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Críticas en ciencias vegetales

ISSN: 0735-2689 (impreso) 1549-7836 (en línea) Página de inicio de la revista: http://www.tandfonline.com/loi/bpts20

Mecanismos de resistencia a los herbicidas

en zonas no diana

Hossein Ghanizadeh y Kerry C. Harrington

Para citar este artículo: Hossein Ghanizadeh & Kerry C. Harrington (2017): Non-
target Site Mechanisms of Resistance to Herbicides, Critical Reviews in Plant Sciences,
DOI: 10.1080/07352689.2017.1316134.
Para enlazar con este artículo: http://dx.doi.org/10.1080/07352689.2017.1316134

Publicado en línea: 02 de mayo de 2017.

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Diego] 06:06
REVISIONES CRÍTICAS EN CIENCIAS VEGETALES
http://dx.doi.org/10.1080/07352689.2017.1316134

Mecanismos de resistencia a los herbicidas en zonas no diana

Hossein Ghanizadeh y Kerry C. Harrington
Instituto de Agricultura y Medio Ambiente, Universidad de Massey, Palmerston North, Nueva Zelanda

RESUMEN PALABRAS CLAVE

La evolución de la resistencia de las malas hierbas a los herbicidas amenaza la producción agrícola Citocromo P-450;
mundial. La gestión de las malas hierbas se ha complicado con el desarrollo de resistencia a glucosiltransferasas; glutatión
herbicidas en sitios no objetivo ( N T S R ) en las malas hierbas. Los mecanismos de NTSR pueden S-transferasas; metabolismo
deberse al metabolismo de los herbicidas, a patrones alterados de translocación y a la de herbicidas; resistencia a
herbicidas; secuenciación de
absorción/penetración de herbicidas. El metabolismo de los herbicidas consta de una fase de
ADN de alto rendimiento;
activación y una fase de conjugación, aunque en algunos casos no es necesaria la fase de secuestro vacuolar.
activación. La fase de activación implica principalmente la adición de grupos funcionales a las
moléculas de herbicidas mediante enzimas como el citocromo P-450. La expresión génica en el
transcriptoma ha demostrado que los genes que codifican para varios citocromos P-450 están
regulados al alza en las malas hierbas resistentes a los herbicidas inhibidores de la ACCasa y de la
ALS. En la fase conjugada, varios estudios han demostrado que dos tipos importantes de enzimas,
las glutatión S-transferasas y las glucosiltransferasas, desempeñan papeles cruciales a la hora de
conferir resistencia a los herbicidas. Un patrón alterado de translocación también puede
desempeñar un papel crucial a la hora de conferir NTSR a las malas hierbas. Con el glifosato y el
paraquat, se ha demostrado que los patrones alterados de translocación se deben al secuestro del
herbicida en vacuolas. Sin embargo, otros mecanismos poco conocidos, como las reacciones
"hipersensibles", la translocación alterada y la exudación radicular, pueden afectar a los patrones de
translocación del herbicida en las malas hierbas resistentes. La comprensión molecular de los
mecanismos NTSR está aún en pañales. Los recientes avances en técnicas como l a secuenciación
de ADN/ARN de alto rendimiento pronto permitirán comprender mejor los mecanismos de los
NTSR en las malas hierbas. Esta información es esencial para desarrollar estrategias de control de las
malas hierbas con mecanismos NTSR.
I. Introducción
(NTSR). Los mecanismos TS implican la modificación
La gestión de las malas hierbas es crucial para obtener el de los genes que codifican para la proteína diana de las
máximo rendimiento de los cultivos. Los herbicidas son moléculas herbicidas, o la sobreexpresión/amplificación
herramientas eficaces para suprimir los efectos de dicha proteína diana. Los mecanismos NTSR
negativos de las malas hierbas, como la competencia con implican procesos fisiológicos que neutralizan la
los cultivos (Vencill, 2002). Sin embargo, la evolución molécula herbicida (metabolismo herbicida) y/o desvían
de la resistencia a los herbicidas en las malas hierbas está la molécula herbicida de su proteína diana (patrones
amenazando la producción mundial de alimentos, dado alterados de translocación/absorción) (Powles y Yu,
que la demanda de alimentos va en aumento. Hasta la 2010).
fecha, se han registrado más de 480 casos de resistencia En contraste con los mecanismos de TS que
a herbicidas en todo el mundo (Heap, 2017). La modifican la proteína del sitio diana, los mecanismos
evolución de la resistencia a herbicidas es el resultado de NTSR son complicados (Delye et al., 2015). Estos
aplicaciones repetidas de herbicidas con el mismo modo mecanismos NTSR se han descrito como "el lado oscuro
de acción durante varios años consecutivos (Neve, de la resistencia" y rara vez se entienden completamente
2007), que seleccionan fenotipos de malas hierbas (D'elye, 2013). Los mecanismos NTSR pueden permitir
capaces de soportar dosis superiores a las recomendadas a las malas hierbas resistir herbicidas con diferentes
(D'elye et al., 2013). modos de acción, e incluso herbicidas que aún no están
Desde el primer informe de resistencia a los disponibles en el mercado (D'elye, 2013). La mayoría de
herbicidas, los esfuerzos los mecanismos NTSR tienen una naturaleza cuantitativa
se han hecho en la comprensión de cómo las malas controlada por múltiples genes (Petit et al., 2010). Esta
hierbas se vuelven resistentes a los herbicidas (Neve y naturaleza múltiple de los mecanismos NTSR se suma a
Powles, 2005a,b; Busi y Powles, 2009; Busi et al., 2013), su complejidad, ya que cada gen proporciona algún
y los mecanismos implicados en la resistencia a los nivel de resistencia, por lo que es
herbicidas (Powles y Yu, 2010). Estos mecanismos se
pueden clasificar en: (1) mecanismos de resistencia en el
sitio diana (TS), y (2) mecanismos de resistencia no
diana (TS).
CONTACTO Kerry C. HarringtonK.Harrington@massey.ac.nz Instituto de Agricultura y Medio Ambiente, Universidad de Massey, PB 11-222,
Palmerston North 4442, Nueva Zelanda.
2017 Taylor & Francis
2 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON

que una sola enzima del citocromo P-450 puede catalizar

difícil comprender completamente el mecanismo (Delye
una amplia gama de reacciones (Yuan et al., 2007), lo que
et al., 2011; D'elye, 2013).
sugiere el papel crucial de esta proteína.
El desarrollo de técnicas de investigación molecular
ha permitido a los investigadores proporcionar más
detalles sobre los aspectos genéticos, bioquímicos y
fisiológicos del NTSR. Tecnologías como la
secuenciación de ADN de alto rendimiento (antes
conocida como secuenciación de "próxima generación")
han comenzado a proporcionar una mejor comprensión
de los mecanismos de NTSR. El objetivo de este artículo
es ofrecer una visión general de los mecanismos de
resistencia del NTSR, así como algunas actualizaciones
de los últimos descubrimientos sobre los aspectos
bioquímicos y fisiológicos de los mecanismos del NTSR
en las malas hierbas.

