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CAPÍTULO 1 2

Contaminación de las bayas:


brotes y problemas de
contaminación
Kalmia E. Kniel y Adrienne EH Shearer
Departamento de Ciencias Animales y Alimentarias, Universidad de Delaware,
Newark, DE

CONTENIDO DEL CAPÍTULO


Introducción 271
El impacto de los grandes brotes 273
Historia de la contaminación viral de las bayas 274
Brotes de hepatitis A con frambuesas y fresas 275
Brotes asociados de norovirus con frambuesas 277
El papel de Cyclospora cayetanensis en los brotes asociados a bayas 279
Transmisión de ooquistes de Cyclospora y el papel de los alimentos 280
Contaminación bacteriana de las bayas 283
Estrategias de reducción de la contaminación 285
En resumen 297

INTRODUCCIÓN
Las frutas comúnmente conocidas como bayas son populares por muchas razones,
incluido el sabor, la nutrición y la conveniencia. Las bayas incluyen fresas, zarzas
(frambuesas, moras e híbridos asociados), arándanos, arándanos, grosellas, uvas,
grosellas y bayas de saúco. Sin embargo, aunque técnicamente todos se consideran
bayas, solo los arándanos y las uvas son verdaderas bayas, ya que los frutos tienen
múltiples semillas y se derivan de un solo ovario (Bowl-ing, 2000). Este grupo
diverso de frutas ha sido una fuente de sustento a lo largo de la historia,
comenzando con los primeros cazadores y recolectores (Bowling, 2000) y sigue
siendo un cultivo importante en la actualidad. Recientemente se ha sugerido la
importancia nutricional de las bayas, incluidos sus altos niveles de antioxidantes y
compuestos anticancerígenos (Lu, 2007).
El problema de la contaminación de los productos agrícolas: causas y soluciones
#
2009, Elsevier, Inc. Reservados todos los derechos de reproducción en cualquier forma.
271
272 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

La producción y el consumo de bayas han aumentado constantemente durante


la última década. En los Estados Unidos, la producción de bayas se ha
incrementado dramáticamente; mientras que en 1970 solo se produjeron 5,3
millones de libras de bayas (equivalente en peso fresco), en 2006 se produjeron
más de 14,4 millones de libras (ERS, 2008). Las frambuesas han visto el mayor
aumento; los valores de producción se han multiplicado por siete entre 1991 y
2006. Durante ese mismo período, la producción de fresas se duplicó. El consumo
de bayas también está creciendo en los Estados Unidos (ERS, 2008). En los
últimos seis años, el consumo de arándanos frescos se ha más que duplicado, el
consumo de frambuesas se ha cuadriplicado y el consumo de fresas ha aumentado
constantemente durante ese tiempo. Estos números no tienen en cuenta las bayas
importadas que se envían a los Estados Unidos durante gran parte del año.
Los cultivos de bayas se producen y cosechan a través de tres canales de
comercialización, incluida la cosecha del cliente a través de granjas U-pick, las
ventas frescas a través de tiendas locales o mercados nacionales e internacionales
distantes, y se procesan como fruta congelada, puré, fruta seca o jugo (aquí las
bayas procesadas pueden venderse directamente al por menor). Desde el punto de
vista de la seguridad alimentaria, las bayas recolectadas frescas y vendidas
internacionalmente o en los mercados locales son de gran preocupación; sin
embargo, como se analiza más adelante, los pasos de procesamiento adicionales,
incluida la congelación, no eliminan los microorganismos patógenos, y se han
asociado casos de enfermedades transmitidas por los alimentos con las bayas
congeladas.

En términos de impacto en la seguridad alimentaria, las bayas más importantes


hasta la fecha han sido las moras, las frambuesas, los arándanos y las fresas. Al
igual que con todos los demás productos agrícolas, el hecho de que las bayas a
menudo se consuman crudas y sin lavar puede influir en la eliminación de posibles
contaminantes y microorganismos patógenos. Es necesario prevenir la
contaminación inicial mediante la utilización de Buenas Prácticas Agrícolas,
incluido el uso de estiércol tratado o compostado, el uso de agua de riego de alta
calidad en el nivel de producción y agua potable para hacer hielo después de la
cosecha, utilizando equipo y transporte limpios y desinfectados. vehículos,
proporcionando sistemas de saneamiento adecuados para los trabajadores,
asegurando la salud de los trabajadores y manteniendo una adecuada cadena de frío
hasta la entrega al cliente final.

Los 22 brotes documentados de enfermedades transmitidas por los alimentos


asociados con las bayas se analizan en este capítulo. Además, es probable que
muchos otros brotes no hayan sido detectados o confirmados. Puede haber varias
razones por las que las bayas se han visto involucradas en una miríada de brotes;
contaminación por parte de los trabajadores de las granjas y plantas empacadoras,
uso de prácticas agrícolas inseguras y abastecimiento global para brindar
disponibilidad durante todo el año. En general, los cultivos de bayas se riegan
mejor con riego por goteo, ya que esto permite al productor aplicar agua en el
período crítico del desarrollo de la fruta.
El impacto de los grandes brotes 273

y evita mojar el fruto, lo que podría favorecer el desarrollo de enfermedades y


podredumbres (Bowling, 2000). Sin embargo, esto no excluye la posibilidad de que
agua no potable o incluso potencialmente contaminada pueda usarse para riego por
aspersión o para aplicaciones de pesticidas o fertilizantes. Este punto se menciona
más adelante en la discusión sobre la contaminación de las plantas de frambuesa
con el parásito protozoario Cyclospora cayetanensis. En su mayor parte, las bayas
son altamente perecederas y requieren un manejo mínimo. Para hacer esto, los
recolectores a menudo realizan en el campo la clasificación y el empaque en los
contenedores de envío (Ryall y Pentzer, 1982).

EL IMPACTO DE LOS GRANDES BROTES


En las últimas dos décadas, varios brotes asociados con bayas contaminadas se
destacan del resto. Curiosamente, estos no están asociados con bacterias. El
parásito protozoario Cyclospora causó enfermedades en América del Norte
asociadas con las frambuesas (Herwaldt, 2000), y el virus de la hepatitis A causó
numerosas enfermedades asociadas con las fresas (Niu et al., 1992). En ese
momento, estos brotes iniciaron la discusión sobre el papel de organismos
“emergentes” transmitidos por los alimentos en la contaminación de productos
agrícolas, problemas de detección y la necesidad de métodos de diagnóstico
mejorados (Tauxe et al., 1997). Estos siguen siendo temas importantes hoy en día,
ya que buscamos mejores métodos de diagnóstico y prevención. Tenemos una
mayor comprensión del proceso por el que pasan nuestros alimentos a lo largo del
continuo de la granja a la mesa, pero todavía nos falta información básica sobre el
crecimiento, la supervivencia y la transmisión de estos organismos patógenos a lo
largo de esta ruta. Históricamente, estos brotes asociados con las bayas mostraron
la necesidad de reaccionar a datos epidemiológicos sólidos sin confirmación de
laboratorio para tener un mejor control sobre el curso de una epidemia (Tauxe et
al., 1997). Aunque los datos epidemiológicos siempre son importantes en la
investigación de un brote, la detección de virus y protozoos es tradicionalmente
difícil y obliga a los investigadores a depender de datos epidemiológicos para el
rastreo. Además, dos factores, relacionados con estos organismos en particular,
aumentan nuestra necesidad de una mayor comprensión, y estos son la extensión de
los brotes de Cyclospora (1996-2001) y el largo período de incubación del virus de
la hepatitis A (10-50 días, promedio 30 dias).

Los efectos económicos de estos brotes son duraderos y, a menudo, persisten


más con la percepción de que alimentos específicos (es decir, frambuesas
guatemaltecas importadas y fresas mexicanas importadas, contaminadas en México
o en los Estados Unidos) son sospechosos (Calvino, 2004). Los brotes discutidos a
continuación brindan múltiples ejemplos de la importancia de una buena
epidemiología. Las investigaciones epidemiológicas lograron implicar
274 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

el alimento que contiene bayas y luego condujo a retiros del mercado adecuados e
investigaciones ambientales. Este no es siempre el caso. En la primavera de 1996,
con los primeros informes de enfermedades atribuidas a Cyclospora, el
Departamento de Salud de Texas emitió erróneamente un informe que identificaba
el origen del problema como fresas de California (Herwaldt y Beach, 1999). Esto
fue desastroso para la industria de la fresa de California que estaba en su pico de
producción en ese momento. Sin embargo, cuando el CDC emitió una declaración
de que la fuente eran las frambuesas guatemaltecas (Herwaldt y Beach, 1999), la
temporada de exportación de primavera guatemalteca acababa de concluir y los
productores sufrieron pocos efectos. Aunque esto provocó una gran pérdida
económica en California, los productores de fresas de California pudieron
desarrollar un sistema mejorado de seguridad alimentaria después de este
problema.Calvino, 2004). La industria de productos agrícolas de California pudo
sobrevivir a estos problemas; sin embargo, después de más de dos años de brotes
repetidos que involucraron a las frambuesas guatemaltecas en brotes en América
del Norte, la industria allí nunca se recuperó.

HISTORIA DE CONTAMINACIÓN VIRAL DE BAYAS


Tanto las frambuesas como las fresas (crudas y congeladas) se han asociado con
brotes del virus de la hepatitis A y del norovirus. Se cree que la hepatitis A, un
virus propagado por las heces humanas, contaminó las bayas por contacto con
trabajadores agrícolas infectados durante la cosecha o agua de riego contaminada.
Las frambuesas congeladas y frescas también se han asociado con enfermedades
debido al norovirus, que también se propagan a través del contacto con heces
humanas y manipuladores de alimentos infectados. El procesamiento de las bayas,
incluida la congelación y la cocción suave, puede ser un tema importante en el caso
de las bayas contaminadas con virus. Estos pasos de procesamiento no
necesariamente limpian las bayas de la contaminación viral. Los tallos de las fresas
destinadas a la congelación se eliminan en el campo, ya sea mediante un
dispositivo metálico o una uña. Luego, las bayas se transportan a temperatura
ambiente a una planta de procesamiento donde se lavan con agua, se cortan en
rodajas si corresponde y, a menudo, se mezclan con hasta un 30 % de sacarosa
antes de congelarlas. Se cree que la manipulación humana adicional durante la
cosecha y la mezcla en las instalaciones de procesamiento coloca a estas bayas en
mayor riesgo de contaminación viral (CFSAN, 2001).

