El origen y la evolución temprana de las ballenas: macro evolución

documentada en el subcontinente indio

S BAJPAI1*, J G M THEWISSEN2 y A SAHNI3
1
Departamento de Ciencias de la Tierra, Instituto Indio de Tecnología, Roorkee 247 677, India
2
Departamento de Anatomía y Neurobiología, Facultad de Medicina de la Universidad del Noreste de Ohio,
Rootstown, Ohio 44272, EE. UU.
3
Departamento de Geología, Universidad de Panjab, Chandigarh 160 014, India
*
Autor correspondiente (Correo electrónico, sunilfes@iitr.ernet.in)

El origen de las ballenas (orden Cetacea) de un animal terrestre de cuatro patas es uno de
los ejemplos mejor entendidos de cambio ma croevolutivo. Esta transición evolutiva ha
sido dilucidada sustancialmente por hallazgos fósiles del subcontinente indio en la última
década y media. Aquí, revisamos los primeros pasos de la evolución de las ballenas, es
decir, la transición de mamíferos terrestres a depredadores marinos obligados,
documentados por las familias de cetáceos del Eoceno del subcontinente indio: Pakicetidae,
Ambulocetidae, Remingtonocetidae, Protocetidae y Basilosauridae, así como su grupo de
hermanos artiodáctilos, los Raoellidae. También discutimos la influencia que el excelente
registro fósil tiene en el estudio de la evolución de los sistemas de órganos, en particular los
sistemas locomotor y auditivo.
[Bajpai S, Thewissen J G M y Sahni A 2009 El origen y la evolución temprana de las ballenas: la
macroevolución documentada en el subcontinente indio; J. Biosci. 34 673-686] DOI 10.1007 / s12038-009-
0060-0

1. Introducción (Thewissen et al., 2007) y con varios

En 1936, Remington Kellogg, la
autoridad en las ballenas fósiles de su
tiempo, observó que no se habían
encontrado ballenas fósiles en el
subcontinente indio, y que había "pruebas
muy sólidas de que aún no habían
invadido estas regiones". La inferencia de
Kellogg, aunque razonable en ese
momento, se demostró errónea debido a
una serie de descubrimientos fósiles
importantes en India y Pakistán,
comenzando con el descubrimiento de las
ballenas fósiles en Kutch, Gujarat (Sahni
y Mishra 1972, 1975), y más
recientemente con el reconocimiento de
que Indohyus, un pequeño animal
parecido al ciervo del Himalaya, es un
pariente cercano de las ballenas
esqueletos completos de ballenas fósiles
de la Cordillera Sulaiman en Pakistán
(Gingerich et al., 2009).
Los descubrimientos de los últimos veinte
años en el subcontinente indio han
transformado nuestra comprensión de la
evolución de las ballenas. Mientras que
hace veinte años, el origen de las ballenas
estaba documentado únicamente por
fósiles muy fragmentarios, en la
actualidad, el origen de las ballenas puede
ser el mejor ejemplo de macro evolución
en el registro fósil (Thewissen et al.,
2009).
Este artículo analiza los primeros trece
millones de años de evolución de las
ballenas, el período en el cual el
subcontinente indio ha contribuido de
manera más significativa. Estos trece
millones de años cubren la transición de
la tierra al agua, el origen de las ballenas
(hace unos 50 millones de años) y los
primeros cetáceos completamente
acuáticos (hace alrededor de 37 millones
de años). Estos primeros cetáceos
vivieron en la época del Eoceno (hace 55
a 37 millones de años) y se los conoce
colectivamente como arqueocetos. La
evolución de los cetáceos continuó con el
origen de los dos subórdenes modernos,
los odontocetos (ballenas dentadas, que
incluye delfines y marsopas) y los
misticetos (ballenas con barbas). Se
pueden encontrar buenos resúmenes de su
evolución en Fordyce y de Muizon
(2001), y en Biannuci y Landini (2007).
Aquí, repasamos los primeros pasos de la
evolución de las ballenas: la transición de
los animales terrestres de cuatro patas
para obligar a los depredadores marinos.
Discutimos los grupos de ballenas
tempranas que documentan la transición
de la tierra al agua, enfatizando lo que se
conoce acerca de su morfología (desde el
estudio de los fósiles) y los hábitats
(desde el estudio de las rocas en las cuales
se encuentran los fósiles). También
explicamos cómo los fósiles han
contribuido a nuestra comprensión de las
relaciones filogenéticas de las ballenas
con otros mamíferos, y el papel que han
desempeñado los estudios de
secuenciación de ADN del genoma de la
ballena. Luego, para ilustrar qué tan
completo es el registro fósil, discutiremos
la evolución de dos sistemas de órganos:
la locomoción y la audición. Usando estos
dos sistemas de órganos, explicamos la
intrincada interacción entre morfología y
función, cómo la evidencia de los
estudios de animales modernos puede
usarse para comprender las morfologías
fósiles y cómo la comprensión de las
morfologías fósiles conduce a ideas sobre
la morfología funcional moderna y
enriquece la comprensión del desarrollo
biológico patrones.
