suelo: La solución para revertir la degradación del suelo. Sostenibilidad. 2015;7:988-1027.
https://doi.org/10.3390/su7010988

Li X, Liu Y, Duan M, Yu Z, Axmacher JC. Diferentes patrones de respuesta de arañas epigeas y

escarabajos carábidos a condiciones ambientales variables en campos y hábitats seminaturales de
un paisaje agrícola intensamente cultivado. Entorno Agric Ecosyst. 2018;264:54-62. https://doi.org/
10.1016/j.agee.2018.05.005

Machado-Cuellar L, Rodríguez L, Murcia V, Orduz SA, Ordoñez CM, Suárez JC. Macrofauna del suelo y
condiciones edafoclimáticas en un gradiente altitudinal de zonas cafeteras, Huila, Colombia. Rev Biol
Trop. 2020;69:102-12.

Mantilla-Paredes A, Cardona G, Peña-Venegas C, Murcia U, Rodríguez M, Zambrano M.

Distribución de bacterias determinantes de nitrógeno y su relación con parámetros
fisicoquímicos en suelos con tres coberturas vegetales en el sur de la Amazonia colombiana.
Rev Biol Trop. 2009;57:915-27. https://doi.org/10.15517/rbt.v57i4.5436

Martínez-Mera EA, Torregroza-Espinosa AC, Crissien-Borrero TJ, Marrugo-Negrete JL, González-

Márquez LC. Evaluación de contaminantes en suelos agrícolas en un distrito de riego en Colombia.
Heliyón. 2019;5:e02217. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2019.e02217

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 12

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Martínez-Mera EA, Torregroza-Espinosa AC, Valencia-García A, Rojas-Gerónimo L. Relación entre las

características fisicoquímicas del suelo y las bacterias fijadoras de nitrógeno en suelos agrícolas del
departamento del Atlántico, Colombia. Entorno del suelo. 2017;36:174-81. https://doi.org/10.25252/SE/
17/51202

Martins ICF, Cividanes FJ, Ide S, Haddad GQ. Diversidad y preferencias de hábitat de carabidae y
staphylinidae (Coleoptera) en dos agroecosistemas. Bragantia. 2013;71:471-80. https://doi.org/
10.1590/S0006-87052013005000009

Matute MM, Manning YA, Kaleem MI. Estructura de la comunidad de nematodos del suelo asociados con
solanum tuberosum. J Ciencias Agrícolas. 2013;5:44-53. https://doi.org/10.5539/jas.v5n1p44

Montejo-Cruz M, Palacios-Vargas J, Castaño-Meneses G. Diversidad de Isotomidae y

Neanuridae (Hexapoda: Collembola) de cuatro asociaciones vegetales en la formación
Citlaltépetl, Veracruz, México. Entom Méx. 2018;5:239-45.

Morrison WR, Waller JT, Brayshaw AC, Hyman DA, Johnson MR, Fraser AM.
Evaluación de múltiples taxones de artrópodos como indicadores de la diversidad de invertebrados en campos antiguos.
Lagos Gt Entomol. 2018;45:56-68.

Murillo-Cuevas FD, Adame J, Cabrera H, Fernández JA. Fauna y microflora edáfica

asociada a diferentes usos de suelo. Ecosist Recur Agropec. 2019;6:23-33. https://
doi.org/10.19136/era.a6n16.1792

Nisa RU, Tantray AY, Kouser N, Allie KA, Wani SM, Alamri SA, Alyemeni MN, Wijaya L, Shah AA. Influencia de
factores ecológicos y edáficos sobre la biodiversidad de los nematodos del suelo. Arabia J Biol Sci.
2021;28:3049-59. https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2021.02.046

Oliveira CM, Afonso GT, Carolino MA, Frizzas MR. Diversidad de artrópodos del suelo en caña de azúcar en el
Cerrado brasileño: Influencia de los sistemas de labranza, métodos de extracción y tiempo de muestreo. Eur
J Soil Biol. 2021;103:103274. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2020.103274

Palacios Vargas JG. Biodiversidad de Collembola (Hexapoda: Entognatha) en México. Rev Mex
Biodivers. 2014;85:220-31. https://doi.org/10.7550/rmb.32713

