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Interacciones Ecológicas

Book · March 2022

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2 authors, including:

Francisco Martin Huerta-Martinez

University of Guadalajara
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Ecology of arid and semiarid vegetation View project

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 Interacciones Ecológicas

Francisco Martín Huerta Martínez y Luz Patricia Castro Félix

Compiladores

CUCBA-UdeG
Esta obra fue financiada a través del programa Integral de Fortalecimiento Institucional (PIFI) y
desarrollada por miembros del Cuerpo Académico Ecología Terrestre (UDG-CA-45) del Centro
Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara
reconocido por PROMEP-SEP en colaboración con investigadores pertenecientes a otras
Instituciones de Educación Superior del país.

Primera Edición

Diseño de Portada: Fco. Martín Huerta Martínez

D.R. © Universidad de Guadalajara

Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias
Carretera Guadalajara-Nogales km 15.5
Zapopan, Jalisco.
2012

ISBN: 978-607-450-590-0

Impreso y Hecho en México

Printed and Made in Mexico
1.- Abeja del género Megachile polinizando flores de albahaca (Foto: Alejandro Muñoz).
2.- Ariocarpus retusus nodrizado por Acacia schafnerii (Foto: Francisco Martín Huerta Martínez).
3.- Hormigas (Formicidae) y chicharritas (Cicadellidae). (Foto: Gustavo Moya Gaygoza).
4.- Opuntia streptacantha compitiendo con Acacia farnesiana. (Foto: Rosa de Lourdes Romo Campos).
5.- Amanita muscaria y ectomicorriza (Foto: Cecilia Neri Luna y Luis Villarreal Ruiz).
6.- Avispa parasitoide (Foto: Ricardo Ramírez Romero).
7.- Larva de mariposa monarca en Asclepias curassavica (Foto: Alejandro Muñoz Urias).
8.- Marcadores de DNA en gel de poliacrilamida (Foto: Luz Patricia Castro Félix)
 Directorio

Dr. Marco Antonio Cortés Guardado

Rector General de la Universidad de Guadalajara

Dr. Miguel Ángel Navarro Navarro

Vicerrector Ejecutivo de la Universidad de Guadalajara

Lic. José Alfredo Peña Ramos

Secretario General de la Universidad de Guadalajara

Dr. Salvador Mena Munguía

Rector del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias

Dr. Enrique Pimienta Barrios

Secretario Académico del CUCBA

Mtro. José Rizo Ayala

Secretario Administrativo del CUCBA

Dr. Carlos Beas Zarate

Director de la División de Ciencias Biológicas y Ambientales

Dr. Eduardo Rios Jara

Jefe del Departamento de Ecología
 INDICE
Prólogo i

Capitulo 1. Polinización y Dispersión 1

Francisco Martín Huerta Martínez, Claudia Aurora Uribe Mú y Alejandro Muñoz Urias

Capitulo 2. Nodrizaje 23
Alejandro Muñoz Urias, Francisco Martín Huerta Martínez y Claudia Aurora Uribe Mú

Capitulo 3. Simbiosis Micorricica: un Análisis de su Relevante

Función Ecosistémica y en la Provisión de Servicios Ambientales 37
Cecilia Neri Luna y Luis Villarreal Ruiz

Capitulo 4. Interacción de Mutualismo entre Hormigas (Hymenoptera:

Formicidae) y Chicharritas (Hemiptera: Cicadellidae) 63
Gustavo Moya Raygoza

Capitulo 5. Competencia 73
Rosa de Lourdes Romo Campos, José Luis Flores Flores y Edmundo García Moya

Capitulo 6. Aspectos Preliminares para el Estudio de la

Interacción Planta-Herbívoro 93
Claudia Aurora Uribe Mú, Alejandro Muñoz Urias y Francisco Martín Huerta Martínez

Capitulo 7. Insectos Parasitoides: Una Perspectiva Multitrófica 113

Ricardo Ramírez Romero y Lizette Cicero Jurado

Capitulo 8. La Reacción en Cadena de la Polimerasa: Fundamentos

y Aplicación en el Estudio de las Interacciones Biológicas 135
Luz Patricia Castro Félix y Verónica Carolina Rosas Espinoza

Sobre los Autores 157

“A los estudiantes de Biología de la Universidad de Guadalajara;
a los de ayer,
a los de hoy
y a los de mañana,
en reconocimiento a su tenacidad”
 Prólogo
El presente libro aborda las principales interacciones ecológicas que los autores
han estudiado a lo largo de sus años de experiencia, enfatiza el aspecto evolutivo de
estas interacciones y trata de dar un panorama general sobre su historia, estado
actual del conocimiento y las perspectivas futuras en la investigación de estos
apasionantes temas de la ecología.

El público al cual esta dirigido es básicamente a estudiantes de la Licenciatura en

Biología o ciencias afines, sin embargo, es también de gran utilidad para estudiantes
de posgrado relacionados con las ciencias biológicas, al tiempo que resulta útil para
cualquier persona que tenga el interés de conocer sobre estos fascinantes temas
desde un punto de vista científico pero accesible.

En la primera parte del libro se presentan interacciones de tipo mutualista, es decir,

aquellas en las que el resultado final de la interacción es positivo para las especies
participantes, tal es el caso de la polinización y dispersión, el nodrizaje, la asociación
micorricica y la interacción mutualista entre hormigas y chicharritas.

El primer capítulo aborda el mutualismo de la polinización y la dispersión de semillas.

Primero desde una perspectiva histórica de los estudios de este fascinante tema, se
describe de manera sintética el aspecto evolutivo en costos y beneficios de la
polinización, las características florales que intervienen en el entrecruzamiento de las
plantas, tales como los diversos atrayentes, las recompensas, etc. Por otro lado, se
trata el tema de la dispersión de las semillas por animales, y se destaca sobre todo
las adaptaciones de las plantas, como la fenología de la fructificación, las señales,
así como los síndromes de dispersión.

En el segundo capítulo se aborda la interacción de nodrizaje, se explica porque éste

es un fenómeno común en las zonas áridas y semiáridas, así como también se
menciona cuales son las condiciones microambientales climáticas y edáficas que la
promueven; además se describe cuales son los posibles resultados de esta
interacción desde el punto de vista de la dinámica poblacional entre la nodriza y las
plantas favorecidas por esta interacción. Asimismo se menciona cuales son las
explicaciones evolutivas que han favorecido esta interacción, por último se describen
algunos métodos para el estudio de esta asociación.

El capitulo tres, realiza un breve análisis sobre la función relevante que ha tenido la
simbiosis micorrícica desde la adaptación de las plantas del medio acuático al
terrestre, se proveen las bases conceptuales para entender el fenómeno y se
delinean los servicios ambientales o ecosistémicos que esta interacción nos pudiera
proveer actualmente y que requieren con urgencia ser valorados e incluidos en los

i
programas de manejo sustentable ante los retos de un mundo biocomplejo y
cambiante.

En el cuarto capitulo se presenta una revisión del mutualismo entre hormigas

(Hymenoptera) e insectos de la familia Cicadellidae (Hemiptera), tomando en cuenta
los resultados publicados por el autor del capítulo y por otros investigadores, en los
últimos años. La revisión es original, ya que se realiza por primera vez en este grupo
de insectos. Dicha revisión no sólo está enfocada a los beneficios que obtienen por
vivir juntos hormigas y cicadélidos, sino también al efecto de factores bióticos y
abióticos sobre la interacción.

En la segunda parte del libro se abordan interacciones de tipo antagonista, es decir,

aquellas en las que el resultado final significa un efecto negativo para ambas o para
alguna de las especies participantes, tal es el caso de la competencia, la hebivoría y
el parasitoidismo. Finalmente se lleva a cabo una revisión de las bases técnicas, la
importancia y la aplicación de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en el
estudio de las interacciones en general.

El capítulo cinco aborda conceptos y conocimientos de las interacciones de

competencia entre especies en diferentes ambientes; se hace énfasis en los tipos de
competencia, el papel del nicho y los mecanismos más importantes para la
integración de dichas interacciones. Se acentúa la competencia entre plantas, sin
embargo, también se abordan ejemplos de interacciones competitivas entre
animales. El avance en los estudios de competencia nos ha acercado a la
comprensión de la coexistencia entre especies; durante décadas fue considerada la
piedra angular en la función y estructura de las comunidades, sin embargo, nuevas
investigaciones apuntan al conocimiento de otras clases de interacciones de igual
importancia como la facilitación o nodrizaje (capítulo dos).

El capítulo seis consiste de un breve panorama de los aspectos básicos que se

deben considerar para la realización de estudios ecológicos relacionados con la
herbivoría desde el punto de vista fitocéntrico; enfatiza aspectos como las diversas
teorías de la defensa vegetal, entre ellas la resistencia antiherbívoros y la tolerancia
en plantas; así mismo, se realiza una revisión sobre lo que se conoce sobre esta
interacción, por ejemplo preferencias y patrones de daño, las consecuencias sobre el
crecimiento vegetativo y la reproducción de las plantas, así como una síntesis de los
métodos más utilizados en el estudio de la herbivoría.

En el capítulo siete se presentan aspectos de la historia natural, biología y ecología

de los insectos parasitoides y se concluye con un análisis de los trabajos que han
abordado la bioecología de estos insectos desde una perspectiva multitrófica. Estos
insectos se ubican entre los enemigos naturales de mayor importancia en el control

ii
biológico de insectos plaga debido a sus hábitos alimenticios, que incluyen la
depredación del insecto plaga u hospedero. Dada su estrecha relación con sus
hospederos y con las plantas ingeridas o habitadas por estos últimos, el estudio de
su ecología, desde una perspectiva multitrófica, ha adquirido gran interés y
relevancia en los últimos años. Son organismos sumamente interesantes de los
cuales se han derivado numerosos estudios con enfoques muy distintos, desde
aspectos evolutivos, fisiológicos, ecológicos y conductuales.

Finalmente, en el capítulo ocho, se describen los principales métodos moleculares

que tienen como base la PCR y han sido utilizados en el estudio de las interacciones
bióticas. Además de señalar los fundamentos de la amplificación, y las principales
ventajas y desventajas de cada técnica, los autores presentan una serie de casos de
estudio que ejemplifican la aplicación y utilidad de cada método.

El estudio de las interacciones ecológicas ha sido abordado desde diversos

enfoques, ya sea para tratar de entenderlas desde una perspectiva evolutiva o
buscando la aplicación práctica de éstas; tal es el caso de las interacciones
benéficas que pueden ser aprovechadas en la producción, o las interacciones
antagónicas con posibilidades de aplicación en el control biológico, sin duda todos
ellos de gran trascendencia. En todos ellos se esboza en algún sentido que las
interacciones constituyen la fuerza directriz que le dan estructura a las poblaciones y
por tanto contribuyen en los patrones y procesos de las comunidades biológicas.

Esta obra constituye un esfuerzo por abordar el estudio de las interacciones

ecológicas desde la perspectiva de los autores, quienes se han fijado como premisa
fundamental del trabajo, coadyuvar con la formación académica de los estudiantes
de Biología de nuestra Casa de Estudios: La Universidad de Guadalajara.

Fco. Martín Huerta Martínez

iii
iv
 1
POLINIZACIÓN Y DISPERSIÓN
Fco. Martín Huerta Martínez
Claudia Aurora Uribe Mú
y Alejandro Muñoz Urias
Introducción

La persistencia del ser humano en el Planeta Tierra depende de “servicios que soportan la vida”,
los cuales son proveídos por procesos biológicos, geológicos y químicos en ecosistemas saludables.
Servicios tales como el ciclo de nutrimentos y la regulación climática son ampliamente reconocidos; sin
embargo, los procesos biológicos que emergen de la interacción entre especies, incluyendo los
procesos que mejoran las poblaciones de otras especies a través de agentes bióticos benéficos son
menos conocidos. Este es el primero de cuatro capítulos que abordan interacciones que usualmente
son mutualismos, esto es, interacciones que benefician a ambos organismos: la planta y el animal. La
falta de movilidad en las plantas crea un obstáculo para la explotación de nuevos espacios y la
dispersión de sus genes. En la mayoría de las plantas, estos obstáculos han sido superados a través de la
interacción mutualista con animales que se encargan de transportar granos de polen o semillas (Pellmyr,
2002). En el caso de la polinización, el objetivo de la planta es recibir polen en sus estigmas y lograr que
sus propios granos sean llevados a estigmas de otras flores conespecíficas, mientras que los animales en
este proceso obtienen una recompensa. Sin la polinización por animales, muchas de las plantas con
flores no se reproducirían por vía sexual y los humanos no aprovecharíamos muchos alimentos ni otros
productos vegetales (Kearns et al., 1998). Alrededor de dos terceras partes de las plantas cultivadas de
las que nos alimentamos, así como muchos medicamentos de origen vegetal que encontramos en la
farmacia, dependen de la polinización que realizan los insectos u otros animales para producir frutos y
semillas sanos.

La dispersión es el proceso por el cual los individuos se mueven del ambiente inmediato a sus
progenitores para establecerse en un área más o menos distante, para las plantas es completamente
dependiente de otros agentes, los cuales pueden ser bióticos o abióticos. Es importante reconocer que
el mutualismo así descrito representa beneficio mutuo con explotación de recursos por ambas partes
pero con un sobresaliente conflicto evolutivo. La selección del mutualismo favorece los

1
comportamientos egoístas, en esto, el mutualismo entonces no difiere de ningún otro tipo de
interacción, la situación óptima para la planta sería en todo caso recibir el beneficio de transportar sus
granos de polen y dispersar sus semillas a cambio de nada; de manera similar, un visitador floral o un
consumidor de frutos, debería de explotar los recursos de manera óptima, sin importar si realiza el
servicio de polinización o dispersión (Pellmyr, 2002).

Perspectiva histórica de los estudios sobre interacciones entre plantas y animales

La gran mayoría de organismos terrestres vuela. La conquista del aire ha sido espectacular, y ha
contribuido esencialmente a la evolución de la más rica flora y fauna jamás registrada en la tierra. La
evolución del vuelo, ya sea pasivo o impulsado, y sus consecuencias, puede ser considerado como la
fuerza más creativa del desarrollo de la biodiversidad. La mayoría de las plantas vuelan en algún
momento de su ciclo de vida, ya sea como polen o como semilla o como ambos. Las esporas de los
helechos y de los hongos vuelan. El polen, las esporas y las semillas son transportadas a través del viento
por una multitud de animales alados: insectos, aves, murciélagos e incluso pterosauros en su momento
(Price, 2002). El vuelo de las plantas y animales es de hecho, el elemento fundamental para comprender
la riqueza de flora y fauna que existen en la actualidad y para la comprensión de las interacciones
planta–animal.

Al final de su libro El Origen de las Especies, Charles Darwin dirigió su atención hacia estudios detallados
de interacciones específicas los cuales probarían los supuestos y predicciones abordados en su gran
marco conceptual de la evolución. Primero, dirigió su atención hacia la biología de la polinización y
publicó en 1862, “Los distintos estratagemas por los cuales las orquídeas británicas y foráneas son
fertilizadas por insectos” (The Various Contrivances by which British and Foreign Orchids are Fertilised by
Insects) (Darwin, 1862).

La función de flores visitadas por insectos como polinizadores fue descrita desde finales de los 1700
(Sprengel, 1995), pero el enfoque de Darwin condujo a la fundación de una visión evolutiva del estudio
de las interacciones mutualistas en general y de las plantas-polinizador en particular. El enfoque
observacional y experimental de Darwin y otros de sus contemporáneos llegó a ser una disciplina
moderna. De hecho, algunos biólogos como Fritz Müller, Hermann Müller y Charles Riley usaron
sistemas de polinización como los principales experimentos en las pruebas y corroboraciones iniciales de
la teoría evolutiva (Pellmyr, 2002).

Han transcurrido alrededor de 40 años desde que Snow (1971), Janzen (1970) y Connell (1971)
publicaron los primeros trabajos sobre el estudio de la frugivoría y la dispersión de semillas. Snow
desarrolló la hipótesis de que las especies de plantas con semillas grandes invertían más en valores

2
nutrimentales de los frutos para promover la dispersión a través de frugívoros en comparación con
especies con semillas pequeñas. Posteriormente el mismo autor también sugirió que las aves
consumidoras de frutos evolucionaron para adecuar distintos niveles de inversión en frutos por parte de
las plantas, incluso ejemplificó “evolución mutua” entre plantas y aves como agentes dispersores. Janzen
y Connell argumentaron que las semillas acarreadas lejos de zonas de alta densidad cercanas a los
árboles parentales, escapaban desproporcionadamente de la mortalidad, atribuyéndole una ventaja
selectiva a la dispersión local. Snow identificó características de las aves y plantas que pudiesen haber
coevolucionado, mientras Janzen y Connell ofrecieron un convincente y racional argumento sobre el
porqué debe importar la dispersión de semillas (Howe, 1993). Snow en ornitología y Janzen y Connell
en ecología vegetal catalizaron el intento para integrar campos tradicionalmente separados.

El proceso de polinización por animales

Las angiospermas o plantas con flores comprenden cerca de una sexta parte de todas las
especies de plantas descritas y los insectos casi dos terceras partes de las especies animales (Wilson,
1992). Estos vastos grupos de especies, dominan la flora y la fauna de la superficie de la Tierra y las
interacciones entre ellos son elementos dominantes en los ecosistemas terrestres. La mas obvia de estas
interacción es aquella entre las plantas con flores y los insectos herbívoros (Schultz, 2002), casi tan obvia
como la interacción entre las plantas con flores y los insectos que las visitan y polinizan (Waser, 2006).
No todos los insectos son polinizadores, ni todos los polinizadores son insectos; la mayoría de los
polinizadores pertenecen a especies de los ordenes Hymenoptera, Diptera, Lepidoptera y Coleoptera,
pero a éstos se unen otras especies de insectos de otros ordenes y vertebrados, en particular algunas
aves y murciélagos (Proctor et al., 1996). Muchos de los visitadores florales (la mayoría), no contribuyen
a la polinización, pero remueven recursos florales tales como néctar o polen. Estos son sistemas de
polinización comensalistas o incluso antagonistas. La diversidad de los polinizadores y los sistemas de
polinización es extraordinaria. La mayor parte de las 25,000 a 30,000 especies de abejas son
polinizadores eficaces para la mayoría de las especies junto con las polillas, moscas, avispas, coleópteros
y mariposas. Entre los polinizadores vertebrados se incluyen los murciélagos, mamíferos no voladores
(como varias especies de monos, roedores, lémures, ardillas, olingos y kinkajús) y aves (colibríes, pájaros
sol y algunas especies de loros). En los contextos en los que los polinizadores son abundantes y variados,
los servicios de polinización se realizan de manera mucho más efectiva (FAO, 2009).

En una relación planta-polinizador, si las plantas de manera individual pueden incrementar su aptitud a
expensas de los visitadores reduciendo las recompensas, o si los polinizadores pueden “robar” sus
recompensas a cambio de no realizar la suficiente polinización, se entra en un conflicto de intereses; este
conflicto puede conducir al colapso del mutualismo local o global. Esto puede suceder por ejemplo, si la

3
planta llega al peligro de extinción debido a una disminución drástica en la producción de semillas, o si
un polinizador abandona la planta en respuesta a la reducida recompensa, debido a que la frecuencia
de los genotipos que ofrecen menos recompensa se incrementa. Pero debido a que la mayoría de los
mutualismos planta-polinizador involucran más de dos especies y varían en tiempo y espacio, la
dinámica puede ser más compleja.

Costos y beneficios de la polinización

La polinización por animales evolucionó de sistemas de polinización abiótica, involucrando

transporte de polen principalmente por agua y viento (Labandeira, 2002). El uso de animales tales como
insectos o aves, para la dispersión de polen, tal y como predomina hoy en las angiospermas, otorga a las
plantas (seres sésiles) una serie de posibilidades ecológicas importantes: primero, los animales buscan
activamente flores, lo que incrementa las probabilidades de que los granos alcancen un estigma de una
flor conespecífica; esto sucede porque los animales pueden encontrar incluso flores aisladas y porque
además, pueden viajar distancias mayores a las que las plantas viajarían siendo transportadas por viento.
Por esta razón, y porque aumenta la probabilidad del entre-cruzamiento, las poblaciones que son
polinizadas por animales pueden persistir incluso a densidades menores que las que son polinizadas por
viento. Segundo, la polinización cruzada mediada por animales, puede llevarse a cabo en un hábitat
con muy poco viento, tal como en el dosel cerrado de un bosque tropical. Tercero, las plantas
polinizadas por animales pueden asignar una menor proporción de sus recursos a la producción de
polen, en comparación que las polinizadas por viento, porque los granos de polen individuales tienen
una mayor probabilidad de alcanzar y fertilizar un óvulo de una planta diferente. Balanceando estos
beneficios para las plantas, deben incluirse los costos que ellas deben asumir en la producción de
señales visuales y olfativas que atraigan a los visitantes, producción de recompensas para el polinizador
tales como néctar o polen extra y el costo impuesto por los no polinizadores que explotan las señales y
recursos que atraen y mantienen a los polinizadores.

Los beneficios para los animales que visitan las flores consisten en acceder fácilmente a recompensas de
alta calidad, tales como néctar, polen, aceites o agua en conglomerados fácilmente identificables. En la
mayoría de los casos, hay pocos costos para los animales visitadores, entre ellos puede mencionarse a la
existencia de depredadores especializados a vivir en las flores, como arañas cangrejo y algunas especies
de Mantis.

Características florales que intervienen en el entrecruzamiento

Atrayentes. Las flores exhiben una extraordinaria gama de formas, colores y olores reflejando altas tasas
de cambios evolutivos. Esto afecta la manera en como son atraídos los polinizadores tanto de una

4
distancia grande como corta y como la planta puede atraer a los visitadores para optimizar sus
ganancias en aptitud (Pellmyr, 2002).

Dependiendo cual sea el sentido mediante el cual los visitadores perciben la presencia de las flores, se
puede hablar, de manera general, de tres tipos de señales: visual, olfativa y auditiva. Una señal visual
sería la forma misma de la flor o conjunto de flores (unidades de polinización), para lo cual, se puede
señalar dos formas básicas de simetría: radial y bilateral (Fig. 1), referidas por Endress (1999), como flores
actinomórficas o zigomórficas, respectivamente. De manera general, se considera que las flores
actinomórficas son la forma base y que las zigomórficas han aparecido y desaparecido repetidas veces
en el proceso de diversificación de las angiospermas. Las actinomorfas contienen un gran número de
ejes de simetría, lo que hace un poco más difícil el acceso a las recompensas, debido a que los visitantes
invertebrados tienen capacidad memorística limitada y esto a su vez puede desalentar la visita; en
contraste, flores zigomorficas poseen un solo eje de simetría que va en sentido vertical a lo largo de todo
el frente de la flor y, por tanto, ofrece mayor información al visitante sobre dónde encontrar la
recompensa, porque un visitante que aprende a usar la simetría de manera estereoscópica puede
acceder y extraer de manera más rápida la recompensa. El tamaño de las flores también importa en la
selección de los visitadores. De manera general, los polinizadores prefieren flores de mayor tamaño, ya
sea en flores individuales o en inflorescencias, así como un mayor número de flores abiertas en una
misma planta (Bell, 1985; Anderson, 1996).

Las plantas emplean un gran número de colores que se extienden desde cerca del ultra violeta (~350
nm) hasta el rojo profundo (~700 nm). Virtualmente todos los colores están basados en la presencia de
pigmentos; las principales clases de pigmentos incluyen las antocianinas y las antoxantinas (azules y
morados, algunos rojos), carotenoides (la mayoría de amarillos y anaranjados algunos rojos cercanos),
flavonoides (blancos, UV, algunos amarillos) y betaxantinas, (Harborne, 1993). Además de los colores
basados en pigmentos, los blancos pueden obtenerse por reflectancia plana de las células epidermales
o de superficies brillosas, proveen mayor brillantez aún bajo condiciones de poca luz. Dichos blancos
brillantes son comunes en especies que atraen visitadores en el anochecer o en la obscuridad; bajo
condiciones de poca luz, las diferencias en el espectro son pobremente apreciadas, mientras que los
objetos brillosos pueden permanecer como aparentes (Pellmyr, 2002).

5
 a) b)

Fig. 1. Simetría de las flores a) simetría radial o actinomorfa, b) simetría bilateral o zigomorfa

El color de las flores es importante para el proceso de elección de los visitadores, los cuales, en su gran
mayoría, son guiados por la habilidad que tienen de percibir colores. Los estudios iniciales sobre la
percepción cromática de los insectos estuvieron basados en el análisis de la sensibilidad al espectro en
unas cuantas especies, especialmente en abejas mieleras (Apis mellifera) y abejorros (Bombus sp.) y
fueron la base del cálculo de la percepción de los colores en abejas (Kevan y Baker, 1983; Chittka et al.,
1994). La percepción de una flor determinada por parte de un visitador potencial depende,
obviamente, de su sensibilidad y habilidad de discriminación en diferentes porciones del espectro de
longitudes de onda (Menzel y Backhaus 1991; Tovée, 1995). La mayoría de las especies de las cuales se
analizaron sus pigmentos visuales tienen visión tricromática o tetracromática. En la medida que más
insectos se van analizando, se ha ido documentando mucha más plasticidad evolutiva, con mucha
diferencia incluso entre especies filogenéticamente relacionadas, aún más, con diferencias muy
marcadas en individuos de distinto sexo pero de la misma especie (Bernard y Remington, 1991).
Finalmente, existe el potencial de que los colores de las flores sean sometida a selección por sus
propiedades repelentes a parásitos visitantes, tales como herbívoros o polinizadores poco efectivos
(Schemske y Bradshaw, 1999).

El segundo tipo de señales que las plantas utilizan como atrayentes son de tipo olfativo, los volátiles son
los más comunes en las flores y generalmente son producidos en combinación con características de
color (Raguso, 2001). Los olores de las flores pueden desempeñar distintas funciones en diferentes
escalas espaciales; figuran prominentemente como atrayentes a gran distancia, particularmente en

6
especies que atraen a especies de polillas o murciélagos en situaciones de total o parcial obscuridad
(Haynes et al., 1991), mientras que las señales visuales atraen en corta distancia; no existe una
estimación precisa de cuanto es lo que puede viajar una señal olfativa. Los olores afectan directamente
el comportamiento del visitante en un intervalo corto y sirven en el acondicionamiento de los visitantes.
En muchas ocasiones, son determinantes para manipular y alinear al visitante para aproximarse a partes
específicas de la flor (Raguso, 2001).

El tercer tipo de señal es la auditiva, ciertamente las flores no pueden emitir ningún sonido, sin embargo
algunas flores pueden funcionar como reflejantes de sonidos, por ejemplo, la flor de Mucuna holtonii
(Moldenke), una liana sudafricana que tiene un pétalo erecto el cual refleja los pulsos de sonido
producidos por murciélagos que visitan estas flores por su copiosa producción de néctar (von Helversen
y von Helversen, 1999). Actuando como una guía acústica dentro de un estrecho ángulo frente a la flor,
sirve también para los murciélagos como una guía al néctar y a las partes reproductivas de la flor. Con
este descubrimiento, ahora se sabe que en las interacciones planta-polinizador están involucrados todos
los sentidos que operan a larga distancia. Esto mismo parece estar sucediendo entre la cactácea
Hylocereus undatus y los murciélagos, ya que la flor de Hylocereus consiste también de numerosas
brácteas que parecen realizar esta función de guía auditiva y su particularidad fenología de abrir en la
noche (Fig 2).

Fig 2. Flor de Hylocereus undatus en la que se aprecian las numerosas brácteas alrededor de la flor que
sirven de reflejantes de sonidos para murciélagos

Recompensas. Los visitantes buscan flores para obtener una recompensa, usualmente un elemento
alimenticio, pero se conoce que existen unos pocos tipos diferentes de recompensas. La recompensa
más común es el néctar, una solución acuosa presente en las glándulas de las flores; su contenido
principal es agua y carbohidratos de origen floémico. La concentración total de azúcar es entre el 15 y

7
45%, valores más altos conducen a que se produzca viscosidad, lo cual lo hace difícil de beber. Se han
detectado cantidades modestas de aminoácidos y otros compuestos (Kearns et al., 1998). El polen sirve
como recompensa principal especialmente para visitadores comedores o colectores de polen, tales
como las abejas solitarias, escarabajos y algunas moscas, pero más frecuentemente funciona como una
recompensa secundaria para abejas que principalmente buscan recursos nectarios.

La polinización como un servicio ecosistémico

La polinización mediada por animales contribuye a la reproducción sexual de más de 90% de las
aproximadamente 250,000 especies de angiospermas modernas (Kearns et al., 1998). Esta interacción
afecta indirectamente a la sobrevivencia humana a través del papel que juega en el mantenimiento de
la biodiversidad en la Tierra y de contribuir a la integridad de la mayoría de ecosistemas terrestres.
Incluso, dependemos de esta interacción de manera mas directa porque muchos cultivos agrícolas se
basan en cierta medida en los polinizadores para el asentamiento de las semillas o los frutos que
nosotros consumimos, o de las semillas que sembramos o producimos.

Una estimación bien conocida propone que cerca de un tercio de nuestro alimento, incluyendo
productos animales, se deriva de la polinización por animales, mayormente cultivos polinizados por
abejas (McGregor, 1976). Esta estimación ha sido confirmada recientemente por Klein et al. (2007),
aunque la producción animal fue excluida. La diversidad de los cultivos que dependen de la
polinización animal proporciona estimaciones aún más impresionantes. Por ejemplo, la polinización
biótica mejora la calidad de la fruta o semilla o la cantidad en aproximadamente 70% de 1330 cultivos
tropicales (Roubik, 1995) y 85% de los 264 cultivos en Europa (Williams, 1994). La producción y la
diversidad de la agricultura parecen depender en gran medida de la polinización biótica, sobre todo en
el servicio prestado por las abejas meliferas (Apis mellifera), la más importante de especies de
polinizadores, y una gran cantidad de especies de abejas silvestres.

En la actualidad, las poblaciones de abejas melíferas están experimentando muchas enfermedades, y las
poblaciones de especies de polinizadores silvestres están disminuyendo en varias regiones (Kluser y
Peduzzi, 2007), lo que aumenta la preocupación de que existe una "crisis de polinización" una potencial
amenaza global de nuestro suministro de alimentos (Withgott, 1999; Kremen y Ricketts, 2000; Richards,
2001; Westerkamp y Gottsberger, 2002; Steffan-Dewenter et al., 2005). En América del Norte, el número
de colmenas de abejas melíferas ha disminuido casi un 60% desde mediados de 1940, debido a la
creciente incidencia de ácaros parásitos y otros factores no identificados (National Research Council,
2007; Oldroyd, 2007; Stokstad, 2007). Por otro lado, la diversidad de abejas silvestres ha disminuido en
gran medida en la mayor parte de Europa occidental, principalmente a causa de la destrucción del
hábitat (Biesmeijer et al., 2006; Fitzpatrick et al., 2007).

8
A pesar de la evidencia de que la escasez de polinización afecta la calidad del fruto y la semilla y la
cantidad de muchos cultivos en muchos lugares (Klein et al., 2007). El establecimiento de cultivos
dependientes de polinizadores, en promedio, se ha expandido más rápido que el de los cultivos no
dependientes en los países desarrollados y en desarrollo durante el período 1961-2006, por lo que la
demanda de servicio de polinización está aumentando, al mismo tiempo que la abundancia de los
polinizadores y la diversidad están disminuyendo. Muchos estudios han tratado de estimar el valor de la
polinización de los cultivos y la dependencia de los polinizadores en términos financieros, la generación
de los valores netos de dólares por este servicio ecosistémico (Southwick y Southwick, 1992; Costanza et
al., 1997; Losey y Vaughan, 2006; Gallai et al., 2009).

La polinización de cultivos por abejas y otros animales es esencialmente un servicio ecosistémicos que
aumenta el rendimiento, la calidad y la estabilidad de 75% de los cultivos de importancia global (Klein et
al., 2007). El valor a nivel mundial o global de este servicio, al tiempo que es difícil de cuantificar
propiamente, recientemente ha sido estimado en alrededor de $200 billones (Gallai et al., 2009).

Las abejas domesticadas, particularmente Apis mellifera, con frecuencia representan un ingreso esencial
en la producción de cultivos polinizados por animales. Consecuentemente, han sido el objeto de
muchas investigaciones recientes y discusiones políticas debido a la alarmante disminución de abejas
mieleras tanto en Europa como en América (Stokstad, 2007).

Las abejas silvestres y otras especies de insectos también contribuyen a la polinización de algunos
cultivos (por ejemplo de mora azul), las especies silvestres son polinizadores más eficientes y efectivas
que las abejas mieleras (Kevan et al., 1990).

Comunidades diversas de abejas silvestres proveen potencialmente una mayor estabilidad, calidad y
cantidad de los servicios de polinización tanto en espacio como en tiempo en comparación especies
singulares manejadas (Greenleaf y Kremen 2006; Hoehn et al., 2008; Winfree y Kremen, 2009). Además,
si las alarmantes disminuciones regionales en las poblaciones de abejas mieleras continúan (National
Research Council, 2007; Stokstad, 2007), los polinizadores silvestres puede llegar a ser cada vez más
importante para los agricultores. El mantenimiento de los hábitats de los polinizadores y la diversidad de
estos en los paisajes agrícolas, por lo tanto, puede ser esencial para asegurar la producción de alimentos,
calidad y seguridad. ¿Qué cantidad de hábitats se necesita y cómo debe ser distribuido dentro de los
paisajes agrícolas aún no se conoce, (pero ver Kremen et al., 2004; Brosi et al.,2008). Desarrollar un
mejor entendimiento, a través de modelos y estudios de campo sobre como la estructura de los paisajes
influye en los polinizadores y en los servicios que estos proveen, es una necesidad crítica para el manejo
de los servicios ecosistémicos (Kremen et al., 2007).

9
Lonsdorf et al. (2009) presentaron un modelo para cuantificar y mapear las abundancias relativas de los
polinizadores en granjas a lo largo de un paisaje. Los modelos que se enfocan en polinizadores
silvestres, y en abejas en particular, son interesantes porque, los servicios que estas entregan representan
un servicio ecosistémico de sistemas naturales (Kremen y Chaplin-Kramer, 2007).

Estudios recientes han encontrado que la disponibilidad de substratos para anidar (e.g. suelos aptos,
cavidades de árboles) (Potts et al., 2005) así como recursos florales (i.e. tanto néctar como polen) tanto
en hábitats naturales como seminaturales pueden influir fuertemente en la diversidad (Hines y Hendrix,
2005), la abundancia y la productividad de los polinizadores a lo largo de un paisaje (Tepedino y
Stanton, 1981; Potts et al., 2003; Williams y Kremen, 2007). Consecuentemente, muchos estudios
recientes han demostrado una disminución en la contribución de abejas silvestres a la polinización de
cultivos conforme aumenta la distancia a los hábitats naturales (e.g. Kremen et al., 2002, 2004; Ricketts,
2004; Greenleaf y Kremen, 2006; Morandin y Winston, 2006) ver Winfree et al. (2008). De manera
sintética, en 23 estudios de caso, Ricketts et al. (2008) encontró un consenso general de disminución en
la abundancia de polinizadores en campos de cultivo la que se incrementaba con el aislamiento de los
hábitat naturales y seminaturales. Construido a partir de éste y muchos otros estudios, Kremen et al.
(2007) propusieron un marco general para entender como los servicios de polinización son entregados
a la largo de paisajes, y como estos servicios son afectados por el cambio en el uso del suelo en regiones
agrícolas.

La dispersión de semillas

La dispersión de semillas y frutos por vertebrados e invertebrados es central para comprender la

biología individual de las especies y el funcionamiento de ecosistemas modernos (Howe y Smallwood,
1982; Herrera, 2002; Wang y Smith, 2002). La dispersión permite escapar de depredadores, encontrar
sitios seguros para el establecimiento y la reducción de la competencia entre plántulas y entre los
progenitores y la progenie. Ésta de hecho, influye en la estructura de las comunidades vegetales y la
distribución de los taxa individuales (Tiffney, 2004).

Treinta por ciento de las familias de angiospermas son dispersadas biológicamente, y otro 22% poseen
dispersión biótica y abiótica; 14 % de las especies tienen dispersión biótica y otro 42 % posee dispersión
tanto biótica como abiótica (Tiffney y Mazer, 1995). La dispersión biótica esta presente incluso en el 64%
de las gimnospermas, otro 39% utiliza tanto dispersión biótica como abiótica (Tiffney, 2004). La
dispersión existente comúnmente involucra endozoocoria (el consumo del propágulo, incluyendo su
paso por el tracto digestivo del dispersor). En una variante, el dispersor puede consumir la pulpa externa
del fruto sin consumir el propágulo contenido en el, por ejemplo los monos que consumen frutos con

10
semillas de gran tamaño o las hormigas que acarrean pequeñas semillas que tienen cuerpos externos
atrayentes (eleosomas) (Fig. 3).

Si el mesocarpio es la recompensa, el embrión y el tejido nutritivo generalmente no son dañados por el

dispersor, la depredación activa de semillas puede incluso lograr la dispersión, pero con substancial
mortalidad de propágulos. Con menor frecuencia, la dispersión biótica incluye exozoocoria, en la cual,
los propágulos se adhieren al cuerpo de los dispersores a través de pelos, barbas, púas o gomas
(Sorensen, 1986).