2. Las ballenas son mamíferos
Cetacea es un orden de mamíferos
placentarios. La cetácea incluye ballenas,
delfines y marsopas, pero los
paleontólogos comúnmente usan el
término ballenas como sinónimo de todos
los cetáceos. Todos los cetáceos
modernos son mamíferos acuáticos
obligados: mueren cuando están en tierra.
Los cetáceos modernos, pero no todos los
fósiles, tienen cuerpos aerodinámicos, con
aletas (llamadas aletas) para extremidades
anteriores, una cola horizontal (llamada
cola) al final de la cola, y no hay
extremidades traseras externas, aunque
son externas las extremidades posteriores
están presentes en sus embriones
(Thewissen et al., 2006; figura 1).
Se sabe desde hace mucho tiempo que los
cetáceos son mamíferos porque tienen dos
caracteres conocidos solo en los
mamíferos: los cetáceos amamantan a sus
crías con leche y algunos tienen pelos
(rala) en sus cuerpos. Debido a que los
mamíferos se originaron en la tierra, esto
implica que los cetáceos tenían
antepasados de la tierra, y que, en la
evolución, los ancestros de los cetáceos
experimentaron una transición de vivir en
tierra a vivir en el agua.

Figura 1. Embriones del delfín moteado
pantropical, Stenella attenuata, alrededor de 4
a 9 semanas de gestación. Cabe destacar la
presencia de la extremidad anterior (círculo
negro) y las extremidades posteriores (círculo
rojo) brotes en el primer embrión (A). Todas
las trazas externas de la extremidad posterior
desaparecen más tarde en el desarrollo
(segundo embrión) (B).
Esta implicación ya estaba clara para
Charles Darwin (1859) cuando especuló
en El origen de las especies que estas
primeras formas de transición pueden
haber parecido a los osos nadadores
capturando insectos con la boca abierta.
Sin embargo, los fósiles reales de
cetáceos que, transitorios entre la tierra y
el agua, solo se han encontrado en los
últimos veinte años.
3. Diversidad de las primeras ballenas
Dado que los cetáceos modernos cazan
presas vivas y que algunos cetáceos
fósiles tenían dientes similares a los de
los carnívoros, en general se creía que los
cetáceos estaban relacionados con
mamíferos insectívoros o creodontes
(carnívoros arcaicos) (Kellogg, 1936).
Esto cambió en 1966, cuando Van Valen
comparó los primeros cetáceos con los
ungulados fósiles, y descubrió que la
morfología dental de los cetáceos estaba
cerca de los ungulados mesoniquios
extintos, y que los dos grupos estaban
estrechamente relacionados. Las
afinidades de Mesonychia a los cetáceos
fueron generalmente aceptadas por los
paleontólogos desde entonces, pero no
coincidieron con los resultados de los
estudios moleculares en las últimas
décadas del siglo veinte. La evidencia
molecular se acumuló constantemente,
primero a partir de estudios de proteínas,
más tarde de ADN nuclear y mitocondrial
(revisado por Gatesy y O'Leary 2001) y
de SINE (Nikaido et al., 1999) que los
cetáceos estaban estrechamente
relacionados con artiodáctilos (ungulados
pares, como los cerdos, hipopótamos,
camellos, ciervos, jirafas, ganado y
cabras). Dentro de este grupo, la mayoría
de los datos moleculares sugieren que los
cetáceos son el grupo hermano de los
hipopótamos (por ejemplo, Shedlock et
al., 2000; Price et al., 2005). Los
sistemáticos moleculares han propuesto el
nombre Cetartiodactyla para el orden de
los mamíferos que incluye artiodáctilos y
cetáceos, como reemplazo de los nombres
de las órdenes Artiodactyla y Cetacea,
aunque este nombre no es ampliamente
aceptado.
Los estudios paleontológicos solo
coincidieron con el punto de vista
molecular en 2001, cuando se
descubrieron los huesos del tobillo de dos
cetáceos del Eoceno procedentes de
Pakistán (Gingerich et al., 2001;
Thewissen et al., 2001). El astrágalo
(también llamado talus) es el hueso del
tobillo sobre el cual el pie gira sobre la
tibia (hueso de la espinilla). La superficie
articular tiene la forma de una tróclea (o
polea) en el lado proximal del astrágalo.
Se produce una segunda articulación en el
lado distal (llamada cabeza) del astrágalo,
y esta articulación suele ser una
articulación esférica. La cabeza del
astrágalo de los artiodáctilos es única
entre los mamíferos al tener forma de
tróclea (Schaeffer 1947; figura 2). En
2001, se descubrió que en las primeras
ballenas la cabeza del astrágalo estaba
troquelada (Gingerich et al., 2001;
Thewissen et al., 2001) y los análisis
filogenéticos teniendo esto en cuenta
convencieron a la mayoría de los
paleontólogos de que las filogenias
moleculares eran correctas y que los
cetáceos eran parientes cercanos de
artiodáctilos (Thewissen et al., 2001;
Geisler y Uhen 2003; Geisler et al.,
2007).
Figura 2. Astrágalo (astrágalo) de Indohyus
(RR 246; ver Thewissen et al., 2007) de
Sindhkatuti, Jammu y Cachemira, India.
