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Uso de registros de tratamiento y puntuación de lesiones pulmonares para estimar el efecto de las enfermedades
respiratorias en los períodos de finalización temprano y tardío del crecimiento en ganado de engorda de Sudáfrica

ArtículoenJournal of Animal Science · Marzo 2006

DOI: 10.2527/2006.842488x · Fuente: PubMed

CITAS LEE
129 870

3 autores, incluyendo:

pedro n thompson willem schultheiss

Universidad de Pretoria Universidad de Pretoria

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 Uso de registros de tratamiento y puntuación de lesiones pulmonares para estimar el efecto de la respiración
enfermedad en el crecimiento durante los períodos de engorde temprano y tardío en corrales de engorde de Sudáfrica
vacas
PN Thompson, A. Stone y WA Schultheiss

J ANIM SCI 2006, 84:488-498.

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 Uso de registros de tratamiento y puntuación de lesiones pulmonares para estimar el efecto
de enfermedades respiratorias en el crecimiento durante el engorde temprano y tardío
periodos en ganado de corral de engorde sudafricano1

PN Thompson,2 A. Stone y WA Schultheiss3

Departamento de Estudios de Animales de Producción, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad de Pretoria,

Onderstepoort, 0110, Sudáfrica

ABSTRACTO: Se utilizaron datos de crecimiento, morbilidad y sacrificio
de 2036 terneros en 2 corrales de engorde sudafricanos para estimar el
efecto de la enfermedad respiratoria bovina (BRD) y del tipo y
extensión de la lesión pulmonar en el crecimiento temprano
(procesamiento hasta el día 35) y tardío (día 35). 35 al sacrificio)
períodos de finalización. Los terneros se pesaron en el procesamiento
(día 5 después de la llegada), en el día 35 y en el sacrificio después de
una media de 137 días de alimentación. Todos los becerros fueron
monitoreados dos veces al día y fueron tratados por BRD si la
temperatura rectal era >40°C o si estaban presentes otros signos
específicos de BRD. Después del sacrificio, se registró la aparición y
extensión de las lesiones parenquimatosas bronconeumónicas y las
adherencias pleurales. BRD subclínica (nunca tratada pero con lesiones
pulmonares en el sacrificio) ocurrió en el 29,7% y BRD clínica en el
22,6% de los terneros. Las lesiones pulmonares estaban presentes en el
43% de los terneros al momento del sacrificio; El 8,6% presentaba
lesiones parenquimatosas y el 38,8% adherencias pleurales. Utilizando
una definición de caso combinada (tratados por BRD y/o lesiones
pulmonares presentes en el sacrificio), la incidencia de BRD fue del 52,5
%. Durante el período de finalización temprano, BRD clínico redujo ADG
en 216 g (PAGS < 0,001), BRD subclínica redujo ADG en 91 g (PAGS <
0.001), y el efecto combinado de BRD fue una reducción de 143 g en
ADG (PAGS < 0,001). Después del día 35, los animales tratados por BRD
tendieron a crecer
más rápido que aquellos con BRD subclínica (PAGS = 0,11), lo que
indica que el tratamiento fue generalmente exitoso en la reducción
de pérdidas económicas. La extensión de las lesiones
bronconeumónicas en el momento del sacrificio no se asoció con
un crecimiento reducido durante el período temprano de
finalización (PAGS = 0,27), pero las lesiones extensas redujeron la
ADG en 88 g durante el período tardío (PAGS = 0,02). Por el
contrario, la extensión de las adherencias pleurales no se asoció
con una tasa de crecimiento reducida durante el período tardío de
finalización (PAGS = 0,37), pero se asoció fuertemente con ADG
reducido antes de d 35; hubo una reducción de 101 g (PAGS <
0,001) y una reducción de 220 g (PAGS = 0.01) para adherencias
que involucran <50% y >50% de las superficies pleurales,
respectivamente. Por lo tanto, aunque la presencia de lesiones
bronconeumónicas y adherencias pleurales en el sacrificio se
asociaron con reducciones en la GMD general, indicaron pérdidas
de producción que ocurrieron en diferentes momentos durante el
período de finalización. El efecto general de BRD fue una reducción
de 24 g en ADG (PAGS = 0.02) y un aumento de 5.1 d en días de
alimentación (PAGS < 0,001). El costo oculto de la tasa de
crecimiento reducida debido a BRD ascendió a $ 3,41 por ternero
con BRD clínico o subclínico, o $ 1,79 por animal que ingresa al
corral de engorde.

Palabras clave: enfermedad respiratoria bovina, ganado vacuno, impacto económico, feedlot, crecimiento, lesión pulmonar

-2006 Sociedad Americana de Ciencia Animal. Reservados todos los derechos. J. Anim. ciencia 2006. 84:488–498

INTRODUCCIÓN Smith, 2000), causando mortalidad, ADG reducida, aumento de

Enfermedad respiratoria bovina (BRD) es la enfermedad más
importante del ganado de engorde (Kelly y Janzen, 1986;
1Se expresa agradecimiento a W. Wethmar y al personal de Chalmar
Beef Feedlots, Gauteng, Sudáfrica, por su asistencia y cooperación
durante este estudio y a la South African Feedlot Association por su
generoso apoyo financiero.
2Autor para correspondencia: peter.thompson@up.ac.za
3Direcciónactual: Schering-Plough Animal Health, PO Box 46,
Isando, 1600, Sudáfrica.
Recibido el 19 de abril de 2005.
Aceptado el 24 de septiembre de 2005.
días en el alimento (DOF), y mala calidad de la canal (Wittum et
al., 1996; Gardner et al., 1999). Las lesiones resultantes de BRD
se encuentran con frecuencia en el sacrificio, a menudo en
animales en los que nunca se ha detectado la enfermedad
clínica, y la presencia de tales lesiones es un mejor predictor de
ADG reducido que los registros de tratamiento de BRD (Wittum
et al., 1996; Bryant et al. al., 1999). Debido a que tanto el BRD
clínico como el subclínico afectan el crecimiento, ambos deben
tenerse en cuenta al estimar el efecto general del BRD en el
rendimiento del ganado de engorde.
Bryant et al. (1999) propusieron que los estudios futuros deberían
usar la puntuación de lesiones combinada con registros de salud para
medir la verdadera incidencia de BRD; a nuestro conocimiento,

