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Química de los alimentos 368 (2022) 130831
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Química de Alimentos
página de inicio de la revista: www.elsevier.com/locate/foodchem
Efecto antimicrobiano de la nanoemulsión de aceite esencial de laurel sobre los patógenos transmitidos por
los alimentos y las bacterias que deterioran el pescado
¨ ¨
a
Yesim Ozogûl , Nariman El Abed b,* fatih ozogul a
,
a Departamento de Tecnología de Procesamiento de Mariscos, Facultad de Pesca, Universidad de Cukurova, Adana, Turquía
b Laboratorio de Ingeniería de Proteínas y Moléculas Bioactivas (LIPMB), Instituto Nacional de Ciencias Aplicadas y Tecnología (INSAT), Universidad de Cartago, Túnez,
Túnez
INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN
Palabras clave: Esta investigación tuvo como objetivo aplicar la nanotecnología para la nanoformulación del aceite esencial (EO) de Laurus nobilis mediante el
Nanoemulsión
método de emulsificación ultrasónica y la caracterización de la nanoforma: tamaño de partícula, viscosidad, índice de polidispersidad, estabilidad
Actividad antimicrobiana termodinámica y tensión superficial. La actividad antimicrobiana de la nanoemulsión de aceite esencial de laurel (LEON) y el aceite esencial de
aceite esencial de laurel
laurel también se investigó frente a un panel de diez patógenos transmitidos por los alimentos y bacterias que deterioran el pescado. El análisis
Patógenos transmitidos por los alimentos
GCMS de EO reveló que el 1,8cineol era el principal compuesto volátil. De acuerdo con los resultados de la difusión en disco, LEON fue más
Bacterias que deterioran el pescado
efectivo contra bacterias patógenas Grampositivas de Staphylococcus aureus y Entero coccus faecalis que EO. El aceite de laurel demostró un
mayor efecto inhibidor contra las bacterias que deterioran el pescado (6,19 a 18,5 mm). Los valores de CIM de LEON y AE de laurel oscilaron
entre 6,25 y >25 mg/ml y entre 1,56 y >25 mg/ml, respectivamente. La nanoemulsión y el aceite exhibieron la mejor actividad bactericida contra
Pseudomonas luteola.
Por lo tanto, LEON puede desarrollarse como un agente antimicrobiano natural en la industria alimentaria.
1. Introducción ¨ et al., 2020).
Reconocido como seguro (GRAS) por la FDA (EL ABED et al., 2014; Ozogul
Los aceites esenciales poseen propiedades antimicrobianas debido a su compleja mezcla
Los pescados son alimentos perecederos y tienen una vida útil limitada, y comienzan de compuestos bioactivos. Por este motivo, se han utilizado ampliamente como
a perder calidad inmediatamente después de la recolección. Por lo tanto, es esencial bioconservadores
¨ de alimentos en la industria alimentaria (EL ABED et al., 2014; Ozogul
emplear métodos de conservación apropiados para prolongar la vida útil y preservar la et al., 2017; Matos
como
et al.,
a2ntiséptico
019). Las
eh ojas
insecticida
de Laurus
y para
nobilis
tratar
se
síntomas
utilizan tradicionalmente
gastrointestinales.
calidad del pescado. En los últimos años, las nanoemulsiones se han vuelto populares y Los aceites esenciales (AE) de L. nobilis tienen actividades antimicrobianas contra los
también se consideran un vehículo ideal para la entrega de sustancias lipofílicas debido patógenos transmitidos por los alimentos (Ozogul et al., 2015; PilarSantamarina et al.,
a su alta biodisponibilidad y estabilidad cinética, comodidad de preparación, tamaño de ¨ útil de frescas
2016). Por lo tanto, se descubrió que LEO puede prolongar la vida salchichas
y carne
partícula pequeño, etc. (McClements, 2011). Las nanoemulsiones son bien conocidas de res (Vilela et al., 2016). Las investigaciones fitoquímicas de LEO revelaron la presencia
como antimicrobianos de autoconservación, ya que tienen agua retenida en su estructura de monoterpeno 1,8cineol como compuesto bioactivo comúnmente predominante
y, por lo tanto, no hay agua disponible para los microorganismos (AlAdham, Khali, Al (Merghni et al., 2016).
Hmoud, Kierans y Collier, 2000). También ha habido un interés creciente en la aplicación
de conservantes de alimentos naturales con propiedades antimicrobianas. Estos
antimicrobianos naturales a menudo se consideran seguros en comparación con los A pesar de las propiedades biológicas reconocidas de los aceites esenciales, estos
antimicrobianos sintéticos, que generalmente son aceptados por los consumidores y se compuestos son inestables, lo que limita su aplicación e incorporación en productos
ha demostrado que son efectivos contra los patógenos. Los aceites esenciales (AE) alimenticios y bebidas. La nanotecnología es una de las tecnologías emergentes que
derivados de plantas se encuentran entre los conservantes naturales. tiene una gran atención en los sectores alimentarios debido a su aplicación en el dominio
de los nanoantimicrobianos para mejorar la seguridad alimentaria (King, OsmondMcLeod,
Los aceites esenciales son extractos aromáticos volátiles de materiales vegetales y generalmente Duffy, 2018). En este contexto, el
Abreviaturas: EO, aceite esencial; GCMS, cromatografía de gasesespectrometría de masas; GRAS, Generalmente Reconocido como Seguro; L. nobilis, Laurus nobilis; LEO, aceite esencial de Laurel (Laurus
nobilis) ; LEÓN, nanoemulsión de EO de laurel (Laurus nobilis) ; CBM, Concentración Bactericida Mínima; MIC, Concentración Mínima Inhibitoria; NE, Nanoemulsión; PDI, índice de polidispersidad.
* Autor correspondiente.
