Acta Histochemica 120 (2018) 468–476

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Ameloblastoma con características adenoides: una serie de ocho casos

Daniela Adorno-Farias a , B , Vinícius Rio Verde Melo Muniz a , Amanda Pinheiro Soares a ,
Patrícia Ramos Cury C , Rosângela Góes Rabelo a , Ricardo Fernández-Ramires B ,
Roberto Almeida de Azevedo D , Jean Nunes dos Santos mi , •
a Programa de Posgrado en Odontología y Salud, Facultad de Odontología, Universidad Federal de Bahía, Salvador, Bahía, Brasil
B Departamento de Patología y Medicina Bucal, Facultad de Odontología, Universidad de Chile, Santiago, Chile
C Departamento de Periodoncia, Facultad de Odontología, Universidad Federal de Bahía. Salvador, Bahía, Brasil
D Departamento de Cirugía Oral y Maxilofacial, Facultad de Odontología, Universidad Federal de Bahía, Salvador, Bahía, Brasil
mi Laboratorio de Patología Quirúrgica Bucal, Facultad de Odontología, Universidad Federal de Bahía, Salvador, Bahía, Brasil

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN

Palabras clave: Fondo: El ameloblastoma con características adenoides se caracteriza por la presencia de estructuras en forma de conducto formadas a partir del
Ameloblastoma parénquima del tumor. Este estudio se realizó para reportar una serie de ocho ameloblastomas con características adenoides, destacando sus
Tumor odontogénico aspectos clínico-patológicos e inmunohistoquímicos.
Adenoideo
Material y métodos: De 71 casos de ameloblastomas, este estudio clasifica fi ed 8 casos como ameloblastomas con características adenoides. Se
evaluaron los datos clínico-patológicos y la inmunohistoquímica para CK7, CK14, CK19, IMP3, p53 y Ki67.

Resultados: De los casos de ameloblastoma que presentaban características adenoides, había 4 mujeres y 4 hombres, con una edad media de 39 años. La
mayoría de los casos un ff ectó la mandíbula y todos se presentaron radiográficamente como una radiolucidez. Las características histopatológicas
predominantes fueron pseudoductos, metaplasia escamosa, hipercromatismo nuclear, células claras, aspecto verticilo de las estructuras epiteliales, patrón
de crecimiento cribiforme, proliferación de células fusiformes y material eosinofílico extracelular. El análisis inmunohistoquímico mostró alta expresión para
CK14 (n = 6) y CK19 (n = 3) y todos los casos (n = 8) fueron negativos para p53, IMP3 y CK7. Además, todas las muestras (n = 8) mostraron una baja
expresión de Ki-67.

Conclusiones: Las similitudes entre las características histopatológicas e inmunohistoquímicas de ocho casos descritos en el presente estudio
y las descritas en estudios previos apoyan la posibilidad de que estas lesiones sean ameloblastomas adenoides. Además, los resultados
inmunohistoquímicos de CK14, CK19, p53 y Ki-67 no difirieron ff er de los de los ameloblastomas convencionales.

1. Introducción
El ameloblastoma es una neoplasia benigna que surge del epitelio odontogénico y crece en un fi tejido
estromal brous; sin embargo, no se observa participación del ectomesénquima odontogénico ( Barnes
y col., 2005 ). La OMS ( El-Naggar et al., 2017 ) describe di ff Diferentes variantes histopatológicas de
este tumor, que incluyen el patrón folicular, plexiforme, acantomatoso, de células granulares, de
células basales y desmoplásico ( ElNaggar et al., 2017 ). Sin embargo, a pesar de esta variedad de
patrones morfológicos, algunos estudios han reportado casos de ameloblastoma con apariencia
adenoide o adenomatoide ( Waldron, 1959 ; Orlowski y col., 1991 ; Tajima y col., 1992 ; Matsumoto et
al., 2001 ; Evans y col., 2004 ;
Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ; Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Kumar y
col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai
et al., 2017 ), que se han denominado ameloblastomas adenoides ( Evans y col., 2004 ; Loyola et al.,
2015 ).
Los ameloblastomas con características adenoides se caracterizan por la presencia de
estructuras en forma de conducto compuestas por células columnares en una disposición en
empalizada que se forman a partir del parénquima del tumor. Además, puede producirse el depósito
de material dentinoide, lo que no se observa en los ameloblastomas convencionales ( Matsumoto et
al., 2001 ;
Evans y col., 2004 ; Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ;
Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Kumar y col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ).
Estructuras epiteliales verticiladas, calci fi los cationes Orlowski y col., 1991 ; Tajima y col., 1992 ; Evans
y col., 2004 ;
Sonone et al., 2011 ; Loyola et al., 2015 ), grupos de células fantasma ( Tajima y col., 1992 ; Sonone et
al., 2011 ; Kumar y col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ), células claras ( Evans y col., 2004 ; Ghasemi-Moridani
y Yazdi,

• Autor para correspondencia en: Av. Araujo Pinho, 62, Canela, Salvador, Bahia, 40110150, Brasil.

