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Comunidad Choquenaira-Viacha
Filamentous soil fungi comunities on K’iphak’iphani agroesosistems,
Choquenaira-Viacha Municipaly
Pacasa-Quisbert Fernando1*, Loza-Murguia Manuel Gregorio2,3, Bonifacio-Flores Alejandro1,
Vino-Nina Lourdes1, Serrano-Canaviri Teófilo1
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in Trifolium sp., 44 species were isolated, predominating genera of Penicillium and Alternaria. The relationships
between SOM were non-significant and weak (r2 = 32.1, p> 0.05), pH, significant and strong positive relation (r2 =
47.7, p <0.05) and soil texture vs CFU´s no significant and unrelated (r2 = 8.6, p> 0.05). The results suggest that
the soil use type affect in soil properties, plant diversity and community fungi. Additionally, it is necessary to
Key words:
investigate other parameters that influence the microbial community in the agroecosystem.
agroecosystem,
Bolivia´s highland,
filamentous soil fungi,
fungi diversity,
UFC´s,
soil management.
© 2017. Journal of the Selva Andina Research Society. Bolivia. All rights reserved.
Introducción
El suelo es un ambiente complejo que ofrece una nutricionales son favorables para el desarrollo y
alta variedad de microhábitats para la gran biodiver- crecimiento de hongos (Lavelle & Spain 2001), pero
sidad microbiana de diversos grupos de microorga- escasos a causa de la compactación de los suelos,
nismos, como virus, bacterias, actinomicetos, hon- agricultura convencional y aplicación de sustancias
gos, algas y protozoos (Webster & Weber 2007, químicas (Coyne 2000).
Moreira & Siquiera 2006). Las bacterias representan El tipo de uso del suelo (TUS) tiene efectos consi-
en general el mayor número, en cambio los hongos derables sobre la diversidad de plantas (DeFries et
el mayor porcentaje de la biomasa microbiana de los al. 2004), que al establecer relaciones con las co-
suelos. Las bacterias y hongos, integrantes más munidades de hongos, disminuye la diversidad y
estudiados en relación a otras comunidades de mi- abundancia de estos hongos por los daños ocasiona-
croorganismos (Coyne 2000). Los hongos del suelo dos (Sivila & Hervé 1999, Cabello & Arambarri
de regiones áridas, semiáridas, hasta en regiones 2002).
tropicales no han sido estudiados ampliamente La diversidad biológica de hongos en Bolivia son
(Christensen 1969, Flanagan 1981, Domsch et al. escasamente documentados (Arias-Mota et al.
1980). En zonas áridas son característicos los hon- 2007), así como también de las relaciones que podr-
gos de los géneros Aspergillus y Penicillium (Fla- ían existir entre la diversidad de hongos y micorri-
nagan 1981) Penicillium es abundante en temperatu- zas con algunas características del suelo y recupera-
ras y climas fríos, mientras Aspergillus predominan ción de la fertilidad de los suelos en el altiplano
en climas templados, sin embargo todos los hongos central de Bolivia (Sivila & Hervé 1999, Sivila de
son regulados por la cantidad y calidad del sustrato Cary & Angulo 2006).
(Paul 2007), se han detectado géneros de Beauveria El agroecosistema en estudio K’iphak’iphani, ubi-
y Metarhizium distribuidos en el altiplano central de cado en el altiplano central boliviano, comprende
La Paz (Rojas-Gutiérrez 2014). una región con diferentes manejos de suelos desti-
La mayor abundancia de hongos se hallan en las nados a la producción agrícola en rotación y pro-
capas u horizontes superficiales del suelo, donde el ducción ganadera. Las características del suelo están
microclima, ambiente y disponibilidad de recursos
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condicionadas de acuerdo al tipo de uso, existiendo do, factores físicos y químicos. Los datos de pH,
zonas marcadas por esta causa. materia orgánica (MO) (%), Conductividad eléctrica
Los objetivos del presente trabajo fueron: i) deter- (CE) y textura del suelo (TS), % de arena (A) fue-
minar el efecto del tipo de manejo del suelo, tipo de ron análisis de las muestras de suelo en un laborato-
cultivo y tipo de vegetación nativa sobre la diversi- rio de especialidad Instituto Boliviano de Tecnolo-
dad y abundancia de hongos filamentosos en suelos, gia Nuclear (IBTEN).