Una mayor conciencia de que las bayas juegan un papel en la transmisión de


virus condujo a encuestas epidemiológicas que a su vez aumentaron la conciencia
de las bayas contaminadas asociadas con enfermedades (Butot et al., 2007). Para
Brotes de hepatitis A con frambuesas y fresas 275

Por ejemplo, entre 1998 y 2001 se identificaron recientemente en Finlandia


aproximadamente 15 brotes de enfermedades virales relacionadas con las bayas
(Ponka et al., 1999). Del mismo modo, se descubrió que las bayas congeladas
importadas de Polonia son responsables de más de 1100 enfermedades en Europa
en seis brotes diferentes (Cotterelle et al., 2005; Falkenhorst et al., 2005; Korsager
et al., 2005).

BROTES DE HEPATITIS A CON


FRAMBUESAS Y FRESAS
Uno de los primeros brotes de bayas registrados asociados con la contaminación
viral fue un brote de hepatitis A en Escocia relacionado con el consumo de mousse
de frambuesa preparada con frambuesas congeladas (Reid y Robinson, 1987). Las
frambuesas se habían observado anteriormente en investigaciones epidemiológicas
como posibles portadoras del virus (Noé, 1981). La mousse de frambuesa se
preparó específicamente para un banquete para 10 personas en un gran hotel de
Aberdeen. La mousse se preparó a partir de dos tubos de 3 libras de frambuesas
congeladas, gelatina, azúcar y crema pasteurizada. Parte de la mousse sobrante se
envió a casa con el personal o se sirvió en el "carrito de dulces" en el comedor al
día siguiente. Veinticuatro personas fueron diagnosticadas con ictericia, funciones
hepáticas alteradas, fiebre, malestar general, náuseas y síntomas similares a los de
la gripe aproximadamente entre 24 y 28 días después de consumir la mousse. Las
frambuesas se congelaron rápidamente en un centro de distribución. Las
frambuesas se habían obtenido de varias fincas, incluidas pequeñas explotaciones y
grandes jardines privados. Tres de estos productores estuvieron implicados
indirectamente en un brote anterior (Noé, 1981). Aparentemente, la contaminación
de las frambuesas ocurrió en el momento de recoger o empacar, probablemente por
un manipulador de alimentos que, sin saberlo, estaba eliminando el virus de la
hepatitis A. Un médico local informó que uno de los recolectores tenía una
infección de hepatitis A en el momento de la recolección (Reid y Robinson, 1987).
Esto reafirma la importancia y el impacto de una buena higiene personal. y
prácticas de saneamiento, junto con la necesidad de una buena educación en
seguridad alimentaria de los manipuladores de alimentos en cada etapa desde la
granja hasta el consumidor.

Un brote multiestatal de hepatitis A se rastreó en fresas congeladas procesadas


en una sola planta en California en 1990 (Niu et al., 1992). Novecientos
estudiantes, maestros y personal en Georgia y Montana desarrollaron hepatitis A
por comer pastel de fresas y otros postres. Los datos epidemiológicos indicaron que
la contaminación no se produjo a partir de un trabajador infectado dentro de la
planta de procesamiento, sino más bien de un recolector infectado, tal vez cuando
los tallos se extraían a mano en lugar de con una herramienta de metal. Las fresas
todavía se despalillan a menudo antes de llevarlas a la planta de procesamiento.
276 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

En los meses de febrero y marzo de 1997, en Michigan y Maine, se produjo un


brote similar, en un principio vinculado a frambuesas y fresas congeladas (Hutin et
al., 1998). La evidencia epidemiológica más concluyente de los estudios de casos y
controles determinó que la enfermedad estaba asociada solo con fresas congeladas,
y los casos involucraban a escolares y empleados. En Michigan, al igual que en el
brote de 1990, las fresas congeladas se consumían en postres de tarta de fresas que
se servían en las cafeterías escolares. Se informaron un total de 287 casos de
hepatitis A en 23 escuelas de Michigan y 13 escuelas en Maine. El análisis de
rastreo implicó fresas cultivadas en México y procesadas y distribuidas a través de
una planta de procesamiento de California. No hubo indicios de lotes específicos
que estuvieran contaminados ya que las escuelas no mantuvieron estos registros en
este momento. Una investigación exhaustiva de la instalación de procesamiento de
California no identificó ningún problema, mostró buenas prácticas de saneamiento
y fabricación, contacto limitado de las manos de los empleados con las bayas, y
ningún registro de empleados con enfermedades en el momento en que se
procesaron las fresas. La FDA también realizó una investigación en los campos de
fresas en México. Estos campos se regaron por goteo en lugar de por aspersión, lo
que eliminó la probabilidad de que las bayas se contaminaran con agua
contaminada.

Esta investigación reveló varios problemas potenciales, incluyendo letrinas de


hendidura limitadas para los trabajadores y acceso limitado a las instalaciones para
lavarse las manos que se encontraban en los camiones que circulaban por los
campos. Aunque no se mantuvieron registros sobre las enfermedades de los
trabajadores, los trabajadores no usaban guantes y quitaban los tallos de las fresas
con las uñas en los campos. El contacto directo de las manos con las bayas
combinado con malas prácticas higiénicas fue una posible fuente de
contaminación. Se suspendieron otras fresas del mismo distribuidor, y de los otros
13 estados que recibieron fresas congeladas, solo se informaron dos casos de
hepatitis A en Tennessee, nueve casos en Arizona, cinco casos en Wisconsin y
cuatro casos en Luisiana. Todos estos casos, con la excepción de los de Luisiana,
estaban asociados con programas estatales de almuerzos escolares. Los casos de
Luisiana se remontan al consumo de una bebida licuada preparada comercialmente.
Para estos grupos de casos no se realizaron estudios epidemiológicos. Los virus
aislados de la mayoría de los casos de hepatitis A descritos en este brote
multiestatal mostraron una gran similitud genética. Debido al número relativamente
bajo de casos en comparación con la gran cantidad de fresas congeladas que se
consumieron, es probable que la contaminación no fuera uniforme y tal vez a
niveles bajos. Los hallazgos de esta investigación jugaron un papel en muchas de
las iniciativas de seguridad alimentaria diseñadas por el Congreso y la
Administración Clinton dentro de los Estados Unidos ( Los casos de Luisiana se
remontan al consumo de una bebida licuada preparada comercialmente. Para estos
grupos de casos no se realizaron estudios epidemiológicos. Los virus aislados de la
mayoría de los casos de hepatitis A descritos en este brote multiestatal mostraron
una gran similitud genética. Debido al número relativamente bajo de casos en
comparación con la gran cantidad de fresas congeladas que se consumieron, es
probable que la contaminación no fuera uniforme y tal vez a niveles bajos. Los
hallazgos de esta investigación jugaron un papel en muchas de las iniciativas de
seguridad alimentaria diseñadas por el Congreso y la Administración Clinton
dentro de los Estados Unidos ( Los casos de Luisiana se remontan al consumo de
una bebida licuada preparada comercialmente. Para estos grupos de casos no se
realizaron estudios epidemiológicos. Los virus aislados de la mayoría de los casos
de hepatitis A descritos en este brote multiestatal mostraron una gran similitud
genética. Debido al número relativamente bajo de casos en comparación con la
gran cantidad de fresas congeladas que se consumieron, es probable que la
contaminación no fuera uniforme y tal vez a niveles bajos. Los hallazgos de esta
investigación jugaron un papel en muchas de las iniciativas de seguridad
alimentaria diseñadas por el Congreso y la Administración Clinton dentro de los
Estados Unidos ( Los virus aislados de la mayoría de los casos de hepatitis A
descritos en este brote multiestatal mostraron una gran similitud genética. Debido
al número relativamente bajo de casos en comparación con la gran cantidad de
fresas congeladas que se consumieron, es probable que la contaminación no fuera
uniforme y tal vez a niveles bajos. Los hallazgos de esta investigación jugaron un
papel en muchas de las iniciativas de seguridad alimentaria diseñadas por el
Congreso y la Administración Clinton dentro de los Estados Unidos ( Los virus
aislados de la mayoría de los casos de hepatitis A descritos en este brote
multiestatal mostraron una gran similitud genética. Debido al número relativamente
bajo de casos en comparación con la gran cantidad de fresas congeladas que se
consumieron, es probable que la contaminación no fuera uniforme y tal vez a
niveles bajos. Los hallazgos de esta investigación jugaron un papel en muchas de
las iniciativas de seguridad alimentaria diseñadas por el Congreso y la
Administración Clinton dentro de los Estados Unidos (Lindsay, 1997).
Brotes asociados de norovirus con frambuesas 277

BROTES ASOCIADOS DE NOROVIRUS


CON FRAMBUESAS
En los últimos siete años, varios brotes se asociaron con el consumo de frambuesas
contaminadas con norovirus. Quizás a medida que mejoren los métodos de
detección de virus, se detectarán más brotes asociados con estos virus. Los ocho
brotes discutidos aquí ocurrieron en Europa. En noviembre de 2001, un brote de
norovirus en 30 personas involucró pasteles de frambuesa horneados (Le Guyader
et al., 2004). Al principio hubo una asociación aparente con los pasteles de pera y
frambuesa, pero la evidencia epidemiológica indicó que los pasteles de frambuesa
tenían una asociación más fuerte con la enfermedad. Los pasteles rosados se
hicieron con una cobertura de crema que contenía frambuesas enteras congeladas.
Se detectaron múltiples cepas de norovirus en las frambuesas después de
implementar una serie compleja de extracciones junto con la reacción en cadena de
la polimerasa y métodos de secuenciación genética.