Dirección de correo electrónico: jeanunes@ufba.br (JN dos Santos).

https://doi.org/10.1016/j.acthis.2018.05.006
Recibido el 30 de enero de 2018; Recibido en forma revisada el 2 de abril de 2018; Aceptado el 8 de mayo de 2018

0065-1281 / © 2018 Elsevier GmbH. Reservados todos los derechos.

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tabla 1
Anticuerpo, marca, clon, dilución y recuperación de antígeno.

Anticuerpo Etiqueta Clon Dilución Recuperación de antígenos Control positivo

Anti-CK7 Dako * OV-TL-12/30 Listo para usar EDTA pH 9.0 Mucocele de las glándulas salivales

Anti-CK14 Santa Cruz** sc-53253 1:50 EDTA pH 8.0 Queratoquiste odontogénico

Anti-CK19 Dako * RCK108 1: 100 EDTA pH 9.0 Queratoquiste odontogénico
Anti-IMP3 Dako * 69,1 1: 100 EDTA pH 8.0 Carcinoma mamario
Anti-Ki-67 Dako * MIB-1 1:50 EDTA pH 9.0 Carcinoma mamario
Anti-p53 Abcam *** Ab26 1:50 EDTA pH 8.0 Carcinoma mamario

*
Carpinter, CA, Estados Unidos; ** Dallas, TX, Estados Unidos; *** Cambridge, Reino Unido.

2008 ; Loyola et al., 2015 ), y pérdida focal de di ff diferenciación Loyola et al., 2015 ) también se puede
encontrar.
A pesar de los escasos estudios en la literatura que caracterizan al ameloblastoma con
características adenoideas como una neoplasia con un comportamiento clínico más agresivo ( Evans
y col., 2004 ; Ide et al., 2009 ; Saxena y col., 2012 ; Loyola et al., 2015 ), otros autores reportan casos
con un comportamiento similar al del carcinoma ameloblástico ( Matsumoto et al., 2001 ; Ide et al.,
2009 ; Kumar y col., 2013 ). En un estudio reciente, Loyola y col. (2015)
et al., 2015 ), presencia de mitosis ( Loyola et al., 2015 ), hipercromatismo nuclear ( Kumar y col., 2013 ; Loyola
et al., 2015 ), anisocitosis ( Loyola et al., 2015 ), crónica en fl ammatorio en fi ltrar Loyola et al., 2015 ),
células gigantes multinucleadas ( Loyola et al., 2015 ), perlas de queratina en áreas adenoides ( Loyola
et al., 2015 ), islas tumorales con proliferación de células fusiformes ( Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Loyola
et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ), metaplasia escamosa ( Evans y col., 2004 ) y material eosinofílico
extracelular ( Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Matsumoto et al., 2001 ; Evans y col., 2004 ; Rai et al., 2017 ).
Estas características fueron clasi fi ed como ausente (0), leve (+), moderado (++) o abundante (++