Dirección de correo electrónico: elabed_nariman@yahoo.fr (N. El Abed).
https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.130831 Recibido el 21
de enero de 2021; Recibido en forma revisada el 3 de agosto de 2021; Aceptado el 7 de agosto de 2021 Disponible en línea
el 11 de agosto de 2021 03088146/© 2021 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
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Las técnicas de nanoencapsulación podrían considerarse como una forma de proteger propagación de todos los cultivos bacterianos.
los AE encapsulados contra los mecanismos de degradación (Garzoli et al., 2020). La
nanoemulsión (NE) es una de estas técnicas utilizadas para la entrega de OE. Las 2.2. Material vegetal
formulaciones de NE se producen esencialmente mediante enfoques de alta o baja
energía. Las técnicas de alta energía son los procedimientos más aplicados para la La especie vegetal de laurel (Laurus nobilis) se compró a una empresa nacional
formulación de nanoemulsiones de EO, como la ultrasonicación, la homogeneización a (BIOMESI Bioagrotechnology R&D) ubicada en Adana, Turquía. Su edad media es de
alta presión y la agitación de alto cizallamiento. unos 10 años y se ha utilizado a los 7 días de la recolección.
De hecho, la emulsificación ultrasónica se considera un método de formulación de
establos NE altamente efectivo y ecológico (Donsi & Ferrari, 2016). NE son sistemas
isotrópicos termodinámicamente estables, con dos líquidos no miscibles, como aceite y 2.3. Preparación del aceite esencial
agua, y estabilizados por una película
¨ interfacial de moléculas de surfactante (Ozogul et
¨
al., 2016; Ozogul et al., 2020). Esta técnica
W)
pouede
agua
ser
en
eamulsiones
ceite (W/O).
dun
e E
apceite
s
rocedimiento
conocido
en agua
como
(O/ Las hojas secas de laurel (10 kg) con un contenido de humedad del 7% se sometieron
sobresaliente debido a su preparación simple, tamaño de partícula pequeño y sus altas a un proceso de hidrodestilación utilizando un aparato Clevenger tipo industrial durante 4
estabilidades fisicoquímicas y termodinámicas. Además, podría aumentar la h, según el proceso descrito en la Farmacopea Europea 6.0 (2008) vigente. A continuación,
biodisponibilidad de las sustancias activas encapsuladas (Ozogul et al., 2017; Zhang et el EO recogido se secó sobre sulfato de sodio anhidro (Na2SO4), se filtró y se almacenó
al., 2017). en nevera a +4 ◦C en la oscuridad para su posterior análisis y uso.
¨
Por lo tanto, NE se usa a menudo para extender la vida útil de los productos alimenticios
debido a su actividad antimicrobiana contra los microorganismos de deterioro. Debido a 2.4. Composición química del aceite esencial de laurel mediante el uso (GCMS)
su pequeño tamaño de gota, la NE intensifica los mecanismos de absorción pasiva de las
células, por lo tanto, reduce las resistencias a la transferencia de masa y mejora la La caracterización de la composición química de LEO se realizó mediante
capacidad antimicrobiana (Prakash et al., 2019; Patrignani et al., 2020). cromatografía de gasesespectrometría de masas (GCMS), que consistió en un
Los propósitos del estudio actual son investigar la composición química de LEO por cromatógrafo de gases capilar Perkin Elmer Clarus 500 (Waltham, MA, EE. UU.),
GCMS, sintetizar nanoemulsiones basadas en LEO por emulsificación ultrasónica y inmediatamente acoplado al sistema de espectrómetro de masas (Perkin Elmer Clarus ).
evaluar sus características fisicoquímicas y su actividad antimicrobiana contra patógenos El análisis se llevó a cabo en una columna capilar de sílice fundida no polar SGE (60 m ×
transmitidos por alimentos y bacterias que deterioran el pescado y comparar con el de 0,25 mm, IDBPX5, 0,25 µm, Perkin Elmer, Shelton, CT, EE. UU.). Para la detección por
LEO puro. GCMS, la temperatura del programa del horno se programó a 60 ◦C durante 10 min,
luego se aumentó a 250 ◦C a razón de 4 ◦C/min y la temperatura final se mantuvo durante
2. Materiales y métodos 10 min. Las temperaturas del inyector y del detector se fijaron en 220 ◦C; Se aplicó helio
como gas portador a un caudal de 1,5 ml/min. Se inyectó un µL de aceite diluido en
2.1. Aislamiento e identificación de cepas bacterianas hexano en modo splitless. La temperatura de la fuente de iones se ajustó a 230 ◦C con
una energía de ionización de electrones de 70 eV. El rango de masa de escaneo cambió
Las bacterias del deterioro utilizadas en este trabajo se aislaron de pescado en mal de 40 a 550 y la temperatura de la línea de interfaz se mantuvo en 250 ◦C. La identificación
estado. La anchoa fresca (Engraulis encrasicolus), la caballa (Scomber scomb rus) y la de compuestos de LEO se basó en la comparación de sus espectros de masas con los
sardina (Sardinella aurita ) se compraron en un mercado local de pescado. El pescado se datos informados en las bibliotecas NISTMS y WILEYMS o los publicados en la literatura.
evisceró, descabeza y fileteó inmediatamente.
Posteriormente se almacenaron a 4 ◦C hasta su deterioro. Cuando comenzó a
desarrollarse un mal olor en el pescado después de 2 semanas, las muestras se usaron
para el aislamiento de las bacterias del deterioro, que eran Photobacterium dam selae,
Enterococcus faecalis, Vibrio vulnificus, Proteus mirabilis, Serratia liquefaciens y 2.5. Preparación de nanoemulsión de EO de laurel
Pseudomonas luteola. Brevemente, las muestras (10 g) de músculos de pescado en mal
estado se pesaron en bolsas de estómago filtradas (Fisher Scientific, Nepean, ON, La nanoemulsión a base de LEO (aceite en agua) fue preparada por un proceso de
Canadá) en condiciones asépticas, luego se agregaron 90 ml de solución salina estéril. alta energía: emulsificación ultrasónica, según el método reportado por Ozogul et al.