488

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 Enfermedad respiratoria en ganado de engorde de Sudáfrica
Esto todavía no se ha hecho. La BRD clínica ocurre más
comúnmente durante las primeras 3 a 6 semanas después de la
llegada al corral de engorde (Jensen et al., 1976; Radostits et al.,
2000); sin embargo, no está claro si el efecto sobre la ADG se debe
al episodio de la enfermedad original oa los efectos crónicos de las
lesiones, oa ambos. Parece lógico que el tipo de lesión y la
gravedad influyan en la ADG, pero esto no se ha demostrado
claramente. Wittum et al. (1996) observaron por separado el efecto
de la pleuritis sobre la ADG y encontraron que era el mismo que el
de las lesiones bronconeumónicas. Bryant et al. (1999) encontraron
que aunque la presencia de lesiones pulmonares deprimía la tasa
de crecimiento, la extensión del compromiso parenquimatoso no
se asociaba con ADG.
Por lo tanto, los objetivos de este estudio fueron estimar el efecto de
BRD en el crecimiento durante los períodos de finalización temprano
(procesamiento hasta el día 35) y tardío (día 35 hasta el sacrificio) en 2
corrales de engorde sudafricanos utilizando una definición de caso que
combina el diagnóstico clínico de BRD y la presencia de lesiones
pulmonares en el sacrificio, para investigar los efectos del tipo de lesión
y la gravedad en la tasa de crecimiento, y para cuantificar el costo
económico oculto de la reducción del crecimiento debido a BRD.
MATERIALES Y MÉTODOS
La investigación se llevó a cabo en 2 corrales comerciales de
engorde de ganado (sitios 1 y 2) y un matadero de grado A
(rendimiento >100 animales/día con aislamiento y examen
previos al sacrificio, instalaciones de laboratorio y supervisión
veterinaria diaria) en la provincia de Gauteng, Sudáfrica. Se
consideró que el tipo de animales comprados y el clima eran
representativos del corral de engorde típico de Sudáfrica. El
proyecto de investigación fue aprobado por el Comité de
Cuidado y Uso de Animales de la Universidad de Pretoria (Ref:
36-5-602).
Manejo de animales
Los animales (n = 2.036) fueron comprados por el operador
del corral de engorde en el curso normal del negocio, durante
el otoño de 2003 (abril y mayo), habiéndose obtenido de
subastas o directamente de granjas en varios distritos de
Sudáfrica. Se incluyeron predominantemente novillos,
representando una amplia variedad de razas y cruces, entre las
edades de 5 y 10 meses al inicio del ensayo y con un peso
corporal entre 150 y 300 kg.
Al llegar al corral de engorde (d 0), los animales se colocaron
en corrales receptores con agua fresca y heno ad libitum
durante 24 h. El día 1, el ganado se identificó individualmente
con una marca auricular numerada y se pesó. Se aplicó
tópicamente un acaricida (Ectoline, Bayer Animal Health,
Isando, Sudáfrica) y se administró una vacuna que contenía
cepas vivas modificadas de rinotraqueítis infecciosa bovina,
virus de la diarrea viral bovina, virus de la parainfluenza-3 y
virus respiratorio sincitial bovino (Bovishield; Pfizer Animal
Health, Sandton, Sudáfrica).
El día 5 después de la llegada, se procesaron los terneros. Durante el
procesamiento, los animales fueron pesados y vacunados contra el
botulismo (Botuvax Intervet SA, Edenvale, Sudáfrica), la enfermedad de
la piel nodular contagiosa (Lumpy Skin Disease; Ond-
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489
erstepoort Biological Products, Onderstepoort, Sudáfrica),
ántrax (Anthravax; Intervet SA) y enfermedades por clostridios
(Siteguard MLG; Schering Plough Animal Health, Isando,
Sudáfrica). Se administró un estimulante de crecimiento que
contenía 36 mg de zeranol (Ralgro; Schering Plough) por vía
subcutánea detrás de la oreja izquierda, los toros se castraron
con un Burdizzo y se descornó la punta.
La alimentación durante todo el período de finalización se
realizó 3 veces al día a las 06:30, 09:30 y 13:00. Durante todo el
tiempo se administró una dieta completa a base de ensilaje de
maíz. En los días 35 y 56, todos los animales se pesaron
nuevamente. En el día 56, otro implante que contiene 140 mg de
acetato de trembolona y 28 mg de estradiol-17β (Revalor-S;
Intervet SA) se administró a bovinos de menos de 225 kg.
El ganado se seleccionó individualmente para estar listo para el
mercado mediante una evaluación visual por parte del gerente del
corral de engorde y se envió al matadero para el sacrificio. El sacrificio
de los animales del ensayo tuvo lugar entre agosto y octubre de 2003.
Se registró el peso posterior al sangrado 6 minutos después del
aturdimiento y el sangrado. Luego se calculó el peso vivo al sacrificio
como peso postsangrado× 100/96,5, asumiendo que la sangre
comprendía el 7% del peso vivo y que el 50% de este se desangraba
después de 5 a 6 min (Wilson, 1991). Luego se calculó la ganancia diaria
promedio para cada animal durante los períodos desde el
procesamiento hasta el día 35, desde el día 35 hasta el sacrificio y
desde el procesamiento hasta el sacrificio.
Evaluación de Salud
A lo largo del período de finalización, cada corral de ganado fue
revisado diariamente a las 06:00 y 15:00 por personal
experimentado del corral de engorde. Los animales fueron
observados primero desde la distancia antes de ser agitados por el
personal que caminaba lentamente por el corral. Los terneros con
poco interés en su entorno o que mostraban uno o más de los
siguientes signos fueron retirados del corral: letargo o apatía,
orejas caídas, salivación excesiva, secreción ocular o nasal, fosas
nasales sucias, disminución del llenado del rumen en comparación
con los compañeros de corral, o aumento de la frecuencia y el
esfuerzo respiratorios. Los animales identificados fueron llevados
al área de tratamiento, donde se evaluaron la frecuencia
respiratoria y el esfuerzo después de la caminata, y se les tomó la
temperatura rectal. Todo el ganado con temperatura rectal >40°C
recibieron tratamiento para BRD a menos que estuvieran
presentes signos específicos que indicaran otra enfermedad (p. ej.,
anemia o ictericia que indicara anaplasmosis), en cuyo caso se
administró el tratamiento adecuado. Animales con temperatura
rectal <40°C pero que mostraban otros signos de enfermedad
respiratoria (p. ej., tos, polipnea/disnea o secreción nasal u ocular)
también recibieron tratamiento para BRD.
El protocolo de tratamiento de BRD prescrito por el
veterinario consultor fue el siguiente: el día del diagnóstico
a los animales se les administró oxitetraciclina (Engemycin;
Intervet SA; aproximadamente 10 mg/kg iv) y tilosina (Tylan
200; Elanco AH, Bryanston, Sudáfrica; aproximadamente 10
mg/kg im); al día siguiente, los animales fueron tratados
nuevamente con las mismas dosis de estos antibióticos,
pero se administró oxitetraciclina im en lugar de iv; al
tercer día, los animales fueron tratados con tri-
490 Thompson et al.
metoprim/sulfadiazina (Norodine 24; Bayer;
aproximadamente 15 mg/kg im). Si al cuarto día no se
observaba una marcada mejoría clínica, se repetía el
mismo protocolo. No se realizaron más procedimientos
de diagnóstico de laboratorio.
Evaluación de lesiones pulmonares
Los pulmones fueron inspeccionados en el matadero a la velocidad
de la línea (promedio de 20/h) por un solo examinador mientras
colgaban con su cara dorsal mirando al observador a la altura de los
ojos. La puntuación se realizó visualmente y por palpación de cada uno
de los lóbulos pulmonares comenzando cranealmente. Las lesiones
pulmonares se registraron usando un sistema modificado de Bryant et
al. (1999), prestando especial atención a las lesiones craneoventrales
(consideradas consecuencia de bronconeumonía). Se asignó una
puntuación de bronconeumonía a cada conjunto de pulmones [0 = sin
lesiones visibles o palpables, o hiperemia leve de los lóbulos
pulmonares craneoventrales sin ninguna consolidación; 1 =
consolidación de hasta el 50 % de los lóbulos craneoventrales; y 2 =
consolidación del 51 al 100% de los lóbulos craneoventrales]. Además,
se registró una puntuación de adherencias pleurales para cada par de
pulmones (0 = sin adherencias ni pleuritis; 1 = presencia de adherencias
o pleuritis, pero que involucran <50% de la superficie pulmonar/pleural;
y 2 = presencia de adherencias o pleuritis, que involucra >50% de la
superficie pulmonar/pleural). Cualquier otra lesión que ocurriera en
cualquier otra parte de los pulmones se registró como otra y no se
diferenció con respecto al tipo o área de afectación.
Definición de caso
La presencia de lesiones pulmonares en el momento del sacrificio se
definió como una puntuación de bronconeumonía de 1 o más, o una
puntuación de adherencia pleural de 1 o más, o ambas. Entonces se
definió que un animal había sufrido BRD durante el período de
finalización si mostraba lesiones pulmonares en el sacrificio, o había
sido tratado por BRD, o ambos. Por lo tanto, se consideró que un
animal no había sufrido BRD durante el período de finalización solo si
no había sido tratado para BRD y no mostraba lesiones pulmonares en
el sacrificio. Esta definición de caso combinada se utilizó para
proporcionar una mejor estimación de la verdadera incidencia de BRD
y, por lo tanto, para obtener una estimación más realista de su efecto
sobre el rendimiento, en comparación con el uso de los diversos
criterios individualmente.
Análisis estadístico
Para todos los análisis, la unidad experimental fue el animal
individual. Las asociaciones entre variables discretas se evaluaron
mediante tabulación cruzada y se analizaron utilizando x2 o la prueba
exacta de Fisher. Asociaciones univariables de las principales variables
independientes (tratamiento para BRD, presencia de lesiones
pulmonares, puntaje de bronconeumonía, puntaje de adherencia
pleural y ocurrencia general de BRD) y posibles factores de confusión
[sitio, región de origen, sexo (registrado como novillo, toro castrado a
la llegada , o novilla), peso de procesamiento, implante d 56 y otras
enfermedades] con las variables dependientes ADG y DOF se
analizaron mediante regresión lineal simple. Los animales se
originaron a partir de 21 diferentes
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regiones ent; Por lo tanto, el origen se modeló como 20 variables
indicadoras binarias. Independientemente de la importancia en los
análisis de regresión lineal simple, todas las variables
independientes se ingresaron luego en modelos de regresión
múltiple. El sitio, sin embargo, se explicó completamente por
región de origen (todos los animales de cualquier origen en
particular fueron a un solo sitio de corral de engorde) y, por lo
tanto, no se incluyó en el análisis de regresión múltiple. Además,
en cada modelo de regresión múltiple se incluyeron interacciones
bidireccionales entre la variable independiente principal y el sexo,
el implante d 56 y otras enfermedades. Luego, los modelos se
desarrollaron por eliminación hacia atrás; Las variables se retenían
en el modelo si seguían siendo significativas (Wald'sPAGS ≤ 0,05) o
si su eliminación resultó en un cambio de >10% en el coeficiente de
la principal variable independiente. Finalmente, se evaluó la
linealidad, la homocedasticidad y la normalidad de los modelos de
regresión lineal múltiple mediante el examen de diagramas de
dispersión e histogramas residuales. Los análisis estadísticos se
realizaron utilizando el software estadístico NCSS 2004 (NCSS,
Kaysville, UT) y una calculadora estadística de dominio público,
EpiCalc 2000 (http://www.brixtonhealth.- com/epicalc.html).
Análisis Economico
Debido a que el objetivo del estudio era cuantificar los costos
ocultos de BRD, solo se calcularon los costos variables indirectos
de la tasa de crecimiento reducida resultante de BRD. No se
incluyeron los costos laborales y de medicamentos del tratamiento
y el costo de la mortalidad. Los montos se convirtieron de rand
sudafricano a dólar estadounidense al tipo de cambio del 1 de
mayo de 2003 ($1 = 7,26 ZAR; XE.com, 2005). Los costos variables
indirectos (IVC) por animal que ingresa al feedlot se calcularon de
la siguiente manera:
IVC = Reducción en ADG debido a BRD × DOF medio
× porcentaje medio de aderezo × precio de la carne
× incidencia de BRD,
en el que la incidencia de BRD se calculó utilizando la definición de
caso combinada. El precio de la carne era de $1,79/kg en ese
momento.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los datos de sacrificio estaban disponibles para 2036 animales,
aunque los datos estaban incompletos para algunos animales, lo
que resultó en un número total diferente de observaciones para
algunos análisis. Procesamiento medio BW fue 233,4± 0,8 kg (n =
2014), el peso corporal medio en el día 35 fue de 261,8 ± 0,9 kg (n =
1.978), y el peso vivo medio al sacrificio fue de 433,1 ± 1,2 kg (n =
2.036). La ADG media entre el procesamiento y el día 35 fue de 0,94
± 0,01 kg; entre d 35 y sacrificio, 1,67± 0,01 kg; y la ADG media
general fue de 1,50± 0,01 kg. Para todos los animales, el DOF
medio fue 137± 0.4 re.
La incidencia máxima de enfermedad respiratoria ocurrió en el día
18 después de la llegada, y para el día 35, se había administrado el 87
% de todos los tratamientos para BRD. Esto está dentro del rango
 Enfermedad respiratoria en ganado de engorde de Sudáfrica 491
Tabla 1. Modelos de regresión finales para los efectos de la enfermedad respiratoria bovina clínica (BRD) en ADG en terneros de corrales de engorde durante
los períodos de finalización temprano, tardío y general