describieron una serie de casos de ameloblastomas adenoides caracterizados por una alta tasa de
recurrencia, los cuales exhibieron resultados positivos para citoqueratinas, p16 y p53, además de un
índice de proliferación identi fi ed por Ki-67 similar al del carcinoma ameloblástico ( Loyola et al., 2015 ). +).
En vista del pequeño número de series de casos en la literatura ( Allen et al., 1998 ; Loyola et al., Para inmunohistoquímica, 3 μ m de secciones se cortaron de formalina-
2015 ), este estudio investigó retrospectivamente todos los casos de ameloblastomas diagnosticados fi xed y para ffi n material incrustado y montado sobre portaobjetos de vidrio silanizado. La EnVision ® y
entre 2002 y 2014 en el Laboratorio de Patología Oral de la Universidad Federal de Bahía, con el fin avance ® Los sistemas (Dako Corporation, Carpinteria, EE. UU.) se aplicaron de acuerdo con el
de caracterizar los casos de ameloblastoma con características adenoides y describir sus protocolo descrito en
características clínico-patológicas e inmunohistoquímicas. tabla 1 . Después de la recuperación del antígeno en un baño de agua, se bloqueó la peroxidasa
tisular endógena en una solución de peróxido de hidrógeno al 3% y agua destilada durante 10
minutos protegida de la luz. Las secciones se incubaron con los anticuerpos primarios diluidos en
solución reductora de fondo (Dako Corporation, Carpinteria, EE. UU.) Durante la noche a 4 ° C para
CK7, CK14, CK19 e IMP3 y 2 ha 25 ° C para p53 y Ki-67. La etiqueta, el clon, la dilución, la
2. Material y métodos
recuperación de antígeno y los controles positivos para cada anticuerpo se muestran en tabla 1 . Los
anticuerpos primarios fueron reemplazados por fosfatobu ff solución salina (PBS) como controles
Se evaluaron 71 casos (37 hombres y 34 mujeres) con diagnóstico histopatológico de
negativos en todas las reacciones. La reacción se reveló con 3,3 '- diaminobencidina (Dako
ameloblastoma entre 2002 y 2014 en el Laboratorio de Patología Quirúrgica de la Facultad de
Corporation, Carpinteria, EE. UU.) durante 5 min en una cámara oscura. Las muestras de tejido se
Odontología de la Universidad Federal de Bahía. Todos los portaobjetos histológicos teñidos con
contratiñeron con hematoxilina de Harris durante 5 min, se deshidrataron y se montaron.
hematoxilina / eosina fueron revisados por dos examinadores bajo un microscopio óptico. Para
considerar un diagnóstico de ameloblastoma con características adenoides, los autores consideraron
la presencia de pseudoductos revestidos con células columnares al menos en el 40% de la muestra.
Histoquímica para ácido periódico-Schi ff ( PAS) también se realizó. También se incluyeron datos
La tinción inmunohistoquímica de los anticuerpos CK7, CK14, CK19, IMP3, p53 y Ki-67 fue
clínicos como edad, sexo, ubicación, síntomas, duración y características radiográficas de cada caso.
analizada por dos observadores de forma independiente que desconocían los datos
clínico-patológicos e inmunohistoquímicos. Para ello, se utilizó un alto de fi microscopio de luz de
nición a 40 aumentos fi catión (AXIOSTARPLUS, ZEISS, Alemania 2008) en diez fi campos. Los casos
Cada caso diagnosticado histológicamente como ameloblastoma fue reevaluado para identificar
que presentaban tinción marrón fueron de fi ned como positivos. La evaluación de la expresión para
criterios histopatológicos que lo caracterizarían como ameloblastoma con características adenoides ( Waldron,
cada marcador fue subjetiva ( de Andrade Natal et al., 2017 ) y basado en el contenido de expresión
1959 ; Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Orlowski y col., 1991 ; Slabbert y col., 1992 ; Tajima y col., 1992 ; Allen
inmunohistoquímica en cada microscópico fi campo utilizando una puntuación semicuantitativa de la
et al., 1998 ; Matsumoto et al., 2001 ; Evans y col., 2004 ;
siguiente manera: ausencia de expresión (-), expresión baja (+) y expresión alta (++).

Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ; Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Kumar y
col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ): pseudoductos revestidos con celdas columnares ( Waldron,
1959 ;
Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Orlowski y col., 1991 ; Tajima y col., 1992 ;
Matsumoto et al., 2001 ; Evans y col., 2004 ; Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ; Sonone 3. Resultados

et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ;

Kumar y col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ), patrón cribiforme ( Orlowski y col., 1991 ; Tajima
y col., 1992 ; Loyola et al., 2015 ), focos de estructuras con apariencia en espiral ( Evans y col., 2004 ;
localizaron en la mandíbula, incluidos fi ve en la región posterior y uno en la región anterior. La mitad
Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Loyola et al., 2015 ), células claras ( Evans y col., 2004 ; Ghasemi-Moridani
y Yazdi, 2008 ; Loyola et al., 2015 ), depósitos de material dentinoide ( Dunlap y Fritzlen, 1972 ;
Orlowski y col., 1991 ; Slabbert y col., 1992 ; Tajima y col., 1992 ; Allen et al., 1998 ; Matsumoto et al.,
2001 ; Evans y col., 2004 ; GhasemiMoridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ; Sonone et al., 2011 ; Saxena
y col., 2012 ; Kumar y col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ), disposición papilar ( Loyola et
al., 2015 ), grupos de células fantasma ( Tajima y col., 1992 ; Sonone et al., 2011 ; Kumar y col., 2013 ; Loyola
De todos los casos de ameloblastoma evaluados, el 11,27% (n = 8) fueron reclasi fi ed como
ameloblastoma con características adenoides, con el 50% (n = 4) de los casos una ff afectando
mujeres y 50% (n = 4) hombres. La edad media fue de 39 ± 22,8 años. Seis tumores (75%) se
de los casos (n = 4) tuvo una duración de un año o más. La expansión de las placas óseas se
observó en el 62,5% (n = 5) de los casos y todos los tumores tenían un aspecto radiolúcido siendo
dos identi fi ed con características multiquísticas ( Tabla 2 y Figura 1 ).
Todos los casos de ameloblastoma con características adenoides fueron productos de resección
quirúrgica. Tabla 3 muestra las características histopatológicas observadas en los casos estudiados. En
general, todos los tumores exhibieron un

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Tabla 2
Datos clínicos y radiográficos de ameloblastoma con características adenoides de la literatura internacional y los ocho casos de este estudio.

