Suscríbete a DeepL Pro para poder traducir archivos de mayor tamaño.

Más información disponible en www.DeepL.com/pro.

Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 REVISIÓN

UNA REVISIÓN DEL EFECTO DEL MÉTODO DE RELOJ

RELAJADO, RAMAS LARGAS, GENES Y CALIBRACIONES EN
LA ESTIMACIÓN DE LA EDAD DE LAS ANGIOSPERMAS

SUSANA MAGALLÓN
Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México,
México Email: s.magallon@ib.unam.mx

Resumen: La cronología del origen y diversificación de las angiospermas es crucial para entender la evolución de los
ecosistemas terrestres tal y como los conocemos hoy. El registro fósil y los relojes moleculares relajados proporcionan
estimaciones sustancialmente diferentes del momento en que las angiospermas comenzaron a diversificarse en linajes que
originaron las especies vivas. Aquí se revisa el papel de los diferentes factores metodológicos y sistemáticos en las edades
estimadas con relojes relajados en las plantas terrestres, centrándose en las angiospermas. Diferentes relojes relajados y datos
moleculares proporcionaron estimaciones de edad similares para los nodos de las plantas terrestres. La ruptura de la rama larga
que subtiende a las angiospermas no suele dar lugar a estimaciones de edad sustancialmente más jóvenes para las angiospermas.
La inclusión o exclusión de calibraciones derivadas de fósiles en los nodos internos tuvo un efecto pronunciado en las edades de
todo el árbol y, entre los factores examinados, las calibraciones fueron los más influyentes en las edades resultantes. Sin
embargo, se detectaron interacciones entre calibraciones y genes, ya que diferentes genes convergían en edades similares cuando
se aplicaba el mismo conjunto de calibraciones. Las edades estimadas de las angiospermas eran mucho más antiguas que los
fósiles más antiguos de angiospermas. Aunque no se puede descartar la ausencia de una historia fósil, esta explicación por sí sola
es insuficiente, teniendo en cuenta el aumento gradual de la abundancia, diversidad y distribución geográfica de las angiospermas
en el registro fósil; la progresión ordenada de su diversificación morfológica y funcional; y la concordancia en la secuencia de
aparición de los linajes en el registro estratigráfico y en las filogenias moleculares. Se plantea la hipótesis de que los errores de
especificación del modelo pueden desempeñar un papel en la discrepancia observada entre el reloj molecular y los fósiles.
Palabras clave: calibraciones, registro fósil, plantas terrestres, efectos de linaje, especificación errónea del modelo.

Resumen: La edad del origen y diversificación de las angiospermas son cruciales para entender la evolución de los ecosistemas
terrestres modernos. El registro fósil y los relojes moleculares relajados calculan edades substancialmente diferentes para el
inicio de la diversificación de las angiospermas. Se revisa el efecto de diferentes factores metodológicos y sistemáticos en los
estima- dos de relojes relajados para las plantas terrestres, con énfasis en las angiospermas. Diferentes métodos de reloj relajado
y datos moleculares estimaron edades similares en todo el árbol filogenético. Romper la rama larga que subyace a las
angiospermas no resultó en edades substancialmente más jóvenes. La inclusión o exclusión de calibraciones derivadas del
registro fósil tuvo un efecto pronunciado en las edades estimadas, además de ser el factor más relevante entre los que se
evaluaron. Sin embargo, existen interacciones entre las calibraciones y los genes, pues diferentes genes convergieron en edades
similares cuando las mismas cali- braciones fueron aplicadas. Las edades estimadas para las angiospermas son mucho más viejas
que sus primeros fósiles. Aunque la posibilidad de un registro fósil incompleto no puede excluirse, ésta sola explicación es
insuficiente, dado el aumento gradual en la abundancia y distribución geográfica de las angiospermas en el registro fósil; la
progresión ordenada de su diversificación morfológica y funcional; y la concordancia en la secuencia de aparición de linajes en la
secuencia estratigráfica y en las filogenias moleculares. Se sugiere que la especificación errónea del modelo evolutivo
posiblemente juega un papel en la discrepancia entre los relojes relajados y el registro fósil.
Palabras clave: calibración, efecto del linaje, modelos mal especificados, plantas terrestres, registro fósil.

1
F as plantas con flores constituyen un extraordinario feno-
meno evolutivo. Con más de 280.000 especies descritas
(Stevens, 2012) y un total estimado de aproximadamente
400.000 (Go- vaerts, 2001), las plantas con flores
(angiospermas, Angiospermae, Cantino et al., 2007) son,
con diferencia, el grupo de plantas más rico en especies. Su
riqueza es aún más impresionante si se compara con
2 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014
a la de otras plantas con semilla, y considerando la época
de su origen. Mientras que los linajes de gimnospermas
existentes se originaron entre el Carbonífero tardío y el
Triásico temprano, hace entre 320 y 245 millones de años
(Ma), y en conjunto incluyen menos de 1.000 especies en
la actualidad, las angiospermas sólo se conocen en el
registro fósil desde hace aproximadamente 135 millones de
años (Ma).
 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE
hace 140 Ma, y su riqueza en especies supera en varios
órdenes de magnitud a la de las gimnospermas y a la de
cualquier otro grupo de plantas. Por ejemplo, varios
géneros de angiospermas contienen más especies que todas
las gimnospermas vivas juntas. Está claro que, sea cual sea
la combinación de tasas de especiación y ex- tinción que
condujo a su actual riqueza de especies, las angiospermas,
o más probablemente linajes particulares dentro del grupo
(Magallón y Sanderson, 2001), se caracterizan por altas
tasas de diversificación filogenética.
Además de su extraordinaria riqueza de especies, las
angiospermas han desarrollado una asombrosa diversidad
de innovaciones vegetativas y reproductivas. Por ejemplo,
las angiospermas abarcan formas completamente nuevas de
construcciones vegetativas herbáceas, así como árboles con
complejos sistemas de ramificación y densas copas. En
cuanto a la reproducción, las angiospermas introdujeron
complejas innovaciones morfológicas y funcionales que
dieron lugar a las flores, estructuras complejas muy
integradas que funcionan eficazmente para la reproducción
selectiva, incluido un ciclo vital muy modificado y
reducido. Las angiospermas son el grupo de plantas
dominante en los ecosistemas terrestres modernos. Son los
productores primarios de las redes tróficas y proporcionan
el principal soporte estructural en la mayoría de los biomas
terrestres, lo que implica interacciones físicas directas con
todas las demás formas de vida terrestre. Es muy probable
que la evolución de las angiospermas, y en concreto los
biomas que formaron, fueran importantes desencadenantes
de la evolución y di- versificación de numerosos linajes
biológicos, entre los que se incluyen para
por ejemplo, grupos de helechos, hongos, insectos y
artrópodos.
Disponer de información precisa sobre el momento en
que se originaron y diversificaron las angiospermas es
fundamental para documentar cuándo evolucionaron las
innovaciones morfológicas únicas de las angiospermas,
cuánto tardaron en surgir los linajes actuales y en formarse
los biomas terrestres modernos. Para abordar estas
cuestiones, es importante distinguir entre el momento en
que el linaje de las angiospermas divergió de su grupo
hermano (es decir, la edad del grupo del tronco), y el
momento en que los linajes existentes se ori- ginaron (es
decir, la edad del grupo de la corona). En el resto de esta
revisión, "edad de las angiospermas" se referirá a la edad
de la corona de las angiospermas.
edad, a menos que se indique lo contrario. Existen dos
fuentes de información sobre la edad de las angiospermas:
el registro fósil y los relojes moleculares.
El registro fósil indica el momento en el que un linaje
había alcanzado un carácter morfológico distintivo y una
abundancia suficiente para entrar en un proceso de
conservación que condujera a la fosilización y al posterior
reconocimiento por parte de los biólogos. Por tanto,
intrínsecamente, el registro fósil no indica el momento de
la divergencia filogenética, sino una edad más temprana
(Figura 1). El tiempo transcurrido entre la divergencia
filogenética y la preservación de los fósiles es desconocido
y varía en función de muchos factores, como el ritmo de
evolución morfológica de un linaje, su historia vital y sus
preferencias ecológicas. Por ejemplo, en el caso de
organismos con un alto índice de evolución morfológica,
partes del cuerpo duras y que habitan en entornos que
facilitan la conservación, se espera que la diferencia entre
la divergencia filogenética y la conservación de los fósiles
sea corta. El registro fósil de las angiospermas en su
conjunto proporciona una visión general de la
diversificación evolutiva del grupo en términos de
distribución geográfica creciente, abundancia local,
diversidad vegetativa y reproductiva morfológica y
funcional, diversidad taxonómica y ocupación ecológica y,
finalmente, dominancia (véase más adelante). Sin embargo,
el registro fósil de determinados linajes de angiospermas
(por ejemplo, familias) es incompleto y se caracteriza
principalmente por una única o muy pocas apariciones. La
aparición inequívoca más antigua de angiospermas en el
registro fósil está documentada por granos de polen de los
últimos sedimentos Valanginianos y Hauterivianos (Creta
temprana) (véase más abajo), que corresponden
aproximadamente a 140 a 136 Ma, de localidades de Israel
(Brenner, 1996), Italia (Trevisan, 1988) y el sur de
Inglaterra (Hughes y McDougall, 1987; Hughes et al.,
1991). Mientras que estos granos de polen fósil
proporcionan estrictamente una edad mínima para las
angiospermas, la densa representación de fósiles de an-
giospermas fácilmente reconocibles en sedimentos del
Barremiense en adelante sugiere que es poco probable que
el grupo de la corona de las angiospermas sea mucho más
antiguo que los fósiles de angiospermas más antiguos del
Cretácico Temprano (Pirie y Doyle, 2012; véase
Discusión).
1
 SUSANA MAGALLÓN