En Francia, en marzo de 2005, 75 estudiantes y profesores informaron síntomas


de náuseas, vómitos y diarrea que duraron uno o dos días (Cotterelle et al., 2005).
La epidemiología mostró que la enfermedad estaba fuertemente asociada con el
consumo de frambuesas licuadas con fromage blanc, un queso fresco similar al
requesón, que se servía con el almuerzo en la cafetería del colegio. Las muestras de
heces dieron positivo para el norovirus, cepa Musgrove, pero el virus no se aisló
con éxito de las muestras de frambuesa. Como en los casos anteriores, las
frambuesas en este brote se ultracongelaron y se mezclaron con el queso
congelado. Los postres combinados se cubrieron con bayas congeladas individuales
colocadas a mano; sin embargo, los trabajadores no estaban enfermos antes o en el
momento del brote.

En mayo de 2005, casi 200 pacientes y empleados de dos hospitales de


Dinamarca enfermaron con síntomas de norovirus (Korsager et al., 2005). Una vez
más, la epidemiología vinculó la enfermedad con el consumo de un postre de queso
fromage blanc hecho con frambuesas. Una vez más, se encontró que las muestras
fecales eran positivas para norovirus. Cuando se produjeron estas enfermedades, la
Inspección Regional de Alimentos pidió la retirada de las frambuesas congeladas.
Desafortunadamente, el retiro no se realizó con la suficiente rapidez y, poco
después del retiro a principios de junio, casi 300 casos de norovirus se asociaron
con el mismo postre que se sirvió a aproximadamente 1100 personas en un sistema
de "comidas sobre ruedas". Como antes, muchas de las muestras fecales dieron
positivo para norovirus. No se creía que los tres brotes descritos anteriormente
estuvieran relacionados entre sí, ya que las frambuesas procedían de un productor
diferente en el brote de Francia en comparación con los de Dinamarca. No se
determinó la causa exacta del brote,
278 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

el número relativamente bajo de enfermedades en comparación con los números


que consumieron las frambuesas congeladas.
Durante los meses de verano de 2006, 43 personas se enfermaron de norovirus
asociado con el consumo de frambuesas contaminadas en cuatro brotes (Hjertqvist
et al., 2006). Un pastel casero que contenía frambuesas y crema fue la causa de un
brote. Otro estaba asociado con tarta de queso y frambuesas. El norovirus se
detectó solo en las muestras fecales de estos pacientes. Las frambuesas eran de la
misma marca e importadas de China. En un tercer brote en una escuela, las bebidas
hechas con la misma marca de frambuesas importadas causaron 30 enfermedades.
En el cuarto brote, se sirvió un parfait de frambuesa casero, elaborado con la
misma marca de frambuesas importadas, a nueve participantes de una reunión que
se enfermaron de norovirus.

No está claro en este momento por qué parece haber habido un aumento
repentino de brotes en Europa asociados con frambuesas frescas o congeladas. Esto
puede ser un aumento real debido a agua de riego contaminada, trabajadores
agrícolas o manipuladores de alimentos. Alternativamente, esto puede ser un
aumento artificial debido a un aumento en la notificación o detección en relación
con la red Food-borne Viruses in Europe (FBVE).

Los virus son capaces de sobrevivir a una variedad de presiones ambientales


(Pirtle y Beran, 1991; Koopmans y Duizer, 2004), incluidos los relacionados con el
procesamiento de alimentos, como se desprende de los brotes de hepatitis A y nor-
ovirus que se acaban de describir. Como se discutió anteriormente, varios brotes
asociados con bayas vinculados a virus involucraron bayas congeladas. La
eliminación o inactivación simple por lavado y congelación varía según el tipo de
baya y virus. Se ha demostrado que enjuagar las bayas u otras frutas blandas
elimina las bacterias; sin embargo, el poliovirus no se eliminó de las fresas después
de enjuagarlas con agua tibia (Lukasik et al., 2003), mientras que un enjuague con
agua fría eliminó aproximadamente 2 logs del sustituto del norovirus, el calicivirus
felino (Gulati et al., 2001). Butot et al. (2008)mostró eficacia limitada del lavado
para eliminar los virus entéricos por completo de las bayas con agua fría o tibia. Es
importante tener en cuenta que las bayas no se lavan en el campo ni en la planta de
empaque, ya que esto podría provocar la descomposición del tejido, lo que lo
convierte en un paso importante para el consumidor. Como se indicó
anteriormente, las bayas congeladas han sido responsables de numerosos casos de
enfermedad. Los virus entéricos, con la excepción del calicivirus felino, se
redujeron en menos de 1 log durante la congelación en fresas y frambuesas (Butot
et al., 2008). El calicivirus felino se redujo en 2 logs en este estudio; sin embargo,
se ha señalado anteriormente que, como virus respiratorio, es poco probable que el
calicivirus felino sea el sustituto ideal del norovirus (Cañón et al., 2006).
El papel de Cyclospora cayetanensis en los brotes asociados a bayas 279

EL PAPEL DE CYCLOSPORA CAYETANENSIS


EN LOS BROTES ASOCIADOS A LAS BAYAS
Las frambuesas y moras crudas importadas de Guatemala se han asociado con
varios brotes importantes de enfermedades gastrointestinales atribuidas a
Cyclospora cayetanensis; un parásito protozoario transmitido por los alimentos y el
agua que infecta la parte superior del intestino delgado de los humanos y puede
causar diarrea severa, calambres estomacales y náuseas, que pueden ir
acompañadas de fiebre (Dawson, 2005; Escudos et al., 2003). La ciclosporiasis se
trata con trimetoprim-sulametoxazol (Hoge et al., 1995). Los ooquistes de
Cyclospora se observaron por primera vez en muestras de heces en Papúa, Nueva
Guinea, hace 30 años.Ashford, 1979), pero curiosamente, todavía se le conoce
como un patógeno emergente debido a las muchas incógnitas con respecto a su
transmisión (Chacín-Bonilla, 2008). No se cree que la ciclosporiasis se asocie
principalmente con individuos inmunocomprometidos como otros protozoos
patógenos humanos. Fue identificada como una nueva especie de coccidia en 1993
por Ortega et al., cuando indujeron con éxito la esporulación de ooquistes y la
exquistación de los esporozoítos in vitro (Ortega et al., 1993).
Los ooquistes de Cyclospora cayetanensis son bastante grandes, de 7,5 a
10metrom en diam-eter. Estos ooquistes tienen una fuerte membrana externa
compuesta de carbohidratos complejos y lípidos que hacen que los ooquistes sean
resistentes a los ácidos. La membrana del ooquiste protege dos esporoquistes
oblongos que rodean las etapas de vida infecciosas, con cuatro esporozoitos en
cada esporoquiste. Las membranas de los oocistos y esporocistos son estructuras
fuertes que brindan una gran estabilidad a las presiones ambientales y aseguran que
los esporozoítos permanezcan viables a lo largo de su viaje hacia el intestino
delgado. Al igual que muchos protozoos, los ooquistes de Cyclospora se eliminan
sin esporulares y esporulan fuera del huésped dentro de los 7 a 10 días en
condiciones ambientales favorables.Ortega et al., 1994). En comparación, los
ooquistes de Cryptosporidium ya son esporulados e infecciosos, mientras que los
ooquistes de Toxoplasma gondii esporulan entre 48 y 72 horas después de estar en
el medio ambiente. El proceso de infección comienza cuando el huésped ingiere los
ooquistes. Las membranas externas de los oocistos coccidianos responden al pH
ácido del estómago. Cuando los esporoquistes alcanzan el tracto intestinal de sus
hospedadores, la pared del esporoquiste se rompe y los esporozoítos se liberan para
invadir las células epiteliales del hospedador y experimentan múltiples ciclos de
multiplicación asexuada seguida de desarrollo sexual para la formación de
ooquistes no esporulados que se eliminan en las heces del huésped.

En total, los 10 eventos que involucraron a C. cayetanensis y frambuesas


contaminadas representaron 2864 enfermedades. Posteriormente, se realizaron
ocho investigaciones de rastreo, incluidas cinco investigaciones en fincas, cuatro de
ellas en Guatemala y una en Chile (Timbó et al., 2007). El primero reportado
280 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

brotes de ciclosporiasis asociados con frambuesas se produjeron en Nueva York y


Florida en 1995. Estos brotes no implicaron investigaciones de rastreo de ningún
tipo, y aproximadamente 71 personas estuvieron involucradas. En Nueva York, se
sospechó que se bebía agua de refrigeradores portátiles en un club de campo y
frambuesas que se sirvieron durante el período del brote (Carretero, 1996). En
Florida, se sospechó de las frambuesas, pero eran un componente de una taza de
frutas y postres que se servían en varios eventos sociales (Koumans et al., 1998).
Durante 1996, más de 1660 personas en los Estados Unidos se enfermaron por
frambuesas contaminadas con Cyclospora. Juntos, estos eventos involucraron a 20
estados y al Distrito de Columbia (Herwaldt et al., 1997, 1999; Careres et al.,
1998). Hubo investigaciones de rastreo y granjas asociadas con estos tres grandes
brotes. Las frambuesas se remontaron a Guatemala para muchos de estos eventos, y
las bayas implicadas se cosecharon de entre tres y 30 fincas. En el gran brote
multiestatal de 1996, la mayoría de las frambuesas fueron atribuidas a un
exportador; sin embargo, nada concreto salió de las investigaciones de las fincas,
ya que los exportadores incluyeron frambuesas de diferentes fincas en un solo
envío (Timbó et al., 2007; Herwaldt et al., 1999). Otro gran brote multiestatal
ocurrió al año siguiente, nuevamente asociado con las frambuesas guatemaltecas
(Careres et al., 1998). Varias granjas fueron identificadas durante la investigación
de la FDA (Timbó et al., 2007). En 1998, ocurrió un brote de ciclosporiasis en
Massachusetts, pero no se llevó a cabo ninguna investigación agrícola ya que no
fue posible determinar si las frambuesas eran originarias de Chile o Guatemala
(Catherine et al., 1998).

