METABOLISMO DEL AZUFRE

I.

ROL DE LAS PLANTAS EN EL CICLO DEL AZUFRE

El azufre es un macronutriente que se encuentra en la naturaleza y la cantidad
que los vegetales necesitan en relacin a los compuestos nitrogenados es del 7%.
Esencial para nutricin vegetal.
Tanto el nitrgeno como el azufre toman el poder asimilatorio de la fotosntesis.
El azufre, en las cosechas produce una homogeneidad de las mismas, con
campos de coloracin amarilla. Las condiciones del crecimiento de la planta
afectan a la calidad del producto derivado, este es uno de los aspectos prcticos
de la asimilacin del azufre.
El azufre es un elemento menos mvil que el nitrgeno y la deficiencia se da en
hojas jvenes.
Forma parte de aminocidos azufrados (cistena, metionina), en coenzimas,
tiamina y biotina. Tambin se encuentra en molculas muy importantes para el
metabolismo y en adenosilmetionina (va de la que depende 3 reguladores de
crecimiento como son:
Etileno (participa en la maduracin de frutos).
Poliaminas (favorece la divisin y diferenciacin celular).
Procesos de metilacin (favorece la metilacin del ADN).
Muchos compuestos como la biotina tienen que ser ingeridos por los animales,
ya que solo las plantas, hongos y bacterias son capaces de incorporar el azufre y
reducirlo, pero solo las plantas incorporan azufre en elementos orgnicos
elaborados.
El SO42- (sulfato) es muy importante ya que interviene en la homeostasis
regulando su balance inico y su regulacin inica. A su vez tambin mantiene
el glutatin reductasa que favorece el potencial redox celular.
El asufre asimilado en las hojas es exportado a travs del floema a los lugares
donde se realiza la sntesis de protenas (pices de los brotes y de la raz y
frutos), principalmente como glutatin.
El glutatin tambin acta como una seal que coordina la absorcin de sulfato
por las races y la asimilacin de sulfato por el brote.
El reservorio de azufre es de gran inters para los mecanismos de sntesis de las
Fitoalexinas (molculas de azufre que disparan mecanismos de alerta ante el
ataque de patgenos). Forma parte de las Fitoquelatinas (protenas con
capacidad de unirse a metales pesados).
La finalidad del ciclo del azufre consiste en la asimilacin de sulfato para dar
lugar a compuestos inorgnicos (Cisteina, metionina)

Nutriente-

S- orgnico
Mineralizacin/Liber
acin

SO42-

Nutriente -

Contacto inraz
Nutriente contacto con
la raz

(Flujo de

Absorcin
Interior de la
raz

Transporte
(Xilema)

Nutriente parte
area
La
Hoja
vieja

La
Hoja

SO42-

S2Metabolismo

Redistribu
cin
La
hoja
nueva

reducci

Frut
o

Incorporado
esqueletos de C
(Cistena)
FUNCIONES

Fig. N01: Dinmica del S en el sistema Suelo-Planta

A. FUNCIONES

 Este elemento contribuye en la formacin de la clorofila, a un desarrollo ms

acelerado del sistema radicular y de las bacterias nodulares, que asimilan el
nitrgeno atmosfrico, que viven en simbiosis con las leguminosas.
Parte del azufre se encuentran en las plantas en forma oxidada de
compuestos inorgnicos.
El azufre acta sobre el contenido de azcar de los frutos.
El contenido de azufre en las oleaginosas, y especialmente de aquellos frutos
con alto contenido de aceite como la mostaza, es notablemente elevado.
Es esencial en la sntesis de los aceites en las plantas
Desarrollo ms acelerado del sistema radicular y de las bacterias nodulares,
que asimilan el nitrgeno.
Como sulfato, es aprovechado e incorporado por los vegetales durante la
sntesis de compuestos orgnicos.
La mayor parte del azufre absorbido por las plantas, aproximadamente el
90%, se utiliza para la participacin de la formacin de protenas.
Funcin ms importante es la participacin en la estructura de las protenas
formando parte de los aminocidos azufrados cistena, cistina y metionina.
La concentracin de S en tejidos vegetales vara segn la familia y especie
botnica. En general, las gramneas presentan menor concentracin de S en
tejidos que las dicotiledneas.