Figura 1. Estimaciones de la edad proporcionadas por los relojes moleculares y el registro fósil. Los relojes moleculares estiman el
momento de divergencia de dos linajes en un árbol filogenético. El fósil más antiguo de un linaje indica el momento en el que ese linaje
adquirió distinción morfológica y fue lo suficientemente abundante como para entrar en el registro fósil. La diferencia temporal entre la
divergencia de los linajes y la preservación de los fósiles es desconocida, varía de un linaje a otro y depende de los atributos físicos y las
preferencias ambientales de los miembros de cada linaje.

4 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014

 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Los relojes moleculares son métodos que estiman el importantes: ambos indican que el inicio de la
momento de la división filogenética a partir de las diversificación de las angiospermas se caracterizó por una
distancias genéticas en los árboles filogenéticos, y se basan rápida radiación filogenética; y ambos reconocen la misma
en la suposición de que la tasa de sustitución molecular es secuencia genética de aparición de los principales linajes de
aproximadamente constante y, por tanto, que la distancia angiospermas. Sin embargo, difieren en el momento
genética entre dos organismos refleja linealmente el tiempo absoluto en que las angiospermas comenzaron a
transcurrido desde su divergencia de su ancestro común diversificarse para dar lugar a los linajes vivos.
más reciente (p. ej., relojes moleculares estrictos), relojes Tres observaciones sugieren claramente que las
moleculares estrictos); o bien reconocen que los distintos angiospermas
linajes suelen mostrar tasas moleculares diferentes e
intentan acomodar esas tasas diferentes mediante distintas
suposiciones sobre cómo varían las tasas entre linajes (es
decir, relojes moleculares relajados).
Se dispone de varias estimaciones moleculares de la
edad de las angiospermas, derivadas tanto de relojes
estrictos como relajados, y la mayoría proporcionan edades
sustancialmente más antiguas que los fósiles de
angiospermas más antiguos (Tabla 1). Algunos de los
primeros estudios de reloj estricto (por ejemplo, Ramshaw,
1972 Martin et al., 1989, 1993; Brandl et al., 1992)
estimaron edades de 300 Ma o más para las angiospermas,
o dentro de las angiospermas. Por ejemplo, los estudios
más recientes (Bell et al., 2010; Magallón, 2010; Smith et
al., 2010; Clarke et al., 2011) estiman la edad de la corona
de las angiospermas entre 147 Ma (Bell et al., 2010) y 275
Ma (Magallón, 2010). Estos estudios incluyen diferentes
muestreos taxonómicos y densidades, se basan en
diferentes tipos de datos e implementan diferentes
calibraciones y cons- trucciones, por lo que no es posible
examinar conjuntamente el efecto de los parámetros
individuales en las estimaciones de la edad de las
angiospermas. Sin embargo, algunos estudios han evaluado
el efecto de la calibración y las restricciones (Soltis et al.,
2002; Moore et al., 2007; Bell et al., 2010; Smith et al.,
2010; Clarke et al., 2011; Magallón et al., 2013) el uso de
diferentes posiciones de codones (Sanderson y Doyle,
2001; Magallón y Sanderson, 2005; Magallón et al.,
2013); de diferentes métodos para estimar las longitudes
de rama (Soltis et al., 2002; Magallón, 2010), y de diferente
método de reloj relajado (Magallón, 2010; Magallón et al.,
2013).
Una posible explicación de las edades sustancialmente
más antiguas indicadas por los relojes moleculares con
respecto al registro fósil de las angiospermas, y de otros
grupos biológicos en los que se ha detectado un conflicto
equivalente, es que el registro fósil está incompleto. En el
caso de las angiospermas, un examen de las similitudes y
diferencias entre las estimaciones moleculares y
filogenéticas, y el patrón del registro fósil de las
angiospermas, sugieren que un registro fósil incompleto
por sí solo es una explicación insuficiente para el grado de
esta discrepancia.
En realidad, el registro fósil de angiospermas y las
estimaciones moleculares de la evolución de las
angiospermas son congruentes en dos puntos muy
Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 3
El registro fósil primitivo no está tan incompleto. En palmeadas, hojas pinnadas con margen dentado, hojas
S
primer lugar, el modo de aparición de las angiospermas enUSANA M palmeadas con lóbulos, hojas pinnadas disecadas y hojas
AGALLÓN
el registro fósil es congruente con la diversificación de un compuestas en el Aptiano medio y tardío (Doyle, 2012). La
linaje biológico: Los granos de polen de angiospermas evolución floral también muestra una progresión
más antiguos son aproximadamente esféricos, con una morfológica y funcional inequívoca en la reproducción,
única abertura que puede ser débil o estar ausente, y un
tectum perforado a reticulado. Estos granos de polen se
reconocen como angiospermas porque tienen una
estructura infratectal columelar. No todas las
angiospermas tienen un infratectum columelar (algunos
linajes tienen un infratectum granular o diferentes
condiciones especiales), pero entre las plantas vivas, un
infratectum columelar sólo está presente en las
angiospermas (Doyle, 2005, 2009, 2012). Los granos de
polen más antiguos con infratectum columelar se conocen
de una localidad del Valanginiano tardío en Israel
(Brenner, 1996) y en el norte de Italia (Tre- visan, 1988);
y de sedimentos del Hauteriviano en el sur de Inglaterra
(Hughes y McDougall, 1987; Hughes et al., 1991). Los
granos de polen de angiospermas son extremadamente
escasos en cada una de estas localidades, conociéndose a
partir de uno o muy pocos granos en muestras con una
composición de palinomorfos por lo demás rica. Las
palinofloras de sedimentos ligeramente más jóvenes,
concretamente de edad Barremiana, de varios lugares del
mundo (por ejemplo, Portugal, China, este de
Norteamérica) contienen granos de polen de
angiospermas en mayor abundancia y diversidad
morfológica que las localidades Valanginianas y Hauteri-
vianas. El patrón de distribución geográfica global,
abundancia local y diversidad morfológica de los granos
de polen de angiospermas continúa durante el Cretácico