Peng Y, Yang W, Yue K, Tan B, Wu F. Los impactos de la fauna del suelo en la liberación de nitrógeno y fósforo durante la
descomposición de la hojarasca fueron controlados de manera diferente por las especies de plantas y el tipo de ecosistema.
J para res. 2019;30:921-30. https://doi.org/10.1007/s11676-018-0664-z

Pereira JM, Cardoso E, Brescovit A, Oliveira L, Segat J, Duarte J, Baretta D. Arañas de suelo (Arachnida: Araneae)
en bosques nativos y reforestados de Araucaria. Ciencia Agrícola. 2021;78:e20190198. https://doi.org/
10.1590/1678-992X-2019-0198

Phondani PC, Maikhuri RK, Rawat LS, Negi VS. Evaluación de la percepción de los
agricultores sobre los criterios e indicadores para la gestión sostenible de los sistemas
agroforestales autóctonos en Uttarakhand. India. Environ Sustain Indic. 2020;5:100018.
https://doi.org/10.1016/j.indic.2019.100018

Pielou CE. Introducción a la ecología matemática. Nueva York: John Wiley & Sons; 1969.

Pino V, McBratney A, Fajardo M, Wilson N, Deaker R. Comprender la biodiversidad del suelo usando dos
transectos ortogonales de 1000 km en Nueva Gales del Sur, Australia. Geoderma. 2019;354:113860. https://
doi.org/10.1016/j.geoderma.2019.07.018

Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo - PNUD. Perfil productivo, municipio de
Corozal, Sucre. Bogotá: PNUD; 2015.

Equipo central de desarrollo de R. El proyecto R para computación estadística. Viena, Austria:

Fundación R para la Computación Estadística; 2014 [citado el 30 de diciembre de 2014]. Disponible en:
http://www.R-project.org/.

República de Colombia Departamento de Sucre. Plan departamental de extensión agropecuaria Sucre,

una gran empresa agroproductiva. Colombia: Gobernación Secretaría de Desarrollo Económico y Medio
Ambiente; 2020.

Rosa MG, Santos JCP, Brescovit AD, Mafra AL, Baretta D. Spiders (Arachnida:Araneae) en
sistemas de uso de suelo agrícola en ambientes subtropicales. Rev Bras Cienc Solo.
2018;42:e0160576. https://doi.org/10.1590/18069657rbcs20160576

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 13

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Rossi JP, Blanchart E. Variaciones estacionales e inducidas por el uso de la tierra en la composición de la
macrofauna del suelo en los Ghats occidentales, sur de la India. Suelo Biol Biochem. 2005;37:1093-104.
https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2004.11.008

Royero-Mesino SY. Macrofauna edáfica y características físicas y químicas del suelo en áreas con
diferentes sistemas de manejo en el departamento del Atlántico. Colombia: Universidad Nacional de
Colombia; 2019.

Safaei M, Bashari H, Mosaddeghi MR, Jafari R. Evaluación de los impactos del uso de la tierra y los cambios
en la cobertura de la tierra en las funciones del suelo mediante el análisis de la función del paisaje y los
indicadores de calidad del suelo en ecosistemas naturales semiáridos. Cadena. 2019;177:260-71. https://
doi.org/10.1016/j.catena.2019.02.021

Shannon CE. Una teoría matemática de la comunicación. Sistema Bell Tech J.1948; 27:379-423.
https://doi.org/10.1002/j.1538-7305.1948.tb01338.x

Simó M, Laborda A, Caroilna J, Castro M. Las arañas en agroecosistemas: Bioindicadores

terrestres de calidad ambiental. Innotec. 2011;6:51-5. https://doi.org/10.26461/06.11

Simpson EH. Medición de la diversidad. Naturaleza. 1949; 163:688.

https://doi.org/10.1038/163688a0

Masacre L. Rhizosphere. En: Gentry TJ, Fuhrmann JJ, Zuberer DA, editores. Principios y aplicaciones de
la microbiología del suelo. Estados Unidos: Elsevier; 2021. pág. 269-301.