ii) establecer relaciones entre las propiedades del Muestreo de suelos. Los sitios de muestreos fueron
suelo con UFC´s de hongos, y iii) caracterizar la clasificados con las recomendaciones de Bills et al.
diversidad de hongos del suelo en el agroecosistema (2004) divididos en tres factores e independientes
de K’iphak’iphani, comunidad Choquenaira-Viacha, con diferentes tratamientos, i) Tipo de uso del suelo
departamento de La Paz. Este estudio fue realizado (TUS: suelos con cultivo, suelos en descanso, suelos
en el periodo de verano austral desde diciembre a naturales y suelos sin cobertura), ii) Tipo de cultivo
enero, cuando las condiciones climáticas son favo- (TC: cultivo quinua, papa y cebada) y iii) Tipo de
rables para el desarrollo de los cultivos, vegetación vegetación nativa (TVN: sitios vegetales de Festuca
nativa y microorganismos. sp., Trifolium sp., Herodium sp., y Distichlis sp.)
que existen en el agroecosistema, previó historial
Materiales y métodos del lugar y diagnóstico en campo.
La disposición de los muestreos fue de acuerdo a
Área de estudio y clima regional. El área de estudio transeptos de 50 m siguiendo la pendiente del terre-
está localizada en el centro del altiplano boliviano no, en cada punto de muestreo se acopiaron 6 sub-
(Municipio de Viacha, Provincia Ingávi, Departa- muestras para formar una muestra compuesta de
mento de La Paz-Estado Plurinacional de Bolivia), suelo de una parcela, las muestras fueron tomadas a
ubicada geográficamente entre las coordenadas 16º una profundidad de 0 a 15 cm, a razón de 400 a 500
39´ 47´´ latitud sur y 68º 18´ 16´´ latitud oeste con g de suelo, empleándose un extractor de núcleo en
una altitud promedio de 3885 msnm. En general, suelos suaves, o pala y picota en suelos duros o con
comprende el clima propio del altiplano central rocas, para cada muestreo los materiales fueron
boliviano con temperaturas medias de 8.41 ºC, desinfectados sumergiéndolos en un recipiente que
máximas de 17.45 ºC y mínimas de 1 ºC, precipita- contenía solución de hipoclorito al 10%, para el
ciones anuales de 524 mm, humedad relativa media manipuleo de los materiales y muestreo se usó
anual de 72%. Presenta una distribución normal de guantes descartables evitándose toda posible conta-
una estación seca desde abril a octubre y estación minación. A continuación fueron almacenadas en
húmeda de noviembre a marzo. PDM Viacha 2012). bolsas plásticas estériles, llevadas en una caja de
Caracterización del agroecosistema. La caracteri- almacenamiento, seguidamente fueron transportadas
zación de las propiedades físicas, químicas y bio- al laboratorio para procesarlas el mismo día.
