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Agricultura, ecosistemas y medio ambiente 240 (2017) 148–161

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Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente

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Artículo de revisión

Intercalado con leguminosas para sistemas de cultivo agroecológicos:

Procesos de complementariedad y facilitación y la importancia del suelo
microorganismos Una revisión
Olivier Duchene*, Jean-François Vian, Florian Celette
ISARA-Lyon (Miembro de la Universidad de Lyon), Departamento de Agroecología y Medio Ambiente, 23 Rue Jean Baldassini, 69364 Lyon cedex 07, Francia

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN

Historial del artículo:

Recibido el 13 de junio de 2016 El cultivo intercalado es una forma poderosa de promover una comunidad de plantas más diversificada en el campo,
Recibido en forma revisada el 12 de febrero de 2017 posibilitando relaciones complementarias y facilitadoras. En estos sistemas, las leguminosas son un componente funcional clave.
Aceptado el 15 de febrero de 2017 grupo, y son muy valorados por los servicios agroecológicos que brindan. Esta revisión identifica la
Disponible en línea xxx
diferentes procesos de complementariedad y facilitación en suelos en sistemas intercalados de leguminosas/cereales y
el papel clave de los microorganismos del suelo en estos procesos.
Palabras clave: Los sistemas intercalados de leguminosas y cereales reducen la competencia interespecífica al mejorar los procesos de
cultivo intercalado
complementariedad o facilitación, mejorando así la explotación de los recursos, que es, a su vez,
rizosfera
reflejado en el aumento de la producción vegetal correspondiente a una mayor eficiencia del agroecosistema como
legumbres
entero.
microorganismos del suelo
Facilitación La producción vegetal, incluida la biomasa aérea y subterránea, se correlaciona positivamente con la actividad microbiana.
complementariedad abundancia y diversidad. Se supone que esta vida microbiana juega un papel significativo en la disponibilidad y
transferencia de nutrientes del suelo a las plantas, así como en la salud de las plantas y la fertilidad del suelo. Aunque actualmente estamos
incapaz de identificar un patrón confiable y exhaustivo de interacciones planta-microbio, tal vez simplemente
debido a que no existe una relación universal entre las plantas y los microorganismos, los escenarios confiables revelan
tendencias fuertes y definir las condiciones requeridas para sistemas de cultivos intercalados exitosos y
interacciones.
Dado nuestro conocimiento incompleto de los procesos de facilitación y las interacciones subterráneas, los cultivos intercalados
los sistemas deben aprender y aplicar la experiencia adquirida en experimentos exitosos. cultivo intercalado
La dinámica juega un papel crítico en la explicación del establecimiento de interacciones raíz facilitadoras y finalmente
sugieren que las asociaciones de plantas perennes pueden ser más efectivas que las anuales.
© 2017 Elsevier BV Todos los derechos reservados.

Contenido

1. Introducción 2. ...................................................................................................... 149

Interacciones de complementariedad y facilitación ........................................................................... 150
2.1. ¿Qué es la complementariedad? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 150
2.2. Complementariedad en la adquisición de nutrientes. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 150
2.2.1. Complementariedad en la adquisición de nitrógeno. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 150
2.2.2. Complementariedad en la adquisición de fósforo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 151
2.3. Complementariedad en el campo, donde la teoría se encuentra con la práctica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 151
2.4. ¿Dónde falla el enfoque de complementariedad? La relevancia del concepto de facilitación. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 151
2.4.1. Facilitación directa 2.4.2. ..................................................................................... 152
Facilitación indirecta (cambios en las condiciones ambientales en la rizósfera) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 152
3. Cuando la facilitación involucra vida microbiana ............................................................................... 153

* Autor correspondiente.
Direcciones de correo electrónico: duchene.o@hotmail.fr (O. Duchene), jvian@isara.fr (J.-F. Vian),
fcelette@isara.fr (F. Celette).

http://dx.doi.org/10.1016/j.agee.2017.02.019
0167-8809/© 2017 Elsevier BV Todos los derechos reservados.
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O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161 149

3.1. La rizosfera: un centro de interacciones planta-microbio que promueve relaciones beneficiosas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 153
3.2. Impacto de las leguminosas intercaladas sobre las bacterias beneficiosas del ..................................................... 153
suelo 3.3. La diversidad vegetal y la producción vegetal determinan la actividad microbiana en los pastizales. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 155
3.4. Impacto de leguminosas intercaladas en micorrizas arbusculares (MA). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 155
4. Facilitación y actividad microbiana en sistemas de cultivo intercalado de cereales/leguminosas: perspectivas futuras y desafíos en agronomía. . . . . . . . . . . . . . 156
4.1. Aprovechar el potencial de las interacciones subterráneas 4.2. ............................................................... 156
Los sistemas anuales de cultivo intercalado todavía se basan principalmente en la complementariedad. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .156
4.3. Los sistemas perennes innovadores deberían promover posibles interacciones de facilitación .......................................... 156
4.4. Perspectivas de investigación e investigaciones futuras. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 157
Agradecimientos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 157
Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 157

1. Introducción
La agricultura moderna, que produce altos rendimientos a través de la
uso generoso de insumos químicos y energías no renovables, es
actualmente en entredicho. El pasado reciente ha revelado
cuán costoso puede ser este modelo en términos de salud pública y
integridad ambiental (Altieri, 2000; Tilman et al., 2002). los
Las últimas investigaciones subrayan la importancia de diseñar cultivos
sistemas que utilizan principios ecológicos y servicios ecosistémicos para
mejorar la sostenibilidad de los agroecosistemas y la eficiencia de la producción,
descarga de insumos químicos y energía no renovable (Clergue
et al., 2005; Moonen y Barberi, 2008; Wezel et al., 2014). Este
enfoque se conoce como 'agroecología' (Gliessman, 1990; Wezel et al.,
2014).
Siguiendo pautas agroecológicas, una amplia gama de prácticas
ha sido desarrollado para mejorar el funcionamiento ecológico de
sistemas de cultivo que incluyen cultivos intercalados, rotación de cultivos, cobertura
agricultura, abono verde, labranza reducida y agrosilvicultura (Wezel
et al., 2014). Cultivos intercalados, es decir, cultivar dos o más cultivos juntos
en la misma tierra al mismo tiempo (Willey, 1990), tiene gran
potencial, y se espera que optimice sustancialmente el cultivo
sistemas gracias a la diversificación.
Hasta ahora, una gran cantidad de literatura ha investigado la amplia
práctica de cultivo intercalado de cereales y leguminosas. Basado en la observación
que, en los ecosistemas naturales, las leguminosas se encuentran normalmente entre
gramíneas, muchos autores han considerado a las leguminosas como una especie clave en
promover la eficiencia de los ecosistemas (Altieri, 1999; Anil y Phipps,
1998; Malezieux et al., 2009; Vandermeer, 1995; Vandermeer et al.,
1998). Su uso en el sistema de cultivo intercalado se explica en gran medida por
su capacidad fijadora de nitrógeno (N), lo que las hace muy valiosas
como abono verde, especialmente en sistemas de cultivo con enfermedades crónicas.
deficiencia de nitrógeno, es decir, agricultura ecológica (Bedoussac et al., 2015;
Hauggaard-Nielsen et al., 2008). Las legumbres intercaladas tienen
demostrado ser capaz de proporcionar una amplia gama de
(Cuadro 1 ) y de producir rendimientos sustancialmente más altos que
un cultivo único, expresado como una relación equivalente de tierra (LER) superior a
1 (Willey, 1979).
Estudios recientes han demostrado la particular importancia de
interacciones facilitadoras de raíces de plantas para mitigar condiciones estresantes
y aumentar los rendimientos. Nuevos conocimientos sobre la facilitación
Los procesos en particular enfatizan la importancia de los cultivos intercalados.
raíces en la movilización de nutrientes limitados o no disponibles como
fósforo en condiciones ambientales adversas (Betencourt, 2012;
Hauggaard-Nielsen y Jensen, 2005; Latati et al., 2014, 2016; li
et al., 2014) y sugieren un papel clave para la diversidad de organismos del suelo en la
rizosfera en estos procesos (Hinsinger et al., 2011b; Tang et al.,
2014).
Sin embargo, las interacciones subterráneas entre cultivos intercalados
las raíces y los organismos del suelo aún están en gran parte inexplorados y son muy
hay pocos datos disponibles sobre los procesos de facilitación (Brussaard et al.,
2007). La participación y el papel de la diversidad de organismos del suelo
es una pregunta abierta, especialmente cuando consideramos la importancia
de microorganismos del suelo. La abundancia, el papel y la función de
Las comunidades microbianas no se tienen en cuenta en la facilitación de las plantas
y parecen ser el eslabón perdido en la comprensión de las plantas.
crecimiento, nutrición y sus interacciones con el entorno inmediato de la planta.
ambiente (Lemanceau et al., 2014; Philippot et al., 2013).
El cultivo intercalado favorece el desarrollo de diferentes tipos de raíces
y cambia la arquitectura y la distribución general de la raíz, así como
procesos de exudación en la rizosfera (Bargaz et al., 2015a;

tabla 1
Servicios agroecológicos proporcionados por sistemas de cultivo intercalado de cereales/leguminosas.