Variable independiente 95% de confianza

Período de finalización y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Temprano (procesamiento hasta d 35) Tratado por BRD1 − 0,169 0.026 − 0,220, −0,117 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,117 0.039 − 0,193, −0,042 0.002
Novilla − 0,267 0.030 − 0,326, −0,208 <0.001
Origen3 — — — <0.001
Tardío (35 días al sacrificio) Tratado por BRD1 0.020 0.015 − 0,009, 0,049 0.17
Peso de procesamiento4 (kg) 0.001 0.0002 0,0008, 0,002 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,033 0.021 − 0,074, 0,009 0.13
Novilla − 0,272 0.017 − 0,305, −0,238 <0.001
Implante extra en d 565 0.062 0.025 0.013, 0.111 0.01
Anaplasmosis6 − 0,096 0.026 − 0,147, −0,044 <0.001
Origen3 — — — <0.001
En general (procesamiento hasta sacrificio) Tratado por BRD1 − 0,021 0.012 − 0,044, 0,003 0.08
Peso de procesamiento4 (kg) 0.0005 0.0002 0.0001, 0.0008 0.007
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,057 0.017 − 0,091, −0,023 0.001
Novilla − 0,275 0.014 − 0,303, −0,247 <0.001
Implante extra en d 565 − 0,075 0.020 − 0,115, −0,036 <0.001
Anaplasmosis6 − 0,058 0.021 − 0,100, −0,016 0.007
Origen3 — — — <0.001

1Diagnosticado y tratado por BRD clínico durante el período final.