NA, datos individuales no disponibles; M, hombre; F, mujer; Md., Mandíbula; Mx., Maxilar; Radiol., Radiolucidez; Radiol./Radiop., Radiolucidez con radioopacidades focales; Sw., Hinchazón; Entumecimiento, Entumecimiento;

El fondo gris se refiere a la serie actual de casos descritos en el presente estudio.

patrón sólido folicular compuesto principalmente por la proliferación de islas epiteliales. Las islas
estaban formadas por células columnares periféricas con polaridad nuclear invertida y células
centrales dispuestas de forma suelta que se asemejaban al retículo estrellado del órgano del
esmalte. Sin embargo, con frecuencia se observaron islas epiteliales que mostraban pseudoductos (n
= 8, 100%), así como una marcada metaplasia escamosa (n = 8, 100%) ( Figura 2 A y B). Todos los
casos exhibieron la formación de espacios en forma de conducto, a veces
tortuosas, que estaban revestidas con células cuboidales o columnares ( Figura 2 C) y conteniendo
material mucoide PAS positivo ( Figura 2 A y B). En otras ocasiones, los elementos celulares
proliferantes se impregnaron con material eosinofílico similar a la osteodentina (n = 4, 50%; Figura 2 D)
o gotitas eosinofílicas. Islas tumorales con aspecto en espiral (n = 6, 75%; Figura 2 E), acumulación de
células claras (n = 7, 88%; Figura 2 F) y células con vacuolas claras ( Figura 2 G), núcleos
hipercromáticos (n = 7, 88%; Figura 2 B),

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Fig. 1. A Caso 2: Radiografía panorámica que muestra una extensa zona multilocular radiolúcida en la región posterior mandibular del lado izquierdo, compatible con ameloblastoma multiquístico. B Caso 2:
Hemi-mandíbula izquierda seccionada que muestra el área tumoral que ocasiona expansión y perforación de las placas óseas.

Tabla 3
Características histológicas de los casos de ameloblastoma con características adenoides descritos en el presente estudio.

Histo. Características Casos

1 2 3 4 5 6 7 8

Pseudoductos ++ ++ +++ ++ +++ ++ ++ ++

Patrón cribiforme 0 0 +++ + 0 +++ + +
Aspecto espiralado de las estructuras epiteliales Células + ++ ++ + ++ ++ 0 0
claras 0 +++ + + ++ + + +
Depósitos de material dentinoide 0 0 ++ 0 0 + 0 0
Disposición papilífera + 0 0 0 + 0 0 0
Grupos de células fantasma 0 0 0 0 0 0 + 0
Mitosis 0 0 0 + 0 + 0 0
Hipercromatismo nuclear + ++ +++ + + + 0 +
Anisocitosis 0 + + 0 0 0 0 +
Crónico en fl ammatorio en fi ltrar + 0 + + + + 0 0
Células gigantes multinucleadas 0 0 0 0 + 0 0 0
Perla de queratina 0 0 0 0 0 0 + 0
Proliferación de células fusiformes + 0 0 0 + + + 0
Metaplasia escamosa + + + + + ++ + +
Material eosinofílico extracelular 0 + + 0 + + 0 0
Otros 0 * ** 0 *** 0 0 0

Histol., Histophatological; 0 (ausente); + (leve); ++ (moderado); +++ (abundante); * Espacios quísticos revestidos por células claras; ** Áreas de necrosis cercanas a pseudoductos:
* * * Áreas de mineralización.

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Figura 2. Aspectos histológicos del ameloblastoma con características adenoides. A Caso 2: Ameloblastoma sólido con numerosos pseudoductos y áreas de metaplasia escamosa. Bandeja de entrada de notas fi Figura que
exhibe pseudoductos con material PAS positivo. B Caso 5: Detalle de la imagen anterior destacando el aspecto adenoideo del lado de los cálculos focales fi cationes. C Caso 3: Pseudoductos de forma tortuosa en medio de
células hipercromáticas. D Caso 3: áreas extensas fi Lleno de material similar a la osteodentina que le confiere un aspecto cribiforme. mi Caso 6: Isla epitelial con aspecto en espiral en el centro y células periféricas tipo
ameloblasto. F Caso 2: Isla tumoral que muestra células claras con núcleos hipercromáticos. GRAMO Caso 3: Isla tumoral que presenta anisocitosis, pseudoductos y células con vacuolas claras. H Caso 4: Observe las
células periféricas de la isla folicular que exhiben una discreta atipia celular, que se detallan más en la bandeja de entrada. fi figura. I Caso 7: Observa el pleomorfismo y el hipercromatismo celular, además de las células
claras, que están más marcadas en la bandeja de entrada. fi figura. J Caso 6: Área tumoral con patrón cribiforme. K Caso 3: Observe el material dentinoide en medio del patrón plexiforme. L Caso 5: Área tumoral con patrón
papilar. METRO Caso 6: Isla tumoral con proliferación de células fusiformes. norte Caso 7: Gran isla tumoral con células periféricas en empalizada, células angulares centrales con núcleos hipercromáticos y grupos de
células fantasma en el centro. O Caso 3: Área sólida del tumor con aspecto adenoide y área de necrosis en la parte inferior.