¨
Posteriormente, las muestras se homogeneizaron bien mediante un Stomacher (IUL, (2017), con modificaciones
usando
menores.
una Lfase
a nanoemulsión
de aceite que
de
constituye
aceite en
eal gua
11 %
se
dp
e
reparó
la
Barcelona, España) durante 3 min. Además, se preparó una dilución decimal para las nanoemulsión total y la fase de agua constituye el 89 % de la nanoemulsión total. La
muestras de trabajo, posteriormente, se pipetearon 0,1 ml de cada rango de dilución de nanoemulsión se preparó mezclando AE de laurel con Tween 80 (Sigma Aldrich,
recuento apropiado en agar de recuento de placas y, a continuación, se esparcieron Taufkirchen, Alemania) y agua en una proporción de 10:1:89 p/p. Luego, las emulsiones
uniformemente sobre la superficie de la placa de agar sólido. se homogeneizaron utilizando un homogeneizador ultrasónico (Optic Ivymen System
Los experimentos se realizaron por triplicado. Posteriormente, las placas se incubaron a CY500, Barcelona, España) durante 15 min a 72 amplitudes. La potencia (W) del
30 ◦C durante 2 días. Cada una de las colonias bacterianas seleccionadas se rayó homogeneizador ultrasónico fue de 500 y la frecuencia de los ultrasonidos emitidos fue
individualmente varias veces en la placa de agar usando un asa estéril para obtener de 20 KHz. La entrada de energía se proporcionó mediante un sonotrodo que contenía
colonias puras, luego se reconocieron como se explica en las instrucciones del fabricante un convertidor piezoeléctrico con una sonda de aleación de titanio de ¼ de pulgada (5,6
para el sistema de tiras API 20E y API 20NE (BioMereux, Francia). La tira inoculada se mm de diámetro (Ø) y 60 mm de altura). Durante este proceso, el calor generado por la
incubó a 37 ◦C durante 1624 h, después de que la reacción de color se marcara como emulsión se controló utilizando hielo alrededor del vaso de precipitados.
positiva o negativa.
El resultado alcanzado fue examinado por el software APILAB PLUS (Bio Mereux). Se
aplicó la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) con cebadores (8F y 519R) dirigidos
al gen 16S rRNA para la detección e identificación de cepas bacterianas aisladas de 2.6. Caracterización de propiedades fisicoquímicas de nanoemulsión EO
pescado en mal estado. Se secuenció una banda de PCR seleccionada de cada uno de
los aislados. El índice de polidispersión (PDI) y el tamaño medio de partícula de la gota de NE se
Las cepas bacterianas patógenas transmitidas por los alimentos de Staphylococcus determinaron mediante un analizador de tamaño de partícula de difracción láser a 25 ◦C
¨
aureus (ATCC 29213), Enterococcus faecalis (ATCC 29212), Salmonella paratyphi A (Mastersizer 2000 Malvern, Reino Unido) según lo informado por Ozogul et al. (2020).
(NCTC13) y Klebsiella pneumoniae (ATCC 700603) se adquirieron de la American Type Su estabilidad termodinámica se llevó a cabo según la metodología de Shafiq et al.
Culture Collection (Rockville, MD, EE. UU.) , y de la Colección Nacional de Cultivos Tipo (2007). La viscosidad NE se determinó utilizando un reómetro ARES (Malvern Panalytical
(Londres, Reino Unido). Se utilizó caldo nutritivo (Merck 1.05443.0500, Darmstadt, Ltd, Malvern, Reino Unido) a temperatura ambiente. La estabilidad se determinó utilizando
Alemania) para la una centrífuga (a 2000 × g para
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30 min) a 4 y 45 ◦C. Este procedimiento se repitió 6 veces durante 48 h. ml. Posteriormente, se añadió la suspensión de inóculo (1 mL) de cada cepa bacteriana
Posteriormente, los tubos se mantuvieron a 2125 ◦C. Los NE se mantuvieron estables a cada tubo que contenía NE o EO y MHB. Como control positivo se utilizó un tubo
hasta 2 semanas. El índice de refracción se estimó con un refractómetro Abbetype que contenía MHB y suspensión bacteriana sin emulsiones ni EO, mientras que el
(Schmidt + Haensch ATR W2, Berlín, Alemania). tubo que contenía nano emulsión o EO o Tween 80 con suspensión bacteriana se
utilizó como control negativo. Posteriormente, los tubos se incubaron a 37 ◦C durante
2.7. Cribado antimicrobiano 1824 h y bajo agitación vigorosa. A continuación, se analizaron los tubos para
comprobar que no había crecimiento bacteriano visible. Los valores de MIC se
Se aplicó el método de difusión de disco de papel para determinar los efectos definieron como la concentración de muestra más baja que inhibía el crecimiento
antimicrobianos de la nanoemulsión de aceite en agua de laurel y LEO puro contra visible del microorganismo analizado. Para la determinación de la concentración
seis bacterias de deterioro del pescado y cuatro bacterias patógenas transmitidas por mínima bactericida (MBC) se llevó a cabo subcultivando el contenido de los tubos de
los alimentos, y luego la comparación entre sus actividades (Yazgan et al., 2019). ), MIC en Mueller Hinton Agar (MHA) en condiciones apropiadas. La concentración
con ligeras modificaciones. Brevemente, se esparcieron 100 µL de suspensión mínima de las muestras, donde no se mostró crecimiento después de 24 h de
bacteriana a una concentración de 108 CFU/mL sobre la superficie del medio de agar incubación, se consideró como MBC.
sólido en placas de Petri. Se impregnaron individualmente discos de papel de filtro
estériles (6 mm de diámetro) con cincuenta microlitros de nanoemulsiones sin diluir y
LEO, luego se dejaron secar los discos en una placa de Petri estéril abierta en un 2.9. análisis estadístico
gabinete biológico de flujo laminar vertical. Posteriormente, se colocaron cuatro discos
de papel que contenían NE y EO en las placas de agar nutritivo inoculadas, por Todos los experimentos se realizaron por triplicado y los resultados obtenidos de
separado. Se usaron antibióticos de tetraciclina (30 µg/mL), estreptomicina (10 µg/mL) las tres mediciones se informaron como valor promedio y desviación estándar. La
y neomicina (5 µg/mL) como controles positivos y se usó Tween 80 como control significación de las diferencias (P < 0,05) se determinó mediante la prueba de
negativo. Luego, las placas se incubaron a 37 ± 1 ◦C durante 18 a 24 h y los diámetros comparación múltiple de Duncan con SPSS versión 19.0 para Windows (SPSS Inc.,
de las zonas de inhibición alrededor de los cuatro discos se midieron en milímetros. Chicago, IL. 192 EE. UU.).