Fig. 3. Semilla de Acacia dealbata Link. que muestra el eleosoma

La ingesta de semillas por vertebrados usualmente afecta la germinabilidad (proporción de semillas que
germinan), o la tasa de germinación (inverso del tiempo entre que la semilla es depositada y el inicio de
la germinación) (Traveset, 1998). Tradicionalmente, una germinación rápida después de haber sido
ingerida se ha considerado intrínsecamente benéfica para la planta (ver la discusión en Traveset (1998).
Este supuesto es parcialmente apoyado por la alta tasa de crecimiento y la supervivencia alta de las
plántulas que germinan primero (Zimmerman y Weis, 1984; Waller, 1985; Bush y Van Auken, 1991;
Seiwa, 1998). Sin embargo, estas relaciones entre germinación temprana y aptitud se han inferido a
partir de la variación natural en los tiempos de germinación que presentan las semillas que no son
ingeridas. La germinación temprana puede traducirse incluso en diferentes riesgos debido a
condiciones climáticas adversas o a la mayor probabilidad de ser depredadas o al ataque de patógenos
(Jones y Sharitz, 1989; Traveset, 1990). Sin embargo, aún en el mejor de los casos del que tengamos
conocimiento, no hay datos de campo disponibles sobre el éxito de semillas ingeridas en comparación
con las no ingeridas en ningún tipo de ecosistema. Huerta-Martínez y Escobar-Santos (1999),
compararon semillas de Ferocactus histrix (DC)Lindsay, que habían pasado por el tracto digestivo de
algunos mamíferos pequeños y otras extraídas directamente del fruto maduro, encontraron que el paso
por el tracto digestivo disminuyó el tiempo de germinación hasta en un 50% para el caso de liebres en
comparación con aquellas que no pasaron por el tracto digestivo de los mamíferos; sin embargo no se

11
afectó la germinabilidad en ninguno de los casos. El efecto final de la fenología de la germinación sobre
la aptitud depende de las características de cada especie y de las condiciones disponibles para el
establecimiento en un área determinada. Son necesarios experimentos de campo para determinar las
consecuencias últimas de la ingestión de semillas por vertebrados en términos de supervivencia de
plántulas o éxito reproductivo. La influencia de los herbívoros es una variable que requiere ser analizada
en tales experimentos. La presión de fitofagia puede afectar las interacciones entre las plantas y sus
polinizadores (Herrera, 2000), cambiar la fenología optima de floración (Pilson, 2000), y determinar la
estructura y diversidad de las comunidades vegetales (Huntly, 1991).

Las plantas que son dispersadas por vertebrados, han desarrollado apéndices comestibles en el cuerpo
de las semillas o de sus cubiertas, los cuales son ingeridos y digeridos por los animales, que después
expulsan las semillas en condiciones favorables para la germinación. A este paquete hecho por las
semillas y la porción comestible se le denomina “fruto”, aunque, en ocasiones no se origine del ovario
(un verdadero fruto en sentido botánico). La porción carnosa comestible puede originarse del
revestimiento de las semillas, como en el caso de las que poseen eleosomas, o de estructuras florales
secundarias como las brácteas o los receptáculos florales mismos. Esta gran variedad de orígenes
morfológicos y anatómicos de las porciones nutritivas de los frutos contrasta fuertemente con la gran
homogeneidad de su función. Tal convergencia funcional sugiere que: i) han ocurrido presiones
consistentes de selección en las plantas que favorecen la evolución de características relacionadas con la
dispersión en el interior de los animales basada en recompensa alimenticia ii) la modificación de
estructuras anatómicas preexistentes para cambiarlas en recompensas alimenticias para los animales
frugívoros, ha sido relativamente simple de evolucionar y no ha involucrado muchos cambios genéticos.
En plantas, las variaciones intra e interespecíficas en características morfológicas y de arquitectura,
incluyendo muchas de las características de flores y frutos, con frecuencia están gobernadas solo por
uno o dos genes, esto significa que cambios fenotípicos importantes pudiesen haber sido conseguidos
con una reorganización genética mínima (Gottlieb, 1984). La relación entre plantas dispersadas por
animales y sus dispersores es generalmente de naturaleza mutualista, ya que ambos participantes
obtienen un beneficio de su participación. La recompensa alimenticia proporcionada por la planta es
intercambiada por un servicio, llamado el movimiento de semillas proporcionado por los animales.

Adaptaciones de las plantas

Las interacciones entre las plantas y sus dispersores sin embargo, no se llevan a cabo en espacios
con vacío ecológico, es decir, en ausencia de otro tipo de factores, y las características relacionadas con
los frutos y la fructificación son también susceptibles a fuerzas selectivas impuestas por agentes abióticos
y agentes no mutualistas como depredadores de frutos y semillas

12
Fenología de la fructificación. Estaciones de fructificación sincrónicas de varias especies de plantas,
generalmente conducen a estaciones de abundancia de frutos bien definidas, lo que atrae a los
dispersores con mayor éxito que como lo harían de manera aislada. Picos de abundancia local en frutos
generalmente coinciden con picos de abundancia en dispersores, lo que ha sido frecuentemente
interpretado como evidencia de la selección de los dispersores por el tiempo de fructificación (Herrera,
1985; Noma y Yumoto, 1977). Es difícil, sin embargo, distinguir este escenario del opuesto, que los
dispersores puedan responder numéricamente o puedan programar sus desplazamientos estacionales
para que coincidan con los picos de fructificación (van Schaik et al., 1993).

Señales. Aquellos recursos alimenticios cuya aptitud es reducida por el consumo por vertebrados
(insectos, semillas) han desarrollado adaptaciones que reducen la detectabilidad por consumidores
dañinos. El consumo de frutos por dispersores vertebrados en contraste, ya que es ventajoso para las
plantas, ha seleccionado características del fruto que aumentan y aseguran la detectabilidad por parte
de los frugívoros. Los frutos maduros de plantas dispersadas por vertebrados se caracterizan por olores
distintivos, coloración conspicua o alguna combinación de ambos (Herrera, 2002).

Señales visuales.- En el espectro visible para los humanos, los frutos maduros varían en color del rojo,
negro, y azul al verde y café. Aunque con algunas excepciones, los frutos que son verdes o descoloridos
cuando son maduros, son dispersados por mamíferos, mientras que los dispersados por las aves tienden
a ser de pigmentación muy brillante. La parcial dicotomía entre el brillante y descolorido de los frutos
maduros, probablemente ha sido seleccionada por las contrastantes capacidades sensoriales de las aves
y los mamíferos (Janson, 1983). Rojo y negro tienden a predominar entre las plantas dispersadas por
aves tanto en regiones tropicales como en las templadas y existe solo una variación geográfica menor
en el espectro de color. Los colores brillantes en los frutos de las plantas dispersadas por aves,
representan adaptaciones que promueven el consumo por estos organismos. Esto ha sido probado con
experimentos de campo cuidadosamente controlados mostrando que los frutos que despliegan
diferente coloración difieren en la probabilidad de ser encontrados y consumidos por aves frugívoras en
el campo. Aves frugívoras generalmente discriminan frutos con base en el color y con frecuencia
exhiben consistentes preferencias por algún color (Herrera, 2002).

Tamaño del fruto.- El tamaño es un atributo importante de los frutos, porque establece límites para la
ingestión por parte de dispersores de tamaño relativamente pequeño que se lo tragan entero, como las
aves. El tamaño del fruto es quizá menos importante en relación con su consumo para los grandes
vertebrados con cavidades amplias, o para aquellos pequeños que con sus mandíbulas seccionan en
piezas el fruto; los frutos que son consumidos por mamíferos tienden a ser mayores que los consumidos
por aves (Janson, 1983 y Herrera, 1989). Entre las plantas dispersadas por aves, las diferencias

13
interespecíficas en el tamaño del fruto explican las diferencias en la composición de especies de
dispersores, y el tamaño promedio de frutos ingeridos tiende a estar correlacionado con la amplitud de
la cavidad entre las aves frugívoras (Wheelwright, 1985; Jordano, 1987). Los patrones geográficos en el
tamaño de los frutos están relacionados con la variación en el tamaño del cuerpo de los dispersores. Los
bosques tropicales contienen frutos considerablemente más grandes que los bosques de zonas
templadas; y dentro de los bosques tropicales, frutos Paleotropicales tienden a ser más grandes que los
frutos Neotropicales (Mack, 1993). Estas diferencias están relacionadas con la amplitud de tamaño
extendida por los frugívoros tropicales en relación con su contraparte de zonas templadas y por la
relativa escasez de grandes frugívoros en el Neotropico (Herrera, 2002).

Composición de mesocarpio.- El mesocarpio del fruto es la recompensa ofrecida por la planta a los
dispersores, y su valor nutricional es un elemento crítico en la interacción planta-dispersor. Comparado
con otros materiales biológicos, el mesocarpio de los frutos esta caracterizado en promedio por un alto
contenido de agua y carbohidratos y bajo contenido de proteínas y lípidos. Existe, sin embargo,
variación interespecífica importante en la composición de los principales nutrientes y esta variabilidad es
en si misma, una característica distintiva del mesocarpio de los frutos como una fuente alimenticia para
los animales. De un conjunto de 111 especies dispersadas por aves y mamíferos, de la Península Ibérica,
el contenido de lípidos varió entre 0.2 a 59%, las proteínas entre 1 y 28%, los carbohidratos solubles
entre 26 y 93% del peso seco del mesocarpio. El mesocarpio de los frutos también contiene vitaminas,
carotenoides, aminoácidos y minerales que juegan un papel importante en la ecología nutricional de los
frugívoros (Jordano, 1993).

Sindromes de dispersión

Algunas combinaciones particulares de características del fruto que involucran por ejemplo,
color, olor, tamaño y tipo de presentación ocurren desproporcionadamente más frecuentemente en la
naturaleza que otras combinaciones. Tales combinaciones de características del fruto algunas veces han
sido interpretadas como los llamados “sindromes de dispersión”, debido a que con frecuencia sucede
que estas características están correlacionadas con el consumo por un grupo particular de dispersores.
La presencia y abundancia de especies vegetales que poseen algún síndrome de dispersión, cambia
con el estadio serial de las comunidades vegetales, lo que fue documentado por Hamann y Curio
(1999) en un estudio realizado en bosques lluviosos submontanos de Filipinas (Fig. 4), en el que se
muestra que existe un cambio estadísticamente significativo en el porcentaje de especies que son
dispersadas por murciélagos y mamíferos en los tres estadios seriales del bosque, pero no en los que son
dispersados por aves ni en los dispersados por viento.

14
 Fig 4. Abundancia relativa de árboles con ciertos sindromes de dispersión en tres estadios seriales
(E=serial inicial, M=serial intermedio y L= serial tardío) de bosques lluviosos submontanos de Filipinas

Perspectivas

Si la polinización y la dispersión no se realizaran, muchas especies y procesos del ecosistema

conectados entre sí, dejarían de existir. La pérdida de servicios de polinización está bien documentada
en muchos casos concretos. Cuando los polinizadores manejados por el hombre, como las abejas,
afrontan una serie de amenazas que los debilitan, los servicios de los polinizadores silvestres se hacen
aún más importantes. En el ámbito mundial, la comunidad internacional ha reconocido la importancia
de los polinizadores mediante la Iniciativa internacional para la conservación y el uso sostenible de
polinizadores, también conocida como Iniciativa internacional sobre polinizadores (IPI – por sus siglas en
Inglés) en el año 2000, en el seno del Convenio sobre la Diversidad Biológica impulsado y coordinado
por la FAO (FAO, 2009).

En cuanto a la dispersión, muy pocos estudios han examinado los patrones de variación espacial y
temporal de las relaciones de mutualismo entre las especies de plantas dispersadas por animales y sus
contrapartes vertebrados. Estas investigaciones sugieren, por ejemplo, que existe poca congruencia
espacial entre las amplitudes geográficas de las plantas y los vertebrados con los cuales interactúan para
la dispersión (Jordano, 1993), y que la dinámica a largo plazo de las plantas y sus frugívoros pueden ir
de manera independiente una de otra (Herrera, 1998). La dispersión de semillas enteras intactas y la

15
 depredación de semillas han sido ampliamente estudiados en la regeneración vegetal (Herrera y
Pellmyr, 2002). Sin embargo, se ha demostrado recientemente que el consumo parcial de bellotas de
Quercus pyrenaica es un evento importante en el proceso de regerenarción de los encinares tanto
cuantitativa como cualitativamente, ya que la mayoría de bellotas son dañadas de manera no letal, sin
reducir ni las distancias de dispersión ni las probabilidades de un establecimiento existoso, por el
contrario, una germinación más rápida y una producción de raices de mayor longitud permiten a las
semillas consumidas parcialmente tolerar mejor las desventajas de exposición causadas por la romoción
del pericarpio y la depositación superficial. Consecuentemente, las semillas parcialmente consumidas
pueden contribuir significativamente a la regeneración natural y deben ser consideradas en estudios
futuros de dispersión de semillas (Perea et al., 2011).

Los patrones de variación espacial y temporal en las interacciones planta-dispersor en combinación con
información sobre la estructura genética de las poblaciones de plantas, son esenciales para evaluar las
adaptaciones mutuas entre las plantas y sus dispersores a escalas locales o regionales, en el contexto de
la reciente teoría de la coevolución de mosaico geográfico. Se recomienda que los trabajos futuros
integren los analisis genéticos en las distancias de movimiento de las semillas con los analisis genéticos
en las distancias de repoblamiento de plántulas. Una combinación colectiva de modelaje, genética
poblacional y técnicas de campo podrían proporcionar una gran carga de información sobre el papel
demográfico de los eventos de dispersión a larga distancia dentro de las poblaciones y su contribución
al orígen y mantenimiento de la biodiversidad, de acuerdo con Jones y Muller-Landau (2008).

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22
 2
NODRIZAJE

Alejandro Muñoz Urias

Francisco Martín Huerta Martínez
y Claudia Aurora Uribe Mú
Introducción

La facilitación es una interacción en la que la presencia de una especie altera el ambiente

permitiendo que una segunda especie pueda crecer, mejorar su tasa de supervivencia o reproductiva;
en el caso de las plantas, los efectos positivos ejercidos por especies que produce abundante néctar
para atraer y compartir polinizadores con otras especies, o el efecto de los arbustos que incrementan la
disponibilidad de nitrógeno en el suelo, o el de las especies que comparten nutrimentos a través de
redes micorrícicas y por último el nodrizaje (el cual abordaremos en este capítulo), ocurren durante las
etapas más vulnerables de una planta a las condiciones ambientales; que son la germinación de semillas
y establecimiento de plántulas. Este proceso consiste en que las semillas germinan y se establecen bajo
el dosel de plantas aprovechando los recursos y condiciones que éstas proporcionan (Begon et al.,
1986; Brooker et al., 2008; Brostein, 2009).

El estudio de esta interacción se remonta a la primera década del siglo pasado (Pearson, 1914 citado
por Callaway 2007; Shreve, 1917), los enfoques para su estudio han sido variados entre los que
destacan los trabajos ecofisiológicos donde se estudia el efecto de la luz, la temperatura y los
nutrimentos en el suelo durante el establecimiento de las plántulas. Otro enfoque abordado en el
proceso de facilitación es el efecto de las interacciones multitróficas que pueden favorecen el nodrizaje,
microorganismos del suelo, herbívoros o carnívoros puede tener efecto para que se lleve a cabo el
proceso de facilitación, en algunos casos la presencia o ausencia de esta relación multitrófica puede ser
la diferencia entre una relación mutualista, comensalista o de competencia entre un par de especies
(Van der Putten, 2009).

Por último, el nodrizaje implica el estudio de cómo estas interacciones modelan la estructura de la
comunidad y más aun cuál será la dinámica de la comunidad a través del tiempo.

23
En este capítulo describiremos una panorámica general sobre el fenómeno y se describirán algunos
enfoques desde los que se ha abordado este proceso que modela las comunidades vegetales de las
regiones áridas y semiáridas.

¿Qué es el nodrizaje?

Se conoce como nodrizaje al proceso de facilitación que ocurre cuando una planta se establece
debajo del dosel de otra especie debido a que esta última proporciona micro ambientes edáficos y
climáticos menos estresantes para su crecimiento y desarrollo en comparación con las condiciones fuera
del dosel (Ellner y Shmida, 1981).

Esta asociación se considera de gran importancia para el establecimiento de plántulas especialmente

porque una especie vegetal puede funcionar como nodriza de diferentes especies o una especie que
requiere de nodriza puede establecerse debajo el dosel de diferentes especies. Adicionalmente, esta
asociación modela la estructura de las comunidades y mantiene alta la diversidad biológica en especial
en zonas áridas y semiáridas (Fig. 1 b y c) (Nobel, 1988; Tewksbury y Lloyd, 2001; Drezner, 2006).

En la revisión hecha por Flores y Jurado (2003) sobre trabajos publicados desde 1910 al 2002
relacionados a este fenómeno, encontraron 147 especies que actúan como especies facilitadoras de
otras 429; también mencionaron que 46 especies que actúan como nodrizas en estado adulto
requieren de esta asociación cuando sus semillas germinan y sus plántulas se establecen. Las familias
que generalmente actúan como nodrizas son Fabaceae, Asteraceae y Mimosaceae mientras que la
familia que cuenta con mayor número de especies que requieren nodrizaje son Cactaceae, Poaceae y
Asteraceae (Flores y Jurado 2003).

La germinación y establecimiento de plántulas bajo el dosel de otras plantas depende de las

interacciones negativas y positivas que puedan existir, las interacciones negativas pueden ocurrir por
competencia de agua, luz, espacio, nutrimentos o la presencia de aleloquímicos que inhiben el
establecimiento de plántulas (Valiente-Banuet y Ezcurra, 1991; De Villiers et al., 2001; Padilla y Pugnaire,
2006). Por otro lado, las interacciones positivas resultan por alteraciones en el micro ambiente tanto
edáfico como climático; el micro ambiente debajo del dosel es más fresco durante los días cálidos y
protege a las plántulas de heladas leves durante las frías noches, existe menor radiación solar y mayor
disponibilidad de agua (McAuliffe, 1984; Franco y Nobel, 1989; Valiente-Banuet y Ezcurra, 1991; Cody,
1993; Pugnaire et al., 1996; Mandujano et al., 1998; Flores y Jurado, 2003; Padilla y Pugnaire, 2006).

El suelo suele ser más húmedo debido al ascenso de agua por medio de las raíces de las plantas nodriza
de regiones más profundas a regiones de suelo superficial (“hidraulic lift”) (Richards et al., 1987; Caldwell

24
et al., 1998) o por el escurrimiento de agua que es depositado durante la lluvia en tallos y hojas de las
plantas nodrizas; además, es menos compacto y la tasa de erosión es menor, puede contener mayor
cantidad de nutrimentos debido a la acumulación de materia orgánica, altas tasas de mineralización o
presencia de microorganismos en el suelo. Por lo tanto, el fenómeno de nodrizaje entre dos especies
ocurrirá cuando sus efectos positivos sean mayores que sus efectos negativos (García-Moya y McKell,
1970; McAuliffe, 1984, Franco y Nobel 1989, Valiente-Banuet y Ezcurra 1991, Cody 1993; Pugnaire et al,
1996, Mandujano et al. 1998, Flores y Jurado, 2003, Padilla y Pugnaire, 2006).

El balance entre las interacciones positivas y negativas que regirán el proceso de nodrizaje, dependerá
de las condiciones ambientales, en particular la humedad del suelo. Se ha encontrado que algunas
especies como Olneya tesota funciona como nodriza en regiones muy secas aumentando la riqueza y
abundancia de muchas especies perennes y efímeras, pero en regiones con mayor humedad tiene
poco efecto o efectos negativos sobre estas (Tewksbury y Lloyd, 2001).

Dispersión de semillas, germinación y establecimiento de plántulas

Debido a que el nodrizaje es una respuesta común en zonas áridas y semiáridas y en particular
con cactáceas, en el presente apartado se documentará sobre la germinación de las semillas y
establecimiento de plántulas en esta familia. Con respecto a este tema, Godínez-Álvarez et al. (2003)
encontraron que se han realizado diversos trabajos donde la germinación de las semillas y el
establecimiento de plántulas son facilitados por plantas nodriza ya sea que estas proporcionan sombra,
protección contra las heladas, protección contra la depredación, facilitación por incremento de
nutrimentos debajo del dosel o efectos de la dispersión de las semillas.

El proceso de dispersión de las semillas en zonas áridas y semiáridas tiene patrones muy especiales,
principalmente porque la vegetación natural se distribuye en forma de pequeños aglomerados
inmersos en una matriz de suelo desnudo (Silvertown y Wilson, 1994). Las semillas dispersadas fuera de
los aglomerados pueden ser distribuidas al interior de estos por efecto de la lluvia y el viento; tienden a
acumularse debajo de las plantas debido a que las raíces superficiales y la hojarasca actúan como
trampas de semillas. En muchos casos, las semillas son depositadas en el interior del aglomerado por la
presencia de frugívoros que perchan en las ramas de las plantas mientras se alimentan de frutos (Flores
y Jurado, 2003).

Fuera del dosel la temperatura del suelo puede alcanzar entre los 50 a 70oC a medio día en temporada
de estiaje, temperaturas que son letales para las plántulas de cactáceas debido a que estas a los pocos
días después de germinar por razones ontogénicas o ambientales cambian su metabolismo fotosintético
inicial de C3 a CAM teniendo como consecuencia el no poder disminuir la temperatura por transpiración

25
durante el día por tener los estomas cerrados, además las plántulas no cuentan con tejido de protección
como la peridermis de las plantas adultas que aíslan al tejido vivo de las altas temperaturas donde la
planta está en contacto con el suelo (Nobel, 1988; Valiente-Banuet y Ezcurra, 1991; Altesor et al., 1992;
Nobel, 1994; Nolasco et al., 1997; Flores y Briones, 2001; Loza-Cornejo et al., 2003; Hernández-González
y Briones-Villarreal, 2007).

En contraste, la temperatura bajo el dosel de plantas no solo es óptima para el establecimiento y

desarrollo de las plántulas sino que también es óptima para su germinación, alrededor de 25oC con un
intervalo favorable de germinación entre 17 a 34oC. Por otro lado, las semillas son dependientes de la
luz para germinar; sin embargo, se obtienen mayores porcentajes de germinación cuando la irradiancia
es baja (Flores et al., 2004). Por lo cual, podemos observar que las condiciones óptimas sobre luz y
temperatura para la germinación de las semillas ocurre debajo del dosel de otras plantas (Godínez-
Alvarez y Valiente-Banuet, 1998; Flores et al., 2004).

Con respecto a su establecimiento, las condiciones ambientales (temperaturas frescas, mayor humedad
y nutrimentos en el suelo y menor irradiancia) presentes bajo el dosel de sus nodrizas son
fundamentales para tener mayor supervivencia y crecimiento, el cual se refleja en que las plántulas son
más verdes y turgentes (Figura 1a y 1b), (Jordan y Nobel, 1979; Franco y Nobel, 1989; Nolasco et al.,
1997; Godinez-Álvarez y Valiente-Banuet, 1998; Cervera et al., 2006).

La mayoría de los cactos evitan las sequías almacenando agua en sus tejidos a esta propiedad se le
conoce como suculencia; sin embargo, las plántulas no poseen esta característica, para ejemplificar esta
condición es necesario precisar que la suculencia se puede evaluar con métodos no destructivos, a
través de la razón volumen:área, para tal efecto se calcula el volumen de la planta (algunos Ferocactus
se consideran como esferas, mientras que cactus columnares como cilindros y las Opuntias como
elipses, además se calcula el área superficial para finalmente obtener su razón. Si el valor es alto, también
su capacidad de almacenamiento de agua, por lo tanto estas plantas tienen la capacidad de sobrevivir a
sequías prolongadas. Por ejemplo, las plántulas de una semana de edad de Ferocactus acanthodes
cuenta con una razón de 0.02 cm pudiendo incrementarse hasta 0.17 cm al año de edad, teniendo así
capacidad de tolerar sequías de cuatro a seis semanas, por lo que la exposición a la radiación alta que
pueden sufrir fuera del dosel de su nodriza incrementa la mortalidad primariamente porque aumenta la
temperatura de los tejidos y la pérdida del agua por transpiración que limitaría su capacidad de
almacenamiento (Jordan y Nobel 1979; 1981; Gibson y Nobel, 1986; Nobel, 1988).

26
Interacciones indirectas y multitróficas que promueven nodrizaje

El proceso de facilitación es favorecido a causa de que una especie modifica las condiciones
ambientales para el establecimiento de una segunda especie. Adicionalmente, es necesario considerar
las interacciones indirectas que pueden incluir interacciones con una tercera planta, o con organismos
de diferente nivel trófico que pueden incluir simbiontes, herbívoros, patógenos y sus enemigos debido a
que éstas interacciones pueden favorecer o inhibir el proceso de facilitación, de tal forma que una
especie puede estar modificando las condiciones microclimáticas y edáficas para facilitar el
establecimiento de una segunda especie, sin embargo, por causa de la competencia de algún recurso o
condición no se logra establecerse hasta que la presencia de un patógeno o un herbívoro de la primer
especie o un organismo simbionte que se asocie con la segunda especie cambie la relación de
competencia por una de facilitación (Van der Putten, 2009).

El estudio del efecto de las interacciones bióticas sobre el nodrizaje ha sido poco estudiado. No
obstante, algunos de estos trabajos han cambiado el punto de vista del papel funcional de algunas
plantas, tal es el caso de las plantas hemiparásitas, las cuales han sido consideradas perjudiciales para las
plantas hospederas por el hecho de que absorben agua y sales minerales de sus hospederos. Sin
embargo, algunos aspectos fisiológicos de los muérdagos revelan un efecto positivo en la comunidad,
entre ellos destaca su baja tasa de reabsorción de minerales en las hojas que sufrirán senescencia, así
como su rápida descomposición cuando estas se encuentran en el suelo, adicionalmente estas plantas
tienen elevadas tasas de consumo de hojas y frutos, de esta manera atraen insectos, aves insectívoras y
frugívoras, los cuales producen excretas que al caer al suelo junto con el mantillo producido por el
muérdago enriquecen el suelo permitiendo el establecimiento de otras plantas (Watson, 2009).

Preservación de la diversidad por medio del nodrizaje

El nodrizaje es un mecanismo que preserva la diversidad global por medio de la generación de

diversos nichos de regeneración, además promueven selección estabilizadora en plantas que se
originaron en el terciario superior (Rhus, Cercocarpus, Garrya, Ceanothus, Arctostaphylos, Pistacia,
Quercus y Dodonaea) cuando el clima era más húmedo y menos cálido, la mayoría de estas plantas
son perenifolias con hojas de tamaño grande, las condiciones para su germinación y establecimiento
son semejantes a las condiciones en las que se originaron estos géneros, por lo que el proceso de
facilitación es obligado en climas secos. Por otro lado, las plantas que se originaron en el cuaternario,
periodo en el cual se originaron los desiertos, tienden a tener las hojas más pequeñas y ser caducifolias,
usualmente no necesitan de especies facilitadoras para su germinación y establecimiento,
frecuentemente las plantas adultas son nodrizas en muchos casos de plantas que se originaron en el

27
terciario, mas aun el proceso de nodrizaje ocurre con mayor frecuencia entre diversos grupos poco
relacionados, dando como resultado en un incremento en la diversidad filogenética (Valiente-Banuet et
al, 2006; Valiente-Banuet y Verdú, 2007).

Asociaciones ecológicas

Cuando se estudia la dinámica de la interacción entre un par de especies involucradas en el proceso

de nodrizaje, no solo en la fase de establecimiento, sino durante sus diferentes etapas de desarrollo, se
puede observar que el proceso de facilitación puede terminar como una asociación mutualista (+,+),
comensalista (+,0) o antagonista (-,-) ya que después del proceso de facilitación, las interacciones bióticas
pueden cambiar durante el resto del ciclo de vida de ambas especies (Cody, 2003; Callaway, 2007;
Bronstein, 2009).

La asociación conocida como mutualismo (+/+), en donde ambas especies se benefician en este caso
por crecer juntas, se puede presentar durante todo el ciclo de vida de las plantas que son nodrizas o
que requieren de este proceso para su repoblamiento, debido a que ambas especies funcionan como
facilitadoras, una de la otra; en general la facilitación se da a favor de la especie de menor porte
permitiendo así una asociación positiva entre ambas especies, generando una asociación fuerte entre
ellas. Este proceso ha sido estudiado en Marrubium vulgare y Retama sphaerocarpa por el grupo de
Pugnaire et al. (1996). Para la asociación comensalista (+,0), existen pocos trabajos, no se sabe si es
porque es una interacción rara o si ha existido poco interes por el estudio de esta interacción, (Schoener
citado por Callaway, 2007).

Existen asociaciones que empiezan con el proceso de nodrizaje, sin embargo, en otras etapas de los
ciclos de vida de las plantas, se concluye que la relación es del tipo antagonista (-/-) ya que la especie
que se establece debido a las condiciones favorables que brinda la nodriza, termina desplazando a esta
última. Un buen ejemplo de este tipo de asociación se observa en Carnegia gigantea que se establece
bajo los doseles de Cercidium microphyllum pero cuando el cacto crece compite por recursos con
Cercidium y ésta finalmente es desplazada (Yeaton, 1978, McAuliffe, 1984; Yeaton y Romero
Manzanares, 1986).

Otro caso interesante lo podemos observar en las interacciones bióticas de la cactácea Neobuxbaumia
tetetzo y Mimosa luisiana. Las plántulas de N. tetetzo germinan bajo el dosel de M. luisiana en el Valle de
Zapotitlán en Puebla, cuando la cactácea es de tamaño pequeño no tiene ningún efecto sobre su
planta nodriza, sin embargo, cuando esta crece, ambas especies compiten por el agua disponible en el
suelo, ocasionando menores tasas de crecimiento y producción de frutos de M. luisiana (Flores-Martínez
et al., 1998).

28
Es posible que la dinámica poblacional entre ambas especies sea similar a la respuesta típica que se
observa entre especies que tienen las interacciones de parasitismo o depredación en donde se observan
oscilaciones entre ambos tamaños poblacionales en las que cuando una de las especies tenga una
abundancia alta, la otra puede tener una abundancia menor. Si ambas especies son dominantes se
observará una estructura de la comunidad particular, donde ambas especies son muy comunes pero en
diferentes tiempos una especie será más dominante que la otra.

Una posible derivación se basa en interacciones de facilitación y competencia entre pares de especies.
Por ejemplo, Larrea divaricata funciona como nodriza de plántulas de Opuntia leptocaulis,
posteriormente ésta última desplaza a su nodriza, pero al pasar el tiempo Opuntia sirve de nodriza de
Larrea la cual es desplazada por Opuntia repitiéndose este ciclo indeterminadamente originando una
dinámica sucesional cíclica pero positiva para ambas especies, este ciclo no es único, existen informes
similares los que destacan las especies, Acacia schaffneri y Opuntia streptacantha para el altiplano
potosino zacatecano. En el desierto de Mojave, Opuntia echinocarpa, O. ramosissima y O. acanthocarpa
se establecen junto con el pasto Hilaria rigida como parte del proceso de facilitación, los pastos son
desplazados por las Opuntias por efecto de competencia por luz y humedad, sin embargo cuando las
Opuntias son mayores favorecen el establecimiento de Hilaria rigida (Yeaton, 1978, Yeaton y Romero
Manzanares, 1986, Flores-Flores y Yeaton, 2000; Cody, 2003).

Método de estudio

Existen diversos métodos para el estudio del nodrizaje sobre todo si consideramos que este
proceso puede ser estudiado según los diferentes enfoques (ecofisiológico, interacciones bióticas o el
efecto del nodrizaje sobre la estructura de la comunidad vegetal). Sin embargo, en esta sección
describiremos un método de estudio que tiene como objeto determinar cuales son las posibles nodrizas
de una especie.

Se establecen áreas de muestreo lo suficientemente grandes para incrementar la probabilidad de

encontrar plántulas de nuestra especie de interés, estas áreas tienen un doble propósito; el primero es
registrar el número de plántulas de la especie de la cual sospechamos que requiere nodrizaje junto con
la especie bajo la cual esta creciendo. En segundo lugar estas áreas de muestreo servirán para registrar
la cobertura de todas las especies que se encuentran en el área de muestreo, para tal efecto se
obtendrá el diámetro mayor y el menor del dosel, ambas lecturas serán perpendiculares y la cobertura
se calculará con la siguiente fórmula.

29
  D  D2 
2

cobertura   1  
 4 

Una vez que se obtienen todas las coberturas se logra la cobertura total por especie y posteriormente se
calcula la cobertura relativa por medio de la siguiente fórmula.

coberturade la especiex
coberturarelativa=
coberturatotal de todas las especies

Una vez obtenidas las coberturas relativas de cada especie y el registro de las plántulas que crecen bajo
el dosel de cada una de las especies de la comunidad, se puede establecer la siguiente hipótesis: el
número de plántulas se distribuye en cantidades uniformes bajo el dosel de cualquier especie de la
comunidad. Esta hipótesis se puede probar por medio de una prueba de bondad de ajuste de Xi2, los
datos observados corresponden al número de plántulas que crecen bajo el dosel de cada especie y los
datos esperados, se podrían calcular dividiendo el total de plántulas entre el número de especies de la
comunidad que podrían fungir como tutoras, sin embargo, como estas plantas tienen diferentes
coberturas es preferible calcular el número de plántulas esperadas y ponderar la cobertura relativa de
cada especie, para tal efecto, se multiplica el total de plántulas encotradas bajo el dosel por la cobertura
relativa de cada especie (Cody, 1993; Drezner, 2006, De Viana et al., 2001).

Si se rechaza la hipótesis, entonces debemos calcular los residuales estandarizados (est.) del analisis de
Xi2 para determinar estadísticamente cuales son las plantas con las que existe mayor o menor número
de plántulas de lo esperado y asumir entonces que existe una asociación positiva o negativa entre la
especie de interes y las que conforman la comunidad (Everit, 1992). Los residuales ajustados se calculan
con la siguiente fórmula:

observados  esperados
residuales est. 
esperados

Posteriormente se calcula el valor de p de cada residual est., se puede utilizar una calculadora de
probalidades de valores de z con dos colas, estas calculadoras están disponibles en Internet (i.e.
http://faculty.vassar.edu/lowry/tabs.html#z), o se pueden consultar en software estadísticos. Si el valor
de p es ≤ 0.05 rechazamos la hipótesis nula, es decir el número de plántulas observadas creciendo bajo
el dosel de la planta es diferente a las número de plántulas esperadas que se obtuvo el residual;
entonces dependiendo del signo del residual estandarizado podemos suponer si existen mayor o
menor número de plántulas creciendo debajo de los doseles de las plantas.

30
Otro método para el estudio de nodrizaje fue realizado por Tewksbury y Lloyd (2001) donde se mide la
riqueza y cobertura de especies bajo el dosel de una especie arbórea que se sospeche facilite el
establecimiento de otras especies y como testigo se mide la riqueza y cobertura de especies fuera del
dosel y después de tener por lo menos diez repeticiones por tratamiento se analizan los datos con un
análisis de correspondencia desprovisto de tendencia (DCA) el cual permite observar diferencias entre
los sitios con base en la composición, riqueza y cobertura de las especies que crecen fuera y dentro del
dosel.

Cody (1993), analizó la asociación de plantas de Opuntia echinocarpa con otras especies de la
comunidad a la cual pertenecen empleando un plano cartesiano, en el eje de las ordenadas representó
la abundancia relativa acumulada de O. echinocarpa y en el eje de las abscisas ubicó las especies
vegetales que se encuentran en su vecindad, el orden en que situó las especies se basó en colocar del
lado izquierdo del eje a las especies donde la abundancia relativa acumulada de O. echinocarpa fue
menor. Posteriormente graficó las abundancias relativas acumuladas categorizando a las opuntias por
sus tallas con base en el número de cladodios terminales, generando diferentes curvas de respuesta; la
interpretación de este gráfico nos permite identificar asociaciones positivas según la talla de la especie
de interes con tan solo ubicar que especie muestra la abundancia relativa mas alta.

Perspectivas

Los estudios de nodrizaje aportan información valiosa para el estudio de procesos fisiológicos de las
plántulas, específicamente cómo estos son afectados por los factores ambientales, también nos han
ayudado a comprender el patrón de repoblamiento de las especies en zonas áridas y semiáridas, o el
papel de las interacciones bióticas planta-animal en el establecimiento de las plántulas (depredación y
dispersión de semillas), temas no agotados aun, sobre todo los dificiles de abordar. Sin embargo, el
nodrizaje está relacionado con las primeras fases del establecimiento sin tomar en cuenta las
interacciones que ocurren durante todo el ciclo de vida de ambas plantas, por lo cual este tema podría
ser el siguiente paradigma sobre el estudio de las interacciones planta-planta.

La facilitación, inhibición y tolerancia que se pueden observar en este binomio modelan la estructura de
la comunidad vegetal a través del tiempo, tal como lo postularon Connell y Slatyer (1977). Para tal
efecto, es necesario el desarrollo de diferentes algoritmos sobre patrones de asociación entre especies,
para probar hipotesis basadas en la distribución y dinámica de los conglomerados, las interacciones
positivas y negativas entre especies, entre otros (Silvertown y Wilson, 1994; Gotelli, 2000).

Tomando en cuenta la rápida degradación de los ecosistemas terrestres, existe la necesidad de generar
nuevos esquemas de restauración que sean más eficaces y económicos que permitan mantener la

31
funcionalidad de los ecosistemas, por tanto el nodrizaje puede ser utilizado como estrategia de
restauración considerando que es una fuerza natural que modela las comunidades y preserva la
diversidad biológica, se pueden desarrollar técnicas novedosas, con un amplio rango de posibilidades
para realizar procesos de facilitación como incrementar la polinización, el estatus hídrico los niveles de
nitrógeno en el suelo a través de especies facilitadoras (Brooker et al., 2008).

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a) b)

c) d)

Figura 1. a) plántula de Opuntia bajo nodriza, b) plántula de Opuntia creciendo sin nodriza, c) Opuntia creciendo
bajo el dosel de Mimosa biuncifera, d) Opuntia compitiendo con Acacia después de que esta sirvió de nodriza.

35
36
3
SIMBIOSIS MICORRÍCICA: UN ANÁLISIS DE SU RELEVANTE FUNCIÓN
ECOSISTÉMICA Y EN LA PROVISIÓN DE SERVICIOS AMBIENTALES
Cecilia Neri-Luna
y Luis Villarreal-Ruiz

“La naturaleza puede producir estructuras complejas incluso en situaciones simples, y obedecer leyes simples
incluso en situaciones complejas”.