En 2000, las frambuesas asociadas con un pastel estuvieron involucradas en un


brote, y las bayas se rastrearon hasta tres posibles fuentes (una finca guatemalteca,
una finca chilena y una finca estadounidense desconocida) (Ho et al., 2000). La
granja en Guatemala estuvo más tarde implicada en un brote en Pensilvania
asociado con un pastel servido con crema y frambuesas donde más de 50 personas
se enfermaron (Ho et al., 2000), y también se encontró asociado con un brote en el
estado de Georgia el mismo año cuando se sirvieron frambuesas con otras frutas
sobre helado en un almuerzo de damas de honor (Médula et al., 2002; Timbó et al.,
2007). Las frambuesas de Chile también fueron sospechosas en este último brote.
en 2000 (Murrow et al., 2002). En 2002, las frambuesas de Chile nuevamente
fueron sospechosas de un brote que involucró a 22 individuos (CFSAN, 2003).

TRANSMISIÓN DE OCISTES DE
CYCLOSPORA Y EL PAPEL DE LOS
ALIMENTOS
El primer brote informado en los Estados Unidos de ciclosporiasis involucró agua
contaminada en Chicago, Ilinois, en 1990 (Timbó et al., 2007). La ciclosporiasis se
ha asociado con frutas, verduras y hierbas frescas,
Transmisión de ooquistes de Cyclospora y el papel de los alimentos 281

probablemente contaminado por agua, suelo o manipuladores. En particular, las


frambuesas, la albahaca, el perejil, los chícharos y las verduras de hojas verdes han
sido implicados como probables vehículos de transmisión en 19 brotes de
ciclosporiasis en los Estados Unidos.Timbó et al., 2007; Dawson, 2005; CDC
2004; Escudos et al., 2003; López et al., 2001). Al igual que con el virus de la
hepatitis A, C. cayetanensis Los ooquistes son eliminados por humanos, y la
contaminación puede ocurrir tanto en los puntos previos a la cosecha (suelo, heces,
agua de riego, polvo, insectos o animales) como en los puntos posteriores a la
cosecha (manipulación humana, equipo o contenedores de transporte) (Beuchat,
2002).
Se ha cuestionado el papel del agua en la transmisión de ooquistes a bayas y
otros alimentos, incluida la albahaca. El agua utilizada para mezclar pesticidas fue
previamente identificada como una posible fuente de contaminación en los brotes
de ciclosporiasis asociados con frambuesas contaminadas (Herwaldt, 2000;
Herwaldt y Ackers, 1997). Se encontró que el agua es el principal vehículo de
transmisión en un estudio en Egipto que evaluó los canales de riego, las aguas
subterráneas y el agua tratada (El-Karamany et al., 2005). Este estudio también
mencionó el contacto con el suelo y la basura de las aves de corral como riesgos
potenciales de transmisión. El agua y el suelo son motivo de preocupación en
muchas partes del mundo donde la ciclosporiasis es endémica, y la eliminación de
ooquistes por parte de los individuos puede ser asintomática (Chacín-Bonilla,
2008; El-Karamany et al., 2005;Katz y Taylor, 2001; Sturbaum et al., 1998; Hoge
et al., 1993, 1995; Eberhard et al., 1999; Berna et al., 1999; Chacín-Bonilla et al.,
2003). Curiosamente, varios estudios recientes se centraron en los riesgos
asociados con el suelo. En Perú, se observó que el contacto con el suelo es un
factor de riesgo importante entre los niños (Mansfield y Gajadhar, 2004). El
contacto con el suelo entre los trabajadores de la salud y agrícolas en Guatemala
fue un factor de riesgo para la infección por ciclosporiasis (Berna et al., 1999). En
estudios similares en comunidades de Haití y Venezuela, los modelos estadísticos
mostraron que el contacto con el suelo era un modo importante de transmisión de
los ooquistes de Cyclospora (Chacín-Bonilla, 2008; López et al., 2001). En estos
mismos estudios se identificó la pobreza como factor de riesgo para la prevalencia
de infección en áreas endémicas (Chacin-Bonilla, 2008).

En varios brotes documentados, las frambuesas fueron el vehículo probable de


contaminación, pero se asociaron con otros alimentos, incluido el pastel de bodas
(Herwaldt y Ackers, 1997) y tarta de limón (Herwaldt, 2000). Aunque los estudios
que intentan determinar la dosis infecciosa no han tenido éxito (Alfano-Sobsey et
al., 2004), las investigaciones epidemiológicas han sugerido que la dosis infectiva
es baja o que en los brotes asociados a las bayas, el número de ooquistes por baya
fue alto (Herwaldt, 2000). En comparación con otras coccidias, los ooquistes de
Cyclospora requieren una gran cantidad de tiempo para esporular en el medio
ambiente. Sin embargo, la tasa de esporulación no parece ser fija, ya que la
esporulación aumentó con el aumento de la temperatura de 4 a 22 C (Smith et al.,
1997). Cyclospora cayetanensis es
282 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

difícil de estudiar en el laboratorio, ya que los humanos son su único huésped


conocido, lo que hace que el acceso a los ooquistes y los métodos para evaluar la
viabilidad sea difícil y limitado. El trabajo experimental utilizando el parásito
coccidiano avícola relacionado Eimeria acervulina como sustituto de Cyclospora
ha mostrado posibles interacciones entre el ooquiste y la frambuesa (Kniel et al.,
2007). El análisis filogenético apoya la conclusión de que Eimeria y Cyclospora
podrían pertenecer a la misma familia (Relman et al., 1996), y un autor incluso
sugirió que Cyclospora debería considerarse un miembro del género Eimeria,
basándose en la alineación del gen del ARN ribosómico de la subunidad pequeña
(Pieniazek y Herwaldt, 1997).

Con respecto a la descomposición de los ooquistes, se observaron ligeras


diferencias en los ooquistes recuperados de las frambuesas; sin embargo, esta
diferencia no se observó durante el desenquistamiento, sino más bien en el número
de esporocistos presentes antes del batido de cuentas, que se usa con Eimeria en el
laboratorio para romper mecánicamente la membrana del oocisto. Este fenómeno
fue evidente por microscopía ya que no hubo aglutinación de esporocistos. Hubo
un aumento visual en el número de esporoquistes recuperados de frambuesas, en
comparación con los ooquistes en suspensión o los recuperados de albahaca; donde
se observaron más de 2,2 veces los esporocistos de los oocistos que tuvieron
contacto con frambuesas intactas en comparación con los que no. El aumento de la
liberación de esporoquistes observado después de las interacciones con las
frambuesas puede ser una combinación de factores que incluyen el pH (pH 3.4
0.2), flavonoides, y otros fenoles vegetales. La mayor liberación de esporocistos en
presencia de frambuesas en comparación con otras matrices puede influir en la
aparente infectividad de los oocistos. Un aumento en la esporulación junto con un
aumento en la descomposición de las membranas de los oocistos en bayas ácidas
como las frambuesas (Kniel et al., 2007) podría conducir a una mayor tasa de
infección. Es importante observar que la esporulación se puede inactivar al exponer
los ooquistes a temperaturas extremas que se utilizarían en el hogar en la
preparación de alimentos o en la industria alimentaria (Sathyanarayanan y Ortega,
2006).

La topografía de la superficie de la baya ciertamente juega un papel importante,


como se ve en la interacción de los ooquistes de Toxoplasma gondii con las
proyecciones similares a pelos en la superficie de la frambuesa, en comparación
con la superficie relativamente lisa de un arándano (Figura 12.1) (Kniel et al.,
2002). El toxoplasma es un parásito protozoario relacionado tanto con Eimeria
como con Cyclospora y similar en tamaño y forma a ambos. Debido a que la
ciclosporiasis a menudo se asocia con productos importados y existen reservorios o
rutas de contaminación desconocidos, se deben examinar métodos de tratamiento
alternativos para las bayas frescas. Estos se discuten más adelante en este capítulo.
Hay muchas preguntas que aún deben abordarse, incluida la posible estacionalidad
de la prevalencia de infecciones y brotes (Herwaldt, 2000).
Contaminación bacteriana de las bayas 283

FIGURA 12.1Exploración micrografías electrónicas de superficies de frambuesas y


4
arándanos inoculado con 2.0 10 Ooquistes de toxoplasma. Es probable que las
estructuras parecidas a pelos en la frambuesa ayuden a retener la contaminación por
ooquistes (A, barra ¼ 1 mm). Un ooquiste está visiblemente adherido a una de estas
estructuras en B (barra ¼ 10metrometro). La superficie del arándano carece de estas
estructuras (C, barra ¼ 1 mm y D, barra ¼ 0,1 mm). (Adaptado deKniel et al., 2002.
Permiso de derechos de autor de Allen Press y Copyright Clearance Services.)

CONTAMINACIÓN BACTERIANA DE LAS BAYAS


Mientras que otros tipos de productos han sido implicados con más frecuencia
como vehículos de brotes de origen bacteriano transmitidos por los alimentos, se
han atribuido cinco brotes de etiología bacteriana a las bayas en los Estados Unidos
desde 1973 (Sivapalasingam et al., 2004;CDC, 2008). Estos incluyen fresas
contaminadas con Staphylococcus aureus (1985), Salmonella Grupo B (2003) y
fresas/arándanos contaminados con E. coli enterohemorrágica O26 (2006). Las
uvas rojas (2000) y las uvas verdes (2001) fueron identificadas como vehículos de
brotes de enfermedades enterohemorrágicas y Salmonella Senftenberg,
respectivamente. Colectivamente, estos brotes involucraron 86 casos conocidos de
enfermedad. Los brotes se originaron en bayas de una variedad de lugares,
incluyendo una tienda de comestibles, el hogar y un
restaurante/guardería/escuela/charcutería. Varios otros brotes se han atribuido a
frutos
284 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

ensalada, pero no seleccionó las bayas como la fuente original (CDC, 2008). Se
atribuyeron dos brotes adicionales a las bayas, pero no se determinó la etiología
(Sivapalasingam, 2004). El número limitado de brotes rastreados no significa que
no se hayan producido enfermedades bacterianas adicionales por el consumo de
productos de bayas contaminados. No siempre se puede determinar el vehículo
alimentario en los brotes, y se supone que las enfermedades transmitidas por los
alimentos generalmente no se notifican.