2Sexo del becerro al llegar al corral de engorde; todos los toros fueron castrados en el procesamiento (5 días después de la llegada).
3Región de origen del ternero, modelada como 20 variables indicadoras binarias.
4BW en el procesamiento.
5Implante de trembolona/estradiol administrado porque el peso corporal era <225 kg en el día 56.
6Diagnosticado y tratado por anaplasmosis durante el período de finalización.
7Nivel de referencia.

informado previamente (Wilson et al., 1985; Bateman et al., 1990).
El manejo en las primeras 4 a 6 semanas después de la llegada al
corral de engorde es crítico; este es claramente el período de
mayor riesgo para BRD. Un total de 461 animales (22,6%) fueron
tratados por BRD clínica; de estos, el 17,5% fueron tratados dos
veces o más. Esto está dentro del rango de 16% a 50% informado
previamente para América del Norte (Bateman et al., 1990; Bryant
et al., 1999; Gardner et al., 1999). Las variaciones en los hallazgos
entre los estudios podrían deberse a diferencias en los factores
estresantes, las razas de los terneros, el origen de los terneros, la
temporada, la gravedad del desafío microbiano y el manejo de los
terneros. La única otra condición de enfermedad que ocurrió en
cantidades significativas durante el período de prueba fue la
anaplasmosis, que afectó a 122 animales (6,0%).
Definición de caso de BRD
Las lesiones pulmonares estaban presentes en el momento del
sacrificio en el 42,8% de todos los animales. Esto es similar a lo
informado por Bryant et al. (1999) y Gardner et al. (1999), pero inferior
a lo informado por Wittum et al. (1996). Las lesiones estaban presentes
en el 38,5 % de los animales nunca tratados por BRD, en el 55,4 % de
los animales tratados una vez por BRD y en el 66,7 % de los animales
tratados dos veces o más por BRD. En general, los animales tratados
por BRD tenían más probabilidades de tener lesiones pulmonares en el
sacrificio que los no tratados (riesgo relativo = 1,49; 95 %
intervalo de confianza 1,35 a 1,65; PAGS < 0,001). Sin embargo, de los
animales con lesiones pulmonares en el momento del sacrificio, el 69,5
% nunca había sido tratado por BRD, lo que indica que muchos casos
eran subclínicos o se pasaron por alto, y/o que los animales pueden
haber ingresado al corral de engorde con lesiones pulmonares
preexistentes. De los animales sin lesiones pulmonares en el momento
del sacrificio, el 16,9% había sido tratado por BRD, lo que indica que
algunas lesiones pulmonares pueden haberse resuelto antes del
sacrificio y/o que se hicieron algunos diagnósticos falsos positivos de
BRD. Aunque la detección de lesiones pulmonares en el matadero es
una medida más sensible de la ocurrencia de BRD que los registros de
tratamiento, ningún método por sí solo es satisfactorio y se debe
utilizar información de ambas fuentes.
Usando la definición de caso combinada (animales tratados por
BRD y/o que mostraron lesiones pulmonares en el sacrificio), la
incidencia global estimada de enfermedad respiratoria fue del 52,5
%. Esto fue notablemente mayor que la incidencia de BRD clínica
(22,6%;PAGS < 0,001) o la prevalencia de lesiones pulmonares en el
sacrificio (42,8%; PAGS < 0.001) y puede representar la verdadera
incidencia de BRD durante el período final. Sin embargo, la
presencia de cualquier animal con lesiones pulmonares
preexistentes que persistieron hasta el sacrificio, así como otras
enfermedades mal diagnosticadas como BRD durante el período
de finalización, puede haber resultado en una sobreestimación de
la verdadera incidencia de BRD. Por otro lado, la aparición de casos
no diagnosticados de BRD que resultan en lesiones que

Descargado de jas.fass.org por invitado el 5 de mayo de 2012

492 Thompson et al.

Tabla 2.Modelos de regresión finales para los efectos de la enfermedad respiratoria bovina (BRD) clínica y subclínica en ADG en terneros de corrales de
engorde durante los períodos de finalización temprano, tardío y general

Variable independiente 95% de confianza

Período de finalización y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Temprano (procesamiento hasta d 35) Categoría clínica BRD1

Sano 07 — — —
subclínico − 0,091 0.026 − 0,142, −0,040 <0.001
Clínico − 0,216 0.029 − 0,272, −0,159 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,124 0.039 − 0,201, −0,047 0.002
Novilla − 0,268 0.031 − 0,328, −0,208 <0.001
Origen3 — — — <0.001
Tardío (35 días al sacrificio) Categoría clínica BRD1
Sano 07 — — —
subclínico − 0,012 0.014 − 0,039, 0,016 0.41
Clínico 0.015 0.016 − 0,016, 0,046 0.34
Peso de procesamiento4 (kg) 0.001 0.0002 0,0008, 0,002 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,033 0.021 − 0,075, 0,009 0.13
Novilla − 0,273 0.017 − 0,306, −0,239 <0.001
Implante extra en d 565 0.062 0.025 0.013, 0.110 0.01
Anaplasmosis6 − 0,096 0.026 − 0,147, −0,044 <0.001
Origen3 — — — <0.001
En general (procesamiento hasta sacrificio) Categoría clínica BRD1
Sano 07 — — —
subclínico − 0,020 0.011 − 0,043, 0,002 0.08
Clínico − 0,029 0.013 − 0,055, −0,004 0.02
Peso de procesamiento4 (kg) 0.0005 0.0002 0.0001, 0.0008 0.008
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,056 0.017 − 0,090, −0,022 0.001
Novilla − 0,276 0.014 − 0,303, −0,248 <0.001
Implante extra en d 565 − 0,075 0.020 − 0,115, −0,035 <0.001
Anaplasmosis6 − 0,057 0.021 − 0,099, −0,016 0.007
Origen3 — — — <0.001

1Sano = no tratado por BRD durante el período de finalización y sin lesiones pulmonares presentes en el sacrificio; subclínica = sin tratamiento para BRD pero con
lesiones pulmonares (bronconeumonía y/o adherencias pleurales) presentes en el sacrificio; y clínico = tratado por BRD clínica durante el período final.
2Sexo del becerro al llegar al corral de engorde; todos los toros fueron castrados en el procesamiento (5 días después de la llegada).
3Región de origen del ternero, modelada como 20 variables indicadoras binarias.
4BW en el procesamiento.
5Implante de trembolona/estradiol administrado porque el peso corporal era <225 kg en el día 56.
6Diagnosticado y tratado por anaplasmosis durante el período de finalización.
7Nivel de referencia.

resuelto antes del sacrificio puede haber resultado en una
subestimación de la verdadera incidencia. La magnitud relativa
de estos 2 sesgos fue imposible de medir.
No obstante, la definición de caso combinada puede
proporcionar una estimación más precisa de la incidencia de BRD
que cualquiera de los componentes por separado. De todos los
animales estimados por esta definición que han sufrido BRD, el
43,2 % (95 % intervalo de confianza 40,3 %, 46,3 %) había sido
tratado para BRD, y el 81,5 % (95 % intervalo de confianza 79 %,
83,8 %) tenía lesiones pulmonares presentes en el matadero Sujeto
a los sesgos mencionados anteriormente, estos respectivamente
proporcionan estimaciones de la sensibilidad de usar registros de
tratamiento solos o registro de lesiones pulmonares solo para
medir la incidencia de BRD.
Efecto de BRD en el rendimiento
Se muestran los modelos finales de regresión múltiple que
estiman el efecto de las diversas medidas de BRD en ADG.
en las Tablas 1 a 7. Los diagramas de dispersión residual y los
histogramas para los modelos finales no mostraron violaciones
obvias de los supuestos de linealidad, homocedasticidad y
normalidad.
Efecto de BRD clínico. Después del ajuste por región de
origen, sexo, peso de procesamiento, implante d 56 y otras
enfermedades (anaplasmosis), el tratamiento para BRD clínica se
asoció con una reducción de 21 g en ADG durante todo el período
desde el procesamiento hasta el sacrificio (PAGS = 0,08; Tabla 1) y
con un incremento de 2.7 d en DOF (PAGS = 0,006; Tabla 7), en
comparación con terneros que no mostraron BRD clínico. Este
efecto sobre la ADG es muy similar a algunos informes
norteamericanos anteriores (Jim et al., 1993; Wittum et al., 1996),
pero mucho menor que otros; Batman et al. (1990) y Gardner et al.
(1999) reportaron reducciones en ADG de 60 g.
Las diferencias entre los estudios con respecto al impacto de la
morbilidad en el rendimiento pueden deberse a varios factores. La
definición de caso de BRD difirió entre los estudios. En