3. Resultados y discusión
2.8. Determinación de la concentración mínima inhibitoria (MIC) y mínima
bactericida (MBC) 3.1. Composición química del aceite esencial de laurel
Las actividades bacteriostáticas y bactericidas de la nanoemulsión a base de LEO Los componentes de LEO identificados se dan en la Fig. 1. El análisis GCMS de
y LEO puro frente a seis bacterias del deterioro del pescado y cuatro bacterias los componentes volátiles de los compuestos de EO permitió la identificación de 11
patógenas transmitidas por los alimentos se determinaron mediante métodos de compuestos que representan el 89,16 % del aceite total. Los principales componentes
dilución en caldo según Yazgan et al. (2019). detectados en LEO fueron 1,8cineol (29,58 %), αter pinil acetato (18,08 %), α
Las cepas microbianas se cultivaron durante la noche a 37 ◦C en caldo nutritivo, terpineol (11,78 %) y terpineno4ol (10,32 %). Los demás componentes identificados
con agitación. Luego, la concentración final de las suspensiones microbianas se ajustó fueron menores, oscilaron entre 1,32 % y 4,60 %. La composición química del LEO
a 1,0 × 106 CFU/mL, lo que se confirmó mediante conteos viables. Se agregaron mostró que es rico en monoterpenos oxigenados con un porcentaje de 71.08 %. Los
alícuotas de un mililitro de LEON y LEO puro por separado al primer tubo de cada hidrocarburos monoterpénicos representaron alrededor del 10,76 % del EO, siendo
serie y luego se diluyeron dos veces en serie con Mueller Hinton Broth (MHB) para sus principales componentes el pcimeno (3,81 %) y el αpineno (2,65 %).
alcanzar concentraciones definitivas de 50, 25, 12.5, 6.25, 3.125 , 1,56, 0,78, 0,39 y
0,19 mg/ Los otros compuestos eran fenilpropanoides, que representaban al menos
Fig. 1. Composición química (%) del aceite esencial aislado de Laurus nobilis.
3
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¨ Química de los alimentos 368 (2022) 130831
Y. Ozogul et al.
alrededor del 7,32%, siendo sus principales componentes el metil eugenol (4,60%). Los et al., 2017). Además, LEON exhibió buena estabilidad durante 15 días de almacenamiento, a
resultados del análisis de la composición química de LEO también están de acuerdo con temperatura ambiente.
¨
estudios previos (Ozogul et al., 2015; Snuossi et al., 2016; Caputo et
que
al., e2l
017),
1,8Cineol
que demostraron
era el El PDI de LEON se muestra en la Fig. 2. El valor del PDI se puede describir como la
principal compuesto de este AE con porcentajes de 29,60 %, 56 % y 31,9 %, respectivamente. distribución del tamaño de las partículas de las gotas. Con frecuencia, los valores de PDI se
Por otro lado, otro trabajo de investigación anterior demostró que el LEO poseía eucaliptol como extienden desde 0,0 (gotitas uniformes) hasta 1,0 (muestra con poblaciones de varios tamaños
compuesto mayoritario con un porcentaje del 54,38% (Wang et al., 2019). Estas diferencias en de gotas). Un valor pequeño de PDI representa una distribución de tamaño de partícula
la composición del EO podrían ser consecuencia de varios factores, por ejemplo, la ubicación estrecha. El valor de PDI se encontró en 0,336 para LEO en el estudio actual.
geográfica, las condiciones ambientales, la edad de la planta, la etapa de desarrollo, la parte De hecho, el valor de PDI obtenido depende de las concentraciones de surfactante y la cantidad
de la planta, el período de cosecha y el método de extracción (EL ABED et al., 2014; Ozogul et de fase acuosa utilizada para el desarrollo de la nanoemulsión, y también del impacto de la
al., 2017). emulsificación ultrasónica (Chu et al., 2020).
¨
3.3. Actividad antimicrobiana
En este estudio de investigación, las actividades antimicrobianas de LEO basado en
3.2. Propiedades fisicoquímicas de la nanoemulsión nanoemulsión y LEO puro contra los patógenos transmitidos por los alimentos y las bacterias
que deterioran el pescado se evaluaron cualitativa y cuantitativamente mediante una prueba de
Las propiedades físicas de la nanoemulsión basada en LEO se presentan en la Tabla 1. El difusión en disco y luego mediante ensayos MIC y MBC. En general, los aceites esenciales
diámetro medio de las gotas (promedios Z) de las nanoemulsiones preparadas con Tween 80 poseían propiedades antimicrobianas significativas contra una amplia gama de microorganismos
(1 p/p %) se encontró en aproximadamente 247,52 nm. que deterioran los alimentos (EL ABED et al., 2014). De hecho, sus contenidos fitoquímicos
¨
Sin embargo, un estudio de investigación anterior (Ozogul et al., 2017) encontró un tamaño de podrían presentar la capacidad de interactuar con los lípidos en la membrana celular bacteriana,
gota para LEON en el rango de 66,02 nm. Otro trabajo de investigación demostró que el tamaño por lo tanto, perturbaron las estructuras celulares fundamentales e interrumpieron las
hidrodinámico de las gotas de emulsión de LEO varió entre 239,5 y 357,0 nm, según la influencia condiciones de homeostasis de la célula microbiana.
de la concentración y composición del aceite (Reis et al., 2019). En general, la nanoemulsión Por lo tanto, estas sustancias podrían generar la muerte celular bacteriana debido a la fuga de
podría depender de la concentración de surfactante, que se correlaciona indirectamente con la su contenido celular (Yazgan et al., 2019). Mientras que la NE podría considerarse como un
exposición externa del tamaño de la gota y también podría depender de la tensión interfacial sistema eficaz para que los AE mejoren su estabilidad fisicoquímica y superen su volatilización,
aceite/agua (Sundararajan et al., 2018). También depende de las fuerzas de cizallamiento y la por lo que también podrían interactuar con las células microbianas y, posteriormente, conducir
turbulencia generada por el homogeneizador ultrasónico (Mehmood et al., 2017). Al comparar a su destrucción (Yazgan et al., 2019; Matos et al., 2019). .