Este hallazgo llevó a los paleontólogos a
buscar el pariente más cercano de los
cetáceos entre los artiodáctilos. Aunque la
evidencia molecular indica que el pariente
moderno más cercano de los cetáceos son
los hipopótamos, el registro fósil de esta
familia se remonta a 15 millones de años
(Boisserie et al., 2005), mientras que las
ballenas más antiguas tienen más de 50
millones de años. Fósiles
fragmentados de la familia Raoellidae,
antirodáctilos endemicos de la India,
sugirieron que estos podrían estar
estrechamente relacionados con los
cetáceos (Geisler y Uhen 2005), y el
material fósil más completo
para raoéllidos de Jammu y Cachemira
expuestos con claridad este enlace
(Thewissen et al., 2007). El trabajo
filogenético actual indica que los
raoéllidos son el clado hermano más
cercano a los cetáceos, y que los
hipopótamos son el grupo hermano del
clado combinado cetáceo-raoélido
(Geisler y Theodor 2009).
El raoéllido en cuestión, Indohyus, fue
descrito originalmente por Ranga Rao
(1971) sobre la base de material dental.
Era algo más grande que un gato, y tenía
delicadas y delgadas extremidades.
Aunque el cráneo de Indohyus (figura 3)
fue el de un ungulado con dedo del pie, su
oído medio mostró algunas similitudes
inusuales con el de las primeras ballenas,
y los análisis cladísticos sugirieron que
Indohyus era el pariente más cercano a las
ballenas (figura 4; Thewissen et al. 2007).
Indohyus se encontró en sedimentos que
tienen aproximadamente 47 millones de
años, aunque la familia Raoellidae
probablemente existía mucho antes. Una
gran cantidad de huesos, que mezclan los
esqueletos de muchos individuos, se
encontraron en depósitos de ríos, y dos
factores indican que Indohyus pasó parte
de su vida en el agua. El primero es que la
capa cortical de los huesos de las
extremidades de Indohyus es muy gruesa
(un fenómeno llamado osteosclerosis)
como es común en los mamíferos
vadeados como una adaptación para
contrarrestar la flotabilidad. La segunda
indicación proviene de la biogeoquímica
de sus dientes, lo que sugiere que
Indohyus vivía en el agua (Thewissen et
al., 2007).
Las ballenas más arcaicas son
pakicétidos, una familia solo conocida de
algunas localidades en el noroeste de
India y el norte de Pakistán. Los
Pakicétidos no se parecían a las ballenas,
tenían miembros largos y delgados, y una
cola larga y estrecha (Thewissen et al.,
2001; Madar 2007). Los sedimentos en
los que se encuentran los pakicétidos
indican que el clima era caluroso y seco,
y que estas ballenas solo se encuentran en
arroyos efímeros de agua dulce poco
profundos. Los pakicétidos más grandes
eran similares en tamaño a un lobo, y no
es probable que estas aguas fueran lo
suficientemente profundas para que los
pakicétidos nadasen. Al igual que
Indohyus, los pakicétidos también tenían
huesos de las extremidades
osteoscleróticas, lo que sugiere que estas
ballenas eran aves zancudas, no bañistas
(Gray et al., 2007). Los fósiles de
Pakicetidae tienen aproximadamente 50
millones de años, aunque es probable que
la familia tenga un rango temporal más
largo. Hay tres géneros de pakicétidos,
Ichthyolestes, Pakicetus y Nalacetus. El
primero de ellos que se describió fue
Ichthyolestes (Dehm y Oettingen-
Spielberg 1958) pero el material era muy
fragmentario y los autores no lo
reconocieron como un cetáceo. West
(1980) fue el primero en reconocer los
fósiles de pakicétidos como cetáceos. El
material esquelético completo para los
pakicétidos fue descrito por Thewissen et
al. (2001), Nummela et al. (2006) y
Madar (2007).
Ambulocetus representan la próxima
familia divergente de cetáceos arcaicos, y
estos también son conocidos solo en
algunos sitios en Pakistán e India. Estas
ballenas eran grandes y semejantes a
cocodrilos, y vivían anfibiamente
(Thewissen et al., 1994, 1996, Madar et
al., 2002). Los sedimentos en los que se
encuentran Ambulocetus indican que
estas ballenas vivieron en un ambiente
costero. Los ambulocetidos tenían pies
grandes y una cola fuerte, pero también
eran osteoscleróticos (Gray et al., 2007)
lo que indica que no eran depredadores de
persecución rápida como los cetáceos
modernos. Es probable que los
ambulocetidos fueran depredadores de la
emboscada. Los géneros de
ambulocetidos son Ambulocetus,
Gandakasia y posiblemente
Himalayacetus. Himalayacetus, de Simla
Hills de Himachal Pradesh es
comúnmente considerada la ballena más
antigua conocida, ya que las rocas en las
que se encontró contienen microfósiles
que tienen 53.5 millones de años (Bajpai
y Gingerich 1998). Ambulocetus y
Gandakasia se encontraron en rocas de
aproximadamente 49 millones de años.
Figura 3. Cráneo de Indohyus (RR 207; ver Thewissen et al., 2007) de Sindhkatuti, J & K. Este
pequeño artiodáctilo es el pariente más cercano conocido de las ballenas ancestrales.