II. Metabolismo de los herbicidas

El metabolismo de los herbicidas es un mecanismo
NTSR importante, especialmente entre las especies de
gramíneas (D'elye, 2013), y puede ser causado por varios
sistemas enzimáticos (Kreuz et al., 1996). El
metabolismo de los herbicidas en las plantas neutraliza y
reduce los impactos perjudiciales de los herbicidas
(Dodge, 2008). Generalmente implica una fase de
activación y una fase de conjugación (Yuan et al., 2007).

A. Fase de activación
En la fase de activación, las moléculas no polares y
lipofílicas de los herbicidas se convierten en compuestos
polares e hidrofílicos mediante hidrólisis u oxidación
(Kreuz et al., 1996). Esta fase del metabolismo limitará
la distribución de la molécula del herbicida dentro de las
células y tejidos, y por tanto restringe la acumulación de
compuestos tóxicos en las plantas (Coleman et al.,
1997). Como las reacciones de la fase de activación no
son sintéticas, el herbicida no aumenta drásticamente de
tamaño, aunque se añadirán grupos funcionales a la
molécula herbicida (Cobb y Reade, 2010). La adición de
grupos funcionales prepara la molécula de herbicida para
su posterior desintoxicación (Yuan et al., 2007).
El citocromo P-450 se ha estudiado ampliamente en
relación con esta fase de activación en malas hierbas
resistentes, con enzimas citocromo P-450 que facilitan
la oxidación de moléculas de herbicidas (Kreuz et al.,
1996). En cultivos como el trigo (Triti- cum aestivum),
el citocromo-P450 permite al cultivo tolerar herbicidas
como el diclofop-metil (Zimmerlin y Durst, 1992). Sin
embargo, ahora se sabe que el sistema del citocromo P-
450 también está asociado a la resistencia a los
herbicidas en las malas hierbas (Yuan et al., 2007). Las
proteínas del citocromo P-450 se encuentran en muchos
reinos, como animales, hongos y bacterias, aunque las
de las plantas superan en número y diversidad a las de
otros organismos (Powles y Yu, 2010). También se sabe
 REVISIONES
(2014) demostraron que CRÍTICAS EN CIENCIAS
la sobreexpresión de dos genes3
VEGETALES
citocromo P-450, CYP81A12 y CYP81A21, en Ara-
bidopsis thaliana aumentaría la tolerancia de las plantas

Figura 1. Representación esquemática de una molécula

herbicida catalizada por el citocromo P450
Representación esquemática de una molécula herbicida
catalizada por el citocromo P450 (modificado de Kreuz et al.,
1996).

en la evolución de la resistencia a los herbicidas. En las

malas hierbas resistentes a los herbicidas, los
citocromos P-450 suelen actuar mediante hidroxilación
o desalquilación añadiendo un átomo de oxígeno a las
moléculas de herbicida utilizando electrones del
NADPH (Kreuz et al., 1996) (Figura 1).
Lolium rigidum es una especie de mala hierba bien
conocida que puede desarrollar resistencia a la mayoría
de los herbicidas importantes a través del metabolismo
del herbicida junto con mecanismos de TS. Se ha
descubierto que la resistencia a los inhibidores de la
acetil-CoA-carboxilasa (ACC) y a los inhibidores de la
acetolactato sintasa (ALS) en L. rigidum se debe a un
mecanismo NTSR, que también causa resistencia a una
amplia gama de otros herbicidas, como clorsulfurón,
metsulfurón-metilo, triasulfurón e imazametabenz
(Christopher et al., 1991, 1992). Burnet et al. (1993)
sugirieron que la resistencia a los inhibidores de ALS se
debía a una mayor actividad de las enzimas del
citocromo P-450 en dos fenotipos de L. rigidum, WLR2
y VLR69, de Australia. Otras investigaciones
demostraron que la aplicación de inhibidores del
citocromo P-450 (por ejemplo, malatión y 1-
aminobenzotriazol) podía mejorar el control de
VLR69, lo que aportaba más pruebas de la implicación
de las enzimas del citocromo P-450 en este fenotipo de
L. rigidum resistente a la ELA (Preston et al., 1996). La
aplicación de un insecticida organofosforado, el forato,
puede revertir la resistencia al clorsulfurón y a la
trifluralina en una población de L. rigidum resistente a
herbicidas (MR) de Australia (Busi et al., 2017). Los
autores sugirieron que la resistencia al clorsulfurón y la
trifluralina está probablemente mediada por las
enzimas del citocromo P-450 en este fenotipo de L.
rigidum, y el forato, como inhibidor del citocromo P-
450, interrumpe este mecanismo de resistencia.
Aumento del metabolismo de los herbicidas debido al
citocromo
También se ha notificado actividad P-450 en
Alopecurus myo- suroides (Hyde et al., 1996; Hall et al.,
1997; Letouze y Gasquez, 2003), y Echinochloa
phyllopogon (Yun et al., 2005). En E. phyllopogon, se ha
observado que los niveles de transcripción de dos genes
citocromo P-450, CYP72A254 y CYP71AK2, fueron
mayores en un biotipo resistente, lo que indica que
estos dos genes podrían ser los principales candidatos
para mediar en el metabolismo del herbicida en el
biotipo resistente (Iwakami et al., 2014). Iwakami et al.
4 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON

a dos inhibidores de ALS, bensulfuron-metil y penoxsu-

lam. Se demostró que estos genes del citocromo P-450 B. Fase de conjugación
con- feren la resistencia a través de la O-desmetilación.
Mediante el uso de secuenciación de ADN de alto La fase de conjugación puede incluir la desactivación de
rendimiento (específicamente ARN-seq), se descubrió que la molécula herbicida activada de la fase de activación
dos contigs de una subfamilia del citocromo P-450 mediante
(CYP72A) estaban altamente sobreexpresados en un
biotipo resistente de L. rigidum de Australia (Gaines et
al., 2014). Otras investigaciones con L. rigidum resistente
al diclofop-metil de Francia dieron resultados similares
(Gaines et al., 2014). Anteriormente se demostró que el
pretratamiento de un biotipo susceptible conocido de L.
rigidum con 2,4-D, un herbicida auxínico de , permitía a
las plantas sobrevivir a la aplicación de diclofop-metilo
(Han et al., 2013). Las especies de gramíneas son capaces
de tolerar la aplicación de 2,4-D debido al metabolismo
del herbicida por las enzimas del citocromo P-450
(Dodge, 2008). Por lo tanto, se llevaron a cabo
investigaciones adicionales para validar la participación
de los dos genes del citocromo P-450 mencionados
anteriormente en el metabolismo del diclofop-metilo, y
se encontró que estos dos contigs de CYP72A estaban
altamente sobreexpresados en plantas que fueron pre-
tratadas con 2,4-D (Gaines et al., 2014). Por lo tanto,
estos resultados indican que la subfamilia CYP72A del
citocromo P-450 desempeña un papel crucial en la
resistencia metabólica a los herbicidas en L. rigidum.
La técnica RNA-seq también se ha utilizado para
identificar posibles genes del citocromo P-450 en otras
especies de gramíneas. En Lolium spp. resistente a los
inhibidores de ALS de Francia (no se identificó la
especie exacta de ryegrass), se identificaron dos contigs
candidatos de citocromo P-450 (CYP72A y CYP81B1) y
esto sugirió que estos dos contigs podrían estar
potencialmente implicados en el metabolismo de los
inhibidores de ALS (Duhoux et al., 2015). En A.
myosur- oides resistente a los inhibidores de ALS, se
encontró que tres genes candidatos del citocromo P-450
(CYP71A, CYP71B y CYP81D) estaban altamente
sobreexpresados (Gardin et al., 2015). En Beckmannia
syzigachne resistente a fenoxap- rop-P-ethyl, también se
demostró que dos genes del citocromo P-450 (CYP87A3
y CYP71D7) participan en el metabolismo del herbicida
(Pan et al., 2016).
Aunque se han estudiado genes candidatos del
citocromo P-450 en malas hierbas gramíneas, no se han
investigado los implicados en el metabolismo de
herbicidas en malas hierbas de hoja ancha. En
Amaranthus tuberculatus, se ha demostrado que la
resistencia a mesotrione, un inhibidor de la enzima 4-
hidroxifenilpiruvato dioxigenasa (HPPD), está causada
por un mayor metabolismo oxidativo de las enzimas
citocromo P-450 (Ma et al. 2013). Sin embargo, aún no
se han estudiado los genes can- didatos implicados en
este mecanismo de resistencia.
 REVISIONES CRÍTICAS EN CIENCIAS 5
conjugando moléculas hidrofílicas como el glutatión o VEGETALES
la glucosa (Kreuz et al., 1996). Los compuestos
resultantes no son tóxicos o son menos tóxicos que las
moléculas herbi- cidas originales (Dixon et al., 1998).
Aunque la activación de la molécula tóxica en la fase de
activación desempeña un papel crucial en las
desintoxicaciones posteriores por enzimas en la fase de
con- yugación, si el compuesto ya tiene un grupo
funcional adecuado para la fase de conjugación,
entonces el metabo- lismo puede proceder sin
necesidad de la fase de activación (Coleman et al.,
1997).

1. Glutatión-S-transferasas
Se ha sugerido que las enzimas glutatión-S-transferasa
(GST) desempeñan un papel crucial en el metabolismo
de los herbicidas en las malas hierbas (Yuan et al.,
2007). Las enzimas GST catalizan la conjugación del
glutatión con moléculas herbicidas que contienen un
sulfóxido de alquilo, un fenolato o un grupo halógeno
(Dixon et al., 1998) (Figura 2). El glutatión se presenta
en su forma reducida (GSH) en las plantas y actúa
como agente eliminador de radicales contra el estrés
oxidativo (Foyer et al., 1997), y como nucleófilo en la
detoxificación de compuestos electrofílicos en el
metabolismo celular (Coleman et al., 1997).
En los cultivos, la enzima GST desempeña un papel
importante en la desintoxicación de algunos herbicidas
como la atrazina, un inhibidor del fotosistema II, en
Zea mays (Hatton et al., 1996). En las malas hierbas,
también se ha informado de un mecanismo de
resistencia basado en el metabolismo que causa
resistencia a la atrazina en Abu- tilon theophrasti
(Gronwald et al., 1989). La resistencia a la atrazina en
A. theophrasti está mediada por la GST (Anderson y
Gronwald, 1991) y se debe a la mayor capacidad
catalítica de la GST (Plaisance y Gronwald, 1999). Se ha
sugerido un escenario simi- lar para Amaranthus
tuberculatus resistente a la atrazina (Ma et al., 2013).
Estos son los únicos casos reportados de resistencia a
herbicidas en los que las enzimas GST metabolizan
directamente el herbicida. Sin embargo, se ha sugerido
que las enzimas GST podrían estar implicadas de forma
indirecta en el metabolismo de algunos herbicidas. Los
resultados de los estudios de RNA-seq en L. rigidum
resistente al diclofop-metil y B. syzigachne resistente al
fenoxaprop-p-metil mostraron que el nivel de
expresión de algunas enzimas GST en L. rigidum y B.
syzigachne resistentes al fenoxaprop-p-metil era muy
bajo.

Figura 2. Representación esquemática de la desintoxicación

de moléculas herbicidas por las enzimas glutatión-S-transferasa
(GST). X-Z representa una molécula herbicida que contiene un
sitio electrófilo (Z, por e j e m p l o , un grupo halógeno), GSH y
X-GS representan el glutatión y el producto conjugado con
glutatión, respectivamente (modificado de Coleman et al.,
1997).
6 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON

GST (Gaines et al., 2014; Pan et al., 2016). Duhoux et al.
(2015) también identificaron un contig candidato de
GST en algunos fenotipos resistentes a inhibidores de
ALS de Lolium spp. de Francia. Aunque el papel de las
enzimas GST en malezas resistentes a herbicidas con
una mayor actividad de las enzimas del citocromo P-450
no se ha dilucidado, las enzimas GST podrían tener un
papel como agentes reductores contra el estrés oxidativo
en esas malezas resistentes (Foyer et al., 1997).
(Duke y Powles, 2008). Por lo tanto, si el patrón de
translocación de un herbicida se ve alterado o limitado
por cualquier factor, la eficacia del control se reducirá
significativamente (Shaner, 2009). Del mismo modo, en
el caso de herbicidas de contacto como el paraquat, que
tienen