Servicios Evidencia para Referencias

Rendimientos de aprovisionamiento - Mayores rendimientos de cultivo intercalado que para el monocultivo Bedousac et al. (2015), Hauggaard-Nielsen et al. (2008), Jensen (1996), Willey (1979,
en sistemas de bajos insumos 1990)
(Relación de tierra equivalente >1)
- Estable y mejor calidad de rendimiento a través de Bedousac et al. (2011, 2015), Jensen et al. (2006), Pelzer et al. (2012)
mantener o mejorar el contenido de proteína del grano
Nitrógeno - Mejor uso de la dinámica de fijación simbiótica de Corre-Hellou et al. (2006), Hauggaard-Nielsen et al. (2009), Jensen (1996), Latati et al.
nitrógeno. (2014, 2016), Parsons et al. (1993)
- Enriquecimiento de N del suelo Amosse et al. (2014), Bergkvist et al. (2011), Fustec et al. (2010), Mahieu et al. (2014),
Wichern et al. (2008)
Uso de - Mejora de la eficiencia en el uso de los recursos Bedoussac y Justes (2010a, 2010b), Brooker et al. (2015), Matusso et al. (2014), Midmore
recursos (luz, nitrógeno, agua) (1993), Morris y Garrity (1993), Vandermeer et al. (1998), Willey (1990)