Otra familia de cetáceos anfibios es haber estado turbia (Bajpai y Thewissen

Remingtonocetidae. Esta familia, 1998; Thewissen y Bajpai 2009). Los
inicialmente caracterizada por Kumar y géneros de Remingtonocetidae son
Sahni (1986), también es conocida solo Andrewsiphius, Attockicetus, Dalanistes,
en India y Pakistán. El remingtonocétido Kutchicetus y Remingtonocetus.
para el cual se conoce el mejor esqueleto
Los protocétidos son la siguiente familia
es Kutchicetus de Kutch, Gujarat (Bajpai
en el árbol filogenético de los cetáceos.
y Thewissen 2000; Thewissen y Bajpai
Además del continente indio, se conocen
2009). Kutchicetus tenía extremidades
protocétidos de África, América del
cortas, pero una cola fuerte y poderosa
Norte, y recientemente se descubrieron en
con vértebras que estaban aplastadas.
América del Sur (Uhen 2008). La
Pudo vivir en tierra, pero probablemente
capacidad de los protocétidos para
nadó con su cola. Todos los
colonizar los océanos del mundo implica
remingtonocétidos se caracterizan por un
que eran nadadores fuertes. Sus
hocico largo y estrecho y ojos pequeños
esqueletos muestran la presencia de
(figura 5, Thewissen y Bajpai 2009). El
fuertes patas traseras y una poderosa cola.
tamaño de los ojos y la morfología de la
A pesar de la gran diversidad de
oreja probablemente indican que su visión
protocétidos, los esqueletos relativamente
era pobre y que la audición era el sentido
completos son conocidos solo para unos
dominante (Nummela et al., 2007;
pocos taxones: Rodhocetus, Artiocetus,
Thewissen y Nummela 2007). La
Maiacetus del subcontinente indio
evidencia sedimentológica indica que los
(Gingerich et al., 1994, 2001, 2009) y
remingtonocétido vivieron en áreas
Georgiacetus de Norteamérica (Hulbert
costeras protegidas de Kutch, como
1998; Hulbert et al. 1998). Los cráneos y
bahías y pantanos, donde el agua pudo
las mandíbulas inferiores son conocidos
por muchos taxones (figuras 6, 7) y la
robustez de los dientes, y la estructura de
las mandíbulas indica que había una gran
diversidad en la función masticatoria.
Como resultado, es probable que la dieta
y los hábitos de alimentación varíen entre
los miembros de esta familia.
Los protocétidos a menudo se encuentran
en sedimentos que indican plataformas de
carbonato (Williams 1998), lugares en los
océanos poco profundos donde se
deposita el carbonato de calcio, como los
arrecifes. La formación de plataformas de
carbonato implica agua poco profunda,
clara y relativamente cálida. En el período
que vivieron los protocétidos, de 47 a 41
millones de años atrás, el Mar
Mediterráneo era más ancho, y la
Península Arábiga y América Central
estaban en gran parte sumergidas. Como
resultado, había un océano tropical
continuo en todo el mundo que permitía
la dispersión de los protocetidos en
muchos continentes y afectaba en gran
medida la evolución de los cetáceos
(Fordyce 2008).
Después de los protocetidos, los cetáceos
basilosauridos llegaron a dominar los
océanos (Kellogg 1936). Estos cetáceos
eran obligatoriamente acuáticos, con
extremidades traseras diminutas y
extremidades anteriores con forma de
aleta (Gingerich et al., 1990; Uhen 2004).
A pesar de tener cuerpos que parecían
cetáceos modernos, los basilosaurios
tenían cabezas que carecían de las
especializaciones de los modernos
odontocetos y misticetos: no se
ecolocaban y carecían de barbas. Algunas
de estas ballenas alcanzaron tamaños
grandes; el género Basilosaurus,
conocido de África y América del Norte,
tenía un cuerpo parecido a una serpiente
de 17 m de largo. Los basilosauridos más
pequeños, como Dorudon, probablemente
vivieron más como los delfines
modernos.
Figura 4. Rangos (en millones de años) y filogenia del Eoceno y cetáceos modernos y artiodáctilos
raoéllidos.
Hace alrededor de 37 millones de años,
los arqueocetos se extinguieron y se
originaron los dos subórdenes modernos,
Odontoceti y Mysticeti (Fordyce y
Muizon 2001; Fordyce 2008).
4. Locomoción
Todas las ballenas modernas nadan
moviendo su aleta caudal a través del
agua en un plano vertical, aunque son
asistidos los trematodos, especialmente al
dar vuelta, por las aletas. Al igual que los
cetáceos modernos, los cetáceos Indohyus
y pakicétidos vivían en el agua.
Sin embargo, se trataba de aves zancudas
o caminantes inferiores, similares al
hipopótamo moderno. Es poco probable
que estos mamíferos fueran nadadores
rápidos porque los huesos de las
extremidades con su gruesa capa cortical
aumentarían significativamente la inercia
y el arrastre. En contraste, la mayoría de
las ballenas modernas tienen muy delgado
hueso cortical (Madar 1998; Gray et al
2007) y se construyen a la ligera, capaz
de nadar rápido bajo el agua.
Nuestra comprensión de la evolución
locomotora en las ballenas está inspirada
en estudios de natación moderna de
mamíferos. Los mamíferos que nadan
modernos, como los visones, los osos
polares, las focas, los lobos marinos, las
nutrias y las musarañas de las nutrias,
nadan en una gran variedad de formas.