Temprano y Tardío, hasta que el polen de angiospermas
se convierte en un componente dominante de las
palinofloras globales. La creciente distribución geo-
gráfica y abundancia local del polen de angiospermas
tiene un claro componente latitudinal, con una expansión
inicial en regiones paleoecuatoriales, seguida por la
ocupación de paleolatitudes más altas (por ejemplo,
Lidgard y Crane, 1988; Crane y Lidgard, 1989; Lupia et
al., 1999).
En segundo lugar, la secuencia de evolución
morfológica observada en granos de polen, hojas y flores
fósiles durante el Cretácico Temprano y el Cretácico
Tardío temprano (ca. 135-90 Ma) documenta una
creciente diversidad morfológica y funcional que es
congruente con la expansión de un linaje biológico: La
sucesión morfológica de los granos de polen comienza
con granos mo- nosulcados (e inaperturbados) en el
Valanginiano y Hauteriviano; seguidos de monosulcados
y tricolpados en el Aptiano y principios del Albiano;
seguidos de tricolporados en el Albiano medio;
tricolporados triangulares en el Albiano tardío; y
triporados complejos en el Cenomaniano (Doyle, 2012).
La sucesión morfológica de las hojas comienza con hojas
simples con un patrón de venación pinnado pero irregular,
unas pocas hojas palmeadas y ternadamente disecadas en
el Aptiano hasta el Albiano temprano, seguidas de tipos
más complejos como hojas cordadas y peltadas con venas
4 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014
 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Los sedimentos más jóvenes contienen una asombrosa brasiliana; Mohr y Bernardes-de-Oliveira, 2004), y
diversidad morfológica y funcional de las flores, desde Winteraceae dentro de Canellales (Walkeripollis; Doyle et
tipos muy simples, aparentemente formados sólo por al., 1990a, b); Mono- cotyledoneae, concretamente Araceae
estambres y carpelos (función reproductiva) en el dentro de Alismatales (Mayoa portugallica; Friis et al.,
Cretácico Temprano; seguidos de flores con tépalos 2004); y Eudicotlyledoneae, concretamente Ranunculales
(función protectora) a finales del Cretácico Temprano; (Teixeiraea lusitanica; von Balthazar, 2005) y
seguidos de flores con un perianto diferenciado en sépalos Nelumbonaceae y Platanaceae dentro de Proteales (la planta
y pétalos (funciones protectoras y atractivas), así como Nelumbites; Upchurch et al., 1994, y la Sapin-
estambres que se han modificado en necrófagos (función
atractiva) en el Cretácico Tardío. Los sedimentos más
jóvenes contienen una asombrosa diversidad de tipos
morfológicos y funcionales florales (por ejemplo, Friis et
al., 2006). La progresión morfológica de los tipos de polen,
hojas y flores observada en la secuencia estratigráfica sería
difícil de explicar si las angiospermas hubieran
evolucionado mucho tiempo antes de su primera aparición
fósil.
En tercer lugar, existe una gran concordancia entre la
secuencia general de aparición de los principales linajes de
angiospermas en el registro estratigráfico y la secuencia de
ramificación en las filogenias moleculares: Las floras
fósiles más antiguas que contienen restos repro- ductivos
con una conservación lo suficientemente detallada como
para permitir comparaciones con linajes vivos se
encuentran en localidades de Portugal (por ejemplo, Friis
et al., 2004), Gabón (Doyle et al., 1990a, b), el este de
Norteamérica (p. ej., Crane et al., 1993; von Balthazar et
al., 2007) y Brasil (p. ej., Mohr y Ber- nardes-de-Oliveira,
2004), datadas entre finales del Barremiano y el Albiano
medio (entre ca. 125 y 106 Ma). Estas localidades
contienen flores, frutos y semillas exquisitamente
conservados en tres dimensiones, u órganos reproductores
y vegetativos bien conservados en tipos de fosilización más
convencionales. Estas paleofloras del Cretácico temprano
contienen plantas nu- merosas que no pueden asignarse a
linajes existentes y que muy probablemente pertenecen a
ramas filogenéticas extinguidas. Sin embargo, estas floras
tempranas también contienen unos pocos fósiles que
pueden asignarse de forma fiable, tanto sobre la base de la
similitud morfológica y estructural detallada como de los
resultados filogenéticos explícitos (por ejemplo, Friis et al.,
2009; Doyle y Endress, 2010), a linajes actuales concretos.
Es extraordinariamente significativo que los fósiles de
angiospermas identificables más antiguos
c o r r e s p o n d a n a las primeras ramas divergentes en
las filogenias moleculares (Doyle, 2012), concretamente,
Nymphaeales (Monetianthus mirus; Friis et al., 2001,
2009); Austrobaileyales (Anacos- tia spp.; Friis et al.,
1997a); Chloranthales (la planta Asteropollis; Friis et al.,
1994a, 1997b, 1999); las primeras ramas divergentes
dentro de Magnoliidae, a saber Calycanthaceae y
Lauraceae dentro de Laurales (Virginianthus calycanthoi-
des; Friis et al., 1994b y Potomacanthus lobatus, Crane et
al., 1994; von Balthazar et al., 2007, respectivamente),
Magno- liaceae dentro de Magnoliales (Endressinia
Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 5
dopsis; Crane et al., 1993, respectivamente). Cada una de cuatro genes plástidos codificantes de proteínas altamente
S USANA
estas tres líneas de evidencia es sustancial en sí misma y, M conservados, seleccionados porque ofrecen la posibilidad de
AGALLÓN
juntas, constituyen una formidable objeción a la capturar con precisión las relaciones a niveles filogenéticos
posibilidad de una extensa historia perdida en el registro profundos entre plantas terrestres. Estos cuatro genes son
fósil temprano de las an- giospermas. atpB (Hoot et al., 1995), psaA, psbB (Graham and
En esta revisión se examinan algunos factores que
podrían afectar a la estimación de la edad de las
angiospermas mediante un reloj molecular relajado.
Resumo los trabajos previos que evalúan el efecto de los
métodos de reloj molecular relajado; de las ramas
filogenéticas largas; de los datos moleculares con
diferentes tasas de sustitución; y de las calibraciones
temporales derivadas de los fósiles. Concluyo planteando
una hipótesis sobre las posibles causas que podrían
explicar la discrepancia de edad entre los fósiles y los
relojes moleculares.