Este historial de brotes no revela un patrón en el tipo o fuente de contaminación


bacteriana para los productos de bayas. Los brotes esporádicos de enfermedades
bacterianas que no necesariamente se atribuyeron a la contaminación a nivel de
granja plantean la posibilidad de que las bayas se hayan contaminado después de la
cosecha con otros alimentos o superficies. Esto también destaca los desafíos para
las investigaciones de brotes con productos perecederos que no se pueden rastrear
fácilmente hasta el origen y que reciben una manipulación sustancial antes de que
los reciba el cliente final.
Las encuestas de productos han proporcionado alguna información sobre la
incidencia de la contaminación bacteriana de las bayas. En 1999 y 2000, la FDA
inició encuestas de productos importados y nacionales, respectivamente, para
determinar la incidencia de la contaminación y las necesidades de investigación y
educación para reducir las enfermedades transmitidas por los alimentos resultantes
del consumo de productos contaminados (FDA, 2001a, 2003). Las fresas se
encontraban entre las muestras de productos analizados para Salmonella y E. coli
O157:H7. Para la encuesta de productos importados, se analizaron 143 muestras de
fresas de cinco países (Argentina, Bélgica, Canadá, México y Nueva Zelanda) y
solo una muestra (0,7%) resultó positiva para Salmonella. Ninguno dio positivo
para E. coli O157:H7 (FDA, 2001a). Para las fresas domésticas, se analizaron 136
muestras de dos estados (California y Florida), y todas dieron negativo para
Salmonella y E. coli O157:H7 (FDA, 2003). Otra encuesta publicada (Mukherjee et
al., 2006) de contaminación bacteriana de bayas involucró muestras de fresas,
arándanos y frambuesas de granjas en la región superior del Medio Oeste de los
Estados Unidos. Las muestras se recolectaron antes de la cosecha durante un
período de dos años (2003 a 2004) de fincas que usaban prácticas de cultivo
convencionales, orgánicas y semiorgánicas (prácticas orgánicas usadas, pero no
orgánicas certificadas). Las bayas se analizaron para detectar coliformes, E. coli,
Salmonella y E. coli O157:H7. Los recuentos de coliformes en las bayas fueron de
aproximadamente 1 a 2 log10MPN/g, y 2 de 194 (1%) bayas dieron positivo para E.
coli. Ninguna de las bayas dio positivo para Salmonella o E. coli O157:H7
(Mukherjee et al., 2006). Los resultados de este número muy limitado de
información disponible públicamente los estudios sugerirían que la incidencia de
contaminación de las bayas con bacterias patógenas es baja.
Se informa que los extractos de bayas tienen propiedades antibacterianas (Ryan
et al., 2001; Puupponen-Pimia et al., 2005) por su acidez y fenoles
Estrategias de reducción de la contaminación 285

compuestos (Puupponen-Pimia et al., 2005). Sin embargo, varios estudios con


bayas contaminadas artificialmente sugieren que no se debe confiar en estas
propiedades antibacterianas para la seguridad. Se han realizado estudios de
investigación para determinar, en caso de contaminación, el destino de los
microbios después de la exposición a diversas tensiones intrínsecas, así como las
estrategias de intervención para eliminar o inactivar los patógenos.

ESTRATEGIAS DE REDUCCIÓN DE LA CONTAMINACIÓN


La estrategia común de procesamiento de la pasteurización térmica como medio
para inactivar virus, parásitos y bacterias en los productos de bayas ha recibido una
atención limitada. Se calcularon las condiciones típicas para jugo de uva blanco de
concentración simple, no perecedero y lleno en caliente (pH 3,9) para lograr una
reducción de al menos 5 log de E. coli O157:H7, S. enterica y L. monocytogenes
(Mazzotta, 2001). Sin embargo, el tratamiento térmico suave (75 °C durante 15 s)
del puré de frambuesa produjo menos de una reducción logarítmica de 3 en el
norovirus murino 1 y menos de una reducción logarítmica de menos de 4 de E. coli
y B. fragilis HSP40 que infectan el fago B40-8 (Baert et al., 2008). Además, el
procesamiento térmico convierte las bayas en productos diferentes de sus
contrapartes frescas. Esto puede ser aceptable para las bayas que se usan para
jugos, cereales y purés; sin embargo, se han explorado procesos alternativos como
medios potenciales para hacer que las bayas sean microbiológicamente seguras
mientras mantienen sus características de frescura. Las tecnologías evaluadas para
su aplicación a las bayas incluyen lavado con y sin desinfectantes, almacenamiento
en congelación, alta presión hidrostática, exposición a la luz ultravioleta (UV) e
irradiación. Los detalles de estos estudios se resumen enTabla 12.1.

Por lo general, se recomienda a los consumidores lavar los productos con agua
corriente como medio para eliminar la suciedad visible de los productos y reducir
las poblaciones microbianas. Sin embargo, el lavado no es una forma de hacer que
los productos frescos estén completamente libres de riesgo de posible
contaminación por patógenos. Un estudio con fresas, frambuesas y arándanos,
contaminados artificialmente con varios virus, demostró que lavar estas bayas con
agua fría o tibia producía reducciones en la población viral de menos de 1,5
log10unidades (Butot et al., 2008). Asimismo, el lavado de fresas inoculadas con
agua a 22 o 43 C, con o sin lavado, produjo reducciones de menos de 1 log en las
poblaciones de E. coli O157:H7, S. Montevideo, poliovirus 1 y tres bacteriófagos
diferentes (Lukasik et al., 2003). En otro estudio con protozoos, las frambuesas
contaminadas con Eimeria acervulina como sustituto de C. cayetanensis se lavaron
con agua fría del grifo y se alimentaron a los pollos. El lavado no fue un método
seguro para eliminar los protozoos, ya que algunos pollos presentaban síntomas de
infección (Lee y Lee, 2001).
y
4.5
(5regi
Tabla 12.1Eficacia de las estrategias de intervención para reducir o eliminar la contaminación microbiana de las bayas cepas),
stro
Salmon
red
Microbio objetivo Tratamiento Condiciones Eficacia Referencia ella
ucci
enteric
one
a s en
Agua corriente fría del
Sal
Frambuesa Eimeria acervulina Lavar grifo, Incompleto Lee y Lee, 2001
(5mo
(ciclospora 5 minutos eliminación, serotip
nell
lesiones os),
ay
cayetanensis duodenales E.c
sustituto) detectado en oli
10O15
huésped natural
Sin lesiones C/g7:H
Frambuesa Eimeria acervulina Congelación 18C duodenales Lee y Lee, 2001 inicial
7,
res
(ciclospora detectado en pect
cayetanensis huésped natural iva
sustituto) me
inóculo
nte
Frambuesa Eimeria acervulina Calor Baño María, mínimo Sin duodeno Lee y Lee, 2001 L
lesiones u
(ciclospora temperatura interna de detectadas z
en huésped ul
cayetanensis baya de 80 C natural tr L
mantenido durante 1 aa
sustituto) hora
vig
Frambuesa Eimeria acervulina HP 550 MPa, 2 min, 40 C Sin síntomas de Kniel et al., 2007 Folu
(ciclospora infectividad en r etn
cayetanensis huésped natural aa a
4
sustituto), 10 y mp s
6 bul-
10 inóculo inicial
us S
niveles ea ol
2 2 6
Frambuesa Eimeria acervulina luz ultravioleta 80, 160 o 261 mW/cm 80 mW/cm2 por 10 Kniel et al., 2007 shong
da
(ciclospora inóculo: aos
ar
severidad et
cayetanensis reducida al.,
4 200
sustituto), 10 y de intestino
6
lesiones en 21
6
10 inóculo inicial FE.coli
O RB
natural
zm
rO157
eia
niveles huésped (pollo); g/l
a:H7,
o,dlk
2
160 mW/cm2 por mn64ua
4
10 inóculo: bomicc
y
asintomático pero u–nuio
eaton
arrojar ooquistes scs,e
Luz ultravioleta Aproximadamente 4
2 au°Cs
Frambuesa E.coli O157:H7 pulsada 72 J/cm 3.5 Bialka et al., 2008
oso de registro