Algunos en su mayoría se impulsan con
las cuatro extremidades (hurones, Pez y
Baudinette 2008) o sus extremidades
anteriores (miembro anterior remando en
osos polares) o sus extremidades traseras
(miembro posterior remando en el
wateropossum Chironectes). Otros
ondulan todo su cuerpo (ondulación
caudal en nutrias de río, Fish 1994), o
mueven sus antebrazos a través del agua
en movimientos que se asemejan a los del
ala de un ave en vuelo (ondulación
pectoral en lobos otariideos). La
eficiencia locomotriz de estos diferentes
medios de natación fue estudiada por
Frank Fish, quien también propuso (Fish
1996, 2000) un modelo evolutivo para
modos de natación de mamíferos basado
en estudios de energía y cinemática de
mamíferos en tanques de flujo. Basado en
este modelo, Thewissen y Fish (1997)
propusieron un modelo para la evolución
de la natación en cetáceos, y descubrieron
que muchas de las etapas locomotrices
inferidas de los cetáceos ocurren en las
nutrias modernas (carnívoros lutrinos,
Fish 1994).
Los primeros cetáceos, aunque no son
nadadores dedicados, probablemente
remaron con sus patas traseras al nadar
(Thewissen et al., 2001), movimientos
impulsados por los músculos de las
extremidades o por los músculos a lo
largo de la columna vertebral (Madar
2007). Thewissen y Fish (1997)
encontraron que Ambulocetus tenía
proporciones corporales similares a las de
los remadores pélvicos modernos en los
cuales los pies son mucho más grandes
que las manos. Los movimientos de las
extremidades posteriores en el plano
dorsoventral pueden ser impulsados por
ondulaciones de la columna vertebral, lo
que concuerda con el trabajo de
Buchholtz (1998) que propuso que
Ambulocetus y Remingtonocetus
ondularan sus columnas vertebrales y utilizaran estos movimientos para
impulsar sus pies.

Figura 5. Cráneo de Remingtonocetus (IITR-SB 2770) de Kutch, Gujarat, en vista lateral (A), ventral (B) y
dorsal (C). Tenga en cuenta el pequeño tamaño de las órbitas (lo que implica la presencia de ojos pequeños) y
el hocico largo y estrecho.

Figura 6. Mandíbula del cetaceo protocetídico Babiacetus mishrai de Kutch, India (Holotype, IITR-SB 2512;
Bajpai y Thewissen 1998). La mandíbula de este protocetídico es muy estrecha y muestra una sínfisis
mandibular fusionada.
Figura 7. Mandíbula de Gaviacetus sahnii (IITR-SB 3189), un cetáceo protocetídico de Kutch. Tenga en
cuenta el gran tamaño y dientes fuertes de esta especie.
La cola era larga y poderosa en el
remingtonocétidos Kutchicetus, Bajpai y
Thewissen (2000) propusieron que la cola
proporcionaba la mayor parte de la fuerza
propulsora, como en la nutria moderna
Pteronura. Este modo de locomoción,
ondulación caudal, también es predicho
por el modelo locomotor de Thewissen y
Fish (1997), según lo explican Thewissen
y Williams (2001). La innominada de
Kutchicetus es similar a la de otros
cetáceos primitivos, en particular los
pakicétidos (Madar 2007) y Ambulocetus
(Thewissen et al., 1996). Los tres taxones
se caracterizan por grandes tuberosidades
isquiáticas, el área donde se unirían los
músculos aductores del muslo. El fémur
en estos animales es corto y coincide con
la distancia (estimada) entre el acetábulo
y la tuberosidad isquiática. Por lo tanto,
los músculos aductores que se extienden
entre la tuberosidad discal y la tibia
proximal habrían corrido en su mayoría
medio-lateralmente, y funcionarían más
eficientemente como aductores (a
diferencia de muchos cuadrúpedos de
mamíferos, donde son importantes
exéresis dorsal de la cadera).
En conjunto, esta evidencia sugiere que
los diferentes tipos de locomoción
acuática que ocurren en los mustélidos
modernos (Mustela vison, Lontra
canadensis, Enhydra lutris, Pteronura
brasiliensis) son modelos excelentes para
los modos locomotores de las ballenas del
Eoceno (Thewissen y Williams 2002).
Los protocetidos son diversos en la
morfología de su esqueleto locomotor.
Algunas de las formas más conocidas
(Rodhocetus, Gingerich et al., 2001;
Maiacetus, Gingerich et al., 2009)
parecen tener extremidades que son más
largas que las de los remingtonocetids,
más similares a las de ambulocetidos. Es
posible entonces que el remo pélvico
fuera también el principal modo de
locomoción de protoceítidos para los que
se conocía el esqueleto. Se ha sugerido
que los protocetidos tenían una platija (se
refiere a los lóbulos de las aletas de las beallenas
actuales) (Gingerich et al., 1994). En los
cetáceos modernos, la platija carece de un
esqueleto más allá de las vértebras en su
eje. Sin embargo, hay correlaciones
osteológicas con la platija; una vértebra
cerca de la raíz del nudo tiene
proporciones de altura/ancho aberrantes osteológicos sugieren que los
(Buchholtz 1998) y superficies articulares protocetidos conocidos, a pesar de tener
algo convexas en su centro (que también una poderosa cola, carecían de una platija
están presentes en el basilosaurido (Gingerich et al., 1994; Buchholtz 1998).