Goldenfell & Cadanoff (1999)

Introducción

Actualmente se ha reconocido a escala mundial que debido a su importancia ecológica y

evolutiva, la simbiosis micorrícica constituye, probablemente, una de las adaptaciones más importantes
en la naturaleza (Brachmann y Parniske, 2006). Dado que muchas plantas colonizadas por los hongos
formadores de micorrizas tienen gran relevancia ecológica y económica para el hombre, su estudio,
caracterización y su confirmación científica (cumpliendo los “Postulados de Koch”) mediante
herramientas clásicas y moleculares ecogenómicas combinadas, resultarán fundamentales para
entender el producto de las interacciones entre hongos y plantas con el ambiente biótico y abiótico.
Tomando en cuenta que habitamos un mundo biocomplejo, donde los ecosistemas no constituyen una
simple yuxtaposición de elementos vivos e inertes, sino la integración jerárquica de interacciones no
lineares, y en donde el todo es mucho más que la suma de sus partes, es necesario contar con bases
sólidas y un enfoque integrador vs. el reduccionista tradicional, para abordar el estudio de la simbiosis
micorrícica en el Siglo XXI. Con ello, estaremos en condiciones de entender como el producto de dichas
interacciones se refleja en las propiedades emergentes en cada nivel de interacción entre las plantas, los
hongos micorrícicos, el suelo y su ambiente biótico, abiótico y el social, del que formamos parte integral.
Este enfoque integrador, nos permitirá adoptar una visión bioética para desarrollar investigaciones
interdisciplinarias, que nos permitan transitar hacia la transdisciplina y así generar estrategias para vivir en
armonía con la naturaleza y contribuir en la sustentabilidad planetaria. Por lo tanto, en este capítulo
hacemos un breve análisis sobre la función relevante que ha tenido la simbiosis micorrícica desde la
adaptación de las plantas del medio acuático al terrestre, proveemos las bases conceptuales para
entender el fenómeno y delineamos los servicios ambientales o ecosistémicos que actualmente nos

37
pudiera proveer y que requieren con urgencia ser valorados e incluidos en los programas de manejo
sustentable, ante los retos de un mundo biocomplejo y cambiante.

¿Qué es la simbiosis micorrícica?

La simbiosis micorrícica es un fenómeno ecológico-evolutivo producto de la interacción

ancestral entre hongos y plantas con el suelo (factores bióticos y abióticos) y el ambiente atmosférico
(Figura 1) que les ha brindado, entre otros beneficios: (1) un hábitat favorable y el suministro de
carbono al hongo por parte de la planta y; (2) una eficiente captación de agua y nutrimentos del suelo
por parte de las hifas y el micelio extraradical de los hongos hacia la planta; lo que ha elevado su
tolerancia al estrés abiótico y biótico (Smith y Read, 2008; Bonfante y Selosse, 2010). Es posible que
durante millones de años de interacción, el genoma del hongo haya sido cooptado por las plantas
(Thompson, 2006) e incorporado para desarrollar un novedoso órgano funcional, de crecimiento
sincrónico y con transferencia bidireccional de nutrimentos (Allen, 1991; Brundrett, 2004), a través del
proceso de simbiogénesis universal (Gontier, 2007) y evolución darwiniana, logrando un
funcionamiento balanceado (Brundrett, 2004) para sobrevivir en ambientes cambiantes y en un mundo
cada vez más biocomplejo (Constantin de Magny y Colwell, 2009). En la actualidad este fenómeno se
puede considerar la regla en los ecosistemas terrestres, ya que de las 3,617 especies de plantas
estudiadas, se ha demostrado su presencia en el 80% (Wang y Qiu, 2006). En dichas plantas se han
observado hongos simbiontes mutualistas en su sistema radical; aunque algunas de ellas los presentan
en las células de otros órgano de contacto, tales como rizoides en hepáticas, gametofitos aclorófilos en
helechos y licopodios y protocormos en orquídeas (Peterson et al. 2004). Dado que en 1885 el
científico alemán A.B. Frank fue el primero en describir, interpretar y nombrar dicho fenómeno (“…La
estructura completa no es la raíz de un árbol o solamente el hongo ya que se parece al talo de un
líquen, la unión de dos seres en uno, un órgano morfológico; el cual puede designarse adecuadamente
como un “hongo-raíz” o “micorriza”...”), al ser comisionado para promover el cultivo de trufa en el reino
de Prusia; sentó las bases para el estudio de la simbiosis micorrízica (Frank ,1885; Trappe y Berch, 1985).
Desde entonces, y a medida que se ha profundizado en su investigación, se han propuesto diversas
definiciones en la literatura mundial, sin embargo, aquí la denominaremos como: “la asociación
simbiótica mutualista, producto de la cooptación y simbiogénesis del genoma de un hongo
especializado del suelo (micobionte) por la raíz u otro órgano de contacto de una planta (fitobionte), en
cuya interacción hay transferencia bidireccional de nutrimentos, a través de una interface con desarrollo
sincrónico y funcionamiento balanceado del que obtienen ventajas adaptativas en un ambiente
biocomplejo y cambiante” (adaptado de Allen, 1991; Brundrett, 2004; Thompson, 2006; Gontier, 2007;
Constantin de Magny y Colwell, 2009). La definición aquí propuesta se refiere a la simbiosis micorrícica

38
en un sentido estricto, ya que algunos investigadores la consideran como un continuo de interacciones
que va del mutualismo al parasitismo (Johnson et al. 1997), es decir un “mutualismo difuso”. Ello ha sido
modelado por Neuhauser y Farione (2004), empleando el modelo Lotka-Volterra, y demostrando que
existen dos mecanismos en el cual la interacción puede pasar del mutualismo al parasitismo: (1) los
beneficios relativos a la planta decrecen al incrementar la fertilidad del suelo; (2) cuando existen dos
especies de hongos (una mutualista y la otra explotadora) y se presentan incrementos en la fertilidad del
suelo, favoreciendo a la explotadora si la mutualista tiene tasas de crecimiento más rápidas. Además de
que existen en la naturaleza más de 400 especies de plantas, que son aclórófilas y mico-heterotróficas
dependientes de un hongo simbionte para su nutrición (Leake, 1994). Dichas asociaciones simbióticas
son consideradas por Brundrett (2004) como “micorrícicas explotadoras”, ya que no existe transferencia
bidireccional de nutrimentos entre el micobionte y el fitobionte (Cuadro 1). Dado que la simbiosis
micorrícica es un fenómeno multifactorial en el que intervienen diversos componentes, su estudio no
debe centrarse únicamente en el micobionte o el fitobionte en sí, sino en la naturaleza de sus
interacciones, tal y como lo propuso Frank en su trabajo pionero, por lo que el avance en el
conocimiento y en la tecnología actual, hace necesario el planteamiento de investigaciones
interdisciplinarias, pasando del enfoque reduccionista tradicional al enfoque integrador de la
biocomplejidad (Figura 1).

Figura 1. Interacciones entre los principales componentes (plantas, hongos, suelo y ambiente atmosférico) de la
simbiosis micorrícica y las zonas de influencia donde se producen: 1: Rizósfera (zona de influencia de la planta); 2:
Hifósfera (zona de influencia del hongo); 3: Micorrizósfera (zona de influencia de la interacción planta-hongo-
ambiente atmosférico-suelo); 4: Rizoplano (zona de influencia del suelo y su biota microbiana en la superficie de la
raíz). Adaptado de: Hiltner (1904); Clark (1949); Oswald y Ferchau (1968); Marschner (1995); Brundrett et al.
(1996); Johansson et al. (2004).

Ecología evolutiva de la simbiosis micorrícica

La importancia ecológico-evolutiva de la simbiosis micorrícica en la adaptación de las plantas del

medio acuático al terrestre está documentada por la evidencia de: (1) fósiles de linajes extintos (LePage
et al. 1997; Redecker et al. 2000; Wellman et al. 2003); (2) el estudio de las micorrizas en las plantas

39
actuales (Smith y Read, 2008); (3) el descubrimiento de los genes ancestrales (DMI1, DMI3, IPD3)
requeridos para su formación en los principales linajes de plantas (Wang et al. 2010). De tal forma, que
la reconstrucción cronológica sobre el origen de la simbiosis micorrícica se remonta al Ordovícico Medio
~475 millones de años (Ma) (Wellman et al. 2003), donde se especula que un linaje ancestral de
Endogone (Mucoromycotina), fue el primero en favorecer la colonización de las plantas en suelos
pobremente desarrollados, a través de una asociación simbiótica parecida a la micorriza arbuscular
actual (Bidartondo et al. 2011). Durante el Devónico Temprano (~400 Ma) emergió el linaje de los
Glomeromycota, que formaba micorriza arbuscular en los meristemos de rizomas especializados de
Aglaophyton major (Taylor et al. 1995), y prevaleció en licopodios, esfenofitas, helechos y cicadáceas
durante el Devónico (395-385 Ma) de acuerdo con Brundrett (2002) y en licopodios arborescentes en
el Carbonífero (362-290 Ma) (Krings et al. 2011). Tanto el linaje ancestral de Mucoromycotina como el
de Glomeromycota (Figura 2), contribuyeron a la diversificación vegetal del planeta durante el: (1)
Pérmico (~265 Ma) con el advenimiento de las Ginkgoales; (2) las coníferas del hemisferio sur
(Araucariaceae y Podocarpaceae) en el Triásico (~235 Ma); (3) las Cupressaceae, Taxodiaceae y Taxales
del hemisferio norte y las Gnetales en el Jurásico Temprano (~190 Ma), según Brundrett (2002). Dicho
autor sugiere que en el Jurásico Temprano emergió un nuevo linaje de hongos que formó las primeras
ectomicorrizas en Gnetum. En el Cretácico Temprano (~120 Ma) aparecen las pináceas con raíces
heterorrízicas y ectomicorrizas, así como las primeras Angiospermas y con ello nuevos tipos micorrícicos
como una posible adaptación de las plantas a los hongos presentes en su ambiente. Además, propone
que en forma simultánea aparecieron las Fagales (con ectomicorrizas) y Orchidaceae con el nuevo tipo
de micorriza orquideoide. Durante el Cretácico Tardío (90-30 Ma) aparecen las familias Caesalpiniaceae,
Fabaceae, Mimosaceae, Myrtaceae, Salicaceae, Tiliaceae, que pueden presentar micorriza arbuscular,
ectomicorrizas o ambas. Recientemente, Ryberg y Matheny (2012) plantean la hipótesis del “origen
dual” que sugiere que los hongos ectomicorrícicos agaricales se originaron en forma asincrónica,
primero durante el Cretácico (linajes ancestrales con pináceas) y posteriormente radiaron en el
Paleógeno (linajes recientes con angiospermas). A pesar de que el origen de las ectomicorrizas se
remonta al Cretácico, el primer registro fósil de una ectomicorriza en Pinus data del Eoceno medio, hace
50 Ma (LePage et al. 1997). En relación a la evolución de las Ericales, Cullings (1996) data su origen en
el Cretácico Temprano, lo cual se basa en registros fósiles con micorriza ericoide; mientras que Brundrett
(2002) sugiere que su radiación fue más reciente (Cretácico Tardío) y donde posiblemente se
desarrollaron otros tipos de micorrizas (Figura 2). Podemos concluir que la simbiosis micorrícica ha
jugado un papel relevante en la adaptación de plantas del medio acuático al terrestre y diversificación
vegetal, lo que es considerado como un evento clave en la formación y mantenimiento de la biósfera,
tal y como la conocemos actualmente (Smith et al. 2009).

40
Figura 2. Topología de los linajes evolutivos de hongos (Bidartondo et al. 2011) y su relación con los tipos de
micorrizas reconocidos actualmente por Smith y Read (2008): Micorriza arbuscular (MA), ectomicorriza (EcM),
micorriza ericoide (MEr), micorriza arbutoide (MAr), micorriza monotropoide (MMo), ectendomicorriza (EnM),
micorriza orquideoide (MOr). (?): Allen et al. (2003); Selosse et al. (2007) y Villarreal-Ruiz et al. (2012) presentan
evidencia de que algunos basidiomicetes pueden formar micorriza ericoide.

Las plantas micorrícicas y no micorrícicas: ¿matrimonio por conveniencia?

Actualmente se estima que existen ~298,000 (±SE 8,200) especies de plantas en los ecosistemas
terrestres, de las cuales 215,644 están debidamente descritas (Mora et al. 2011). De estas últimas 16,236-
23,000 son Briofitas, 12,000-15,000 Pteridofitas, 1,000-1,052 Gymnospermas y 176,644- 268,000 son
Angiospermas (IUCN, 2010). A la fecha, se ha estudiado el estatus micorrícico de alrededor de 10,000
especies de plantas que equivale a un 3% de las plantas vasculares (Brundrett, 2009). Por su parte,
Wang y Qiu (2006) consignaron que en las 28 familias de Briofitas que se han estudiado, el 71%
estaban micorrizadas, mientras el 29% restante no presentaron micorrizas (NM). En el caso de las
Pteridofitas, de 28 familias analizadas el 93% presentaron micorrizas, en tanto que en el 7% no se
observaron y en el caso de las familias de gimnospermas estudiadas, el 100% presentaron micorrizas.
Por otro lado, Brundrett (2009) realizó un análisis detallado en 336 familias de plantas (99% de las
angiospermas) y encontró que la MA está presente en el 74% de ellas, la MOr en el 9%, la EcM en el 2%
y la MEr en el 1%. Además, el 8% restante pertenecen a familias que se han reportando como
facultativas (MA-NM), ya que crecen en hábitats no aptos (epífito, acuático, extremadamente frío y seco)
para el desarrollo de hongos micorrícicos. Finalmente, el 6% de las familias no mostraron ningún tipo de
micorrizas (i.e. Commelinaceae, Proteaceae, Mesembranthaceae, Brassicaceae, Orobanchaceae), lo cual
pudiera estar relacionado con el hábitat, hábito de crecimiento rápido y las estrategias de nutrición
(parasitisimo y carnivoría) que presentan (Figura 3).

41
Figura 3. Linajes ancestrales y actuales de plantas micorrícicas y no micorrícicas. (a) Detalle de rama fósil de
Taxodium dubium del Mioceno. (b) Las plantas no vasculares como los musgos, briofitas y hepáticas pueden
formar MA y MEr. (c) Los helechos se caracterizan por formar MA. (d) Cycas revoluta es una planta representativa
de las cicadáceas que por lo general presentan MA. (e) Las cupresáceas forman preferentemente MA. (f) Las
pináceas forman preferentemente EcM y EnM, aunque existen reportes de MA. (g) El género Magnolia es el
representante basal de la angiospermas y forma MA. (h) El género Vaccinium se caracteriza por formar MEr. (i)
Arctostaphylos pungens es una especie que forma MAr. (j) Monotropa uniflora como otros miembros de las
Monotropaceae forma MMo. (k) Las orquídeas constituyen un grupo megadiverso de hábitos terrestres y epífitos
que forma MOr. (l) Algunas especies de angiospermas tropicales como Coccoloba uvifera forman EcM en zonas
costeras. (m) Las cactáceas han desarrollado estrategias adaptativas exitosas para sobrevivir en ambientes áridos,
formando MA. (n) Zea mays es una planta de gran importancia económica y cultural que forma MA. (o) El género
Phytolaca es uno de los representantes de las plantas que no forman micorrizas. Fotos: L. Villarreal-Ruiz.

Los hongos micorrícicos: el socio oculto

Los hongos son un grupo ubicuo y diverso de microorganismos, ya que la hifa microscópica
constituye su unidad estructural y funcional básica, y su estudio se realiza a través de métodos
microbiológicos (Willey et al. 2008; Villarreal-Ruiz y Neri-Luna, 2009). Cumplen una importante función
ecosistémica, ya que la mayoría son saprobios que degradan restos orgánicos, pero algunos pueden
especializarse y formar simbiosis mutualista y antagonista con otros organismos, por lo que son parte
importante de la cadena trófica y el ciclo nutrimental planetario (Blackwell, 2011; Chapin III et al., 2011).

42
La evidencia molecular filogenética indica que los hongos constituyen un grupo monofilético que ha
incrementado su diversidad en sus primeros linajes evolutivos (Blackwell, 2011). Actualmente, a escala
global se conocen 43,271 especies descritas, aunque Mora et al. (2011) estiman que deben existir
~611,000 (±SE 297,000). Bass y Richards (2011) cuestionan el algoritmo predictivo empleado por Mora
y colaboradores, al generalizar la aparente fuerte correlación entre el número de taxones superiores y
los rangos taxonómicos para todos los sistemas vivos. Dichos autores consideran que, si bien dicho
algoritmo puede ser válido para animales y plantas, resulta cuestionable en el caso de los hongos y otros
microorganismos debido a las siguientes razones: (1) existe incertidumbre sobre el número de especies
descritas; (2) los inventarios están incompletos; (3) hay un desconocimiento de la diversidad de especies
crípticas; (4) los altos niveles de conservación morfológica; (5) el incompleto conocimiento ecológico y
su distribución biogeográfica; por lo que concluyen, sin dar una cifra precisa, que un número probable
debe oscilar en cifras de siete dígitos, e incluso de un orden de magnitud superior. De las especies
conocidas, entre 6,000 y 10,000 son hongos que habitan ocultos en el suelo y están altamente
especializados para formar micorrizas con alrededor de ocho mil especies de plantas no vasculares y
vasculares (Molina et al. 1992; Taylor y Alexander, 2005). La simplicidad de la estructura somática
microscópica de los hongos (hifa) y los agregados hifales (micelio), contrasta notablemente con la gran
diversidad morfo-anatómica desplegada por las estructuras reproductivas asexuales (anamorfo) y
sexuales (teleomorfo) y los morfo-anatotipos micorrícicos que forman con las raíces de las plantas. Estos
atributos morfológicos distintivos han sido utilizados de manera tradicional en la taxonomía clásica de los
hongos para su clasificación y para describir nuevas especies, lo cual es complementada en tiempos
recientes con técnicas moleculares. En el caso de las estructuras reproductivas asexuales (generalmente
microscópicas) y sexuales (por lo general conspicuas), algunos micólogos dividen a los hongos en
“micromicetos y “macromicetos”, lo que es cuestionable dado que por definición, la estructura somática
hifal (particularmente la zona de crecimiento apical) es invariablemente microscópica. Para el caso de las
estructuras sexuales de los hongos, y que aquí llamaremos esporomas (término empleado en sustitución
de “cuerpos fructíferos”, ya que los hongos técnicamente no fructifican), estos pueden ser epígeos
(crecen por encima del suelo, Figuras 4 f-n) o hipógeos (crecen subterráneos, Figuras 5 e; o) y su
función en los ecosistemas se restringe a la dispersión de las esporas e indirectamente como hábitat y/o
alimento de otros organismos. Como recurso útil para el hombre, los esporomas de muchas especies de
hongos micorrícicos son comestibles y altamente cotizados, alcanzando hasta $550.00 dólares el kg del
matsutake japonés (Tricholoma matsutake) (Villarreal-Ruiz, 2011), $800.00 dólares la libra de la trufa
negra de Périgord (Tuber melanosporum) y $1,500.00 dólares la libra de trufa blanca italiana (Tuber
magnatum) (Trappe et al. 2009). En México se han documentado más de 200 especies comestibles que
han sido empleadas desde épocas prehispánicas (Villarreal y Pérez-Moreno, 1989a, b; Pilz et al. 2007).
Considerando que la producción natural de los esporomas se restringe por lo general a determinadas

43
épocas del año y su emergencia depende de condiciones ambientales específicas, su estudio en los
ecosistemas tiene fuertes limitaciones, ya que constituye solamente una fenofase del ciclo de vida de los
hongos. Por lo tanto, es importante hacer notar que en estudios ecológicos los esporomas constituyen
solamente un indicador de la presencia de especies y el hecho de que no estén presentes, no refleja la
ausencia de dichas especies en la estructura de las comunidades subterráneas; tales como colonias
miceliares o como micorrizas en las raíces de las plantas (Figura 4), lo cual, debe tomarse en cuenta
antes de proponer especies de hongos micorrícicos como amenazadas o en peligro de extinción.

Figura 4. Los grupos representativos de hongos que forman micorrizas. (a) Fósil con esporas asexuales de un
hongo ancestral formador de MA. (b) Espora asexual de Glomus mosseae, representante de los Glomeromycota
que forman MA. (c) Ectomicorriza y esclerocio formados por el ascomycete mitospórico (se desconoce su estado
sexual) Cenococcum geophilum con Pinus sylvestris. (d) Los ascomicetes pezizales están involucrados en la
formación de MEr, EcM y EnM. (e) Ascomas hipógeos del género Tuber, algunas especies son altamente cotizadas
en el mercado internacional y forman ectomicorrizas con fagáceas y coníferas entre otros hospederos. (f)
Basidioma de Sebacina sp. (g) Esporoma resupinado de Tomentella creciendo sobre madera y formador de EcM.
(h) Basidioma del hongo comestible del complejo de Cantharellus cibarius que se asocia con pináceas y fagáceas.
(i) Basidioma característico del género Ramaria y que cuenta con especies ectomicorrícicas. (j) El hongo comestible
Boletus pinophilus crece en bosques de pináceas formando EcM. (k) Basidioma de Russula delica en bosque de
Abies religiosa. (l) Amanita muscaria forma basidiomas muy llamativos y crece en los bosques de pino y encino
donde forma EcM. (m) Tricholoma magnivelare es un hongo de gran importancia comercial ya que sus
basidiomas son comestibles y altamente cotizados en el mercado japonés. (n) El género Cortinarius forma
ectomicorrizas con fagales y coníferas. (o) Basidiomas hipógeos del género Rhizopogon conocidos por formar
EcM con pináceas. Fotos: a: Tomada de Redecker et al. (2000); b: C. Neri-Luna; c-o: L. Villarreal-Ruiz.

44
Las micorrizas en los biomas terrestres actuales

Las micorrizas constituyen órganos de absorción, almacenamiento y transferencia de agua y

nutrimentos localizados en los rizoides, raíces u otros órganos subterráneos de alrededor del 92% de las
familias de plantas en las que se ha evaluado su estatus micorrícico (Wang y Qiu, 2006). Debido a que
las plantas con micorrizas se encuentran ampliamente distribuidas en diversos hábitats y condiciones
edáficas, es de esperar un amplio grado de diversidad organísmica, genética y funcional (Martín et al.
2001; Schubler et al. 2001). A pesar de ello, tradicionalmente se ha simplificado su clasificación al
agruparlas en únicamente dos tipos; siguiendo el planteamiento seminal hecho por Frank (1885) y en
algunos casos son definidas erróneamente, lo que genera gran confusión: “…En la naturaleza se
distinguen dos tipos de micorrizas: la ectomicorriza, que forman un manto compacto alrededor de las
raicillas laterales de algunas plantas, y la endomicorriza, que “invade” el citoplasma de las raíces de las
plantas de importancia agrícola” (Ferrera-Cerrato, 2007). Por su parte, Smith y Read (2008) reconocen
siete tipos de micorrizas: (1) Micorriza arbuscular (MA), (2) ectomicorriza (EcM), (3) micorriza ericoide
(MEr), (4) micorriza arbutoide (MAr), (5) micorriza monotropoide (MMo), (6) ectendomicorriza (EnM), (7)
micorriza orquideoide (MOr), ver Figuras 2; 5 y Cuadro 1. Dichas tipologías tradicionales están basadas
fundamentalmente en las características anatómicas, producto de la colonización hifal del hongo en las
células de las raíces, u otros órganos, en los linajes de las plantas hospederas, algunos de las cuales
pueden formar micorrizas distintivas, pero en otros los límites pueden ser difusos o inexistentes.
Actualmente, estos enfoques tradicionales comienzan a ser considerados anacrónicos, ya que han sido
cuestionados por la evidencia experimental aportada por Villarreal-Ruiz et al. (2004), Grelet et al. (2009b)
y Villarreal-Ruiz et al. (2012); al demostrar que algunos hongos ectomicorrícicos ascomicetes e incluso
basidiomicetes, son capaces de formar micorriza ericoide (considerada como endomicorriza), sugiriendo
inconsistencias en el paradigma dominante. Dichos descubrimientos ha llevado a Vrålstad (2004) a
cuestionar la validez de las clasificaciónes tradicionales y ha propiciado que algunos investigadores
como Brundrett (2004) e Imhof (2009) propongan nuevos sistemas de clasificación más modernos y
realistas.

45
Figura 5. Atributos distintivos de los tipos de micorrizas reconocidos actualmente por Smith y Read (2008).
Micorriza arbuscular (MA), ectomicorriza (EcM), micorriza ericoide (MEr), micorriza arbutoide (MAr), micorriza
monotropoide (MMo), ectendomicorriza (EnM), micorriza orquideoide (MOr). 1: espora asexual de
Glomeromycota, 2: vesícula, 3: arbúsculo, 4: manto hifal, 5: red de Hartig, 6: hifas extraradicales septadas, 6a:
rizomorfos, 6b: hifas extraradicales cenocíticas, 7: agijones hifales monotropoides, 8: ovillos hifales, 9: pelotones
hifales, 10: esporomas epígeos, 10a: esporomas hipógeos, 10b: espora sexual e hifas suspensorias de Endogone,
10c: ascomas epígeos. Modificado de Selosse y Le Tacon (1998).

46
 Cuadro 1. Características distintivas de los tipos de micorrizas reconocidos actualmente.
5
Tipo Hongos Recursos de Ecosistemas
intercambio donde el tipo de
[Atributos distintivos] No. de especies Plantas micorriza
conocidas planta/hongo predomina
5
Arbuscular Glomeromycota: Briófitas (Musgos y CHO y Agro-
Hepáticas), lípidos/formas ecosistemas,
[Hifas cenocíticas, Glomales Pteridofitas, minerales de P, N, pastizales,
colonización intracelular en Gimnospermas, Zn, Cu, etc.
8
desiertos,
9 7
células corticales; formación ~200 -300 Angiospermas bosques
de arbúsculos y vesículas 5
(~200,000 spp. ) templados,
(algunas veces), presencia caducifolios y
de hifas extraradicales y lluviosos
esporas asexuales] tropicales.
5
Ectomicorriza Ascomycota, Gimnospermas CHO/formas Bosques
6
Basidiomycota, y (~285 spp. ), orgánicas y boreales,
[Hifas cenocíticas y septadas, 10
Mucoromycotina Angiospermas minerales de N, P, templados,
colonización intercelular; (Endogone )
5
(~5,600 spp. ) Zn, Cu, etc.
8
caducifolios,
formación de Red de Hartig, perennifolios y
5
manto e hifas y rizomorfos ~6,000 selva tropical.
extraradicales]
5 2
Ectendomicorriza Ascomycota: Wilcoxina, Pinaceae: CHO/formas Hábitats de
Sphaerosporella, orgánicas y Pinaceae bajo
[Hifas septadas, formación Cadophora, Chloridium Pinus (~100 spp. 2), minerales de N, P, disturbio. Viveros
de Red de Hartig, manto 3
Zn, Cu, etc. y plantaciones
somero y colonización Larix (~10-12 spp. de coníferas.
2
intracelular en células )
corticales]
5
Arbutoide Ascomycota: Cadophora, Ericaceae: CHO/formas Chaparral y otros
Cenococcum, Wilcoxina orgánicas y ecosistemas
[Hifas septadas, formación Arbutus, minerales de N, P, templados y fríos
de Red de Hartig, manto, Basidiomycota: Arctostaphylos, Zn, Cu, etc.
3
donde existen
hifas y rizomorfos Pyrolaceae: Pyrola, Arbutoideace.
extraradicales y colonización Cortinarius, Hebeloma, Orthilia,
intracelular (complejos Laccaria, Lactarius,
hifales) en células Piloderma, Pisolithus, Chimaphila?,
epidermales] Poria, Rhizopogon, Moneses?
Thelephora, Tomentella
6
(~119 spp. )
5 5
Monotropoide Basidiomycota: Ericales: CHO de la planta Bosques
Monotropaceae fotosintética/CHO a templados
[Hifas septadas, formación Gautieria, (~11spp. )
6
la planta caducifolios y
de Red de Hartig heterotrófica), siempre-verdes
paraepidermal, manto
Hydnellum, 3
minerales del hemisferio
grueso, hifas extraradicales y Lactarius, norte
colonización intracelular
mediante un “aguijón Rhizopogon (sec.
fúngico” en células Amylopogon),
epidermales]
Russula,

Tricholoma

47
 5 5
Ericoide Ascomycota: Ericaceae, CHO/formas Ecosistemas
Styphelioideae, orgánicas y donde hay
[Hifas septadas, colonización Cadophora, minerales de N, P, ericales: tundra,
intracelular de ovillos hifales Meliniomyces, Empetraceae Zn, Cu, etc.
8
brezales,
en células epidermales] Oidiodendron, bosques boreales
6
(~3,900 spp. ) y templados
Rhizoscyphus ericae, neotropicales.
Laxmanniacae:
Probablemente (Thysanotus ~50
1,4,11 6
Basidiomycota spp. )
5 5
Orquideoide Basidiomycota: Orchidaceae (?) de la Ecosistemas
planta/CHO y donde hay
6
[Hifas septadas, formación Armillaria,Coprinaceae, (~25,000 spp. ) minerales del orquídeas:
de pelotones hifales Ganoderma, Mycena, hongo
3
bosques
colonización en células del Phellinus, Russulaceae, templados,
protocormo y corticales de la subtropicales y
raíz] Sebacinales, tropicales.

Telephoraceae
1 2 3 4 5
Adaptado de Allen et al. (2003); Peterson et al. (2004); Johnson y Gehring (2007); Selosse et al. (2007);
6 7 8 9 10
Smith y Read (2008), Brundrett (2009); Blackwell (2011); Smith et al. (2010); Schubler et al. (2001);
11
Bidartondo et al. (2011); Villarreal-Ruiz et al. (2012).

Micorrizósfera: la última frontera

Se plantea que la última frontera en los ecosistemas y agroecosistemas terrestres dominados por
comunidades vegetales, es la zona de influencia de las micorrizas, el suelo circundante y el ambiente
atmosférico, conocida como micorrizósfera. Además, se considera como el ambiente biocomplejo más
dinámico del suelo, donde se desarrollan múltiples interacciones entre factores abióticos (agua, aire,
material parental y minerales) y bióticos (poblaciones vegetales, microbianas y micro, meso, macro y
mega fauna) que influyen en el desarrollo de las plantas y como consecuencia en la productividad
primaria neta de los ecosistemas donde habitan (Jeffries et al. 2003; Epstein y Bloom, 2005; Barrios,
2007). El término micorrizósfera fue acuñado por Oswald y Ferchau (1968), y se refiere a la zona de
influencia de las micorrizas (hifas intrarradicales y el micelio extrarradical del hongo), las raíces de las
plantas y el suelo (Figuras 1 y 6). La micorrizósfera tiene tres componentes (Johansson et al. 2004): (1)
Rizósfera (zona de influencia de la planta), es un término propuesto por Hiltner (1904) y
tradicionalmente se considera como una pequeña zona (~1 mm de ancho) del suelo que rodea a la
raíz y a los pelos radicales, caracterizada por una gran actividad microbiana, producto de la presencia de
exudados de las plantas. Cabe señalar que el término rizósfera debería utilizarse únicamente cuando se
refiere a plantas no micorrizadas, mismas que representan el 6% de las plantas con flores (Brundrett,
2009). (2) Hifósfera (zona de influencia del hongo), que de acuerdo con Marschner (1995) constituye
una extensa zona de interacción entre las hifas y el micelio extraradical de los hongos formadores de

48
micorrizas y el suelo. (3) Rizoplano (constituye un nicho ecológico para las comunidades microbianas),
término propuesto por Clark (1949) y definido como la superficie externa inmediata de las raíces de las
plantas que está en contacto directo con partículas de suelo y con las comunidades microbianas
(Figuras 1 y 6). Para darnos una idea de la magnitud e influencia de los hongos micorrícicos en los
ecosistemas terrestres, se ha estimado que la hifósfera puede abarcar en la micorriza arbuscular de 3–30
m g−1 de suelo y hasta 68–101 m g−1 de suelo en pastizales sin disturbio y en el caso de hongos
ectomicorrícicos de 3 a 600 m g−1 de suelo en ecosistemas forestales (Jones et al. 2009).

Figura 6. Posibles interacciones entre los diferentes componentes de la micorrizósfera en micorriza arbuscular (MA)
y en ectomicorrizas (EcM). 1: Vesícula; 2: arbúsculo; 3: espora de Glomeromycota; 4: red de Hartig; 5: manto; 6:
rizomorfo; 7: esporomas de hongos micorrícicos y saprobios. Modificado de Marschner (1995); Johansson et al.
(2004).

La simbiosis micorrícica como proveedor de servicios ecosistémicos

De acuerdo con Villarreal-Ruiz et al. (2011), los 500 a 800 millones de dólares anuales que
genera el aprovechamiento directo de los recursos genéticos a escala global es ≥ a los 500 millones de
dólares anuales que se obtienen de la industria petroquímica mundial, aunque las cifras combinadas

49
resultan muy inferiores a los 33 trillones de dólares anuales que representan los servicios ecosistémicos
generados por la biodiversidad global, y que fue el mínimo estimado por Costanza et al. (1997). Por lo
tanto, Villarreal-Ruiz (2011) señala que la gama de interacciones ecológicas que despliegan tan solo los
microrganismos, pueden traducirse en servicios ambientales útiles para el hombre, lo cual podríamos
considerar como un capital natural que no ha sido debidamente valorado ni incluido en los programas
de manejo y desarrollo sustentable. Tomando en cuenta que la simbiosis micorrícica es un componente
esencial en los ecosistemas terrestres naturales y transformados del planeta, recientemente Barrios
(2007) y Gianinazzi et al. (2010) consideran que la micorriza arbuscular constituye un recurso natural
involucrado en numerosos servicios ecosistémicos, entre los que destacan: (1) estabilización del suelo;
(2) biofertilización; (3) bioprotección y biorregulación (Cuadro 2). Por lo tanto, es posible extender este
ámbito de acción a los diversos tipos de micorrizas reconocidos actualmente, por lo que a continuación
se analiza su importancia como posibles promovedores de servicios ambientales o ecosistémicos.

Cuadro 2. Principales funciones que la simbiosis micorrícica puede desempeñar como proveedor de servicios
ecosistémicos.

Función Servicios ecosistémicos que proveen

Modificación de la morfología de la raíz y desarrollo Incremento en el sistema planta/suelo en la adhesión y estabilidad
de una compleja red miceliar en el suelo. del suelo (acción de agregar y mejorar la estructura del suelo).

Secreción de “glomalina” hacia el suelo. Aumento en la estabilidad del suelo y retención de agua.

Captación de carbono proveniente de la planta y Secuestro de carbono en el suelo.

deposición de carbono a través de la red miceliar.
Incremento en la captación de minerales
Moderación del efecto contra el estrés causado por
factores abióticos.
Protección contra patógenos que atacan la raíz.
Modificación de la fisiología y metabolismo de las
plantas.
Mantenimiento de la calidad del suelo y desarrollo
óptimo de las plantas.
Actividades nutricionales y no-nutricionales que
influyen en los procesos de los ecosistemas.
Promueve el crecimiento de las plantas y reducen el requerimiento
de aplicación de fertilizantes.
Incremento de la resistencia de las plantas a la sequía, salinidad,
metales pesados, contaminación y deficiencia de nutrimentos
minerales.
Incremento en la resistencia de la planta contra el estrés causado
por factores bióticos.
Biorregulación en el desarrollo de las plantas e incremento en su
calidad nutraceutica para fines comerciales, medicinales,
alimenticios, etc.
Protección y conservación de la biodiversidad.
Preservación del paisaje.

Adaptado de Barrios (2007); Gianinazzi et al. (2010); Smith et al. (2010); Smith y Smith (2011).

Estabilizadores del suelo. En el suelo, el micelio externo (ME) de los hongos micorrícicos tiene una gran
variedad de funciones que incluyen: (1) formación de propágulos para su dispersión en tiempo y
espacio; (2) formación de cordones miceliares que se extienden varias órdenes de magnitud para
incrementar el volumen de suelo que puede ser explorado, así como localizar nuevas raíces para su
colonización; (3) captura y transporte de nutrimentos y agua; (4) producción de enzimas extracelulares;

50
(5) mineralización de nitrógeno y fósforo; (6) transporte de carbono fotosintético a micrositios en el
suelo; (7) gran superficie de interacción con otros organismos de la micorrizósfera (Leake et al. 2004;
Finlay, 2008). Además, se ha planteado que las funciones físicas, químicas y biológicas del ME de los
hongos micorrícicos contribuyen significativamente en la estabilización y mantenimiento de la estructura
del suelo, ya que aglutinan las partículas y estabilizan los agregados, particularmente en el rango de 20-
200 µm de diámetro (Miller y Jastrow, 2000; Smith et al. 2010). En el caso de la MA, la hifa del micelio
externo deposita una glicoproteína denominada “glomalina”, la cual está relacionada con la estabilidad
de agregados en diferentes tipos de suelo (Wright y Upadhyaya, 1998; Wright, 2000). La estabilidad de
la estructura del suelo es fundamental para mantener su porosidad, facilitar la penetración de la raíz y
permitir que los poros puedan retener agua y minerales, con lo que contribuyen a la fertilidad y mejora
de las relaciones hídricas en las plantas (Augé et al., 2004). Estas funciones del micelio externo pueden
llegar a ser significativas en ecosistemas naturales para la supervivencia de las plantas, especialmente
cuando se trata de ambientes áridos, suelos frágiles o suelos compactados (Smith et al., 2010). En la
actualidad, el incremento en la intensidad en el uso del suelo en los agroecosistemas, así como algunas
prácticas agronómicas comunes (monocultivos, labranza y fertilización) han traído como consecuencia
tanto la disminución en la riqueza de especies de hongos micorrícicos arbusculares (Helgason et al.
1998; Daniell et al. 2001; Oehl et al. 2003), como en la producción de micelio externo y la glomalina
(Rillig et al. 2003), lo que afecta negativamente la estabilidad de la estructura del suelo y acrecienta los
riesgos de erosión (Gianinazzi et al. 2010).