286CAPITULO 12: Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación


Salmonela (UFC/g): 5,6 para Demirci, 2007a
E.coli O157:H7;
4.5 para
Salmonella
5 % peso/peso, 64 Reducciones de 2
Frambuesa E.coli O157:H7, Ozono-gaseoso minutos registro Bialka y 0
Salmonella enterica, tratamiento continuo (UFC/g): 3,55 Demirci, 2007b %
5
(inóculo inicial 10 seguido de 64 minutos para Salmonella; s
UFC/g) tratamiento presurizado 3,75 para E.coli a
(83 kPa) O157:H7 c
(cóct
alm
a
Frambuesa Eimeria acervulina Irradiación gamma Dosis de 0,5 a 4,0 kGy Inactivación parcial Lee y Lee, 2001
el
ace
r de
(ciclospora logrado con 5na
o7 d a
cayetanensis 0,5 kGy; no cepa
mie
s4 C
lesiones s,
nto
aon
sustituto) duodenales inócu
supe
detectado en los
rficie
alimentado con inicia
s
hospedador intac
les
natural 10tas,
ooquistes tratados 10
con 1,0 kGy UFC
sin
puré de /3redu
frambuesa Norovirus murino 1, calor suave 75 C durante 15 s Baert et al., 2008 baya
cció
E. coli, B. fragilis s)n en
infección por HSP40 cortar su
registro o
fago B40-8 reducción
Refrigerado, 20, 5, 24 C de 28 días a
Fresa Salmonella, E. coli congelado almacenamiento, A 5 C por 7 d, no Knudsen et al., protector
sacarosa al 20%,
O157:H7 (5- o almacenamiento cortada o reducción de 2001
Cócteles de 6 cepas patógenos en el
C
de fresa intacta corte o
cada) superficies fresas,
nt
rechazado < 2 in
registros u
en superficies a
intactas; d
20C por 30d E. o
coli reducción de
1-
a 2 registros;
supervivencia
pero no el
crecimiento en
24 C, sacarosa
protector para
bacterias a 20 C
Refrigerado, 20, 4, 24 C de reducción de 3 log
Fresa L. monocytogenes congelado almacenamiento, sobre Flessa et al., 2005
Estrategias de reducción de la 287
contaminación
(0,1
%),
trisó
dico
Tabla 12.1Eficacia de las estrategias de intervención para reducir o eliminar la contaminación microbiana de las bayas fosfa
(continuado) to,
acidi
Microbio objetivo Tratamiento Condiciones Eficacia Referencia ficad
o
5 % peso/peso, 64 Reducciones de clorit
Fresa E.coli O157:H7, Ozono-gaseoso minutos registro Bialka y o de
sodi
Salmonella enterica, tratamiento continuo (UFC/g): 2,60 para Demirci, 2007b
o,
seguido de 64
(inóculo inicial 10
5 ajust
minutos Salmonela; 2.96
para E.coli e,
UFC/g) tratamiento presurizado O157:H7 Cos
(83 kPa) echa
Reducciones de Salu
8,9 mg/L, 20 C, 64 dabl
Fresa E.coli O157:H7 Ozono-acuoso minutos registro Bialka y
e,
(5 cepas), (UFC/g): 2,9 para Demirci, 2007a NaCl
Salmonela E.coli O157:H7; (2%)
3.3 para ,
(5 serotipos), inicial Salmonella vina
inóculo ca. gre
5 (10
10 UFC/ml
California. 1 unidad %),
Fresa Microflora natural Ozono-acuoso 1 a 10 mg/L, 5 o 10 min, de registro Wei et al., 2007 deter
(mesófilos, 4 o 23C reducciones en gent
10 miligramos por e
psicrotrofos, litro R
levaduras y mohos) e
1, 5, 10 min d
Fresa E.coli O157:H7, electrolizado ambiente 2 a 3 registro Udompijitkul et al., u
temperatura, c
L. monocytogenes agua oxidante almacenamiento 5, 10, reducciones, 2007 Vci
(cócteles de 3 aro
cepas), utilizando NaCl o 15 días mayor con ion
mayor se
5 6
10 a 10 inicial NaOCl almacenamiento dsR
tiempo, eSudo
población incompleto si
m eg
inactivación nf
erre
Fresa poliovirus 1, Físico y NaOCl (50 a 300 ppm), Población Lukasik et al., egid
er
reducciones de FE.col
ct
ogs
bacteriófagos, desinfectante ClO estabilizado2 menos 2003 ria5ise
eO15
nt
mitrt
Salmonela lava (200ppm), de 1 log a ca.
s7:H7
enoal
Montevideo, E.coli ácido peroxiacético (100 2 registros a,sen:.,
O157:H7 o 200ppm), monocito
ozon
25200
genes
o.4(3
cloruro de detilpiridinio ppm)
6
, ClO con ozono

288CAPITULO 12: Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación


l 6

(10 UFC/g) (3 o 5 ppm), y ClO2


trisódico clorado (5 ppm); 4.9
fosfato (CTP, 100 o con ClO2o CTP;
200 ppm de cloro), o 4.4 con
ácido ácido
peroxiacético peroxiacético
(80ppm)
Fresa calicivirus felino Varios NaOCl (5,25%) Ninguno efectivo en Gulati et al., 2001 con
desinfectantes Ácido peroxiacético (15%) fabricante cent
H2O2(11%) CAC recomendado raci
10 min contacto varios concentración. En ón
concentraciones 4x recomendado M
concentración: a
1 reducción y
logarítmica or
con NaOCl y le
CAC, 3 registros ta
reducción con li
H2O2y d
ácido a
peroxiacético d
Recuperado ca. 2 gen
Fresa virus de la hepatitis A, Cloro 20 ppm de cloro libre registro Castel et al., eral
colifago MS2 inicial, 5 a 10 min de fresa 2008 men
(4 te
registro10recuperad en
después de 10 sup
o minutos (aprox. erfic
2 reducción
en el tiempo inicial) logarítmica ie
desde inicial lisa
recuperación)
California. 2 Continua
Fresa Microflora natural Cloro 200 mg/L, 5 minutos unidades de registro Wei et al., 2007 do
(mesófilos, reducciones
psicrotrofos,
levaduras, mohos)
1 hora de tratamiento de Reducciones de
Fresa Salmonella spp. Dioxido de cloro gases registro: Yuk et al., 2006
(7 registro10UFC/ > 4.7 en suave
superficie, 4
producir inóculo) troncos
en la cicatriz del
tallo,
1 iniciar sesión
herida de punción
Fresa, Salmonella enterica Dioxido de cloro Clo gaseoso2en 4.1, 6.2, Reducciones en: Sy et al., 2005
8,0 mg/L aire,
arándano, rojo tratamiento fresa ( 4
registro),
frambuesa tiempos de 30, 60, arándano
120 min, 23 C (3 registro),
frambuesa (1,5
registro)
dependiendo de
ubicación y
tiempo de
tratamiento/
Estrategias de reducción de la 289
contaminación
Y.4.3
ente
3,
rcolí
3.5
tica
4y
Tabla 12.1Eficacia de las estrategias de intervención para reducir o eliminar la contaminación microbiana de las bayas (2
(continuado) cep
as2,8
Microbio objetivo Tratamiento Condiciones Eficacia Referencia cad
2
a par
uno,
a
Virus de la hepatitis A
L.
puré de fresa inicial HPP 375 MPa, 5 min, 21 C 4,32 log UFP Kingsley et al.,
6 inóc
mo
inóculo >10 UFP reducción 2005 ulos
noc
virus de la hepatitis A, 2
Fresa aichi luz ultravioleta 240 mW·s/cm 1,9 a 2,6 registro Fino y Kniel, inici
ytog
ales
ene
virus, felino TCID50/ml 2008 ca.
s,
calicivirus reducciones P.
Luz ultravioleta 5 aer
2
Fresa E.coli O157:H7 pulsada 64,4 J/cm < 2,5 registro Bialka et al., 2008 log
ugi
(5 cepas), reducciones UFC
nos
Salmonella enterica /g)a,
S.
(5 serotipos),
5 Typ
10 UFC/g inicial him
inóculo uriu
60
Virus de la hepatitis A, Co fuente, dosis totales 3.83 registro10título m,
Fresa 6,68 Irradiación gamma de HAV Bidawid et al., S.
Iniciar sesión10Título aur
HAV (PFU/ 1 a 10 kGy ambiente (UFP/ml) 2000 eus
recuperado ,
ml) inóculo inicial temperatura después Y.
tratamiento de 10 ent
kGy erc
gas de dióxido de olíti
Arándano Listeria monocytogenes, cloro 4 mg/litro, 0,16 mg/g para Reducciones (log Popa et al., 2007 ca,
Salmonella spp., 12 h en 20–l sellado UFC/g): 3,94, y
hon
Escherichia coli recipiente a 22C 3.62 y 4.25 para
gos
O157:H7 (3 cepas L. monocytogenes, nat
cada uno a las ural
6
10 UFC/g Salmonella y es,
inóculo) y E.coli O157:H7, res
hongos de pec
descomposición respectivamente tiva
me
Arándano L. monocytogenes, Dioxido de cloro 1, 3, 5, 10 y 15 ppm Reducciones (log Wu y Kim, 2007 nte
P. aeruginosa, (acuoso) para 0.17, 1, 5, 10, 20, UFC/g) a APo C
15 ppm durante 2 rse
xir
S. Typhimurium, 30, 60 y 120 minutos horas: áud o
S. aureus, 4.88, 4, 48, 2.28, nda w
290CAPITULO 12: Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación
e et al., 2007
ntes químicos

aglomerados
fluorescente,
Enterobacter
omonas
dano
300 MPa, 21 C, 1,5
fresas, Saccharomyces Presión alta minutos S. cerevisiae Chauvin et al.,
arándanos, cerevisiae, Listeria para S. cerevisiae reducido a 2005
Uvas inocua (4 cepas 450 MPa, 21 C, 1,5 o 6 UFC/ml en
3 minutos de tiempo de
cóctel) como espera para uvas y
sustituto patógeno L. inocente fresas;
mayor resistencia
en arándanos.
L. inocente
reducido a
7 UFC/ml en
fresas y
arándanos con
tratamiento de 1,5
minutos;
uvas requeridas
3 minutos para
reducción a
< 1 UFC/ml
fresas, norovirus, hepatitis cloro, cloro Cloro (200 ppm), HAV más resistente Butot et al., 2008
temperatura ambiente,
frambuesas, Un virus, rotavirus, dióxido, frío o 1 al cloro, menos
arándanos calicivirus felino agua tibia o 10 minutos reducción en
Cl O2(5, 10, 25 ppm) frambuesas
< 1 reducción
Lavar con agua fría, tibia logarítmica

contaminación
Estrategias de reducción de la
lavado con agua NV y HAV
< 1,5 log10 unidad
reducción con
solo agua
Jugo de Almacenamiento
arándano E.coli O157:H7, congelado de 14 a 46 Brix (pH 2.2 a reducción de 5 log Enache y Chen,
2.5), 0 C dentro de las 24
Concentrarse Salmonela, inoculado almacenamiento para 6 horas en 2007
L. monocytogenes concentrados a las 96 horas 0 C para 18 a
(Cócteles de 5 cepas 46 grados Brix; 14
de Brix
cada uno, 6 a 7-log requerido 96 h en
nivel de inóculo
inicial) 0 C para 5 log
reducción de
E.coli O157:H7

291
292 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

La adición de sanitizantes o desinfectantes a los lavados con agua es una de las


estrategias más comúnmente estudiadas para eliminar o inactivar patógenos en las
bayas. Los agentes evaluados han incluido cloro, dióxido de cloro, ozono, ácido
peroxiacético, compuestos de amonio cuaternario, fosfato trisódico y peróxido de
hidrógeno, entre otros. El cloro es un desinfectante común que se usa en las
instalaciones de procesamiento de alimentos con una amplia eficacia contra
muchos patógenos transmitidos por los alimentos y organismos de deterioro. Está
aprobado para su uso en los Estados Unidos como aditivo de agua de lavado para la
industria de productos agrícolas (Seymour y Appleton, 2001). Se han aplicado
lavados con cloro en varias concentraciones (20 a 300 ppm) a fresas, arándanos y
frambuesas inoculadas con varios tipos diferentes de virus y bacterias (Butot et al.,
2008; Casteel et al., 2008; Gulati et al., 2001; Lukasik et al., 2003; rodgers et al.,
2004; Udompijitkul et al., 2007; y Wei et al., 2007). Cloro los lavados de bayas
generalmente han producido reducciones de 1 a 2 unidades logarítmicas en
bacterias y virus. El grado de inactivación observado fue incompleto para los
niveles de inoculación estudiados y no proporcionaría una reducción logarítmica de
5 que sirve como estándar para las tecnologías de procesamiento utilizadas para
hacer que los jugos elaborados con frutas estén seguros de los patógenos
pertinentes (típicamente Salmonella o E. coli O157:H7 ) (FDA, 2001).