Regulación y Malas hierbas - Control mejorado de malas hierbas. Amosse et al. (2013a,b), Haramoto y Gallandt (2004), Kruidhof et al. (2008), Liebmann
Mantenimiento y Dyck (1993), Valantin-Morison et al. (2014)
Plagas - Reducción de ataques y daños causados por plagas Ratnadass et al. (2012), Risch (1983), Smith y McSorley (2000), Trenbath (1993)
Suelo - Mayor estabilidad del suelo, agregación y Carof et al. (2007), Karlen et al. (1997), Latif et al. (1992), Oelbermann y Echarte (2011),
permeabilidad Wezel et al. (2014)
- Aumento de la biomasa de organismos del suelo, actividad y Boswell et al. (1998), Latati et al. (2016), Qiang et al. (2004), Singh et al. (1986), Song et al.
diversidad (2006), Tang et al. (2014), Látigos (2001)
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150 O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161
Hauggaard-Nielsen y Jensen, 2005; Hinsinger et al., 2009; Li et al., 2014). En
consecuencia, el cultivo intercalado influirá tanto en la extensión como en la
naturaleza de las relaciones entre las plantas y los microorganismos, lo que permitirá
nuevas interacciones beneficiosas.
El objetivo de esta revisión es subrayar el valioso papel que desempeñan los
cultivos intercalados de cereales y leguminosas no solo en la mejora de los
rendimientos de los cultivos sino también en la sostenibilidad de los agroecosistemas
mediante la explotación del concepto de complementariedad vegetal para la
adquisición de los recursos del suelo y para facilitar los procesos que ocurren en el
rizosfera gracias a interacciones positivas planta-suelo-microorganismo.
Primero, consideramos la complementariedad en los sistemas de cultivos
intercalados y subrayamos la co-ocurrencia de relaciones tanto complementarias
como competitivas. Luego discutimos por qué se requiere el concepto de facilitación
para comprender las interacciones positivas dentro de la rizosfera de la planta. Al
hacerlo, confirmamos y subrayamos la distinción hecha por Justes et al. (2014) entre
complementariedad y facilitación, aunque en la práctica tal distinción es difícil de
hacer (Loreau y Hector, 2001). La complementariedad se refiere a la partición de
recursos, reduciendo la competencia entre especies, mientras que la facilitación
permite interacciones positivas entre las especies de plantas responsables de los
servicios complementarios. Por ejemplo, la facilitación ocurre cuando una especie es
capaz de movilizar una reserva inicialmente no disponible en el suelo gracias a la
presencia y acción de otra especie. Anteriormente subestimada, la noción de
facilitación ahora es ampliamente reconocida y se han realizado investigaciones
sustanciales sobre interacciones positivas (Betencourt, 2012; Brooker et al., 2008;
Doelsch et al., nd; Stachowicz, 2001).
En segundo lugar, discutimos el papel de los microorganismos en la facilitación
y cómo el cultivo intercalado puede favorecer la abundancia y actividad microbiana.
La segunda sección se basa en los numerosos estudios que demuestran el papel de
las bacterias (Ahmad, 2008; Compant et al., 2010; Vacheron et al., 2013) y las
micorrizas (Gianinazzi et al., 2010; Jeffries et al., 2003). ; Johansson et al., 2004) en
interacciones vegetales, salud y nutrición en la rizósfera.
En tercer lugar, discutimos el manejo de los sistemas de cultivos intercalados por
parte de los agricultores y su necesidad de llegar a compromisos y encontrar las
mejores compensaciones para garantizar que alcancen sus objetivos de producción
y el potencial ecológico del sistema que seleccionan.
El objetivo general de la revisión es promover el cultivo intercalado de cereales
y leguminosas para la agricultura sostenible, pero incluimos una discusión exhaustiva
sobre el problema microbiano del suelo, considerado como un punto clave en las
relaciones entre plantas y el uso de recursos.
2. Interacciones de complementariedad y facilitación
2.1. ¿Qué es la complementariedad?
Los mecanismos documentados más intrincados que mejoran el rendimiento de
los cultivos se refieren al mejor uso de los recursos por parte de las especies
intercaladas (Bedoussac, 2009; Bedoussac et al., 2015). Conocido como
“complementariedad interespecífica”, este concepto sugiere que los cultivos difieren
en la forma en que encuentran y utilizan los recursos, lo que limita la competencia
interespecífica. La complementariedad se puede categorizar como partición temporal,
espacial o química (Justes et al., 2014). Las especies de plantas pueden ser
complementarias cuando hay un desfase de tiempo significativo entre sus
necesidades. Los experimentos de cultivos intercalados en relevo brindan ejemplos
de cómo aprovechar los retrasos en el crecimiento y el desarrollo. Cuando se siembra
trébol en primavera bajo un cultivo comercial de trigo de invierno (Amossé et al.,
2013b), el crecimiento del cultivo principal no se ve afectado por el crecimiento de la
leguminosa, que permanece poco desarrollada durante el período de cultivo
intercalado y luego aumenta su tasa de crecimiento una vez que el trigo ha sido
cosechado.
La complementariedad espacial significa que el proceso de absorción de nutrientes
ocurre en diferentes lugares dependiendo de las interacciones de la rizosfera y de
las características de las plantas intercaladas en cuestión. La complementariedad
espacial depende principalmente de la arquitectura raíz y el enraizamiento.
de profundidad, que determinan la profundidad de extracción de agua o nutrientes
(Hauggaard-Nielsen y Jensen, 2005). Debido a la capacidad de extracción
dependiente de la profundidad, la complementariedad espacial también puede
definirse como estratificación de nicho vertical. Los estudios realizados en cultivos
intercalados de guisantes y cebada (Hauggaard-Nielsen et al., 2001a) proporcionaron
evidencia de tal distribución espacial al mostrar que los sistemas de raíces de la
cebada usan capas de suelo más profundas cuando se intercalan con guisantes. La
segregación espacial de diferentes sistemas de raíces también se informa con
frecuencia en la agrosilvicultura, donde las plantas explotan la plasticidad de las
raíces para evitar una competencia excesiva de raíces y para explorar diferentes
regiones del suelo (Schroth, 1998). La complementariedad química se refiere a la
capacidad de las especies para movilizar diferentes formas químicas de nutrientes.
Mucho menos común, la complementariedad química se refiere con mayor frecuencia
a la capacidad de las leguminosas para fijar nitrógeno de la atmósfera, lo que otras
especies no pueden hacer.
Pero, a pesar de los diferentes tipos de complementariedad, la mayoría de los
experimentos de campo muestran un efecto combinado de complementariedad
temporal, espacial y química en lugar de una sola forma de dividir y compartir
recursos. En el caso del trigo duro intercalado con arveja de invierno (Bedoussac y
Justes, 2010a), se observaron dinámicas complementarias de crecimiento de las
plantas y adquisición de N, así como un mejor uso de la luz gracias a la
complementariedad espacial aérea. Para desentrañar las complejidades en el patrón
de complementariedad entre plantas, la eficiencia global de diferentes modelos de
cultivo intercalado de cereales/leguminosas se puede inferir de la productividad
global por unidad de área usando el indicador LER (Relación de Tierra Equivalente).
Varios modelos de plantas de cultivos intercalados han sido probados de esta
manera. Por ejemplo, un modelo de trigo/garbanzo mostró un valor LER de alrededor
de 1,5 (Banik et al., 2006). La eficiencia del uso de la tierra y la productividad
dependen en gran medida de los procesos complementarios que subyacen a la
elección del modelo de cultivo intercalado. Los mecanismos de complementariedad
deben verse como la consecuencia de rasgos adaptativos de la planta, incluida la
plasticidad de la raíz o la fijación de nitrógeno (Bargaz et al., 2015a; Jensen, 1996),
expresados en situaciones estresantes (disponibilidad limitada de recursos o
competencia significativa con otra especie; Bedoussac et al. al., 2015; Fridley, 2002)
y no como resultado del “comportamiento” permanente y sistemático de la planta.
2.2. Complementariedad en la adquisición de nutrientes
2.2.1. Complementariedad en la captación de nitrógeno
La adición de leguminosas en los campos de cultivo se justifica por su capacidad
natural para aprovechar el nitrógeno atmosférico (N2). Se espera que esta fuente
adicional de N (i) evite la competencia interespecífica entre cultivos y leguminosas
para la adquisición de N (Carof, 2006; Hauggaard-Nielsen et al., 2008), (ii) y haga
que los contenidos sustanciales de N estén disponibles para el cultivo siguiente a
través del aumento del contenido de N del suelo después de la destrucción del
cultivo de cobertura de leguminosas. Amossé et al., 2014 encontró que las
leguminosas intercaladas pueden almacenar entre 40 y 100 kg N/ha en las partes
aéreas de las plantas. Se ha demostrado que un aumento de hasta el 30 % en el
rendimiento del siguiente cultivo de maíz se correlaciona positivamente con el
desarrollo de las leguminosas y la acumulación de N en los tejidos de las leguminosas
(Amossé et al., 2014; Bergkvist et al., 2011).
La capacidad de las leguminosas para fijar el nitrógeno atmosférico es el
resultado de su simbiosis con una bacteria Rhizobium, ubicada en estructuras
radiculares específicas llamadas nódulos. Este tipo de simbiosis ha sido ampliamente
estudiado pero los experimentos han demostrado que la formación y actividad de los
nódulos puede variar. Jensen (1996) demostró que la fijación de N2 por el guisante
en la madurez de la planta fue de 17,7 g N m2 cuando el guisante se cultivó
intercalado con cebada, mientras que fue de solo 5,1 g N m2 cuando el guisante se
cultivó solo. Las leguminosas absorben preferentemente nitrógeno en forma
inorgánica y fijan nitrógeno atmosférico solo cuando el N del suelo es limitante debido
a la baja disponibilidad o al aumento de la competencia de N debido a los cultivos
intercalados. Esta característica hace que las leguminosas sean muy deseables ya
que pueden sustituir una fuente de N por otra.
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O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161
cuando sea necesario. Estudios de Hauggaard-Nielsen et al. (2008) comparando el
nitrógeno derivado de la atmósfera (Ndfa) en leguminosas que crecen en un rodal puro o
asociado con otro cultivo, confirmaron claramente este rasgo adaptativo que tiene como
objetivo utilizar un mínimo de energía para un máximo de beneficios. Por lo tanto, la tasa
de fijación de N2 de las leguminosas se correlaciona negativamente con el contenido de
N inorgánico en el suelo (Mahieu, 2009). Por lo tanto, el crecimiento y la actividad de los
nódulos en cultivos intercalados mejoran mediante la regulación de la retroalimentación
de N (Parsons et al., 1993). Incluso si la regulación de la fijación de N2 implica otros
parámetros como la disponibilidad de P o el pH del suelo (Schulze, 2004; Vance et al.,
2000; Zhang y Li, 2003), se suele considerar que este sencillo mecanismo de
retroalimentación explica el valioso uso de nitrógeno adicional . pool de leguminosas
como efecto del mecanismo de complementariedad.
2.2.2. Complementariedad en la adquisición de fósforo
Después del nitrógeno, el fósforo (P) es el factor más limitante para el crecimiento de
las plantas (Vance et al., 2000). De hecho, el P es abundante en el suelo, pero
principalmente en formas insolubles que están poco disponibles para su absorción
(Schachtman et al., 1998). Esto es especialmente crítico en los sistemas de bajos insumos
ya que su suministro de P inorgánico es limitado. En este contexto, se ha informado que
los sistemas de cultivos intercalados de cereales y leguminosas mejoran la adquisición
de P (Cu et al., 2005; Hinsinger et al., 2011a). En cuanto a la complementariedad,
Hinsinger et al. (2011a) explicaron que la geometría y el volumen de la rizosfera
determinan en gran medida la cantidad de P accesible a las plantas. Por lo tanto, el
aumento de la superficie radicular en los sistemas de cultivo intercalado mejora
directamente la exploración del suelo. Además, se ha demostrado que las plantas son
capaces de recibir estímulos ambientales y modificar su distribución de raíces dependiendo
de la disponibilidad de nutrientes y la competencia con los sistemas de raíces de otras
especies (Cahill et al., 2010). Tal comportamiento de la planta confirma que las estrategias
de alimentación adaptativa son reales y están totalmente involucradas en la eficiencia de
la exploración del suelo. Aunque este proceso y las “decisiones de raíz” (Hodge, 2009)
