LOS ORÍGENES DE LOS PATÓGENOS DE LAS PLANTAS EN LOS AGRO-ECOSISTEMAS

Gracias a los avances de la genética; enfocados en las plantas dentro de los sistemas agrícolas,
hemos podido comprender de una mejor manera la evolución paralela entre los patógenos y las
plantas. Aun, cuando la domesticación de estos organismos vegetales ocurrió dentro de los
últimos 10.000 años. Este tema es de gran interés e importancia para biólogos y Fitopatólogos,
ya que engloba los procesos que afectan tanto a parasito como huésped dentro de un agro-
ecosistema o ecosistema natural.

¿Dónde, cuándo y cómo surgieron los Patógenos?

Con la aparición de los agro-ecosistemas; hubo mayor uniformidad genética en las plantas, lo
cual facilitó la transmisión de patógenos y creó un entorno más propicio para la especialización
del huésped en comparación con un ecosistema natural. Con el tiempo, la introducción de
manejo agrícola generó condiciones más favorables para las plantas y a su vez redujo la presión
de los patógenos.
Las poblaciones de patógenos en agro ecosistemas actuales, son desafiados por pesticidas,
resistencia genética, rotación de cultivos y variedad de prácticas culturales dirigidas en reducir
infecciones en las plantas. Las poblaciones hospederas densas y uniformes en un agro-
ecosistema permitieron la evolución de una mayor virulencia en las poblaciones de patógenos
correspondientes. El grado de virulencia de un patógeno se ve afectado por una compensación
entre la replicación del patógeno dentro de los hospederos y la transmisión entre hospederos.
Si un patógeno crece muy rápidamente dentro de un huésped infectado de modo que el
huésped muere rápidamente (es decir, el patógeno es altamente virulento) antes de que el
patógeno pueda transmitirse a un huésped no infectado, entonces el patógeno no se propagará
y no ocurrirá una epidemia. Si la replicación dentro del huésped es más lenta y el huésped sufre
menos síntomas de infección (es decir, el patógeno es menos virulento), se brindan más
oportunidades para que el patógeno se transmita a un huésped no infectado.
La aparición de un nuevo patógeno puede ocurrir de forma simpátrica o alopátrica. La
especiación simpátrica representa la divergencia genética de poblaciones que habitan la misma
región geográfica, mientras que la especiación alopátrica ocurre entre poblaciones
geográficamente separadas. Como ejemplo de especiación simpátrica encontramos grupos de
interesterilidad en Heterobasidion; Para el caso de la especiación alopátrica, los viajes y
comercios mundial alejaron los cultivos y patógenos de sus centros de origen, lo que ocasionó
introducción de patógenos en nuevos ambientes como es el caso de Phytophtora infestans en
Irlanda y Puccinia striiformis f. sp. Graminis en USA.

INFERIR PROCESOS EVOLUTIVOS Y ESCALAS DE TIEMPO PARA PATÓGENOS FÚNGICOS

El botánico ruso Nikolai Vavilov fue el primero en identificar el centro de origen de las plantas
cultivadas, concluyó que cada cultivo tiene un centro primario de diversidad que es también su
centro de origen. En los últimos años, los análisis de ADN se han utilizado para estudiar la
diversidad y el origen de las especies de cultivos, estos estudios han confirmado la teoría de
Vavilov, sin embargo, el aumento de la diversidad de una planta cultivada en una determinada
región también puede resultar del cultivo prolongado e intenso, la diversidad ecológica y/o la
introgresión de parientes de cultivos silvestres.
Como se mencionó anteriormente, dos líneas independientes de evidencia indican que la
agricultura se originó en el Creciente Fértil hace 10.000 a 12.000 años AP. En primer lugar, la
distribución actual de los progenitores silvestres de los cereales modernos, incluido el trigo, la
cebada y el centeno silvestre se cruzan en esta región, y en segundo lugar, las semillas de las
especies silvestres se encuentran en los primeros sitios arqueológicos de la región y pueden
fecharse mediante análisis de radiocarbono. A pesar de la evidencia arqueológica asociada a
esporas de patógenos como roya, esta no es prueba suficiente para reconstruir la evolución de
los patógenos durante el proceso de domesticación de cultivos. Sin embargo, los nuevos
métodos basados en la genética de poblaciones, los métodos de coalescencia y la filogeografía
pueden dar una idea de los procesos que llevaron a la aparición de patógenos asociados con los
primeros cultivos. Estudios de genética de poblaciones de diferentes patógenos de cereales:

 Mildeo polvoso Blumeria graminis

 Patógeno de la mancha Septoria Mycosphaerella graminícola
Estos estudios de población utilizaron colecciones geográficas de aislados de patógenos y
análisis de marcadores y secuencias de ADN (se utilizaron análisis filogenéticos y redes de
haplotipos para mostrar una mayor diversidad en loci RFLP)
Los métodos de coalescencia utilizan datos de secuencias de ADN basados en la población para
inferir la fusión de linajes ancestrales que retroceden en el tiempo. Estos métodos simulan
todos los árboles de genes posibles hacia atrás en el tiempo hasta el ancestro común más
reciente (TMRCA) de dos poblaciones y proporcionan estimaciones de probabilidad para cada
árbol. Otros enfoques de coalescencia permiten la reconstrucción de árboles de genes que
muestran la distribución de secuencias de haplotipos y mutaciones específicas retrocediendo
en el tiempo.
Para aplicar análisis de coalescencia en estudios de evolución de patógenos es esencial
considerar la dinámica poblacional de una especie dada y reconocer posibles cambios en el
tiempo de generación durante el curso de la evolución. Alternativamente, los estudios de
genética de poblaciones se pueden utilizar para cuantificar las contribuciones relativas de la
reproducción sexual y asexual a una población de patógenos durante períodos cortos de
tiempo
Estudiar un tiempo de generación preciso de un patógeno es un proceso complejo, sin
embargo, los estudios mencionados anteriormente se pueden considerar para llegar a una
estimación razonable del tiempo de generación.
MODELOS PARA EXPLICAR LA APARICIÓN DE NUEVOS PATÓGENOS EN AGRO-ECOSISTEMAS
Aunque los patógenos pueden surgir de muchas maneras diferentes, se consideran cuatro
escenarios principales:
1. Domesticación de patógenos junto con el hospedero
2. Cambios de hospedero y saltos de hospedero
3. Transferencia horizontal de genes
4. Hibridación

1. Domesticación de patógenos junto con el hospedero

Se basa en un proceso coevolutivo similar que ocurre durante períodos de tiempo más largos
en ecosistemas naturales. El hospedero y el patógeno coevolucionaron durante el proceso de
domesticación del hospedero y el desarrollo del agro-ecosistema específico del cultivo
hospedero. la expectativa es que el centro de origen del patógeno se corresponda con el centro
de origen del huésped. Durante la domesticación, la selección y el cultivo de genotipos
hospedantes deseables, seleccionan simultáneamente genotipos de patógenos que se adaptan
a los individuos seleccionados y su agro-ecosistema especializado. Así, durante el desarrollo del
agro-ecosistema, la creciente población hospedera genera un ambiente altamente propicio
para patógenos seleccionados con alta aptitud que pueden expandirse con el nuevo hospedero
agrícola

2. Cambios de hospedero y saltos de hospedero

Un nuevo patógeno puede surgir por adaptación a un nuevo huésped después de un cambio de
huésped o un salto de huésped. El cambio de hospedero como el que involucra a un nuevo
hospedante que genéticamente no está muy alejado del hospedante anterior (cambio de
cebada silvestre a la cebada domesticada), mientras que un salto de hospedero involucra a un
nuevo hospedero que es genéticamente distante del hospedero original (ejemplo salto del
trébol al maíz). En este caso, no es necesario que el origen geográfico del huésped se
corresponda con el origen geográfico del patógeno. Un nuevo patógeno en un ecosistema
agrícola puede originarse a partir de una población huésped silvestre o de otra especie de
cultivo.

3. Transferencia horizontal de genes (HGT)

Es el intercambio de genes específicos o regiones genómicas entre especies que normalmente

están reproductivamente aisladas. Un no patógeno o un patógeno débil se convierte en un
patógeno virulento después de adquirir los genes necesarios para la patogenicidad de una
especie diferente. Los métodos empleados para criterios generalmente utilizados para
identificar los genes candidatos transferidos horizontalmente son el contenido inusual de GC y
el uso inusual de codones.
HGT puede resultar en homologías de genes inesperadas entre organismos y, en el caso de
patógenos, en una distribución irregular de genes de virulencia entre diferentes linajes
filogenéticos. Para identificar la fuente y los organismos sumideros involucrados en HGT, se
necesita una comparación genética de ambas especies, incluida la región transferida, así como
otros loci.