nuestros hallazgos con otros estudios de investigación, la nanoemulsión basada en LEO
probada en este trabajo reveló un aumento en el tamaño de sus gotas (247,52 nm) en
comparación con el encontrado en el estudio de Ozogul et al. (2017) (66,02 nm), según las 3.3.1. Actividad antimicrobiana contra bacterias patógenas transmitidas por alimentos
concentraciones de Tween 80 disminuyeron del 3 al 1 % (p/p). El efecto inhibidor antimicrobiano de LEO puro y su NE se probó frente a cuatro cepas
¨
bacterianas transmitidas por los alimentos, pertenecientes tanto a bacterias Gramnegativas
como Grampositivas, en particular Salmonella paratyphi A, Klebsi ella pneumoniae, bacterias
Además, la aplicación de Tween 80 como surfactante no iónico en la preparación de emulsiones Gramnegativas características y Staphylo coccus aureus . y Enterococcus faecalis, bacterias
de aceite en agua fue favorable debido a su balance hidrofílicolipofílico (HLB) (Chu et al., Grampositivas representadas. Los resultados obtenidos con el método de difusión en disco
2020). Además, en comparación con los tensioactivos basados en polímeros, el Tween 80, contra las bacterias transmitidas por los alimentos se muestran en la Tabla 2. Los datos
como tensioactivo de molécula pequeña, fue más eficaz para adsorberse en la superficie de las obtenidos con el ensayo del halo de inhibición indicaron estadísticamente que LEON ejercía
gotas (Chu et al., 2020). una mayor actividad antibacteriana contra S. aureus con halos que exhibían diámetros de 15 ±
0,91 mm en comparación con al LEO puro (10,75 ± 0,25) (P < 0,05).
Por otro lado, la viscosidad es un parámetro crucial utilizado en la caracterización
fisicoquímica de nanoemulsiones. Este parámetro podría afectar la estabilidad de las partículas Además, el LEON exhibió una mayor actividad antibacteriana contra E. faecalis, con un diámetro
y la estabilidad a largo plazo de la emulsión (Richa & Choudhury, 2020). Además, la viscosidad de zona de 11,25 ± 0,50 mm que el LEO puro, pero no hubo diferencia significativa (P ≥ 0,05).
depende en gran medida de las composiciones de los tensioactivos, los componentes del aceite Por otro lado, los resultados de LEO puro mostraron que este tiene actividad antimicrobiana
y el agua de la emulsión, así como de sus concentraciones (Che Marzuki et al., 2019). La contra todas las cepas probadas, particularmente contra Salmonella paratyphi A, dando zonas
determinación de la viscosidad valida si el sistema es una emulsión O/W o W/O. La baja de inhibición entre 10,50 ± 0,25 y 27,88 ± 0,63 mm.
viscosidad de los sistemas revela que es de tipo O/W. Por el contrario, una viscosidad alta
indica que se trata de agua en el sistema tipo aceite (Yazgan et al., 2019). En nuestro estudio Este efecto antimicrobiano obtenido con el LEO puro frente a E. faecalis y S. aureus estaba de
de investigación, la viscosidad se encontró en 1,48 cP. La viscosidad tiene un efecto importante acuerdo con lo publicado por Fidan et al.
sobre la estabilidad física de las nanoemulsiones. Por lo tanto, la viscosidad de la nanoemulsión (2019). Sin embargo, nuestros hallazgos indicaron que el espectro antimicrobiano de LEO
LEO estudiada en esta investigación mejora la estabilidad de la emulsión. contra Klebsiella pneumoniae fue significativamente mayor que el obtenido por Mehani et al.
(2019), quienes reportaron zona de diámetro de inhibición inferior a 8 mm. De igual forma, los
datos obtenidos en este trabajo de investigación demostraron que LEO presentó una mayor
En cuanto a la tensión superficial de la nanoemulsión a base de laurel EO se encontró en actividad antimicrobiana frente a las cepas bacterianas de Klebsiella pneumoniae y Salmonella
el rango de 32.75 N/m. Investigaciones anteriores informaron que LEON tiene datos similares
¨ paratyphi A en comparación con el estudio previo de Ozogul et al. (2015). Además, el estudio
sobre la tensión superficial (33,37 N/m) (Ozogul ¨
de Ouibrahim et al. (2013) informaron que el LEO tiene Salmonella
menor actividad
OMA
c0ontra
4 en S
comparación
almonella sp y
con nuestros resultados.
Tabla 1
Propiedades fisicoquímicas de la nanoemulsión a base de aceite esencial de laurel. Sin embargo, Cherrat et al. (2014) revelaron mayores actividades antimicrobianas de LEO
++ explica la buena estabilidad termodinámica. Nanoemulsificación, + separación de
fases en 1 semana, ++ estable hasta 2 semanas.
4
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Y. O¨zogul et al. Química de los alimentos 368 (2022) 130831
Fig. 2. La distribución del tamaño de partícula de la nanoemulsión de aceite esencial de laurel.
Tabla 2
Actividad antimicrobiana del aceite esencial de laurel y su nanoemulsión frente a bacterias patógenas transmitidas por alimentos por método de difusión en disco.
Bacterias patógenas transmitidas por los alimentos Método de difusión por disco (DD)(1) (mm)
R: resistente, el valor representa la media ± SD.
Diferentes superíndices (a–e) en la misma columna corresponden a una diferencia significativa (P < 0,05).
(1)
(DD) Método de difusión en disco. Zona de inhibición en diámetro alrededor de los discos impregnados con 50 µL de nanoemulsión a base de AE de laurel y AE de laurel. Él
Se incluye el diámetro (6 mm) del disco.