Material y métodos

Los materiales y métodos aplicados en cada estudio

difieren en detalles particulares, pero la siguiente
descripción generalizada se aplica a todos los casos.

Muestra taxonómica. Los análisis filogenéticos y de

datación se basaron en una muestra de todos los linajes
vivos de plantas vasculares (Tracheophyta) o terrestres
(Embryophyta). Las angiospermas están representadas por
marcadores de posición de todos sus linajes evolutivos, a
saber, Amborellales, Nyphaeales, Austrobaileyales y
Mesangiospermae, incluyendo representantes de sus cinco
linajes: Chloranthales, Magnoliidae, Monocotyledoneae,
Ceratophyllales y Eudicotyledoneae. Se intentó incluir
especies con diferentes formas de crecimiento y ciclos
vitales, para tener en cuenta posibles sesgos asociados a
tasas moleculares diferenciales. Fuera de las
angiospermas, se incluyeron las cícadas (Cycadophyta), el
Ginkgo, las coníferas (Coniferae) y las gnetales
(Gnetophyta), para una representación completa de las
plantas con semillas vivas (Spermatophyta). Fuera de las
plantas con semilla, se incluyeron los cinco linajes vivos
de helechos (Monilophyta), para representar a los
eufilófitos (Euphyllophyta). Para incluir una muestra
completa de plantas vasculares (Tracheophyta), también
se incluyeron Lycopodio- phyta. En los análisis finales
(Magallón et al., 2013), se añadieron los tres linajes vivos
no vasculares, a saber, las hepáticas (Marchatiophyta), los
musgos (Bryophyta) y las hortáceas (Anthocerotophyta).
Se representa la división más profunda dentro de cada uno
de los principales clados de plantas terrestres, lo que
permite estimar la edad de su grupo de tallos y de su
grupo de copas. Cuando sólo se incluyeron plantas
vasculares, se seleccionó una planta no vascular como
grupo externo, y cuando se incluyeron todas las plantas
terrestres, el grupo externo fue un miembro de las algas
estreptofitas, que se han identificado como las más
estrechamente relacionadas con el linaje de las
embriofitas.

Selección de datos y modelos. Los datos moleculares son

6 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014
 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Olmstead, 2000; Sanderson et al., 2000), y rbcL (Chase et RAxML (Stama- takis, 2006). Los análisis se realizaron con
al., 1993). Las secuencias se obtuvieron siguiendo los el modelo que mejor se ajustaba a las particiones de datos
protocolos convencionales de PCR y secuenciación descritas anteriormente (en la medida en que cada software lo
descritos en Magallón y Sanderson (2002, 2005), o se permitía), permitiendo la estimación de parámetros de
descargaron de GenBank. Posteriormente, para evaluar el sustitución no vinculados. Los detalles de cada análisis se
efecto de datos con diferentes ra- tes de sustitución describen en Maga- llón y Sanderson (2005), Magallón
molecular en los análisis de datación, se incluyó matK, con (2010) y Magallón
una mayor tasa de sustitución (Magallón et al., 2013). Las
secuencias de matK se obtuvieron con los protocolos
descritos por Wicke y Quandt (2009) y Worberg et al.
(2007), u obtenidas de GenBank. Cada uno de los cuatro
genes altamente conservados se alineó manualmente, ya
que carecen casi por completo de indels. La alineación de
matK implicó traducir las secuencias de nucleótidos a
aminoácidos, debido a la prevalencia de indels.
El modelo de sustitución de nucleótidos que mejor se
ajustaba a las tres posiciones de codones de cada uno de
los genes altamente conservados, y a matK en su conjunto,
se identificó con ModelTest (Posada y Buckley, 2004).
Tras un examen de los valores de los parámetros estimados
por ModelTest según los modelos de mejor ajuste, los datos
se dividieron en las posiciones del primer y segundo codón
de los genes altamente conservados, las posiciones del
tercer codón de los genes altamente conservados y matK
(Maga- llón et al., 2013).

Análisis filogenéticos. Para evaluar la congruencia

filogenética entre genes, se realizaron análisis de
parsimonia para cada uno de los genes altamente
conservados (Magallón y Sanderson, 2005), y matK
(Magallón et al., 2013), con PAUP* 4.0b10 (Swofford,
2002). Estudios anteriores (por ejemplo, Chaw et al., 2000;
Sanderson et al., 2000; Sanderson y Doyle, 2001;
Magallón y Sanderson, 2002; Rydin et al., 2002) han
detectado sesgos sistemáticos cuando se incluyen todas las
posiciones de codones en la estimación filogenética por
parsimonia entre plantas con semilla, en un caso probable
de atracción de ramas largas. Este problema se evita
excluyendo las posiciones del tercer codón o utilizando
secuencias de aminoácidos en los análisis de parsimonia.
Las relaciones filogenéticas derivadas de la primera más la
segunda posición de diferentes genes fueron en su mayoría
congruentes entre sí y con estimaciones independientes de
relaciones filogenéticas entre plantas terrestres (por
ejemplo, Soltis et al., 2011). Debido a que las relaciones
incongruentes derivadas de diferentes genes están
débilmente apoyadas por los valores bootstrap, los cuatro
genes altamente conservados y los cinco genes se
concatenaron, formando un conjunto de datos altamente
conservados y un conjunto de datos de todos los genes,
respectivamente, los cuales se utilizaron en la estimación
filogenética paramétrica.
Las relaciones filogenéticas se estimaron con inferencia
bayesiana utilizando MrBayes (Huelsenbeck y Ronquist,
2001) y con máxima verosimilitud (ML) utilizando
Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 7
et al. (2013). Las relaciones filogenéticas estimadas con
S USANA
inferencia ba- yesiana para el conjunto de datos altamente
conservados, y con ML para los conjuntos de datos
altamente conservados, matK y todos los genes también
fueron altamente congruentes entre sí, y con estimaciones
independientes de las relaciones entre plantas vasculares y
plantas terrestres. La mayoría de los clados están
apoyados por altas probabilidades posteriores y valores
bootstrap, respectivamente.
edad mínima o máxima con límites duros o blandos (Yang
M y Rannala, 2006; Rannala y Yang, 2007).
AGALLÓN
Las edades de los clados se estimaron con tres relojes
relajados diferentes (Magallón y Sanderson, 2005;
Magallón, 2010; Magallón et al., 2013). Probabilidad
penalizada (Sanderson,