2. Glucosiltransferasas
También se ha sugerido que las glucosiltransferasas (GT)
cata- lizan la conjugación de moléculas de sacáridos de un
donante de glucosilo con xenobióticos basados en
nitrógeno, azufre, oxígeno o carbono (Yuan et al., 2007),
por lo que pueden desempeñar un papel en la
desintoxicación de herbicidas (Bowles et al., 2005). GT
pertenece a una superfamilia de enzimas que
desempeñan funciones en el metabolismo secundario
(Yuan et al., 2007) para formar conjugados solubles en
agua, que luego son compartimentados por proteínas de
transporte localizadas en la membrana (Coleman et al.,
1997). Por ejemplo, los xenobióticos que han sido
metabolizados principalmente por las enzimas del
citocromo P-450 pueden ser metabolizados
posteriormente por las enzimas GT (Coleman et al.,
1997).
En los cultivos, se ha demostrado que algunos
protectores elevan la actividad de la enzima GT para
proporcionar un control selectivo de las malas hierbas
(Yuan et al., 2007). Aunque se ha estudiado el impacto
de los GT en la detoxificación de herbicidas en plantas
de cultivo (Bowles et al., 2005), se sabe poco sobre el
papel de las enzimas GT en la detoxificación de
herbicidas en malas hierbas. En un biotipo de A.
myosuroides resistente a múltiples herbicidas, se ha
demostrado que las enzimas GT son más activas que en
los biotipos susceptibles, aunque no se ha investigado su
papel directo en el metabolismo de los herbicidas
(Brazier et al., 2002). Mediante el uso de secuenciación
de ADN de alto rendimiento, también se ha demostrado
tras la aplicación de herbicidas que las enzimas GT
estaban reguladas al alza en L. rigidum resistente al
diclofop-metil (Gaines et al., 2014), B. syzi- gachne
resistente a fenoxaprop-p-metil (Pan et al., 2016) y
Lolium spp. resistente a inhibidores de ALS (por
ejemplo, piroxsulam), por lo que podrían tener un papel
en la desintoxicación de inhibidores de ACCasa y ALS.

III. Translocación alterada

A. Secuestro vacuolar
Para los herbicidas sistémicos como el glifosato, la
translocación del herbicida desde su lugar de aplicación
hasta los puntos de crecimiento de la planta es crucial
 biotipo resistente. REVISIONES CRÍTICAS EN CIENCIAS 7
Aunque el glifosato y el paraquat tienen modos de VEGETALES
acción completamente diferentes, se han sugerido
patrones alterados de translocación para ambos
herbicidas como mecanismo de resistencia. Aunque el
glifosato y el paraquat tienen modos de acción
completamente diferentes, se han sugerido patrones
alterados de translocación para ambos herbicidas como
mecanismo de resistencia, como se discute a
continuación.

1. Secuestro vacuolar de paraquat

Si bien se ha confirmado la evolución de la resistencia
al paraquat en 32 especies de malas hierbas (Heap,
2017), sólo se ha investigado el mecanismo de
resistencia al paraquat en un número limitado de estas
especies de malas hierbas. Según Hawkes (2014), el
secuestro vacuolar parece ser el principal mecanismo
de resistencia en las especies de malas hierbas con un
alto nivel de resistencia al paraquat ya que parece que
otros mecanismos de resistencia (por ejemplo, mayor
tolerancia al estrés oxidativo) al paraquat sólo causan
bajos niveles de resistencia al paraquat (Hawkes 2014).
En Conyza bonariensis, se ha sugerido que la resistencia
al paraquat podría deberse a un mecanismo de
secuestro (Norman et al., 1993, 1994). En Hordeum
glaucum, Hordeum leporinum y Lolium rigidum,
también se ha sugerido el secuestro de paraquat como
mecanismo de resistencia (Purba et al., 1995; Preston et
al., 2005; Yu et al., 2007). Más tarde Yu et al. (2010)
demostraron que se retenía más paraquat en el
protoplasma en el L. rigidum resistente al paraquat que
en un biotipo susceptible y sugirieron que el paraquat
retenido había sido secuestrado en vacuolas en el
biotipo resistente. Sin embargo, no pudieron realizar
una medición cuantitativa de la cantidad de paraquat
secuestrado en vacuolas en el biotipo resistente.
Además, no pudieron demostrar directamente si este
secuestro vacuolar es exclusivo del biotipo resistente o
si el biotipo susceptible también era capaz de secuestro
vacuolar pero en menor medida.
Algunos estudios han buscado posibles
transportadores
implicados en el secuestro vacuolar del paraquat. En
este sentido, se han sugerido transportadores de
aminoácidos catiónicos (CAT) (Jori et al., 2007),
transportadores de casetes de unión a ATP (ABC) (Xi
et al., 2012) o transportadores de poliaminas (Fujita y
Shinozaki, 2014) como posibles transportadores
vacuolares de paraquat. Sin embargo, aún se desconoce
un transportador vacuolar único para el secuestro de
paraquat. Purba et al. (1995) demostraron que la
resistencia al paraquat en H. glaucum y H. leporinum
depende de la temperatura, con una resistencia que se
rompe a los 30◦ C. Si bien no se ha investigado el
mecanismo involucrado en esta correlación entre las
tasas de secuestro de paraquat y la temperatura, una
posibilidad es que las temperaturas más altas puedan
alterar la función del transportador vacuolar en el
8 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON

2. Secuestro vacuolar de glifosato implicado en el secuestro de glifosato en vacuolas

El primer caso de resistencia al glifosato se encontró en
L. rigidum de Australia (Powles et al., 1998) y ahora se
ha confirmado que 37 especies de malas hierbas son
resistentes al glifosato (Heap, 2017). La tasa reducida de
translocación de glifosato se observó por primera vez en
L. rigidum (Lorraine-Colwill et al., 2002). Desde
entonces, también se ha observado una translocación
restringida de glifosato en otras especies resistentes al
glifosato como Conyza canadensis (Koger y Reddy,
2005), L. multiflorum (Perez-Jones et al., 2007; Nandula
et al., 2008; Ghanizadeh et al., 2016), L. perenne
(Ghanizadeh et al., 2015) y Sorghum helepense (Vila-
Aiub et al., 2012). Utilizando31 P-NMR (resonancia
magnética nuclear Phosphorus-31), se ha demostrado
que C. canadensis resistente al glifosato es capaz de
desplazar la mayor parte del glifosato existente en el
citoplasma a las vacuolas a un ritmo más rápido que en
un biotipo susceptible (Ge et al., 2010). Esto sugirió la
presencia de un transportador tonoplasto-activo
específico capaz de transportar el glifosato a las vacuolas
(Ge et al., 2014). Más tarde se informó de que la tasa
reducida de translocación de glifosato en Lolium spp. de
cuatro continentes diferentes también estaba asociada
con el secuestro vacuolar de glifosato, y había una
correlación positiva entre el nivel de resistencia al
glifosato y la tasa de secuestro vacuolar de glifosato (Ge
et al., 2012).
Ge et al. (2014) demostraron que la secestra- vacuolar
de glifosato se rige por un mecanismo de transporte
activo que es independiente de la luz pero dependiente
del oxígeno, ya que una reducción del nivel de ATP
debida a una reducción de los niveles de oxígeno (no de
la luz) redujo drásticamente el secuestro de glifosato en
las vacuolas. Estos autores también demostraron que el
transportador implicado en el secuestro vacuolar del
glifosato es satu- rable, lo que podría explicar el control
de las malas hierbas resistentes al glifosato con dosis de
glifosato superiores a las recomendadas (Ge et al., 2014).
Aunque el secuestro vacuolar explica la tasa reducida de
translocación de glifosato observada en muchas malezas
resistentes, la translocación restringida de glifosato no
siempre está asociada con el secuestro vacuolar de
glifosato en algunas malezas tolerantes al glifosato como
Desmanthus illi- noensis (Ge et al., 2013). A pesar de que
se midió una captación considerable de glifosato por
parte de esta especie, no se observó un aumento del
shikimato-3-fosfato, que suele aumentar debido a la
inhibición de la 5-enolpiruvilshiki- mate-3-fosfato
sintasa (EPSPS) por el glifosato (Ge et al., 2013). Estos
resultados podrían indicar que el glifosato es bombeado
fuera del cloroplasto por un transportador en la
envoltura del cloroplasto que impide que el glifosato
llegue a la EPSPS (Shaner, 2009).
Algunos estudios han buscado transportadores
potenciales
 REVISIONES
temperaturas subóptimas CRÍTICAS
pueden EN CIENCIAS
reducir la actividad9
utilizando tecnologías de secuenciación de ADN de VEGETALES
alto rendimiento. Se encontraron dos posibles catalítica del transportador (Yoshida y Matsura-Endo,
transportadores ABC candidatos (M10 y M11) en C. 1991). Aunque el papel directo de M10
canadensis resistente al glifosato (Peng et al., 2010).
Otros estudios que investigaron el nivel de expresión
de estos dos candidatos mostraron un mayor nivel de
regulación al alza de los genes de estos transportadores
en C. canadensis resistente al glifosato en comparación
con un biotipo susceptible (Yuan et al., 2010). Del
mismo modo, Nol et al. (2012) observaron que los
genes de los transportadores ABC M10 y M11 estaban
altamente regulados tras la aplicación de glifosato a
biotipos resistentes al glifosato de C. canadensis
mediterránea, pero no en un biotipo susceptible.
Curiosamente, se ha demostrado que el
transportador vacuolar potencial también es capaz de
secuestrar amino-metil-fosfonato (AMPA) y N-metil-
glifosato (NMG) en las vacuolas, y la presencia de
cualquiera de estos compuestos reduce el secuestro de
glifosato en las vacuolas, lo que indica competencia a
través de la misma vía del tonoplasto (Ge et al., 2014).
Actualmente no se conocen los modos de acción del
AMPA y el NMG en las plantas, por lo que no está
claro si estos compuestos tienen efectos similares a los
del glifosato en las plantas. Sin embargo, estudios
realizados en soja resistente al glifosato (Glycine max)
han sugerido que el glifosato y el AMPA podrían no
compartir un sitio diana primario similar, ya que el
AMPA es tóxico para las plantas resistentes al glifosato
(Reddy et al., 2004). Además, se observaron impactos
diferenciales en el metabolismo de la clorofila para el
glifosato y el AMPA en las plantas (Gomes et al., 2014,
2016). Aunque todavía no está claro qué tipo de
transportadores están involucrados en el secuestro de
glifosato, AMPA y NMG, se puede suponer a partir de
la estructura química de estos tres compuestos que un
transportador de fosfato modificado podría estar
involucrado, como sugieren Roso y Vidal (2010).
Ge et al. (2011) descubrieron que el secuestro de
glifosato
en las vacuolas depende de la temperatura, y a
temperaturas frías ("12◦ C), las plantas resistentes al
glifosato se vuelven sensibles al glifosato. Se descubrió
que el secuestro vacuolar de glifosato en C. canadensis
resistente se suprimía cuando se aclimataba, se trataba
con glifosato y se mantenía en condiciones frías
durante 3 días más (Ge et al., 2011). Sin embargo, las
plantas que experimentaron temperaturas cálidas ("20◦
C) antes o después de los tratamientos con glifosato
fueron capaces de sobrevivir a la aplicación de glifosato
(Ge et al., 2011). Se han observado resultados similares
en biotipos resistentes al glifosato de S. halepense, L.
rig- idum (Vila-Aiub et al., 2013) y Lolium perenne
(Gha- nizadeh et al., 2015). Los aspectos fisiológicos y
moleculares de la supresión por frío del secuestro
vacuolar de glifosato están aún por dilucidar. Sin
embargo, suponiendo que el secuestro vacuolar esté
mediado por un transportador activo, entonces las
10 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON
Tani et al. (2016) mostraron que a una temperatura baja
(8◦ C), el nivel de expresión de los genes M10 y M11 era
menor que cuando las plantas estaban a una
temperatura más cálida (25◦ C). Así, los autores
propusieron que la baja temperatura rompe el secuestro
vacuolar debido a una reducción del nivel de expresión
de estos genes transportadores ABC. Se necesitan más
investigaciones para averiguar si el impacto negativo de
las temperaturas inferiores a las óptimas sobre el secuestro
vacuolar tiene una base molecular o fisiológica.
B. Patrones alterados de translocación debidos
a mecanismos distintos del secuestro
1. "Reacción "hipersensible
El transporte ineficaz de moléculas de herbicida en la
resistencia no siempre se ha debido al secuestro en una
vacuola. En algunas poblaciones de Ambrosia trifida
resistentes al glifosato, tras la aplicación de glifosato, las
hojas maduras se necrosan gravemente y acaban
muriendo, mientras que las hojas de nuevo crecimiento
se necrosan ligeramente (Vink et al., 2012) o no se ven
afectadas (Tardif et al., 2013). Las plantas empiezan a
recuperarse 14 días después de la aplicación (Tardif et
al., 2013). Esta reacción "hipersensible" del biotipo
resistente impide la translocación del glifosato de las
hojas tratadas a las hojas más jóvenes y a los puntos de
crecimiento, lo que ayuda a las plantas a sobrevivir a las
aplicaciones de glifosato (Sammons y Gaines, 2014).
Aún se desconocen los aspectos fisiológicos de este
mecanismo de resistencia al glifosato. Los estudios han
demostrado que la respuesta necrótica de las plantas
resistentes tras la aplicación de glifosato depende de la
energía, ya que requiere sacarosa exógena o luz (Tardif
et al., 2013; Moretti et al., 2017). Van Horn et al. (2017)
señalan que la respuesta rápida a los tratamientos con
glifosato se produce a las pocas horas de la aplicación
del herbicida en fenotipos resistentes de
A. trifida, mientras que el fenotipo susceptible mostró
lesiones a los 4 días de la aplicación de glifosato. En un
estudio fisiológico exhaustivo sobre A. trifida resistente
al glifosato realizado por Moretti et al. (2017), se
observó que la respuesta rápida a los tratamientos con
glifosato se ve afectada por la madurez del tejido foliar y
puede verse alterada por la aplicación exógena de
aminoácidos aromáticos, fenilalanina y tirosina.
También observaron la acumulación de peróxido de
hidrógeno sólo en la hoja madura de A. trifida resistente
al glifosato y sugirieron que la respuesta rápida al
tratamiento con glifosato podría estar asociada con la
formación de peróxido de hidrógeno.
La reacción "hipersensible" observada en los biotipos
de A. trifida resistentes a los glifosatos es similar a la
inducida por patógenos (Shirasu y Schulze-Lefert,
2000). Todas las células vegetales vivas tienen la
capacidad de detectar patógenos invasores y responder
con defensas inducibles que incluyen el suicidio celular
deliberado (Khurana et al., 2005). Se ha sugerido que el
óxido nítrico en combinación con el peróxido de
hidrógeno causa la muerte celular como parte de una
reacción "hipersensible" en respuesta a los patógenos
(Zago et al., 2006). Sin embargo, los mecanismos
moleculares que desencadenan la muerte celular
"hipersensible" en respuesta al óxido nítrico y al
peróxido de hidrógeno no se han dilucidado
claramente. En el caso de A. trifida resistente al
glifosato, aún no se ha establecido la implicación del
óxido nítrico en la reacción hipersensible a la aplicación
de glifosato, aunque se ha informado de la formación de
peróxido de hidrógeno en esta especie tras la aplicación
de glifosato (Nandula et al., 2015; Moretti et al., 2017).
2. Transporte deficiente
Recientemente, se demostró que la translocación
reducida de 2,4-D en dos biotipos resistentes de
Raphanus raphanistrum se debía a un transporte
deficiente de 2,4-D al floema, en lugar de al secuestro
del herbicida aplicado (Goggin e t a l ., 2016).
Investigaciones posteriores sugirieron que una
alteración en la actividad de un transportador de tipo
ABCB de la membrana plasmática podría ser
responsable de esta translocación deficiente de 2,4-D en
biotipos resistentes (Goggin et al., 2016). Los
transportadores de tipo ABCB pertenecen a la subclase
B de los transportadores de casetes de unión a ATP
( ABC) (Martinoia et al., 2002) que están asociados con
el transporte de auxina en las plantas. Los
transportadores de tipo ABCB incluyen 21 miembros en
plantas para los cuales miembros como ABCB1,
ABCB4, ABCB14, ABCB15, ABCB19, y ABCB21 han
sido
asociados al transporte de auxina (Titapiwata- nakun y
Murphy, 2009; Kaneda et al., 2011; Kami- moto et al.,
2012). Cada uno de ellos podría estar asociado a una
función específica del transporte de auxina. Por
ejemplo, se ha sugerido que ABCB19 tiene un papel en
la carga de auxina en la corriente basipetal (Cho y Cho,
2013). Por el contrario, ABCB4 media en el transporte
de auxina hacia las puntas de los brotes de las plantas
(Geisler et al., 2003; Lewis et al., 2007). En Arabidopsis
thaliana, ABCB4 es capaz de transportar 2,4-D, y los
mutantes de este transportador tienen una menor
afinidad por el 2,4-D (Kubes et al., 2012). Aunque estos
transportadores de auxina están bien estudiados en la
planta modelo Arabidopsis thaliana, su función no se
entiende en las malas hierbas. En el caso de R.
raphanistrum resistente al 2,4-D, la menor afinidad de
unión del transportador a la molécula de 2,4-D podría
ser responsable de la deficiente translo- cación de 2,4-D
en los biotipos resistentes (Kubes et al., 2012). Por lo
tanto, se necesitan más investigaciones sobre el papel REVISIONES CRÍTICAS EN CIENCIAS 11
VEGETALES
de los transportadores de auxinas ABCB en la
translocación de herbicidas auxínicos como el 2,4-D.
La investigación llevada a cabo por Goggin et al.(2016)
es la
estudio más completo realizado sobre la comprensión
12 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON

Mecanismos NTSR de resistencia a herbicidas 2. Los mecanismos de NTSR implican el metabo-

auxínicos. Sin embargo, todavía se requieren más lismo del herbicida y/o la translocación alterada.
investigaciones sobre los mecanismos NTSR de Herbicida
resistencia a herbicidas auxínicos en malas hierbas, ya
que la introducción de cultivos tolerantes a auxínicos en
los sistemas de cultivo (Green, 2014) aumentará
significativamente la presión de selección para la
resistencia a estos herbicidas.

3. Exudación radicular
Recientemente se informó de que la resistencia al
MCPA en un biotipo de R. raphanistrum se debía a
mayores tasas de exudación radicular del herbicida del
biotipo resistente en comparación con las plantas
susceptibles (Jugulam et al., 2013). Estos autores
descubrieron que el herbicida se translocaba en mayores
cantidades y más rápidamente a las raíces del biotipo
resistente de R. raphanistrum que en un biotipo
susceptible tras la aplicación foliar de MCPA. Tras
estudios con herbicida radiomarcado, concluyeron que
la exudación radicular estaba implicada en el
mecanismo de resistencia al MCPA, aunque se
desconoce si la molécula herbicida intacta era secretada
por las raíces o por metabolitos del herbicida (Jugulam
et al., 2013). La exu- dación de herbicidas desde las
raíces de malas hierbas se ha descrito anteriormente
(Turnbull y Stephenson, 1985; Dinelli et al., 2007). Sin
embargo, este es el primer y único caso descrito de
exudación de herbicidas en las raíces como mecanismo
de resistencia a herbicidas.
El mecanismo de exudación de las raíces no se
conoce con claridad. Se sabe que la liberación de
compuestos de las raíces puede ser inducida por estrés
biótico o abiótico (Baetz y Martinoia, 2014). Tanto
mecanismos pasivos como activos pueden estar
involucrados en la secreción de compuestos de las raíces
(Badri y Vivanco, 2009). El proceso pasivo de exudación
de las raíces puede ocurrir a través de tres vías distintas:
difusión, canales iónicos y transporte vesicular (Bertin
et al., 2003). En cuanto a la secreción activa de
compuestos desde las raíces, estudios recientes han
demostrado que la secreción radicular de algunos
metabolitos secundarios es un proceso dependiente del
ATP, lo que sugiere un transporte activo para la
secreción radicular de ciertos compuestos mediante
transportadores, posiblemente transportadores ABC
(Loyola-Vargas et al., 2007; Sugiyama et al., 2007). Es
necesario seguir trabajando para comprender mejor el
mecanismo de exudación de herbicidas por las raíces.