están lejos de comprenderse completamente, esta realidad confirma la ocurrencia de
complementariedad espacial en los sistemas de cultivos intercalados en los que las
plantas pueden usar una estrategia de alimentación restringida y zonas objetivo con
nutrientes específicos.
Finalmente, el cultivo intercalado de cereales y leguminosas ha revelado su capacidad
para mejorar la eficiencia de absorción de P al agotar reservas inorgánicas específicas.
Sin mencionar ninguna transferencia de nutrientes o mejor disponibilidad de P a través
de la acción de una especie, Cu et al. (2005) mostraron que el lupino blanco y el trigo
utilizan preferentemente fósforo lixiviable con ácido cítrico o una reserva de fósforo del
suelo lixiviable con agua, lo que respalda la hipótesis de Turner (2008) sobre la partición
de recursos para el fósforo del suelo. Sin embargo, al igual que con otros modelos de
cultivos intercalados de cereales y leguminosas (Li et al., 2007, 2003), estos hallazgos
sugieren que esta estricta complementariedad es difícil de disociar de otros cambios en
la rizosfera inducidos por cultivos intercalados, como el pH del suelo o cambios en la
actividad enzimática. actividad involucrada en la solubilización del P inorgánico. Pero
incluso si los límites de la complementariedad no están claros, es probable que un proceso
de partición general permita acortar la duración del período de relaciones competitivas
entre las plantas (Vance, 2001).
2.3. Complementariedad en el campo, donde la teoría se encuentra con la práctica
La introducción de prácticas de cultivos intercalados en la agricultura moderna puede
ser difícil. La complementariedad se basa en un delicado equilibrio, pero puede convertirse
rápidamente en relaciones competitivas. De hecho, la competencia casi siempre ocurre
dentro de las comunidades de plantas (Vander meer, 1992). Callaway y Walker (1997)
hablan de la “co ocurrencia” de interacciones negativas y positivas. Por lo tanto, el desafío
consiste en garantizar una complementariedad suficiente para compensar o superar la
competencia interespecífica. En el caso de cultivos intercalados
151
trigo duro y guisante de invierno (Bedoussac y Justes, 2010a), los rendimientos
aumentaron en un 20% en comparación con los rendimientos del trigo cultivado como
cultivo único. Se demostró que este aumento es el resultado de un mejor uso de la luz
(+10 %), un período de crecimiento alternativo y una mayor absorción de N gracias a la
capacidad de fijación de nitrógeno de la leguminosa (Bedoussac y Justes, 2010b). Sin
embargo, se ha demostrado que este éxito depende de la disponibilidad de nitrógeno en
el suelo. Cuando se aplican fertilizantes nitrogenados, el trigo de invierno se vuelve más
competitivo que la leguminosa, mejorando así el crecimiento del trigo en detrimento de la
leguminosa. Otros autores han obtenido los mismos resultados (Corre-Hellou et al., 2006;
Jensen, 1996), destacando mejores características competitivas en la cebada por el N del
suelo debido a la dinámica de crecimiento tanto de las raíces como de las partes aéreas
de la planta y el suministro de nitrógeno. En el caso de una alta disponibilidad de nitrógeno
mineral en el suelo, tales observaciones subrayan el equilibrio cambiante entre la
complementariedad y la competencia y la importancia de la disponibilidad inicial de
recursos (Fridley, 2002). El equilibrio entre competencia y complementariedad cambia
constantemente, dependiendo de los cambios en las condiciones ambientales o en la
etapa de desarrollo de la planta. Por ejemplo, como los nódulos no están bien desarrollados
en las primeras etapas de la vida de una leguminosa (Voisin et al., 2002), hasta que la
leguminosa adquiere la capacidad suficiente para fijar el nitrógeno atmosférico, el cultivo
y la leguminosa están en competencia directa por el mineral . nitrógeno.
En el caso de la luz incidente, es aún más claro que la competencia es inevitable.
Cuando se mide el dosel combinado completo, el índice de área foliar total (LAI) es
sustancialmente más alto que cuando se mide una especie (Willey, 1990). Pero una
especie suele ser dominante, es decir, su crecimiento no está limitado por la luz, mientras
que la otra especie tiene un crecimiento limitado, ya que no obtiene suficiente radiación
solar (Bedoussac, 2009; Carof, 2006; Corre-Hellou, 2005). Se cree que esta relación
dominante/subordinada está determinada por el LAI, la arquitectura aérea, la altura y la
dinámica de crecimiento (Mid more, 1993). Sin embargo, la falta de luz capturada puede
compensarse en parte con una mejor tasa de eficiencia de conversión (Willey, 1990).
El mismo tipo de razonamiento se aplica a los recursos hídricos.
El cultivo intercalado puede ser rentable cuando explota un gran volumen de suelo y
utiliza un perfil de agua del suelo más alto. Sin embargo, esta ventaja se basa en la
idoneidad de las características de la especie cultivada: requerimientos de agua,
arquitectura de raíces y contenido de agua del suelo (Natarajan y Willey, 1986; Semere y
Froud-Williams, 2001; Zegada-Lizarazu et al., 2006). ). De hecho, en condiciones de
limitación de agua, las especies más competitivas jugarán un papel dominante mientras
que el crecimiento de las especies menos competitivas se verá afectado. En ese sentido,
Zegada-Lizarazu et al. (2006) demostraron un crecimiento sin cambios del caupí en
condiciones de sequía, mientras que el mijo perla intercalado perdió biomasa.
En resumen, cultivar varias especies de plantas juntas naturalmente implica
interacciones competitivas ya sea por nutrientes, luz o agua. Pero tales interacciones no
son necesariamente una desventaja siempre que la complementariedad sea más fuerte
que la competencia y mejore el uso general de los recursos (Bedoussac et al., 2015).
Usar la complementariedad como enfoque significa considerar todo el dosel y la eficiencia
general de la producción para determinar la ventaja de los cultivos intercalados a pesar
de la inevitable competencia de fondo.
2.4. ¿Dónde falla el enfoque de complementariedad? La relevancia del concepto de
facilitación
Con respecto a la partición de recursos, un enfoque de complementariedad no explica
las interacciones positivas observadas en el campo.
Especialmente en lo que respecta a las interacciones subterráneas, muchos estudios han
demostrado que los sistemas de cereales/leguminosas pueden promover interacciones
beneficiosas en las que las plantas se benefician de servicios adicionales que superan
parcialmente a la competencia y mejoran su crecimiento o
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152 O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161
calidad. Jensen et al., (2006) y Bedoussac (2009), demostraron que el trigo o la
cebada intercalados con leguminosas dieron como resultado un aumento en el
contenido de proteína del grano (GPC); Hinsinger et al. (2011a) y Latati et al. (2014)
mostraron que la disponibilidad de P aumenta en cultivos intercalados; Singh et al.
(1986) y Tang et al. (2014) reportaron una actividad microbiana o biomasa mejorada
cuando las leguminosas se usan como cultivos intercalados; Li et al. (2007)
demostraron que las leguminosas pueden acidificar la rizosfera del suelo aumentando
así la liberación de nutrientes en la solución del suelo; Latati et al. (2016) informaron
que una mayor disponibilidad de P en cultivos intercalados mejora la eficiencia de la
simbiosis rizobiana (EURS) con la leguminosa y el índice de nutrición de N (NNI)
para el cereal intercalado (maíz). Todos estos ejemplos son evidencia de que el
manejo de la diversidad de plantas tiene consecuencias para las condiciones
ambientales del suelo y puede mejorar las interacciones dentro de las comunidades
de plantas (Fridley, 2001). Cuando son beneficiosas, estas interacciones demuestran
la importancia de los procesos de facilitación en el agroecosistema, que permiten la
creación de nuevos conjuntos de recursos y promueven su uso (Callaway, 1995).
En términos generales, la capacidad de las plantas para adquirir recursos de
aprovisionamiento bajo cultivos intercalados depende del resultado de ambos
procesos de facilitación de plantas de complementariedad, todos ocurriendo en el
campo pero en diferentes niveles. La complementariedad es principalmente
responsable de limitar las interacciones competitivas al mejorar la partición de
recursos, mientras que la facilitación brinda servicios adicionales al mejorar las
condiciones ambientales de crecimiento y la disponibilidad de recursos. Incluso si se
ha demostrado que la facilitación está involucrada en las comunidades de plantas,
cuantificar su efecto en los sistemas de cultivos intercalados sigue siendo un gran
desafío. Esta dificultad explica por qué los modelos agrícolas que intentan incorporar
la noción de facilitación en el manejo del campo son aún raros. De hecho, una
amplia gama de factores influye en la aparición de interacciones positivas efectivas
entre plantas, incluidas las especies de plantas (Semere y Froud-Williams, 2001),
las condiciones de estrés (Callaway et al., 2002; Maestre et al., 2009), el suelo
( Degens et al., 2000; Zegada-Lizarazu et al., 2006) y el uso de fertilizantes y
pesticidas. No obstante, estudios previos confirman la relevancia de considerar el
proceso de facilitación en sistemas de bajos insumos (Brooker et al., 2008; Fridley,
2001; Stachowicz, 2001; Zak et al., 2003). Para comprender mejor los mecanismos
involucrados en las interacciones de la rizosfera que crean mejores condiciones de
crecimiento, sugerimos clasificar los procesos de facilitación de acuerdo con el grado
de “direccionalidad” de la interacción. La facilitación indirecta se refiere a cambios
físicos, químicos o biológicos beneficiosos que ocurren en la rizósfera (cambios en
las condiciones ambientales) que mejoran la disponibilidad de nutrientes y la
absorción por las plantas. La facilitación directa, mucho menos reconocida y
reportada en la literatura, se refiere a la mejora en la nutrición de las plantas a través
de la transferencia de nutrientes de una planta a otra, en la que la rizosfera es la
interfaz.
2.4.1. facilitación directa
La rizodeposición es la liberación de compuestos orgánicos e inorgánicos de
raíces vivas. Esto incluye compuestos específicos como células del borde de la raíz
o células de la raíz desprendidas, liberación de células pilosas de la raíz y la
liberación de compuestos no específicos de las raíces como exudados, mucílagos,
enzimas, iones o secreciones (Nguyen, 2003; Wichern et al. , 2008). La rizodeposición
es el proceso mediante el cual las leguminosas enriquecen la reserva de N del suelo
al proporcionar cantidades significativas de nitrógeno, conocido como nitrógeno
derivado de la posición de Rhizode (NdfR; Fustec et al., 2010; Mahieu et al., 2014).
Gran parte de esta rizodeposición está determinada por la asimilación total de N de
las leguminosas, la producción total de raíces y la edad de la planta: el NdfR aumenta
en la madurez porque las raíces senescentes liberan N en el suelo (Wichern et al.,
2008). Revisando estudios de laboratorio, Wichern et al. (2008) reportaron que los
rizodepósitos representan del 15% al 96% de la biomasa vegetal subterránea, con
una mediana de 73% en
legumbres pero sólo el 57% en cereales. Jensen (1996) experimentó la transferencia
de N de los guisantes a la cebada de primavera y mostró una cantidad creciente de
N derivado de los guisantes en la cebada con el tiempo (hasta el 19 % del N de la
cebada). Estos hallazgos están de acuerdo con los de Walker et al. (2003), quienes
explicaron que, durante el crecimiento de las plantas, el N se deposita en la rizosfera
como resultado del continuo recambio de raíces y nódulos. Desafortunadamente,
muchos otros estudios fracasaron en su intento de revelar una transferencia
significativa de N en el campo (Giller et al., 1991; Hauggaard-Nielsen et al., 2001b),
lo que sugiere técnicas inadecuadas de marcaje con 15N en experimentos de campo
o una marcada variabilidad de dichas transferencias de nutrientes. Sin embargo,
Wichern et al. (2008) estimaron que las plantas de guisantes podrían liberar alrededor
de 129 kg N/ha durante su ciclo de crecimiento, incluidos 56 kg por rizodeposición.
En contraste, se estimó que el trigo liberaba solo 26 kgN/ha como rizodepósitos.
Hasta donde sabemos, no hay datos similares sobre la transferencia potencial
de P desde la rizodeposición. Sin embargo, además de los estudios mencionados
anteriormente sobre la mejora de la exploración y distribución de las raíces que
promueven la absorción de P (Hinsinger et al., 2011a), se han informado pruebas