Biofertilizantes planetarios. La productividad primaria en la mayoría de los ecosistemas terrestres está

limitada por la disponibilidad de recursos minerales del suelo, por lo que los hongos micorrícicos
desempeñan una función primordial en el ciclo nutrimental, ya que tienen acceso a iones minerales a
partir de fuentes inorgánicas y orgánicas de fósforo y nitrógeno, entre otros, que generalmente no
están disponibles para las plantas en forma directa (Finlay, 2008; Smith et al. 2010). La captura de
nutrimentos del suelo se atribuye principalmente a la red de ME de los hongos micorrícicos (Smith y
Read, 2008), ya que permite explorar regiones del suelo ricas en nutrimentos y agua, que aún no han
sido agotadas por la raíces de las plantas (Azcón et al., 2003). El ME de los hongos micorrícicos
contribuye a una mejor movilidad de iones inorgánicos en la micorrizósfera por cambios en el pH,
debido a la expulsión de protones y a la producción de ácidos orgánicos de bajo peso molecular (Miller
y Kling, 2000). Se ha demostrado en muchas especies de hongos micorrícicos arbusculares la habilidad
del ME para absorber y transferir no solamente HPO42- ó H2PO44- sino también Zn2+, Cu2+, NO3- y NH4+
hacia las plantas hospederas (Smith et al, 2001). Por lo tanto, este tipo de asociación micorrícica ha
contribuido de manera sustancial para que las plantas se adapten a suelos con bajas concentraciones
de minerales, especialmente fósforo, que es un elemento limitante en la mayoría de los biomas terrestres

51
(Cuadro1). Por otro lado, en suelos con una mayor acumulación de materia orgánica, la EcM y la MEr
desempeñan una función transcendental, ya que los hongos micorrícicos que las forman poseen gran
capacidad para movilizar nitrógeno y fósforo a partir de compuestos orgánicos recalcitrantes, para lo
que emplean mecanismos eficientes de degradación enzimática (Smith y Read, 2008; Smith et al., 2010).
Asimismo, tanto la EcM como la MEr tienen la capacidad de transferir NO3- y NH4+, HPO42-, H2PO44- y
SO42 inorgánico a la planta hospedera, por lo que son importantes en suelos minerales con bajo
contenido de carbono, fósforo y nitrógeno (Smith et al. 2010). De tal forma que en los bosques boreales
y templados, así como en algunos bosques tropicales es frecuente encontrar árboles con ectomicorrizas
como componentes dominantes, mientras que las plantas con micorriza ericoide son comunes en
brezales, tundra y bosques boreales y neotropicales (Cuadro1), aunque pueden coexistir con árboles
que forman ectomicorrizas. En tales escenarios Villarreal-Ruiz et al. (2012) hipotetizan que dada la
proximidad entre las raíces de plantas ericáceas y de árboles ectomicorrícicos, podrían estar ligadas por
genetos miceliares individuales de hongos asco- y basidiomycetes micorrícicos. Ello ha sido demostrado
por la vía experimental in vitro (Villarreal-Ruiz et al., 2004; Grelet et al. 2009a; b) y en estudios
preliminares de campo (Grelet et al., 2010); aunque se requieren de más investigaciones en ecosistemas
naturales para su plena confirmación, tal y como lo ha sugerido Villarreal-Ruiz et al. (2012).

El incremento en la capacidad de las plantas para adquirir nutrimentos del suelo a través de las
micorrizas ha tenido un efecto positivo en el desarrollo y productividad de estas, tanto en ambientes
naturales como transformados (Barrios, 2007), lo cual permite considerar a las micorrizas como
indiscutibles biofertilizantes planetarios. Por esta razón, en los últimos años se ha despertado un enorme
interés en el empleo de los hongos micorrícicos como una alternativa para el desarrollo de fertilizantes
biológicos con el fin de reducir la aplicación de fertilizantes y pesticidas inorgánicos, y así mitigar los
impactos negativos tanto económicos como ambientales que estos generan (Gianinazzi et al. 2010;
Smith y Smith, 2011). Por ello, se ha sugerido que la manipulación biotecnológica microbiana permitiría
un incremento significativo en el rendimiento de las plantas cultivadas (Villarreal-Ruiz, 2011). Sin
embargo, este tipo de biofertilizantes microbianos debe generarse con base en serios programas de
investigación a largo plazo (Dodd y Thomson, 1994) y los productos generados deben ser debidamente
validados en estudios de vivero y campo, con el empleo de técnicas clásicas y moleculares combinadas
(Corkidi et al., 2004; Mummey et al. 2009). Además, es necesario realizar diseños experimentales
rigurosos para evitar efectos que confundan los “múltiples” componentes (¿reguladores de
crecimiento?) que pueden contener los inoculantes comerciales con la colonización micorrícica, o la
influencia de especies nativas residentes del suelo donde se realizan los experimentos, tal y como se ha
demostrado en los estudios antes citados.

52
Bioprotección y bioregulación de plantas. Entre los principales beneficios que confiere la simbiosis
micorrícica a las plantas hospederas se encuentra el de mejorar las relaciones hídricas y la tolerancia a la
sequía (Smith y Read, 2008). De acuerdo con Augé (2001), Ruiz-Lozano (2003) y Neri-Luna (2010), este
beneficio se da a través de una combinación de efectos, entre los que destacan: (1) cambios
morfológicos y fenológicos que involucran menor abscisión de hojas y necrosis, mayor área foliar,
alteración en el comportamiento de la floración y diferencias en la arquitectura de la raíz; (2) cambios en
los mecanismos bioquímicos que modifican el metabolismo de carbohidratos y síntesis de proteínas, así
como la actividad enzimática; y (3) cambios fisiológicos, que van desde variaciones en la concentración
de hormonas, relaciones osmóticas e hídricas y comportamiento estomático, hasta aumentos en las
tasas de transpiración e intercambio de gases; y alteración de las señales no-hidráulicas (menor
concentración de ácido abscísico). Por otra parte, se ha documentado que la tolerancia a la salinidad
por parte de las plantas micorrizadas se debe principalmente a que los hongos micorrícicos optimizan el
estado nutricional del hospedero y facilitan la asimilación de NO3-, NH4+, HPO42-, H2PO44- en suelos
salinos y mejoran el metabolismo de la planta (Harris-Valle et al. 2009). Esta tolerancia al estrés hídrico,
conferida a las plantas a través de los hongos micorrícicos, tiene consecuencias ecológicas (influye en
procesos como potencial reproductivo, biodiversidad, ciclos biogeoquímicos, secuestro de carbono,
aptitud de la planta) y en los sistemas de agricultura sostenible (mejoran la calidad del suelo y su
productividad), especialmente en zonas áridas y semiáridas del planeta (Lal, 2009). Dado que se ha
demostrado que los hongos micorrícicos aceleran los procesos naturales y el desarrollo de las
comunidades vegetales, pueden ser empleados en programas de repoblación asistida por plantación en
algunos ecosistemas bajo severos disturbios. Por ejemplo, en las investigaciones llevadas a cabo en
ecosistemas semiáridos por Requena et al. (1996) y Requena et al. (2001), la inoculación de especies
vegetales con hongos micorrícicos y con bacterias fijadoras de nitrógeno nativos permitió su
establecimiento, al incrementar la fertilidad y mejora en la calidad del suelo y ayudar a mitigar los
procesos de desertificación. En un experimento desarrollado en el Reino Unido (Dodd et al. 2002), se
creó una plataforma con suelo extraído de las excavaciones del Euro túnel, donde se evaluó la llegada y
el establecimiento de hongos micorrícicos arbusculares dentro de una comunidad de plantas
sembradas en un substrato bajo en nutrimentos con lo cual las plantas crecieron mejor que las no
inoculadas. A partir de estos resultados, se ha propuesto un acercamiento fitomicrobiano de la
repoblación asistida por plantación en suelos nutrimentalmente pobres, con la finalidad de estimular los
procesos de sucesión de las plantas como una aportación económicamente viable y sustentable para la
recuperación de áreas degradadas por efecto antropógeno y que además mejoren la calidad del
paisaje (Dodd et al., 2002). En el caso de la micorriza arbutoide, Villarreal-Ruiz y Neri-Luna (2011)
proponen ampliar el estudio de la “pingüica” (Archtostaphylos pungens H.B.K.) para emplearla en
programas de recuperación de bosques nativos y zonas degradadas, dado que comparten hongos

53
ectomicorrícicos con fagáceas y pináceas, por lo que constituyen “islas de biodiversidad microbiana”. En
relación a la protección del ambiente, se ha consignado la presencia de micorrizas en las raíces de
plantas que crecen en suelos contaminados con metales pesados, lo que demuestra que pueden
favorecer la tolerancia a su acumulación (Taylor, 2000; Meharg y Cairney, 2000, Smith y Read, 2008).
Como consecuencia de ello, la inoculación con hongos micorrícicos ha llegado a considerarse como
una importante herramienta para incrementar la tolerancia de las plantas a suelos contaminados por
metales pesados o por desechos industriales y son candidatos potenciales para contribuir en los sistemas
de fitorremediación (Gaur y Adholeya, 2004; Göhre y Paszkowski, 2006; Gianinazzi et al., 2010). Como
ejemplo de ello tenemos que en minas que contienen grandes concentraciones de metales pesados, se
ha podido demostrar que las plantas inoculadas con hongos ectendomicorrícicos del género Wilcoxina,
pueden protegerlas de la toxicidad inducida por el hierro (Peterson et al. 2004). Además, en los últimos
años se ha dado especial atención en evaluar la tolerancia de las plantas micorrizadas en sitios
contaminados por hidrocarburos derivados del petróleo (Robertson et al. 2007).

Por otra parte, se ha sugerido que los hongos micorrícicos tienen un efecto positivo indirecto en la
aptitud de la planta, a través de la protección contra un gran espectro de patógenos de la raíz, al
proporcionar una bioprotección que constituye un servicio ecosistémico que puede ser implementado
en sistemas agrícolas sustentables (Newsham et al. 1995a, b). De acuerdo con Azcón-Aguilar y Barea
(1996), Graham (2001) y Borowicz (2001), las asociaciones con hongos micorrícicos reducen el daño
causado por patógenos y nemátodos del suelo en la planta hospedera, a través de una serie de
mecanismos que incluyen: (1) Incremento en la captación de nutrimentos como resultado de la
colonización por hongos micorrícicos, lo cual produce plantas más vigorosas capaces de resistir o tolerar
el ataque de patógenos que causan las enfermedades de la raíz; (2) la operación de una vía para
capturar nutrimentos que compensa la pérdida en biomasa de las raíces dañadas y su funcionalidad; (3)
competencia por los sitios de colonización y los fotoasimilados del hospedero cuando cohabitan sus
raíces; (4) inducción de cambios fisiológicos en el hospedero al modificar los patrones de exudación de
compuestos orgánicos, con lo que causan cambios cualitativos y cuantitativos en las poblaciones
microbianas de la micorrizósfera, que pueden influir en el crecimiento y el vigor de las plantas y; (5)
cambios morfológicos y anatómicos del sistema radical, principalmente en las plantas que forman
ectomicorrizas, micorriza arbutoide y micorriza monotropoide.

Finalmente, es importante considerar el planteamiento desarrollado por Gianinazzi et al. (2010), en el

sentido de que el producto de las interacciones de la simbiosis micorrícica, podría incidir positivamente
en la producción de metabolitos secundarios de alta calidad en las plantas y que eventualmente
pudieran ser utilizados como productos funcionales y cabría agregar, la producción de alimentos
nutraceuticos para mejorar la salud y la calidad de la vida humana.

54
Agradecimientos

Este trabajo forma parte de la colaboración interinstitucional, a través del Cuerpo Académico Ecología
Terrestre (UDG-CA-45) del CUCBA, Universidad de Guadalajara y el Sub-proyecto Hongos (Gestión
2009-2011) de la Línea Prioritaria de Investigación Institucional 6: Conservación y Mejoramiento de
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61
62
4
INTERACCIÓN DE MUTUALISMO ENTRE HORMIGAS (HYMENOPTERA:
FORMICIDAE) Y CHICHARRITAS (HEMIPTERA: CICADELLIDAE)
Gustavo Moya-Raygoza

Introducción

Las hormigas (Hymenoptera: Formicidae), en general, son un grupo eusocial de gran interés
ecológico y evolutivo, que establecen asociación de mutualismo (dos especies se benefician al
interactuar) con otros insectos; uno de los más conocidos es el de los hemípteros (antes homópteros),
de las familias Coccidae (escamas), Aphidae (pulgones), Membracidae (periquitos o toritos) y
Cicadellidae (chicharritas). Este capítulo está enfocado a revisar el mutualismo entre hormigas y dos
familias hermanas filogenéticamente como son Cicadellidae y Membracidae (esta última tomada como
referencia). En las regiones tropicales de América se ha estudiado ampliamente el mutualismo entre
membrácidos y hormigas, sin embargo no se ha revisado el mutualismo entre cicadélidos y hormigas.
Aquí se presenta una síntesis sobre las interacciones hormigas-membrácidos y hormigas-chicharritas,
basada en los resultados obtenidos por nosotros y por otros investigadores en la asociación hormigas-
chicharritas y en los resultados obtenidos por otros investigadores dedicados a estudiar la interacción
hormigas-membrácidos. La revisión se enfoca particularmente en la chicharrita Dalbulus
quinquenotatus DeLong & Nault y sus hormigas asociadas porque es el cicadélido mas estudiado
respecto a su mutualismo con hormigas. En el futuro este caso de estudio podría ayudar en la
comparación de mutualismo con otros hemípteros asociados con hormigas.

Características de las chicharritas que viven en mutualismo y su planta hospedero

El mutualismo entre hormigas y chicharritas ha sido investigado ampliamente en México,

particularmente en el estado de Jalisco, donde hormigas y chicharritas del género Dalbulus viven en las
hojas basales de plantas del género Tripsacum. Por lo tanto antes de hablar del mutualismo mencionare
algunas características de la chicharrita y de su planta hospedero.

Dalbulus quinquenotatus es una chicharrita Deltocephaline de la familia Cicadellidae y orden

Hemiptera, que solamente se le ha encontrado alimentándose de herbáceas del género Tripsacum. A
esta chicharrita se le ha colectado en Costa Rica y en México en los estados de Chiapas, Durango,
Guerrero, Oaxaca y Jalisco (Triplehorn y Nault, 1985).

63
El género Tripsacum comprende 16 especies, divididas en dos secciones. Todas las especies son
perennes, debido a que tienen rizomas y el género es ampliamente distribuido en América, desde el
noreste y nortecentro de los Estados Unidos de Norte América, hasta México, Centro y Sur América,
llegando hasta Bolivia y Paraguay, entre la longitud 42º N hasta 24º S. México y Guatemala son
considerados el centro de diversidad de este género, con la presencia de 12 especies (Blakey et al.,
2007). En la actualidad podemos ver que los habitats de Tripsacum ofrecen recurso alimenticio a D.
quinquenotatus principalmente durante la estación lluviosa (Junio-Noviembre), cuando las plantas
desarrollan sus tallos, hojas e inflorescencias, y durante la estación seca (Diciembre-Mayo) cuando
aparecen algunas plantas con pequeños tallos y follaje verde.

Mutualismo entre hormigas y hemípteros

El mutualismo entre hormigas y hemípteros ha sido informado en dos familias de

Auchenorrhyncha, estas son Membracidae y Cicadellidae, ambas forman el grupo Membracoidea.
Además, el mutualismo entre hormigas y hemípteros se ha encontrado en familias de Sternorrhyncha
como son Aphidae y Coccidae, sin embargo ambas pertenecen a otro linaje dentro del mismo orden
Hemiptera. Las interacciones de mutualismo entre Sternorrhyncha y hormigas han sido revisadas en
otros textos, por ejemplo en Stadler y Dixon (2008). Sin embargo, poco se sabe para el caso de
Auchenorrhyncha, particularmente de chicharritas. Por lo tanto, este trabajo no sólo es útil por revisar el
mutualismo dentro del linaje Dalbulus, sino también porque podemos tener referencia de la familia
Cicadellidae, debido a que esta especie de chicharrita es de las más estudiadas respecto al mutualismo
dentro de Auchenorrhyncha.

Fue en Marzo de 1990 (Larsen et al., 1991) cuando por primera vez se mencionó a D. quinquenotatus
en mutualismo con hormigas. En esa fecha, que corresponde a la estación seca en México, se visitaron
13 sitios del estado de Jalisco donde crecen poblaciones de Tripsacum, y se encontraron ninfas y
adultos atendidos por hormigas en las hojas basales de estas plantas. En total se encontraron 18
especies de hormigas, distribuidas en cuatro subfamilias; siendo Brachymyrmex obscurior Forel y
Solenopsis geminata (F.), las especies más comunes. Se observó que las chicharritas de D.
quinquenotatus muestran una conducta mirmecófila (aman a las hormigas), debido a que producen
grandes cantidades de mielecilla (“honeydew”) en forma de excremento, también llamada ambrosia;
son gregarias concentrándose grupos de ninfas y adultos en las hojas basales de Tripsacum sp., tiene
poca respuesta y no muestra conducta de escape cuando se le trata de perturbar.

En estudios posteriores (Moya-Raygoza y Nault 2000), demostraron que el mutualismo entre D.

quinquenotatus y hormigas es obligatorio y no facultativo como se pensó al inicio. Experimentos bajo

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condiciones naturales y controladas mostraron que la planta Tripsacum ofrece hábitat a las hormigas y
chicharritas y alimento en forma de sabia a las chicharritas. Por otro lado, las chicharritas ofrecen a las
hormigas alimento en forma de mielecilla y alimento como presa. En cambio, las hormigas ofrecen a las
chicharritas protección contra depredadores, especialmente arañas, protección contra herbívoros,
especialmente cuando la planta es pequeña, regula la población de D. quinquenotatus para evitar
agotar el recurso, y limpia el microhabitat de las hojas basales para evitar la muerte de los huevos de D.

GRAMINEA
(Tripsacum spp.)

CHICHARRITA HORMIGAS
(D. quinquenotatus) Alimento) (muchas especies)
Protección contra depredadores

Regula la población

quinquenotatus (Figura 1).

Figura 1. Interacción entre D. quinquenotatus -Tripsacum sp. –hormigas.

Factores abióticos que afectan el mutualismo

Recientemente se ha encontrado que el mutualismo responde positivamente a factores abióticos

como fuego y sombra, y parece ser que las chicharritas y hormigas están adaptadas a estos factores que
son comunes en los hábitats donde se distribuye Tripsacum como sitios abiertos de pino-encino, y
laderas (Figura 2). El efecto del fuego sobre Tripsacum se ha revisado a largo plazo (durante 10 años

65
consecutivos) y se ha encontrado que es común, y ocurre anualmente; sin embargo, la planta resiste. Al
contrario la planta produce nuevo follaje, que es rápidamente colonizado por adultos de D.
quinquenotatus y hormigas (observación personal).

Efecto de factores abióticos en el mutualismo

Fuego +
Sombra +
Chicharritas Hormigas

Alimento +
+ Protección

+ Regulan población
+ Limpian microhábitat
Efecto de factores bióticos en el mutualismo
Plantas con nectarios extraflorales +

Figura 2. Efecto de factores abióticos y factores bióticos en la Interacción entre chicharritas (Dalbulus
quinquenotatus) y hormigas en la planta hospedero (Tripsacum).

El fuego es un fenómeno que ocurre durante la estación seca en las poblaciones de Tripsacum entre
Febrero y Mayo. Una vez que ocurre el fuego, las plantas de Tripscaum comienzan a producir a partir
de sus rizomas nuevos vástagos con follaje verde, dando como resultado una gran cantidad de recurso
alimenticio disponible, que es rápidamente colonizados por los adultos de D. quinquenotatus y
hormigas, cuando se compara con sitios que no recibieron fuego. Por ejemplo, Moya-Raygoza (2000),
encontró que el mutualismo se encuentra en menos del 50% de los tallos cuando estos no reciben
fuego; sin embargo cuando Tripsacum recibe fuego en la estación seca, a los pocos meses de haber
comenzado las lluvias el 87 % de los macollos presentaban el mutualismo. Lo anterior es dado por la
gran cantidad de nitrógeno en los tallos que reciben fuego. Al ver más detalladamente el desarrollo

66
vegetativo de Tripsacum dactyloides (L.) y el mutualismo, se encontró que las plantas que reciben fuego
producen más hojas durante la estación lluviosa comparadas con plantas sin quemar; además sus hojas
basales tienen mayor cantidad de ninfas, adultos y hormigas después de recibir el fuego (Moya-Raygoza,
1995).

Además del fuego, otro factor abiótico que afecta el mutualismo es la sombra, debido a que Tripsacum
se encuentra entre laderas y rocas, las chicharritas y hormigas pueden ser afectados por la radiación.
Plantas de T. dactyloides con la asociación de mutualismo entre D. quinquenotatus y hormigas fueron
expuestas a 50, 30 o 0% de sombra producida artificialmente. Plantas expuestas a un 50% de sombra
mostraron no sólo una alta densidad de hormigas de S. geminata y alta densidad de chicharritas, sino
que también las hormigas construyeron nidos (“shelters”)(Moya-Raygoza y Larsen, 2008).
Adicionalmente en condiciones naturales se buscaron estos nidos y se encontró nuevamente que los
nidos no sólo contienen una gran cantidad de chicharritas y hormigas, sino que protegen a las ninfas
de sus dryínido parasitoide Anteon ciudadi Olmi, debido a que un 24% de las ninfas sin nido fueron
parasitadas por el dryínido, mientras que las ninfas que estaban dentro del nido no fueron parasitadas
(Moya-Raygoza y Larsen, 2008). Los nidos o “shelters” también han sido referidos para el membrácido
Guayaquila xiphias Fabr. que vive en los meristemos apicales de los arbustos Didymopanax vinosum
(Cham. & Schltdl.) en Brasil (Oliveira et al., 2002). Este insecto no sólo vive en mutualismo con hormigas
ofreciendo mielecilla como beneficio, sino también las hembras ofrecen cuidado paternal protegiendo
a los huevos y primeros estadios ninfales, mientras que las hormigas protegen al membrácido de sus
parasitoides y arañas depredadoras. Además, la mielecilla producida por G. xiphias y no cosechada por
las hormigas puede funcionar como guía para que las hormigas que transitan por el suelo suban al
arbusto para atender a los membrácidos (Oliveira et al., 2002). Recientemente, Morales et al. (2008) han
encontrado como mecanismo de comunicación interespecifica la producción de señales emitidas por
los timbales de membrácidos adultos de Publilia concava (Say) a través del substrato. Estas señales
incrementan la efectividad de las hormigas para proteger al membrácido de su depredador coccinelido
Harmonia axyridis (Pallas). Las señales a través del substrato no sólo ocurren en Membracidae, sino
también en Cicadellidae, sin embargo, se desconoce su función en las interacciones de mutualismo.

Factores bióticos que afectan el mutualismo

El mutualismo hormigas-chicharritas es también afectado por otros factores como la presencia de

plantas con nectarios extraflorales (NEF) que crecen en la misma comunidad donde existen las
poblaciones de Tripsacum. En los meses más cálidos del año, abril y mayo, comienzan los arbustos de
Acacia pennatula (Schltdl. & Cham.) a producir nectar extrafloral, el cual es cosechado por las hormigas
B. obscurior. Estas hormigas no protegen a A. pennatula de herbívoros como chicharritas que no son

67
mirmecofilas del género Sibovia sp. (Moya-Raygoza, 2005). Por lo tanto, en muchos sitios con Tripsacum
las hormigas pueden tener dos fuentes de alimento especialmente durante los últimos meses de la
estación seca; la mielecilla producida por D. quinquenotatus y el nectar producido por plantas con NEF
como A. pennatula, por lo tanto las hormigas en ese momento tienen la opción de dos recursos (Moya-
Raygoza y Larsen, 2001).

Resultados recientes muestran mayor abundancia de hormigas atendiendo D. quinquenotatus que

visitando plantas con NEF durante el mes de mayo (Moya-Raygoza y Larsen 2001). Lo mismo se ha
encontrado en Brasil con el membrácido G. xiphias, ya que las hormigas continúan atendiéndolos a
pesar de que descubren otras fuentes de azúcares en la planta hospedero (Del-Claro y Oliveira, 1993).
Lo anterior se debe, posiblemente, a la alta plasticidad que ofrece el recurso de las chicharritas pero no
las plantas con NEF. Estudios previos (Buckley, 1983; Fiala, 1990; Rasbrook et al., 1992; Del-Claro y
Oliveira, 1993; Blüthgen et al., 2000; Katayama y Suzuki, 2003) han mostrado que la calidad y cantidad
de las secreciones son fuerzas selectivas que atraen hormigas cuando los dos recursos están presentes
en hábitats arbóreos. Para saber porqué las hormigas prefieren a la mielecilla producida por las
chicharritas que al néctar producido por los NEF, no sólo se debe tomar en cuenta la calidad y cantidad
del recurso, sino también la variación conductual de la asociación mutualista entre chicharritas y
hormigas. Primero, D. quinquenotatus muestra una conducta sedentaria y gregaria (Heady y Nault,
1985), incrementando así el número de ninfas y adultos en las hojas basales de Tripsacum; a altas
densidades de ninfas y adultos, más mielecilla puede ser concentrada permitiendo la fácil cosecha por
las hormigas, mientras que los NEF en las plantas no están concentrados en un lugar en específico; por
lo tanto no se puede incrementar la concentración del recurso. Segundo, D. quinquenotatus responde
al anteneo de las hormigas mediante la excreción y retención de las gotas de mielecilla hasta que estas
sean cosechadas por las hormigas, además de que D. quinquenotatus secreta de tres a seis veces más
el volumen de mielecilla comparada con especies de Dalbulus que no son atendidas por hormigas
(Larsen et al., 1992), lo que incrementa la cantidad de mielecilla disponible para las hormigas. En
contraste, los NEF no responden al anteneo por las hormigas. Tercero, como fue explicado previamente
D. quinquenotatus y hormigas frecuentemente viven juntas en nidos hechos por las hormigas. Estos
nidos ayudan a incrementar la cantidad de mielecilla para las hormigas, mediante la concentración de
chicharritas, mientras que por ejemplo, A. pennatula no tiene nidos para hospedar las hormigas como
las espinas grandes que ocurren en otras especies de Acacia. El poseer nidos es importante para
establecer mutualismo obligatorio (Speight et al., 1999). Cuarto, la mielecilla de los homópteros contiene
varios tipos de azucares que contribuyen a incrementar la calidad de la secreción en comparación con
NEF (Cook y Davidson, 2006). Quinto, el exceso de D. quinquenotatus puede ser consumido por las
hormigas para obtener proteína (Moya-Raygoza y Nault, 2000) convirtiéndose las mismas chicharritas

68
en un recurso alimenticio de alta calidad. Davidson et al. (2003), consignaron que la colonia de
hormigas para crecer y reproducirse requiere de altas cantidades de proteínas. Finalmente las hormigas
regulan el tamaño poblacional de D. quinquenotatus, lo cual previene que las chicharritas agoten y
maten al hospedero por su alta extracción de floema (Moya-Raygoza y Nault, 2000).

¿Que pasa con el mutualismo entre hormigas y chicharritas en otros casos de estudio
diferentes al de D. quinquenotatus- hormigas?

Los estudios con la chicharrita D. quinquenotatus han mostrado la interacción directa entre
hormigas-hemiptero y como este mutualismo puede ser afectado por factores externos como fuego,
sombra y nectarios extraflorales. Además de esta especie de chicharrita existen otros pocos casos donde
se ha observado el mutualismo entre hormigas y chicharritas, pero sin considerar los factores abióticos y
bióticos que pueden modificar el mutualismo. Tal es el caso reportado por Dietrich y McKamey (1990),
quienes observaron varias especies de Idiocerine en Guyana asociadas con hormigas. Una de estas
especies Idiocerine Rotundicerus minutus Dietrich se observo cuidando a sus huevos como mecanismo
de protección y otra especie de Idiocerine Chunroides knighti Maldonado-Capriles se observo en nidos
(“shelters”) construidos por hormigas. Un segundo caso es el de la chicharrita Balclutha punctata
(Fabricius) quien interactúa con 10 especies de hormigas. Esta especie de chicharrita mostro una
conducta sedentaria y las hormigas ofrecieron protección a las chicharritas contra arañas (Steiner et al.,
2004). En un estudio reciente efectuado en Brasil, Sobral Souza y Francini (2010), encontraron que
ninfas del cicadélido Xedreota tuberculata son cuidadas por hormigas Ponerine de la especie
Odontomachus bauri y son un nuevo caso de mutualismo entre chicharritas y hormigas en los trópicos.
Mas casos de mutualismo entre chicharritas y hormigas podrían existir, sin embargo estos no han sido
explorados.

Conclusión

Basados en los resultados obtenidos en el mutualismo entre D. quinquenotatus y hormigas, se

sugiere que este es influenciado por factores abióticos como sombra y fuego y por factores bióticos
como plantas con NEF, parasitoides y herbívoros. Estos factores son dinámicos en el tiempo; por
ejemplo, el fuego y las plantas con EFN ocurren durante la estación seca; el ataque de los parasitoides
G. bartletti a la chicharrita y de los herbívoros a la planta hospedera ocurre en la estación lluviosa, pero
no en la estación seca cuando las plantas están pequeñas y las hormigas protegen a las chicharritas y
planta hospedero. También, Cushman y Whitham (1989), documentaron que el mutualismo entre
membrácidos y hormigas es variable en el tiempo. Ellos encontraron que en algunos años las hormigas
de Formica sp. tienen un efecto positivo en el membrácido Publilia modesta (Uhler), y en otros años no

69
tiene ese efecto positivo. Los factores también son dinámicos en el espacio, debido a que el mutualismo
ocurre en lugares sombreados en donde las hormigas construyen nidos para concentrar ninfas y
protegerlas de sus parasitoides. Además, el mutualismo es dinámico en el tiempo y espacio, ya que
cambia de una planta de Tripsacum a otra dentro de la misma comunidad durante la estación lluviosa.
Por lo anterior y tomando como caso de estudio a membrácidos y cicadélidos mirmecofilos, se sugiere
que su mutualismo es ecológicamente variable e influenciado por factores bióticos y abióticos. Al
respecto, Axelrod y Hamilton (1981) y Sachs y Simms (2006), consideran que el mutualismo está
presente en casi cualquier ecosistema a pesar de que es ecológicamente y evolutivamente inestable.
Además, para Stadler y Dixon (2008), el mutualismo entre membrácidos y hormigas es altamente
dinámico. Finalmente, en estudios futuros se podrían buscar más casos de mutualismo entre cicadélidos
y hormigas, especialmente en los trópicos.

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72
 5
COMPETENCIA
Rosa de Lourdes Romo Campos
José Luis Flores Flores
y Edmundo García Moya
Introducción

Las interacciones entre plantas son una fuerza importante en la organización de las comunidades
naturales y tienen un papel clave en la regulación de la composición de comunidades y ecosistemas
(Roughgarden y Diamond, 1986). Estas interacciones generalmente están acompañadas de efectos
positivos (facilitación) ó negativos (competencia), que operan simultáneamente y bidireccionalmente
(Aguiar et al., 1992; Holzapfel y Mahall, 1999; Pugnaire y Luque, 2001). La prevalencia de una u otra
interacción es el resultado de un balance neto entre ambas interacciones, que depende del ciclo de
vida de las especies y de la severidad de los factores abióticos (Bertness y Callaway, 1994; Holzapfel y
Mahall, 1999; Tielbörger y Kadmon, 2000).

En particular, la competencia se considera un proceso clave en la estructura y dinámica de las

comunidades tanto vegetales como animales (Grace y Tilman, 1990). Se define como el efecto negativo
de una especie sobre otra (Donald, 1963; Walker y del Moral, 2003). Entre las plantas, la competencia es
por luz, agua, nutrimentos y espacio sin embargo, también pueden competir por polinizadores (Krebs,
2001), entre los animales es por alimento, territorio y oportunidad de apareamiento. De la habilidad
para acaparar dichos recursos dependen la supervivencia, el crecimiento y la reproducción (Brooker et
al., 2005). Sin embargo, su importancia e intensidad varían con el tamaño de la población y la cantidad
de recursos (Grime, 1979; Tilman, 1987; Brooker et al., 2005).

Existen dos tipos de competencia: intraespecífica (competencia entre miembros de una misma especie)
y competencia interespecífica (entre individuos de especies distintas). La competencia intraespecífica, se
consideró como un factor que integra las relaciones naturales y principal motor de la evolución (Smith y
Smith, 2001). Gause (1934), propuso el principio de exclusión competitiva, que establece que
competidores por el mismo recurso no pueden coexistir. Para dos especies en coexistencia, si una de las

73
poblaciones crece más que la otra, entonces la primera ocupará todo el lugar y la segunda finalmente
desaparecerá.

Hutchinson (1957), desarrollo el concepto de nicho como un espacio multidimensional conformado

por n factores ambientales que inciden en el desarrollo de una especie. MacArthur incluyó la
competencia como principio de exclusión en el concepto de nicho. Connell (1961), interpretó que la
competencia es cualquier interacción donde una de las especies es afectada negativamente. Autores
como Holling (1959) y Paine (1966), rebatieron la presunción de la competencia como la única fuerza
motora en la estructura de las comunidades y propusieron procesos alternativos como la depredación.
A nivel trófico la competencia restringe el nicho fundamental y lo circunscribe al realizado (Leibold,
1995), por lo que hay traslape entre las especies debido a requerimientos semejantes, lo que se refleja
en los límites de distribución de las mismas (Roughgarden y Diamond, 1986).

En general este apartado resalta la importancia de las interacciones de competencia en la estructura y

dinámica de las comunidades.

Concepto de competencia

Antes de abordar la definición de competencia es necesario establecer que existen factores que
limitan el crecimiento poblacional como el alimento, enfermedades, protección contra depredadores,
etc., que influyen en la densidad de las poblaciones (Molles, 1999). Grime (1977), fue de los primeros
autores en definir a la competencia entre plantas que crecen juntas, ya sea que fueran de la misma o de
diferentes especies, las cuales muestran diferencias en el crecimiento vegetativo, producción de semillas
y mortalidad. Las discrepancias en el desempeño entre vecinos pueden surgir de las diferencias en la
capacidad de explotación de factores abióticos, definió a la competencia como la tendencia entre
plantas vecinas a utilizar la misma cantidad de luz, nutrimentos agua o espacio. Margalef (1974),
menciona que es un tipo de interacción biótica que se establece entre individuos o especies cuando los
recursos son limitados. Las especies compiten cuando utilizan un mismo recurso, de manera que
cualquier ventaja adicional y persistente que consiga una de las especies en la utilización de dicho
recurso (crecimiento rápido, mayor eficiencia, poder ofensivo), puede eliminar a la especie con menor
capacidad competitiva.

Las interacciones entre individuos y especies pueden ser clasificadas con base en mecanismos que
actúan tanto intraespecíficos como interespecíficos. Estos mecanismos son muchos y muy variados entre
los más importantes se encuentran: las formas de crecimiento, tasa de crecimiento, plasticidad
morfológica y fisiológica, efectos de la sombra, incorporación de materia orgánica, liberación de
sustancias tóxicas (alelopatía) y diferencias en las estrategias reproductivas (Kent y Coker, 1992).

74
Birch (1957), señaló dos tipos de competencia:

1.- Competencia por explotación (también llamada competencia por pelea), los organismos compiten
indirectamente, al disminuir un recurso que es escaso. Implica una agresión directa, da como resultado
la reducción en el desempeño de los individuos que compiten, cada individuo reduce de manera
indirecta el número o la densidad del otro individuo.

Varias teorías predicen el resultado de la competencia por recursos entre plantas. Grime (1977), sugirió
que las especies con tasa de crecimiento relativo alta son competidores exitosos, porque al crecer
rápidamente adquieren más espacio y recursos. Por otro lado, Tilman (1988), sugirió que las especies
que pueden extraer recursos con disponibilidad menor que los requerimientos de otras especies, son
competidores superiores.

La habilidad competitiva entre plantas en diferentes ambientes con altas y bajas cantidades de recursos,
tiene bases fisiológicas distintas (Goldberg, 1990). En hábitats sin restricciones (recursos abundantes), las
especies más competitivas muestran rápido crecimiento para ocupar espacio y adquirir la máxima
cantidad de recursos, por ejemplo la asignación de recursos hacia el tallo para capturar luz y bióxido de
carbono. Mientras que en hábitats con restricciones de recursos (recursos limitados), se conservan los
recursos adquiridos a través de minimizar el reemplazo de estructuras (por ejemplo hojas más
persistentes) y la asignación de recursos son hacia las raíces para adquirir agua y nutrimentos (Grime,
1977; Tilman, 1988).

Petren y Case (1996) demostraron que la congregación de insectos en las zonas urbanas aumenta la
competencia por explotación entre reptiles de las especies Lepidoctylus lugubris (Duméril y Bibron) y
Hemidactylus frenatus (Duméril y Bibron), la habilidad de cosecha de H. frenatus aumenta cuando los
insectos se agrupan.

Actualmente debido a la fragmentación de hábitats, las especies reducen su territorio disponible, la

consecuencia natural es el incremento en el traslape de sus nichos y la reducción en la densidad de las
poblaciones (Fahring, 2003). La intensidad de la competencia por recursos se intensifica al disponer de
menor espacio para las poblaciones. Un ejemplo es el aumento en la tasa de mortalidad de los
brotes/retoños de Juniperus thurifera (L.) y de Quercus ilex (L.), debido al aumento de depredadores
por cultivo de cereales a los alrededores de las zonas boscosas, además del desplazamiento del principal
dispersor (Turdus spp.) (Santos et al., 2006).

2.- Competencia por interferencia (también llamada competencia por torneo, cuando dos organismos
se afectan adversamente entre sí durante la búsqueda de recursos, incluso si estos últimos no son

75
escasos. Por ejemplo las plantas compiten por obtener mayor cantidad de luz, las hojas de la parte
superior interfieren en la adquisición de luz de las hojas inferiores (Fig. 1).

Figura 1. Competencia por luz entre las hojas de maíz de un mismo individuo.

Otro ejemplo de competencia por interferencia en plantas es la alelopatía, que es la liberación de

sustancias tóxicas sobre otros organismos (plantas o animales). Los agentes alelopáticos son sintetizados
y almacenados en diferentes células de las plantas, ya sea en forma libre o unida con otras moléculas y
son liberados en el entorno como respuesta a estrés biótico y abiótico (Hernández, 2011).

Entre los perros salvajes (Lycaon pictus, Brookes) la competencia por interferencia se establece con otros
carnívoros como las hienas, los nichos de ambas especies muestran alto solapamiento (Fig. 2) cuando
ésta última tiene poblaciones densas (Creel y Creel, 1996).

76
 Figura 2. Las dos áreas en forma de cuadrado representan la utilización de recursos por dos especies en
una comunidad. La competencia es más intensa en el área de solapamiento de nichos que lleva a la restricción de
una o ambas especies en el espacio vital (Curtis y Barnes, 2008).

El papel del nicho en la competencia

El nicho refleja los requerimientos ambientales de las especies. El concepto de nicho fue
desarrollado por Grinnell (1917) y Elton (1927), el primero lo usó para invocar una subdivisión del
hábitat, mientras que el segundo integró las interacciones bióticas y los factores abióticos. Luego vendría
el uso del concepto como parte de los mecanismos de selección natural, con base en la aptitud de las
especies para utilizar los recursos, Gause (1934), estableció la exclusión competitiva. Este principio
establece que dos especies no pueden coexistir si tienen los mismos requerimientos, sin embargo,
Armstrong y McGehee (1980), demostraron que cuando n especies compiten por un recurso de oferta
limitada, la especie que predomina es la que utiliza el nivel más bajo del recurso.