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 Enfermedad respiratoria en ganado de engorde de Sudáfrica 493
Tabla 3. Modelos de regresión final para los efectos de la presencia de lesiones pulmonares en el sacrificio en ADG en terneros de corrales de engorde durante los
períodos de finalización temprano, tardío y general

Variable independiente 95% de confianza

Período de finalización y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Temprano (procesamiento hasta d 35) Lesiones pulmonares en el sacrificio1 − 0,087 0.023 − 0,131, −0,042 <0.001
Sexo2
Dirigir 08 — — —
Toro − 0,122 0.040 − 0,200, −0,043 0.003
Novilla − 0,261 0.031 − 0,323, −0,201 <0.001
Origen3 — — — <0.001
Tardío (35 días al sacrificio) Lesiones pulmonares en el sacrificio1 − 0,017 0.012 − 0,041, 0,007 0.16
Peso de procesamiento4 (kg) 0.001 0.0002 0,0008, 0,002 <0.001
Sexo2
Dirigir 08 — — —
Toro − 0,033 0.021 − 0,075, 0,009 0.12
Novilla − 0,273 0.017 − 0,307, −0,239 <0.001
Implante extra en d 565 0.063 0.025 0.015, 0.112 0.01
Anaplasmosis6 − 0,095 0.026 − 0,146, −0,044 <0.001
Origen3 — — — <0.001
En general (procesamiento hasta sacrificio) Lesiones pulmonares en el sacrificio1
novillos7 − 0,038 0.013 − 0,064, −0,013 0.003
toros7 − 0,041 0.022 − 0,085, 0,003 0.07
Novillas7 0.033 0.021 − 0,007, 0,074 0.11
Peso de procesamiento4 (kg) 0.0004 0.0002 0.0001, 0.0008 0.01
Sexo2
Dirigir 08 — — —
Toro − 0,053 0.021 − 0,095, −0,011 0.01
Novilla − 0,304 0.017 − 0,338, −0,270 <0.001
Implante extra en d 565 − 0,081 0.020 − 0,121, −0,042 <0.001
Anaplasmosis6 − 0,058 0.021 − 0,100, −0,016 0.007
Origen3 — — — <0.001

1Lesiones parenquimatosas bronconeumónicas y/o adherencias pleurales presentes en el sacrificio.

2Sexo del becerro al llegar al corral de engorde; todos los toros fueron castrados en el procesamiento (5 días después de la llegada).
3Región de origen del ternero, modelada como 20 variables indicadoras binarias.
4BW en el procesamiento.
5Implante de trembolona/estradiol administrado porque el peso corporal era <225 kg en el día 56.
6Diagnosticado y tratado por anaplasmosis durante el período de finalización.
7lesiones pulmonares× interacción sexual significativa,PAGS = 0.009.
8Nivel de referencia.

algunos estudios tenían que estar presentes fiebre para el
diagnóstico de BRD (Jim et al., 1993), mientras que otros utilizaron
signos clínicos junto con la temperatura rectal (Bateman et al.,
1990; Gardner et al., 1999). Por lo tanto, algunos estudios podrían
haber identificado solo los casos más graves. Las causas virales de
BRD sin afectación bacteriana secundaria y que no causan lesiones
pulmonares persistentes pueden afectar la ADG mucho menos que
los casos bacterianos que resultan en lesiones pulmonares,
aunque los casos virales aún pueden detectarse y tratarse. La
precisión del diagnóstico clínico de BRD, así como la gravedad de
la enfermedad, pueden variar mucho entre corrales de engorde, y
esto también influirá en las estimaciones del efecto de BRD en el
rendimiento.
Los terneros tratados por BRD mostraron una reducción de 169 g en
ADG durante el período temprano de finalización (PAGS < 0.001) pero
sin reducción en ADG desde el día 35 en adelante (Tabla 1). Esto es
comparable a la reducción de 140 g en ADG en terneros tratados
durante los primeros 28 días del período de finalización informado por
Bateman et al. (1990) y Van Donkersgoed et al. (1993). Debido a que la
mayoría de los casos clínicos de BRD ocurren durante las primeras
semanas del período de finalización (Jensen et al., 1976; Radostits et al.,
2000), es probable que esta gran reducción en la tasa de crecimiento
esté asociada con la tasa real de crecimiento.
episodio de enfermedad clínica. Sowell et al. (1999) informaron que los
animales diagnosticados con BRD pasaban menos tiempo y/o hacían
menos viajes al comedero durante los primeros 4 días en el corral de
engorde y durante varios días antes de que se identificara clínicamente
que estaban enfermos. Además, durante el tiempo que pasan en los
corrales del hospital, los animales enfermos reciben una ración con
menor contenido de NE. Esta ingesta reducida de alimento y energía es
probablemente un factor importante que contribuye a la reducción de
GMD mostrada por el ganado enfermo durante este período. Jaime et
al. (1993) mostraron que los animales clasificados como enfermos
durante las primeras 4 semanas después de la llegada tenían un DMI
diario más bajo pero, en contraste con nuestro estudio, no mostraron
una reducción en el ADG durante ese período.
No hubo evidencia en este estudio de una diferencia en ADG
entre animales tratados una vez por BRD y aquellos tratados más
de una vez (PAGS = 0,63). Esto contrasta con Morck et al. (1993),
quienes encontraron que los animales tratados nuevamente
habían disminuido las ganancias casi el doble que los animales
tratados una sola vez, y Gardner et al. (1999), quienes encontraron
una disminución de 140 g en ADG para animales tratados más de
una vez frente a animales tratados una sola vez. La razón de esta
diferencia no está clara, aunque es posible que en

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494 Thompson et al.

Tabla 4. Modelos de regresión final para los efectos de la puntuación de bronconeumonía en el sacrificio en ADG en terneros de corrales de engorde durante los períodos
de finalización temprano, tardío y general

Variable independiente 95% de confianza

Período de finalización y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Temprano (procesamiento hasta d 35) Puntuación de bronconeumonía1

0 07 — — —
1 − 0,064 0.049 − 0,160, −0,031 0.19
2 0.062 0.069 − 0,073, 0,197 0.37
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,124 0.040 − 0,202, −0,045 0.002
Novilla − 0,263 0.031 − 0,324, −0,202 <0.001
Origen3 — — — <0.001
Tardío (35 días al sacrificio) Puntuación de bronconeumonía1
0 07 — — —
1 − 0,023 0.026 − 0,074, 0,028 0.38
2 − 0,088 0.036 − 0,159, −0,017 0.02
Peso de procesamiento4 (kg) 0.001 0.0002 0.0009, 0.002 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,034 0.021 − 0,075, 0,008 0.12
Novilla − 0,272 0.017 − 0,306, −0,239 <0.001
Implante extra en d 565 0.061 0.025 0.013, 0.110 0.01
Anaplasmosis6 − 0,096 0.026 − 0,148, −0,045 <0.001
Origen3 — — — <0.001
En general (procesamiento hasta sacrificio) Puntuación de bronconeumonía1
0 07 — — —
1 − 0,030 0.021 − 0,071, 0,012 0.16
2 − 0,054 0.030 − 0,113, 0,004 0.07
Peso de procesamiento4 (kg) 0.0005 0.0002 0.0001, 0.0008 0.005
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,056 0.017 − 0,090, −0,022 0.001
Novilla − 0,274 0.014 − 0,302, −0,246 <0.001
Implante extra en d 565 − 0,079 0.020 − 0,118, −0,039 <0.001
Anaplasmosis6 − 0,059 0.021 − 0,101, −0,017 0.006
Origen3 — — — <0.001