lógicas del agroecosistema fue realizada para esta- Aislamiento de hongos. De la cantidad total de
blecer factores que afectan a la distribución de los muestra se separó 100 g de suelo tamizado, inme-
hongos del suelo, fueron caracterizados el tipo de diatamente fueron procesadas mediante tres técnicas
uso del suelo, vegetación nativa y cultivo estableci- de aislamiento para el conteo de unidades formado-
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ras de colonias (UFC´s) y obtención de máximos según Watanabe (2010), fueron descritos a los siete
aislamientos de hongos filamentosos desde el suelo. días después de la incubación por el anverso y re-
Para los aislamientos de hongos filamentosos del verso que presentaban las UFC´s en caja Petri, por
suelo se empleó los métodos: i) Dilución en placas, Anverso, de acuerdo a las características del cultivo
ii) Siembra directa (Bills et al. 2004), iii) Placas de como: i) color de la superficie y contorno de la co-
suelo (Warcup 1950), que fueron extendidas sobre lonia, ii) textura, iii) color del pigmento exudado y
la superficie de los medios de cultivo papa dextrosa iv) forma de la colonia y del margen, Reverso, de
agar (PDA), hongos levaduras papa (HLP), harina acuerdo i) al color de la parte interior, media y bor-
maíz papa (HMA), agar extracto de suelo (AES) y de de la colonia, ii) superficie interior y iii) exterior
sabouraud agar (SA) adicionando cloranfenicol a de la colonia.
razón de 0.05 mg mL-1 para evitar el crecimiento Para observaciones preliminares del hongo filamen-
bacteriano en las cajas Petri, finalmente se llevó las tosos al microscopio, se empleó la técnica de la
placas Petri a incubación por tres a siete días a 22 ºC cinta pegante (Díaz et al. 1999), que consiste en
para posterior recuento de colonias y obtención de extraer fragmentos de la colonia presionando sua-
cultivos puros. vemente el lado pegante de la cinta sobre el micelio
Recuento y aislamiento a cultivos puros. El recuento aéreo del hongo y poner la cinta sobre porta objetos
UFC´s después de 5 días de incubación, en siembras con una gota de azul de lactofenol y observar al
con medio PDA, fueron numerados las colonias microscopio las características morfológicas del
donde tuvieron un crecimiento entre 30 a 300 micelio y órganos reproductivos con aumentos de
UFC´s, empleando la ecuación de recuento en placa 40X para su identificación taxonómica de género.
se expresó en unidades formadoras de colonias por La identificación de géneros de hongos filamentosos
gramo de suelo (UFC´s g-1) para posterior análisis fue realizada con la técnica de micro cultivo (Díaz
estadístico (Bills et al. 2004). et al. 1999), posteriormente se observó al microsco-
Los aislamientos realizados de las diferentes mues- pio las estructuras de los hongos filamentosos, se
tras de suelos mediante las tres técnicas y los cinco fotografío el micelio y estructuras reproductivas, las
medios de cultivo, fueron utilizados para el aisla- fotografías fueron comparadas con descripciones
miento a cultivos puros. Después del periodo de originales. Las identificaciones taxonómicas presu-
incubación (3 a 5 días), se observó el crecimiento de mibles de los géneros de hongos filamentosos fue
diferentes UFC´s, posteriormente de acuerdo al tomando en cuenta las características microscópicas,
color, forma, con un aza bacteriológica se hizo el luego se comparó con la literatura de claves
repique a un medio definitivo (PDA) e incubadas taxonómicas de Barnett & Hunter 1998, Kirk et al.
por 4 días a 25 ºC. Durante este periodo fueron 2008, Watanabe 2010, Samson et al. 2014. Aquellas
aislándose entre aquellas UFC´s que presentaban no identificados fueron denominados como cepas no
semejanza en su crecimiento, color, forma dentro y tipificadas.