(2)
tetraciclina (30 µg/mL); (3) estreptomicina (10 µg/mL); (4) Neomicina (5 µg/mL).
según su origen geográfico. Además, estas diferencias de resultados en las actividades (15,13 ± 0,63 mm) al de la estreptomicina (no activa). Además, el LEO puro tiene mayor
antimicrobianas de LEO podrían estar asociadas con la variedad en los niveles de sus actividad antibacteriana frente a Salmonella para typhi A que todos los antibióticos utilizados
componentes mayoritarios y menores, y también relacionadas con una influencia sinérgica (P < 0,05); y también mostró un mayor efecto antibacteriano contra Klebsiella pneumoniae,
entre todos los componentes; y relacionado también con los diferentes microorganismos Salmonella paratyphi y Enterococcus faecalis en comparación con la estreptomicina. En el
ensayados. presente estudio, la tetraciclina y la neomicina exhibieron una fuerte actividad antimicrobiana
Por otro lado, las zonas de inhibición de LEON frente a bacterias Gram positivas contra todas las bacterias patógenas transmitidas por los alimentos analizadas, excepto Sal
fueron significativamente (P < 0,05) mayores que las frente a bacterias Gram negativas. En monella paratyphi A. El Tween 80 utilizado como control negativo en este trabajo no reveló
general, ha sido informado por el estudio previo de Zhang et al. (2017) que las actividad antimicrobiana contra las bacterias analizadas. bacteria patogénica.
nanoemulsiones que utilizan EO como agentes activos han exhibido excelentes actividades
antimicrobianas contra una variedad de diversos microorganismos. Como puede verse en
la Tabla 2, el NE ensayado resultó activo contra todas las cepas bacterianas, excepto
Salmonella paratyphi A, y el tamaño de su halo de inhibición varió de 7,75 ± 0,65 a 15 ± 3.3.2. Actividad antimicrobiana contra bacterias aisladas del deterioro del pescado
0,91 mm. Según nuestro conocimiento, no hay datos en la literatura sobre la actividad Se investigaron las actividades antimicrobianas de la nanoemulsión y del AE puro en
antibacteriana de la nanoemulsión basada en LEO mediante el uso de un ensayo de bacterias aisladas de peces de Photobacterium damselae, Enterococcus faecalis, Vibrio
inhibición. Por primera vez, esta investigación experimental investigó la actividad vulnificus, Proteus mirabilis, Serratia liquefa ciens y Pseudomonas luteola, por la presencia
antimicrobiana de LEON contra diversos microbios. En general, la eficacia antimicrobiana o ausencia de zonas de inhibición utilizando el método de difusión en disco ( Tabla 3). Los
de las nanoemulsiones a base de AE dependía considerablemente de sus características resultados tanto de la nanoemulsión como del LEO mostraron una eficacia antimicrobiana
fisicoquímicas, como la formulación y el tamaño de la emulsión; también en componentes significativamente mayor (P < 0,05) contra las bacterias probadas. Estos datos se
de EO y cepas microbianas probadas (Donsi & Ferrari, 2016; Ozogul et al., 2020). compararon con los respectivos antibióticos utilizados como controles positivos. A partir de
los datos de la Tabla 3 , se puede percibir que la bacteria E. faecalis exhibió una fuerte
¨ resistencia contra EO y NE, mientras que la mayor actividad inhibidora se observó contra
Además, los datos de las muestras de prueba se compararon con los de los antibióticos V. vulnificus con LEO puro, con un halo de inhibición de 18,5 ± 0,41 mm. En comparación
(tetraciclina, estreptomicina y neomicina) utilizados como controles positivos en este estudio con estudios previos, varios AE exhibieron un alto grado de antiVibrio spp. actividad. De
actual. Así, el LEON tiene una mayor actividad antimicrobiana frente a Enterococcus faecalis hecho, estos extractos volátiles podrían controlar el crecimiento de varias especies
en comparación con el antibiótico estreptomicina, que no demostró ningún halo de inhibición. patógenas de Vibrio , incluido Vibrio vulnificus (Hajlaoui et al., 2010). La muestra NE produjo
actividades antimicrobianas contra todas las bacterias de deterioro estudiadas, excepto
Además, el potencial antimicrobiano obtenido de la nanoemulsión a base de EO frente a
Staphylococcus aureus mostró una mayor actividad inhibitoria
5
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¨ Química de los alimentos 368 (2022) 130831
Y. Ozogul et al.
Cuadro 3
Actividad antimicrobiana del aceite esencial de laurel y su nanoemulsión frente a las bacterias del deterioro del pescado por el método de difusión en disco.
Pescado aislado Bacterias de deterioro Método de difusión por disco (DD)(1) (mm)
para la cepa E. faecalis , y el tamaño de su halo de inhibición oscila entre 7,25 3.3.3. Concentración inhibitoria mínima (MIC) y concentración bactericida
y 15 mm. Además, el mayor efecto inhibitorio de la NE se observó frente a V. mínima (MBC)
vulnificus, con un halo de inhibición de 15 ± 0,82 mm. En este contexto, la Para confirmar los datos obtenidos de las propiedades antimicrobianas del
nanoemulsión reveló un efecto antimicrobiano similar contra las dos cepas de LEO puro probado y su nanoforma, se determinaron MIC y MBC contra
S. liquefaciens y P. luteola, con una zona de diámetro de 7,25 mm. La patógenos transmitidos por los alimentos y bacterias aisladas del deterioro del
nanoemulsión basada en LEO exhibió un fuerte efecto inhibidor en comparación pescado (Tabla 4). Los resultados de los valores de MIC para NE y EO contra
con el antibiótico de control de estreptomicina para la cepa de P. mirabilis . todas las bacterias analizadas variaron de 6,25 mg/mL a > 25 mg/mL y de 1,56
Todos los antibióticos produjeron una zona de inhibición significativamente más mg/mL a > 25 mg/mL, respectivamente. Como se muestra en la Tabla 4, los
alta (P < 0,05) hacia todas las cepas de deterioro, excepto P. mirabilis. valores de MBC para NE y EO oscilaron entre 12,5 mg/ml y > 25 mg/ml y entre
Además, hasta donde sabemos, no hay estudios publicados que hayan evaluado 6,25 mg/ml y > 25 mg/ml, respectivamente. De acuerdo con nuestros hallazgos,
la actividad de inhibición de LEON contra estas bacterias aisladas del deterioro la actividad antimicrobiana de NE pudo detectarse contra Pseudomonas luteola,
del pescado. En general, el potencial antimicrobiano de la nanoemulsión de EO Serratia liquefaciens y Salmonella paratyphi A, que mostró una mayor sensibilidad
dependía del contenido fitoquímico del EO utilizado en la nanoemulsión, el tipo con MIC a 6,25 mg/mL. La nanoemulsión también presentó una actividad
de microorganismos. Además, la formulación de la emulsión, el tamaño de las bacteriostática moderada contra algunas bacterias patógenas probadas y
gotas y la viscosidad son determinantes esenciales del rendimiento de las aisladas de peces de K. pneumoniae, E. faecalis, P. damselae y P. mirabilis,
nanopartículas; lo que puede explicar el menor nivel de actividad antibacteriana con un valor de MIC de 25 mg/mL.