4. Hibridación

La transferencia horizontal de genes implica el intercambio de un número limitado de genes

entre diferentes especies, la hibridación interespecífica involucra genomas completos y puede
conducir a cambios en el número de cromosomas, niveles de ploidía o reordenamientos
genómicos extensos. Se necesita un estudio de especies genéticamente similares para
identificar el origen de un híbrido. Si la hibridación o el retrocruzamiento ha ocurrido varias
veces, la población híbrida puede exhibir una gran variación genética y fenotípica y se
necesitará una muestra de población amplia para inferir la evolución de la especie híbrida.
La hibridación interespecífica entre patógenos puede crear linajes híbridos con propiedades
diferentes a las de los padres. Si una descendencia híbrida exitosa se establece en un nuevo
hospedero diferente del ocupado por cualquiera de las poblaciones parentales, es posible que
la descendencia híbrida tenga una aptitud más alta que cualquiera de las especies parentales y
emerja como un patógeno en el nuevo huésped.

EJEMPLOS DE DOMESTICACIÓN DE PATÓGENOS A TRAVÉS DE LA COEVOLUCIÓN DEL SEGUIMIENTO

DEL HOSPEDERO

 Domesticación del patógeno del añublo del arroz Magnaporthe oryzae en Asia

El patógeno del añublo Magnaporthe oryzae es uno de los patógenos más importantes del arroz (Oryzae
sativa). La reproducción de este, es principalmente asexual, dando lugar a una estructura poblacional
clonal. En el Himalaya sin embargo, se encontró poblaciones más diversas con probable reproducción
sexual. Sugiriendo un centro de asiático de diversidad del patógeno que coincide con el del Hospedero.

Evidencia arqueológica sugiere que la domesticación del arroz fue en China hace 7000 años y que
además ya existía una población de M. oryzae que infectaba este cultivo. Para llegar a estas deducciones
se realizaron dos métodos de coalescencia en los que se usaron 497 aislamientos de M. oryzae de arroz
y otras especies de gramíneas para inferir aparición del patógeno. Ambos métodos apoyaron un tiempo
de divergencia temprana de 5000 a 7000 años AP coincidiendo con la domesticación del arroz. Sofá et
al.
 Domesticación del patógeno del trigo Mycosphaerella graminicola en el Creciente Fértil

La aparición del patógeno Mycosphaerella graminicola que causa la enfermedad de la mancha foliar por
Septoria tritici en el trigo se analizó utilizando enfoques coalescentes basados en modelos y
genealógicos aplicados a 7 genes en 184 aislamientos. Se identificaron dos poblaciones hermanas de M.
graminicola adaptada al trigo en pastos silvestres recolectados en Irán. Se encontraron dos poblaciones
genéticamente diferenciadas de gramíneas silvestres, denominadas S1 y S2, en tres especies diferentes
de gramíneas malezas que crecían junto a campos de cultivo de trigo. La división entre la población S1
que infecta pastos silvestres más estrechamente relacionada y M. graminicola ocurrió
aproximadamente entre 10.000 y 12.000 años antes del presente.

Esta época coincide con la domesticación del trigo y sugiere una coespeciación de huésped y patógeno.
En este caso, parece que la selección mantuvo un rango de huéspedes más amplio en la población de
patógenos no domesticados, mientras que el patógeno domesticado se ha vuelto altamente específico
para el huésped. Como en el caso de M. oryzae, el patógeno del trigo probablemente se separó de su
población ancestral como resultado de una fuerte selección direccional y una rápida acumulación de
mutaciones luego de un aumento en el tamaño de la población. Solo una pequeña fracción de la
diversidad en la población ancestral se trasladó a la población que infectaba el trigo, pero la población
de M. graminicola resultante se expandió rápidamente, coincidiendo con la rápida expansión del agro-
ecosistema de trigo en el Creciente Fértil.

 Domesticación del patógeno del carbón del maíz Ustilago maydis en México

El maíz (Zea mays) fue domesticado por cultivadores precolombinos en México hace 8000 años. Un
patógeno importante del maíz es el hongo del carbón del maíz Ustilago maydis. La aparición temprana
de U. maydis en la cocina azteca, así como el origen mexicano del maíz, sugieren que el patógeno
también tuvo su origen en México. La mayoría de las especies de Ustilago son específicas del huésped, y
el rango de huéspedes de U. maydis se limita a las subespecies de Z. mays, incluidas las especies de
teosinte, los progenitores del maíz actual y endémico en México.