fuera de la caja Petri para que no existieran cultivos Análisis de datos e interacciones. El análisis de los
puros repetidos. datos fue a través de un diseño experimental com-
Descripción macro y microscópicas. Las caracterís- pletamente al azar y con tres repeticiones por trata-
ticas macroscópicas de las UFC´s se describieron miento, los factores en estudio se evaluaron por
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separado y no hubo interacción entre estos, cada 68º17´18´´ longitud oeste. La topografía está inte-
factor fue independiente. Las comparaciones entre grada por planicies, laderas y cumbres de cerros con
medias se efectuaron con la prueba de medias de ondulaciones anchas y suaves. Tiene una altitud
Duncan con nivel de significancia del 5%. Las va- media de 3853 msnm (ladera) y 3947 msnm (cum-
riables de respuesta para determinar el efecto del bre). El régimen climatológico se caracteriza por
TUS, TC y TVN fueron i) Número de especies de dos estaciones diferentes, precipitaciones en esta-
hongos filamentosos (unidades), ii) Unidades for- ción lluviosa (noviembre-marzo) y posteriormente
madoras de colonias de hongos por gramo de suelo van reduciéndose y dan paso a la estación seca (ma-
(UFC´s g de suelo-1). yo-octubre), la precipitación promedio anual es de
Los datos de pH, MO (%) y TS (% de A), fueron 494 mm, temperatura promedio de 9.56 ºC, mínima
confrontados con la abundancia de hongos filamen- y máxima de -12 a 17ºC y humedad relativa del
tosos mediante un análisis estadístico de regresión 55%.
lineal simple. Además se emplearon el coeficiente Uso del suelo. El uso del suelo dentro del agroeco-
de correlación de Pearson y de determinación, para sistema son: i) suelos productivos mayormente ubi-
medir el grado de relación entre las variables. cados en la planicie, con cultivos como quinua,
cebada, avena y papa que se basan en la rotación de
Resultados cultivos y del suelo con periodos de descanso de 3 a
5 años (suelos en descanso), en donde la vegetación
Características del agroecosistema nativa nuevamente vuelve a poblar el terreno des-
Topografía y climatología. El agroecosistema de pués del ciclo agrícola con labranza y siembra me-
K´iphak`iphani está localizada entre los paralelos canizada, ii) suelos sin intervención (naturales),
16º39´30´´ a 16º40´42´´ latitud sur y 68º18´05´´ a ubicados en las laderas de los cerros planicies,
Tabla 1 Propiedades físico-químico y materia orgánica de acuerdo al tipo de: uso de suelo, cultivo y vegetación nati-
va en el agroecosistema K’iphak’iphani
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formado por una capa superficial de suelo no pro- muy escasa- que resultan de la actividad mecánica
funda de 5 a 10 cm y por debajo roca (cerro) y sue- por remoción de la capa arable, laboreo y compac-
los profundos de 30 a 60 (planicies), destinados tado, situados en las laderas de los cerros y pocos en
principalmente al pastoreo ya que existen una diver- las planicies.
sidad de plantas, iii) suelos sin cobertura vegetal -o
Especie de plantas
Uso del suelo
Nombres comunes Nombres científicos
Natural (puruma) Ch’illiwa Festuca sp.
Thola Parastrephia sp.
Deyeuxia sp.
Thola Baccharis sp.
Opuntia sp.
Adesmia sp.
K’oa Clinopodium sp.
Agrostis sp.
Cola de ratón Herodium sp
cebadilla Bromus sp.
Iru Stipa sp.
Dischitia sp.
Ch’iji Trifolium sp.
Muhlenbergia sp.
Diente de león Taraxacum sp.
Muni muni Bidens sp.
Distichlis sp.
Carex sp.
Con cultivo Cebada. Hordeum vulgare.
Papa. Solanum sp.
Quinua. Chenopodium sp.
Cañahua. Chenopodium sp.
En descanso Festuca sp.
Hordeum sp.
Poa sp.
Sin cobertura Festuca sp.
Poa sp.
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dios de 22.2x104 y 20.2x104, así mismo son diferen- de 8.5 y 7.8 especies, los suelos con cultivo de ce-
tes a los suelos con cultivo de quinua con 6.01x104. bada presento un promedio bajo con 7 especies.