El grado de competencia entre individuos o especies está determinado por su nicho (condiciones en las
que se encuentra, recursos que utiliza y el tiempo en que ocurre). Hutchinson (1978), consideró al nicho
como el conjunto de variables bióticas y abióticas que afectan el desempeño de un organismo, cada
variable es una respuesta, que en conjunto forman un espacio multidimensional conocido como
hipervolumen. Cada dimensión o eje representa la disponibilidad de un recurso que puede satisfacer las
necesidades fisiológicas de un organismo, éstas en conjunto forman el nicho fundamental. Éste se
tendría en una situación irreal en caso de que no hubiera interacciones competitivas entre especies, al
considerar los impactos de las interacciones entre especies se tiene el nicho realizado o vigente
(Hutchinson, 1978; Leibold, 1995).

En el nicho fundamental, las condiciones ideales permiten que las poblaciones de las especies crezcan o
se mantengan de forma indefinida (Fig. 3a), en este ejemplo, la variable 1 representa disponibilidad de
alimento y la variable 2 temperatura óptima. En el nicho realizado, la especie es desplazada debido a la
competencia con otra especies o individuos de su misma especie (Fig. 3b).

a) b)

77
 Figura 3. a) Nicho fundamental y b) nicho realizado por interacción de competencia en un espacio
bidimensional. Los círculos negros simbolizan a la especie cuando está presente y los blancos cuando está ausente.
El círculo punteado representa el desplazamiento de la especie en presencia de un competidor.

La coexistencia de especies con nichos semejantes es posible debido a que:

a) Las especies muestran diferencias en su ventaja competitiva durante fases diferentes de su ciclo vital
(Ayala, 1972).

b) Los cambios temporales y espaciales de los atributos del ciclo vital de las especies afectan su dinámica
demográfica (Smida y Ellner, 1984).

c) Los recursos restrictivos son utilizados en proporciones diferentes (Tilman, 1985).

En resumen, los límites de distribución de las especies en las comunidades naturales son un reflejo de las
características (recursos o condiciones) del medio y el traslape entre las especies que compiten
(Roughgarden y Diamond, 1986). Por otro lado, en condiciones de no equilibrio, la coexistencia entre
especies puede cambiar el predominio competitivo de una o varias especies por disturbios a intervalos
de tiempo impredecibles (Pickett, 1980).

Existen dos puntos de vista opuestos con respecto al papel de la competencia en las comunidades
vegetales. En el primero se argumenta que la importancia de la competencia es similar en todos los
ecosistemas, sin importar la productividad de los mismos, lo que cambia es el mecanismo de
competencia (Grubb, 1985; Tilman, 1988). Se predice que en ambientes productivos, la competencia es
por luz y espacio; mientras que en los ambientes con restricciones compiten por agua y nutrimentos.
Otro punto de vista opuesto, menciona que la competencia es la fuerza predominante en las
comunidades de plantas en ambientes productivos y su intensidad disminuye cuando aumenta el estrés
abiótico (Grime y Hunt, 1975; Keddy, 1992). Brooker et al., (2005) encontraron que la importancia de la
competencia cambia con el gradiente de productividad, de acuerdo con la hipótesis de Grime y Hunt
(1975).

La competencia entre individuos puede darse dentro de la misma población o entre poblaciones de
diferentes especies o ambas, por lo que puede denominarse como competencia intraespecífica y
competencia interespecífica.

Competencia intraespecífica: individuos de la misma especie compiten entre sí, porque los individuos
necesitan recursos similares. Este tipo de competencia es una de las mayores fuerzas en ecología y es
responsable de fenómenos como la dispersión y la territorialidad, también es la primera causa de la
regulación de las poblaciones por procesos de denso-dependencia, que describen las relaciones entre el

78
desempeño y el tamaño poblacional (Mackenzie et al., 2003). Generalmente conduce a una reducción
en la tasa de recursos por espécimen, al tiempo que reduce el crecimiento y el desarrollo de los
individuos y como consecuencia la supervivencia y la fecundidad de la población (Spitters, 1983).

Entre los métodos más comunes que se tienen para estudiar la competencia intraespecífica están la tasa
de crecimiento (biomasa), la densidad de individuos, arreglo espacial de individuos o partes de
individuos en plantas, proporción de especies, etc. (Vera et al., 2006). La cantidad de biomasa o tejido
vivo acumulado de los vegetales, mide la relación entre la densidad y el crecimiento. En la auto-
regulación de la población, el desempeño disminuye por causa del aumento de la densidad
poblacional, el efecto es en cadena al descender el número de individuos también disminuye la tasa de
natalidad y crecimiento. Los individuos que ganan la competencia muestran tamaños más grandes,
mientras que los perdedores son eliminados (Molles, 1999). En respuesta a una competencia
intraespecífica alta, algunos organismos dispersan sus semillas lejos de las áreas con alta densidad
poblacional, donde los recursos son más accesibles y la competencia es menor.

En las poblaciones de plantas, el incremento de los individuos implica un aumento en los

requerimientos de espacio y alimento (Filgueira et al., 2008). En plantas de la misma edad, la densidad y
la biomasa de individuos están correlacionadas de tal manera que, por cada unidad de biomasa
ganada se pierden dos unidades en densidad, sin embargo no todas las especies mantienen dicha
tendencia un ejemplo son las poblaciones de Salicornia sp. (Fig. 4).

Figura 4. En plantas de Salicornia sp., al aumentar el número de individuos no disminuye la biomasa

(Bourchard et al., 1995).

En animales las respuestas a la densidad poblacional son variadas y dependen de la especie. Por
ejemplo en la Provincia de Castellón, España, el patrón de distribución agregado del águila real (Aquila
chrysaetos (L.), está determinado por la competencia intraespecífica por torneo en la búsqueda de
pareja para la reproducción (López-López et al., 2004). Otro ejemplo de regulación intraespecífica es el
de la lagartija Uma paraphygas, (Williams, Chrapliwy y Smith) especie endémica en peligro de extinción,

79
que se distribuye en el Desierto Chihuahuense, Castañeda-Gaytan et al., (2003) encontraron indicios en
la baja supervivencia de adultos debido al desplazamiento por individuos sub-adultos.

La competencia interespecífica ocurre cuando individuos de especies diferentes usan el mismo recurso
que es limitado. Muy pocas especies escapan de los efectos de otras especies compitiendo por el mismo
recurso. Al igual que en la competencia intraespecífica encontramos la competencia por interferencia y
la competencia por explotación entre individuos de diferentes especies (Smith y Smith, 2001).

Lotka (1929) y Volterra (1926), desarrollaron en experimentos separados modelos para predecir la
coexistencia de dos especies que compartían el mismo recurso. Partiendo de la ecuación logística que
describe el crecimiento poblacional. Los modelos predicen la coexistencia de dos especies cuando para
ambas especies, la competencia interespecífica es más débil que la competencia intraespecífica (Case y
Gilpin, 1974).

El modelo de Lotka-Volterra predice que una especie eliminará a otra especie cuando las isoclinas
(condiciones del nicho cuando el crecimiento de la población está balanceada por la mortalidad) no se
crucen (Smith y Smith, 2001).

Los modelos de coexistencia son:

1.- En la especie 1 el tamaño de la población es igual a la de su capacidad de carga, si la isoclina se

encuentra arriba, eventualmente excluye a la especie 2 (Figura 5). (Molles, 1999).

Figura 5. La especie 1 tiene un impacto negativo sobre la especie 2 y la excluye.

2.- En la especie 2 el tamaño de la población es igual a la de su capacidad de carga, si la isoclina se

encuentra arriba, eventualmente excluye a la especie 1 (Fig. 6) (Molles, 1999).

80
 Figura 6. La especie 2 tiene un impacto negativo sobre la especie 1 y la excluye.

3.- La inhibición de una especie sobre otra depende de la abundancia de sus poblaciones, la más
abundante gana (Fig. 7) (Molles, 1999)).

Figura 7. Ambas poblaciones tienen la posibilidad de ganar en la competencia, el resultado dependerá de

la población que tenga una mayor capacidad de carga.

4.- Ninguna especie puede alcanzar una densidad capaz de eliminar a la otra y se establece una
coexistencia (Fig. 8) (Molles, 1999).

81
 Figura 8. Ambas poblaciones coexisten cuando las isóclinas se cruzan.

Estos modelos fueron probados por Tilman (1988) y Gause (1934), en condiciones de laboratorio,
utilizando microorganismos de diferentes especies. A partir de los conocimientos generados se creó el
principio de exclusión competitiva, que establece que los competidores completos no pueden coexistir.
En dos poblaciones de especies diferentes, que presentan los mismos requerimientos ecológicos y viven
en el mismo lugar, la especie que muestre el mayor crecimiento acapara los recursos y finalmente
elimina a la menos competitiva. Sin embargo, debido a que se basa en supuestos teóricos como la
estabilidad o equilibrio de las comunidades que raramente se presentan en condiciones naturales,
actualmente estos modelos han sido descartados.

El papel de la competencia en las comunidades

Muchas especies no se distribuyen aleatoriamente, a menudo los individuos muestran

agrupaciones limitadas por la dispersión de sus semillas, el crecimiento vegetativo y la fragmentación del
hábitat (Stoll y Prati, 2001). La distribución de las especies produce cambios en la competencia
intraespecífica e interespecífica y éstos influyen en la estructura espacial y la dinámica de las
comunidades vegetales (Goldberg y Barton, 1992).

Los recursos más importantes por los cuales compiten las plantas son la luz, nutrimentos y agua.

Luz

La competencia por luz es considerada como la primera causa de la desigualdad en la altura de

las plantas y el auto-raleo (self-thinning) en grupos de poblaciones (Weiner, 1988). En hábitats fértiles
durante el estadio serial tardío, las plantas con coberturas altas y densas compiten principalmente por
luz (Clements, 1928; Walker y Chapin III, 1987; Tilman, 1988; Aerts, 1999). En hábitats con mayor estrés

82
también se altera el régimen de luz por la densidad o altura de la vegetación. Las principales
características de las especies más competitivas por este recurso son: 1) perennes, alta capacidad de
ramificación tanto en la parte aérea como subterránea, 2) habilidad para capturar rápidamente recursos
para la construcción de nuevas hojas y raíces, 3) plasticidad morfológica alta durante la diferenciación
de hojas y raíces, y 4) rápido recambio de hojas y raíces (Grime y Hodgson, 1987).

En los humedales la sombra puede llevar a la eliminación de especies intolerantes a la sombra. del Moral
(1999) encontró que las herbáceas de los géneros Mimulus y Epilobium, fueron eliminadas por la
sombra de arbustos del género Salix en el Monte Santa Helena. Sin embargo, la sombra puede inhibir o
facilitar la supervivencia dependiendo del contexto ambiental.

Nutrimentos

Gran parte de la competencia entre plantas tiene lugar bajo el suelo, donde la lucha entre
individuos es por una gran amplitud de recursos que incluyen el agua y por lo menos 20 minerales
esenciales (Wilson, 1988). Los recursos del suelo son alcanzados por las raíces mediante tres procesos:
1.- por intercepción, 2.- por flujo de agua y nutrimentos y 3.- por difusión. En el primero el agua y los
nutrimentos son capturados conforme la raíz crece. El segundo es dirigido por la transpiración de las
plantas y la tasa de movimiento del agua y la concentración de nutrimentos disueltos; y en el tercero se
crea un gradiente de concentración local debido al suministro de nutrimentos. Entre plantas vecinas
debido al traslapo entre las raíces y al incremento en la difusión, aumenta la competencia por los iones
de nitrato (Casper y Jackson, 1997).

La habilidad competitiva entre plantas para ocupar el suelo depende de algunas características de las
raíces, como mayor tasa de crecimiento relativo, biomasa, densidad de raíces finas y área total de
exploración de raíces (Aerts et al., 1999) (Fig. 9). La competencia puede presentarse entre las raíces de la
misma planta, al invertir en el crecimiento de nuevas raíces se puede disminuir la densidad de las mismas
(Casper y Jackson, 1997).

83
 Figura 9. Características de las plantas que influyen en la habilidad competitiva entre las partes
subterráneas.

La habilidad para realizar ajustes morfológicos o fisiológicos por cambios en el suelo puede ser crítico
para el éxito competitivo de las plantas. Las características morfológicas están relacionadas con el
incremento potencial en la captura de recursos. Algunos estudios de competencia intraespecífica
sustentan la hipótesis de recursos limitados. Tilman y Cowan (1989), mostraron que las plantas
modifican la proporción de suministros de recursos hacia la raíz o el vástago (cociente raíz:vástago),
como respuesta a la disponibilidad de nitrógeno en el suelo.

La plasticidad fisiológica involucra cambios en las tasas de consumo de minerales en el suelo, por
ejemplo en la zona de traslapo de raíces entre plantas vecinas, la especie con más aptitud competitiva
incrementa la movilidad de nitratos a expensas de una disminución en la movilidad de otros elementos
como el amonio ó fosfatos (Casper y Jackson, 1997).

Agua

Entre los mecanismos por los cuáles las plantas pueden resistir la sequía están la tolerancia a
potenciales de humedad bajos. Entre las características que desarrollan las especies potencialmente
competitivas en suelos con limitaciones de humedad, está el ajuste osmótico a través de cambios en los
estomas para evitar la pérdida del agua. En general, las especies que tienen resistencia a la desecación
cuentan con rasgos morfológicos y bioquímicos que les ayuda a conservar o hacer un uso más eficiente
del agua (por ejemplo, metabolismo fotosintético CAM, C4, baja conductancia estomática, entre otras).

Otros modelos de competidores efectivos en comunidades desérticas incluyen evitar la sequía, las
especies más competitivas son las que crecen rápidamente cuando aumenta la disponibilidad de
humedad (Westoby, 1998). Otras especies aumentan su absorción de agua al incrementar la longitud

84
de sus raíces y disponer de la humedad que está a gran profundidad por medio del esfuerzo hidráulico
(Richards y Caldwell, 1987).

La competencia en la sucesión

La competencia puede ocurrir en cualquier estadio de la sucesión. Durante la sucesión primaria

los colonizadores no vasculares pueden inhibir la colonización de plantas vasculares, lo que mantiene a
la comunidad en la fase temprana con las especies colonizadoras como dominantes, sin embargo, son
poco comunes este tipo de trayectorias sucesionales debidas a la competencia (Walker y del Moral,
2003). En los estadios seriales iniciales, la competencia por luz es poco frecuente, ésta se presenta
principalmente durante estadios seriales más avanzados, cuando las plantas incrementan su dosel y
sombrean a las plántulas de su misma o de diferente especie, lo que limita la cantidad de luz hacia los
estratos inferiores (Clements, 1928; Walker y Chapin III, 1987; Tilman, 1987).

En hábitats con condiciones limitativas de nutrimentos, humedad, temperaturas extremas, salinidad y

toxicidad, las plántulas de especies seriales tardías aumentan su supervivencia al establecerse debajo del
dosel de especies adultas (seriales tempranas), donde existen mejores condiciones que en las áreas
abiertas (Valiente-Banuet et al., 1991; Bertness y Callaway, 1994). Sin embargo, al crecer las seriales
tardías compiten con las seriales tempranas y finalmente estas últimas son reemplazadas (Flores y
Yeaton, 2000).

Uno de los primeros estudiosos de la competencia fue Hutchinson (1959), quien mencionó, que uno de
los mayores determinantes de la diversidad es la interacción entre organismos, bajo la hipótesis de que
la estructura de muchas comunidades puede ser comprendida si se conocen las relaciones tróficas
entre especies, también conocida como competencia por recursos o competencia por interferencia.

La importancia de la competencia en la sucesión vegetal fue postulada como inhibición en el modelo

de Connell y Slatyer (1977), quienes propusieron que las especies seriales tempranas pueden inhibir la
incorporación de especies seriales tardías, y éstas últimas sólo se podrán integrar a la comunidad por la
apertura de áreas mediante un disturbio. Además incorporaron características del ciclo vital de las
especies (tiempo de incorporación y longevidad). Tilman (1988), sugirió que la sucesión está
determinada por la habilidad que tienen las plantas para competir por luz o nutrimentos. Para Walker y
Chapin III (1987), la competencia es más importante en los estadios seriales intermedios cuando la
densidad de plantas es más alta. Sin embargo, en éste estadio, la competencia entre los sistemas
radicales se maximiza por los nutrimentos restrictivos (Marrs y Bradshaw, 1993).

85
Una planta puede afectar a otra planta en alguna fase de su ciclo vital, por ejemplo inhibiendo la
dispersión, la alta densidad de plantas no permite el paso del viento o los animales (Walker y del Moral,
2003). El establecimiento y el crecimiento de los individuos, también pueden ser limitados
indirectamente cuando otras especies toman recursos y disminuyen su disponibilidad, por algunos
compuestos no degradados en el mantillo (nutrimento no disponible), por alelopatía (Mahall y Callaway,
1992) ó por el consumo en herbívoros. Mientras que la reproducción puede ser impedida por los
consumidores de frutos ó por competencia por polinizadores (Brown et al., 2003).

En la búsqueda de los mecanismos por los cuales puede ocurrir la competencia Grime (1977), propuso
que las especies con tasas de crecimiento altas son competidores superiores, porque el crecimiento
rápido les provee una ventaja sobre otros organismos, como alcanzar mayor espacio y recursos. Sin
embargo, Tilman (1988), sugirió que las especies que funcionan con niveles de recursos bajos, son
mejores competidores por recursos, porque aprovechan recursos que no pueden ser alcanzados por
otras especies.

Tilman y Cowan (1989), mostraron que las plantas modifican su proporción raíz:vástago como
respuesta a la disponibilidad de nitrógeno en el suelo. Las plantas redujeron la asignación de recursos
hacia la raíz conforme se incrementaba la concentración de nitrógeno. También se incrementa la
proporción raíz:vástago cuando las plantas crecen en altas densidades, lo que sugiere que bajo esas
condiciones la competencia por nutrimentos es más alta (Tilman, 1985).

Se considera que la competencia altera la variabilidad en el tamaño de los individuos, las plantas que
crecen con altas densidades muestran mayor variabilidad en el tamaño que las que crecen en
densidades bajas (Weiner y Thomas, 1986). La hipótesis que se establece, es que los individuos de
tamaños más grandes eliminan a los de tamaños más pequeños, esto tiene importantes implicaciones
para la estructura de la población (Schwinning y Weiner, 1998).

En los matorrales, las especies que forman manchones a menudo inhiben el cambio a la siguiente serie
durante los estadios seriales tempranos, al acaparar recursos (luz, nutrimentos y agua) y evitar ser
reemplazadas por otras especies (Nakamura et al., 1997), aunque, depende del tiempo que el inhibidor
ejerza su predominio (Horn, 1976). De acuerdo con las predicciones de Tilman (1988), la intensidad de
la competencia interespecífica depende de la productividad del medio. Las evidencias experimentales
indican que a mayor productividad aumenta la intensidad de la competencia (Tielbörger y Kadmon,
2000; Tirado y Pugnaire, 2001; Liancourt et al., 2005).

Armas y Pugnaire (2005), demostraron que las interacciones bióticas de competencia o facilitación, en
una comunidad semiárida en el mediterráneo, pueden variar a través de gradientes ambientales,

86
operando simultánea y bidireccionalmente entre sitios con bajos y altos recursos (Holzapfel y Mahall,
1999), el resultado final es un balance entre los efectos (Callaway y Walker, 1997). Este balance es
dinámico y puede cambiar dependiendo de la fase del ciclo de vida (Valiente-Banuet et al., 1991;
Rousset y Lepart, 2000) o de la intensidad del estrés abiótico (Tewksbury y Lloyd, 2001). También varía
según la especie y su respuesta a las fluctuaciones de las condiciones ambientales (Armas y Pugnaire,
2005), además a la habilidad competitiva de las especies (por ejemplo, para tolerar el efecto inhibitorio
de plantas vecinas) (Liancourt et al., 2005).

Perspectivas

La importancia de la competencia en la estructura de las comunidades bióticas es indudable. Las

perspectivas de investigación en dicha área son muy amplias, debido a que las especies muestran
respuestas individuales, pero además, pueden responder de forma diferente a cambios en los recursos
influidos por otras especies o por factores abióticos. Estas consideraciones tienen implicaciones en la
organización de las comunidades y deberán de tomarse en cuenta para la conservación, el manejo y
restauración de poblaciones, comunidades y ecosistemas.

Literatura citada

Aerts, R. (1999). Interspecific competition in natural plant communities: mechanisms, trade-off and plant-
soil feedbacks. Journal of Experimental Botany 50: 29-37.

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Mont Saint-Michel entre 1984 et 1994. Mappemonde : pp. 28-34.

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importance of importance. Oikos 109: 63–70.

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92
6
ASPECTOS PRELIMINARES PARA EL ESTUDIO DE LA INTERACCIÓN PLANTA-
HERBÍVORO
Claudia Aurora Uribe Mú
Alejandro Muñoz Urias
y Francisco Martín Huerta Martínez

Introducción

Todos hemos encontrado en alguna ocasión hojas de plantas con huecos, mordiscos o
pequeños “caminos” dibujados en su superficie. Estos tipos de daño son ocasionados por los herbívoros,
los organismos que consumen material vegetal vivo como hojas, tallos, flores, frutos, raíces y semillas
(Crawley, 1983; Dirzo, 1984; Marquis, 1992; Coley y Barone, 1996; Morón-Ríos et al., 1997). Atacan a las
plantas en distintos periodos de su ciclo de vida, y afectan de manera directa e indirecta su crecimiento
vegetativo, reproducción, proporción sexual, dinámica poblacional y habilidad competitiva (Louda,
1982; Crawley, 1983, 1989; Olff y Ritchie, 1998; Coley y Kursar, 2001; Steets y Ashman, 2004), modifican
la riqueza y abundancia relativa de las comunidades vegetales (McNaughton, 1979; Belsky, 1986) y son
imprescindibles para las cadenas tróficas así como para el funcionamiento de los ecosistemas (Crawley,
1989; Feller, 2002). Como agentes de selección, los herbívoros -en particular los insectos- han favorecido
la diversificación y especialización de varios grupos de plantas, y han sido propuestos como una presión
importante en la evolución de las plantas al dioicismo (Ehrlich y Raven, 1964; Rosenthal y Berenbaum,
1991; Farrell y Mitter, 1998; Strauss y Agrawal, 1999; Steets y Ashman, 2004).

Este capítulo es un breve panorama de los aspectos básicos que se deben considerar para la realización
de estudios ecológicos relacionados con este tema desde el punto de vista fitocéntrico.

Defensa vegetal

Karban y Baldwin (1997), definen como defensa a cualquier característica de la planta que le
confiere beneficios en su aptitud o adecuación en presencia de herbívoros. En la literatura ecológica las
respuestas de defensa vegetal se reconocen como rasgos de resistencia y de tolerancia (Strauss y
Agrawal, 1999; Fornoni y Núñez-Farfán, 2000). La variación en estos rasgos, ocasiona diferentes grados
de susceptibilidad al daño por fitófagos (Kennedy y Barbour, 1992).

93
Resistencia antiherbívoro

La resistencia reduce la preferencia o el desempeño de los herbívoros a través de los rasgos de

disuasión y antibiosis (Rhoades y Cates, 1976; Kennedy y Barbour, 1992; Karban y Baldwin, 1997). La
disuasión (“deterrence”) previene que la planta sea reconocida, colonizada o dañada; en contraste, la
antibiosis, comprende atributos físicos o químicos de las plantas que aunque no evitan el daño,
disminuyen el desempeño de los herbívoros y paulatinamente pueden reducir su ataque. El
desempeño, es un término que en insectos incluye una combinación de caracteres como la tasa de
crecimiento, supervivencia entre estadios larvarios, peso larval, eficiencia por índices nutricionales, masa
pupal, fecundidad y longevidad, sin embargo en la mayoría de los estudios, las medidas de desempeño
varían dependiendo de la especie de interés y el criterio del autor (Thompson, 1988). Entre los
principales compuestos que promueven la antibiosis se encuentran los taninos. En general, su efecto es
reducir la digestibilidad de los herbívoros; en los insectos, prolongan el periodo de tiempo necesario
para pupar como consecuencia del rezago en la asimilación de nutrimentos, y por tanto, incrementan
su probabilidad de depredación.

Los caracteres de disuasión, pueden ser de tipo morfológico, químico, ecológico o fenológico. a)
Morfológicos. Las espinas, tricomas y la dureza de hojas son algunas características que previenen el
daño en las plantas al lastimar a los herbívoros o dificultar el consumo del tejido. b) Químicos. Las
defensas químicas constitutivas, estructurales o inmóviles son metabolitos secundarios que le brindan
protección a la planta además de desempeñar otras funciones (por ejemplo resinas, fenoles y taninos).
En contraste, las defensas de resistencia inducida son metabolitos secundarios de vida corta que se
producen después de un daño y reducen la preferencia y supervivencia de los herbívoros (Karban y
Baldwin, 1997), pueden afectar a quienes causan el daño inmediato, a aquellos que se alimentan
posteriormente de esa planta e incluso funcionar como atrayentes para sus depredadores. En algunos
casos, la saliva del herbívoro es necesaria para estimular la inducción de defensas (Karban y Baldwin,
1997; Wold y Marquis, 1997; Havill y Raffa, 2000). Estas respuestas al daño se han registrado en
numerosas especies de plantas y actualmente, los estudios al respecto continúan en aumento. Los
rasgos de defensa morfológicos y químicos determinan la disponibilidad de los recursos para los
fitófagos, y por tanto, pueden regular sus poblaciones a través de control ascendente (bottom-up
effects) (Hunter y Price, 1992). c) Ecológicos (asociación con animales). Aunque algunas grupos de
insectos son capaces de establecer relaciones mutualistas con hormigas (ver Moya-Raygoza capítulo
cuarto en esta obra), algunas especies de plantas también las “utilizan” a su favor. Para disminuir el
ataque de los fitófagos, atraen a enemigos naturales como parasitoides o depredadores por medio de
la emisión de compuestos químicos que funcionan como atrayentes o poseen estructuras que les

94
proporcionan refugio y protección (domacios)(Turlings y Benrei, 2001; Del Val y Dirzo, 2004; Olivieira y
Freitas, 2004; Lach y Hoffmann, 2011). La presencia de enemigos naturales afecta las preferencias en la
selección de hospederos y regula las poblaciones de fitófagos a través de control descendente (top
down effects) (Hunter y Price, 1992). d) Fenológicos (evasión en el tiempo). Algunas especies de
plantas “escapan temporalmente” (Aide, 1992). Por ejemplo, la mayoría de las especies de bosque seco
desarrollan tejidos valiosos como flores, frutos o semillas durante la época seca, cuando la abundancia
de herbívoros es menor. Otras, desarrollan nuevas hojas después del periodo de daño más severo, el
cual ocurre durante los meses de lluvias (Coley y Aide, 1991; Aide, 1993; Filip et al., 1995).

Tolerancia en plantas

La tolerancia, a diferencia de la resistencia, reduce las consecuencias que el daño pueda

ocasionar sobre la aptitud o adecuación de las plantas (Strauss y Agrawal, 1999). Se estima como la
diferencia en la aptitud entre plantas dañadas e intactas, las cuales deberán ser clones o estar
relacionadas (Strauss y Agrawal, 1999). Entre los mecanismos que pueden favorecer la tolerancia, se
encuentran el aumento en la tasa fotosintética y en las tasas de crecimiento relativas de las plantas, el
incremento en la producción de ramas después de la pérdida de la yema apical, el almacenamiento de
carbono en raíces para invertirlo en la reproducción y la habilidad de asignar el carbono almacenado
de las raíces a las ramas (Trumble et al., 1993, Rosenthal y Kotanen, 1994; Houle y Simard, 1996; Strauss
y Agrawal, 1999).

Debido a que la resistencia y la tolerancia se desarrollan en respuesta a la misma presión de selección,

se han propuesto diversos modelos que las incluyen a ambas para explicar la evolución de los
mecanismos de defensa. Algunos modelos suponen que existen compromisos entre tolerancia y
resistencia, por tanto las utilizan como alternativas excluyentes (van der Meijden et al., 1988; Fineblum y
Rausher, 1995; Mauricio et al., 1997; Roy y Kirchner, 2000). Si la aptitud de los fitófagos disminuye a
medida que se incrementa la frecuencia de los genotipos resistentes en las plantas, se atribuyen
ventajas a la resistencia y por ende la probabilidad de fijarse en la población (Abrahamson y Weis,
1997; Roy y Kirchner, 2000; Tiffin, 2000). En contraste, la tolerancia no afecta la aptitud de los
consumidores. Por tanto, la posibilidad de sufrir daño puede permanecer e incrementarse. En este
escenario, las plantas con alelos hacia la tolerancia serán beneficiadas, y a medida que se incrementa su
frecuencia, también aumentará la probabilidad de fijarse en la población (Roy y Kirchner, 2000; Tiffin,
2000). Estos modelos, sugieren que los herbívoros (generalistas y especialistas) promueven el
mantenimiento de genotipos tolerantes y resistentes dentro de las poblaciones.

95
Otros estudios han apoyado la existencia de niveles intermedios de defensa en los que se combinan
rasgos de resistencia y tolerancia a la vez (modelos mixtos), en ellos se involucran los costos de estas
estrategias y la variación espacial (Simms y Rausher, 1987; Nuñez-Farfán y Dirzo, 1994; Mauricio et al.,
1997; Fornoni y Núñez-Farfán, 2000; Valverde et al., 2003).

Aunque usualmente se ha considerado a la defensa con un rasgo único, en ocasiones es difícil

determinar cuál característica protege efectivamente a las plantas. Así, surgen los denominados
síndromes de defensa, los cuales son una serie de rasgos que en conjunto les proporcionan mayor
protección. Estos se pueden evaluar con clados de especies emparentadas o con diferentes especies de
la comunidad y predice que las plantas desarrollarán características similares por ancestría evolutiva o
convergencia adaptativa (Kursar y Coley, 2003; Agrawal y Fishbein, 2006). Los compromisos entre
crecimiento y defensa promoverán la existencia de diferentes estrategias entre especies vegetales para
su protección. El “triángulo de síndromes de defensa” propone incluir todas las categorías posibles y las
agrupa en 1) baja calidad nutricional, 2) síndrome de tolerancia o escape y 3) de nutrición y defensa
(Agrawal y Fishbein, 2006). Esta clasificación coincide con ciertas categorías propuestas por algunas
teorías de defensa vegetal.

Teorías de la defensa vegetal

Para sobrevivir ante el ataque de los herbívoros las plantas necesitan defenderse. Sin embargo,
toda protección tiene un costo, lo que implica compromisos entre las funciones de la planta
principalmente entre crecimiento, reproducción y defensa (Herms y Mattson, 1992). A continuación se
mencionan algunas de las distintas teorías de carácter evolutivo que se han propuesto para explicar la
defensa vegetal.

Hipótesis de la apariencia. Asume que las plantas aparentes o conspicuas (de mayor tamaño, con
módulos más vigorosos, o abundantes), tendrán mayor probabilidad de ser localizadas por los
herbívoros y, en consecuencia, exhibirán mayor daño (Feeny, 1976; Rhoades y Cates, 1976). Utilizarán
metabolitos secundarios “cuantitativos”, los cuales son polímeros complejos, efectivos a dosis bajas
contra herbívoros generalistas y especialistas. Su efecto es proporcional a su concentración, así que son
defensas costosas. Las plantas no aparentes evaden a sus depredadores en tiempo y espacio porque
suelen ser de vida efímera o se encuentran en bajas densidades, en consecuencia será difícil que los
fitófagos se especialicen en ellas. Usarán metabolitos secundarios “cualitativos”, pequeñas moléculas
tóxicas menos costosas, las cuales suelen ser efectivos ante los herbívoros generalistas. La principal
aportación de esta hipótesis ha sido el estudiar la relación entre las características vegetales (como
formas de vida y rasgos fenotípicos) con los costos de las defensa y los recursos del ambiente.

96
Hipótesis de la disponibilidad de recursos. Propone que la naturaleza y cantidad de defensas estará
determinada por los recursos disponibles en el hábitat (Coley et al., 1985). En los ambientes ricos
preferentemente encontraremos plantas de crecimiento rápido, éstas tendrán hojas de vida efímera,
mayor cantidad de metabolitos de vida corta (“móviles”) y soportarán más daño comparadas con
plantas de ambientes con limitación de recursos. En cambio, las plantas de ambientes pobres tendrán
tasas de crecimiento lentas, hojas de vida larga y tendrán una mayor cantidad de defensas constitutivas
“inmóviles”. La selección natural favorecerá a las plantas que presenten tasas de crecimiento lentas en
ambientes pobres y tasas de crecimiento rápidas en ambientes ricos. Esta hipótesis también se ha
utilizado para evaluar las diferencias intersexuales al relacionar a las plantas femeninas con tasas lentas
de crecimiento y a las masculinas con tasas rápidas (Jing y Coley, 1990). Su aportación principal ha sido
explicar cómo la disponibilidad de recursos modifica la tasa intrínseca de crecimiento de las plantas y a
su vez, los patrones de defensa. Hasta ahora, esta teoría se mantiene vigente (Endara y Coley, 2010).

Hipótesis de la calidad de hábitat. Se basa en la clasificación de especies vegetales de acuerdo a sus

estrategias ante el stress (tolerantes), la competencia (competitivas) y el disturbio (ruderales) (Grime,
1977). Propuesta por Coley (1987b), asume que las defensas de las plantas estarán determinadas por la
combinación de la calidad del hábitat y el disturbio. La primera se refiere al grado de limitación en
recursos (el cual afecta la tasa de crecimiento), el segundo es la frecuencia con que el hábitat es
destruido, e influye sobre el grado de apariencia ante los herbívoros. Las especies tolerantes al stress(S),
se encuentran en ambientes estables de baja calidad; se espera que sufran poco daño, presenten tasas
de crecimiento lento, hojas de vida larga, y produzcan defensas inmóviles como fibras o taninos. Las
especies competitivas (C), viven en ambientes estables de buena calidad; poseen tasas de crecimiento
rápidas, y hojas de vida más corta que las especies tolerantes al stress, maximizarán su crecimiento, y
sólo producirán defensas móviles (en niveles de bajos a intermedios) cuando sea necesario, o exista un
exceso de recursos. Las especies ruderales (r), habitan en lugares ricos en recursos pero que presentan
disturbio; su tasa de crecimiento y el recambio de hojas son extremadamente rápidas. La asignación a la
defensa será baja y poco costosa debido a que la presión potencial de los herbívoros será menor que
en otros ambientes, y solo se incrementará, durante el almacenamiento de nutrimentos al inicio de la
temporada de crecimiento. Su principal aportación ha sido considerar la optimización de recursos en
relación con la calidad del ambiente y los patrones de defensa. Ha sido cuestionada la dificultad para
clasificar a las especies vegetales de acuerdo a la propuesta de Grime, además del hecho que en el
mismo ambiente suelen vivir especies que corresponden a distintas categorías.

Teoría de la defensa óptima. Asume que toda defensa tiene un costo y que los recursos invertidos en
defensa no se pueden invertir simultáneamente en otras funciones (Mc Key, 1974; Rhoades y Cates,

97
1976). Predice que el impacto en la aptitud de las plantas dependerá del tejido dañado. Por tanto unas
partes de la planta serán más atacadas que otras (por ejemplo preferirán brotes jóvenes y estructuras
reproductivas que hojas maduras). Esta hipótesis se ha utilizado primordialmente para investigar la
expresión genotípica de la defensa, con énfasis en la asignación de recursos hacia sus costos.

Hipótesis del balance Carbono-Nutrimentos. Establece que la deficiencia moderada de nutrimentos en

el suelo, reducirá el crecimiento vegetal. Por tanto, las plantas de suelos pobres y deficiencias
nutricionales, solo podrán utilizar el carbono producto de la fotosíntesis para la producción de
metabolitos secundarios de defensa (Bryant et al., 1983). Las plantas de suelos ricos, invertirán sus
recursos para crecer. Por tanto, sólo producirán defensas químicas, a partir del nitrógeno asimilado en
exceso, y únicamente, cuando otros factores limiten su crecimiento. La principal crítica a la (HBC-N) es
que aborda únicamente aspectos ecológicos sin involucrar las tasas de crecimiento de las plantas,
además, existe evidencia de que en ambientes ricos no hay limitaciones en la producción de
metabolitos basados en carbono. Su principal aportación, ha sido el estudiar cómo los recursos del
ambiente afectan la expresión de los rasgos fenotípicos de defensa, frecuentemente con estudios
relacionados con sus costos.

Hipótesis del balance crecimiento-diferenciación. Propone que las defensas de las plantas serán el
resultado de compromisos entre los procesos relacionados con el crecimiento y la diferenciación en
distintos ambientes (Loomis, 1981; Stamp, 2003). Los procesos de diferenciación son aquellos que
involucran la estructura o función de las células existentes (maduración y especialización, ésta última
incluye el metabolismo secundario que produce los compuestos de defensa). Así, en ambientes ricos se
favorecerán preferentemente los procesos de crecimiento; en ambientes pobres, no se beneficiará
ninguno de los procesos; y únicamente en ambientes intermedios de recursos (cuando solo se
beneficien los procesos de diferenciación), se producirán altos niveles de metabolitos secundarios contra
herbívoros. Su principal contribución ha sido el reconocer los compromisos entre crecimiento y
diferenciación a nivel celular e histológico, en relación a los recursos disponibles en el ambiente.

Es importante mencionar que algunas de las hipótesis de defensa coinciden en sus predicciones, por
ejemplo: a excepción de la hipótesis del balance crecimiento-diferenciación (HBCD), todas las hipótesis
asumen que en ambientes con limitación de recursos habrá una mayor inversión a la defensa, y excepto
la hipótesis de la apariencia, el resto predicen la existencia de compromisos entre la producción de
defensas y el crecimiento. La hipótesis de la disponibilidad de recursos (HDR), la teoría de la apariencia y
la calidad del hábitat también asumen que las defensas a utilizar serán de tipo cualitativo (móviles) y
“cuantitativo” (inmóviles). La HBCD se ha evaluado en numerosos estudios y se ha considerado la más

98
completa; sin embargo, no se deben descartar otras hipótesis, las cuales analizan principalmente la
cantidad de defensas químicas, consideran rasgos de defensa distintos a los metabolitos secundarios o
pretenden incluir todas las categorías posibles de defensa en un solo modelo como resultado de
presiones de selección por distintos fitófagos bajo diferentes ambientes (Espinosa-García, 2001; Agrawal
y Fishbein, 2006). Por tanto, es necesario reevaluar las hipótesis existentes y continuar con
investigaciones que aporten información para el surgimiento de nuevas teorías de defensa vegetal.