IV. Conclusiones
1. Los mecanismos de resistencia a los herbicidas en
zonas distintas de la de destino son cada vez más
importantes, pero nuestros conocimientos sobre
ellos siguen siendo limitados.
 ACCasa en gramíneas REVISIONES CRÍTICAS
resistentes EN CIENCIAS
puede implicar tanto13
El metabolismo consta de una fase de VEGETALES
conjugación que suele ir precedida de una fase de al citocromo P-450 como a enzimas como las GST
activación. (Gaines et al., 2014). Estos autores también mostraron
3. En la fase de activación del metabolismo de los que el gen que codifica una enzima nitro- nato
herbicidas, se ha descubierto que las enzimas del monooxigenasa se incrementó tras la aplicación del
citocromo P-450 desempeñan un papel herbicida. Aunque el papel de esta enzima nitro- nato
importante en las malas hierbas resistentes. monooxigenasa en la resistencia a la ACCasa
Recientemente se han caracterizado varios genes
del citocromo P-450 en algunas especies de
gramíneas resistentes a los inhibidores de la
ACCasa (L. rigidum y B. syzigachne) y a los
inhibidores de la ALS (E. phyllopogon), pero aún
no se han investigado los genes candi- datos para
las malas hierbas de hoja ancha.
4. La conjugación de moléculas herbicidas con
pequeñas moléculas polares endógenas
desempeña un papel directo o indirecto en los
mecanismos de detoxificación de herbicidas. Se
ha demostrado que tanto las enzimas GST como
las GT están implicadas en la conjugación de
herbicidas.
5. Los patrones alterados de movimiento dentro de
las plantas para el paraquat probablemente se
deban al secuestro de las moléculas del herbicida
en vacuolas por un transportador tonoplástico en
especies de malas hierbas como C. bonariensis, H.
glaucum, H. leporinum y L. rigidum.
6. Con la resistencia al glifosato, el transporte activo
del herbicida a las vacuolas parece ser el
responsable de la translocación restringida del
glifosato en malas hierbas resistentes como C.
canadensis, L. multiflorum y S. helepense.
7. La muerte rápida de hojas maduras (reacción
"hipersensible") en A. trifida resistente tratada
con glifosato restringió la translocación del
herbicida a su sitio diana en puntos
meristemáticos.
8. El deterioro de la translocación de 2,4-D en un
biotipo resistente de R. raphanistrum podría
deberse a la alteración de la actividad de un
transportador de tipo ABCB de la membrana
plasmática, causada por una menor afinidad de
unión del transportador a las moléculas de 2,4-D.
9. En otro biotipo de R. raphanistrum, la resistencia
al MCPA puede deberse a la exudación masiva de
moléculas herbicidas (o posiblemente
metabolitos) por las raíces.
Los mecanismos de NTSR en las malas hierbas
implican vías reguladoras, y desentrañar estas vías
reguladoras es importante para comprender mejor la
evolución de la resistencia a los herbicidas. Los
recientes avances en las técnicas de ADN han permitido
a los investigadores caracterizar genes específicos que
confieren resistencia a los herbicidas a través de
mecanismos NTSR, y también han ayudado a
desentrañar los mecanismos. Por ejemplo, los
resultados de RNA-seq han demostrado que el
metabolismo de herbicidas como los inhibidores de la
14 H. GHANIZADEH Y K. C. HARRINGTON

Resistance to acetolactate synthase-inhibiting herbicides in

La técnica RNA-seq nos ha abierto los ojos sobre el
annual ryegrass (Lolium rigidum) involves at least two
papel potencial de esta enzima en la resistencia a los mechanisms. Plant Physiol. 100(4): 1909-1913.
inhibidores de la ACCasa. Aunque los estudios recientes
han proporcionado algunas ideas iniciales interesantes,
la comprensión molecular de los mecanismos de NTSR
está todavía en su infancia y todavía se requiere mucho
más trabajo.
Hasta la fecha, las técnicas de ARN-seq sólo se han
utilizado para estudiar la resistencia a herbicidas en
unas pocas especies. Se puede aprender mucho
trabajando con otras especies de malas hierbas
resistentes para estudiar sus mecanismos de resistencia.
Por ejemplo, se ha descubierto que el citocromo P-450
está implicado en la resistencia a la mesotriona en A.
tuberculatus, una especie de maleza de hoja ancha de
(Ma et al., 2013), y esto podría estudiarse más a fondo
utilizando técnicas de ARN-seq. Si se identifican los
genes relacionados con los mecanismos NTSR mediante
tecnologías de secuenciación del ADN y se comprende
su regulación, será posible desarrollar estrategias para
combatir las malas hierbas con mecanismos NTSR y
mejorar así su control.

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TECROPJOURNAL 7(2019)750-7 6 0

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Resistencia a los herbicidas: Desarrollo de los sistemas

de producción de trigo y situación actual de la
resistencia
malas hierbas en sistemas de cultivo de trigo☆.
Sridevi Nakkaa,⁎, Mithila Jugulamb, Dallas PetersonbMohammad Asifa
Heartland Plant Innovations, Manhattan, KS 66506, EE.UU.
a

Departamento de Agronomía, Universidad Estatal de Kansas, 2004 Throckmorton Plant Sciences Center, Manhattan, KS 66506, EE.UU.
b