Munkacsi y sus colaboradores estudiaron el origen de U. maydis utilizando colecciones de aislamientos

geográficos y datos de secuencias de ADN de 5 genes y 10 marcadores de microsatélites en 1088
aislamientos. Inicialmente, probaron la hipótesis de que U. maydis y otros tres patógenos del carbón
estrechamente relacionados: U. scitaminea, Sporisorium reilianum y S. sorghi (patógenos de la caña de
azúcar, el sorgo y los ancestros silvestres de estas especies) surgieron como nuevas especies luego de la
domesticación de sus respectivas especies huésped. Se demostró que la divergencia de estas cuatro
especies ocurrió hace millones de años, y los autores concluyeron que la diferenciación de estos
patógenos no podría estar relacionada con el inicio de la agricultura. También se realizaron estudios con
marcadores de microsatélites para caracterizar la estructura genética de la población del patógeno del
maíz y para determinar el momento de la divergencia de la población entre las poblaciones geográficas
del patógeno del carbón en América del Sur y del Norte Identificaron cinco poblaciones principales con
base en la similitud genética entre individuos: dos en México, dos en América del Sur y uno en América
del Norte. La población mexicana de U. maydis no mostró la mayor diversidad a pesar de que México es
considerado el centro de origen del patógeno. En cambio, una población de América del Sur tenía la
mayor heterocigosis, mientras que la población de América del Norte tenía la mayor cantidad de alelos
raros y privados.

 Evidencia de domesticación del patógeno del tizón tardío de la papa en los Andes

La papa (Solanum tubesosum) fue domesticada por culturas precolombinas aproximadamente hace
7000 años en el norte del Perú. El oomiceto diploide Phytophthora infestans es el agente causal del tizón
tardío del tomate y la patata y fue responsable de la hambruna irlandesa de la patata que comenzó en
1846. El origen de este patógeno ha sido debatible, varios estudios sugirieron que el centro de origen de
P. infestans era el altiplano central de México porque las poblaciones que se encuentran en estas
regiones (a) muestran un mayor nivel de diversidad genética, incluida la diversidad del gen Avr, (b) son
diploides y (c) tienen proporciones de tipo de apareamiento iguales.

A través métodos de coalescencia sugirieron que P. infestans no se originó en México, sino que surgió en
los Andes luego de la domesticación de las papas. Los autores utilizaron genealogías de genes de 2 genes
nucleares y 2 mitocondriales de 94 aislamientos de 8 ubicaciones geográficas para probar la hipótesis de
codomesticación de P. infestans y papas en América del Sur seguida de una migración "fuera de América
del Sur".

El enfoque basado en la coalescencia mostró tanto la distribución geográfica de las mutaciones como un
orden de edad relativo de las mutaciones y los haplotipos. Dos haplotipos ancestrales que dieron origen
a los patógenos contemporáneos de la papa estaban presentes en las poblaciones sudamericanas,
mientras que en México solo se encontró un haplotipo ancestral. Todas las mutaciones más antiguas en
la genealogía mitocondrial se originaron en América del Sur, donde también se produjo la divergencia de
los haplotipos ancestrales. El estudio también infirió las migraciones direccionales de haplotipos entre
poblaciones sudamericanas y no sudamericanas y presentó evidencia de una migración "fuera de
Sudamérica" en el pasado y una migración actual más equilibrada entre poblaciones sudamericanas y no
sudamericanas

EJEMPLOS DE CAMBIOS Y SALTOS DE HOSPEDERO

 Un salto de hospedero en el norte de Europa para el patógeno Rhynchosporium secalis de la cebada

escaldada

El patógeno de la escaldadura Rhynchosporium secalis infecta la cebada (Hordeum vulgare), el centeno

y otras gramíneas. Los huéspedes de cebada y centeno se originaron en el Creciente Fértil
aproximadamente entre 10.000 y 12.000 años antes del presente. Zaffarano et al. analizó la diversidad
alélica RFLP de 1366 aislamientos geográficos y encontró que el centro de diversidad del patógeno no
coincidía con el centro de origen de la cebada, si no que estaba ubicado en Escandinavia. Esto lo hizo a
través del estudio de un gen de avirulencia llamado NIP1. El cual tiene una doble función como inductor
de la defensa de las plantas y como gen codificador de toxinas. Debido a su papel como elicitor para la
defensa, el gen se encuentra bajo selección diversificadora positiva y, a menudo, se suprime. Bruner et
al. utilizaron un enfoque de coalescencia para determinar el origen del gen NIP1. Con base a la
investigación de Zaffarano et al, encontraron un origen escandinavo de los haplotipos NIP1. Las
estimaciones de TMRCA (tiempo hasta el ancestro común más reciente) de los haplotipos NIP1 fueron
entre 2500 y 5000 años AP, mucho más tarde que la domesticación de la cebada y el centeno.