anisocitosis (n = 3, 38%), pleomorfismo ( Figura 2 F, G e I) y un patrón de crecimiento cribiforme (n = células gigantes multinucleadas (n = 1, 13%), proliferación de células fusiformes (n = 4, 50%; Figura
5, 63%; Figura 2 J) también se observaron. Por otro lado, depósitos de material dentinoide (n = 2, 2 M), perlas de queratina (n = 1, 13%), mitosis (n = 2, 25%), calcos fi los cationes Figura 2 B), grupos de
25%; Figura 2 K), disposición papilar del parénquima (n = 2, 25%; Figura 2 L), células fantasma (n = 1, 13%;
Figura 2 N), áreas de necrosis cerca de los pseudoductos ( Figura 2 O), y

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Cuadro 4 Algunos autores han informado de la agresividad local del ameloblastoma con características
Datos inmunohistoquímicos de los casos de ameloblastoma con características adenoides. adenoides y altas tasas de recurrencia ( Waldron, 1959 ;
Evans y col., 2004 ; Ide et al., 2009 ; Saxena y col., 2012 ) y una tasa de recurrencia más alta que el

Anticuerpos Caso 1 Caso 2 Caso 3 Caso 4 Caso 5 Caso 6 Caso 7 Caso 8 ameloblastoma convencional ( Loyola et al., 2015 ). Sin embargo, estas características no pudieron
ser evaluadas en el presente estudio debido a la falta de información en las historias clínicas. Es
CK7 (-) (-) (-) (-) (-) (-) (-) (-)
importante señalar que en la mayoría de los casos presentes el tumor tuvo una duración de más de
CK14 (-) (-) (++) (++) (++) (++) (++) (++)
un año y un aspecto radiolúcido, y se asoció con la expansión de placas óseas vestibulares y
CK19 (+) (++) (++) (-) (++) (+) (-) (-)
IMP3 (-) (-) (-) (-) (-) (-) (-) (-) linguales y perforación ocasional, así como la ausencia de dolorosas síntomas, características
Ki-67 (+) (+) (+) (+) (+) (+) (+) (+) también reportadas en estudios previos ( Waldron, 1959 ; Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Orlowski y col.,
p53 (-) (-) (-) (-) (-) (-) (-) (-) 1991 ; Slabbert y col., 1992 ; Tajima y col., 1992 ; Allen et al., 1998 ; Matsumoto et al., 2001 ; Evans y

CK, citoqueratina; ( -) Expresión de ausencia; (+) Baja expresión; (++) Alta expresión.
col., 2004 ;

Se encontraron áreas de mineralización en menos de la mitad de los casos ( Cuadro 4 ). Análisis