del LEON formulado en este estudio en comparación con el LEO puro (Yazgan Sin embargo, S. aureus, E. faecalis y V. vulnificus fueron más resistentes a
¨
et al., 2019; Ozogul et al., 2020). LEON con un valor MIC correspondiente > 25 mg/mL. La actividad antimicrobiana
Por otro lado, el LEO puro muestra actividad antimicrobiana contra todas las de S. liquefaciens y P. mirabilis reveló que LEON mejoró significativamente el
cepas de deterioro probadas, con diámetros correspondientes que varían entre efecto bacteriostático de los compuestos encapsulados en comparación con los
6,19 ± 0,55 y 18,5 ± 0,41 mm. Nuestros hallazgos demostraron que los efectos no encapsulados. Los resultados del presente estudio indicaron que el mayor
inhibitorios de la LEO fueron mayores que los obtenidos por Ben nadja et al. efecto bactericida de la NE se observó contra Pseudomonas luteola, con un
(2013), quienes reportaron un valor de 11,9 mm para Proteus sp. valor de MBC de 12,5 mg/mL, mientras que esta muestra no tuvo gran actividad
Sin embargo, su trabajo demostró un mayor diámetro del halo de inhibición (23,6 bactericida contra
mm) frente a Pseudomonas aeruginosa en comparación con el obtenido en
nuestro estudio sobre cepas de Pseudomonas luteola . Caputo et al. (2017)
Tabla 4
afirmaron que LEO exhibió una actividad inhibitoria contra Pseudomonas
Determinación de MIC y CBM del aceite esencial de laurel y su nanoemulsión sobre los
aeruginosa con una concentración de aceite de 0,4 µL/mL. Ouibrahim et al.
microorganismos ensayados.
(2013) reportaron que LEO presentó mayores actividades antimicrobianas para
E. faecalis ATCC 29,212 y Proteus mirabilis, con diámetros de inhibición de 12.5 Patógeno transmitido por los Laurel laurel puro entre 80
alimentos y bacterias aisladas nanoemulsión aceite esencial
y 16.25 mm, respectivamente. Los mismos autores también informaron que
del deterioro del pescado
dicho AE tiene un efecto de inhibición menor contra Serratia marceseus (16,5 MICRÓFONO CMB MICRÓFONO CMB MICRÓFONO CMB
anterior reveló actividades antimicrobianas significativas con todos los antibióticos doncellas
enterococo faecalis >25 >25 >25 >25 >25 >25
probados contra V. vulnificus (Yazgan et al., 2019). Los resultados también
Vibrio vulnificus >25 >25 >25 >25 >25 >25
indicaron que los antibióticos de tetraciclina, estreptomicina y neomicina como Proteus mirabilis 25 >25 ≥25 >25 >25 >25
referencias exhibieron significativamente (P < 0,05) actividades antimicrobianas, Serratia liquefaciens 6.25 >25 25 25 >25 >25
con zonas de inhibición correspondientes de 16,75–29 mm; 0,0–24,25 mm y Pseudomonas luteola 6.25 12,50 1,56 6,25 >25 >25
6,25–25 mm, respectivamente. MIC: concentración inhibitoria mínima; valores dados en mg/mL.
CBM: concentración bactericida mínima; valores dados en mg/mL.
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Y. O¨zogul et al. Química de los alimentos 368 (2022) 130831
las otras bacterias y los valores de MBC son > 25 mg/mL. No hay ninguna 4. Conclusión
investigación publicada previamente en la literatura relacionada con la actividad
antimicrobiana de LEON mediante el uso de los ensayos MIC y MBC. En general, En este estudio actual, los resultados mostraron que las propiedades
la aplicación de la técnica de nanoadministración, incluidas las nanoemulsiones de fisicoquímicas de la nanoemulsión de EO de laurel están influenciadas por el efecto
aceite en agua, podría mejorar las actividades antimicrobianas de los compuestos del surfactante, la concentración y composición de LEO, y el impacto de la
bioactivos hidrofóbicos. Así, esta estrategia podría ensamblar los compuestos emulsificación ultrasónica para la preparación de NE, que posteriormente tienen
activos de EO en gotas de tamaño nanométrico, con una mejora en el área consecuencias significativas en su actividad antimicrobiana. . Por lo tanto, LEON
superficial por unidad de masa de las nanoemulsiones (Gar zoli et al., 2020). Sin exhibió actividad antimicrobiana contra las bacterias patógenas Grampositivas de
embargo, trabajos previos revelaron que el efecto de las nanoemulsiones en la S. aureus y E. faecalis en comparación con LEO puro (P < 0,05).
mejora de las actividades antimicrobianas no era constante. Entonces, la posible Los resultados también demostraron que la nanoemulsión basada en LEO tiene
explicación de eso es el impacto del emulsionante en la reducción de la interacción actividades bacteriostáticas y bactericidas contra las bacterias patógenas de los
de los aceites esenciales encapsulados con los microorganismos, lo que reduce su alimentos de S. paratyphi A y las bacterias del deterioro del pescado aisladas de P.