Para el número de especies el suelos con cultivo de
quinua y papa presentan similitudes con promedios
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Figura 6 Observaciones microscópicas a 40X de las colonias de hongos filamentosos
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Figura 6 Observaciones microscópicas a 40X de las colonias de hongos filamentosos (Continuación)
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Descripción de especies de hongos filamentosos. De llo de hongos, por lo tanto 25 especies se perdieron
un total de 40 muestras compuestas de suelos, en definitivamente.
primera instancia, por los diferentes medios de cul- Las 110 especies de hongos filamentosos se desa-
tivos empleados se logró aislar aparentemente 110 rrollaron en el medio PDA, pero al transcurrir el
especies de un inicial de 135 en cultivos puros en tiempo fueron retiradas 42 especies entre los trata-
medio PDA. Las hongos prosperan principalmente mientos, a aquellos hongos con características igua-
por el medio usado (Bills et al. 2004), al parecer les en el anverso y reverso de las colonias. La simi-
cuando se trasladaron las colonias al medio PDA, litud podría ser debido a los medios de cultivos
este no suministró ciertos nutrientes para el desarro- PDA, HLP, SA, HMA y AES, ya que estos propor-
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cionaron diferentes cantidades y tipos nutrientes terísticas macroscópicas (anverso y reverso) que
(Vieira & Nahas 2005). presentaron las colonias de hongos filamentosos en
68 especies de hongos sumaron entre los tres facto- medio de cultivo PDA. La figura 6 muestra las imá-
res de estudio, del cual 24 fueron similares entre los genes obtenidas a través del microscopio de sus
tratamientos, quedando al final 44 hongos filamen- características microscópicas de sus estructuras
tos en suelos del agroecosistema, cada uno diferente reproductivas de cada uno en microcultivos.
a los demás. Identificación de hongos filamentosos. La tabla 4
Las figuras 4 y 5 muestran imágenes macroscópicas muestra la lista de hongos filamentosos encontrados
del anverso y reverso de las colonias de hongos por el tipo de uso de suelo, tipo de cultivo y tipo de
filamentosos en caja Petri tomadas al séptimo día. vegetación nativa.
La tabla 3 muestra las descripciones de las carac-
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Tabla 3 Descripción microscópica del anverso y reverso de los hongos filamentosos (Continuación)
El total de hongos filamentosos obtenidos fue de 44 Las siguientes divisiones identificadas por micros-
especies en cultivos puros, los cuales fueron compa- copia fueron: Zigomycota y Basidiomycota cada
rados con descripciones originales de acuerdo a sus uno con dos especies y Ascomycota con 40 espe-
características morfológicas vistas al microscopio, cies. 15 hongos filamentosos fueron debidamente
para hongos en general: Barnett & Hunter 1998, identificados a nivel de género. Los 29 restantes no
Kirk et al. 2008, Watanabe 2010, Samson, et al. fue posible su identificación y se denominaron co-
2014, para géneros de Aspergillus y Penicillium. mo cepas no tipificadas, sin embargo de acuerdo a
Aquellos hongos filamentosos no identificados fue- sus características microscópicas fueron asignados a
ron denominados como cepas no tipificadas. una probable división.
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Relaciones entre el %MO, pH y textura con la Finalmente las interacciones de las variables %Are-
abundancia de hongos. La interacción de las varia- na y UFC´s (Figura 9) tuvo un coeficiente de corre-
bles %MO y UFC´s (Figura 7), tuvo un coeficiente lación de Pearson de 0.29, el cual indica que ambas
de correlación de Pearson de -0.56, la cual indica variables no tienen relación (UFC´s = 50560 +
que ambas variables tienen una relación lineal nega- 143% Arena) y estadísticamente no es significativa
tiva, aunque esta no es estadísticamente significati- (r2 = 8.6%; p>0.05).
va (r2 = 32.1%; p > 0.05) y siendo la ecuación de
regresión UFC´s = 65344 - 1730 % MO. Figura 9 Relación entre el %Arena y la abundancia
de hongos filamentosos
Discusión
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microorganismos rápidamente especialmente por consecuentemente a la diversidad microbiana, los
agentes patógenos. Sin embargo a pesar de la mayor microorganismos no solo son afectados por factores
cantidad de MO en suelos naturales del agroecosis- ambientales sino también por factores abióticos
tema, hay una relación débil entre el contenido de (Dixon & Tilston 2010).