inmunohistoquímico ( Fig. 3 ) mostró una alta expresión de
CK14 en seis casos y sin expresión en dos. La expresión de CK19 fue alta en tres casos, baja en dos
y ausente en tres. En particular, se encontró tinción inmunopositiva para CK14 en muchas células
centrales y periféricas de islas tumorales ( Fig. 3 A), así como en células de las estructuras adenoides
y células circundantes ( Fig. 3 B). Se observó tinción de CK19 en áreas centrales que se asemejan al
retículo estrellado del órgano del esmalte, en células periféricas que se asemejan a preameloblastos
y en áreas de metaplasia escamosa ( Fig. 3 C), así como en algunas células de las estructuras
adenoides y células circundantes ( Fig. 3 D y E) y en áreas con apariencia vertiginosa ( Fig. 3 F). El
Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Kumar y col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ).
análisis de la tinción con Ki-67 mostró una baja expresión en todas las muestras estudiadas ( Fig. 3 GRAMO).
Las lesiones estaban compuestas por ameloblastomas foliculares o plexiformes convencionales, pero
Todos los casos de ameloblastoma con características adenoides fueron negativos para p53, IMP3 y
con frecuencia estaban impregnadas de estructuras similares a conductos glandulares que contenían
CK7 ( Fig. 3 H, I y J).
material mucoide PAS positivo dentro de su luz. Cabe destacar la presencia de metaplasia escamosa
4. Discusión
El presente estudio describe una serie de casos de ameloblastoma con características
adenoides localizadas en la mandíbula, que a menudo presentaban metaplasia escamosa. La
presencia de estructuras adenoides en tumores odontogénicos no parece ser una sorpresa. fi dado
característica también se encuentra en tumores odontogénicos adenomatoides ( Santos et al., 2008 ),
que se observan con frecuencia en tumores odontogénicos adenomatoides ( Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Orlowski
y col., 1991 ; Barnes y col., 2005 ; Ide et al., 2009 ; Saxena y col., 2012 ; El-Naggar et al., 2017 ), quistes
odontogénicos calcificantes ( Balaji y Rooban, 2012 ) e incluso en calcy fi ng tumor odontogénico
epitelial ( Sánchez-Romero et al., 2017 ). Sin embargo, este aspecto adenoide es infrecuente en los
ameloblastomas ( Waldron, 1959 ; Tajima y col., 1992 ; Saxena y col., 2012 ). Hasta donde sabemos,
esta es la tercera serie de casos de ameloblastoma con características adenoides informada en la
literatura.
De acuerdo a Brannon (1994) , los ameloblastomas adenoides se
descrito como una variante de ameloblastoma cuyas características histopatológicas incluyen un
ameloblastoma folicular y / o plexiforme con estructuras tubulares que se asemejan a las observadas
en los tumores odontogénicos adenomatoides; de ahí el nombre de ameloblastoma adenoide. Otras
características como los cálculos similares a los dentinoides fi material ed e incluso células claras
también se han descrito en esta lesión ( Waldron, 1959 ; Dunlap y Fritzlen, 1972 ;
Orlowski y col., 1991 ; Slabbert y col., 1992 ; Tajima y col., 1992 ; Allen et al., 1998 ; Matsumoto et al.,
2001 ; Evans y col., 2004 ; GhasemiMoridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ; Sonone et al., 2011 ; Saxena junto con la atipia celular, llamó nuestra atención en uno de los casos (Caso 3), pero la
y col., 2012 ; Kumar y col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ).
Una búsqueda en la literatura inglesa de ameloblastomas con características adenoides de los
huesos de la mandíbula identi fi ed 30 casos ( Tabla 2 ), incluida la presente serie. La edad media de
los pacientes fue de 38 años (rango: 4 - 82 años). Los hombres eran más frecuentemente un ff más
afectados que las mujeres (17M: 13 F). Hubo un ligero predominio de casos en la mandíbula,
especialmente el segmento posterior (relación mandíbula posterior-mandíbula anterior = 14: 4), en
comparación con el maxilar (relación mandíbula-maxilar = 20: 8). Aunque la mayoría de los casos
reportados en este estudio se ubicaron en la mandíbula ( Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Orlowski y col.,
1991 ; Tajima y col., 1992 ; Allen et al., 1998 ; Matsumoto et al., 2001 ;
Evans y col., 2004 ; Sonone et al., 2011 ; Rai et al., 2017 ), Loyola y col. (2015) encontró una
preferencia por el maxilar.
Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ; Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Kumar y
col., 2013 ; Loyola et al., 2015 ; Rai et al., 2017 ).
En el presente estudio, todos los casos analizados cumplieron los criterios histopatológicos de
ameloblastoma con características adenoides ( Waldron, 1959 ;
Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Orlowski y col., 1991 ; Slabbert y col., 1992 ;
Tajima y col., 1992 ; Allen et al., 1998 ; Matsumoto et al., 2001 ; Evans y col., 2004 ; Ghasemi-Moridani
y Yazdi, 2008 ; Ide et al., 2009 ;
en todos los casos aquí descritos, una característica previamente reportada para el ameloblastoma
convencional ( Dias et al., 2013 ), pero poco común para el ameloblastoma adenoide con
características adenoides ( Evans y col., 2004 ). El otro histopatológico fi También se han informado
anteriormente hallazgos, como estructuras epiteliales verticidas y una disposición cribiforme ( Orlowski
y col., 1991 ; Tajima y col., 1992 ;
Evans y col., 2004 ; Sonone et al., 2011 ; Saxena y col., 2012 ; Loyola et al., 2015 ). Esta última
que puede confundirse con un ameloblastoma con características adenoides, sobre todo si la biopsia
es incisional ya que ambos tumores contienen elementos adenoides.
Con respecto a di ff En el diagnóstico diferencial, es importante considerar otros tumores
odontogénicos, los cuales exhiben pseudoductos (tumor odontogénico adenomatoide; El-Naggar et
al., 2017 ; quiste odontogénico calcificante;
Balaji y Rooban, 2012 ; y calcia fi ng tumor odontogénico epitelial;
Sánchez-Romero et al., 2017 ) y características cribiformes (tumor odontogénico adenomatoide; Santos
et al., 2008 ; calcy fi ng tumor odontogénico epitelial; Poomsawat y Punyasingh, 2007 ). Otros tumores
como el carcinoma adenoide quístico también deben remitirse ( El-Naggar et al., 2017 ). En nuestra
experiencia, el carcinoma ameloblástico y el tumor de células fantasmas dentinogénicas también
pueden mostrar áreas con aspecto cribiforme.
Además de los tumores odontogénicos adenomatoides, algunos aspectos observados en los
ameloblastomas con características adenoides también se pueden observar en los carcinomas
ameloblásticos, como la hipercelularidad, la atipia celular y la presencia de células claras y necrosis ( Barnes
y col., 2005 ; Yoon et al., 2009 ; Loyola et al., 2016 ; El-Naggar et al., 2017 ). La última característica,
inmunohistoquímica fi Los hallazgos descartaron la posibilidad de carcinoma debido a la tinción
negativa para p53 e IMP3 y la baja expresión de Ki-67. Con respecto a las células claras, algunos
autores sugieren una mayor agresividad en estos casos ( Evans y col., 2004 ), pero esto no se
observó en el presente estudio ya que el índice de proliferación celular fue muy bajo. En el presente
estudio encontramos 88% (n = 7) de los casos con acumulación de células claras y este componente
fue observado por otros autores ( Evans y col., 2004 ; Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ;
Loyola et al., 2015 ).
El material eosinofílico extracelular fue un fi encontrando en los casos aquí observados, de
manera similar a los informes anteriores ( Matsumoto et al., 2001 ; Evans y col., 2004 ; Rai et al., 2017 ).
Planteamos la hipótesis de que la acumulación de este material eosinofílico da como resultado el
dentinoide