Relojes moleculares relajados. Los relojes relajados

permiten estimar los tiempos de divergencia y las tasas
absolutas de sustitución molecular utilizando datos de
secuencias moleculares e información filogenética,
teniendo en cuenta las diferentes tasas de sustitución
molecular entre las ramas del árbol. Estos métodos
pueden incorporar información independiente, ya sea del
tiempo absoluto o de la tasa de sustitución, para calibrar los
árboles filogenéticos. Los métodos disponibles
actualmente difieren en su base estadística, en cómo
tienen en cuenta las diferentes tasas de sustitución
molecular entre las distintas ramas del árbol filogenético y
en cómo implementan calibraciones independientes.
Excepto el primer reloj relajado propuesto (suavizado
de tasas no paramétrico; Sanderson, 1997), todos los
relojes relajados disponibles estiman las tasas de
sustitución entre ramas estadísticamente, ya sea con ML
(verosimilitud penalizada: PL; San- derson, 2002), o con
inferencia bayesiana (por ejemplo, Multidivti- me,
MCMCTREE, TimeTree, BEAST).
Los relojes relajados requieren un modelo de cómo
cambian las tasas entre ramas. La heterogeneidad de tasas
entre linajes se aplica comúnmente sobre la base de la
autocorrelación temporal (Gillespie, 1991), que asume
que las tasas de sustitución (o los factores que determinan
las tasas de sustitución) se transmiten de ancestros a
descendientes y, por lo tanto, se espera que sean similares
entre linajes estrechamente relacionados. La autocorrela-
ción se basa en la genética de poblaciones y es un
supuesto razonable para el cambio de tasas entre especies
estrechamente emparentadas. Sin embargo, puede ser
insuficiente para explicar el cambio de tasa entre ramas
que están distantemente relacionadas, que divergieron en
un pasado lejano o que están separadas por numerosas
ramas extintas. Drummond et al. (2006) implementaron la
heterogeneidad de tasas entre linajes no correlacionada,
en la que las tasas de sustitución se obtienen a partir de
una única distribución estadística (por ejemplo,
exponencial, lognormal).
Si se espera que los relojes moleculares proporcionen
estimaciones de los tiempos de divergencia y las tasas de
sustitución en términos de unidades de tiempo absolutas
(por ejemplo, millones de años), se necesitan
calibraciones independientes, ya sea de un tiempo
absoluto o de una tasa de sustitución absoluta. Las
calibraciones temporales son más comunes y, entre ellas,
el registro fósil es la fuente más habitual. Dependiendo
del método utilizado, las calibraciones temporales pueden
implementarse como edades fijas o como restricciones de
8 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014
 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

en nodos seleccionados como restricciones de edad mínima

o máxima y, además, es necesario asignar una edad
máxima a la raíz del árbol filogenético.
El programa BEAST (Drummond et al., 2006) ofrece
una variedad de métodos en un marco bayesiano para
estimar

Figura 2. Árbol cronológico de plantas terrestres. Árbol

cronológico obtenido con el método lognormal no correlacionado
en BEAST, utilizando un conjunto de datos de 5 genes (atpB,
psaA, psbB, rbcL y matK), incluyendo 27 calibraciones derivadas
de fósiles en nodos internos, más una calibración en el nodo raíz.
Se indica la edad del grupo de copas de los principales clados de
plantas terrestres, incluyendo el intervalo de credibilidad del 95%
de la densidad posterior más alta (HPD).

2002) es un método semiparamétrico que estima tasas

absolutas con ML e implementa una penalización numérica
basada en la autocorrelación para evitar que las tasas entre
ramas cercanas varíen drásticamente. Estima el grado
óptimo de heterogeneidad de tasas entre linajes mediante
validaciones cruzadas basadas en datos que, o bien
predicen la longitud de las ramas terminales eliminadas (es
decir, validación cruzada de poda de ramas) o bien evitan
violaciones de restricciones temporales (es decir,
validación cruzada basada en fósiles; Sanderson, 2004).
Las calibraciones temporales pueden implementarse como
edades fijas o como restricciones de edad mínima o
máxima.
Multidivtime (MD; Thorne et al., 1998; Kishino et al.,
2001; Thorne y Kishino, 2002) es un método bayesiano
que estima los tiempos de divergencia, las tasas de
sustitución y el valor de un hiperparámetro de
autocorrelación que modela la cantidad de heterogeneidad
de tasas entre ramas. Estos (y otros) parámetros se estiman
como probabilidades posteriores s o b r e l a b a s e de
priors, una función de verosimilitud y una cadena de
Markov Monte Carlo (MCMC). Este método aprovecha los
conjuntos de datos multigénicos al considerar que,
mientras que genes diferentes pueden tener patrones no
correlacionados de cambio de tasa, se espera que
compartan tiempos de divergencia (Thorne y Kishi- no,
2002). Las calibraciones temporales pueden implementarse
Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 9
tiempos de divergencia y tasas de sustitución, incluidas las
implementaciones con cambios de tasa no correlacionados Efecto del método del reloj relajado. Entre los estudios
SUSANA MAGALLÓN
entre ramas (véase más arriba). Las relaciones disponibles sobre la edad de las angiospermas, pocos han
filogenéticas, los tiempos de divergencia y las tasas de sido diseñados para examinar el efecto del reloj relajado.
sustitución absolutas se estiman simultáneamente como
probabilidades a posteriori mediante MCMC. El método
permite una gran flexibilidad para implementar
calibraciones temporales, que se introducen como priors
extraídas de distribuciones estadísticas, con límites duros o
blandos en cada extremo. Aplicamos el método lognormal
no correlacionado (UCLN) para estimar los tiempos de
divergencia y las tasas absolutas.

Calibraciones y limitaciones. En casi todos los casos se

aplicaron calibraciones derivadas de fósiles. La relación de
los fósiles con respecto a los taxones vivos se derivó, bien
de análisis filogenéticos directos basados en la morfología
(por ejemplo, Ken- rick y Crane, 1997; Hilton y Bateman,
2006; Doyle y Endress, 2010) o bien de la presencia de
caracteres en el fósil que constituyen sinapomorfías
inequívocas de un clado concreto. El nodo raíz se calibró
con la edad de los restos fósiles más antiguos de plantas
vasculares o con un rango temporal derivado de un análisis
de datación independiente (Hackett et al., 2007). En la
Tabla 2 se enumeran los nodos calibrados y los fósiles
utilizados para la calibración.