Se recolectaron secuencias de seis genes neutrales y domésticos adicionales de 500 aislamientos para
inferir el origen de R. secalis y revelar relaciones filogenéticas entre diferentes linajes relacionados con
el huésped. Estos análisis confirmaron una aparición posterior del patógeno, muy probablemente entre
1200 y 3600 años AC, tras la introducción del agro-ecosistema de la cebada en el norte de Europa. Los
análisis filogenéticos también revelaron una clara diferenciación entre las poblaciones de
Rhynchosporium que infectan el centeno, la cebada y las malezas silvestres. Zaffarano et al, concluyen
que el patógeno de la escaldadura en la cebada surgió a través de un cambio de huésped luego de la
introducción del agro-ecosistema de la cebada en el norte de Europa. Sin embargo, se requieren más
estudios para reconfirmar estas teorías.

 Divergencia de linajes de Magnaporthe oryzae en malezas de arroz a través de cambios de

hospedero y especialización

La aparición de Magnaporthe oryzae se basa en un escenario coevolutivo de seguimiento de huéspedes

con arroz. Couch et al. presentó pruebas de que el linaje que infecta el arroz surgió después de un
cambio de huésped del mijo Setaria al arroz. Tanto el mijo como el arroz fueron domesticados en China
y probablemente coincidieron durante el cultivo temprano. La proximidad entre las plantas de cultivo
puede facilitar un salto de hospedante de patógenos asociados con cualquiera de las especies. Couch et
al. analizó la relación evolutiva entre los haplotipos de M. oryzae en arroz y en malezas de arroz. Los
haplotipos más ancestrales se originaron en el arroz, mientras que los haplotipos de las malas hierbas
del arroz se encontraron en las puntas de una red de haplotipos. Los autores concluyeron que después
de la especialización del huésped del linaje que infecta el arroz, se produjeron saltos de huésped
adicionales a las malas hierbas comunes del arroz, incluida la hierba cortada (Leersia hexandra) y la
hierba torpedo (Panicum repens).

 Evidencia de un salto de hospedante en México para el patógeno Phytophthora infestans del tizón
tardío de la papa

Evidencias descritas a través de métodos de coalescencia ubicaron el origen de los haplotipos

ancestrales de Phytophthora en América del Sur, otro hecho apunta a un origen mexicano del linaje que
infecta la papa. El centro de México se considera un centro de diversidad para el género Solanum con la
presencia de varias especies endémicas de tubérculos. P. infestans es capaz de infectar a la mayoría de
las especies nativas comunes de Solanum. Además, se encontraron razas más complejas que incluían
aislamientos que contenían todos los factores de virulencia conocidos entre los aislamientos
recolectados de papas silvestres y cultivadas en México. Los parientes coexistentes de P. infestans son
huéspedes específicos de especies de plantas endémicas de diferentes familias de plantas; sin embargo,
muestran gran similitud morfológica y genética con P. infestans en hospedantes Solanum. Con base en
análisis filogenéticos y un estudio de la especificidad del huésped, Grunwald y Flier plantearon la
hipótesis de que el cambio de huésped seguido del aislamiento reproductivo resultó en la especiación
simpátrica de las especies de Phytophthora en el centro de México.
 EJEMPLOS DE TRANSFERENCIA DE GENES HORIZONTALES

 Transferencia interespecífica entre dos patógenos de trigo del gen de virulencia fúngica ToxA

Friesen et al. presentaron recientemente pruebas de la transferencia horizontal del gen que codifica la
toxina ToxA específica del huésped entre los patógenos del trigo Phaeosphaeria nodorum y Pyrenophora
tritici-repentis. Ambos patógenos pueden causar síntomas foliares similares en las principales regiones
productoras de trigo del mundo. Este gen, contribuye a la patogenicidad en cultivares de trigo
susceptibles a través de una interacción gen por gen con el gen Tsn1 de sensibilidad a la toxina del
huésped. Una interacción compatible entre los productos de los dos genes facilita la progresión de la
enfermedad al inducir la muerte celular en el tejido huésped. ToxA se caracterizó inicialmente en P.
tritici-repentis, pero durante la anotación del genoma de P. nodorum se descubrió una secuencia
genética casi idéntica. Los experimentos de eliminación y transformación confirmaron que ToxA se
expresaba de la misma manera en ambas especies. El número limitado de polimorfismos
interespecíficos tanto en el ADN codificante como en el no codificante sugirió que la HGT ocurrió
recientemente. Un estudio de la población del gen ToxA en ambas especies mostró que el nivel de
diversidad intraespecífica de ToxA era mucho mayor en P. nodorum que en P. tritici-repentis. La
interpretación de este hallazgo fue que el gen se movió muy recientemente de P. nodorum a P. tritici-
repentis, sin tiempo suficiente para que ocurrieran mutaciones en la especie receptora.