Dorudon, Uhen 2004). Estos correlatos

Figura 8. Vista ventral de innominado y fémur izquierdo y derecho de Basilosaurus (interpretado por
Gingerich et al., 1990, pero reconstruido en una vista diferente), Balaena mysticetus moderno (ver Thewissen
et al., 2009) y nueva interpretación de la posición de innominado en Basilosaurus. Tenga en cuenta que en la
imagen superior, el ilion se dirige laterocaudal, y el foramen obturador es mediocraneal al acetábulo, mientras
que la imagen inferior es más consistente con la posición en Balaena y los mamíferos terrestres modernos. La
posición del fémur en Basilosaurus es variable ya que este hueso probablemente se movió en el animal. La
línea gruesa indica la línea media ventral.
La platija se originó con basilosáuridos.
Basilosaurus es la ballena más grande del
Eoceno, tenía un cuerpo largo parecido a
una serpiente, y probablemente nadó con
movimientos sinuosos de todo su cuerpo.
Aunque la natación en Basilosaurus ha
sido poco estudiada, la morfología de su
Dorudon relativo más pequeño ha sido
bien documentada por Uhen (2004). Este
autor llegó a la conclusión de que
Dorudon era un comedor de peces
impulsado por un caudal, atrapando
presas a través de sprints rápidos.
Para estudiar la forma general del
esqueleto locomotor, Thewissen et al.
(1996) ejecutó un análisis del componente
principal de mediciones poscraneales.
Gingerich (2003) también utilizó
componentes principales, pero utilizó una
muestra comparativa mucho más grande
para analizar la evolución locomotora en
algunas ballenas del Eoceno.
Sorprendentemente, Gingerich (2003) no
incluyó ningún dato sobre la cola en su
análisis, aunque la locomoción basada en
la cola está bien documentada en
mamíferos semiacuáticos y en cetáceos
modernos (por ejemplo, Fish 1996, 2000).
Por lo tanto, los resultados de Gingerich
(2003) identifican claramente las
diferencias en las proporciones corporales
en las primeras ballenas, pero pueden no
tener relación con el origen de la
locomoción axial en los cetáceos.
Un tema importante en la evolución de
los cetáceos, es la pérdida de las
extremidades posteriores; estas son
grandes y completas
en pakicétidos, ambulocetus,
remingtonocétidos y protocétidos, pero
altamente reducidas en basilosáuridos.
Los misticetos y los odontocetos carecen
de extremidades posteriores externas,
aunque todos los cetáceos tienen un hueso
interno en la pared abdominal anterior
que representa el hueso innominado y
algunos tienen fémur y tibia. Los brotes
de las extremidades posteriores también
están presentes en los embriones de delfín
(figura 1). Thewissen et al. (2006)
pudieron determinar que la señalización
de proteína de Hand2 y Shh conduce a la
reducción de extremidades posteriores en
embriones del delfín manchado
pantropical moderno, Stenella attenuata.
Innominados relativamente completos se
conservan para raoéllidos, pakicétidos,
Ambulocetus, protocétidos y
basilosáuridos. La sínfisis púbica de
Pakicetus y Ambulocetus es pequeña,
redondeada y restringida a la porción
craneal de la región interpúbica. Se
describió una sínfisis púbica corta en los
protocétidos Georgiacetus (Hulbert 1998)
y Maiacetus (Gingerich et al., 2009). En
contraste con estos cetáceos, Basilosaurus
tenía una pelvis muy reducida (Lucas
1900). Gingerich et al. (1990)
describieron elementos adicionales de la
pelvis y la extremidad posterior de
Basilosaurus, y proporcionaron una
interpretación de su pelvis que implica
que la sínfisis púbica era grande y no se
redujo a pesar de la reducción del tamaño
del resto de la pelvis. En esta
interpretación (reconstruida en vista
ventral en la figura 8A), el foramen
obturador se localiza rostromedial al
acetábulo, y el ilion se ubica laterocaudal
al acetábulo. En mamíferos terrestres, el
ilion es craneal, y el foramen obturador
mediocaudal al acetábulo. Gingerich et al.
(1990) probablemente basan su inferencia
en la textura irregular de la superficie de
un extremo de la innominada que es
similar a la de los mamíferos terrestres
con una gran sínfisis púbica.
Figura 9. Reconstrucción de las cavidades
(laberinto óseo) del hueso petroso (oído interno)
del remingtonocétido Andrewsiphius (IITR-SB
2786). Esta imagen se basa en tomografías
computarizadas del fósil, a intervalos de 0,25 mm,
que se reconstruyeron en un modelo
tridimensional. El espacio que alberga el órgano
de la audición es la cóclea y es azul, y parte del
órgano de equilibrio, los canales semicirculares
son amarillos. El tamaño total del laberinto óseo
es inferior a 2 cm.