Cronología de la evolución de las plantas terrestres. El

análisis del reloj relajado proporcionó un marco temporal
del origen y la diversificación de los linajes de las plantas
terrestres. La Figura 2 muestra el árbol datado para las
plantas terrestres estimado con el método UCLN en
BEAST, utilizando el conjunto de datos de todos los genes
(Magallón et al., 2013). La divergencia entre las algas
estreptófitas y las plantas terrestres se data en 912 (962,5-
870 95% Highest Posterior Densi- ty [HPD]) Ma,
correspondiente al Neoproterozoico, y el inicio de la
diversificación de las plantas terrestres se estima en 475,3
(480,3-471,3 95% HPD) Ma, en el Ordovícico Inferior. Así
pues, según estas estimaciones, las plantas terrestres
persistieron como un linaje de tallo acuático durante unos
450 Ma antes de diversi- ficarse en tierra. Las plantas
vasculares iniciaron su diversificación en 424 (434,3-416,3
95% HPD) Ma, correspondiente al Silúrico Medio. La edad
de las copas de los eufilófitos se estima en 411 (422,2-401
95% HPD) Ma, correspondiente al Devónico inferior,
seguida relativamente pronto por la diversificación de las
copas de los helechos en 392,3 (400,6-384,8 95% HPD)
Ma, en el Devónico medio. La diversificación de la corona
de las plantas con semillas comenzó más tarde, a 330,3
(351-313,7 95% HPD) Ma, en el Carbonífero inferior
(Mississippiano). La diversificación de la corona de las
angiospermas se estima en 193,8 (209,7-162,2 95% HPD)
Ma, en el Jurásico Inferior (Figura 3). Las edades
estimadas para los principales clados de plantas terrestres
son coherentes con las calibraciones basadas en fósiles
implementadas, excepto para las angiospermas, que se
estiman unos 57 Ma más antiguas que sus fósiles más
antiguos (Magallón et al., 2013).
10 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014
 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Tabla 1. Resumen de estimaciones de la edad de angiospermas en estudios de reloj molecular. BLs: longitudes de rama. MD: Multidivtime
(Thorne et al., 1998; Kis- hino et al., 2001; Thorne y Kishino, 2002). ML: máxima verosimilitud. MP: parsimonia. NPRS: suavizado de tasa
no paramétrico (Sanderson, 1997). PL: verosimilitud penalizada (Sanderson, 2002). UCLN: método lognormal no correlacionado disponible
en BEAST (Drummond et al., 2006). NA: no aplicado.
Referencia Datos Estimación Método del Número de Número de Nodo de Edad del grupo corona
filogenética reloj taxones Restricciones calibración/Edad de angiospermas (Ma)
molecular Dentro/fuera / Aplicadas (Ma)
Angiospermas como
Ramshaw citocromo c sin árbol reloj estricto NA NA extrapolación de 300-400
y otros, (secuencias filogenético la divergencia
1972 de explícito; entre aves y
aminoácidos) extrapolación mamíferos
basada en la
divergencia entre
aves y mamíferos
Martin y brechaC sin árbol reloj estricto 9/0 NA tasa de sustitución no ca. 320
otros, filogenético sinónima calibrada a
1989 explícito partir de divergencias
fósiles
entre animales-
plantas-levaduras
(1000 Ma);
Drosophila-
vertebrados (600
Ma), mamífero-pollo
(270 Ma) y humano-
rata (85 Ma)
Wolfe y 12 cp genes Unión de vecinos reloj estricto 2/1 NA tasa de sustituciones 150-250
otros, 1989 codificadores no sinónimas
de proteínas calibrada a partir de
la divergencia
basada en fósiles
entre angiospermas y
briofitas (350-
450 Ma)
Brandl y ARNt cp y UPGMA reloj estricto 7/2 NA (i) divergencia maíz- (i) calibración de
otros, 1992 genes ARNt trigo obtenida de la divergencia
Wolfe et al. 1989 (50- maíz-trigo:
70 Ma) divergencia
(ii) divergencia monocotiledónea-
briófito-traqueófito (eu)dicotiledónea:
(grupo de la corona 260-360
embriofítica; 350- (ii) divergencia
450 Ma) briófitas-traqueófitas
(iii) divergencia calibración:
planta-animal (1000 divergencia
Ma) monocotiledóneas-
(eu)dicotiledóneas:
230-300
(iii) divergencia
planta-animal
calibración:
monocotiledónea-
(eu)dicotiledónea
divergencia: 260
Martin y gapC, en Unión de vecinos reloj estricto 7/2 NA tasa de sustituciones (i) método de Li
otros, 1993 comparac calibrada a partir de y Graur, 1991
ión con la divergencia fósil (en Martin et al.,
rbcL entre angiospermas y 1993): 304 +-
coníferas (330 Ma) 34
(ii) método de Li y
Tanimura, 1991;
(en Martin et al.,
1993):

Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 7

 SUSANA MAGALLÓN
301 +- 34

8 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014

 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Tabla 1. Continuación
Referencia Datos Estimación Método del Número de Número de Nodo de Edad del grupo corona
filogenética reloj taxones Restricciones/ calibración/Edad de angiospermas (Ma)
molecular Dentro/fuera Aplicadas (Ma)
Angiospermas como
Laroche y 12 genes Derivados de la reloj estricto 21/2 NA (i) divergencia maíz- (i) calibración de la
otros, codificadores comprensión trigo obtenida de divergencia maíz-
1995 de proteínas implícita de las Wolfe et al. 1989 trigo: divergencia
mt: coxI, coxII, relaciones en (50-70 Ma) monocotiledónea-
coxIII, atp1, estudios (ii) Divergencia (eu)dicotiledónea:
atp6, atp9, independientes Vicieae-Phaseolinae 170-238
cob, nad3, basada en (ii) Calibración
nad4, rps12, en Raven y Polhill, de la divergencia
rps13, orf25 1981 (en Laroche et Vicieae-
al., 1995) (45-65 Ma) Phaseolinae:
divergencia
monocotiledónea
-(eu)
dicotiledónea:
157-226
Goremykin 58 secuencias Unión de vecinos reloj estricto 3/3 NA Nodo de la corona Divergencia
y otros, 1997 de proteínas de Embryophyta monocotiledóneas-
cp (450 Ma) (eu)dicotiledóneas:
160
+- 16
Sanderson, rbcL Síntesis del terreno NPRS 22/15 2/minuto Embryophyta/450 215.0 (+-15.2)
1997 hipótesis
(incluidas las filogenéticas
limitaciones) vegetales, BL
derivadas de MP
Sanderson rbcL y 18S parsimonia, más un reloj estricto 22/15 no aplicado Planta terrestre (i) 18S: 188
y Doyle, nrDNA conjunto de obtenido con CG/450 (ii) rbcL (1º-2º
2001 topologías fijas máxima cp): 221
verosimilitud (iii) rbcL (3er
cp): 86
(iv) rbcL (todos cp):
143
Soltis et al., (i) rbcL, atpB, Topología ML NPRS y 2/33 alternativa ninguno además (i) Calibración (12)
2002 rps4, y 18S obtenida por Pryer et reloj estricto puntos de a las calibraciones Dicksonia/
nrDNA y 136 al., 2001, con calibración a Plagiogyria/
caracteres longitudes de rama través de Cyathea: 330,7
morfo- lógicos estimadas con plantas (ii) Calibración
(ii) rbcL, atpB, MP y ML. terrestres/ (19) Angiopteris/
rps4 y 18S fijas Marattia: 332,6
nrDNA por (iii) Calibración (25)
separado y gimnospermas: 132.1
combinados (iv) Calibración (29)
licópidos (377,4):
126.9
(v) Calibración (19)
licópidos (400):
134.5
Schneider et rbcL, atpB, Inferencia bayesiana PL 84/11 3/minuto Euphyllophytes/380 251.8 (246.4
al., 2004 18S nrADN +- 14.9)
(análisis
relajado)

Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 9

 SUSANA MAGALLÓN
Bell et rbcL, atpB, ML e inferencia MD y PL 67/4 variable; eudicots/125 (i) DM que impone
al., 2005 matR, 18S bayesiana 4/minage tres restricciones
nrDNA de edad mínima:
192.8
(+- 17.3);
datos simultáneos
(es decir, con BL
estimados por
separado para cada
partición de datos)
179,6
(+- 11.0)
(ii) PL: PL impone
tres restricciones
de edad mínima.
157.8
(+- 16.5)

10 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014

 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Cuadro 1 Continuación
Referencia Datos Filogenética Molecular Número de taxones Número de Calibración
Estimación de la edad de las angiospermas Método del reloj Inside/Outside
Restricciones/ Nodo/Edad (Ma) Grupo de la corona (Ma)
Angiospermas Aplicadas como

Magallón y atpB, psaA Bayesian inference,PL32/3219/minage ; Tracheophyta/419range : 176,39-

Sanderson, psbB, rbcL con ML-estimado 317.65
2005 1º-2º cp, BLs (i) cuatro genes 1º-2º
3er cp, todos los cp. cps: 185.0
(ii) cuatro genes
3º cps: 185.3
(iii) cuatro genes
todos cps: 189.0
Moore et al., 61 plastidML PL 43/2 5/minage Spermatophyta/ (i) sin
restricciones: 2007 codificación de proteínas 290-310169
.6 (+-3.8)
genes (ii) 125 minage to
tallo eudicots: 169,7
(+-3.5)
(iii) 125 minage to
crown eudicots:
169.8 (+-3.5)

Magallón rbcL, atpB Inferencia bayesiana PL 265/249/minage ;

241.7(241. y Castillo, matK, 18S 1/maxage
46-241.95)
2009 (nrADN relajado, 26S (eudicots)
datación) ADNnr

Bell et al., rbcL, atpB Inferencia bayesiana, UCLN560/735/minage Angiospermae/ (i) restricciones
como 2010 18S nrDNA simultánea con 132-350 exponencial
distribución de los datos : 147
(141-154)
(ii) restricciones
como
distribuciones
lognormales: 183
(167-199)

Magallón, atpB, psaA Inferencia bayesiana PL con ramificación 39/29

19/minage;Tracheophyta/421 (i) PLBP: 215.6 2010 psbB, rbcLpruning- 1/máx.
(202.3-226.8)
λ derivado, PL (ii) PLFB: 260,3
con fósil (232.4-284.3)
(iii) DM: 253,2
λ, MD, UCLN (231.4-275.8)
(iv) 275,0
(200.0-332.4)

Smith et al., atpB, rbcL ML y Bayesiano 113/4132/minageninguno además de (i)

con eudicot2010 18S nrDNA inferencia
calibracióncalibración : 217
(182-257)
(ii) sin calibrado
eudicot: 228
(193-270)

Clarke et al., atpB, psaA no especificado MCMCTREE 17/uniformeEmbryophyta/(i) 509;(i) Embryophyta

en 2011 psbB, psbA distribución() 1042 509 Ma: 198
psbB, rbcL, entre a (170-231)
rps4 de límites duros (ii) Embryophyta en
minage y1042 Ma: 205
un suave- (175-240)

Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 11

 SUSANA MAGALLÓN
maxage
limitado
Magallón et atpB, psaA, MLUCLN y PL44/37 26/minage;Embryophyta- (i) UCLN atpB, psaA,
al., 2013psbB, rbcL, 1/maxage Estreptofita
psbB, rbcL: 208,7 (incluyendo matK divergencia/912
(171.5-257.9)
fósil (ii) UCLN matK:
calibraciones) 194.1 (157.7-239.1)
(iii) UCLN todos los
genes:
193.8 (162.2-209.7)

12 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014

 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

absolutas, mientras que Multidivtime y UCLN estiman las

edades y las tasas (y otros parámetros) como probabilidades
posteriores, dadas las priores y una función de
verosimilitud, mediante MCMC.

Figura 3. Efecto del método de reloj relajado en las edades

estimadas. Árboles fechados obtenidos con probabilidad
penalizada utilizando un valor de suavizado derivado de la poda
de ramas (PLBP), probabilidad penalizada utilizando un valor de
suavizado derivado basado en fósiles (PLFB), y el método log
normal no corregulado en BEAST (UCLN). Se comparan las
edades de las plantas vasculares, las plantas con semillas, las
gimnospermas y las angiospermas. El nodo de las angiospermas
presenta una de las mayores diferencias entre las edades
obtenidas con los distintos métodos.