Se ha informado que los niveles superiores de cloro libre disponible que son al
menos parcialmente efectivos para la desinfección (200 ppm) también pueden
causar blanqueamiento y malos sabores en los productos (Hurst y Schuler 1992);
sin embargo, estos efectos pueden ser específicos del producto y deben evaluarse
para cada tipo de producto (Wei et al., 2007). En los niveles que normalmente se
usan en el procesamiento de alimentos, el cloro no suele ser tan eficaz contra los
parásitos protozoarios (Rey y Monis, 2007), que se han visto implicados en brotes
asociados al consumo de bayas contaminadas. La eficacia del cloro se ve afectada
por la presencia de materia orgánica y el pH. Además, algunos subproductos
resultantes de las reacciones del cloro con materia orgánica se consideran
potencialmente mutagénicos o cancerígenos (zapadores, 2001; Wu y Kim, 2007), y
se han buscado alternativas.
El dióxido de cloro se ha evaluado como una alternativa al cloro, ya que parece
verse menos afectado por los cambios de pH y la presencia de materia orgánica
(Seymour y Appleton, 2001). El dióxido de cloro se puede aplicar tanto en forma
acuosa como gaseosa. Los sistemas acuosos son más fáciles de administrar,
mientras que los sistemas gaseosos ofrecen una buena penetración sin humedad
residual en la superficie para apoyar el crecimiento posterior de organismos de
deterioro (Wu y Kim, 2007). La eficacia reportada del dióxido de cloro para la
descontaminación de las bayas varía ampliamente desde una reducción de
aproximadamente 1 unidad logarítmica (Butot et al., 2008) a reducciones de
unidades logarítmicas de 5 (Yuk et al., 2006) dependiendo del método de entrega y
tipo de producto. En general, se ha informado que la entrega en sistemas gaseosos
tiene una mayor eficacia.
Estrategias de reducción de la contaminación 293

El ozono también se puede suministrar en fase gaseosa o acuosa. El ozono tiene


estatus GRAS desde 2001 y está aprobado como tratamiento antimicrobiano (Wei
et al., 2007). El ozono se descompone de forma segura en oxígeno y agua (Wei et
al., 2007), aunque se necesitan precauciones de seguridad durante el uso. Ozono
aplicado a las frambuesas inoculadas con S. enterica o E. coli O157:H7 redujeron
las poblaciones de patógenos en aproximadamente 3,5 a 5,5 log10UFC/g; se
obtuvieron reducciones menos drásticas en fresas (Bialka y Demirci, 2007a,
2007b). Tiempos de tratamiento más cortos con ozono solo en fresas produjo
reducciones de aproximadamente 1 log en la flora microbiana natural (Wei et al.,
2007). Análisis adicional de la cinética de inactivación de E. coli O157: H7 y S.
enterica en frambuesas y fresas por ozono indicaron que el modelo de Weibull era
más adecuado para la estimación de la inactivación microbiana que la cinética de
primer orden (Bialka et al., 2008). También se ha demostrado que el ozono
aplicado a las uvas aumenta la vida útil al reducir la descomposición por hongos
(Sarig et al., 1996).

Varios otros desinfectantes han sido probados contra patógenos en bayas (Tabla
12.1), pero con menos estudios que los que se han realizado para el cloro, el
dióxido de cloro o el ozono. Los resultados son variables, con 1 a 4,4
log10Reducciones de UFC/g reportadas (Gulati et al., 2001; Lukasik et al., 2003;
rodgers et al., 2004; Udompijitkul et al., 2007; Tabla 12.1). Los atributos de
calidad fueron no es el enfoque de estos estudios, pero se observó que el peróxido
de hidrógeno causó una ligera decoloración de las fresas (Lukasik et al., 2003).
La eficacia de cualquier lavado desinfectante o tratamiento externo se vería
afectada por la inaccesibilidad microbiana. Los patógenos que se adhieren
irreversiblemente a las superficies o se protegen en agregados o biopelículas
pueden ser más resistentes a la inactivación. Además, los patógenos pueden ser
menos accesibles si residen en las grietas de la superficie, que abundan en las
frambuesas y las fresas, o si se internalizan a través de daños en la superficie
(Bassett y McClure, 2008; Zapadores, 2001). Una evaluación del riesgo
microbiano de varios tipos de productos sugirió que la topografía irregular de
ciertas bayas y la consiguiente dificultad para lavarlas las convierte en productos de
alto riesgo a pesar de sus bajos valores de pH, que se cree que están por debajo de
los límites de crecimiento de las bacterias patógenas (Bassett y McClure, 2008). Se
ha demostrado la mayor supervivencia de los microbios a la desinfección, así como
a la congelación, cuando se encuentran en cicatrices o heridas punzantes (Flessa et
al., 2005; knudsen et al., 2001; Yuk et al., 2006). Internalización de patógenos por
otros medios ha sido reportado para otros tipos de productos en algunas
condiciones de crecimiento simuladas en laboratorio (Guo et al., 2002; Salomón et
al., 2002) o condiciones de procesamiento, como por ejemplo debido a diferencias
de temperatura entre las frutas y el agua de lavado (Bassett y McClure, 2008;
Zapadores, 2001). Queda por determinar si estas últimas causas de internalización
ocurren o no con
294 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

moras frecas. A pesar de las limitaciones conocidas y teóricas de los lavados para
la inactivación de patógenos en las superficies de las bayas, los lavados
desinfectantes pueden ser efectivos en el entorno de procesamiento y, por lo tanto,
cumplen un papel importante en la minimización de la contaminación cruzada
(Zapadores, 2001).
Se han estudiado los efectos de la refrigeración, la congelación y el
almacenamiento congelado sobre la supervivencia de los microbios patógenos en
las bayas o en el jugo de las bayas. Se evaluó la supervivencia de Salmonella spp.,
E. coli O157:H7 y L. monocytogenes en superficies de fresas sin lavar, intactas o
cortadas, en almacenamiento a temperatura ambiente, refrigerado y congelado. Se
permitió que las bacterias se secaran en las superficies de las fresas y este paso de
secado resultó en una ligera reducción de la población. Las poblaciones de L.
monocytogenes disminuyeron de 1 a 3 logs durante el almacenamiento a 24 C
6 8
durante 48 h (dependiendo de los inóculos iniciales de 10 a 10 por muestra;Flessa
et al., 2005), pero no se observaron cambios en E. coli o Sal-monella (Knudsen et
al., 2001). Durante el almacenamiento refrigerado durante siete días, todas las
poblaciones del cóctel de patógenos disminuyeron (1 a 3 logs) en las fresas
intactas, pero no se observó reducción de la población en las superficies cortadas.
El almacenamiento congelado durante un mes resultó en reducciones de población
de aproximadamente 2 logs o menos, y esta reducción fue incompleta, incluso
incluyendo las reducciones observadas durante el secado. Estos estudios indican
que estos patógenos bacterianos son capaces de sobrevivir durante la vida útil
normal de las fresas a 24 y 4 C y al menos un mes en almacenamiento congelado.
La supervivencia en superficies cortadas fue mayor que en superficies de fresas
intactas. En otro estudio, se evaluó la supervivencia de la fase estacionaria y
Salmonella, E. coli y L. monocytogenes adaptadas al ácido en jugo de arándano
rojo concentrado a 0 C (Enache y Chen, 2007). La reducción de la población de los
tres cócteles de patógenos bacterianos dependió de la fase de crecimiento, Brix y
tipo de patógeno. Las células de fase estacionaria fueron más resistentes que las
células adaptadas al ácido para los tres patógenos. Un Brix de 18 a 46 (pH de 2,2 a
2,5) resultó en reducciones de población de 5 log en 24 horas, pero a 14 Brix (pH
2,5), una reducción de 5 log llevó más tiempo (96 horas) para E. coli O157:H7
(Enache y Chen, 2007).