de una mayor movilidad del P en el suelo y dentro de la rizosfera en cultivos
intercalados (Zhou et al., 2006) y sugieren beneficios mutuos para ambas especies
a través de una mejor migración y transferencia de P entre raíces. Además, la
facilitación de P y N puede ser posible desde un punto de vista temporal. Un retraso
significativo en el crecimiento de las plantas, garantizado por diferentes fechas de
siembra, por ejemplo, puede mejorar la disponibilidad de nutrientes cuando comienza
la mineralización de algunos residuos de plantas mientras las plantas intercaladas
aún están creciendo y proporcionan cantidades sustanciales de recursos directamente
en su rizosfera (Hinsinger et al., 2011a). ).
2.4.2. Facilitación indirecta (cambios en las condiciones ambientales en la rizósfera)
La facilitación también ocurre cuando el cultivo intercalado modifica el entorno
del cultivo. De hecho, la mejora de las condiciones de crecimiento y un mejor acceso
a los recursos del suelo pueden resultar de estos cambios ambientales. En ese
sentido, Callaway (1995) incluye entre los mecanismos facilitadores los cambios de
luz y temperatura, la humedad del suelo, la concentración de nutrientes en la
solución del suelo, la mejora de la oxigenación, los cambios en el sustrato o la
introducción de otros organismos benéficos. Por ejemplo, se ha demostrado que los
cultivos intercalados son muy útiles para el control de malezas y plagas (Amossé et
al., 2013a; Corre-Hellou et al., 2011; Trenbath, 1993; Valantin-Morison et al., 2014;
Vandermeer, 1992) , que puede considerarse como una facilitación indirecta ya que
reduce la competencia con las malezas por los recursos y permite el alivio de
enfermedades. Sin embargo, en esta revisión, nos enfocamos en los cambios en la
rizósfera.
El aumento de la biomasa subterránea y la actividad de las raíces tienen un gran
impacto en las propiedades del suelo y en la solución del suelo. En experimentos de
cultivos intercalados de maíz/leguminosas, se ha demostrado que el aumento de la
actividad de las raíces tiene efectos positivos en la agregación del suelo y reduce
significativamente la densidad aparente seca y la resistencia del suelo a la
penetración de las raíces (Latif et al., 1992). Los estudios realizados por Carof (2006)
revelaron el papel de la raíz de un cultivo de cobertura vivo en el mantenimiento de
la estructura del suelo y la conductividad hidráulica a lo largo del tiempo. Este autor
sugirió que incluso puede proporcionar beneficios a largo plazo. Incluso si los datos
explícitos sobre el contenido de agua del suelo en cultivos intercalados de cereales/
leguminosas son extremadamente raros, los estudios realizados por Celette et al.
(2008) en viñedos intercalados demostraron que el perfil hídrico del suelo podría
mejorarse reduciendo la escorrentía y mejorando la infiltración del suelo. Se suponen
los mismos resultados bajo el cultivo intercalado de cereales/leguminosas.
Esta actividad radicular intensificada, y en consecuencia el aumento de los
rizodepósitos, mejora el contenido de carbono del suelo y tiene un impacto positivo
en el almacenamiento de nutrientes y en la capacidad de intercambio del suelo
(Balesdent et al., 2011; Farrar et al., 2003; Oelbermann y Echarte, 2011). ).
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O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161
Además de la liberación de nutrientes y carbono por posición rizoide, existe
evidencia de que una mezcla de exudados (ácidos orgánicos, enzimas, vitaminas,
aminoácidos, fitosideróforos, etc.) liberados por las leguminosas puede desempeñar
un papel importante en la modificación de la composición química. de la rizósfera y
transformando los recursos no disponibles de P, Ca y Fe en recursos disponibles a
través de la solubilización o quelación de Fe (Dakora y Phillips, 2002; Fridley, 2002;
Hinsinger et al., 2003). Los estudios sobre cultivos intercalados reales/leguminosas
asumen que el principal proceso que afecta la facilitación de N y P es el cambio en
el pH inducido por las raíces a través de la fijación de N2 por la leguminosa (Bargaz
et al., 2015b; Betencourt, 2012; Hinsinger, 2001; Hinsinger et al., 2003). ; Latati et
al., 2014). De hecho, la exudación radicular de protones, ácidos orgánicos,
carboxilatos y fosfatasas se ve favorecida y asociada con la fijación de nitrógeno
atmosférico, lo que provoca la acidificación de la rizosfera de las leguminosas. La
acidificación de la rizósfera debido a la actividad de las leguminosas probablemente
beneficiará al cereal intercalado al aumentar la disponibilidad de fósforo a través de
la disolución de minerales de fósforo (Hinsinger et al., 2011b; Lambers et al., 2006;
Vance et al., 2003).
El guandú intercalado, por ejemplo, libera ácidos orgánicos en el suelo que
solubilizan cantidades significativas de fosfato del complejo de fosfato de hierro
(Otani et al., 1996). El mismo proceso también se ha estudiado en otras leguminosas
como el lupino blanco, la haba o el garbanzo (Cuet al., 2005; Li et al., 2009, 2004;
Marschneret al., 1986).
Li et al. (2003, 2004, 2009) demostraron que el cultivo intercalado facilitó
significativamente la absorción indirecta de P. La absorción total de P por las plantas
aumentó en un 68 % cuando las raíces de trigo/garbanzo se mezclaron en lugar de
separarse. De la misma manera, el fósforo suministrado por el fitato aumentó de 1
a 5 veces cuando se intercaló con garbanzo, lo que demuestra que las raíces de
garbanzo facilitan la absorción de fósforo. También se ha demostrado que la
concentración de carboxilatos en la rizósfera está influenciada por la presencia de
especies de leguminosas en cultivos intercalados de maíz y habas (Li et al., 2009).
Estos procesos de facilitación indirecta son particularmente pronunciados en
suelos alcalinos/neutros, donde la disponibilidad de fósforo es aún menor. De hecho,
en suelos alcalinos, diferentes autores describieron un circuito de retroalimentación
dinámico entre la planta y el suelo por el cual la exudación de protones y ácidos
orgánicos es influenciada y estimulada por la deficiencia de P del suelo y la nutrición
de la planta N (Bargaz et al., 2015b; Betencourt, 2012; Hinsinger et al., 2003;
Neumann y Römheld, 1999; Tang et al., 2004). Estos aspectos de las interacciones
planta/suelo son extremadamente interesantes en el contexto de cultivos intercalados,
ya que sugieren que la competencia por un recurso (N inorgánico), al mejorar la
fijación simbiótica de nitrógeno (FSN), puede estimular la facilitación de otro recurso
como el P soluble en ácido. (Hinsinger et al., 2011a). Además, los beneficios de los
cultivos intercalados para la nutrición de N de las plantas también pueden destacarse,
ya que se ha demostrado que la disponibilidad mejorada de P está asociada con un
aumento en EURS (Latati et al., 2014, 2016) , así como con un mejor estado de N
(NNI) de el cereal intercalado (Corre-Hellou et al., 2006; Latati et al., 2016). Estos
hallazgos confirman que las condiciones ambientales iniciales pueden afectar el
proceso de facilitación, por lo que el uso y el aumento de la tasa de fijación de N2
en cultivos intercalados son en gran parte responsables de estimular las actividades
de las raíces y las interacciones de la rizosfera, mejorando así el uso de los recursos.
Los hallazgos que muestran una mayor biomasa microbiana y actividad
microbiana cuando se intercalan cereales y leguminosas revelaron claramente la
participación de la vida microbiana en esta estimulación de la rizósfera (Latati et al.,
2014; Qiang et al., 2004; Tang et al., 2014). ).
Por lo tanto, asumimos que el cultivo intercalado juega un papel fundamental en la
diversidad biológica del suelo y en la selección de comunidades microbianas
funcionales del suelo que dependen de los flujos de carbono en la rizosfera de la
planta y de las moléculas señal que promueven las relaciones mutualistas (Bartelt-
Ryser et al., 2005; Philippot et al. , 2013; Qiang et al., 2004; Zak et al., 2003). Por lo
tanto, los modelos de facilitación deberían tener en cuenta tales consideraciones.
153
3. Cuando la facilitación involucra vida microbiana
3.1. La rizosfera: un centro de interacciones planta-microbio que promueve
relaciones beneficiosas
La rizosfera del suelo se caracteriza por vínculos estrechos con las comunidades
microbianas. El término rizosfera se refiere al volumen de suelo en las inmediaciones
de las raíces. Proporciona un entorno de vida ideal para bacterias, hongos y otros
innumerables organismos. La rizodeposición y la exudación de las raíces de los
cultivos son cruciales ya que proporcionan grandes cantidades de nutrientes a las
comunidades microbianas (Hinsinger et al., 2009; Wichern et al., 2007). En este
contexto, la exudación de las raíces juega un papel clave para asegurar las
interacciones entre los microorganismos de las plantas (Bais et al., 2006; Bertin et
al., 2003; Morgan et al., 2005) y da forma significativa a la estructura de las
comunidades microbianas (Berg y Smalla , 2009; Hamilton y Frank, 2001; Qiang et
al., 2004; Wieland et al., 2001). Por lo tanto, los cambios en las comunidades
vegetales podrían estimular rasgos funcionales específicos de las comunidades
microbianas del suelo (Bartelt-Ryser et al., 2005; Fridley, 2001; Zak et al., 2003;
Zhou et al., 2015).
Más allá de los mecanismos de difusión pasiva, estudios recientes han arrojado
nueva luz sobre estas relaciones planta-microorganismo en las que tanto la planta
como los microorganismos desempeñan un papel activo en el resultado de la
interacción planta-microbio (Zhou et al., 2015).
A través de complejos intercambios moleculares durante el proceso de comunicación
(Faure et al., 2009; Hirsch et al., 2003; Johansson et al., 2004), se ha demostrado
que las bacterias o micorrizas arbusculares (MA) son capaces de proporcionar
nutrientes dietéticos complementarios (Gianinazzi et al., 2010; Jeffries et al., 2003;
van Kessel et al., 1985) y fitohormonas involucradas en el crecimiento de las plantas
y la arquitectura de las raíces (Bashan y de-Bashan, 2010; Drogue, 2013). También
pueden aliviar los factores de estrés bióticos y abióticos de las plantas (Vacheron et
al., 2015) y proteger las plantas contra los patógenos, así como estimular la
resistencia de las plantas (Audenaert et al., 2002; Lemanceau, 1992). Todas estas
influencias positivas se conocen como actividades fitobeneficiosas y se ven aquí
como un proceso de facilitación microbiana. Teniendo en cuenta el valor de tales
mecanismos, ahora investigamos hasta qué punto el cultivo intercalado de cereales
y leguminosas puede promover comunidades de suelo beneficiosas capaces de
facilitar las plantas. Las principales ventajas de intercalar una leguminosa y una no
leguminosa parecen deberse a la estimulación de las actividades de la rizosfera
basadas en la acción de fijación de nitrógeno de las leguminosas, los exudados
asociados y los cambios resultantes en el pH.
Ahora investigamos cambios específicos en la vida microbiana causados por una
leguminosa intercalada.
3.2. Impacto de las leguminosas intercaladas en las bacterias beneficiosas del suelo
En sus estudios, Alvey et al. (2003), encontraron que la rotación de cultivos de
leguminosas tuvo un efecto significativo en la estructura de las comunidades
microbianas y aumentó la diversidad microbiana. Se han obtenido resultados
similares en experimentos de cultivos intercalados en los que la actividad y la
biomasa bacteriana difieren de las de los sistemas de monocultivo (Latati et al.,
2014; Li et al., 2009; Qiang et al., 2004; Song et al., 2006; Tang et al., 2014; Wang
et al., 2007).
Aunque se necesitan más experimentos para identificar los procesos involucrados y
las comunidades del suelo específicas, se ha demostrado que la producción y
exudación de lectinas por parte de las leguminosas es capaz de afectar la movilidad
de las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR), mejorando la
colonización de raíces y el fitobeneficio. actividad de estos PGPR (Schelud'ko et al.,
2009). Del mismo modo, la secreción de ciertos flavonoides, por ejemplo la
naringenina, implicada en la conocida asociación simbiótica entre las leguminosas
y la bacteria Rhizobium, podría ser responsable de la colonización lateral de raíces
por Azospirillum brasilense Sp245 (PGPR) (Jain y Gupta, 2003) . Asimismo, la
secreción de isoflavonas por las raíces de soja atrae a la bacteria benéfica
Bradyrhizobium japonicum
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154 O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161