 Un grupo de genes que determinan la patogenicidad del guisante en un cromosoma

condicionalmente prescindible en Nectria haematococca

En Nectria haematococca (anamorfo Fusarium solani) los genes necesarios para la patogenicidad hacia
el guisante se encuentran en un cromosoma condicionalmente prescindible (CD) de 1,6 Mb. Los tres
genes de virulencia PEP1, PEP2 y PEP5 y el gen de pisatina desmetilasa PDA1 están ubicados dentro de
una región de 25 kb, formando un grupo de determinantes de patogenicidad. Han y sus compañeros de
trabajo también encontraron cuatro marcos de lectura abiertos dentro del grupo que tenían una gran
similitud con las transposasas fúngicas conocidas. La presencia de elementos móviles sugiere que el
grupo de genes podría haber sido adquirido por HGT. Esto debido a que el grupo de N. haematococca
parece distinto de otras regiones del genoma con respecto al contenido de GC y el sesgo de uso de
codones.

En bacterias, se da una agrupación de genes implicados en la patogenicidad, denominada Islas de

patogenicidad. Estas, se caracterizan por inestabilidad genética, distribución discontinua entre especies
bacteriana, proximidad a elementos móviles, secuencias repetidas asociadas. Con la transferencia
horizontalde estas islas, se explica la aparición de nuevas cepas patógenas. Han sugirió que los
patógenos fúngicos de N. haematococa, podrían adquirir capacidades para causar enfermedades a
través de la transferencia horizontal de genes de patogenicidad coadaptados dispuestos en grupos.

También se observan grupos de genes que aumentan durante la infección en U. maydis, donde 20% de
los genes de las proteínas secretadas se organizan en grupos de 3 a 26 genes. Al igual que el grupo PEP
de N. haematococca, se identificó una secuencia de transposasa interrumpida en un grupo de genes
involucrados en la virulencia en U. maydis, lo que sugiere que la actividad de la transposasa y la HGT
pueden haber jugado un papel en la organización genómica de los genes de patogenicidad en el
patógeno del carbón del maíz. Además de estar involucrados en la patogenicidad, los genes agrupados
de N. hematococca también pueden ser determinantes del rango de hospedantes. El hallazgo de genes
de pisatina desmetilasa muy similares en cepas de Fusarium oxysporum, patógenas en guisantes; sugiere
que es más probable que los genes de patogenicidad se correlacionen con el rango de huéspedes que
con las relaciones filogenéticas entre los patógenos.

 Toxinas específicas del huésped en Alternaria alternata

Aislamientos de Alternaria alternata se agrupan en diferentes patotipos según la especificidad del

huésped y la producción de toxinas específicas del huésped.

Este patógeno posee toxinas que inducen la muerte celular. La toxina AM producida por el patotipo A.
alternata de la manzana afecta tanto a la membrana plasmática del hospedero como a los cloroplastos,
mientras que la toxina ACT producida por el patotipo de la mandarina afecta solo a las mitocondrias. Se
han clonado varios de los genes necesarios para la producción de las toxinas de A. alternata y todos
ellos se organizaron en grupos, con algunos ubicados en los cromosomas CD.

Hatta et al. identificaron cinco elementos transponibles alterados cerca del grupo de genes de la toxina
en un cromosoma CD en el patotipo de fresa de A. alternata. La disposición agrupada y la presencia de
elementos móviles se asemejan a la organización de los genes de patogenicidad de N. haematococca y
U. maydis. Estos hallazgos sugieren que los patotipos de A. alternata han adquirido los genes necesarios
para la producción de toxinas específicas del huésped a través de HGT. Por lo tanto, la aparición de
nuevos patotipos puede ocurrir a través de la adquisición de un complejo de genes coadaptados que
permite que el hongo infecte a un huésped previamente no infectado.