¿Qué conocemos sobre la interacción planta-herbívoro?

Desde una perspectiva fitocéntrica, los trabajos ecológicos sobre este tema se han enfocado
principalmente a tres vertientes: 1) las preferencias y patrones de daño, 2) las consecuencias sobre el
crecimiento vegetativo y, 3) las consecuencias sobre la reproducción de las plantas (Crawley, 1983;
Dirzo, 1984; Marquis, 1984, 1992).

Preferencias y patrones de daño

La mayoría de los estudios han analizado la folivoría o consumo de hojas y en menor medida el
ataque al resto de los tejidos vegetales (Crawley, 1983; Coley et al., 1985; Marquis, 1992). Los patrones
de daño en plantas se pueden apreciar a nivel de individuos, poblaciones y comunidades. Dentro del
mismo individuo la variación en el daño depende del tejido y la ubicación del mismo (Dirzo, 1984; Coley
y Barone, 1996). Generalmente los tejidos más valiosos como brotes, hojas jóvenes, o tejidos
reproductivos serán preferidos por los fitófagos principalmente por su calidad nutricional (Coley, 1987a;
Coley y Aide, 1991; Coley y Barone, 1996). No obstante, en algunas ocasiones la ubicación del tejido
puede determinar el que se opte por órganos o módulos de baja calidad, por ejemplo en los árboles,
las hojas del dosel son consumidas en menor medida respecto a las que se encuentran en los estratos
inferiores, posiblemente debido al efecto combinado con las defensas químicas de la planta, el efecto
del microclima que afecta a los herbívoros y la abundancia de los depredadores en las capas superiores
del dosel (Alliende, 1989; Coley y Barone, 1996). La ontogenia de las plantas también se ha considerado
como un factor importante en las interacciones planta-herbívoro, hasta ahora las evidencias han
mostrado que las defensas decrecen con la edad, y son importantes: la historia de vida de la planta, el
tipo de defensas que presenta, su arquitectura, y el tipo de herbívoro que causa el daño, entre otros
factores (Boege, 2005; Barton y Koricheva, 2010).

Dentro de la misma especie se han detectado diferencias en los niveles de daño, defensas y calidad
nutricional de las plantas, las cuales pueden ser entre individuos, genotipos, clones o módulos
vegetativos (Marquis, 1992; Hwang y Lindroth, 1997; Cronin y Abrahamson, 1999, 2001; Cronin et al.,
2001). Otro factor que también influye en la variación intraespecífica es el sexo de la planta. Las plantas

99
femeninas invierten más recursos a la reproducción que al crecimiento, por tanto, su tejido es más
valioso y más defendido (Ågren, 1987; Ågren et al., 1999, Cornelissen y Stiling, 2005). Es así que
presentan menores tasas de daño (o menores densidades de herbívoros) respecto a las plantas
masculinas (Polhemus, 1988), a pesar de que algunos estudios han mostrado que el ambiente influye
en los patrones de defensa y consumo (Boecklen et al., 1990; Krischik y Denno, 1990; Boecklen y
Hoffman, 1993, 1994). La variación intraespecífica en las preferencias de los herbívoros y en los niveles
de defensas de las plantas es el resultado de la influencia de factores genéticos y ambientales (Coley y
Aide, 1991). Sin embargo, al comparar los niveles de daño entre especies de plantas dentro de la
misma comunidad no podemos llegar a esta conclusión. Por ejemplo, en la selva baja caducifolia de
Chamela, Jal., Filip et al. (1995), encontraron que aproximadamente el 44% de los individuos
muestreados presentaron niveles de daño medio (5.01-10%) y era menos frecuente encontrar
individuos con niveles bajos (1-5%) o altos (>10%); este patrón de daño fue consistente con el referido
en la reserva de Guanacaste en Costa Rica (Dirzo y Domínguez, 1995). Por lo tanto, es evidente que
además del ambiente existen otros factores que influyen en la variación interespecífica. Pero ¿por qué
los herbívoros prefieren a algunas especies y no a otras? En parte por los caracteres defensivos en las
hojas como dureza, pubescencia, concentración de taninos, contenido de fibras etc., y por la calidad
nutricional de las mismas. Generalmente las especies más atacadas poseen menos defensas o están
disponibles, durante periodos más prolongados, como sucede con las especies que habitan en los
arroyos del bosque tropical seco, en comparación de las especies que habitan los lomeríos (Coley y
Barone, 1996).

La variación en el daño también se puede apreciar a nivel geográfico. Los niveles de defensa y consumo
son distintos entre regiones templadas y tropicales; los bosques tropicales presentan mayores tasas
anuales de consumo de hojas a pesar que las especies se encuentran mejor defendidas (Coley y Aide,
1991; Coley y Barone, 1996; Barone y Coley, 2002). Un metanálisis realizado recientemente mostró que
la variación geográfica determina los niveles de daño en plantas. En las zonas tropicales donde las
presiones de selección son mayores, podemos detectar mayores niveles de defensa y variación entre
comunidades (Endara y Coley, 2010; Mole et al., 2011). En los ambientes con estacionalidad marcada,
las plantas están sometidas a ritmos de producción de follaje acelerados, lo que incrementa su
susceptibilidad al daño (Dirzo y Domínguez, 2002). Ejemplo de ello, son las mayores tasas de consumo
en las especies de bosque seco comparadas con las especies tolerantes a la sombra de las selvas
húmedas (Coley y Barone, 1996). La variación interespecífica que se ha detectado a nivel geográfico y
temporal; es resultado de factores de selección que durante millones de años han modificado el tipo y
nivel de defensas en las plantas (Coley y Aide, 1991).

100
Consecuencias sobre el crecimiento vegetativo y la reproducción de las plantas

La mayoría de la literatura ha documentado efectos negativos del consumo de tejido vegetal a

largo plazo. Algunas de las consecuencias sobre el crecimiento vegetativo son la disminución en el
tamaño de las hojas y brotes, en la longitud de la planta, la modificación de la dinámica foliar y la
arquitectura de las plantas (Louda, 1984, Marquis, 1992). Por ejemplo el daño por liebres ocasiona 40%
de mortalidad en brotes jóvenes de mezquite. En consecuencia, la arquitectura de la planta se modifica
para evitar el daño (López –Portillo et al., 1996; Martinez y López-Portillo, 2003).

Algunos de los efectos negativos sobre la reproducción, son la disminución en el número de flores,
frutos y semillas, así como en la cantidad y calidad del polen (Marquis, 1992; Dirzo y Domínguez, 1995;
Quesada et al., 1995); el daño por fitófagos puede reducir el tamaño de las semillas e incrementar su
susceptibilidad a enfermedades (Rockwood, 1973; Quesada et al. 1995; Agrawal, 2001). Además
modifica algunos caracteres florales, lo cual disminuye la atracción de los polinizadores (Strauss et al.,
1995; Mothershead y Marquis, 2000). Pueden alterar la expresión sexual y reducir el éxito reproductivo
de la planta (Whitham y Mopper, 1985; Strauss et al., 1995).

La severidad de las consecuencias sobre la reproducción, depende del periodo durante el cual ocurre el
daño. En el bosque seco, numerosas especies de plantas presentan defoliación durante los periodos de
expansión de hojas. En ocasiones, un solo evento de daño por herbívoros es capaz de afectar la
reproducción de dos temporadas consecutivas (Filip et al., 1995; Dominguez y Dirzo, 2002). La
evidencia señalaba que los efectos del daño en las plantas siempre serían negativos. Sin embargo, a
mediados de la década de los 80 un estudio con Ipomopsis aggregata, demostró que el consumo de
tallos por herbívoros vertebrados incrementaba la aptitud en esta especie, es decir, que existía una
sobrecompensación. Esto ocasionó un controversial debate en torno a las ganancias y costos del daño
en plantas (Paige y Whitham, 1987). Algunos trabajos han sugerido que existe un continuo de
respuestas al daño desde favorables hasta desfavorables las cuales están influenciadas por el ambiente
(Maschinski y Whitham, 1989; Whitham et al., 1991; Bergelson y Crawley, 1992; Bergelson et al., 1996).
Así, bajo determinados ambientes y niveles de daño, algunas plantas pueden mostrar diferentes niveles
de tolerancia (no compensación, compensación y sobrecompensación) como resultado de factores
evolutivos, particulares de cada especie. Esto es aún más evidente en zonas sometidas a depredación
crónica, donde existen especies adaptadas al daño continuo que incluso son favorecidas (“crecientes”),
en tanto otras son afectadas negativamente en su crecimiento o reproducción (“decrecientes”) (Van
Wieren, 1995; del-Val y Crawley, 2005). Por ejemplo en los pastizales europeos, algunas especies de
plantas pueden incrementar su biomasa (y en ocasiones su aptitud) a partir de factores intrínsecos

101
(aquellos que aumentan la tolerancia) y extrínsecos (como la disponibilidad de recursos, tipo y cantidad
de tejido removido etc.) (del-Val y Crawley, 2005).

En general, el daño por fitófagos puede reducir el crecimiento vegetativo, la reproducción de las
plantas, y por tanto afectar de forma significativa su aptitud. En consecuencia, cambian la distribución y
abundancia en las comunidades vegetales, mantienen la diversidad y modifican las interacciones de las
plantas con otros organismos.

Métodos

Para realizar un estudio sobre la interacción planta-fitófago, es importante distinguir en campo a

las especies de interés, conocer su fenología y algunos aspectos de su historia natural. Además es
necesario utilizar marcas o etiquetas durables si trabajamos con especies de larga vida, o realizamos
estudios ecológicos a través del tiempo. El incluir dentro de la muestra un número elevado de individuos
ubicados en distintos sitios, garantiza detectar la variación natural de la población y contar con réplicas
suficientes para la realización de análisis estadísticos.

Las preferencias de los insectos se determinan al relacionar los niveles de daño con algunas
características físicas o químicas vinculadas con la calidad nutricional y los niveles de defensa de las
plantas (Crawley, 1983). Para la calidad nutricional de las plantas generalmente se evalúa la cantidad de
agua, nitrógeno, fósforo y carbohidratos no estructurales a través de análisis químicos. Generalmente se
estiman como rasgos de defensa el grosor de las hojas, la densidad de tricomas o espinas, la
concentración de fenoles, taninos u otros metabolitos secundarios (sensu Feeny, 1976).

Patrones de daño en plantas

Dependiendo del gremio, los insectos se pueden clasificar como defoliadores, chupadores,
minadores, barrenadores y formadores de agallas. El tipo de daño que presentan las plantas establecerá
la manera de cuantificarlo. Se sugiere utilizar dos o más mediciones a través del tiempo para estimar la
tasa de daño (en ramas u hojas marcadas), debido a que las mediciones puntuales por lo general
subestiman el mismo (Filip et al., 1995).

Hojas. Algunos estudios utilizan de 100 a 500 hojas por especie, las que se eligen al azar. Sin embargo,
el número de muestras por individuo dependerá de la forma de vida de la planta. Por ejemplo para
palmas, se utiliza una o dos hojas para las mediciones puntuales. En el caso de árboles, se divide el dosel
en estratos (superior, medio e inferior) y se toman muestras de cada uno (sensu Janzen, 1981; Lowman,
1984). Un método empleado en campo para estimar las tasas de daño, es utilizar láminas de acetato
con guías milimétricas para seguir el registro del área removida en las hojas a través del tiempo.

102
También se pueden fotografiar las hojas con una cámara digital a una distancia preestablecida. El daño
relativo se estima mediante programas especializados para mediciones de imágenes digitales. También
se pueden utilizar índices de consumo establecidos a partir de categorías de remoción (sensu Dirzo,
1984). Para realizar únicamente mediciones en pie (puntuales o instantáneas) se puede utilizar un
medidor de área foliar, el cual es un equipo automatizado que mide la superficie de las hojas, pero
requiere escanear cada una de ellas a través de una banda móvil. En el caso de insectos formadores de
agallas se cuenta el número de hojas dañadas y la densidad de agallas por hoja. Para los insectos
chupadores se estima la preferencia al cuantificar la densidad de herbívoros por módulo. Estimar el
daño por insectos minadores es complejo, sin embargo, se pueden utilizar categorías para obtener
índices o frecuencias de daño.

Ramas. Si la remoción de la rama es completa, se obtienen proporciones de daño al contar el número

de ramas removidas y ramas totales por individuo (sensu Uribe-Mú y Quesada, 2006).

Consecuencias del daño en plantas

Experimentos controlados. Se provoca daño artificial a las plantas (“poda”) utilizando tijeras o
perforadoras en hojas, ramas, tallos o cualquier otro módulo. En este tipo de experimentos se comparan
plantas control contra plantas que presentan porcentajes preestablecidos de tejido removido.

Efectos sobre el crecimiento. Se utilizan mediciones repetidas a través del tiempo (de longitud, diámetro
o volumen), en módulos marcados, por tanto se debe emplear una medida inicial. En caso de requerir
únicamente mediciones puntuales se pueden realizar muestreos destructivos para la estimación de
biomasa (peso seco). El uso de “podas controladas” en ocasiones no es efectivo para determinar la
inducción de defensas químicas, debido a que algunas especies de plantas requieren del estímulo
químico del herbívoro.

Efectos sobre la reproducción de plantas. Para detectar los efectos directos sobre la función femenina, se
pueden utilizan recuentos de flores, frutos y semillas, o estimaciones de biomasa; los cuales se pueden
realizar tanto en módulos marcados como en toda la planta. Para evaluar la función masculina, además
de los recuentos y biomasa de las flores, se estima el vigor del polen en condiciones naturales o
artificiales (Kearns e Inouye, 1993). Los efectos indirectos sobre la reproducción se evalúan a través del
éxito en la atracción de polinizadores y los posibles cambios en la expresión sexual de las plantas
(Whitham y Mopper, 1985; Strauss et al. ,1995; Mothershead y Marquis, 2000).

Experimentos de vigor. Se realizan bajo condiciones controladas (igual cantidad de recursos como luz y
agua) con la finalidad de evaluar los efectos sobre la progenie de las plantas. Las semillas deberán

103
provenir de diferentes individuos, y se registrarán parámetros como peso, fecha de germinación,
pérdida de cotiledones, altura, área foliar y biomasa de las estructuras vegetativas (tallos, ramas y raíces).
Es imprescindible mantener la identidad de cada semilla, así como del fruto y la planta madre de la cual
proviene. Las semillas se siembran en arena para facilitar su cosecha (a la misma edad) y se registran los
cambios en su estado a diario o cada tercer día.

Perspectivas

Las contribuciones sobre el estudio del daño en plantas han sido innumerables y se han
abordado desde diversas perspectivas, sin embargo, en algunos ecosistemas como en las zonas áridas,
la información al respecto aún es escasa. En general, faltan innumerables preguntas por responder, por
ejemplo ¿cuáles son los efectos del daño crónico sobre la aptitud de las plantas?, ¿cómo se reasignan
los recursos hacia la tolerancia en las especies leñosas?, ¿en algún periodo de su vida utilizan estrategias
mixtas para defenderse? ¿Qué ocurre con esta interacción ante las perturbaciones humanas, las
favorecen?

Por otra parte, ¿qué sucede con los fitófagos?, ¿utilizan diversos mecanismos de resistencia a través de
su vida para alimentarse en diferentes hospederos? ¿Los mecanismos defensivos en herbívoros son
excluyentes entre sí de forma similar a las estrategias de defensa en plantas?

Para responder a estos y otros cuestionamientos, se deben analizar los costos, compromisos y
circunstancias en que aparecen los rasgos de defensa, tanto en plantas como en fitófagos. Las
contribuciones al respecto, permitirán comprender la evolución de las interacciones planta-herbívoro.

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7
INSECTOS PARASITOIDES: UNA PERSPECTIVA MULTITRÓFICA

Ricardo Ramírez Romero

y Lizette Cicero Jurado
Introducción

Los insectos parasitoides son organismos que durante su ciclo de vida parasitan a otro
organismo (generalmente insectos) y usualmente lo matan para completar su desarrollo. Por lo anterior
son de particular interés en el área conocida como control biológico, en la cual se hace uso de
enemigos naturales para combatir plagas de cultivos, vectores de enfermedades o plantas invasoras.
Los insectos parasitoides también tienen un interés particular como modelos biológicos para el estudio
de aspectos evolutivos, fisiológicos o ecológicos. Debido a su relación tan estrecha con el hospedero, los
insectos parasitoides se mueven en un contexto multitrófico que involucra a la planta hospedero (primer
nivel), el hospedero (segundo nivel) y el parasitoide en sí (tercer nivel). De tal forma, varios aspectos de
su biología, historia natural y ecología están influenciados por los distintos niveles tróficos aunque es en
la última década que se ha puesto mayor atención a los diferentes niveles. En el presente capítulo
presentamos aspectos de la historia natural, biología y ecología de los insectos parasitoides. Se hará
énfasis en los parasitoides del orden Hymenoptera debido a que la experiencia de los autores es en
mucho, con organismos de este taxón. Concluimos con un análisis de los trabajos que han abordado la
bioecología de los parasitoides desde una perspectiva multitrófica, ubicando a estos insectos como un
modelo biológico ideal para estudiar este tipo de interacciones.

Los insectos parasitoides

Un insecto parasitoide se define por los hábitos alimenticios de su estadio inmaduro (la larva). Esta larva
se alimenta exclusivamente del cuerpo de otro artrópodo (su hospedero) y generalmente lo mata, lo
cual lo diferencia de parásitos que no necesariamente matan a su hospedero (Godfray, 1994). El ciclo
de vida de todos los parasitoides puede ser dividido en cuatro estadíos: huevo, larva, pupa y adulto. De
tal forma, pertenecen a los órdenes de insectos conocidos como holometábolos (Gullan y Cranston,
2005). Los adultos son de vida libre y las hembras son las que localizan y parasitan a los hospederos
mediante ataques directos, o bien dejando los huevecillos en el entorno del hospedero (Waage y
Greathead, 1989). Las hembras disponen de un ovipositor, que es una estructura abdominal modificada

113
especializada en la manipulación de los huevos y en la picadura del hospedero, algo parecido a un
“aguijón” (pero morfológica y funcionalmente distinto) (Hajek, 2004).

Formas de desarrollo

Askew y Shaw (1986), dividen a los icneumónidos (y parasitoides en general), según la forma de
desarrollo, en idiobiontes y koinobiontes. En los idiobiontes la larva parasitoide se alimenta de un
hospedero que no continúa desarrollándose después de ser parasitado, es decir, el hospedero es
paralizado permanentemente o bien el hospedero se encuentra en un estadío de desarrollo
relativamente estático. En los koinobiontes, la larva del parasitoide se alimenta de un hospedero que
continúa desarrollándose después de ser parasitado y no lo mata hasta haber alcanzado algún tamaño
o estadío predeterminado. Se ha encontrado también que generalmente los idiobiontes son más
generalistas (i.e. atacan a una gama mayor de hospederos) que los koinobiontes.

Los idiobiontes utilizan larvas maduras, prepupas o pupas como hospederos, y normalmente el
hospedero atacado se encuentra oculto o protegido, de modo que la hembra parasitoide tiene que
localizar y ganar acceso hacia su hospedero. A diferencia de los idiobiontes, los koinobiontes ovipositan
en larvas en desarrollo o hasta en huevos (Gauld, 1987).

Los parasitoides pueden dividirse también en dos clases dependiendo de la posición de su desarrollo en
el hospedero. Algunos parasitoides se desarrollan dentro del cuerpo de su hospedero, alimentándose
de su interior, y son conocidos como endoparasitoides. Por otro lado, los ectoparasitoides, viven en el
exterior, generalmente con sus aparatos bucales insertados en el cuerpo de su hospedero. La mayoría
de los parasitoides caen en alguno de éstos dos grupos, aunque existen algunos que comienzan como
ectoparasitoides antes de introducirse al cuerpo del hospedero y convertirse en endoparasitoides, y
viceversa (Godfray, 1994).

El ectoparasitismo se considera como condición primitiva en himenópteros de la superfamilia

Icneumonoidea. Los parasitoides externos generalmente parasitan hospederos en condiciones
protegidas, como en túneles, celdas pupales o capullos. Muchas especies inyectan veneno después de
poner sus huevos; la parálisis resultante puede ser temporal, permanente o hasta fatal. El huevo es
depositado algunas veces cerca del hospedero, especialmente cuando la parálisis es permanente. Si es
inducida una parálisis temporal, el huevo es normalmente depositado sobre el hospedero donde éste
no pueda alcanzarlo (Wahl y Sharkey, 1993).

El endoparasitismo ha evolucionado independientemente en varias ocasiones dentro de los

icneumonoideos, aunque el número de veces en cada familia es incierto (van Achterberg, 1988). A

114
pesar de que el parasitoide es blanco de ataque del sistema inmunológico del hospedero, existen
algunas ventajas en desarrollarse dentro del hospedero. Los parasitoides utilizan una gran variedad de
mecanismos para evitar el ataque del sistema inmune del hospedero, incluyendo la inyección de
poliadenovirus en el momento de la oviposición, lo cual induce que el hospedero deje de alimentarse,
no crisalide y finalmente muera prematuramente. Un ejemplo de esto son los icneumónidos del género
Venturia (Beckage, 1997).

Se conocen taxones idiobiontes endoparasitoides, algunos de los cuales son muy ricos en especies
como Pimplinae y la mayoría de los Ichneumoninae en Ichneumonidae, y muchos Euphorinae en
Braconidae. Los koinobiontes son usualmente endoparasitoides, que parasitan huevos o estadíos
tempranos de larvas del hospedero (Whitfield, 1998).

Los parasitoides que se desarrollan individualmente a expensas de un solo hospedero se conocen como
solitarios. Por otra parte, los parasitoides gregarios se desarrollan en grupos de dos hasta varios
individuos juntos en el mismo hospedero (Godfray, 1994).

Aspectos ecológicos

Relación con el hospedero. Los parasitoides son organismos que desarrollan parte de su vida
alimentándose de otro organismo, de modo que están obligados a convivir con sus hospederos de una
manera muy estrecha. La interacción entre el parasitoide y su hospedero es muy compleja desde el
punto de vista del comportamiento, y es a la vez ecológicamente multifacética (Bellows y Fisher, 1999).
Debido a que el hospedero es a la vez hábitat y alimento (Price, 1997), es esencial la existencia de una
sincronización entre los ciclos de desarrollo del parasitoide y el de su hospedero. Es por ello que tanto
los parasitoides como sus hospederos muestran una notable convergencia en la evolución de sus ciclos
de vida (Hajek, 2004).

La relación entre los parasitoides y sus hospederos puede verse desde la perspectiva de individuos y
desde un punto de vista poblacional. Aunque ambas perspectivas están muy relacionadas, es muy
común ver estudios e investigaciones que exploran una sola. En el primer caso, se trata por ejemplo de
determinar cómo el tamaño de un hospedero tiene influencia directa en el tamaño del parasitoide. En
el momento en que el hospedero deja de crecer, se establece un límite para el tamaño del parasitoide,
ya que el hospedero es la única fuente de alimento durante su desarrollo (Hajek, 2004). Debido a esta
asociación fisiológica tan estrecha, muchos parasitoides tienen hospederos específicos, y sólo pueden
desarrollarse en uno de los estadios de una o varias especies de hospederos (Hassell y Waage, 1984).

Los estudios sobre el comportamiento de las poblaciones de hospederos y parasitoides han sido
bastante abordados debido al uso potencial de los parasitoides como agentes de control biológico en

115
programas de control de plagas. Muchos ecólogos han usado observaciones y estudios de parasitoides
y sus hospederos para evaluar el impacto de los parasitoides en las poblaciones de sus hospederos. Así,
observan cambios en la abundancia de las poblaciones, ya sea de los parasitoides o de sus hospederos,
o la mortalidad causada por los parasitoides en modelos de poblaciones denso-dependientes (Speight
et al., 1999).

Aspectos evolutivos de la interacción

De acuerdo con el registro fósil, los primeros parasitoides (pertenecientes al orden

Hymenoptera) aparecieron hacia el Jurásico Inferior o Medio (Godfray, 1994; Nieves-Aldrey y Fontal-
Cazalla, 1999). La familia Xyelidae probablemente representa el grupo ancestral del que descienden
todos los demás himenópteros (Gauld, 1988). Se cree que el hábito del parasitoidismo de la rama de los
Hymenoptera, proviene de su grupo hermano, la superfamilia Siricoidea “avispas de la madera”
(sawflies). Los miembros de ésta superfamilia se alimentan de madera muerta digerida por hongos
simbiontes asociados con otras especies. Una hipótesis plantea la idea de que estas avispas mataban a
otras especies que tenían éstos hongos para poder comerse la madera, y con el tiempo pasaron de sólo
matarlas a comérselas (Godfray, 1994; Nieves-Aldrey y Fontal-Cazalla, 1999). De igual forma, se sabe
que varios grupos de coleópteros parasitoides evolucionaron de ancestros micófagos de madera
muerta.

Otro posible camino evolutivo es aquel que propone que el hábito parasitoide fue a través de insectos
que se alimentaban de otros insectos muertos o en descomposición (saprofagia). Por ejemplo, dentro
del grupo Diptera, la familia Sarcophagidae contiene varias especies que se alimentan de larvas muertas
de otros insectos, y algunas especies han evolucionado y se han convertido en verdaderos parasitoides
(Godfray, 1994).

En 1907 Handlirsch sugirió que el hábito parasitoide surgió de larvas de himenópteros endofíticos que
consumían otras larvas que hallaban en su camino. Sin embargo, el mayor cambio en comportamiento
necesario para la evolución del hábito parasitoide debió ser aquel en el que la hembra parasitoide
busca larvas de insectos en tejido vegetal, y oviposita cerca de ellas (Gauld, 1988). No obstante,
ovipositar y dejar sus larvas cerca de otras larvas es potencialmente muy peligroso, de modo que la
adaptación de paralizar las larvas de otros insectos antes de ovipositar fue un paso importante. A raíz de
esto, se han propuesto explicaciones para la forma en que los parasitoides adquirieron los hábitos de
consumo de su hospedero (i.e. idiobiontes o koinobiontes) (Askew y Shaw, 1986; Godfray, 1994). A
partir de esto, se postula que el parasitoide primitivo debió haber tenido los siguientes rasgos: la hembra
adulta buscaría y atacaría hospederos insectos encubiertos en tejido vegetal; ella picaría y mataría o

116
inmovilizaría a su hospedero y luego dejaría un huevo cerca de él; finalmente, la larva del parasitoide
devoraría a su hospedero inmovilizado. De éste modo, a partir de tal ectoparasitoide idiobionte se
derivarían todas las demás estrategias de oviposición (Gauld, 1988).

Mecanismos de defensa-contradefensa

A lo largo de la evolución, los hospederos han tenido que desarrollar distintas formas para
defenderse y evitar el parasitismo. A su vez, los parasitoides han tenido que evolucionar para sortear
esos mecanismos de defensa empleados en su contra. Los mecanismos que emplean los hospederos
son muy diversos, y varían según la especie. Estas defensas pueden ser a distintos niveles, aquí nos
enfocaremos a dos: defensas en contra de los parasitoides adultos y defensas en contra de los huevos y
larvas de los parasitoides (Godfray, 1994).

En el primer nivel de defensa de los hospederos pueden distinguirse tres formas principales: 1) escape
de la búsqueda del parasitoide, 2) defensa pasiva y, 3) defensa activa. En el primer caso, muchos
hospederos tratan de esconderse viviendo en lugares ocultos, como en agallas, debajo de la corteza de
los árboles o alimentándose por debajo de las hojas. Otra estrategia es tratar de no dejar pistas cuando
se alimentan de las plantas, comiendo pequeñas cantidades y moviéndose de lugar, de modo que la
planta no produzca volátiles que atraigan parasitoides. Por otro lado, una defensa pasiva es la
agregación de larvas de lepidópteros para distraer al parasitoide, o el desarrollo de cutículas más gruesas
o con tricomas. También utilizan la estrategia de no moverse para que el estímulo de movimiento no
lleve al parasitoide a donde se encuentra el hospedero. Finalmente, la defensa activa es cuando el
hospedero intenta deshacerse del parasitoide de manera más directa, la forma más común es sacudirse
fuertemente. Una defensa que emplean los áfidos es la de “patear” al parasitoide; también se sabe que
las larvas de algunos lepidópteros se dejan caer al suelo desde las ramas de las plantas. Otro
mecanismo, menos común, es el de exudar sustancias pegajosas o tóxicas o bien el cuidado parental,
que consiste en la protección de la descendencia, de modo que el parasitoide debe librar primero una
batalla con el padre para acceder a la larva (Waage y Greathead, 1989; Godfray, 1994).

A pesar de todos los mecanismos empleados por los hospederos, los parasitoides también han
desarrollado sus propios métodos para acceder a ellos. Un método muy eficaz y ampliamente utilizado
es el de paralizar al hospedero para ovipositar, de manera temporal (koinobiontes) o permanente
(idiobiontes) (Askew y Shaw, 1986). También han desarrollado poderosas mandíbulas y tarsos
modificados para sujetarse al hospedero. Otro método comúnmente empleado en los ectoparasitoides,
es el de colocar sus huevos en lugares en donde el hospedero no pueda alcanzarlos, además algunos
poseen mandíbulas especializadas para sujetarse incluso durante la muda del hospedero. Existen

117
muchos otros mecanismos empleados por los parasitoides en los que modifican algunos aspectos de su
comportamiento para evadir las defensas de sus hospederos, sin embargo, éstas varían según la especie
y una revisión detallada puede encontrarse en Waage y Greathead (1989) y en Godfray (1994).

En el segundo nivel de defensas, una vez que el parasitoide adulto ha encontrado un hospedero
adecuado, y ha logrado evadir sus defensas para ovipositar, los huevos y larvas recién depositadas en el
hospedero deben sobrevivir. Los hospederos cuentan con un arsenal de defensas internas (sistema
inmune) en contra del ataque de los parasitoides. Los mecanismos de defensa más comunes son el
encapsulamiento, la fagocitosis, la formación de nódulos, la melanización y la liberación de sustancias
tóxicas como el anión peróxido, el radical hidróxido y el peróxido de hidrógeno, con el fin de matar al
parasitoide, ya sea la larva o el huevo (Nappi y Vass, 1993; Chapman, 1998; Schmid-Hempel, 2005). A
continuación se mencionan tres de ellos.

El encapsulamiento es la respuesta inmune más común entre los insectos (Poirie et al., 2009) y consiste
en la formación de un cisto o cápsula multicelular melanizada formada por las células del hospedero
alrededor de objetos extraños (Bellows y Fisher, 1999). La formación de la cápsula corresponde a una
agregación de múltiples capas de células alrededor del huevo del parasitoide; el tipo de células
involucradas varía de acuerdo al hospedero (Poirie et al., 2009). El encapsulamiento puede ocurrir en
tejido epidérmico, traqueal, visceral, muscular y nervioso (Bellows y Fisher, 1999). En el proceso de
encapsulamiento se distinguen dos fases fisiológicamente distintas: i) un proceso pasivo donde ocurre la
unión de hemocitos alrededor del cuerpo extraño y, ii) la consolidación de los hemocitos en un fluido
adherente a la cápsula, que requiere energía metabólica (Ratner y Vinson, 1983). En el proceso se activa
el sistema de la profenoloxidasa (PPO) donde se convierten fenoles en quinonas las cuales son el
principal factor de muerte del agente extraño (Lanz-Mendoza et al., 2006). Subsecuentemente las
quinonas se transforman (polimerizan) a melanina y se depositan alrededor del agente extraño (Bellows
y Fisher, 1999; Poirie et al., 2009).

En lo que se refiere a las reacciones o respuestas humorales éstas están centradas en la producción de
péptidos antimicrobiales (Hoffman et al., 1999) y en la activación del sistema de la PPO (Mucklow et al.,
2004). Los péptidos antimicrobiales son sustancias que matan o inhiben el crecimiento de bacterias,
hongos, virus o parásitos. Estos péptidos son sintetizados y secretados en la hemolinfa por el cuerpo
graso del insecto (Lemaitre y Hoffmann, 2007).

En contraparte, los parasitoides tienen un sólido y variable armamento en contra de las defensas de los
hospederos. Se estima que sus mecanismos datan de al menos 100 millones de años y han
evolucionado junto con sus hospederos (Poirie et al., 2009). De ésta forma, a lo largo de la evolución, los

118
parasitoides han desarrollado un sinfín de mecanismos para intervenir en la fisiología y la bioquímica del
hospedero y así, crear un ambiente favorable para su progenie, aún cuando esto represente un
detrimento en la salud del hospedero. A pesar de ello, muchos parasitoides que colocan huevos en sus
hospederos mueren en sus estadios inmaduros (Godfray, 1994).

Para evitar el ataque del sistema inmune del hospedero, los parasitoides suelen colocar en sus huevos o
larvas, una capa protectora que previene su reconocimiento como cuerpos extraños. Otro mecanismo
es el de colocar sus huevos en tejidos u órganos específicos, lejos de las células del hemocele, o parasitar
huevos, pues éstos no tienen un sistema inmune capaz de matar a un parasitoide. Por otra parte, se ha
sugerido que como medida precautoria superparasitan para de alguna forma agotar los recursos del
sistema inmune de su hospedero (Godfray, 1994; Tena et al., 2008).

Sin embargo, uno de los mecanismos empleados por los parasitoides que ha llamado mucho la
atención, es la inyección de químicos y virus (Poirie et al., 2009). Los químicos son utilizados
principalmente para paralizar al hospedero, y se trata de una o más proteínas de bajo peso molecular
que interrumpen la función de la membrana o actúan en la sinapsis de células nerviosas. En lo que se
refiere a los virus, se han encontrado diferentes tipos, según el grupo de parasitoides, pero su función es
muy similar. De éste modo, una vez que se ha inyectado el virus, éste invade muchos tipos de células, y
los productos de su transcripción son los encargados de comprometer el sistema inmune del
hospedero, permitiéndole al parasitoide escapar del encapsulamiento (Godfray, 1994; Poirie et al., 2009).

Capacidad de discriminación

De plantas huéspedes de insectos herbívoros (hospederos). Al encontrarse en niveles tróficos separados

(i.e. primer y tercer nivel trófico), la relación entre la planta huésped y el parasitoide no resulta tan
evidente, sin embargo, existen varias formas en las que la planta puede influenciar el impacto de los
parasitoides en los herbívoros (Speight et al., 1999).

Durante el proceso de búsqueda de hospederos, los parasitoides utilizan pistas, tanto de los hospederos,
como de las plantas huéspedes. Las pistas más utilizadas por los parasitoides son visuales, acústicas y
químicas, estas últimas son al parecer, las más comunes (Krugner et al., 2008). En general, los
parasitoides utilizan dos tipos de pistas químicas para localizar el hábitat donde se encuentran sus
hospederos, las kairomonas (kairomones) y las sinomonas (synomones). Las primeras son aquellas en las
que el beneficio es solamente para el receptor (el parasitoide), y generalmente son emitidas por el
hospedero mismo (i.e. químicos emitidos de las heces de los hospederos, durante la muda o la
alimentación, feromonas sexuales y de agregación); las sinomonas son aquellas que benefician tanto al
emisor, como al receptor, y generalmente son emitidas por la planta huésped al ser dañadas por un

119
herbívoro, y sirve como un “llamado de auxilio” hacia parasitoides o depredadores del herbívoro
(Speight et al., 1999).

Por ejemplo, en un estudio con un olfactómetro de Y, realizado con parasitoides (Gonatocerus

ashmeadi Girault [Hymenoptera: Mymaridae]) del cicadélido Homalodisca vitripennis (Germar), Kugner
et al. (2008), encontraron que las hembras parasitoides preferían dirigirse hacia plantas infestadas que
hacia plantas no infestadas. Los resultados de ese estudio sugieren que las hembras usan químicos
volátiles emitidos por la planta huésped como pistas para encontrar las masas de huevos de su
hospedero. Otro ejemplo es el parasitoide Aphidius ervi Haliday que utiliza pistas tanto químicas como
físicas para localizar y reconocer a su principal hospedero, el áfido Acyrthosiphon pisum (Harris)
(Hemiptera: Aphididae). Powell et al. (1998), demostraron que las pistas químicas (volátiles), emitidas
por la planta huésped, son utilizadas por este parasitoide durante la primera etapa de la búsqueda de su
hospedero, y después, utilizan pistas físicas como el nivel de daño causado por el herbívoro en la planta.
De ésta forma, la planta huésped emite ciertos volátiles como respuesta al daño, y es así como el
parasitoide llega a ella y encuentra su hospedero.

Existe evidencia de que tanto la estructura física de la planta (i.e. textura y dureza de la corteza, presencia
de tricomas), como la calidad de la misma pueden influir en el éxito o fracaso de los parasitoides en el
encuentro de sus hospederos. De ésta forma, el éxito de los parasitoides en la búsqueda y encuentro
de hospederos puede diferir entre variedades de plantas pertenecientes a la misma especie (Godfray,
1994; Speight et al., 1999) o con características diferentes (Desneux y Ramirez-Romero, 2009).

De hospederos de buena y mala calidad. Cuando un parasitoide oviposita en un hospedero, esto no

necesariamente indica que el hospedero sea de buena calidad para la larva del parasitoide, sino que fue
atractivo a la hembra adulta. Las pistas que una hembra sigue para decidir si acepta o no a un
hospedero potencial pueden ser de distintos tipos, tales como su olor, tamaño, localización, forma,
movilidad e incluso su fisiología (Bellows y Fisher, 1999), aunque probablemente la especie de
hospedero es un parámetro que también es evaluado (Hajek, 2004).

La calidad de un hospedero puede medirse de muchas formas, y depende de la especie de parasitoide

y del tipo de hospedero que parasite. Por otra parte, la variación en la calidad del hospedero está
relacionada con diversos factores, entre los que destacan, la edad (Godfray, 1994), el tamaño (Otto y
Mackauer, 1998) y densidad del hospedero en un conglomerado determinado (Roitberg et al., 1990;
Hoffmeister y Roitberg, 1997). Es de suponerse que los parasitoides atacarán solamente aquellos
hospederos de buena calidad para aumentar su adecuación (Godfray, 1994).