(Morris et al., 1998). Otro ejemplo es la producción de moléculas que imitan a
la N-acil homoserina lactona (N-AHL), generalmente involucradas en un
proceso de regulación bacteriana llamado detección de quórum (Teplitski et
al., 2000). Se ha encontrado N-AHL en varios exudados de raíces de
leguminosas, donde influye en la expresión de genes específicos que
controlan la detección de quórum y la actividad bacteriana coordinada.
La confirmación de que la composición de las comunidades de la rizosfera es
específica de especie (Marschner et al., 2001) también respalda firmemente
la hipótesis de que el cultivo intercalado crea condiciones favorables para las
interacciones subterráneas. De hecho, las leguminosas modifican las
propiedades químicas de toda la rizosfera y, con su propio grupo de bacterias
específicas, estimulan la rizosfera para el potencial
beneficio tanto de la leguminosa como del cereal ya que sus respectivos
sistemas radiculares no están separados sino entremezclados (Fig. 1).
La rizosfera de leguminosas intercaladas también afecta la actividad
bacteriana a través de un efecto de cebado. Las tasas de descomposición de
la materia orgánica del suelo (MOS) aumentan con la adición de materia
orgánica fresca de las leguminosas, lo que estimula las actividades de las
comunidades de bacterias del suelo involucradas en la mineralización de la
MOS estable (Bernard et al., 2007, 2009; Blagodatskaya y Kuzyakov, 2008;
Fontaine et al., 2003). Incluso si el efecto de cebado nunca se ha medido en
cultivos intercalados de leguminosas/cereales, se ha demostrado que la
rizosfera de los guisantes aumenta el efecto de cebado del trigo subsiguiente
al doble (Cheng, 2009). Esto sugiere que el cultivo intercalado podría