Un intercambio exitoso de genes entre especies de hongos puede no ser común en los ecosistemas
naturales. Pero la homogeneidad ambiental, las poblaciones anfitrionas densas y los grandes tamaños
de población de patógenos inherentes a los ecosistemas agrícolas aumentan las posibilidades de un
intercambio genético interespecífico exitoso. El comercio mundial de productos agrícolas mueve
patógenos por todo el mundo, lo que aumenta la probabilidad de que diferentes especies se encuentren
y posiblemente intercambien genes. HGT puede ser un factor importante en la aparición de nuevos
patógenos y, por lo tanto, debe considerarse un riesgo potencial que afecta el manejo de enfermedades
en los agro-ecosistemas.

EJEMPLOS DE HIBRIDACIÓN INTERESPECÍFICA

 La hibridación de taxones alopátricos de Phytophthora condujo a la aparición de un nuevo patógeno

de árboles de aliso

En 1993 se registró Phytophthora cambivora como nueva enfermedad en los alisos. No se sabía
previamente que Phytophthora infectara a Alnus, y se realizó un estudio genético para caracterizar el
nuevo patógeno. Brasier et al. compararon los caracteres fenotípicos y genéticos de P. cambivora y el
aliso P y encontraron que los patógenos diferían claramente entre sí. Los aislamientos del patógeno del
aliso exhibieron una variación mucho mayor de lo esperado dentro de un solo taxón de Phytophthora,
incluidas las diferencias en el número de cromosomas, el desarrollo de colonias, la morfología y la
temperatura óptima de crecimiento. Los aislamientos únicos del patógeno del aliso albergaban varias
secuencias ITS diferentes, un fenómeno también conocido en los híbridos alopoliploides de plantas
donde la evolución concertada aún no ha homogeneizado las secuencias ribosómicas. Brasier et al.
concluyó que el nuevo patógeno del aliso estaba compuesto por una variedad de híbridos heteroploides
que se originaron a partir de varios eventos de hibridación. La nueva especie de Phytophthora se
denominó formalmente P. alni, pero se dividió en tres subespecies: P. alni subsp. alni (Paa), P. alni
subsp. uniformis (Pau) y P. alni subsp. multiformis (Pam). Para inferir los orígenes de las tres subespecies
de P. alni, Ioos y sus colaboradores utilizaron una combinación de marcadores nucleares y
mitocondriales para estudiar una gran colección europea de Phytophthora. Descubrieron que las tres
subespecies diferían considerablemente en su diversidad alélica, así como en su estructura genómica, de
acuerdo con los diferentes orígenes de Paa, Pam y Pau.

 Paa contenía alelos específicos tanto de Pam como de Pau (posible híbrido entre ambos)
 Pau mostró la mayor similitud con P. cambivora y puede ser un progenitor de esta especie.
 Pam se generó a través de antiguos eventos de hibridación o por autopoliploidización.

 Hibridación interespecífica como puente genético entre especies de los patógenos de la enfermedad
del olmo holandés Ophiostoma ulmi y O. novo-ulmi

La enfermedad del olmo holandés es causada por hongos ascomycte del género Ophiostoma. causaron
Sucedieron dos pandemias severas en Europa y América del Norte en el siglo XX causadas por O. ulmi y
O. novo-ulmi. Se desconoce el origen de las dos especies, pero exhiben diferentes estrategias ecológicas,
lo que sugiere una adaptación a diferentes entornos. O. novo-ulmi se divide además en la subespecie
EAN de Eurasia y la subespecie NAN de América del Norte

Al igual que las especies alopátricas de Phytophthora, es posible que las barreras reproductivas no
hayan evolucionado entre las dos especies de Ophiostoma sí estuvieran separadas durante mucho
tiempo por barreras geográficas. Los híbridos raros ahora se encuentran en la naturaleza, aunque estos
son transitorios, pueden actuar como un puente genético entre las dos especies parentales. Bates et al.
mostró que polimorfismos raros de O. ulmi estaban presentes en el mtDNA de aislados de O. novo-ulmi.
La introgresión de genes de O. ulmi en O. novoulmi también incluyó genes que estaban implicados en la
patogenicidad. Por otro lado, Abdelali et al. investigó un aislado EAN de O. novo-ulmi que mostró un
nivel inusualmente bajo de patogenicidad. Dedujeron un solo gen Pat1 que controla la patogenicidad y
encontraron que este gen estaba vinculado a marcadores RAPD que eran específicos de O. ulmi. Los
autores plantearon la hipótesis de que el gen Pat1 se introgresó en O. novo-ulmi desde O. ulmi, lo que
provocó un cambio en la patogenicidad en el aislado de EAN. El retrocruzamiento de la progenie híbrida
con cepas parentales de O. novo-ulmi y O. ulmi podría proporcionar una ruta de transmisión para otros
genes implicados en la patogenicidad o el aumento de la aptitud.