penetración en las células microbianas y, posteriormente, disminuye su actividad luteola, mientras que tiene una actividad bacteriostática sobre S. liquefaciens como
(Ziani et al., 2011). cepas del deterioro del pescado . . El AE puro también tiene grandes efectos
Por otro lado, el LEO puro mostró una actividad bacteriostática más efectiva bacteriostáticos contra bacterias patógenas y bacterias aisladas de peces de S.
contra bacterias patógenas que bacterias aisladas de peces, con valores de MIC aureus, K. pneumoniea, S. paratyphi A, P. damselae y P. luteola. Además, el LEO
que oscilaron entre 3,13 mg/mL y 25 mg/mL. S. paratyphi A fue más sensible al LEO puro tiene un efecto bactericida sobre S. paratyphi A y P. luteola. Además, la
puro que otras cepas de patógenos transmitidos por los alimentos. nanoemulsión basada en LEO podría tener el potencial de ser explotada como un
Sin embargo, el microbio más sensible entre las bacterias de deterioro hacia el LEO agente conservante antimicrobiano de alimentos naturales contra los patógenos
se detectó con Pseudomonas luteola, con un valor de MIC de 1,56 mg/mL. Entre las transmitidos por los alimentos y las bacterias de deterioro. Para determinar el
bacterias aisladas analizadas, tanto P. damselae como P. luteola fueron las más mecanismo de acción de LEO en su forma nano como compuestos bioactivos contra
susceptibles a la LEO pura. La actividad bacteriostática de LEO contra las bacterias varios microbios, se necesitan más investigaciones sobre productos alimenticios y pescado.
que deterioran el pescado varió de 1,25 mg/mL a > 25 mg/mL (Tabla 4). Los
resultados de este estudio demostraron que el efecto bactericida contra bacterias Declaración de contribución de autoría CRediT
aisladas del deterioro del pescado de P. luteola mostró un valor de MBC de 6,25 mg/
¨
mL. El valor de MIC para el LEO contra S. aureus fue superior al informado por Yesim Ozogul: Conceptualización, Metodología, Investigación, Análisis
Merghni et al. (2016), quienes encontraron un valor de MIC (31.25 mg/mL) para S. formal. Nariman El Abed: Escritura borrador original, Escritura revisión y edición.
¨
aureus ATCC 6538. Sin embargo, Caputo et al. (2017) encontraron que LEO exhibió Fatih Ozogul: Supervisión, Redacción revisión y edición.
una mayor actividad bacteriostática contra S. aureus DSM25693 y P. aeruginosa
ATCC 50071, con un valor de MIC (0,4 mg/mL) en comparación con nuestros datos
sobre S. aureus ATCC 29,213 y P. luteola. Además, se informó que LEO presentó Declaración de interés en competencia
diferentes actividades antiestafilocócicas con valores de MIC que variaron de 3,91 a
62,50 mg/mL frente a varias cepas de Staphylococcus (Merghni et al., 2016). Estos Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia
resultados demostraron que la variación cualitativa y cuantitativa entre los conocidos ni relaciones personales que pudieran haber parecido influir en el trabajo
fitoquímicos de LEO de diferentes regiones podría influir en su actividad informado en este documento.
antimicrobiana. Además, puede explicarse por la variabilidad del quimiotipo y las
concentraciones de los AE, la dosis y la cepa del microorganismo diana (EL ABED Agradecimientos
et al., 2014).
Este proyecto fue financiado por los Proyectos de Investigación Científica de la
Generalmente, es difícil relacionar las actividades antimicrobianas de los AE Universidad de Cukurova.
con un compuesto específico debido a su complejidad y variabilidad; sin embargo,
algunos trabajos anteriores reportaron que existe una relación entre la composición Referencias
química de los componentes más abundantes en el AE y la actividad antimicrobiana
(EL ABED et al., 2014). En el presente trabajo, LEO estudió y demostró que el 1,8 Almadiy, AA, Nenaah, GE, Al Assiuty, AB, Moussa, EA y Mira, NM (2016).
Composición química y actividad antibacteriana de aceites esenciales y fracciones principales de cuatro
cineol es el compuesto principal. Se informó que el 1,8cineol era responsable de la
especies de Achillea y sus nanoemulsiones contra bacterias transmitidas por los alimentos. LWT Food
actividad antimicrobiana eficaz de los aceites esenciales. Además, este compuesto Science and Technology, 69, 529–537. https://doi.org/10.1016/j. lwt.2016.02.009.
exhibió actividad antibacteriana contra bacterias patógenas Gramnegativas al
AlAdham, ISI, Khalil, E., AlHmoud, ND, Kierans, M. y Collier, PJ (2000).
provocar la ruptura de la membrana celular (OjedaSana et al., 2013).
Las microemulsiones son sistemas activos en la membrana, antimicrobianos y autoconservantes.
Revista de Microbiología Aplicada, 89(1), 32–39. https://doi.org/10.1046/j.13652672.2000.01078.x .
Además, se informó que los alcoholes terpénicos exhibieron actividad antibacteriana,
Bennadja, S., TliliAitKaki, Y., Djahoudi, A., Hadef, Y. y Chefrour, A. (2013). Actividad antibiótica del aceite
particularmente en S. aureus (Kuhn et al., 2019). Como el αterpineol y el terpineno4
esencial de Laurel (Laurus nobilis L.) sobre ocho cepas bacterianas.
ol se detectaron en LEO, estas sustancias podrían inducir la fuga de iones K+ Revista de Ciencias de la Vida, 8, 814–819. https://doi.org/10.17265/19347391/ 2013.08.005.
bacterianos , por lo tanto, pueden causar daños celulares. Los compuestos
Caputo, L., Nazzaro, F., Souza, L., Aliberti, L., De Martino, L., Fratianni, F., … De Feo, V.
monoterpénicos de los aceites vegetales tienen una actividad antimicrobiana debido
(2017). Laurus nobilis: Composición del aceite esencial y sus actividades biológicas.
a su característica lipofílica, que conduce a la acumulación y ruptura de las Moléculas, 22(6), 930. https://doi.org/10.3390/molecules22060930.
membranas celulares. Así, estos compuestos podrían producir fugas de elementos Che Marzuki, NH, Wahab, RA y Abdul Hamid, M. (2019). Una visión general de la nanoemulsión:
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