Fig. 1. Complementariedad potencial y facilitación para aumentar la producción de plantas bajo cultivos intercalados de cereales/leguminosas.
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O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161
mejorar en gran medida la mineralización bacteriana SOM en beneficio de ambas
especies (Betencourt, 2012).
El papel de las bacterias en los sistemas de cultivo intercalado de cereales y
leguminosas no se comprende completamente. Para investigar los procesos
microbianos clave involucrados en los sistemas de cultivos intercalados con más
detalle, ahora consideramos los resultados de las investigaciones en los pastizales.
Este modelo proporciona nuevos conocimientos sobre las interacciones subterráneas
de las plantas y permite subrayar indirectamente la relevancia de los cultivos
intercalados de cereales y leguminosas, que pueden mejorar la producción de plantas
y la actividad bacteriana del suelo.
3.3. La diversidad vegetal y la producción vegetal determinan la actividad microbiana
en los pastizales
Las investigaciones en pastizales han demostrado que la diversidad de plantas
está significativamente correlacionada con la abundancia y diversidad de comunidades
microbianas. Independientemente de la importancia de los factores abióticos como el
tipo de suelo (Berg y Smalla, 2009; Legay et al., 2014), se ha demostrado que las
características de las plantas aéreas y subterráneas son responsables de variaciones
sustanciales en las características microbianas, con una mayor proporción de
variación explicada por los rasgos de la raíz (Legay et al., 2014). Por ejemplo, cuando
se despreció el efecto del sitio, el contenido de materia seca de la raíz (RDMC)
explicó el 74,9 % de la variación en la abundancia de bacterias oxidantes de amoníaco
y el 62,1 % de la variación en la abundancia de Nitrobacter. Sin embargo, los rasgos
de la raíz y la hoja están estrechamente relacionados, por ejemplo, con el contenido
de carbono de la hoja, vinculados respectivamente en un 39,9 %, 35,2 %, 50,6 % y
49,3 %, al RDMC, la longitud específica de la raíz, el carbono de la raíz. contenido y
la relación raíz C:N. Stephan et al. (2000) demostraron que la actividad y diversidad
bacteriana son estimuladas por la presencia de especies vegetales específicas o
grupos funcionales. Se encontró que la leguminosa Trifolium repens tiene el mayor
efecto sobre la actividad y diversidad bacteriana y se sugirió como una especie clave
en las interacciones planta-microbios, destacando el interés de tener en cuenta el
grupo funcional de las leguminosas.
Zak et al. (2003) estudiaron la biomasa, la actividad y la composición de la
comunidad microbiana en un experimento de campo a largo plazo en el que se
controló la riqueza de especies de plantas. Sus resultados demostraron nuevamente
que la diversidad de plantas altera significativamente las comunidades microbianas
presentes y los procesos clave del ecosistema que median. Sin embargo, este efecto
se atribuyó en gran medida al aumento de la producción total de plantas (Zak et al.,
2003). De hecho, parece que, ante todo, una mayor diversidad garantiza una mejor
producción general de plantas, incluida una mayor biomasa de raíces y, en
consecuencia, aumenta el contenido de carbono y nitrógeno del suelo, lo que a su
vez estimula la actividad microbiana (Drake, 2003; Grigulis et al., 2013; Spehn et al.,
2000; Zak et al., 2003). Tales hallazgos resaltan el papel de la complementariedad,
donde la promoción de diferentes grupos funcionales de plantas permite un mejor uso
de los recursos, expresado por una mayor producción de biomasa y mayores flujos
de materiales y energía al suelo (Fig. 1; Stephan et al., 2000).
Finalmente, los experimentos realizados por Lamb y al. (2010) sugieren que la
composición regular de las comunidades vegetales a lo largo del tiempo puede influir
fuertemente en el desarrollo microbiano, mejorar las asociaciones planta-bacteria y
asegurar el establecimiento de relaciones funcionales.
grupos microbianos a lo largo de los años. Cuestiona la efectividad de la dinámica de
intercalado cereal/leguminosa cuando las plantas se asocian solo para una campaña
de cultivo, mientras que los resultados obtenidos en pastizales se refieren a
asociaciones plurianuales. Si los pastizales permiten una mayor abundancia y
actividad microbiana, enfatizando así la relevancia de los cultivos intercalados, se
requieren más investigaciones para determinar el diseño de cultivos intercalados
apropiado en la escala de tiempo adecuada para garantizar la facilitación y la
expresión del potencial microbiano.
155
3.4. Impacto de leguminosas intercaladas en micorrizas arbusculares (MA)
Investigaciones anteriores confirmaron en gran medida que las micorrizas
arbusculares pueden aumentar el flujo de nutrientes, la productividad de las plantas y
la sostenibilidad del ecosistema (Gianinazzi et al., 2010). Se supone que la abundancia
y diversidad de MA están vinculadas a la diversidad de la comunidad vegetal (Johnson
et al., 2004; van der Heijden et al., 1988; Vandenkoornhuyse et al., 2002). Las
leguminosas parecen promover la colonización de AM en sistemas de bajos insumos.
Las leguminosas son conocidas por su simbiosis tripartita (mycorrhiza-legume-
Rhizobium; Hayman, 1986), y se ha demostrado que son responsables de la
colonización específica de AM, probablemente debido a sus requisitos nutricionales
específicos relacionados con la actividad de sus nódulos de raíz (Scheublin et al. al.,
2004; Vandenkoornhuyse et al., 2002). Tal colonización específica de AM ha sido
confirmada por datos que muestran que los flavonoides de leguminosas secretados
actúan como promotores del establecimiento de AM (Siqueira et al., 1991). Usando
especies de Medicago como leguminosas modelo, Pivato et al. (2007), demostraron
que la leguminosa mejoró la abundancia y diversidad de micorrizas. Giller y Cadisch
(1995) explicaron este fenómeno por la dependencia de las leguminosas de las
micorrizas para una absorción eficiente de P. Este hallazgo sobre el papel de AM en
la nutrición de P es consistente con las observaciones en otros modelos de plantas
de cultivo intercalado (Ren et al., 2013). La existencia de una cierta especificidad del
huésped sugiere un proceso de reconocimiento, por ejemplo basado en la
retroalimentación entre la planta y el hongo, como proponen Bever et al. (2003). Tras
la colonización de las leguminosas por MA, se ha confirmado ampliamente su papel
en la promoción del crecimiento, la absorción de nutrientes y la salud (Chalk et al.,
2006; Gianinazzi et al., 2010; Hayman, 1986; Ortas, 2012). No solo se ha informado
que la AM interactúa con las plantas, sino que también se han observado algunos
intercambios con bacterias en la rizosfera. En primer lugar, la convivencia no perjudica
la colonización por bacterias (Requena et al., 1997; Vázquez et al., 2000). En segundo
lugar, las micorrizas parecen ser una condición necesaria para el desarrollo de ciertas
cepas de bacterias. En el trabajo de Asai (1944) citado en Hayman (1986), en suelo
esterilizado, varias especies de leguminosas no lograron nodular excepto en suelos
en los que micorrizas colonizaron raíces de leguminosas.
Además de ser un promotor de la colonización de micorrizas, las leguminosas
han demostrado su capacidad para promover una red de micorrizas y mejorar la
transferencia de nutrientes de una planta a otra (Martin et al., 1982; van Kessel et al.,
1985), justificando nuestro interés en el proceso de facilitación en el que el sistema
de cultivo intercalado se beneficia de una mayor actividad microbiana. De hecho, en
cultivos intercalados, una red de micorrizas común (CMN) puede interconectar
especies o cultivares individuales al extender el micelio AM desde las raíces de una
planta a las de otra (He et al., 2003; Johansen y Jensen, 1996).
Además de tales transferencias, tanto la leguminosa como el cereal se benefician
de (i) una mejor estabilidad del suelo gracias a la acción de unión de la red micelial y
la secreción de glomalina (Rillig et al., 2002, 2010); (ii) menor necesidad de
fertilizantes, ya que el crecimiento de AM aumenta drásticamente el volumen de suelo
explorado en busca de nutrientes, particularmente P (Kothari et al., 1990, 1991; van
der Heijden et al., 1988); (iii) mayor tolerancia de las plantas al estrés abiótico y
protección contra el estrés biótico (Kennedy y Smith, 1995; Tian et al., 2002).
Sin embargo, se supone que dicha facilitación fúngica depende del contexto y
solo ocurre en condiciones favorables (Gianinazzi y Wipf, 2010). Como se evidencia
en experimentos de inoculación en campo (Ortas, 2012), los monocultivos, el suelo a
granel y el uso masivo de pesticidas y fertilizantes representan una seria amenaza
para la AM. Por lo tanto, a pesar de nuestra falta de conocimiento profundo de los
mecanismos y procesos involucrados en estas interacciones planta-MA, se sabe que
el cultivo intercalado de cereales y leguminosas fomenta tales relaciones al aumentar
la densidad de raíces y enriquecer la matriz del suelo (Fig. 1).
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156 O. Duchene et al. / Agricultura, Ecosistemas y Medio Ambiente 240 (2017) 148–161
4. Facilitación y actividad microbiana en sistemas de cultivo intercalado de
cereales/leguminosas: perspectivas futuras y desafíos en agronomía
4.1. Explotar el potencial de las interacciones subterráneas
Es difícil comprender las consecuencias en términos del funcionamiento del
ecosistema a partir del aumento de la diversidad vegetal (Loreau, 2001). En el contexto
de cultivos intercalados, tal dificultad probablemente esté relacionada con el desafío de
comprender los cambios que ocurren en una rizosfera intercalada e identificar tanto los
mecanismos generales como los procesos clave involucrados en las interacciones
planta-microbio más allá de la influencia de las condiciones de campo y la planta
específica. ambiente.
No obstante, las prácticas de cultivos intercalados son una excelente manera de
crear un contexto en el que puedan tener lugar interacciones subterráneas favorables y
en el que las plantas intercaladas influyan en la rizosfera del suelo a través de sus
propias actividades radiculares, exudación y rizodeposición, y atraigan comunidades
particulares de bacterias y hongos (Berg y Smalla, 2009; Marschner et al., 1986, 2001,
2004). Estas comunidades microbianas podrían ser competidores o facilitadores. La
naturaleza de las interacciones microbianas resultantes determinará el valor de la
asociación de plantas, mejorando potencialmente las relaciones y los servicios tróficos
planta-microbio. La complejización de la rizosfera parece implicar la diversificación de