120
La densidad de hospederos en un conglomerado puede ser considerada como una medida de calidad
del conglomerado y al mismo tiempo de calidad del hospedero. Por ejemplo, un árbol con una alta
densidad de frutos infestados puede ser para un parasitoide un conglomerado de alta calidad. Pero, si
el conglomerado se considera como un fruto en el que se encuentra una alta densidad de hospederos,
puede significar que éstos serán de menor calidad, pues al haber tantas larvas por fruto (i.e. mayor
competencia), su tamaño disminuirá considerablemente (Godfray, 1994). Mayhew y Glaizot (2000)
encontraron que una de las variables de adecuación que se relaciona con el tamaño de la nidada
(clutch size), es el tamaño corporal de las crías resultantes, por lo que nidadas más grandes resultan en
crías de menor tamaño.

Varios estudios (revisados en Godfray, 1994) han demostrado que el tamaño corporal de parasitoides
solitarios tiende a estar correlacionado con el tamaño del hospedero. Además se sabe que es más
frecuente encontrar que un número mayor de hembras, respecto al de machos, emergen de
hospederos grandes. Esto puede deberse a que el tamaño de los machos no es relevante, a diferencia
de las hembras, quienes necesitan mayor cantidad de reservas para tener la energía necesaria para la
búsqueda de hospederos, y para la producción de huevos. Por ejemplo, Otto y Mackauer (1998)
reportaron que el tamaño corporal del hiperparasitoide Dendrocerus carpenteri (Curtis) (Hymenoptera:
Megaspilidae) aumentó con el tamaño del hospedero, y que las hembras seleccionaron a los
hospederos más grandes para poner hijas.

Aunque, es de suponerse que los parasitoides escogerán a los hospederos con mayor calidad para
colocar sus huevos, existe evidencia de que no siempre sucede esto. Para comprobarlo, se han realizado
diversos estudios con diferentes insectos para determinar si éstos ovipositan preferencialmente en
hospederos que les confieren una mayor adecuación. Por ejemplo, en un estudio realizado con la
mosca mediterránea de la fruta, Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) Joachim-Bravo et
al. (2001), encontraron que hembras silvestres prefirieron la fruta y el estadío de madurez más adecuado
para el desarrollo de sus larvas. Sin embargo, en estudios con túneles de viento, se ha demostrado que
el parasitoide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae), prefiere olores
de mangos sobre los de toronjas, aunque los hospederos que se alimentan de éstas últimas producen
crías que presentan una mayor longevidad y fecundidad (Eben et al., 2000).

Super y multiparasitismo

Definiciones

Super y multiparasitismo son dos términos muy parecidos, y de hecho significan que dos o más
hembras parasitoides ovipositaron en un mismo hospedero. La diferencia fundamental entre los dos

121
términos es, si se trata o no de hembras de la misma especie. En el caso del superparasitismo se trata de
dos o más hembras parasitoides de la misma especie (en ocasiones pueden ser colocados por la misma
hembra, a lo que se le ha denominado auto-superparasitismo) que ovipositaron en un mismo
hospedero. A diferencia del multiparasitismo, que es cuando una hembra parasitoide oviposita en un
hospedero previamente parasitado por una o varias hembras de otra especie (Godfray, 1994).

Es importante diferenciar entre el desarrollo de superparasitismo y el desarrollo normal de un parasitoide

gregario. Este último se distingue fácilmente, ya que al momento de emerger, salen muchos parasitoides
de un mismo hospedero. En cambio, como resultado del superparasitismo, en donde se da una
competencia entre las larvas de parasitoides que se encuentran en un hospedero, sólo emerge un
parasitoide (en el mejor de los casos). Aunque puede ocurrir también que emerja más de uno pero con
alguna malformación, o que simplemente todos los parasitoides mueran como consecuencia de la
lucha (e.g. agresiones físicas) entre las larvas (Van Baaren y Nenon, 1996; Boivin y Van Baaren, 2000).
Otra posibilidad es que parasitoides gregarios superparasiten. En este caso, la progenie de la segunda
hembra estará en completa desventaja, pues la progenie de la primera comenzó a utilizar el recurso con
anterioridad, y es muy probable que un hospedero no sea suficiente para mantener y lograr el
desarrollo completo de tantas larvas. En este caso no es el comportamiento de lucha entre larvas de
parasitoides, sino la lucha por el recurso el factor determinante de supervivencia (Dorn y Beckage,
2007).

El superparasitismo muchas veces se relaciona con la creencia de que la hembra comete un error en su
habilidad para identificar a un hospedero previamente parasitado. Se sabe que la progenie de una
hembra que superparasita está destinada al fracaso, ya que frecuentemente el o los huevos que llegan
en segundo lugar, son eliminados. De ésta forma, poder distinguir entre hospederos parasitados
previamente y no parasitados, les confiere a las hembras una ventaja para no desperdiciar tiempo y
huevos (Godfray, 1994). A pesar de ello, el superparasitismo es un fenómeno muy común y está
ampliamente distribuido entre los parasitoides himenópteros (Bellows y Fisher, 1999).

Existe evidencia de que el superparasitismo puede estar favoreciendo la adaptación en algunos casos.
Por ejemplo, en parasitoides con grandes cargas ováricas y limitados por el tiempo, es posible que sea
más redituable poner el mayor número de huevos antes de morir, que buscar hospederos sanos (no
parasitados) y poner solo una pequeña fracción de los huevos disponibles (Godfray, 1994). Un ejemplo
de esto, es el estudio de González et al. (2007), con D. longicaudata, en el que encontraron evidencia
de una mayor tasa de emergencia de adultos provenientes de hospederos con niveles moderados de
superparasitismo, que de hospederos no parasitados previamente, lo que sugiere que el
superparasitismo puede ser adaptativo.

122
Otra alternativa es que en el caso de que haya una escasez de hospederos no parasitados y varias
hembras se encuentren buscando en el mismo conglomerado, una misma hembra decida
superparasitar un hospedero previamente parasitado por ella, para aumentar la probabilidad de
supervivencia de algún individuo de su progenie (Ito y Yamada, 2007).

Aprendizaje

El aprendizaje está definido por una variedad de formas, la mayoría de las cuales lo relacionan
con cambios en el comportamiento del individuo como resultado de la práctica y la experiencia
(Alloway, 1972; Papaj y Prokopy, 1989). Una definición más moderna propone que el aprendizaje es la
adquisición de representaciones neuronales de información nueva. Esta información puede provenir
del ambiente espacial (hábitat), de información sensorial (visual, auditiva y olfativa), de asociaciones
entre estímulos y ambiente, así como de patrones de movimiento (Dukas, 2008). Existen numerosos
estudios hoy en día que demuestran que el aprendizaje puede darse en varios grupos de insectos. Se ha
demostrado que los parasitoides tienen la capacidad de aprender y recordar detalles para encontrar a
su hospedero (e.g. Meiners et al., 2003; Schröder et al., 2008).

Godfray (1994) menciona que la información que aprenden los parasitoides durante su vida proviene
de dos fuentes principales: el sitio de emergencia y la experiencia en la búsqueda de hospederos. En el
primer caso, se sabe que muchos parasitoides tienen la capacidad de encontrar a sus hospederos de
acuerdo a la utilización de ciertos olores relacionados a su sitio de emergencia, y para probar esto, se
han hecho investigaciones en donde se pone a prueba la capacidad de aprendizaje de los parasitoides
de ciertos compuestos volátiles. Por ejemplo, en un estudio realizado por Meiners et al. (2003),
examinaron la capacidad del parasitoide Microplitis croceipes (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae) de
responder a compuestos volátiles individuales, después de haberlos condicionado con una mezcla de
dos compuestos. En experimentos dentro de un túnel de vuelo, se les dio a escoger entre compuestos
individuales que forman parte de la mezcla con la que fueron condicionados y otro compuesto distinto,
sin recompensa. Estos autores encontraron que los parasitoides fueron capaces de responder a uno de
los olores individuales, sin embargo, se dieron cuenta de que existen compuestos que no son
reconocidos a menos que sean aprendidos individualmente (i.e. sin mezclarse con otros). Otro ejemplo
de cómo las hembras parasitoides aprenden y asocian elementos de su hábitat para encontrar a sus
hospederos, lo encontramos en un estudio realizado por Schröder et al. (2008). Los resultados de dicho
estudio indican que los parasitoides para aprender y responder, deben asociar los volátiles emitidos por
la planta como respuesta a la oviposición de sus herbívoros, con la presencia de hospederos, pero sólo si
existe alimento de por medio.

123
En general, éste tipo de investigaciones ha ido en aumento y así encontramos ejemplos como el estudio
de Segura et al. (2007), en el cual se relaciona el aprendizaje con la selección del hábitat. Estos autores
pusieron a prueba la capacidad de lograr aprendizaje asociativo en hembras parasitoides de D.
longicaudata con pistas visuales como color, forma y tamaño del fruto del cual se alimentan sus
hospederos (hábitat). En sus experimentos encontraron que los parasitoides son capaces de aprender
utilizando más bien pistas de color y de tamaño de fruto.

Por otra parte, el caso de la experiencia en la búsqueda de hospederos es el más extendido y estudiado
entre los parasitoides. La experiencia en localizar y ovipositar en hospederos hace que mejoren las
habilidades y aumenten las respuestas de una hembra que está seleccionando hospederos. La
experiencia es muy importante, ya que se ha demostrado en varias especies que responden más rápido
a los estímulos y pistas de sus hospederos, ganando así tiempo para buscar más hospederos. Además, la
experiencia puede extenderse a todos los niveles del proceso de selección de hospedero (Vinson, 1998).
Por ejemplo, se ha encontrado que las tasas de encuentro de hospedero y de parasitismo aumentan
con la experiencia del parasitoide. Steidle (1998), demostró que el parasitoide Lariophagus
distinguendus (Förster) (Hymenoptera: Pteromalidae), mejora su desempeño de búsqueda y parasitismo
cuando ha sido previamente expuesto a sus hospederos. Él discute que éste aumento se debe más al
aprendizaje del parasitoide que a su fisiología (i.e. tasa de maduración ovárica y carga ovárica). Es por
esta razón que el aprendizaje se propone como un mecanismo altamente provechoso para encontrar el
hábitat más apropiado al buscar hospedero (Segura et al., 2007).

La experiencia puede ser considerada como un tipo de aprendizaje asociativo, el cual ha sido definido
en varias formas. La que consideraremos es la propuesta por Vinson (1998), quien define el
condicionamiento-α como la experiencia, y el condicionamiento-β, como el aprendizaje asociativo.
El aprendizaje asociativo es aquél en el cual las hembras asocian “nuevas” pistas con pistas innatas. Esto
tiene como resultado que las hembras sean capaces de responder apropiadamente a pistas que
puedan detectar, pero a las cuales no están genéticamente programadas para responder (Vinson,
1998). Por ejemplo, en un experimento realizado con Venturia canescens Grav. (Hymenoptera:
Ichneumonidae), los autores demostraron que los parasitoides son capaces de relacionar pistas de color
con alimento (néctar). En el experimento se utilizaron dos colores, amarillo y naranja, resultando el
amarillo el color que los parasitoides preferían como respuesta no aprendida (innata). Sin embargo,
cuando los parasitoides eran condicionados a encontrar comida con estímulos naranjas, éstos escogían
el naranja en las pruebas. Esto demuestra un cambio en la preferencia innata de los parasitoides como
resultado del aprendizaje asociativo (Lucchetta et al., 2008).

124
Importancia adaptativa

El aprendizaje es una herramienta muy útil y está ampliamente distribuido entre los insectos, ya
que les confiere ventajas evidentes. Existen varios ejemplos de diferentes grupos de insectos en los que
se demuestra la existencia del aprendizaje. Sin embargo, los más estudiados han sido los insectos
sociales (Menzel y Müller, 1996; Ramirez-Romero et al., 2008), los fitófagos (Papaj y Prokopy, 1989;
Nomikou et al., 2003) y los parasitoides (Vet y Groenewold, 1990; Vinson, 1998; Meiners et al., 2003;
Dukas, 2008).

La importancia adaptativa del aprendizaje radica en la ventaja que éste le confiere a los individuos que
lo utilizan, aumentando su adecuación. Por ejemplo, en los parasitoides, al aprender a encontrar
hospederos en menor tiempo, seleccionar hospederos adecuados discriminando aquellos que ya han
sido parasitados, les permite optimizar sus recursos (e.g. tiempo o reservas) o favorecer a su progenie.
La importancia de la experiencia y el aprendizaje han sido extensamente discutidos como temas
importantes sobre todo en lo que se refiere a la selección de hospederos (Vinson, 1998 y citas ahí
referidas).

La adquisición de información por medio del aprendizaje y la experiencia reduce las posibilidades de
error y permite maximizar el tiempo y el esfuerzo de los parasitoides ya sea en la búsqueda del hábitat
(Bleeker et al., 2006), de hospedero (Papaj y Vet, 1990; Iizuka y Takasu, 1998; Kaiser et al., 2003), de
pareja (Baeder y King, 2004), de alimento (Sato y Takasu, 2000; Lucchetta et al., 2008), e incluso en la
selección del hospedero adecuado que le aporte mejores y mayores oportunidades de vida a su
descendencia.

Relaciones multitróficas

La relación entre la planta y los insectos fitófagos resulta bastante evidente y varias revisiones del
tema pueden ser mencionadas (e.g. Denno et al., 1995; Robert, 1986; Bernays, 2001). Sin embargo,
cuando se trata de las interacciones entre la planta, el hospedero y los parasitoides, las interacciones
pueden resultar menos evidentes. Lo anterior por la naturaleza multitrófica del contexto donde se
involucra la planta hospedero (primer nivel), el hospedero (segundo nivel), el parasitoide en sí (tercer
nivel), y en ocasiones los parasitoides de los parasitoides o hiperparasitoides (cuarto nivel) (Sullivan y
Volkl, 1999). De tal forma, tanto la biología del parasitoide como su ecología, están influenciadas por los
distintos niveles tróficos (Vet y Dicke, 1992). Asimismo, han evolucionado para responder a los diversos
estímulos provenientes de estos niveles tróficos (Vet y Godfray, 2008).

125
Interacción hospedero-parasitoide. Como hemos visto previamente, la interacción “bitrófica” que se
establece entre el parasitoide y su hospedero ha sido muy estudiada y como consecuencia se tiene
bastante literatura al respecto (Hassell y Waage, 1984; Whitfield, 1998, Cicero et al., 2011; Ramirez-
Romero et al., 2011). Sin embargo, desde principios de los 90 (Vet y Dicke, 1992) se ha venido dando
un creciente énfasis a la perspectiva multitrófica, esto es, las interacciones y efectos que la planta, otros
parasitoides e incluso otros organismos tienen en la naturaleza de la interacción “bitrófica”.

Interacción planta-parasitoide. Previamente mencionamos que los parasitoides hacen uso de señales
químicas emitidas por las plantas para localizar a sus hospederos (Turlings et al., 1990; Vet y Dicke,
1992). Se ha postulado que estas señales son un “llamado de auxilio” por parte de las plantas (Speight et
al., 1999). Sin embargo, puede tratarse simplemente de una consecuencia no selectiva del ataque de los
fitófagos a las plantas (Vet y Godfray, 2008). Lo cierto es que existe una interacción directa entre la
planta y los parasitoides pues estos se ven beneficiados de las señales químicas para dirigir su actividad
de forrajeo (Dicke y van Loon, 2000). Las interacciones multitróficas pueden resultar más complejas
cuando estas señales influencian no sólo la conducta del parasitoide sino también la del hospedero. Por
ejemplo, en el estudio de Bruce et al. (2008), se encontró que un compuesto volátil producido por
Arabidopsis desencadena un comportamiento de atracción sobre el pulgón especialista Lipaphis erysimi
(Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae) y sobre el parasitoide generalista Aphidius ervi Haliday
(Hymenoptera: Aphidiidae), situación que parece favorable para la planta y el parasitoide, no así para el
hospedero.

Interacción planta-hospedero-parasitoide. La influencia que la planta tenga sobre el hospedero se verá

generalmente manifestada también en el parasitoide debido a la intrínseca relación que existe entre
ellos. Por ejemplo, en un estudio con Brassica oleracea (primer nivel trófico), Pieris rapae L. (Lepidoptera:
Pieridae) y Memestra brassicae L. (Lepidoptera: Noctuidae) (segundo nivel trófico) y los endoparasitoides
Cotesia rubecula (Marshall) y Microplitis mediator Haliday (tercer nivel trófico; ambos Hymenoptera:
Braconidae) se encontró que diferentes poblaciones de la planta afectan diferencialmente el desarrollo
de los hospederos y consecuentemente el de los insectos parasitoides (Gols et al., 2008). Estos efectos
de la planta al parasitoide a través del hospedero también han sido observados con algunas plantas
transgénicas. En efecto, en un estudio con maíz Bt se evaluó el impacto que este maíz tenía sobre el
hospedero Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae). Se encontró que el maíz Bt afecta
ciertos parámetros biológicos del hospedero o ciertas señales que producen y, en consecuencia,
algunos parámetros biológicos o respuestas conductuales del parasitoide Cotesia marginiventris
(Cresson) (Hymenoptera: Braconidae) (Ramirez-Romero et al., 2007; Desneux et al., 2010).

126
Interacción de otros organismos en el sistema planta-hospedero-parasitoide. Las interacciones que se
establecen entre microorganismos, plantas, hospederos e insectos parasitoides pueden resultar poco
evidentes. No obstante, en estudios recientes se ha encontrado evidencia de que algunos
microorganismos como virus o bacterias pueden tener un efecto en los hospederos o en los
parasitoides y sus implicaciones en las interacciones multitróficas son poco conocidas. Por ejemplo, en
un estudio con virus, frijol como planta hospedera, el pulgón A. pisum como hospedero y el parasitoide
A. ervi, se encontró que la presencia del virus en la planta y el hospedero no modificó el
comportamiento del parasitoide. Sin embargo, los hospederos se dispersaban más (incrementando las
tasas de infección de la planta) en presencia del parasitoide (Hodge y Powell, 2008). Por su parte Oliver
et al. (2006), encontraron que los pulgones A. pisum infectados con las bacterias endosimbioticas
Serratia symbiotica y Hamiltonella defensa eran más resistentes al ataque del parasitoide A. ervi, aunque
tal resistencia venía acompañada de un costo en la fecundidad del pulgón. Por otra parte, Wolbachia
es otro género de bacterias conocidas por modificar la fisiología o el comportamiento de algunos
parasitoides (Hunter, 1999; Fytrou et al., 2006).

Otros estudios han aportado evidencia de que organismos, no necesariamente virus o bacterias,
relacionados con el sistema planta-fitófago-parasitoide también pueden tener influencia en esta
interacción. Soler et al. (2005; 2007), encontraron que ante la presencia de Delia radicum L. (Diptera:
Anthomyiidae), cuyas larvas se alimentan de raíces, los parasitoides de la especie C. glomerata (L.)
(Hymenoptera: Braconidae), preferían forrajear en plantas no dañadas de las raíces. De manera similar,
se ha encontrado que otros organismos como los nemátodos también pueden influenciar el desarrollo
o la conducta de insectos fitófagos o parasitoides (Bezemer et al., 2005).

Conclusiones

Los insectos parasitoides han sido modelos biológicos ampliamente utilizados para estudiar
diferentes aspectos evolutivos, ecológicos o fisiológicos. Además, el estudio de su historia natural,
biología y ecología son componentes básicos dentro del área del control biológico. Durante mucho
tiempo se hizo énfasis en la interacción bitrófica hospedero-parasitoide, sin embargo, el descubrimiento
de que las plantas y los microorganismos influencian tal interacción, abrió la perspectiva multitrófica de
estas interacciones. Tal perspectiva multitrófica se ha desarrollado de manera significativa en la última
década; sin embargo, aún resta una mayor comprensión de la forma en que se relacionan los diferentes
componentes del sistema y cuáles son los mecanismos que regulan y explican tales interacciones.
Debido a que existe una considerable información relacionada con los insectos parasitoides y sus
hospederos, su relativa facilidad de manejo experimental y su relación estrecha con los otros
componentes del sistema, consideramos que son modelos de estudio ideales para profundizar en el

127
conocimiento de las interacciones multitróficas y los mecanismos que las regulan. Estimamos que
haciendo uso de estos interesantes sistemas biológicos, tales cuestiones serán abordadas y respondidas
con mayor frecuencia en los años a venir.

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8
LA REACCIÓN EN CADENA DE LA POLIMERASA: FUNDAMENTOS Y
APLICACIÓN EN EL ESTUDIO DE LAS INTERACCIONES BIOLÓGICAS
Luz Patricia Castro Félix
y Verónica Carolina Rosas-Espinoza
Introducción

La reacción en cadena de la polimerasa (PCR por sus siglas en inglés) es un método automatizado
que produce una gran cantidad de copias de un fragmento de Ácido Desoxirribonucleico (ADN). La
idea de la PCR fue concebida en 1983 por Kary Mullis, sin embargo el procedimiento técnico y las bases
de la amplificación fueron descritos años después por Randall Saiki. La técnica es simple, rápida y
altamente sensible, desde su introducción ha transformado las vías de análisis del ADN que se llevan a
cabo tanto en laboratorios clínicos como de investigación. En el estudio de las interacciones bióticas la
PCR ha sido empleada principalmente en la identificación de especies e híbridos, la resolución de
relaciones filogenéticas, el análisis de flujo genético y el estudio de la expresión de genes específicos. En
este capítulo, se describen los métodos moleculares que se basan en esta técnica, más utilizados en
trabajos que implican el estudio de interacciones bióticas. Además de señalar los fundamentos de la
amplificación y las principales ventajas y desventajas de cada técnica, se presentan una serie de casos de
estudio que ejemplifican la aplicación y utilidad de cada método.

La técnica de PCR

La PCR se basa en la amplificación enzimática in vitro del ADN (Saiki et al., 1988; Mullis et al.,
1994). Para llevar a cabo una amplificación del ADN por PCR, se sintetizan oligonucleótidos cortos (de
10 a 30 nucleótidos de longitud), llamados iniciadores o cebadores, que son complementarios a los
extremos del fragmento que se desea amplificar. Estos se mezclan con la muestra de ADN junto con
una ADN polimerasa termoestable, además de los cuatro nucleótidos: Adenina (A), Timina (T), Citocina
(C) y Guanina (G) y otros reactivos que facilitan la reacción. La amplificación se produce mediante
cambios de temperatura, de tal manera que la mezcla se somete a ciclos repetidos de desnaturalización
del ADN (94º-95ºC), alineación de los iniciadores (45º-65ºC) y elongación del fragmento de ADN (58º-
72ºC) (Vosberg, 1989; Whitkus et al., 1994) (Fig.1). Los segmentos de ADN (amplificados) son separados
por electroforesis en geles de agarosa o acrilamida y visualizados a través de una técnica de tinción del
ADN.

135
En una PCR, es importante optimizar las condiciones de la amplificación, ya que ésta depende del
tamaño del fragmento a amplificar y de la ADN polimerasa que se utilizará. Además, se debe de
considerar la secuencia nucleotídica de los iniciadores y la especificidad de la reacción, la cual está
determinada por las temperaturas de alineamiento del iniciador, de extensión y por el tiempo de
incubación durante estos procesos. Otros aspectos importantes a considerar son la concentración del
iniciador, de la enzima y del cloruro de magnesio (MgCl2) cuya función es actuar como cofactor de la
polimerasa (Valadez y Kahl, 2005).
4to ciclo
3er ciclo
PCR : Reacción en Cadena
2do ciclo
de la Polimerasa

1er ciclo

Amplificación exponencial

4 copias

8 copias

16 copias
32 copias

Fig. 1. Amplificación exponencial de la secuencia de ADN de interés.

Características de los genomas amplificados por PCR

La técnica de PCR permite la amplificación tanto de ADN nuclear (ADNn), como de ADN de
cloroplasto (ADNcl) y de ADN mitocondrial (ADNmt). El ADNn con un tamaño de 5 X 104 a 7X108
kilobases (Kb) es el genoma de mayor tamaño y consiste de una mezcla de regiones codificantes y no
codificantes, en las que se encuentran secuencias altamente repetitivas, moderadamente repetidas y de
una sola copia. Las secuencias altamente repetidas generalmente son no codificantes, las
moderadamente repetidas codifican para las histonas, los ARN de transferencia (ARNt) y los ARN
ribosomales (ARNr) y las secuencias de ADN de una sola copia incluyen la región codificante para la
mayoría de los polipéptidos, las regiones 3’ y 5’ que no se transcriben y los intrones (Lowe et al., 2008).
Aunque en mucha menor proporción que en el núcleo, los organelos también contienen información
genética. El ADNmt de origen animal tiene un tamaño que varía entre las 15 y 20 kb, su longitud difiere
considerablemente entre especies; generalmente es circular, carece de intrones y contiene

136
principalmente secuencias codificantes, además de una larga región de secuencias no codificantes que
controlan la transcripción y la replicación. Aunque las mutaciones estructurales en el ADNmt animal son
muy raras, la tasa de sustitución de nucleótidos es similar o aún mayor que la del ADNn.

El ADNmt de plantas superiores es mucho más grande (200-2400 kb) y más complejo que el de origen
animal o el de hongos (15-176 kb). En adición a los ARNt y ARNr, el genoma mitocondrial de origen
vegetal codifica para proteínas involucradas en el metabolismo energético y otros polipéptidos de
función desconocida. Una proporción importante del ADNmt de hongos y de plantas consiste de ADN
no codificante y de intrones. La gran mayoría de los ADNmt presentan un origen materno.
Inversamente al ADNmt animal, las mutaciones estructurales en el ADNmt vegetal son comunes y la
tasa de mutación nucleotídica es muy lenta (Lowe et al., 2008).

En los organismos fotosintéticos, el ADN de los cloroplastos es circular, generalmente la herencia es

materna y tiene un tamaño de 71 kb a 214 kb (Brown et al., 1979). El ADNcl contiene
aproximadamente 100 genes involucrados en la síntesis de proteínas y en la fotosíntesis. En la mayoría
de las plantas el ADNcl se encuentra dividido por una secuencia repetida e invertida en dos grandes
regiones únicas. La evolución tanto de la secuencia como de la estructura del ADNcl es muy lenta,
aunque en el caso de las angiospermas es común la variación intraespecífica debida a deleciones e
inserciones (Eguiarte et al., 2003).

Marcadores de ADN

Los marcadores de ADN consisten en partes (secciones) muy pequeñas del genoma nuclear,
mitocondrial o de cloroplastos. Cada sección se trata como un “locus”, el cual puede o no formar parte
de un gen funcional. Un requerimiento importante que debe de cumplir el marcador en los estudios de
diversidad genética es que permita la identificación de secuencias alternativas del gen (alelos). Los
marcadores de ADN han sido de gran utilidad en el desarrollo de la Ecología Molecular (Beebee y
Rowe, 2004) (Cuadro 1). En la actualidad esta área de la Biología se enfoca casi exclusivamente en
técnicas moleculares que se apoyan en la amplificación del ADN por PCR.

Técnicas que se basan en PCRs inespecíficas

Las técnicas de PCRs inespecíficas utilizan iniciadores de secuencias aleatorias; la amplificación se realiza
solamente si el iniciador encuentra complementariedad con el genoma de interés. Estos métodos tienen
las ventajas de no requerir del conocimiento previo del genoma y hacen posible el análisis de más de un
locus (técnicas multi-loci), la amplificación ocurre cada vez que el iniciador encuentra una secuencia
blanco. La especificidad de la PCR está determinada por la calidad del ADN, el ajuste en las temperaturas

137
de alineamiento y extensión, la optimización del tiempo de incubación durante estos procesos y las
concentraciones de los componentes de la reacción (Valadez y Kahl, 2005).

Los polimorfismos de ADN amplificados al azar (RAPD por sus siglas en inglés) y los polimorfismos en la
longitud de los fragmentos amplificados (AFLP por sus siglas en inglés), son dos de las técnicas más
empleadas en estudios de Genética Ecológica (Cuadro 1).

Cuadro 1. Principales marcadores que se basan en PCR más utilizado en el estudio de las interacciones bióticas.

Marcadores Genoma Flujo Identificación Sistemática

moleculares Genético de híbridos molecular
RAPDs ADNn (+) ++ -
AFLPs ADNn (+) ++ -
SSRs ADNn +++ + (+)
PCR-RFLPs ADNn ++ +++ +
Secuenciación
ADNn +++ ++ +++
ADNcl ++ ++ +++
ADN mt ++ + +++
animal
ADN mt (+) + (+)
vegetal
Categorización: +++ excelente, ++ bueno, + regular, (+) se ha empleado, - improbable que sea útil o no se ha
utilizado.

RAPD

La técnica de RAPD utiliza como iniciadores oligonucleótidos pequeños de secuencias aleatorias,

usualmente con una concentración de GC mayor al 50% y sin secuencias repetidas inversas internas
(Williams et al., 1993). El protocolo de amplificación de los marcadores RAPDs difiere de las condiciones
clásicas de la PCR, en que emplea un único iniciador por reacción. En condiciones de baja astringencia
(baja temperatura de alineación), el iniciador para RAPDs se une a sitios complementarios en el genoma
de interés en direcciones opuestas, por lo que los fragmentos producidos por la PCR se encuentran
delimitados por los sitios de unión del iniciador. Debido a las características de la amplificación, se
desconoce la naturaleza de los marcadores; sin embargo, tras una separación electroforética, el número
y el tamaño de estos permiten una caracterización del genoma analizado. La técnica de RAPDs es
simple, rápida y genera una gran cantidad de marcadores dominantes.

Entre las desventajas reportadas para este marcador se encuentra la posibilidad de que una banda
represente la amplificación de diferentes loci del mismo tamaño, o dificultades con la reproducibilidad

138
de la amplificación ya que la baja temperatura de alineación favorece la unión del iniciador a segmentos
inespecíficos (Harris, 1999).

AFLP

En la técnica de AFLP se realiza la digestión completa del genoma con dos enzimas de restricción
que generan diferentes extremos “pegajosos” o complementarios a una secuencia de nucleótidos (Vos
et al., 1995). La acción combinada de ambas enzimas produce un gran número de fragmentos, a los
cuales se une (en los extremos pegajosos) un adaptador específico de doble cadena de 25 a 30 pb.
Estos adaptadores son reconocidos por iniciadores complementarios que permiten una primera
amplificación por PCR. Con el objetivo de realizar una amplificación preselectiva, los iniciadores
contienen un nucleótido extra en sus extremos 3’. Los productos amplificados, se someten en una
segunda selección a través de realizar una PCR con iniciadores que contienen dos o tres nucleótidos
extras. De esta manera, solamente amplifica una pequeña proporción del genoma digerido.
Generalmente uno de los iniciadores esta marcado radioactivamente, por lo que los AFLPs pueden ser
detectados por autoradiografía después de su separación en geles de acrilamida (Simpson, 1997). Al
igual que los RAPDs, los AFLPs son marcadores dominantes y aunque la técnica no detecta altos niveles
de polimorfismo muestra una gran reproducibilidad (Lowe et al., 2008).

Interacciones bióticas: Utilidad de los marcadores RAPDs y AFLPs

Determinación taxonómica e identificación de híbridos. En la práctica los marcadores RAPDs y

AFLPs han sido muy útiles en la delimitación taxonómica de especies cercanas y en la determinación de
híbridos (Cuadro 2). Para realizar este tipo de estudios es necesario identificar iniciadores informativos;
los cuales pueden ser marcadores diagnóstico que se definen como aquellos marcadores que se
encuentran en todos los individuos de una especie pero que están ausentes en otra especie de interés
comparativo, o marcadores especie específicos, los cuales son únicos para una especie pero que no
necesariamente se encuentran en todos los individuos de la misma especie (Tovar-Sánchez y Oyama,
2004).
Estudio de caso: Tovar-Sánchez y Oyama (2004) emplearon marcadores RAPDs para
estudiar el fenómeno de hibridación en el complejo de encinos Quercus crassifolia-Quercus
crassipes en México. En el Eje Neovolcánico Transversal (ENT) existen individuos que
presentan características morfológicas foliares intermedias entre ambas especies. El estatus
taxonómico de estos individuos no había sido determinado con claridad; se les consideraba
como híbridos con potencial evolutivo hacia una nueva especie o como una especie
distinta: Quercus dysophylla. Para este estudio se seleccionaron las 7 zonas de distribución

139
 simpátricas con el mayor número de híbridos y dos sitios por especie parental donde estas
eran dominantes en rodales puros y no se observaba ningún hibrido. Se muestreo un total
de 250 árboles en las zonas de hibridación: Q. crassifolia (n=90), Q. crassipes (n=90) e
híbridos (n=70), y 40 árboles en 2 zonas puras para cada especie de encino parental. Con
el objetivo de encontrar marcadores diagnóstico y marcadores especie específicos, se
generaron marcadores RAPDs con 48 iniciadores en cada especie parental. Se identificaron
cuatro marcadores especie específicos, dos para Q. crassifolia (OPA-09 y OPA-13) y dos para
Q. crassipes (OPB-01 y OPC-06), así como dos marcadores diagnóstico, uno para Q.
crassifolia OPA-14 y otro para Q. crassipes OPB-18. En el ENT, las zonas hibridas cercanas a
la Sierra Madre Occidental presentaron introgresión unidireccional hacia Q. crassifolia. El
área ubicada en la parte central del ENT fue la única que presentó introgresión
bidireccional. Las dos zonas hibridas cercanas a Sierra Madre Oriental presentaron
introgresión unidireccional hacia Q. crassipes. Los resultados obtenidos en el análisis de
agrupamiento para los datos genéticos (RAPDs) y los morfológicos fueron muy similares. Las
zonas alopátricas se localizaron en la periferia y las zonas hibridas entre ellas. Este estudio
permitió confirmar que Q. dysophilla es el resultado de la hibridación entre Q. crassifolia y
Q. crassipes.

Técnicas que se basan en PCRs específicas

Las técnicas que se basan en PCRs específicas utilizan iniciadores dirigidos a la identificación de un
gen o una secuencia particular de ADN. Solo se lleva a cabo la amplificación del gen o de la secuencia
respectiva, si el iniciador encuentra la secuencia complementaria en el genoma de interés. Los
microsatélites (SSRs), los polimorfismos en los fragmentos de restricción (PCR-RFLPs), la secuencias de los
espaciadores internos de los genes ribosomales (ITS), además de otras secuencias génicas o regiones
localizadas en el núcleo pertenecen a este grupo de marcadores, (Valadez y Kahl, 2005) (Cuadro 1). La
técnica de transcripción reversa por PCR (RT-PCR) también requiere de iniciadores específicos.

SSRs

Las secuencias simples repetidas (SSR de sus siglas en inglés) o microsatélites consisten en
secuencias cortas (1 a 6 pares de bases) repetidas en tándem. Los SSRs son muy abundantes y se
encuentran ampliamente distribuidos en el genoma. El número de repeticiones de los SSRs puede variar
entre los individuos de una especie lo que produce diferencias en la longitud de la secuencia. La
amplificación de microsatélites requiere de iniciadores que reconozcan las regiones genómicas que
rodean al microsatélite, éstas varían de una especie a otra, por lo que generalmente estos marcadores

140
son especie específicos (Lowe et al., 2008). Sin embargo, en los últimos años se ha logrado el desarrollo
de iniciadores específicos para un número importante de organismos. Los microsatélites se separan en
geles de acrilamida y se visualizan con tinción de plata, o se analizan en un secuenciador automático
marcando uno de los iniciadores con un fluoróforo. Además de detectar una gran cantidad de
variación genética, los microsatélites tienen la gran ventaja de presentar un patrón de herencia
codominante. La principal desventaja es la necesidad de aislarlos de novo cuando se trata de una
especie que es estudiada por primera vez.

PCR-RFLPs

La técnica de PCR-RFLPs se basa en la amplificación de regiones específicas del genoma por PCR y
la posterior restricción de los amplificados con endonucleasas. Generalmente se emplean enzimas que
reconocen secuencias de cuatro bases. La técnica se utiliza para detectar polimorfismos en la longitud
de los fragmentos de restricción (RFLPs de sus siglas en inglés). Los productos de la reacción se separan
generalmente en geles de agarosa y se tiñen con una solución de bromuro de etidio. Los marcadores
PCR-RFLPs son marcadores dominantes ya que permiten la identificación de heterocigotos. Debido a
que solamente un pequeño grupo de bases es reconocido por la endonucleasa, es posible que eventos
de deleción e inserción de pocas pares de bases pasen desapercibidos (Weising et al., 2005).

Secuenciación

Durante los años 70 se desarrollaron diversos procedimientos para la secuenciación del ADN,
desde entonces los métodos que se basan en la incorporación de dideoxinucleótidos (ddNTPs) han
dominado el campo (Sanger et al., 1977). Los métodos de secuenciación requieren de llevar a cabo las
PCRs con iniciadores complementarios a las regiones que flanquean el locus que se desea secuenciar. Se
han publicado numerosos protocolos para la secuenciación de segmentos específicos del genoma.
Entre las secuencias más utilizadas en el análisis filogenético se encuentran: los espaciadores internos
transcritos de los genes ribosomales (ITS de sus siglas en inglés) del genoma nuclear, el gen de la
subunidad larga de la ribulosa 1,5-bifosfato (rbcL) del genoma de cloroplastos y la citocromo oxidasa I
(COI) del genoma mitocondrial (Hebert y Gregory 2005; Matheson et al., 2008). La secuenciación del
ADN provee caracteres informativos altamente robustos y reproducibles que pueden adaptarse a
diferentes niveles de potencial discriminatorio. Una desventaja es que generalmente las secuencias
representan solamente una parte muy pequeña del genoma, de tal manera que la reconstrucción
filogenética con este tipo de datos generalmente resulta en árboles de genes (Weising et al., 2005).
La gran cantidad de secuencias generadas en los últimos años se conserva en bases de datos
internacionales como el GenBank, el cual fue establecido en 1988 y es mantenido por el National

141
Center for Biotechnology Information (www.ncbi.nlm.nih.gov). En la actualidad existen secuenciadores
automatizados que generan una gran cantidad de datos en corto tiempo, y que permiten investigar
polimorfismos de una región definida a nivel de un solo nucleótido (SNPs). El análisis de SNPs
proporciona la mayor resolución posible de diferencias genéticas.