10 = sin lesiones parenquimatosas bronconeumónicas visibles o palpables en el momento del sacrificio; 1 = bronconeumonía que implica≤50% de los lóbulos
craneoventrales; y 2 = bronconeumonía que afecta a >50% de los lóbulos craneoventrales.
2Sexo del becerro al llegar al corral de engorde; todos los toros fueron castrados en el procesamiento (5 días después de la llegada).
3Región de origen del ternero, modelada como 20 variables indicadoras binarias.
4BW en el procesamiento.
5Implante de trembolona/estradiol administrado porque el peso corporal era <225 kg en el día 56.
6Diagnosticado y tratado por anaplasmosis durante el período de finalización.
7Nivel de referencia.

el estudio actual, la detección temprana de BRD clínica y la
terapia antimicrobiana efectiva pueden haber limitado el
desarrollo de lesiones crónicas graves en mayor medida
que en otros estudios.
Efecto de la BRD clínica frente a la subclínica. subclínico
BRD ocurrió en 29.7% y BRD clínico en 22.6% de los terneros en
este estudio. Después de ajustar por origen y sexo, no hubo
diferencia en el peso de procesamiento entre los animales que
no sufrieron BRD, los que desarrollaron BRD subclínica y los
que fueron tratados posteriormente por BRD clínica (PAGS =
0,69). Sin embargo, en el día 35, los que tenían BRD subclínica
eran 3,8± 1,8 kg más ligero (PAGS = 0,03) y los que habían sido
tratados por ERB fueron 8,1 ± 2,0 kg más ligero (PAGS < 0.001)
que los animales que permanecieron libres de BRD. Al
sacrificio, no se observó diferencia entre los pesos de las 3
categorías de animales; sin embargo, los animales que habían
sufrido BRD, ya sea
subclínica o clínica, tomó aproximadamente 5 días más para
alcanzar el mismo peso de sacrificio (PAGS < 0,001; Tabla 7).
La mayor reducción en ADG en terneros con BRD clínica
versus subclínica durante el período temprano de finalización
(Tabla 2) podría deberse a la reducción del consumo de
alimento y energía durante su estadía en el corral del hospital
y porque los animales tratados tendían a ser aquellos con más
neumonía severa. Sin embargo, a partir del día 35 en adelante,
los casos clínicos de BRD tratados tendieron (PAGS = 0,11) para
crecer más rápido (en 27 g/d) que los animales con BRD
subclínica, y al final del período de finalización, no hay
diferencia (PAGS = 0,51) se detectó en ADG general entre casos
de BRD clínicos y subclínicos. Por lo tanto, el tratamiento de
casos clínicos fue eficaz para reducir gran parte de las posibles
pérdidas económicas debidas a BRD, aunque no restauró el
crecimiento al nivel de los animales sanos. La ausencia, por
razones éticas, de un grupo no tratado con

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 Enfermedad respiratoria en ganado de engorde de Sudáfrica 495
Tabla 5. Modelos de regresión final para los efectos de la puntuación de adherencia pleural en el sacrificio en ADG en terneros de engorde durante los
períodos de finalización temprano, tardío y general

Variable independiente 95% de confianza

Período de finalización y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Temprano (procesamiento hasta d 35) Puntuación de adherencias pleurales1

0 07 — — —
1 − 0,101 0.024 − 0,147, −0,055 <0.001
2 − 0,220 0.086 − 0,389, −0,051 0.01
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,118 0.040 − 0,197, −0,040 0.003
Novilla − 0,262 0.031 − 0,322, −0,201 <0.001
Origen3 — — — <0.001
Tardío (35 días al sacrificio) Puntuación de adherencias pleurales1

0 07 — — —
1 − 0,011 0.013 − 0,036, 0,013 0.36
2 − 0,054 0.046 − 0,145, 0,036 0.24
Peso de procesamiento4 (kg) 0.001 0.0002 0,0008, 0,002 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,033 0.021 − 0,074, 0,009 0.13
Novilla − 0,273 0.017 − 0,307, −0,239 <0.001
Implante extra en d 565 0.063 0.025 0.014, 0.112 0.01
Anaplasmosis6 − 0,096 0.026 − 0,147, −0,044 <0.001
Origen3 — — — <0.001
En general (procesamiento hasta sacrificio) Puntuación de adherencias pleurales1

0 07 — — —
1 − 0,021 0.010 − 0,041, −0,001 0.04
2 − 0,083 0.038 − 0,156, −0,009 0.03
Peso de procesamiento4 (kg) 0.0005 0.0002 0.0001, 0.0008 0.009
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,055 0.017 − 0,089, −0,020 0.002
Novilla − 0,275 0.014 − 0,302, −0,247 <0.001
Implante extra en d 565 − 0,076 0.020 − 0,116, −0,036 <0.001
Anaplasmosis6 − 0,059 0.021 − 0,101, −0,018 0.006
Origen3 — — — <0.001

10 = ausencia de adherencias pleurales o pleuritis en el momento del sacrificio; 1 = adherencias o pleuritis que involucran≤50% de la superficie pulmonar/pleural; y 2 = adherencias o
pleuritis que involucran >50% de la superficie pulmonar/pleural.
2Sexo del becerro al llegar al corral de engorde; todos los toros fueron castrados en el procesamiento (5 días después de la llegada).
3Región de origen del ternero, modelada como 20 variables indicadoras binarias.
4BW en el procesamiento.
5Implante de trembolona/estradiol administrado porque el peso corporal era <225 kg en el día 56.
6Diagnosticado y tratado por anaplasmosis durante el período de finalización.
7Nivel de referencia.