UNIFICACIÓN DE TEMAS PARA LA EMERGENCIA DE PATÓGENOS EN TODOS LOS AGRO-ECOSISTEMAS

Los patógenos de plantas pueden surgir a través de muchos mecanismos diferentes y en diferentes
escalas de tiempo. Los más preocupantes son los ejemplos que sugieren que nuevos patógenos pueden
surgir casi instantáneamente después de saltos de huésped, transferencias horizontales de genes o
eventos de hibridación.

Hubo distintas clases de patógenos ascomicetos, basidiomicetos y oomicetos, así como diversos
hospederos; cereales, patatas, frutas, verduras y árboles. El factor común que une todos estos ejemplos
es que la enfermedad surgió en un ecosistema manejado por humanos, y los ejemplos más destacados
ocurren en el agro-ecosistema, ya que, a diferencia de un ecosistema natural, un campo agrícola se
labra, nivela, fertiliza, riega y desmaleza para crear un entorno que es mucho más homogéneo que un
ecosistema natural. Este ambiente homogéneo luego se planta en una población de plantas densa y
genéticamente uniforme que genera un microclima uniforme y proporciona un ambiente altamente
propicio para la propagación y dispersión de patógenos y para la evolución de genotipos más virulentos.
La falta de variación genética en la población huésped la hace altamente vulnerable al brote de
enfermedades porque los genotipos de patógenos virulentos adaptados a un genotipo huésped en
particular pueden aumentar muy rápidamente en frecuencia, generando rápidamente un grado de
especificidad de huésped o de raza que rara vez ocurre en los ecosistemas naturales

A nivel global, el 50% de la masa terrestre mundial se ha convertido en cultivos durante los últimos
10.000 años. Los campos individuales plantados en un monocultivo pueden tener un tamaño de 100 a
1000 hectáreas y contener millones de plantas. Lo que conlleva a que las poblaciones de patógenos
correspondientes también pueden ser muy grandes. Estas últimas, aumentan la diversidad genética a
través de la acumulación de mutaciones y experimentan menos endogamia que las poblaciones
pequeñas. Como resultado de una mayor diversidad genética, el patógeno puede responder más
rápidamente al despliegue de medidas de control, como la introducción de nuevos fungicidas o genes de
resistencia en el

Las poblaciones de huéspedes grandes y densas que crecen en un ambiente homogéneo también
aumentan el potencial de que surjan nuevos patógenos a través de intercambios genéticos e
interacciones con otras especies de patógenos que coexisten en la misma planta huésped. La HGT y la
hibridación son probablemente eventos raros en ecosistemas naturales donde el ambiente es
heterogéneo, la enfermedad tiende a distribuirse en parches y la densidad de población de patógenos es
baja.

CONCLUSIONES

 Los patógenos de las plantas seguirán apareciendo en los agro-ecosistemas de todo el mundo. Los
avances en los análisis de ADN nos permiten reconstruir la historia evolutiva de los patógenos y
comprender los procesos que provocaron su aparición.

 Las escalas de tiempo involucradas en la aparición de patógenos van desde miles de años para los
patógenos que surgieron a través de la codomesticación del hospedero y el patógeno, hasta
prácticamente instantáneas para las nuevas razas o especies de patógenos que surgieron a través de
la HGT o la hibridación interespecífica.

 La co-evolución entre patógeno y hospedero fue impulsada por la implementación del agro -
ecosistema. La uniformidad genética y ambiental de los monocultivos, junto con la gran escala de los
agro-ecosistemas, selecciona patógenos altamente especializados y agresivos que responden
rápidamente a agentes selectivos como fungicidas o genes de resistencia.

 La aparición de nuevos patógenos en las plantas es inevitable si se mantiene la estructura actual en

los agro-ecosistemas

 Es de vital importancia mejorar las habilidades de monitoreo y las capacidades para detectar nuevos
patógenos cuando emergen y luego tratar de prevenir o retardar su propagación.
 Enfermedades en cultivos representan problemas económicos en países industrializados, pero en
países en vía de desarrollo, conllevan a una dificultad alimentaria

 Para mitigar la problemática causada por enfermedades en plantas, se hace necesario reestructurar
los agro-ecosistemas, reintroduciendo una combinación de heterogeneidad ambiental, de especies y
genética con el objetivo de crear condiciones menos propicias para la aparición de patógenos. La
diversificación de cultivos, incluyendo mezclas de cultivares y multilíneas, o cultivando varios
cultivares diferentes del mismo hospedante en parches dentro de la misma finca