el efecto de diferentes métodos de reloj molecular

(Magallón, 2010; Magallón et al., 2013; Tabla 1). En el
estudio de Magallón (2010), se evaluó el efecto de relojes
relajados que difieren en su fundamento estadístico, en
cómo implementan la heterogeneidad de la tasa de edad
entre líneas y en la flexibilidad para implementar
calibraciones derivadas de fósiles en las edades de no- des
a través de plantas vasculares. La verosimilitud penalizada
(Sanderson, 2002) y Multidivtime (por ejemplo, Thorne y
Kishino, 2002) implementan el cambio de tasa
autocorrelacionado entre ramas, y calibraciones de edad
mínima o máxima con límites duros. El método lognormal
no correlacionado (UCLN) de BEAST (Drummond et al.,
2006) implementa el cambio de tasa no correlacionado
entre linajes y las calibraciones temporales como priores
estadísticamente distorsionados (lognormal en los análisis
revisados). La verosimilitud penalizada utiliza ML y una
penalización numérica para estimar las fechas y las tasas
Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 13
 SUSANA MAGALLÓN
plantas con semillas del nudo de la corona de las
Las edades de todo el árbol estimadas con los relojes
relajados PL, MD y UCLN, incluidos los distintos grados angiospermas. Esta rama larga se ha considerado una
de heterogeneidad entre linajes derivados de la poda de posible causa de la edad estimada por los relojes relajados.
ramas y las validaciones cruzadas basadas en fósiles en Las ramas largas son una fuente bien conocida de error
PL (PLBP y PLFB, respectivamente), fueron en general filogenético (por ejemplo, Felsenstein, 1978; Hendy y Pen-
similares entre sí (Figura 3). Sin embargo, hubo
diferencias relativamente pronunciadas en la edad de las
angiospermas estimada por los distintos relojes, a saber,
215,6 (202,29-226,77 95% HPD) Ma con PLBP; 260,33
(232,37-284,33 95% HPD) Ma con PLFB; 253,22 (231,45-
275,86 95% HPD) Ma con MD; y 275 (200-332,37 95%
HPD) Ma con UCLN (Magallón, 2010). Todas las edades
estimadas de an- giospermas son mucho más antiguas que
los fósiles más antiguos del grupo. Las edades estimadas
con diferentes relojes relajados para otros nodos a lo largo
del árbol están altamente correlacionadas, con las edades
más similares estimadas con PLFB y MD (correlación r =
0,99 y pendiente m = 1,0).
El hallazgo de que los relojes relajados examinados
estimaron edades muy similares en todas las plantas
vasculares fue alentador porque los métodos se basan en
diferentes suposiciones sobre la heterogeneidad de la tasa
molecular entre linajes, y en cómo se implementan las
restricciones temporales. La observación de que las
diferencias de edad más pronunciadas entre los distintos
métodos se producen en los nodos que están alejados de
las calibraciones, y viceversa, llevó a sospechar que las
calibraciones podrían estar forzando a los distintos relojes
relajados a estimar edades similares. Para evaluar esta
posibilidad, se compararon las edades estimadas con PLBP
y UNCL, excluyendo las restricciones temporales
(Magallón et al., 2013). La exclusión de las restricciones
fósiles tuvo un efecto sustancial en la edad de las
angiospermas estimada por PLBP y UNCL, siendo similar
cuando se incluyeron las calibraciones (es decir, 201,16 y
193,76 Ma respectivamente), pero muy diferente cuando
se excluyeron las calibraciones (es decir, 161,64 y 201,02
Ma respectivamente; Magallón et al., 2013). Sin embargo,
para la mayoría de los demás nodos del árbol, la diferencia
entre las edades estimadas con diferentes relojes fue
pequeña. Las edades estimadas con los dos métodos están
altamente correlacionadas (r = 0,99), pero las edades
UCLN son algo más antiguas (m = 0,71; Magallón et al.,
2013). Por lo tanto, en los estudios descritos
anteriormente el método de reloj relajado tuvo un efecto
insustancial en las estimaciones de edad,
independientemente de si se incluyeron o no restricciones.
Sin embargo, en otros estudios (por ejemplo, Pérez-
Lozada et al., 2004) los métodos de reloj relajado tuvieron
una influencia sustancial en las edades esti- madas.

Efecto de las ramas largas. El efecto de las ramas largas

en la datación mo- lecular ha sido escasamente
considerado. El efecto de las ramas largas en la datación
de plantas terrestres fue discutido por San- derson y
Doyle (2001), y evaluado experimentalmente en la
datación de angiospermas por Magallón (2010). Una larga
rama filogenética separa el nudo de la corona de las
14 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014
 REVISIÓN DE ANGIOSPERM
AGE

Tabla 2. Fósiles utilizados en la calibración y limitaciones. Lista de fósiles utilizados para calibrar los clados, indicando su primera aparición
estratigráfica y la edad absoluta utilizada para la calibración, según Gradstein y Ogg (2004). CG = grupo de la corona; SG = grupo del tallo.

Clado Fósil (Referencia) Posición estratigráfica Edad (Ma)

Planta terrestre-Estreptófita más antigua y más joven estimaciones independientes de la división entreno aplicable 870-970
división de las algas Embryophyta y Chlorophyta (Hackett et al., 2007)
CG Embryophyta Criptosporas con atributos que indican pertenencia a planta terrestreOrdovícico medio472
linaje (Rubinstein et al., 2010) (Dapingiense)
CG Tracheophyta Baragwanathia longifolia (Tims y Chambers, 1984; Garrat y Silúrico tardío (Ludlow) 421
Rickards, 1987; Hueber, 1992; Kenrick y Crane, 1997)
CG Lycopodiophyta Leclercquia complexa (Fairon-Demaret, 1974, Kenrick y Devónico medio 385
Crane, 1997)
CG Eupyllophyta Pertica quadrifaria y P. varia (Gensel y Andrews, 1984; Devónico temprano (Emsiano) 398
Kenrick y Crane 1997)
SG Equisetum Ibyka amphikoma (Skog y Banks, 1973; Banks 1980; Stein,Devónico medio (Givetian) 385
1982; Kenrick y Crane, 1997)
SG Osmundaceae Thamnopteris (Miller, 1971, Taylor et al., 2009) Pérmico tardío 251
CG Spermatophyta Cordaitales (Phillips, 1980; Taylor et al., 2009) Carbonífero temprano 318
(Namuriano)
CG Cycadophyta Beania, Nilssonia (Harris, 1961)Jurásico medio 172
Coníferas SG (incluida Swillingtonia denticulata (Scott, 1974; Scott y Chaloner, 1983) Westfaliano B (Medio 306
Gnetophyta) Pennsilvaniano, Tardío
Carbonífero)
SG Pinaceae; SG Compsostrobus (Delevoryas y Hope, 1973, 1987; Taylor et al., Triásico tardío 200
Gnetophyta 2009); Dechellyia gormanii y Maculostrobus (Ash, 1972;
Crane, 1996)
CG GnetophytaEoantha zherikhinii (Krassilov y Bugdaeva, 1982; Krassilov, 1986) Cretácico temprano
(Neocomiense) 125 CG Pinaceae Pseudolarix (Krassilov, 1982; Lefeld, 1978, LePage y Bansinger, 1995) Jurásico tardío temprano
155
CG Cupressophyta Rissikia media (Townrow, 1967; Taylor et al., 2009) Triásico temprano 245
SG Taxaceae Palaeotaxus (Florin, 1951; Taylor et al., 2009) Jurásico temprano 176
CG Angiospermae Granos de polen con columelas infratectales (Hughes y McDougall, Valanginiano-Hauteriviano 136
1987; Hughes et al., 1991; Brenner, 1996)
Nymphaceae- Monetianthus mirus (Friis et al., 2001, 2009) Barremiense-Aptiense 125
Cabombaceae partida
SG Lauraceae Potomacanthus lobatus (Crane et al., 1994; von Balthazar et al., 2007) Albiano temprano 106
SG WinteraceaeTétradas de polen (Doyle et al., 1990a, b; Doyle, 2000; Doyle y Barremian 125
Endress, 2010)
CG Alismatales Mayoa portugallica (Friis et al., 2004) Barremiense-Aptiense 125
SG Arecaceae Hojas, tallos y granos de polen de Arecaceae (Daghlian, 1981; Santoniense-Campaniense 84
Christopher, 1979)

*SG Eudicotyledoneae Polen(Doyle y Hotton, 1991; Hughes y Barremiense-Aptiense 130* asignado

McDougall, 1990) lowermost
límite de
Barremian
*CG EudicotyledoneaePolen tricolpado (Doyle y Hotton, 1991; Hughes y Barremiense-Aptiense 125
McDougall, 1990)
*CG Eudicotiledóneas Hyrcantha decussata (Sinocarpus decusatus) (Leng y Friis, Barremiano-Aptiense 125
2003, 2006; Dilcher et al., 2007)
SG Menispermaceae Prototinomiscium testudinarum y P. vangerowii (Knobloch Maastrichtiense 65.5

Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014 15

 SUSANA MAGALLÓN
y Mai, 1986)

16 Ciencias Botánicas 92 (1): 1-22, 2014