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Fig. 3. Aspectos inmunohistoquímicos del ameloblastoma con características

adenoides. A Caso 5: Isla tumoral folicular con células periféricas similares a
ameloblastos y células centrales dispuestas de forma suelta que se
asemejan al retículo estrellado del órgano del esmalte, que fueron positivas
para CK14. Nótese la ausencia de tinción en las células metaplásicas
centrales (flecha). B Caso 3: Células positivas a CK14 como componentes del
patrón adenoide. C Caso 2: islotes tumorales foliculares / metaplásicos
positivos para CK19. D y E

Caso 5 y 3: células CK19 positivas como componentes del patrón adenoide.

Tenga en cuenta que las células circundantes también se tiñen. F Caso 3:
Imagen que destaca la isla tumoral cuyo centro presenta un patrón en espiral
positivo para CK19. GRAMO Caso 7: Observe una expresión baja para Ki-67. H

Caso 1: observe la negatividad para p53. I Caso 3: observe negatividad para

IMP3. J Caso 4: observe la negatividad para CK7.

material encontrado en este estudio. Esta característica histopatológica es descrita por algunos características, lo que parece ser cierto ya que esta característica se encontró en solo dos de los
autores como fundamental para el diagnóstico de ameloblastomas con característica adenoidea. Por ocho casos de este estudio. Además, algunos autores sugieren que la presencia de este material es
otro lado, no consideramos esto el resultado de un proceso metaplásico ( Orlowski y col., 1991 ; Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Sonone
fi hallazgo esencial para el diagnóstico de ameloblastoma con adenoides