las comunidades microbianas que se supone que optimizan la estabilidad y resiliencia
del ecosistema de la rizosfera, así como la productividad de las plantas (Czárán et al.,
2002; Girvan et al., 2005; Kennedy y Smith, 1995; van der Heijden et al., 2008).
Los géneros bacterianos Pseudomonas y Azospirillum revelaron la capacidad de
cohabitación de diferentes comunidades de microorganismos y demostraron que una
comunidad bacteriana diversa puede beneficiar sustancialmente el crecimiento de las
plantas (Couillerot, 2009). El desafío ahora es determinar la combinación más valiosa
de microorganismos y asegurar su establecimiento. De hecho, en el caso de
Pseudomonas y Azospirillum, Couillerot (2009) encontró diferentes grados de
colonización de la raíz de Azospirillum según las cepas utilizadas: A. lipoferum CRT1,
A. brasilense UAP-154 o CFN-535, que mostraron diferentes grados de tolerancia hacia
Actividad antimicrobiana de Pseudomonas (producción de diacetil-floroglucinol). Además,
las interacciones entre diferentes comunidades de microorganismos no se limitan a
estas dos comunidades bacterianas sino que afectan a toda la comunidad de la rizosfera
con, por ejemplo, la secreción de exopolisacárido por ciertas cepas de Pseudomonas,
que juegan un papel crucial en el establecimiento de micorrizas (Bianciotto et al. al.,
2001).
Se supone que el cultivo intercalado mejora las interacciones microbianas y se
beneficia de la rizosfera viva estimulada (aumento en la producción de biomasa vegetal,
el contenido de materia orgánica del suelo y los flujos de nutrientes; Fig. 1). Sin
embargo, el funcionamiento general del agroecosistema debe tenerse en cuenta en la
gestión de los cultivos intercalados de cereales y leguminosas. El funcionamiento de los
agroecosistemas no solo incluye una amplia gama de interacciones espaciales entre
las plantas y el suelo, sino también interacciones que tienen lugar a lo largo del tiempo
en función de la etapa de desarrollo de las plantas y de los microorganismos y de su
dinámica de asociación. Dado este problema temporal, la alteración del suelo y el
mantenimiento de cultivos intercalados a lo largo del tiempo deberían desempeñar un
papel central en la mejora de las interacciones de la rizosfera y los procesos de
facilitación.
4.2. Los sistemas anuales de cultivo intercalado todavía se basan principalmente
en la complementariedad
El uso generalizado de sistemas de cultivo intercalado de cereales y leguminosas
generalmente significa asociar cultivos anuales para una temporada de cultivo. De esta
forma, el cultivo intercalado de cereales y leguminosas tiene muchas ventajas, la mayoría
de los cuales se basan en un mejor aprovechamiento de los recursos ambientales
(Willey, 1990) y en la reducción de la competencia gracias a la actividad fijadora de N2
de las leguminosas (Corre-Hellou et al., 2006). A pesar de las diferentes interacciones
de la rizosfera inducidas en los cultivos intercalados, incluidos los facilitadores, el
sistema de manejo de cultivos anuales en el que se siembra el cultivo de cobertura y se
labra el suelo cada año, se basa en mecanismos de complementariedad entre especies
intercaladas en lugar de procesos significativos de facilitación directa (Bedoussac et
al. ., 2015; Hauggaard-Nielsen et al., 2009). En la mayoría de los sistemas, el cereal es
el cultivo principal, mientras que se espera que las leguminosas utilicen recursos
complementarios (N2) para crecer y, posteriormente, mejorar la fertilidad del suelo.
Por ejemplo, optimizar la complementariedad temporal mediante el uso de diferentes
dinámicas de crecimiento de las plantas y/o cultivos intercalados de relevo, es decir,
cuando el cereal y la leguminosa tienen diferentes períodos de crecimiento, puede
permitir (i) un mejor crecimiento del cultivo principal al reducir la competencia por la luz
y el N en la etapa de inicio, (ii) suficiente desarrollo de leguminosas después de la
cosecha del cereal para asegurar un control eficiente de las malezas de invierno y la
acumulación de N para el siguiente cultivo (Amossé et al., 2013b). Las interacciones
competitivas también se pueden reducir a través de varias vías indirectas cuando se
intercalan cereales y leguminosas. El uso generalmente mejorado de luz, agua y
nutrientes (N) reduce directamente su disponibilidad para el crecimiento de malezas,
reduciendo así la competencia con el cultivo principal, o para el desarrollo de plagas,
reduciendo así el daño a los cultivos.
Sin embargo, las características complementarias de las plantas para la adquisición de
recursos deben integrarse inteligentemente en el campo, ya que las prácticas de
fertilización inadecuadas, por ejemplo, un gran suministro de P o N, pueden reducir
sustancialmente tanto la exploración de raíces como la tasa de fijación de nitrógeno
atmosférico (Bedoussac y Justes, 2010b; Corre-Hellou et al., 2006; Hinsinger et al.,
2011b).
Finalmente, otra ventaja del cultivo intercalado anual de cereal/leguminosa también
podría ser considerar la complementariedad de los rendimientos si se utiliza una
leguminosa de grano (Iverson et al., 2014). El rendimiento de las leguminosas en grano
podría compensar una posible disminución en el rendimiento de los cereales. Por
ejemplo, Bedoussac et al. (2011) encontraron que los rendimientos generales del cultivo
intercalado de cereal/leguminosa eran entre un 20 % y un 80 % más altos que un cereal
o una leguminosa cultivados como cultivo único, lo que revela un gran potencial de
producción.
4.3. Los sistemas perennes innovadores deberían promover posibles
interacciones de facilitación
Si bien la complementariedad se basa principalmente en las diferencias morfológicas
y fisiológicas en los rasgos de las plantas entre especies, las interacciones de facilitación
en la rizosfera, especialmente aquellas que involucran microorganismos, requieren el
establecimiento de un ecosistema de rizosfera biológicamente complejo. Sin embargo,
se supone que dicha complejidad biológica y la mejora de las funciones ecológicas en
los flujos de nutrientes del suelo requieren tiempo y evitan perturbar el suelo (Crews et
al., 2016). Promover procesos de facilitación y actividad microbiana a largo plazo implica
entonces considerar todo el agroecosistema y encontrar estrategias que rompan con el
concepto habitual de un sistema de cultivo anual definido por el rendimiento final de un
cultivo, y con el uso de enfoques centrados en resultados a corto plazo y consideraciones
inmediatas.
De hecho, las interacciones de las plantas y la actividad del suelo alcanzan un
mayor grado de eficiencia e intensidad en los sistemas perennes, como los pastizales,
que tienden a estar cerca de los ecosistemas naturales capaces de cambios sucesionales
que crean y fortalecen los procesos de regulación y retroalimentación (Crews et al.,
2016). ). Esta perspectiva perenne subraya la gran limitación del intercultivo anual cereal/
leguminosa, que es una asociación temporal entre plantas, donde la labranza mantiene
el agroecosistema en una etapa de sucesión temprana que es biológicamente menos
compleja y regulada (Smith, 2015).
Por ejemplo, la sincronía entre el suministro de nutrientes y el cultivo
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la demanda, especialmente en el caso del nitrógeno, es actualmente incierta ya que los cultivos
solo recuperan una fracción del nitrógeno de las leguminosas (Crews and Peoples, 2005). Se
han propuesto sistemas innovadores que incluyen cultivos intercalados perennes con un cultivo
de cobertura permanente, siembra directa, sistemas de mantillo vivo y cultivos intercalados con
una leguminosa perenne. Estos sistemas han producido resultados prometedores en los que
se mejoró la estructura del suelo, el almacenamiento de carbono, la biomasa vegetal, los ciclos
de nutrientes, así como la abundancia y actividad de los organismos del suelo (Autret et al.,
2016; Chantigny et al., 1997; Henneron et al. , 2015; Zhang et al., 2011). A pesar de los
principales desafíos agronómicos que deben superarse, como los costos de establecimiento,
las oportunidades de mercado para los cultivos y los beneficios retrasados (Snapp et al., 1998),
la investigación sobre estos innovadores sistemas de cultivos intercalados perennes sigue
siendo en gran medida insuficiente. Los programas de investigación más recientes se refieren
a la domesticación y mejoramiento de granos perennes (Cox et al., 2002, 2006; DeHaan et al.,
2014; Gazza et al., 2015), lo que sugiere un creciente interés y conocimiento en enfoques
perennes. En el caso de los granos perennes, el cultivo intercalado con una leguminosa podría
ser una opción, ya que mejoraría las raíces facilitadoras y los procesos microbianos y
garantizaría un agroecosistema más estable, más cercano al de los pastizales.
4.4. Perspectivas de investigación e investigaciones futuras
El cultivo intercalado de cereales/leguminosas tiene como objetivo mejorar la eficiencia de
todo el agroecosistema desde el punto de vista ecológico y económico (Altieri, 2000; Pelzer et
al., 2012; Vandermeer, 1992; Wezel et al., 2014). Sin embargo, el éxito de esta práctica
agroecológica depende en gran medida de las condiciones locales del campo y aún se ve
amenazada por la competencia entre especies intercaladas, en particular cuando se ve influida
por el clima local, las condiciones de crecimiento, las prácticas de fertilización o la elección de
especies desfavorables (Hauggaard Nielsen y Jensen, 2005). ). A pesar de que se supone que
la influencia de las interacciones de facilitación es significativa, esta influencia no es claramente
evidente en la variabilidad de los resultados de las investigaciones del ecosistema de la
rizosfera. Por lo tanto, recomendamos que la investigación futura comience investigando las
comunidades microbianas, identificando grupos funcionales de géneros, su papel y su afinidad
preferencial por asociaciones de plantas específicas, así como la dinámica de su proceso de
facilitación, que parece ser el punto débil en los sistemas de cultivos intercalados anuales. . Se
debe prestar mayor atención a los sistemas innovadores que incluyen sistemas perennes con
el objetivo de cambiar la naturaleza del propio sistema de cultivo intercalado, incluido un mayor
grado de intensificación y regulación ecológica.
Expresiones de gratitud
Los autores agradecen enormemente a D. Goodfellow por revisar el texto en inglés. Esta
investigación no recibió financiación de agencias públicas, comerciales o sin fines de lucro. El
estudio se realizó como parte del programa CASDAR Alliance (n5376) y del programa ANR
LEGITIMES (ANR-13-AGRO-0004).
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