Como se mencionó anteriormente, los efectos de la congelación y el


almacenamiento en congelación sobre la persistencia de los virus son igualmente
4
problemáticos. Fresas, frambuesas y arándanos sin lavar inoculados con 10 a
6
10 TCID50o PCRU (unidades RT-PCR) con norovirus (NV), virus de la hepatitis A
(HAV), rotavirus (RV) o calicivirus felino (FCV) generalmente mostraron una
reducción de menos de 1 unidad logarítmica después del almacenamiento
congelado a 20 C durante dos días (Butot et al., 2008). Se observaron reducciones
algo mayores con FCV en fresas y frambuesas y con RV en arándanos. Incluso el
almacenamiento prolongado en congelación de tres meses de duración tuvo un
efecto mínimo sobre la supervivencia de HAV y RV en todos los tipos de bayas.
La supervivencia de un parásito protozoario en frambuesas congeladas se
evaluó en un estudio (Lee y Lee, 2001). Las frambuesas fueron inoculadas con la
Estrategias de reducción de la contaminación 295

parásito avícola Eimeria acervulina como sustituto del parásito humano C.


cayetenensis. Las bayas se congelaron a 18 C y luego se alimentaron a los pollos
para determinar la infectividad. No se encontraron lesiones en el asa duodenal del
tracto intestinal de pollos alimentados con bayas previamente congeladas que
contenían E. acervulina, lo que indica que la congelación puede dañar los ooquistes
hasta cierto punto.
El procesamiento de alta presión hidrostática (HPP) se ha estudiado
extensamente para la inactivación de patógenos microbianos en varios productos
alimenticios y, a menudo, con un perjuicio mínimo o nulo para las características
frescas. HP también se ha aplicado a varios productos de bayas, y las condiciones
requeridas para la inactivación de los microbios dependen del tipo de baya y el
objetivo microbiano, como se describe más adelante. Puré de fresa inoculado con el
6
virus de la hepatitis A en más de 10 PFU se trató a presión a 375 MPa durante 5
minutos y se obtuvo una reducción de 4,3 log PFU (Kingsley et al., 2005). L.
6
innocua (aproximadamente 10 CFU/inóculo de muestra), como sustituto de L.
monocytogenes, podría inactivarse con 450 MPa en fresas y arándanos durante 1,5
minutos y en uvas con un tratamiento de 3 minutos (Chauvin et al., 2005). Eimeria
6
acervulina (10 ooquistes/inoculo de muestra) como sustituto de C. cayetanensis se
inactivó a los 2 minutos del tratamiento a 550 MPa y 40 C (Kniel et al., 2007). Los
resultados de estos estudios sugieren que el procesamiento de presión es
prometedor para mejorar la seguridad microbiana de las bayas. Aunque tiene
mayor importancia para la calidad que para la seguridad, HP también es eficaz
contra Saccharomy-ces cerevisiae en uvas, fresas y arándanos (Chauvin et al.,
2005) a presiones menores que las requeridas para los patógenos humanos
mencionados anteriormente y sus sustitutos. Las propiedades organolépticas de las
bayas tratadas a presión no se informaron en los estudios antes mencionados,
aunque otros estudios han demostrado que los niveles de presión afectan la
estabilidad del pigmento de las frambuesas rojas con mayor retención de color a
presiones bajas (200 MPa) y altas (800 MPa) (Suthanthangjai et al., 2005), y el
tratamiento a presión de purés de bayas conserva mejor los volátiles en
comparación con el procesamiento térmico (Dalmadi et al., 2007).

Debido a que la luz ultravioleta (UV-C) en dosis suficientes puede causar daños
irreparables al material genético, tiene una amplia eficacia contra los
microorganismos. La luz ultravioleta también ofrece la ventaja de ser de un costo
relativamente bajo y sin subproductos irritantes o tóxicos (Fino y Kniel, 2008). Sin
embargo, su aplicación potencial para la seguridad alimentaria depende en parte de
si la luz ultravioleta llega adecuadamente a los microorganismos que podrían estar
protegidos por las sombras o la turbidez. Por lo tanto, para frutas enteras, el
tratamiento con UV guarda similitud con los lavados externos en que su aplicación
estaría limitada a los microorganismos superficiales accesibles. Se ha estudiado el
tratamiento con luz ultravioleta para la inactivación de bacterias, virus, protozoos y
hongos en las bayas. El grado de inactivación de las poblaciones de S. enterica y E.
coli O157:H7 depende del tipo de baya
296 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

ya que se observaron mayores reducciones en frambuesas (3,5 a 4,5 logs) que en


2
fresas (<2,5 logs) con 72 y 64,4 J/cm dosis, respectivamente (Bialka et al., 2008).
Estos investigadores observaron además que las reducciones de población estaban
mejor caracterizadas por el modelo Weibull que las estimaciones logarítmicas
lineales (Bialka et al., 2008).
Se lograron reducciones similares de virus en fresas con luz ultravioleta (240
2
mW s/cm ) con 1.9, 2.3 y 2.6 log TCID 50/ml reducciones en el virus aichi,
calicivirus felino (como sustituto del norovirus) y virus de la hepatitis A,
respectivamente (Fino y Kniel, 2008). La investigación del mismo laboratorio
sobre frambuesas inoculadas con E. acervulina (como sustituto de C. cayetanensis)
2
demostró que el tratamiento UV (261 mW/cm ) puede inactivar los protozoos, pero
4 6
el nivel de inóculo fue un factor importante, con poblaciones de 10 a 10 ooquistes
parcialmente inactivados (Kniel et al., 2007). En cada uno de estos estudios, los
investigadores notaron que la accesibilidad era un factor probable en la eficacia. La
luz ultravioleta ha sido evaluada para la inactivación de microorganismos fúngicos
importantes para la calidad y la vida útil de las bayas. La luz ultravioleta ha
producido la inactivación parcial de las poblaciones de hongos en el néctar de fresa
(Keyser et al., 2008), y se han informado resultados variables para los efectos de
los rayos UV en la extensión de la vida útil de las bayas (0 a 2 días) ( Fino y Kniel,
2008; Marquenie et al., 2003).

La irradiación está aprobada para su uso en los Estados Unidos para varios
productos alimenticios para el control de insectos y microorganismos y para
retrasar la maduración de productos frescos (FDA, 2008). Se han estudiado los
efectos de la irradiación sobre la calidad de los productos de bayas; sin embargo, se
han realizado menos estudios para caracterizar completamente las necesidades de
irradiación para mejorar la seguridad microbiana de las bayas. Bidawid y colegas
(Bidawid et al., 2000) determinaron que la irradiación gamma a una dosis de 10
kilograys (kGy) redujo los títulos del virus de la hepatitis A inoculados en fresas en
aproximadamente 3 log10(UFP/ml). Se permite una dosis de irradiación de 1 kGy
para alimentos frescos para inhibir el crecimiento y la maduración (FDA, 2008); a
esta dosis, prácticamente no hubo reducción en los títulos de HAV en fresas
(Bidawid et al., 2000). Se ha informado que la irradiación prolonga la vida útil de
las bayas, pero los efectos sobre la calidad dependen del tipo de baya y la dosis. La
irradiación con haz de electrones de las fresas en dosis de 1 y 2 kGy proporcionó
una extensión de la vida útil de dos y cuatro días, respectivamente, aunque se
informó una disminución de la firmeza y un aumento de los sabores desagradables
durante el almacenamiento de las fresas (Yu et al., 1995). ). Los estudios sobre las
cualidades de varios tipos de arándanos que recibieron dosis superiores a 1 kGy
informaron disminuciones en el contenido de ácido ascórbico (Moreno et al., 2008)
y disminuye la firmeza de la baya (Moreno et al., 2007; Molinero et al., 1994), pero
las bayas no se consideraron necesariamente inaceptables. Se informa que dosis
más altas de hasta 3,2 kGy afectan el sabor y el color de
En resumen 297

arándanos (Morena et al., 2007). La irradiación gamma (2 kGy) de las uvas redujo
el deterioro por hongos sin efectos aparentes en la firmeza de la baya o los sólidos
solubles, pero con una reducción en los ácidos titulables y el ácido ascórbico
(Thomas et al., 1995). Se detectaron niveles bajos (ng/g) de furano en uvas
irradiadas con rayos gamma (5 kGy) (Abanico y Sokorai, 2008).
Se ha sugerido el uso de bacteriófagos como medio para controlar la
contaminación bacteriana de los alimentos como una posible estrategia de
intervención a nivel de granja para proteger los cultivos de enfermedades de las
plantas y minimizar la contaminación de los productos animales. La EPA o la FDA
han otorgado aprobaciones para varios productos de bacteriófagos para cultivar o
procesar tomates y productos avícolas desde 2006 (Hagens y Offerhaus, 2008).
Hasta donde sabemos, no se han publicado estudios hasta la fecha sobre la
aplicación de la tecnología de bacteriófagos para la producción de bayas.

Se han probado varios otros enfoques para mejorar la calidad microbiológica de


las bayas, incluido el agua caliente para los arándanos (Ventilador et al., 2008),
Envasado en atmósfera modificada junto con natural. antimicrobianos para uvas
(Guillén et al., 2007), y sales de carbonato o bicarbonato para uvas (Gabler y
Smilanick, 2001). Estos estudios no abordaron la seguridad microbiológica de los
patógenos humanos.

EN RESUMEN
La prevención de la contaminación de los productos es una práctica preferida, en
comparación con la descontaminación, especialmente con productos como las
bayas, para los cuales las estrategias de intervención posteriores a la cosecha son
limitadas, brindan una protección incompleta o comprometen los atributos de
calidad. Dado el aumento de los brotes de enfermedades transmitidas por los
alimentos asociados con los productos, se han tomado medidas adicionales para
determinar e implementar buenas prácticas destinadas a reducir la incidencia de
contaminación en la finca y en el manejo. En 1998, se publicó la Guía para
minimizar los peligros microbianos para la inocuidad de los alimentos en frutas y
verduras frescas. Esta guía fue desarrollada por la Administración de Alimentos y
Medicamentos (FDA) y el Departamento de Agricultura de EE. UU. (USDA) en
conjunto con la industria de productos agrícolas. Posteriormente, se implementó el
Plan de Acción de Inocuidad de los Productos Agrícolas de 2004. Estos
documentos sirven como guías en lugar de requisitos reglamentarios y tienen una
amplia aplicación para todo tipo de productos. Se han escrito documentos de
orientación específicos para ampliar y personalizar la información para ciertos
tipos de productos, incluidos los vegetales de hojas verdes, los tomates y los
productos frescos cortados. Estas pautas específicas no se han preparado para las
bayas en este momento. Dada la diversidad de métodos de cultivo para las bayas,
desde el nivel del suelo hasta el arbusto y la vid, sería particularmente difícil
diseñar directrices específicas que se adapten a todos los productos de bayas.
298 CAPÍTULO 1 2:Contaminación de las bayas: brotes y problemas de contaminación

Las Buenas Prácticas Agrícolas, de Manufactura y de Manejo abordan las


principales fuentes potenciales de contaminación a lo largo de la producción y el
procesamiento de productos, incluidos el agua, el tratamiento de cultivos, el
manejo, las instalaciones y el transporte. Se remite al lector a otros capítulos de
este libro para una discusión detallada de las recomendaciones para minimizar los
peligros microbianos en la producción de productos agrícolas, algunos de los
cuales pueden aplicarse a las bayas.

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