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D. Adorno-Farias y col.
et al., 2011 ) o para representar una verdadera e inductiva ff efecto de las interacciones
epitelio-mesenquimatosas ( Dunlap y Fritzlen, 1972 ; Ghasemi-Moridani y Yazdi, 2008 ; Sonone et al.,
2011 ; Kumar y col., 2013 ). Una mayor frecuencia de este material contribuiría a aclarar este asunto.
Aunque en algunos estudios se ha informado la presencia de células fantasma en el
ameloblastoma con características adenoides ( Tajima y col., 1992 ; Sonone et al., 2011 ; Kumar y col.,
2013 ; Loyola et al., 2015 ) y su presencia puede indicar un potencial de extensión y recurrencia de
este tumor ( Sonone et al., 2011 ), esta característica se observó en un solo caso de este estudio, de
acuerdo con la fi hallazgos de Ghasemi-Moridani y Yazdi (2008) . Otras características como
anisocitosis, células gigantes multinucleadas, perlas de queratina y presencia de mitosis cerca de
áreas adenoides fueron menos comunes. fi hallazgos en este estudio. En un caso, un área de calci fi Se
observó catión en el estroma, una característica también reportada en otros estudios ( Evans y col.,
2004 ; Sonone et al., 2011 ; Loyola et al., 2015 ).
Con respecto a las CK, los casos de ameloblastomas con características adenoideas de este
estudio aparentemente no difieren ff er de los publicados anteriormente. Estos resultados muestran
que estos tumores se originan en tejidos odontogénicos ( Crivelini et al., 2003 ; Martínez-Martínez et
al., 2017 ). Particularmente, se observó tinción positiva para CK14 y CK19 en la mayoría de los casos
de ameloblastomas con características adenoides, exhibiendo una alta expresión de acuerdo con
estudios previos ( Crivelini et al., 2003 ;
Martínez-Martínez et al., 2017 ). Muchas células periféricas y centrales de las islas tumorales fueron
inmunopositivas para CK14, al igual que las células circundantes y algunas de las células que son
componentes de las estructuras adenoides, lo que demuestra la di ff diferenciación en este
componente adenoide y la importancia de esta CK para la formación de estos elementos celulares.
La expresión inmunohistoquímica de CK19 fue variable en los casos de ameloblastomas con
características adenoides aquí estudiados, pero solo tres casos fueron negativos. Esta fi hallazgo
corrobora los resultados reportados por autores anteriores ( Safadi et al., 2016 ; MartínezMartínez et
al., 2017 ). Sin embargo, no está de acuerdo con Crivelini y col. (2003)
en términos del hecho de que la celda di ff El proceso de diferenciación está comprometido en los
ameloblastomas debido a que se inmunotiñeron áreas centrales que se asemejan al retículo
estrellado del órgano del esmalte y células periféricas similares a preameloblastos, así como áreas
de metaplasia escamosa. La presencia de la característica adenoide puede tener en fl influyó en este
aspecto, pero son necesarios más estudios con un mayor número de casos para aclarar este asunto.
de Andrade Natal, R., Derchain, SF, Pavanello, M., Paiva, GR, Sarian, LO, Vassallo, J.,
La tinción para CK7 fue negativa en todos los casos estudiados, de acuerdo con informes anteriores ( Crivelini
et al., 2003 ; Yoon et al., 2011 ; MartínezMartínez et al., 2017 ) para los ameloblastomas
convencionales.
Del mismo modo, todos los casos de este estudio fueron negativos para p53 e IMP3. La
ausencia de tinción p53 en casos de ameloblastomas con características adenoides apoya la di ff diagnóstico
diferencial con carcinoma ameloblástico, ya que p53 es frecuentemente positivo en este último como
se demostró en estudios previos ( Loyola et al., 2016 ; Martínez-Martínez et al., 2017 ). Con respecto a
la IMP3 (proteína 3 de unión al ARNm de IGF-2), esta proteína es un conocido factor regulador
postranscripcional de la expresión génica que interviene principalmente en el desarrollo embrionario
y la oncogénesis ( Deforzh et al., 2016 ) y está presente en muchos tumores malignos de di ff orígenes
diferentes Deforzh et al., 2016 ; Degrauwe et al., 2016 ). Por lo tanto, Loyola y col. (2015) han informado
un comportamiento clínico más agresivo para el ameloblastoma con características adenoides,
nuestros resultados inmunohistoquímicos no fueron capaces de contrastar fi rm esto fi encontrar.
En este estudio, es importante señalar que la inmunohistoquímica parece no ser útil para di ff diferenciar
los ameloblastomas con características adenoides de los ameloblastomas convencionales. Sin
embargo, el diagnóstico histopatológico de ameloblastoma con características adenoideas se basa
en criterios morfológicos. Por tal motivo, recomendamos investigar las siguientes características
histopatológicas para su diagnóstico: pseudoductos, metaplasia escamosa, hipercromatismo nuclear,
células claras, aspecto verticilo de estructuras epiteliales, patrón de crecimiento cribiforme,
proliferación de células fusiformes y material eosinofílico extracelular.
Las similitudes entre las características histopatológicas e inmunohistoquímicas de ocho casos
descritos en el presente estudio y las referidas en estudios previos apoyan la posibilidad de que
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Acta Histochemica 120 (2018) 468–476
estas lesiones son ameloblastomas adenoides. Sin embargo, los nuevos casos de ameloblastomas
con características adenoides deben describirse como la clasificación histológica actual de la OMS. fi catión
de tumores no reconoció esta variación morfológica del ameloblastoma. Además, los patrones
inmunohistoquímicos de CK14, CK19, p53 y Ki-67 no difirieron ff er de los de los ameloblastomas
convencionales.
Estafa fl tic de interés
Los autores declaran que no tienen contra fl ictos de interés.
Aprobación ética
Todos los procedimientos realizados en este estudio estuvieron de acuerdo con los estándares
éticos de la Universidad Federal de Bahía (Aprobación No.
42447615.4.0000.5024). comité y con la declaración de Helsinki de 1964 y sus enmiendas
posteriores o normas éticas comparables.
Fondos
Daniela Adorno-Farias es miembro de: CAPES (Programa de Doutorado Sanduíche no Exterior
- 88881.132721 / 2016-01 ") Ricardo Fernandez-Ramires: FONDECYT no 11140281, Jean Nunes dos
Santos es investigador becario del CNPq.
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