Stanturf JA, Palik BJ, Dumroese RK. Restauración forestal contemporánea: una revisión que enfatiza la
función. Para Ecol Manag. 2014;331:292-323. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2014.07.029

Tantachasatid P, Boyer J, Thanisawanyankura S, Séguy L, Sajjaphan K. Comunidades de macrofauna del suelo bajo
cubierta vegetal en un sistema de labranza cero en Tailandia. Recursos naturales agrícolas. 2017;51:1-6. https://
doi.org/10.1016/j.anres.2016.08.004

Terrado R, Pasulka AL, Lie AA, Orphan VJ, Heidelberg KB, Caron DA. Adquisición autótrofa y heterótrofa
de carbono y nitrógeno por un crisofito mixotrófico establecido mediante análisis de isótopos estables.
ISME J. 2017;11:2022-34. https://doi.org/10.1038/ismej.2017.68

Tibbett M, Gil-Martínez M, Fraser T, Green ID, Duddigan S, De Oliveira VH, Raulund-Rasmussen K,

Sizmur T, Diaz A. La acidificación a largo plazo de los pastizales con pH neutro afecta la biodiversidad,
la fertilidad y la función del suelo en un brezal restauracion. Cadena. 2019;180:401-15. https://doi.org/
10.1016/j.catena.2019.03.013

Travez KA. Diversidad de los macroinvertebrados edáficos y su relación con la calidad del suelo en un
gradiente de intensidad de uso de la tierra en La Esperanza-Pedro Moncayo-Ecuador. Ecuador:
Universidad Central del Ecuador; 2020.

Tulande M, Barrera-Cataño E, Alonso-Malaver JA, Morantes-Ariza CE, Basto C, Salcedo-Reyes JC. Macrofauna
del suelo en áreas con diferentes edades despuésPinus pátulaCorte limpio. Ciencias Universitarias
2018;23:383-417. https://doi.org/10.11144/javeriana.sc23-3.smia

Valani GP, Vezzani FM, Cavalieri-Polizeli KMV. Calidad del suelo: Evaluación de
valoraciones en finca en relación al índice analítico. Suelo Hasta Res.
2020;198:104565. https://doi.org/10.1016/j.still.2019.104565

Vasu D, Tiwari G, Sahoo S, Dash B, Jangir A, Sharma RP, Naitam R, Tiwary P, Karthikeyan K,
Chandran P. Un conjunto mínimo de datos de propiedades morfológicas del suelo para
cuantificar la calidad del suelo en agroecosistemas costeros. Cadena. 2021;198:105042.
https://doi.org/10.1016/j.catena.2020.105042

Velasquez E, Lavelle P. La macrofauna del suelo como indicador para evaluar los servicios
ecosistémicos basados en el suelo en paisajes agrícolas. Acta Oecol. 2019;100:103446.
https://doi.org/10.1016/j.actao.2019.103446

Villarreal-Rosas J, Palacios-Vargas JG, Maya Y. Comunidades de microartrópodos relacionadas con

costras biológicas del suelo en un matorral desértico del noroeste de México. Rev Mex Biodivers.
2014;85:513-22. https://doi.org/10.7550/rmb.38104

Wang C, Zhou X, Guo D, Zhao J, Yan L, Feng G, Gao Q, Yu H, Zhao L. El pH del suelo es el factor principal que
impulsa la distribución y la función de los microorganismos en los suelos de las tierras agrícolas en el noreste
de China. Ann Microbiol. 2019;69:1461-73. https://doi.org/10.1007/s13213-019-01529-9

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 14

 Chamorro-Martínez et al. Macrofauna, mesofauna y microfauna del suelo y su relación con la calidad del suelo

Wang S, Chen HYH, Tan Y, Fan H, Ruan H. El régimen de fertilizantes afecta la abundancia y diversidad de la
fauna del suelo en una cronosecuencia de plantaciones de álamos en la costa este de China. Sci Rep.
2016;6:20816. https://doi.org/10.1038/SREP20816

Warner F. Fertilidad del suelo, pH, textura y nematodos. Servicios de diagnóstico. Míchigan: Universidad Estatal
de Míchigan; 2009.

Wehr HM, Frank JH. Métodos estándar para el examen microbiológico de productos lácteos. 17ª ed.
Washington, DC: Asociación Estadounidense de Salud Pública; 2004.

Xia T, Li L, Li B, Dou P, Yang H. Las bacterias heterotróficas juegan un papel importante en el endemismo
de Cephalostachyum pingbianense,un año completo disparando bambú leñoso. Bosques. 2022;13:121.
https://doi.org/10.3390/f13010121

Zavaleta MA. Macrofauna y propiedades físicas y químicas del suelo en cultivos de café del Distrito
de Jepelacio- Moyobamba. Perú: Universidad Nacional de Trujillo; 2019.

Rev Bras Cienc Solo 2022;46:e0210132 15