Interpretaron esta área como la sínfisis del
pubis, y reconstruyeron la innominada
izquierda y derecha como articuladas aquí
en forma de "V". Esta interpretación no es
la interpretación más probable de la
anatomía de Basilosaurus. Struthers
(1893) describió la faja pélvica en
Balaena mysticetus, un cetáceo moderno
con elementos relativamente completos,
aunque internos, de las patas traseras. En
Balaena, hay una innominada y fémur en
forma de barra, y una tibia corta y
cartilaginosa (figura 8B). El extremo
posterior de la innominada tiene una
superficie rugosa similar a la de
Basilosaurus en individuos inmaduros
(Thewissen et al., 2009) y al pubis de
Basilosaurus cetoides como lo describe
Lucas (1900). Sin embargo, no es la
innominada del lado opuesto que se une
aquí, sino más bien el cuerpo cavernoso
del pene.
La interpretación de Basilosaurus de esta
manera es consistente con el origen de
esta estructura en otros mamíferos
terrestres, donde el cuerpo cavernoso se
adhiere también al pubis. Esto altera la
interpretación de la cintura pélvica según
lo presentado por Gingerich et al. (1990),
haciéndolo más consistente con la
anatomía moderna de mamíferos
terrestres y la anatomía moderna de los
cetáceos. Nuestra interpretación no
cambia la interpretación muy razonable
de la posición de la extremidad posterior
de Gingerich et al. (1990). En Balaena, la
extremidad posterior es completamente
interna y claramente no es un buen
modelo para la extremidad posterior
mucho más completa de Basilosaurus.
Nuestra interpretación de la posición de la
pelvis en Basilosaurus, inspirada por la
moderna anatomía de los cetáceos,
sugiere que la función más importante de
la cintura pélvica en los basilosaurios se
relaciona con el apoyo de los genitales.
Por lo tanto, es poco probable que la
izquierda y la derecha sean innominadas
en basilosaurios articulados en la vida.
5. Audición
En los mamíferos, el oído alberga los
órganos de los sentidos dedicados a la
audición y el equilibrio. La física del
sonido en el aire es muy diferente de la
del agua, y la oreja de los cetáceos se ha
adaptado al ambiente acuoso (Nummela
et al., 2007). En los mamíferos terrestres,
el oído consta de tres partes, el oído
externo, el oído medio y el oído interno, y no es el modo principal de transmisión
su función se comprende bien (Geisler del sonido en los mamíferos (Thewissen y
1998). El oído externo es funcionalmente Nummela 2007).
un tubo lleno de aire, el meato auditivo
En los odontocetos modernos, el meato
externo. El sonido, las vibraciones en el
auditivo externo no está presente y los
aire, pasan a través del meato auditivo
sonidos llegan al oído pasando a través de
externo hacia la membrana timpánica y
la mandíbula a un canal lleno de grasa a
hacen que esta membrana vibre. Estas
la pared lateral y ósea del oído medio, una
vibraciones se llevan a una cadena de tres
parte del hueso timpánico (Norris 1968).
huesos pequeños (huesecillos): martillo,
El lado lateral del hueso timpánico tiene
yunque y estribo, ubicados en el oído
un área muy delgada llamada ventana
medio. Estos osículos forman un sistema
timpánica, y aquí es donde se recibe el
de palanca que conduce a una transmisión
sonido. La ventana timpánica ocupa el
de sonido eficiente. Las vibraciones en
lugar de la membrana timpánica de los
los huesos del oído medio se transmiten al
mamíferos terrestres. Desde aquí, las
oído interno. Parte del oído interno es la
vibraciones del sonido se transmiten al
cóclea, una cavidad llena de líquido en
oído interno mediante un sistema de
forma de concha de caracol (figura 9).
palancas que involucran los huesecillos,
Esta cavidad está localizada en un hueso
así como un labio engrosado del hueso
del cráneo llamado petrosal. Los osículos
timpánico en el lado medial, el involucro.
de las orejas rara vez se fosilizan en los
En conjunto, estos forman un complicado
mamíferos terrestres, pero son más
sistema de palancas que permiten que las
grandes en los cetáceos que en otros
vibraciones del sonido pasen al oído
mamíferos, y esto aumenta sus cambios
interno (Hemilä et al., 1999).
de preservación en el registro fósil. Como
resultado, se han encontrado varios Estos tres mecanismos de transmisión de
osículos en las ballenas del Eoceno. sonido (transmisión de mamíferos
terrestres, transmisión inercial y
Además de este mecanismo de
transmisión de odontocetos) desempeñan
transmisión de sonido osicular, el sonido
un papel en la evolución temprana de los
también puede alcanzar el oído interno
cetáceos. Debido a que la mayoría de los
mamífero terrestre mediante transmisión
elementos del sistema auditivo son óseos
directa a través de los huesos y tejidos
y se fosilizan, la evolución de este sistema
blandos del cráneo, donde diferentes
está bien documentada por los fósiles
partes de la cabeza vibran de forma
(Nummela et al., 2004, 2007). Los
diferente, en parte debido a las diferencias
cambios en la importancia relativa de
en las propiedades inerciales (Lombard y
estos mecanismos en los primeros clados
Hetherington 1993). Este modo inercial
de cetáceos ilustran que las primeras
de transmisión de sonido ocurre en todos
ballenas comenzaron con un mecanismo
los mamíferos, pero es particularmente
de transmisión de sonido de mamíferos
útil en animales que viven en sustratos
terrestres, y que este mecanismo se
densos como túneles subterráneos y agua.