ITS: Existen dos tipos de ARN ribosomales (ARNr); el ARNr 5S y el ARNr 18S-26S. Las secuencias de ADN
que codifican para los ARNr están agrupadas y repetidas en tándem en el genoma. La región
codificante de cada unidad repetida está separada por una región no codificante y, a su vez, las
secuencias codificantes están separadas por dos espaciadores internos que se transcriben (ITS1 e ITS2).
El nivel de divergencia de la región no codificante y de los espaciadores es mucho mayor que el de las
regiones codificantes (Lowe et al., 2008). Aunque se han desarrollado iniciadores que amplifican
productos especie específicos para los dos espaciadores de los genes ribosomales, el ITS2 ha
demostrado ser más útil debido a que se encuentra rodeado por regiones codificantes del ARNr
conservadas a través de niveles taxonómicos superiores, y porque al ser más pequeño que el ITS1 es
amplificado con una gran eficiencia. El ITS2 puede mostrar polimorfismo con respecto al tamaño y a la
secuencia. Los fragmentos de ITS generados por PCR son separados por electroforesis en geles de
agarosa y teñidos con bromuro de etidio. En caso de secuenciación de los ITS, los productos de la PCR
se aíslan de los geles de agarosa, se purifican y se someten a una segunda amplificación en la que se
utilizan dideoxinucleótidos (Beebee y Rowe, 2004).

RT-PCR

La técnica de transcripción reversa por PCR (RT-PCR de sus siglas en inglés) es una variante de la
PCR que se basa en la generación de ADN complementario (ADNc) a partir de moléculas de ARN
mensajero (ARNm), previamente aislado del tejido de interés (VanGuilder et al., 2008). La técnica se
emplea para la identificación o determinación de la abundancia de moléculas de ARNm.

La técnica de RT-PCR consiste de cuatro pasos. El primero es el de la transcripción reversa de ARN a

ADNc y requiere de la enzima transcriptasa reversa, de los iniciadores y de una temperatura entre 40ºC
y 50ºC (depende de las propiedades de la transcriptasa). El siguiente paso involucra la desnaturalización
del ADNc a 95ºC, de tal manera que las dos cadenas se separan y se inicia una PCR específica.
Posteriormente, la temperatura disminuye hasta que se alcanza la temperatura ideal de alineación de los
iniciadores. En el último paso, la Taq polimerasa extiende la cadena de ADN. Los productos de la RT-PCR
se detectan en geles de agarosa teñidos con bromuro de etidio.

La PCR en tiempo real es una variante de la RT-PCR que permite determinar los niveles de ARNm a través
de la cuantificación de los productos de la PCR durante cada ciclo de amplificación. El proceso se lleva a

142
cabo en un termociclador que detecta y mide una molécula fluorescente que se incorpora durante la
reacción de amplificación. Se han desarrollado diversas tecnologías que implican el uso de fluoróforos;
estas difieren en el proceso a través del cual generan la señal fluorescente. La PCR en tiempo real se ha
convertido en una de las técnicas más empleadas para cuantificar los niveles de expresión de una
secuencia específica del genoma (VanGuilder et al., 2008).

Interacciones bióticas: Utilidad de las técnicas que se basan en amplificaciones específicas

Identificación de especies biológicas. La variabilidad en los nucleótidos de secuencias específicas de

ADN se emplea principalmente en la identificación de especies biológicas (Hebert y Gregory, 2005)
(Cuadro 2). Las secuencias de los ITS y de algunos genes mitocondriales, como el gen que codifica para
la enzima mitocondrial citocromo-oxidasa I (COI), han mostrado ser muy útiles para resolver relaciones
filogenéticas en especies animales. En plantas, los ITS y el gen COI han sido empleados principalmente
para resolver relaciones filogenéticas a nivel infra-familiar e infra-genéricos ya que no presentan
suficiente variación para diferenciar especies cercanas. Además, en el caso de plantas poliploides, el
análisis de secuencias nucleares puede complicarse debido a que es frecuente que se produzcan copias
múltiples y heterogéneas de las regiones secuenciadas. Por lo tanto para la reconstrucción filogenética
de especies vegetales cercanas es conveniente secuenciar intrones y espaciadores intergénicos en
cloroplastos y mitocondrias. Sin embargo, el ADNm vegetal es más propenso a cambios estructurales
comparado con el genoma mitocondrial de las especies animales; presenta una tasa de sustitución muy
baja, y es más susceptible de migrar al núcleo. La elevada tasa de sustitución y la poca recombinación
que existe en el genoma de cloroplasto lo hace más adecuado como fuente de caracteres
nucleotídicos, aunque los niveles de divergencia entre taxones estrechamente relacionados tienden a
ser menores que los niveles de divergencia observados en el ADNm animal, por lo que muchas veces
las secuencias del cloroplasto tampoco permiten la diferenciación de especies cercanas (Eguiarte et al.,
2003).
Estudio de caso: Los estudios bioquímicos e histológicos del contenido vegetal en el
intestino de los insectos no permiten la identificación precisa de la planta de la que se
alimenta el insecto. Con el objetivo principal de determinar de manera confiable y precisa la
especie vegetal de la cual se alimentaron un grupo de insectos, Matheson et al. (2008),
amplificaron por PCR y secuenciaron una pequeña región del gen rbcL del cloroplasto. Se
utilizó una colección de referencia de 23 especies vegetales genéticamente caracterizadas
provenientes del sureste del Valle Jordán, Israel. Se colectaron insectos en campo
pertenecientes a ocho familias, así como las plantas sobre las cuáles se encontraban. Con el
fin de asegurarse de que los insectos se alimentaban solamente de una especie de planta,

143
 estos se mantuvieron en la planta hasta el análisis. Se realizó un estudio piloto que confirmó
genéticamente el ADN (a nivel de especie) de los contenidos intestinales procesados. Todas
las plantas de referencia pudieron ser diferenciadas secuenciando un fragmento de 157
pares de bases del gene rbcL. En todos los casos las secuencias fueron 100% homólogas a
una de las secuencias de la colección de referencia. Además, un análisis realizado en la
especie de grillo Gryllodes hebraeus, a la que se le alimentó experimentalmente, mostró
que el ADN de la planta puede ser detectado por PCR hasta 12 horas después de la
ingestión.

Detección de híbridos. La taxonomía correcta de un grupo de animales o plantas es esencial para el

estudio de las interacciones ecológicas, por lo que uno de los aspectos que concierne a los ecólogos, es
la detección de híbridos bajo circunstancias donde la morfología no es útil para realizar una
determinación taxonómica confiable. Aunque los marcadores multi-loci han demostrado ser útiles para
la determinación taxonómica, particularmente si se trata de híbridos, marcadores como los PCR-RFLPs y
los microsatélites también han sido empleados con éxito (Cuadro 2). En los últimos años el uso de
microsatélites para estudios de este tipo ha generado cierto debate, debido a que existe incertidumbre
sobre los niveles taxonómicos a los cuales estos marcadores producen información confiable (Lowe et
al., 2008). Esto se debe a que la tasa de mutación de los microsatélites es impredecible y frecuentemente
alta, por lo que la posibilidad de que amplifiquen solamente microsatélites de un tamaño determinado
además de la frecuente ocurrencia de inserciones y deleciones en las secuencias que flanquean el
marcador, disminuyen la confiabilidad de la información genealógica obtenida con este tipo de
marcadores.
Estudio de caso: El género de ratones Akodon (Muridae, Sigmodontinae) está ampliamente
distribuido por Sudamérica y es uno de los más ricos con cerca de 41 especies. La taxonomía
del género es compleja debido a que los limites de algunas especies no son claros y la
morfología no es útil en la distinción de especies cercanas, tal es el caso del grupo Akodon
compuesto por A. cursor, A. montensis y una especie no descrita. La distribución de este
complejo se restringe a las tierras bajas o áreas de elevación media en selva lluviosa densa
desde la costa Atlántica de Río de Janeiro hasta el sur de Brasil, Uruguay, Misiones en
Argentina y el este de Paraguay. Estas especies son simpátricas en Brasil: Río de Janeiro,
Minas Gerais, Sao Paulo y el norte de Paraná. Akodon montensis ha sido considerado
sinónimo de A. cursor debido a su similitud morfológica corporal, craneal y dental. Sin
embargo, presentan diferencias en el cariotipo: A. cursor 2n=14-16 con polimorfismos
debidos a fusiones o inversiones autosómicas y A. montensis 2n=24-26 con polimorfismos
debido al número variable de cromosomas supernumerarios. Existen híbridos en las

144
 poblaciones silvestres de la parte central de Brasil con un cariotipo 2n=10, y con una
morfología igual a las especies parentales. Además, se han producido híbridos estériles en el
laboratorio. Debido a las similitudes morfológicas y a que dos de los taxones son simpátricos
en parte de su distribución, se ha cuestionado el estatus de especie válida para estos tres
taxones. La única forma de discriminar entre ellas es por medio del cariotipo. Fagundes y
Dornelas de Andrade (2007) desarrollaron marcadores moleculares que permiten distinguir
estas tres especies de Akodon y evitan determinaciones erróneas. Para este objetivo
emplearon 78 muestras: 50 de A. cursor de 12 localidades, 23 de A. montensis de 6
localidades, y 5 de Akodon sp. de 2 localidades. Se obtuvo el ADN de músculo o de hígado
y se amplificó por PCR la secuencia completa del citocromo b mitocondrial (1140 pb). Los
productos de la PCR se digirieron con 7 endonucleasas (PCR-RFLPs). Los fragmentos se
separaron por electroforesis en geles de acrilamida yse estimó su tamaño. Cuatro de las siete
endonucleasas fueron informativas ya que generaron patrones de banda especie
específicos. El hecho de que 25 haplotipos fueron especie-específicos indica que las tres
especies son genéticamente divergentes, no obstante, el tiempo desde la especiación no ha
sido suficiente para permitir que se acumulen diferencias morfológicas.

Determinación de especies de patógenos. Las técnicas moleculares han sido muy útiles en la
determinación de vectores de enfermedades, parásitos y parasitoides. En biología animal existen
vectores de enfermedades que forman complejos de especies crípticas, sin embargo, puede darse la
situación de que no todas las especies del complejo transmitan la enfermedad, por lo que una
determinación taxonómica confiable de la especie transmisora permite comprender la distribución
geográfica de la enfermedad y emplear sistemas de control más efectivos (Beebee y Rowe, 2004). En el
caso de las plantas, uno de los factores claves de los programas de control biológico, es la
determinación correcta de los enemigos naturales (parásitos y parasitoides) asociados a una “plaga”, el
conocimiento de su taxonomía, biología e interacciones específicas con su hospedero es esencial para el
éxito de programas de este tipo.
Estudio de caso: Los gorgojos del frijol son plagas importantes en los campos y en los
almacenes de frijol en todo el mundo. En el caso de México, las plagas más importantes en
semillas de frijol son los gorgojos de los géneros Zabrotes y Acanthoscelides. Las especies de
parasitoides más abundantes que atacan a estas especies de gorgojos son del género
Horismenus. El objetivo del estudio de Aebi et al. (2008), fue determinar, a través de un
enfoque molecular y ecológico, el estatus taxonómico y la relación entre tres especies
hermanas del género Horismenus que atacan a los gorgojos del frijol (Phaseolus). Además,
estudiaron los requerimientos ecológicos de los parasitoides y sus hospederos para

145
 determinar su potencial como control biológico de los gorgojos del frijol. Para ello
colectaron muestras de frijol silvestre (Phaseolus) así como muestras de frijol cultivado de
origen conocido. Analizaron 66 poblaciones de frijol a lo largo de un gradiente altitudinal a
través de seis estados en la parte central de México. Las poblaciones silvestres
correspondieron a P. vulgaris, P. lunatus, P. coccineus, P. vulgaris + P. lunatus, P. vulgaris + P.
coccineus y además se estudió una población de P. vulgaris cultivada. Se colectaron 209
individuos de gorgojos (Zabrotes sp) y en cada muestra se registró: la especie de frijol de
procedencia y la altitud donde se realizó la colecta. Se criaron un total de 216 hembras de
Horismenus (118 de H. depressus, 44 de H. missouriensis y 54 de H. butcheri), se registró la
población de origen: altitud, temperatura promedio anual, especie de frijol hospedero, y la
tasa total de infestación por el gorgojo. Todos los especímenes de Horismenus fueron
genotípificados con siete microsatélites para establecer las diferencias entre individuos de
distintas especies. Asimismo, se amplificó y secuenció el gen COI en cuatro especímenes de
H. depressus, 8 de H. missouriensis y 6 de H. butcheri y se encontró que las tres especies de
Horismenus son diferentes molecularmente. Los resultados sugieren que no existen
especies crípticas o ecotipos en este complejo de parasitoides y que Z. subfasciatus y Z.
sylvestris presentan nichos ecológicos bien diferenciados. La primera especie está
ampliamente distribuida, y es más común a bajas altitudes en P. lunatus comparado con Z.
sylvestris que está más restringido a altitudes elevadas en P. vulgaris. Los resultados del
estudio muestran que el factor más importante en la determinación de la distribución de
ambas especies de Zabrotes es la especie de hospedero, esto a su vez puede estar
influenciado por la química secundaria de las especies de frijol.

Taxonomía molecular de depredadores y presas. Generalmente la determinación taxonómica de

depredadores y presas se realiza a través del análisis de las excretas y del contenido estomacal e
intestinal. Sin embargo, la identificación correcta de las excretas es un problema en áreas donde
coexisten especies de depredadores de tamaño similar, dado que existe un traslapo en el tamaño de las
mismas. Por otro lado, la determinación de la presa en organismos pequeños puede ser especialmente
difícil, ya que los procesos digestivos destruyen muchas de las características morfológicas. Los métodos
moleculares ofrecen una importante alternativa en la determinación taxonómica de depredadores y
presas. Se utilizan iniciadores especie específicos para amplificar y secuenciar regiones de genoma del
depredador o de la presa en las excretas, o del genoma de la presa en el intestino de la especie
depredadora (Farrell et al., 2000; Beebee y Rowe, 2004). Una ventaja que presentan las técnicas
moleculares en este tipo de estudios es que los fragmentos pequeños de ADN resisten la digestión
intestinal.

146
 Estudio de caso: El jaguar (Panthera onca) y el puma (Puma concolor) son carnívoros
simpátricos a lo largo de su distribución en el Neotrópico. Ambas son especies amenazadas
principalmente por la pérdida de su hábitat y por su cacería. Esto último se debe a su
actividad como depredadores de ganado doméstico. El análisis de los hábitos alimenticios
de estos felinos ayuda en los esfuerzos de conservación, dado que permite conocer cuales
son las presas preferidas en áreas naturales y con disturbio. Farrell et al. (2000) utilizaron
herramientas moleculares para estudiar los hábitos alimenticios de carnívoros simpátricos en
Hato Piñero, Cojedes, Venezuela. Se realizó la colecta de excretas en caminos y brechas de
un rancho ganadero (80,000 ha) con extensas áreas de hábitat natural (sabana). Se
determinó por su morfología (diámetro > 24 mm), que 70 excretas eran de felinos. Las
excretas fueron procesadas y se analizó su contenido al menor nivel específico posible. Se
seleccionaron 20 muestras para la extracción de ADN mitocondrial, se amplificó por PCR y
secuenció una porción del gen para el citocromo b. Se determinaron las especies de felinos
comparando las secuencias de este gen, con las secuencias de referencias obtenidas de
sangre de puma, jaguar, ocelote (Leopardus pardalus) y zorra (Cerdocyon thous). Se
encontró que a pesar de que el jaguar es mucho mayor en tamaño que el puma (100 kg
un macho adulto contra 40-50 kg respectivamente) las excretas de puma y jaguar se
traslapan en tamaño. Así también, se observó un traslape entre las excretas de puma,
ocelote y zorra. Se determinó que en esta área de estudio, tanto el puma como el jaguar
solo se alimentan de mamíferos silvestres medianos y grandes. Además, en la mayoría de los
casos, el puma fue el responsable de la depredación de ganado doméstico.

Flujo genético entre especies simpátricas del mismo género. En ausencia de barreras geográficas, las
poblaciones que están cercanas experimentarán flujo de genes. Generalmente el intercambio génico se
produce entre poblaciones de una misma especie, aunque ocasionalmente es posible observar flujo
genético entre poblaciones de especies simpátricas del mismo género. Marcadores codominantes como
los microsatélites, son particularmente útiles para analizar este evento, la gran variación que presentan
estos marcadores permite realizar pruebas de asignación de genotipos con individuos de las
poblaciones simpátricas. Los microsatélites además de ser altamente reproducibles tienen la gran ventaja
de ser especie específicos (Weising et al., 2005).
Estudio de caso: Ophrys es un género de orquídeas con 140 especies descritas, su centro
de diversidad se encuentran en Italia y sur de Francia. Soliva y Widmer (2003) emplearon
microsatélites para analizar el flujo genético entre especies simpátricas de este género. El
estudio se centró en el complejo O. sphegodes. Las especies estudiadas son
morfológicamente similares aunque distintas en el tamaño del labelo, color y forma. La

147
 emisión de olores por la flor juega un papel importante en la atracción de polinizadores
machos. La imitación de ferohormonas sexuales por las flores sugiere que la relación entre
especies del genero Ophrys y sus polinizadores es muy especifica. La especificidad
orquídea-polinizador actúa como un mecanismo etológico de aislamiento entre especies
simpátricas de orquídeas. Soliva y Windem (2003) buscaron evidencia de introgresión entre
especies simpátricas de Ophrys que florecen simultáneamente. Con este objetivo,
colectaron muestras foliares de un total de seis especies del género Ophrys con floración
simultánea. Seleccionaron cinco localidades (cuatro en Italia y una al sur de Francia), que
presentaban poblaciones simpátricas de dos especies, se extrajo el ADN y se amplificaron
por PCR seis microsatélites nucleares altamente polimórficos. Los resultados mostraron
introgresión entre poblaciones simpátricas de especies de Ophrys que presentan traslapo
en su floración. Lo anterior puede deberse a que los polinizadores ocasionalmente realizan
polinización heteroespecífica. La introgresión también podría ser el resultado de la reciente
y rápida divergencia de las especies de este complejo, ya que en etapas tempranas de
especiación se pueden observar patrones de alelos compartidos entre especies. No
obstante la evidencia de introgresión, no se observaron híbridos en las poblaciones
naturales de orquídeas, lo cual pude atribuirse a su bajo éxito reproductivo, ya que los
polinizadores ejercen una fuerte selección, eliminando a los fenotipos distintos a las especies
parentales.

Procedencia del polen. Para comprender las interacciones entre la planta y el polinizador es importante
identificar el origen del polen. Generalmente las observaciones en campo de los eventos de polinización
son muy difíciles. A través de la morfología del polen es posible determinar el género del cual proviene,
pero no es posible conocer la especie. Se han utilizado exitosamente la amplificación y secuenciación de
regiones específicas para distinguir las especies de las cuales proviene el polen.
Estudio de caso: Las orquídeas son conocidas por su extraordinaria diversidad floral e
intrincadas adaptaciones a polinizadores. Mientras que algunas orquídeas son visitadas por
una variedad de polinizadores, otras son visitadas por una o pocas especies de insectos. En
el caso de las orquídeas, es difícil determinar a través de la morfología del polen el origen
del mismo. El objetivo del estudio de Widmer et al. (2000) fue establecer un método
molecular que permita la identificación de la especie de orquídea de dónde proviene el
polen del polinizador. Para tal caso utilizaron especies del complejo Ophrys y amplificaron
por PCR los ITS del polen de cada insecto. Además, examinaron la calidad del ADN del
polen de varias especies de orquídeas, así como la calidad del polen obtenido del
polinizador (abejas) a distintos tiempos de colecta (inmediatamente, una, dos, tres ó cuatro

148
 semanas respectivamente). Para determinar el origen del polen, se compararon las
secuencias de los ITS con secuencias del Gen Bank o con secuencias personales de los
autores. Los resultados no mostraron reducción en la cantidad o calidad del ADN obtenido
de polen colectado de las orquídeas o de los insectos, independientemente del tiempo de
colecta. El hecho de que el polen se mantenga viable durante varias semanas
presumiblemente es una adaptación a los raros eventos de polinización. Se determinaron y
confirmaron las relaciones específicas orquídea-polinizador, a través del análisis de polen
aislado del cuerpo de los insectos colectados. Las flores del género Ophrys imitan a las
hembras de himenópteros en color, morfología y olor. La esencia de la flor es altamente
específica y puede proveer de una barrera pre-cigótica al flujo genético. Se encontró que
abejas solitarias machos portaban polen de Ophrys adherido a la cabeza o al abdomen del
polinizador. Estos polinizadores pueden volar distancias considerables después de remover
el polen, lo que implica un flujo genético de larga distancia entre poblaciones.

Determinación de especies que compiten: Una de las preguntas centrales de la Ecología es el conocer
los factores que determinan una alta riqueza de especies en las comunidades. Entre estos factores, la
competencia es un evento que frecuentemente juega un papel importante en la estructura de la
comunidad. Sin embargo, entre más cercana sea la relación entre los taxa que compiten, mayor será la
dificultad para identificarlos morfológicamente, en estos casos las herramientas moleculares son de gran
utilidad para una correcta definición taxonómica (Beebee y Rowe, 2004).
Estudio de caso: Las ectomicorrizas son hongos que se caracterizan porque no penetran en
las células de la raíz, sino que se localizan en los espacios intersticiales. Se desconocen los
factores que determinan la riqueza de especies en las comunidades micorrícicas. Una de las
hipótesis propuestas para explicar tal riqueza es la partición de nicho. Se han identificado
factores ambientales (profundidad de suelo, cantidad de nutrimentos, temperatura,
condiciones de humedad), a lo largo de los cuales puede ocurrir la partición de nicho.
Además, factores como perturbación por fuego, dispersión, edad del hospedero e
identidad taxonómica pueden influenciar la riqueza de especies de ectomicorrizas. En
relación a esto último, Kennedy et al. (2007), estudiaron las interacciones entre tres especies
de hongos ectomicorrícicos (Rhizopogon occidentalis, R. salebrosus y R. vulgaris). El
bioensayo consistió en la inoculación de plántulas de Pinus muricata en tres diferentes
tratamientos: 1) una especie, 2) combinación de dos especies y, 3) combinación de tres
especies de micorrizas. Los tratamientos se replicaron 10 veces y se incluyó un blanco con
10 réplicas. Después de siete meses, se determinó por RT-PCR la abundancia relativa de
cada especie en cada tratamiento. Los iniciadores para cada especie se diseñaron a partir

149
 de las secuencias de los ITS usando el software “Primer 3”. Los resultados de la PCR se
convirtieron a biomasa de ectomicorrizas. Se encontró que R. occidentalis fue inhibida por
R. vulgaris y R. salebrosus en todos los tratamientos. En contraste, R. vulgaris y R. salebrosus
presentaron una biomasa similar en los tratamientos de dos especies y R. vulgaris presentó
una biomasa significativamente mayor que R. salebrosus en los tratamientos de tres
especies. Los resultados sugieren que la competencia de ectomicorrizas no está
caracterizada jerárquicamente, sino que depende de las condiciones ambientales donde
ésta ocurre. La competencia no afectó negativamente la habilidad de las ectomicorrizas
para proveer beneficios a su hospedero.

Expresión de genes que participan en los mecanismos de defensa y resistencia a patógenos: El

desarrollo de técnicas genómicas para estudiar los patrones de expresión génica, ha permitido
progresos significativos en la caracterización de las respuestas de las plantas al ataque de patógenos. Por
ejemplo, el análisis de microarreglos (miles de secuencias génicas contra las cuáles hibridan los ADN
complementarios o los ARNs marcados con fluorescencia) en el transcriptoma de Arabidopsis después
de la exposición a diversos estímulos, mostró una expresión diferencial de cientos de genes que activan
el sistema de defensa. De manera similar, alrededor de 400 genes se expresan diferencialmente en
jitomate durante la respuesta de resistencia a bacterias patógenas. Al parecer, la activación y represión
de factores de la transcripción que pertenecen a múltiples familias, regulan la expresión del
transcriptoma responsable de los mecanismos de defensa de la planta al ataque de patógenos (Mayrose
et al., 2006).

Aunque el estudio de la expresión génica por microarreglos es aún el método preferido para realizar el
análisis a gran escala (un gran número de genes en un gran número de muestras), la técnica de PCR en
tiempo real representa en la actualidad el método más utilizado y más práctico para analizar la expresión
de un número moderado de genes indistintamente del número de muestras. A través aplicar este
método se han obtenido resultados importantes para comprender los mecanismos de defensa de las
plantas a patógenos.
Estudio de caso: La familia de genes GRAS codifica para reguladores de la transcripción de
genes que participan en procesos fundamentales del crecimiento y desarrollo vegetal. El
nombre de la familia deriva de los tres genes caracterizados funcionalmente: GAI, RGA y
SCR. Existen evidencias de que los activadores transcripcionales GRAS participan en la
regulación de las respuestas de defensa de las plantas (Bonshtien et al., 2005). Con el
objetivo de demostrar que estos genes participan en las respuestas de defensa basal y de
resistencia de plantas de jitomate, Mayrose et al. (2006) utilizaron la técnica de PCR en
tiempo real para estudiar el nivel de expresión de un grupo de genes GRAS en plantas de

150
 jitomate infectadas con Pseudomona syringae pv. tomatoe (Pst). La línea de jitomate Río
Grande (RG-PtoR) porta un gen que le confiere resistencia a la infección por Pst cepa T1A.
En esta línea se estableció el siguiente experimento: un primer grupo de jitomates fue
expuesto a Pst T1A y un segundo grupo se utilizó como grupo control, después de 3 h de
tratamiento, se colectaron muestras de las hojas de ambos grupos, se extrajo el ARN de
cada muestra y se utilizó para estudiar la expresión de genes GRAS por PCR en tiempo real.
En las plantas resistentes expuestas al patógeno se encontró una acumulación de los
transcritos de seis genes GRAS (SIGRAS 1/2/3/4/6 y 13), lo que confirmó resultados
previamente reportados en plantas resistentes; los genes SIGRAS 2/3/4 y 6 responden a la
infección, y además se extendió esta observación a los genes SIGRAS 1 y 13. Se examinó el
papel de los genes GRAS en el mecanismo de defensa basal en la línea de jitomate RG-prf3
que porta una mutación en el gene Prf que la hace susceptible a la infección de Pst T1A.
Las plantas se inocularon con el patógeno, y se analizaron los niveles de expresión génica
de la misma manera que en las plantas resistentes. Los resultados mostraron una
acumulación significativa de los transcritos de los genes SlGRAS 2/3/4/6 y 13. Sin embargo,
la acumulación fue mucho menor que en las plantas resistentes. Por lo tanto, los resultados
permiten definir un grupo de genes GRAS que se acumulan en diferentes niveles durante
las respuestas de defensa basal y de resistencia a la enfermedad. Adicionalmente, el estudio
mostró que la supresión de la expresión del gen SIGRAS 6, inducida por un virus, daña la
respuesta de resistencia del tomate a P. syringae pv. tomatoe.

Conclusión

Las técnicas moleculares que requieren de PCR constituyen una herramienta importante en el
estudio de las interacciones bióticas. Su principal aplicación ha sido en la identificación de híbridos,
especies, variedades y ecotipos. Aunque existen numerosos reportes en la literatura que utilizan con
éxito técnicas que se basan en PCR inespecíficas, se ha cuestionado el uso de aquellas que presentan
problemas de reproducibilidad y de homología de los fragmentos amplificados, por ej. la técnica de
RAPD. Además, el hecho de que una técnica requiera de largos procedimientos para identificar
marcadores informativos, por ej. AFLP, se considera una importante desventaja.

Actualmente, la secuenciación de genes o regiones del genoma constituye la mejor herramienta para la
determinación taxonómica y el análisis filogenético. La selección de la región a amplificar dependerá de
la especie, y del nivel filogenético que se pretenda resolver. En la actualidad se cuenta con tecnologías
de secuenciación de genomas y transcriptomas, denominadas “tecnologías de nueva generación”, cuyo

151
uso permite obtener cientos, miles o millones de secuencias de un tamaño relativamente pequeño, de
una manera rápida y a un bajo costo.

En estudios que involucren flujo genético, los microsatélites han demostrado ser particularmente útiles.
Sin embargo, la técnica requiere del desarrollo de iniciadores especie específicos, y frecuentemente de la
resolución de los microsatélites en un secuenciador, lo que encarece y dificulta su uso en laboratorios
que no disponen de la infraestructura necesaria.

Debido a que en los últimos años ha aumentado el número de trabajos que estudian la expresión de
genes en organismos que intervienen en algún tipo de interacción, se espera un rápido avance en la
comprensión de los mecanismos genéticos involucrados en interacciones complejas. La aplicación de las
técnicas de moleculares facilitará y acelerará la resolución y comprensión de aquellas moléculas
determinantes de las interacciones bióticas.

Agradecimientos

Agradecemos a las siguientes personas por las observaciones hechas a este manuscrito para su mejora:
Dra. Lucila Méndez Morán, M.C. Verónica Palomera Avalos, M.C. Irma Ruán Tejeda y Dra. Anne Santerre.

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154
 Cuadro 2. Características de los principales marcadores moleculares que se basan en la PCR.
PCR inespecíficas PCR específicas
RAPDs AFLPs PCR-RFLPs SSRs Secuenciación
Base de la técnica Distribución de iniciadores Amplificación de Digestión con enzimas Amplificación de secuencias Secuenciación
al azar en el genoma fragmentos de simples repetidas en directa de
de restricción utilizando digestión de productos genoma los productos de
iniciadores modificados de PCR PCR

Polimorfismo detectado Sustituciones nucleotídicas, Sustituciones nucleotídicas Sustituciones Cambios en el número de Sustituciones
indels, inversiones indels, inversiones nucleotídicas, repeticiones nucleotídicas,
indels, inversiones Indels

Abundancia Muy alta Alta Alta Media Alta

el genoma

Nivel de polimorfismo Medio Medio Medio Alto Medio

Patrón de herencia Dominante Dominante Codominante Codominante Codominante

Detección radioactiva No Si/No No No/Si No/Si

Costo Bajo Medio Medio/alto Alto Medio

Reproducibilidad Baja Medio Alta Alta Alta

155
156
 SOBRE LOS AUTORES:

Alejandro Muñoz Urias es Biólogo egresado de la Universidad de Guadalajara,

realizó estudios de Maestría en Ciencias Programa de Genética del Colegio de
Postgraduados y su Doctorado en la Universidad Nacional Autónoma de México en
el área de botánica. Actualmente es Profesor Investigador adscrito al Departamento
de Ecología del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la
Universidad de Guadalajara y realiza docencia e investigación en dos Líneas de
Generación y Aplicación del Conocimiento: Ecología de Poblaciones e
Interacciones Ecológicas. Correo E: almunoz@cucba.udg.mx

Cecilia Neri Luna es Bióloga egresada de la Universidad de Guadalajara, realizó

estudios de Maestría en el Programa de Botánica (Instituto de Recursos Naturales)
del Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas y de Doctorado en la Escuela
de Ciencias Biológicas de la Universidad de Aberdeen en el Reino Unido de la
Gran Bretaña. Actualmente es Profesor Investigador adscrito al Departamento de
Ecología del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la
Universidad de Guadalajara y realiza docencia e investigación en dos Líneas de
Generación y Aplicación del Conocimiento: Biología de Plantas e interacción
planta-microorganismos del suelo. Correo E: cneri@cucba.udg.mx;
cecyneriluna@hotmail.com
Claudia Aurora Uribe Mú es Bióloga egresada de la Universidad de Guadalajara,
realizó estudios de Doctorado en Ciencias en el Posgrado en Ciencias Biológicas
de la UNAM en el área de Ecología. Actualmente es Profesor Investigador adscrito
al Departamento de Ecología del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara y realiza docencia e investigación
en dos Líneas de Generación y Aplicación del Conocimiento: Ecología vegetal e
Interacciones insecto-planta. Correo E: umc07205@cucba.udg.mx

Edmundo García Moya es Ingeniero Agrónomo egresado de la Escuela Superior

de Agricultura Antonio Narro, realizó estudios de Maestría en Ciencias en la
Universidad de California en Riverside y de Doctorado en la Universidad Estatal de
Oregon en Corvallis. Actualmente, es Profesor Investigador Emérito del Colegio de
Postgraduados y sus áreas de especialización son: Recursos Naturales (áreas de
apacentamiento); Ecología Vegetal de Zonas Secas y Gestión Ambiental
(ordenamiento ecológico e impacto ambiental). Correo-E: edmundo@colpos.mx
Francisco Martín Huerta Martínez es Biólogo egresado de la Universidad de
Guadalajara, realizó estudios de Maestría en Ciencias y Doctorado en Ciencias en
el Programa de Botánica (Instituto de Recursos Naturales) del Colegio de
Postgraduados en el área de Ecología Vegetal. Actualmente es Profesor
Investigador adscrito al Departamento de Ecología del Centro Universitario de

157
Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara y realiza
docencia e investigación en dos Líneas de Generación y Aplicación del
Conocimiento: Ecología vegetal y Ecología de Poblaciones y Comunidades. Correo
E: fhuerta@cucba.udg.mx

Gustavo Moya-Raygoza es Biólogo egresado de la Universidad de Guadalajara,

realizó estudios de maestría en el Colegio de Postgraduados y de doctorado en
entomología en la Universidad Estatal de Ohio. Actualmente es profesor-
investigador. Su trabajo de investigación está enfocado hacia las líneas de
Ecología de insectos, Biología de insectos vectores de patógenos a plantas,
Control biológico, e Interacciones de mutualismo entre hormigas y chicharritas.
Correo- E: gmoya@cucba.udg.mx

José Luis Flores Flores es Ingeniero Agrónomo egresado de la Universidad

Autónoma Chapingo, realizó estudios de maestría en el área de suelos en el
Colegio de Postgraduados y de doctorado en el área de botánica del mismo
Colegio de Postgraduados. Actualmente es profesor-investigador en el Instituto de
Investigaciones en Zonas Desérticas en la Universidad Autónoma de San Luis
Potosí. Realiza docencia a nivel licenciatura y posgrado. El trabajo de investigación
que desarrolla está enfocado en las líneas de generación y aplicación del
conocimiento en ecología de comunidades tanto de insectos como de plantas,
interacciones de facilitación y competencia entre plantas y manejo de recursos
naturales (agostaderos) en zonas áridas y semiáridas. Corre-E:
joseluis.flores@uaslp.mx

Lizette Cicero Jurado es Bióloga egresada de la Universidad Autónoma de

Yucatán, estudió el Doctorado en Ciencias en Ecología y Manejo de Recursos
Naturales en el Instituto de Ecología, A.C., Xalapa, Veracruz. Realiza investigación
en el área de biología, ecología y fisiología de avispas parasitoides. Correo-E:
liciju@gmail.com

Luis Villarreal Ruiz es Biólogo egresado de la Universidad Veracruzana, realizó

estudios de Maestría en el Postgrado Forestal del Colegio de Postgraduados,
Campus Montecillo y Ph.D. en la Escuela de Ciencias Biológicas de la Universidad
de Aberdeen en el Reino Unido de la Gran Bretaña. Actualmente es Profesor
Investigador adscrito al Postgrado en Recursos Genéticos y Productividad-
Genética del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Realiza actividades
de docencia e investigación en las Líneas Prioritarias de Investigación Institucional:
(1) Línea 6: Conservación y mejoramiento de recursos genéticos (Recursos
genéticos en hongos y micorrizas neotropicales); (2) Línea 8: Impacto y mitigación
del cambio climático (Effecto del cambio climático en comunidades microbianas).
Fue miembro (2007-2012) del grupo de investigación internacional G 7.01 “Impacts

158
of Air Pollution and Climate Change on Forest Ecosystems” (Coordinador Adjunto
del W.P.7.01.06) de IUFRO, con sede en Viena, Austria. Miembro del Grupo de
investigación internacional (Coordinador en Latino América), “UNITE: A molecular
database for the identification of fungi”, con sede en Tartu, Estonia. Correo E:
luisvirl@colpos.mx; luisviruz@hotmail.com.

Patricia Castro Félix es Químico Farmaco Biólogo egresada de la Universidad de

Guadalajara, realizó estudios de Maestría en la Universidad de Texas en Austin y
de Doctorado en el programa de Doctorado en Ciencias Biológicas de la
Universidad de Guadalajara. Actualmente es Profesor docente adscrito al
Departamento de Biología Celular y Molecular del Centro Universitario de Ciencias
Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara, desempeña
actividades de docencia e investigación en dos Líneas de Generación y Aplicación
del Conocimiento: Marcadores moleculares y Ecología vegetal. Correo E:
patriciacastrofelix@gmail.com

Ricardo Ramírez Romero es Biólogo egresado de la Universidad de las Américas-

Puebla, realizó un Diplomado de Estudios a Profundidad (DEA) en la Universidad
de Lyon I, Francia, el Doctorado en Ciencias en la Universidad de Paris XIII,
Francia y un Posdoctorado en el Instituto de Ecología, A.C. Actualmente es
Profesor Investigador adscrito al Departamento de Producción Agrícola del Centro
Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de
Guadalajara, realiza docencia e investigación en el área de la biología, la ecología
y el comportamiento de insectos fitófagos y enemigos naturales. Correo E:
rramirez@cucba.udg.mx

Rosa de Lourdes Romo Campos es bióloga egresada de la Universidad de

Guadalajara, realizó la maestría en Manejo de Áreas de Temporal con orientación
en ecofisiología de herbáceas y el doctorado en Ciencias Ambientales con
orientación en interacciones entre plantas en la Universidad Autónoma de San Luis
Potosí. Actualmente es profesor-investigador adscrita al Departamento de Ciencias
Ambientales del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la
Universidad de Guadalajara. Realiza docencia e investigación en el área de
biología sobre restauración de suelos, ecología de poblaciones y comunidades.
Correo E: rlrc.cucba@gmail.com

Verónica Carolina Rosas Espinoza es Bióloga egresada de la Universidad de

Guadalajara, realizó maestría en Ciencias Biológicas con orientación en Ecología.
Actualmente es profesora adscrita al departamento de Ecología del Centro
Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de
Guadalajara. Realiza investigación y docencia sobre ecología de vertebrados tales
como aves, anfibios y reptiles. Correo E: Sittacarolinensis@gmail.com

159
160
 Interacciones Ecológicas

se terminó de imprimir en el mes de octubre de 2012

en los talleres de Asesorías en Capacitación y Desarrollo de Recursos Humanos, S.C.L.,

C. Torres Quintero 505, Col. Alcalde Barranquitas, Guadalajara, Jal.

se imprimieron 150 ejemplares

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