B. DEFICIENCIAS

La necesidad de azufre se asocia con la cantidad de nitrgeno disponible

en la planta.
Cuando se encuentra en escasa concentracin se alteran los procesos
metablicos y la sntesis de protenas.
Comparte los sntomas de la deficiencia del nitrgeno, pero el azufre es
inmvil en las plantas.
La falta de azufre y el exceso de nitrgeno aumenta el contenido de
carbohidratos, reduce el contenido de azcar reductores y la sntesis de
protenas en la planta

C. SNTOMAS DE DEFICIENCIA DE S EN LAS PLANTAS

Las plantas con deficiencia de azufre sufren clorosis generalizada que

incluye los haces vasculares, seguida de formacin de pigmentos
antocinicos.
El azufre no es tan mvil como el N, K y P, y los sntomas de la
deficiencia se aprecias primero en las hojas jvenes puntos de
crecimiento.
Las plantas deficientes son ms pequeas y su crecimiento es lento.
Los sntomas pueden variar entre especies de plantas.
Crecimiento lento.
Debilidad estructural de la planta, tallos cortos y pobres (los tallos se
hacen rgidos y quebradizos).
Aparicin de manchas oscuras (por ejemplo, en la papa).
Desarrollo prematuro de las yemas laterales.
Formacin de los frutos incompleta.
Reduccin de la floracin.
Coloracin adicional en algunas plantas (anaranjado a rojizo).
Las hojas tienden a arrugarse a medida que la deficiencia de S progresa.

D. CAUSAS DE LA DEFICIENCIA DE S

Bajo contenido de orgnica en el suelo materia

Acidez que mineralizacin orgnica. menor materia
Sequa prolongada
Suelos con excesivos.
causa de la lluvia o riego excesivo.

E. SINTOMAS DE EXCESO EN LA PLANTA

El exceso de azufre acidifica el medio y puede provocar el bloqueo de la

materia orgnica.
Puede aparecer como clorosis intervenal en algunas especies.
Lo puede inducir:
Uso de abonos errneo y excesivo. Irrigacin con agua rica en sales
sulfurosas.
Exceso de Sulfato (50mM): se confunde con efectos de salinidad:
Pequeo desarrollo de la planta
Intensa coloracin verde-oscura de las hojas
Senescencia prematura de las hojas.

EJEMPLOS
Deficiencia de S en caa de azcar

Deficiencia de S en la planta del arroz

Deficiencia de azufre en el maz

 Deficiencia de azufre en el trigo

Deficiencia de azufre en lo banana

Deficiencia de azufre en el tabaco

 "El tomate a la derecha es normal, mientras que el de la izquierda tiene

deficiencia de azufre, el crecimiento es reducido y clortico."

II.

ABSORCION Y TRANSPORTE DEL SULFATO

La mayor parte del azufre tomado por las plantas del suelo es absorbida por la
raz en forma de SO42- y transportado por el xilema hasta las hojas.

El sulfato es absorbido por la raz, es exportado en su mayor parte a las hojas,

donde puede ser almacenado en la vacuola, o bien ser transportado al interior de
los cloroplastos, donde tiene lugar el proceso de asimilacin. El azufre no solo
ingresa a la planta a travs del sistema radicular sino tambin por las hojas en
forma de gas (SO2) que se encuentra en la atmsfera. El azufre en el interior de
las clulas tiene caractersticas de poca movilidad.
Las plantas toman el sulfato del suelo y lo distribuyen a todas las partes de la
planta. Se conocen bien los mecanismos para el transporte del sulfato a travs de
la membrana plasmtica a nivel de las races, donde se utiliza un gradiente
electroqumico establecido por la ATPasa de protones, de forma que los
transportadores de sulfato transportan al interior de la clula una molcula de
sulfato por cada tres protones. Esta etapa es considerada el paso ms regulado de
la ruta de asimilacin de azufre en la planta.
Cumple fisiolgicamente algunas funciones importantes, como formar parte de
los aminocidos (cistena, metionina), de las vitaminas (tiamina, biotina) y
distintas enzimas con el sulfhidrilo (SH-) como grupo activo. SO2
El sulfato de la disolucin del suelo es transportado activamente al interior de las
clulas de la raz mediante un mecanismo de simporte con protones.
Es mantenido por una H+-ATPasa del plasmalema que transporta
unidireccionalmente H+ hacia el exterior.

III.