modificó a medida que se lanzaban al
La audición inercial no permite la
agua. La oreja de los cetáceos atravesó
localización del sonido, y generalmente
una etapa en la que la audición inercial Se producen claras adaptaciones acuáticas
era el modo principal de transmisión del en el mecanismo de transmisión del
sonido subacuático, antes de que sonido de remingtonocétidos y
evolucionara el mecanismo auditivo de protocétidos (Nummela et al., 2004,
los odontocitos (Thewissen y Nummela 2007). En estas ballenas, el sonido pasa a
2007). través de la mandíbula y la almohadilla
adiposa (como lo demuestra su conducto
Los fósiles indican que las primeras
óseo en la mandíbula inferior), y hay una
modificaciones del oído medio que
ventana timpánica en el hueso timpánico.
conducen finalmente a mecanismos
Los sonidos transportados por el aire
modernos de transmisión del sonido del
también seguían siendo transmitidos por
odontoceto ya estaban presentes en
el meato auditivo externo, y la membrana
Indohyus, donde el hueso timpánico tiene
timpánica era un área de recepción de
un involucro (Thewissen et al., 2007).
sonido para el sonido aéreo (figura 10).
Como tal, esta estructura está presente en
Es probable que la conducción ósea
todos los cetáceos fósiles y modernos y
desempeñara un papel importante en las
en Indohyus, pero no en ningún otro
capacidades auditivas subacuáticas de
mamífero (Nummela et al., 2007;
remingtonocetids y protocetids. Este
Thewissen et al., 2007).
mecanismo, aunque más eficaz que el
El osículo de oreja de cetáceo más mecanismo de transmisión de mamíferos
antiguo que se conoce es el yunque de terrestres cuando está sumergido, provocó
Pakicetus (Thewissen y Hussain 1993). que los remingtonocétidos y protocétidos
Aunque este huesecillo es intermedio en tengan una audición direccional deficiente
tamaño y forma entre el de los mamíferos bajo el agua.
terrestres y los cetáceos modernos,
En los basilosáuridos, el meato auditivo
Nummela et al. (2007) infirieron que los
externo todavía está presente y, por lo
cetáceos pakicétidos utilizaban
tanto, es probable que el mecanismo de
principalmente el modo mamífero
transmisión del sonido de los mamíferos
terrestre de transmisión del sonido y que
terrestres todavía estuviera presente. La
su involucro no funcionaba como lo hace
audición inercial estuvo muy limitada por
en los odontocetos modernos. Por lo
el aislamiento de las orejas (timpánico y
tanto, es probable que el involucro de
petroso) del cráneo, lo que limita la
Indohyus no esté involucrado en la
transmisión de vibraciones de la cabeza a
transmisión del sonido, y que el
los oídos (Nummela et al., 2007). Este
mecanismo principal de transmisión del
aislamiento morfológico causa
sonido de los mamíferos terrestres, con la
aislamiento acústico y mejora la
membrana timpánica y los huesecillos de
capacidad del mecanismo auditivo del
las orejas, sea el mecanismo principal.
odontoceto para proporcionar
Solo en las ballenas posteriores, como los
información direccional al oído
remingtonocétidos, el involucro forma un
(Nummela et al., 2007). En los cetáceos
peso inercial que permite que otras partes
modernos, hay variación en el grado de
del tímpano sean parte del mecanismo de
conexión entre el timpano-petrosal y el
transmisión del sonido.
cráneo, y en los clados más derivados
(delfinoides), no hay conexiones óseas Referencias
entre la oreja y el resto del cráneo, y el
espacio entre ellos está invadido por los
senos paranasales que forman una barrera
efectiva para el sonido inercial.
Observaciones finales
La transición de las ballenas de la tierra al
agua fue una de las transiciones menos
conocidas en el registro fósil hasta hace
dos décadas. Los extensos esfuerzos de
recolección de fósiles en los últimos 20
años, especialmente en el subcontinente
indio, han cambiado esta situación. En la
actualidad, el origen y la evolución de las
ballenas en el Eoceno es uno de los
ejemplos mejor documentados de
cambios macro evolutivos. Este
sorprendente registro fósil, junto con
nuestra buena comprensión de la forma y
función en los mamíferos modernos y en
particular las ballenas, permite a los
biólogos comprender la evolución del
sistema de órganos con gran detalle y
utilizar el patrón documentado de
evolución para identificar los procesos
evolutivos que lo sustentan.
Agradecimientos
Agradecemos a la revisora Lisa Cooper
por sus comentarios y sugerencias para
mejorar el manuscrito; Vivesh Kapur,
Ritu Sharma, Brooke Armfi eld, Lisa
Noelle Cooper, Ellen Williams, Debasis
Das y Rimjhim Singh por su ayuda en el
campo, y los preparadores de fósiles Rick
Conley, Amy Maas y Jennifer Sensor.
Krishna Kumar y Meghan Moran
ayudaron con las ilustraciones. SB
agradece al Departamento de Ciencia y
Tecnología, Gobierno de la India y JGMT
agradece a la National Science
Foundation por el apoyo financiero.