BRD clínico nos impidió cuantificar el efecto del tratamiento
con antibióticos.
El hecho de que la BRD subclínica tuviera un efecto marcado
en la ADG indica que la ingesta reducida de alimento y energía
durante el período hospitalario no es la única razón de la tasa
de crecimiento reducida asociada con la BRD. Es probable que
no solo los casos clínicos latentes sino también los casos
subclínicos muestren la reducción en el comportamiento
alimentario informado por Sowell et al. (1999). Además, se
sabe que una respuesta febril, que es típica de BRD y que
también puede ocurrir en casos subclínicos, acelera el
metabolismo proteico y energético (Howard, 1972), y
teóricamente se puede calcular el costo proteico o calórico de
la fiebre (Loew, 1974).
Williams et al. (1993) también demostraron que un alto grado de estimulación
inmunológica deprimía el consumo de alimento, la digestibilidad aparente del
nitrógeno, el crecimiento de los tejidos y la ganancia de peso de los cerdos.
Aunque la GMD ligeramente superior (15 g/d) durante
el período tardío de finalización en animales tratados por BRD en
comparación con el de animales sanos no fue significativo (PAGS =
0,34; Tabla 2), plantea la posibilidad de que se produzca algún
crecimiento compensatorio en los casos tratados con éxito. Esto se
ha notificado después de una neumonía clínica causada por
Mycoplasma hyopneumoniae en cerdos (Clark et al., 1990) y
durante un período más largo después de la neumonía enzoótica
en terneros de carne (Thomas et al., 1978), pero hasta donde
sabemos, no se ha demostrado en terneros de corrales de
engorde.
Efecto de las lesiones pulmonares. Las lesiones resultantes de
BRD en terneros de corral de engorde ocurren en los lóbulos
pulmonares craneoventrales y se caracterizan por bronconeumonía o
sus secuelas, que incluyen colapso/consolidación, adherencias
pleurales, abscesos, fibrosis parenquimatosa o enfisema (Bryant et al.,
1999). En este estudio se encontraron lesiones parenquimatosas
bronconeumónicas al sacrificio en el 8,6% y adherencias pleurales en el
38,8% de los terneros. Una interacción (PAGS = 0.009)

Descargado de jas.fass.org por invitado el 5 de mayo de 2012

496 Thompson et al.

Tabla 6. Modelos de regresión final para los efectos combinados de la enfermedad respiratoria bovina en la ADG en terneros de corrales de engorde durante los períodos
de finalización temprano, tardío y general

Variable independiente 95% de confianza

Período de finalización y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Temprano (procesamiento hasta d 35) Enfermedad respiratoria1 − 0,143 0.023 − 0,187, −0,098 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,119 0.039 − 0,196, −0,041 0.003
Novilla − 0,265 0.031 − 0,325, −0,205 <0.001
Origen3 — — — <0.001
Tardío (35 días al sacrificio) Enfermedad respiratoria1 − 0,001 0.012 − 0,025, 0,023 0.94
Peso de procesamiento4 (kg) 0.001 0.0002 0,0008, 0,002 <0.001
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,034 0.021 − 0,076, 0,008 0.12
Novilla − 0,273 0.017 − 0,307, −0,239 <0.001
Implante extra en d 565 0.062 0.025 0.013, 0.111 0.01
Anaplasmosis6 − 0,095 0.026 − 0,146, −0,044 <0.001
Origen3 — — — <0.001
En general (procesamiento hasta sacrificio) Enfermedad respiratoria1 − 0,024 0.010 − 0,043, −0,004 0.02
Peso de procesamiento4 (kg) 0.0005 0.0002 0.0001, 0.0008 0.008
Sexo2
Dirigir 07 — — —
Toro − 0,056 0.017 − 0,090, −0,022 0.001
Novilla − 0,275 0.014 − 0,303, −0,248 <0.001
Implante extra en d 565 − 0,075 0.020 − 0,115, −0,035 <0.001
Anaplasmosis6 − 0,058 0.021 − 0,099, −0,016 0.007
Origen3 — — — <0.001

1Definición de caso combinado: tratado por enfermedad respiratoria clínica durante el período de finalización y/o lesiones pulmonares presentes en el sacrificio.
2Sexo del becerro al llegar al corral de engorde; todos los toros fueron castrados en el procesamiento (5 días después de la llegada).
3Región de origen del ternero, modelada como 20 variables indicadoras binarias.
4BW en el procesamiento.
5Implante de trembolona/estradiol administrado porque el peso corporal era <225 kg en el día 56.
6Diagnosticado y tratado por anaplasmosis durante el período de finalización.
7Nivel de referencia.

entre el sexo y la presencia de lesiones pulmonares
(bronconeumonía y/o adherencias/pleuritis) al sacrificio, en su
efecto sobre la GMD para el período total de engorde (Cuadro 3).
Las lesiones se asociaron con una reducción de aproximadamente
40 g en el ADG de los machos, pero no tuvieron un efecto
significativo en las novillas. La razón de esto no está clara, y no se
vio individualmente ni en el período temprano ni en el último. El
efecto promedio de la presencia de lesiones pulmonares en el
sacrificio sobre la GMD general en este estudio fue una reducción
de 23 g (PAGS = 0.02), similar a la reducción de 26 g reportada por
Bryant et al. (1999) pero menor a los 76 g reportados por Wittum
et al. (1996) y los 180 g informados por Gardner et al. (1999). La
diferencia entre los estudios en el efecto de las lesiones
pulmonares sobre la ADG podría deberse a diferentes métodos de
calificación de las lesiones pulmonares o diferencias en la
gravedad de la enfermedad respiratoria y la extensión de las
lesiones resultantes. La presencia de lesiones pulmonares se
asoció más fuertemente con la ADG reducida que con la aparición
de enfermedad clínica, presumiblemente porque se puede
suponer que solo una BRD más grave causará lesiones pulmonares
que persistirán mucho después de la recuperación clínica. Las
lesiones pulmonares en el sacrificio también se asociaron con un
aumento de 5,5 días en el DOF (Tabla 7).
El modelo de la Tabla 4 muestra poca evidencia de una
asociación entre la extensión de las lesiones bronconeumónicas
encontradas en el sacrificio y la ADG durante el engorde temprano.
período (PAGS = 0.3). Thompson et al. (1975) informaron que en
terneros de 6 a 10 meses (n = 44) enviados desde el oeste de Canadá a
Ontario, 40 (91%) mostraron lesiones pulmonares cuando fueron
sacrificados 12 días después de la llegada, y los animales clínicamente
enfermos tenían pulmones más extensos. lesiones 12 días después de
la llegada que terneros aparentemente sanos. Por lo tanto, la mayoría
de las lesiones pulmonares probablemente se desarrollen temprano en
el período de finalización y, durante ese período, las lesiones más
extensas parecen estar asociadas con una enfermedad más grave. Sin
embargo, como sugieren Bryant et al. (1999), las diferencias en las
tasas de curación y la contracción de la fibrina pueden hacer que la
extensión de las lesiones observadas en el sacrificio no sea
representativa de la extensión original de la neumonía. Nuestros
resultados apoyarían tal hipótesis.
Sin embargo, la bronconeumonía extensa (puntuación 2) en el
momento del sacrificio se asoció con una reducción de 88 g en la ADG
durante el período de finalización tardía (PAGS = 0,02; Tabla 4), y este
efecto tendió (PAGS = 0,14) sea mayor que el de la puntuación 1. Esto
sugiere que la extensión de las lesiones afecta la tasa de crecimiento
durante el período tardío de finalización, y las lesiones más extensas,
con una inflamación activa más persistente, tienen un efecto negativo
más sostenido sobre el crecimiento.
En animales con lesiones pulmonares en el sacrificio, Gardner et
al. (1999) diferenciaron entre aquellos con ganglios linfáticos
bronquiales activos e inactivos, pero no evaluaron la extensión ni
la gravedad; aquellos con ganglios linfáticos activos

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 Enfermedad respiratoria en ganado de engorde de Sudáfrica 497
Tabla 7. Resumen de los modelos de regresión finales para los efectos de la enfermedad respiratoria bovina (BRD) en los días de
alimentación en terneros de corrales de engorde

Variable independiente 95% de confianza

y nivel B SE(B) intervalo PAGS-valor

Tratado por BRD1 2.69 0.97 0,78, 4,60 0.006

Categoría clínica BRD2
Sano 07 — — —
subclínico 5.24 0.92 3.45, 7.04 <0.001
Clínico 4.88 1.04 2,84, 6,92 <0.001
Lesiones pulmonares en el sacrificio3 5.52 0.80 3.96, 7.08 <0.001
Puntuación de bronconeumonía4
0 07 — — —
1 − 1,67 1.73 − 5,05, 1,71 0.33
2 − 0,32 2.42 − 5.05, 4.41 0.89
Puntuación de adherencias pleurales5

0 07 — — —
1 6.50 0.82 4.89, 8.11 <0.001
2 1.37 3.01 − 4,53, 7,27 0,67
Enfermedad respiratoria6 5.10 0.80 3,53, 6,67 <0.001

1Diagnosticado y tratado por BRD clínico durante el período final.