REDUCCION Y ASIMILACION DEL SULFATO

El Ion sulfato va a ser la fuente de absorcin de azufre por la planta. Para que el
azufre sea incorporado a materia orgnica va a tener que reducirse y va a haber
unos pasos de asimilacin. La fijacin de azufre a forma orgnica va a tener

lugar a travs de acetil Serina, siendo el primer aminocido que se obtiene

cistena.
De la disponibilidad de cistena depende la disponibilidad de metionina, y de la
metionina depende la de S-Adenosilmetionina. As se afecta a procesos tan
fundamentales como regulacin de la expresin gnica de forma directa y de
forma indirecta porque tambin dependen del etileno y de la poliamida.
El azufre tambin es bsico para la formacin de todos los derivados de cistena
y tambin para las vas de degradacin.
La planta absorbe por las races sulfato, que no es susceptible de ser incorporado
en materia orgnica, ya que el sulfato es bastante estable. Para fijarse tiene que
experimentar un proceso de reduccin para llegar a la forma de sulfuro, que va a
ser compatible con la formacin de materia orgnica. La reduccin asimiladora
se produce cuando a partir del sulfato se reduce a cistena.
La transformacin del sulfuro a sulfato se realiza por oxidacin quimiosinttica
o bien por oxidacin respiratoria. Existe la forma de incorporacin de sustrato en
forma de steres para mantener estructuras de ciertos polisacridos, de fenoles y
de otros compuestos.
H2SO4 +ATP + 8H+ + acetil-serina

cistena + acetato + 3 H2O +AMP +PPi

A) REDUCCION DEL SULFATO A CISTENA

La primera etapa en la sntesis de los compuestos orgnicos que contiene
azucares es la reduccin del sulfato al aminocido cistena. El sulfato es muy
estable y necesita ser activado para que puedan producirse las reacciones

posteriores. La activacin se inicia con la reaccin entre el sulfato y el ATP para

formar 5-adenilsulfato (al que algunas veces se le nombra como adenosina-5fosfato, que se abre va como APS) y pirofosfato (PPi).

SO42- + Mg-ATP APS + PPi

El enzima que cataliza esta reaccin es la ATP sulfurilasa que tiene dos formas.
La principal se encuentra en plastos y otra de menor importancia en el
citoplasma. La activacin de la reaccin es energticamente desfavorable. Para
conseguir que esta reaccin se produzca, los productos APS y PPi han de ser
convertidos inmediatamente a otros compuestos. El PPi es hidrolizado a fosfato
inorgnico (Pi), de acuerdo con la siguiente reaccin
PPi + H2O 2 Pi
El otro producto APS, es reducido rpidamente o sulfatado. La reduccin es la
ruta predominante.
La reduccin de APS es un proceso de varias etapas que ocurre exclusivamente
en los plastos. Primero, la APS reductasa transfiere dos electrones del glutatin
reducido (GSH) para producir sulfito (SO32-).

APS + 2 GSH SO32- + 2 H+ + GSSG + AMP

Donde GSSG son las siglas del glutatin oxidado. (El SH en GSH y SS en GSSG
corresponden a enlaces S-H y S-S, respectivamente).
Segundo, la sulfito reductasa transfiere seis electrones de la ferredoxina (Fd red)
para producir sulfuro (S2-):
SO32- + 6 Fd red S2- + 6 Fdox

El sulfuro resultante reacciona con la O-acetilserina (OAS) para formar Cisteina

y acetato. La O-acetilserina que reacciona con el S2- (sulfuro) se forma en la
reaccin catalizada por la serina acetil transferasa:
Serina + acetil CoA OAS + CoA
La reaccin que porduce cisteina y acetato esta catalizado por la OAS-tiol liasa:
APS + ATP PAPS + ADP
Las sulfotransferasas pueden transferir el grupo sulfato desde PAPS a varios
compuestos, entre ellos, colina, brasinosteroides, flavonol, glucsido del acido
glico, glucosinolatos, pptidos y polisacridos.
La reduccion de sulfato a cisteina cambia el estado de oxidacin del asufre de +6
a -4, producindose una transferencia de 10 electrones. EL glutatin,
ferredoxina, NAD(P)H y O-acetilserina actan como dadores de electrones en
varias etapas de la ruta.
Las hojas son generalmente mucho ms activas que las races, probablemente
debido a que la fotosntesis proporciona ferredoxina y la fotorrespiracion genera
serina que estimula la produccin de O-acetilserina.

La cistena es el primer compuesto orgnico con azufre reducido sintetizado en

la planta a partir de la asimilacin fotosinttica del sulfato. La cistena ocupa una
posicin central en el metabolismo primario y secundario de la planta debido a
sus funciones bioqumicas. Es el metabolito precursor del antioxidante glutatin,
del aminocido metionina y de gran parte de las biomolculas esenciales y
compuestos de defensa mencionados anteriormente, donde el mecanismo
cataltico de muchas de estas biomolculas est basado en la reactividad del
grupo tiol.
La cistena es un componente clave, ya que acta como indicativo de la
actividad y flujo del azufre en la formacin de SDCs. La biosntesis de cistena