MO y UFC´s. Del mismo modo la abundancia está Finalmente, las propiedades físicas (textura), quími-
muy relacionada con otros factores como; el tipo de cas (pH, CE y % MO) y diversidad de plantas fue-
suelo, características climáticas, otros microorga- ron afectadas por el tipo de uso de suelo, tipo de
nismos y comunidades de plantas (Meliani et al. vegetación nativa y tipo de cultivo.
2012). La abundancia y la diversidad hongos filamentosos
La abundancia de hongos no indica una relación en los suelos del agroecosistema de K’iphak’iphani
constante con el pH del suelo, más al contrario son están influenciados por el tipo de uso del suelo, tipo
débiles (Rousk et al. 2010). Lauber et al. (2008) de vegetación nativa y tipo de cultivo. Destacar que
correlaciono algunas propiedades del suelo con en los suelos naturales y de vegetación nativa se
comunidades microbianas, encontró una correlación encuentran mayor diversidad de hongos, sin embar-
débil (0.15) entre el pH y abundancia de hongos. go no presentaron abundancia, contrariamente ocu-
Los hongos toleran un amplio rango de pH (5 a 9) rre en los suelos con cultivos donde existe abundan-
sin impedir su desarrollo (Rousk et al. 2010), sin cia pero no diversidad.
embargo algunos hongos muestran preferencia por La diversidad de hongos filamentosos aislados en
ciertos valores de pH, (Winterhoff 1992). El pH cultivos puros y en medio PDA fue 44 especies,
afecta la solubilidad de nutrientes, Lauber et al. estos son registrados por primera vez desde los sue-
(2008), indica que la abundancia está más relacio- los de un agroecosistema del altiplano del estado
nada por el P (0.54). Sin embargo esta investiga- Plurinacional de Bolivia.
ción, muestra resultados contradictorios, aunque el Las 44 especies de hongos filamentosos, el género
rango de pH no presenta extremos, es neutro a lige- Penicillium fueron los más abundantes (8 especies),
ramente alcalino y muchos nutrientes están disponi- seguido de Alternaría (3 especies) Rhizopus y Mu-
bles en ese rango (Lavelle & Spain 2001). Por lo cor (1 especie), Fusarium (1 especie) y Trichoder-
tanto podrían existir otros factores que regulan la ma (1 especie), los 29 restantes no fueron identifi-
abundancia de hongos. cados por dificultades técnicas, métodos de genética
Entre las relaciones de textura del suelo, Meliani et molecular podrían identificar la diversidad de hon-
al. (2012) encontró relaciones no significativas (p > gos del suelo.
0.05) entre la abundancia de hongos y actinomicetos Las relaciones entre %MO vs UFC´s fue negativa
con la textura del suelo, también menciona que la (r2 = 32.1). Por otro lado si hubo una relación fuerte
textura del suelo influye significativamente en la (r2 = 47.7) entre pH y UFC´s. Mientras para porcen-
biomasa del suelo, pero solo es importante de taje de Arena y UFC´s presentaron relaciones débi-
acuerdo al régimen climático. les (r2 = 8.6).
En este trabajo se encontró una relación débil entre
la abundancia de hongos y la textura del suelo. El
uso del suelo afecta a las propiedades del suelo y
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Conflictos de intereses Appl Environ Microbiol. 2008; 74(3): 738-
744.
Los autores han cumplido las normas éticas de pu- Cabello M, Arambarri A. Diversity in soil fungi
blicación, y no generan conflictos de interés en la from undisturbed and disturbed Celtis tala and
presente investigación. Scutia buxifolia forests in the eastern Buenos
Aires province (Argentina). Microbiol Res.
Agradecimientos 2002; 157(2): 115-125.
Carlile MJ, Watkinson SC, Gooday GW. The Fungi.
Los autores agradecen a la Fundación PROINPA 2nd ed. London: AP. 2001. p. 588.
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