2Sano = no tratado por BRD durante el período de finalización y sin lesiones pulmonares presentes en el sacrificio; subclínica =
sin tratamiento para BRD pero con lesiones pulmonares (bronconeumonía y/o adherencias pleurales) presentes en el sacrificio; y
clínico = tratado por BRD clínica durante el período final.
3Lesiones parenquimatosas bronconeumónicas y/o adherencias pleurales presentes en el sacrificio.
40 = sin lesiones parenquimatosas bronconeumónicas visibles o palpables en el momento del sacrificio; 1 = bronconeumonía
que implica≤50% de los lóbulos craneoventrales; 2 = bronconeumonía que afecta a >50% de los lóbulos craneoventrales.

50 = ausencia de adherencias pleurales o pleuritis en el momento del sacrificio; 1 = adherencias o pleuritis que involucran≤50% de la
superficie pulmonar/pleural; y 2 = adherencias o pleuritis que involucran >50% de la superficie pulmonar/pleural.
6Definición de caso combinado: tratado por enfermedad respiratoria clínica durante el período de finalización y/o lesiones pulmonares
presentes en el sacrificio.
7Nivel de referencia.

tuvo un ADG un 18% más bajo durante todo el período de finalización
de 150 días. En nuestro estudio, no se evaluó la actividad de los
ganglios linfáticos bronquiales, pero aquellos con ganglios linfáticos
bronquiales activos pueden haber tenido una bronconeumonía más
extensa en el momento del sacrificio. La asociación entre la extensión
de la bronconeumonía y la reducción del crecimiento durante el
período de finalización tardía también puede deberse a que algunos
animales desarrollaron BRD al final de su período de finalización,
cuando la observación en el corral puede haberse aplicado con menos
diligencia, lo que provocó que se pasaran por alto los casos. Durante
todo el período de finalización, la presencia de lesiones
bronconeumónicas parenquimatosas en el sacrificio se asoció con una
reducción de 38 g en la GMD (PAGS = 0,03).
La Tabla 5 muestra que las adherencias pleurales afectaron la ADG
durante todo el período de finalización, y la puntuación 2 tendió a tener un
efecto más grave que la puntuación 1 (reducción de 83 vs. 21 g;PAGS = 0,11).
Sin embargo, en contraste con las lesiones bronconeumónicas, las
adherencias pleurales en el sacrificio fueron indicativas de grandes
reducciones en la ADG durante el período de finalización temprano, en lugar
del tardío; las adherencias más extensas tuvieron un efecto mayor. Por lo
tanto, la presencia de adherencias en el sacrificio probablemente indica que
se produjo un episodio grave de BRD durante el período temprano de
finalización. Sin embargo, después del día 35, el efecto de la puntuación de
adherencias en ADG ya no fue significativo, lo que sugiere que las
adherencias pleurales persistentes tuvieron poco efecto sobre el crecimiento
posterior durante el período de terminación en este estudio. Durante todo el
período desde el procesamiento hasta el sacrificio, la presencia de
adherencias pleurales se asoció con una reducción de 24 g en ADG (PAGS =
0,02), comparable a la reducción de 38 g asociada a las lesiones
parenquimatosas bronconeumónicas. Hasta donde sabemos, solo
Wittum et al. (1996) examinaron el efecto de la pleuritis en la ADG y
encontraron que era el mismo que el de las lesiones
bronconeumónicas (reducción de 76 g en la ADG durante todo el
período de finalización). Nuestro estudio mostró que aunque los
efectos generales de las 2 lesiones encontradas en el sacrificio
pueden ser comparables, son indicativas de pérdidas de
producción que ocurrieron en diferentes momentos durante el
período de finalización.
Efecto general de BRD. Los modelos finales de regresión
múltiple que estiman el efecto general de BRD en ADG, utilizando
la definición de caso combinado, se muestran en la Tabla 6. El
mayor efecto de BRD en el crecimiento ocurrió durante el período
de finalización temprano y se notó un efecto pequeño en el
período posterior. La aparición de BRD en este estudio se asoció
con una disminución de 24 g en ADG para el período desde el
procesamiento hasta el sacrificio (PAGS = 0.02) y con un aumento
de 5.1 d en DOF (PAGS < 0,001). Esta estimación del efecto de BRD
en DOF es cercana a la que se produce al considerar solo la
presencia de lesiones pulmonares en el sacrificio, pero es bastante
diferente de la que se produce al considerar solo BRD clínica. Esto
demuestra la insuficiencia de utilizar únicamente registros de
tratamiento para determinar el alcance y el impacto de BRD.
Efecto económico de BRD
La pérdida económica debida a la reducción de la tasa de crecimiento en
terneros tratados por BRD o con BRD subclínica, durante un promedio

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498 Thompson et al.
DOF de 137 días y un porcentaje medio de preparación del
58%, fue de $3,41/ternero. Con una incidencia de BRD del
52,5% encontrada en este estudio, esto equivalía a $1,79/
becerro que ingresaba al corral de engorde. Esta cifra es
inferior a las estimaciones del efecto de BRD en América del
Norte (Jim et al., 1993; Gardner et al., 1999; Smith, 2000). Sin
embargo, es difícil comparar las 2 regiones debido a las
diferencias en el precio de la carne y DOF, y un tipo de cambio
de moneda extremadamente volátil. El rendimiento
aproximado de ganado en todos los corrales de engorde de
Sudáfrica es de 1,35 millones de animales por año (SAFA, 2004).
Si estos resultados se generalizan a todo el país, indican una
pérdida anual estimada de aproximadamente $ 2,42 millones
para la industria de corrales de engorde de Sudáfrica. Para
calcular el impacto general de la enfermedad, este valor debe
agregarse a los costos directos de medicamentos y mano de
obra para tratar los casos de BRD,
TRASCENDENCIA
Tanto la enfermedad respiratoria clínica como la subclínica
redujeron la tasa de crecimiento en los terneros de corrales de
engorde sudafricanos, pero el efecto se observó principalmente
durante el período temprano de finalización. El uso de la
puntuación de lesiones pulmonares en el sacrificio y los registros
de tratamiento permitió un cálculo más realista de la extensión y el
efecto general de la enfermedad respiratoria en el corral de
engorde que el uso de cualquiera de las medidas por separado. La
extensión de las adherencias pleurales al momento del sacrificio
fue un indicador de crecimiento reducido durante el período de
finalización temprana, mientras que la extensión de las lesiones
pulmonares parenquimatosas se asoció con una tasa de
crecimiento reducida solo durante el período de finalización tardía.
Se debe tener cuidado para identificar a los animales enfermos
durante el período tardío y no solo durante el período inicial,
cuando ocurren la mayoría de los casos. Considerando los costos
directos e indirectos de las enfermedades respiratorias,
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