est muy regulada debido a su toxicidad y, de hecho, cuando se suministra a la

planta un exceso de sulfato, no se incrementa la cantidad de cistena y, en
cambio s se incrementa el contenido en glutatin.
B) ACTIVACION DEL SULFATO
La activacin del SO42- se produce por una ATP sulfurilasa que reacciona con
ATP y SO42- dando adenosin-5-fosfato-sulfato (APS). Al ATP le quita 2 fosfatos
y en su posicin liga el SO42-.
Esta reaccin genera pirofosfato que es degradado por una pirofosfatasa
inorgnica en 2 Pi.
Las ATP sulfurilasas, catalizan la activacin del sulfato hidrolizanando la unin
entre los fosfatos alfa y beta del ATP y aadiendo sulfato al fosfato alfa. La
energa almacenada en el enlace anhidro fosfato-sulfato del producto de la
reaccin, adenosin 5-fosfosulfato (APS), permite la reduccin posterior del
sulfato.
Las ATP sulfurilasas se expresan tanto en races como en hojas.
Esto indica que ambos rganos juegan un papel importante en la asimilacin de
sulfato. La reaccin de adenilacin del sulfato est desplazada hacia la
formacin de ATP, por ello los productos de la reaccin, APS y pirofosfato (PPi),
deben ser mantenidos a baja concentracin por las enzimas pirofosfatasas, APS
reductasas y APS quinasas. Estas ltimas metabolizan el APS, catalizando la
fosforilacin dependiente de ATP del APS en la posicin 3 dando lugar a 3fosfo adenosina-5-fosfosulfato (PAPS). PAPS es la forma activa del sulfato
usada para la sntesis de compuestos secundarios sulfatados en plantas.

C) HIPOTESIS QUE TRATAN DE DEFINIR LA VIA DE REDUCCION

DEL SULFATO EN LAS PLANTAS
VIA APS
Se cree que la va de adenosinfosfosulfato (APS) es la va prioritaria de
reduccin para incorporar azufre en forma de aminocidos azufrados en
plantas superiores.
El proceso tiene lugar con aporte de electrones y la transferencia de
grupos fosfato, segn esta hiptesis se produce la incorporacin a travs
de un transportador intermediario (glutatin y fitoquelatinas) mediante

reduccin. La formacin de sulfato a sulfuro se hace con electrones

procedente de la ferredoxina y as obtenemos cisteina y metionina.
Se han encontrado diferentes isoformas de sulfurasas y reductasa en
plastos y citoplasma, (la cisteina se encuentra en los plastos).
La APS se da en organismos auttrofos (protozoos, algas verdeazuladas)
VIA PAPS
La segunda va necesitara fosfoadenosinfosfosulfato (PAPS) para que se
produzca la incorporacin del azufre y se da en organismos hetertrofos
(levaduras, algas, bacterias).
Existe una interconexin entre APS y PAPS incluso en plantas. Las
fitoquelatinas funcionan como resistencia de las plantas a metales
pesados.

D) REDUCCION DEL SULFITO

La reduccin del sulfato es llevada a cabo por las enzimas APS reductasas y
sulfito reductasas. Ambas se localizan en los plastidios de hojas y races. El
residuo de sulfato del APS es reducido a sulfito por la APS reductasa. Las APS
reductasas usan eficientemente el glutatin reducido como donador de
electrones. El mecanismo de reaccin de las APS reductasas se divide en 2
etapas. En primer lugar, un residuo de cistena reducido reacciona con APS para
formar el complejo intermediario enzimaCys-S-SO3 -2 y AMP. En segundo
lugar, el extremo carboxilo terminal media la interaccin con el glutatin,
reducindose el grupo unido a la enzima y obtenindose al final sulfito libre y

enzima-Cys-S-SG. Posteriormente la enzima activa se regenera con una

segunda molcula de glutatin.
El sulfito producido en el cloroplasto es reducido a sulfuro mediante la
transferencia de seis electrones en una reaccin catalizada por la enzima sulfito
reductasa, que es dependiente de ferredoxina en plantas y NADPH en clulas no
fotosintticas. Las sulfito reductasas son hemoprotenas homo-oligomricas
compuestas de 2 a 4 subunidades idnticas. Cada subunidad contiene un
sirohemo y una agrupacin sulfo-frrica [4Fe-4S].
E) LUGARES DE ASIMILACION DEL SULFATO
Las hojas son generalmente mucho ms activas que las races.
El azufre asimilado en la es exportado a travs del floema a los lugares donde se
realiza la sntesis de protenas (pices de los brotes y de la raz y frutos),
principalmente como glutatin.
El glutatin tambin acta como una seal que coordina la absorcin del sulfato
por las races y la asimilacin de sulfato por el brote.
F) SINTESIS DE METIONINA
La metionina, otro aminocido proteico que contiene azufre, se sintetiza en los
plastos a partir de la Cistena. Tras la sntesis de cistena y metionina, el azufre
puede ser incorporado a protenas y a una gran variedad de compuestos como el
acetil-CoA y la S-adenosilmetionina. Este ltimo compuesto es muy importante
en la sntesis de etileno y en las reacciones sintticas, ya que est involucrado
tanto en las reacciones de transferencia de grupos metilos como en la sntesis de
la lignina.

IV.

INCORPORACION DEL AZUFRE REDUCIDO A COMPUESTOS

ORGANICOS
El SO42- se incorpora a la materia orgnica en los aminocidos metionina y
cistena. El S2- va a reaccionar con la acetil-Serina mediante la cistenasintetasa
(tambin denominada O-acetilserinatiolasa) generando una molcula de cistena.
La ser para reaccionar con el S2- tiene que ser activada con acetil-CoA mediante
una serina-acetiltransferasa previamente.
La CyS es la puerta de entrada del S a la materia orgnica. La metionina, que es
otro aminocido con S, se va a formar a partir de la Cys.
sta, reacciona con una molcula de O-fosfohomoserina mediante la enzima
cistationina-sintasa generando un compuesto intermedio que es la cistationina, la

cual va a ser hidrolizada por una cistationinasa generando homocistena y

piruvato.
La homocistena genera metionina a partir de la metioninasintasa que le cede un
grupo metilo procedente de la coenzima metilentetrahidrofolato.
La reduccin del SO42- y la del NO3- se van a diferenciar en varios aspectos,
uno de ellos es que en la reduccin del SO42- hace falta la activacin con ATP
previa del anin para reducirlo.
Otra diferencia importante es que la reduccin del NO3- slo posee un
intermedio, el NO2-, que adems es un intermedio libre.
En la reduccin del SO42-, existen varios intermedios, que adems segn varios
autores no son libres, sino que el SO42- se reduce hasta Cys ligado al GSH.
Otra diferencia es que en la reduccin del NO3-, los electrones pueden ser
cedidos por una ferredoxina o por NAD(P)H, mientras que en la reduccin del
SO42- slo se los ceden la ferredoxina.

V.

REDUCCION FOTOSINTETICA DEL SULFATO

El transporte de electrones producido es mediado por ferredoxina. Hay una
influencia directa del proceso fotosinttico, ya que la ferredoxina es un
intermediario en la cadena fotosinttica.
La va PAPS se va a reducir a cistena a travs de sulfato libre, pasando a sulfito
y a sulfuro y participando en el proceso la tiorredoxina y como donador de
electrones la ferredoxina.
La aclaracin del sistema es muy complejo porque existen interconexiones entre
las 2 vas.
El proceso depende fundamentalmente de todos los procesos lumnicos. La
asimilacin de sulfato, que se va a realizar preferentemente en hojas, va a estar
sometido a control fotoperidico porque depende de la luz. Cualquier factor que
incide sobre la fotosntesis incide sobre el proceso.

El proceso se realiza en zonas donde hay cloroplastos activos. La absorcin de

SO42- se produce en las races, pero ah no hay cloroplastos, as que se
transporta a las hojas preferentemente.
Los aminocidos fabricados se consideran como fotoasimilados y se distribuyen
por el floema.
VI.

REGULACION DE LA REDUCCION DEL SULFATO

La regulacin de la reduccin de los SO42- se realiza a 3 niveles:
mediante el control de la absorcin activa del SO42- a nivel de la raz
mediante el control de la reduccin del SO42 regulando la sntesis de la cistena (cys).
La asimilacin del sulfato en la planta est regulada tanto en su absorcin como
en su posterior metabolismo.
Las plantas regulan la velocidad de asimilacin del sulfato en respuesta a la
disponibilidad y la demanda de azufre.
La asimilacin del sulfato se encuentra tambin regulada por los niveles internos
de O-acetilserina (OAS), la molcula que se incorpora al sulfuro para formar
cistena. La OAS induce los genes del transportador de sulfato y de la APS
reductasa, e inactiva a la serina acetiltransferasa, enzima responsable de su
sntesis.
La regulacin va a incluir tanto cambios en actividad enzimtica como sntesis
de nuevos mecanismos (corto y largo plazo respectivamente). Cuando disminuye
la concentracin de sustrato, aumenta la actividad del enzima para poder
asimilar lo mejor posible. Se crean ms enzimas si hace falta para asimilar todo
lo posible.