A RT Í CULOENF OA B S T R A C T O

Historia del artículo: La resistencia a los herbicidas en los cultivos ha ampliado el alcance de las aplicaciones
Recibido el 27 de mayo de 2019 de herbicidas para controlar las malas hierbas. La introducción de cultivos resistentes a
Recibido en forma revisada el 23 de los herbicidas supuso un cambio importante en la forma en que se utilizan los herbicidas
agosto de 2019 en muchos cultivos, pero no necesariamente aumentó la prevalencia del uso de
Aceptado el 23 de septiembre de herbicidas, especialmente en el trigo. El trigo es uno de los cultivos más extendidos en
2019 el mundo y en la actualidad sólo se han comercializado dos grandes grupos de trigo
Disponible en línea el 23 de octubre de resistentes a los herbicidas para gestionar las malas hierbas de forma rentable. Sin
2019
embargo, la producción sostenible de trigo se ve amenazada por la creciente aparición de
poblaciones de malas hierbas resistentes a los herbicidas y los limitados esfuerzos por
Palabras clave:
descubrir nuevas moléculas herbicidas. El control selectivo de ciertas malas hierbas
Clearfield Coaxium
problemáticas en el trigo era imposible hasta el desarrollo y la introducción de las
Citocromo P450s
tecnologías Clearfield y CoAXium Production Systems. Sin embargo, las limitaciones
GSTs
actuales de la dependencia de herbicidas específicos y la evolución de malas hierbas
Resistencia a los
resistentes exigen precauciones y consideraciones al utilizar estos sistemas para evitar la
herbicidas Sistemas de
pérdida de los recursos herbicidas existentes y continuar con la producción sostenible de
producción de trigo
trigo. El objetivo de esta revisión es proporcionar una visión general de la resistencia
natural preexistente a los herbicidas y el desarrollo de tecnologías resistentes a los
herbicidas en el trigo. Se discuten los mecanismos de resistencia a los herbicidas en el
trigo, así como las poblaciones de malas hierbas en los sistemas de cultivo de trigo, y
las implicaciones para el manejo de las malas hierbas.
2019 Sociedad de Ciencias de los Cultivos de China e Instituto de Ciencias de los Cultivos,
CAAS. Producción y alojamiento por Elsevier B.V. en nombre de KeAi Communications Co, Ltd.
Este es un artículo de acceso abierto bajo licencia CC BY-NC-ND
Contenido (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

1. Introducción............................................................................................................................................................................................................751
2. Resistencia a los herbicidas en el trigo ..........................................................................................................................................................751
2.1. Desintoxicación de herbicidas mediante la actividad GST..............................................................................................................752
2.2. Desintoxicación de herbicidas a través de las monooxigenasas del citocromo P450 .........................................................752

☆ Revisión por pares bajo la responsabilidad de la Sociedad de Ciencias de los Cultivos de China y el Instituto de Ciencias de los Cultivos,
CAAS.
 * Autor correspondiente.
Dirección de correo electrónico: sridevi1@ksu.edu. (S. Nakka).
Revisión por pares bajo la responsabilidad de la Crop Science Society of China y el Institute of Crop Science, CAAS.

https://doi.org/10.1016/j.cj.2019.09.004
2214-5141 © 2019 Sociedad de Ciencias de los Cultivos de China e Instituto de Ciencias de los Cultivos, CAAS. Producción y alojamiento por
Elsevier B.V. en nombre de KeAi Communications Co., Ltd. Este es un artículo de acceso abierto bajo licencia CC BY-NC-ND
(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).
 TECROPJO U R NAL7(2 0 1 9)75 0-7 6 0 751

3. Sistemas de producción de trigo.......................................................................................................................................................................752

3.1. Sistema de producción Clearfield.......................................................................................................................................................753
3.2. Sistema de producción CoAXium ........................................................................................................................................................753
3.3. Trigo Roundup Ready .............................................................................................................................................................................753
3.4. Gestión de sistemas de producción de trigo tolerantes a herbicidas ........................................................................................753
4. Selección de herbicidas y evolución de la resistencia en especies de malas hierbas ........................................................................754
5. Malas hierbas resistentes a herbicidas en sistemas de cultivo de trigo. ...............................................................................................754
5.1. Resistencia a los herbicidas en las malas hierbas gramíneas del trigo ...................................................................................755
5.2. Resistencia a herbicidas en malas hierbas de hoja ancha en trigo ...........................................................................................756
6. Gestión de las malas hierbas resistentes a los herbicidas..........................................................................................................................756
7. Conclusiones............................................................................................................................................................................................................757
Agradecimientos.............................................................................................................................................................................................................757
Referencias ........................................................................................................................................................................................................................757

1. Introducción La gestión de las malas hierbas condujo a una presión de

El trigo (Triticum aestivum L.) contribuye significativamente
a la economía agrícola mundial al ocupar alrededor de 218,5
Mha de tierra cultivable, más que cualquier otro cultivo
alimentario, con una producción de grano de 771,7 Mt en
2017 [1]. La producción sostenible de trigo es fundamental
para satisfacer la seguridad alimentaria mundial, ya que la
superficie de tierra cultivable para el cultivo está
disminuyendo. La infestación de malas hierbas y su
interferencia durante varias etapas del desarrollo del trigo es
un impedimento importante y una amenaza para la
producción de trigo en todo el mundo. El uso de herbicidas
para el control de las malas hierbas, tanto en las zonas de
siembra directa como en las que no lo son, ha sido muy eficaz
en los países en desarrollo [2,3]. Una consecuencia del uso
extensivo e intencionado de herbicidas ha sido la evolución
y/o propagación de malas hierbas resistentes a herbicidas en
muchos sistemas de producción de cultivos, incluido el trigo.
Según The International Survey of Herbicide Resistant
Weeds, el trigo ocupa el primer lugar e n número de especies
de malas hierbas resistentes a herbicidas, un total de 77
especies con 140 casos únicos de resistencia a herbicidas en
todo el mundo [4]. Las malas hierbas monocotiledóneas y
dicotiledóneas más comunes y económicamente problemáticas
en los sistemas de cultivo de trigo incluyen Lolium spp. (ballico
anual), Alopecurus spp. (pasto negro), Phalaris spp. (alpiste),
Avena spp. (avena silvestre), Bromus spp. (bromo), Raphanus
raphanistrum L. (rábano silvestre), Chenopodium album L.
(corderito) y Kochia scoparia L. (coquia) [5-10]. Cuando las
malas hierbas no se controlan, las pérdidas de rendimiento en
trigo oscilan entre el 10% y el 50%, dependiendo de la
densidad de malas hierbas y de la duración de la interferencia
[11-13]. La aplicación de herbicidas para controlar las malas
hierbas ha sido muy eficaz y eficiente en términos de costes de
producción y beneficios. Sin embargo, la adopción de la
producción agrícola sin laboreo [14] y la dependencia
repetida de los herbicidas para
selección y, por tanto, a la evolución de malas hierbas
resistentes a los herbicidas.
Los herbicidas tienen propiedades físicas y químicas que
les permiten ser absorbidos tras un contacto inicial con los
tejidos de la planta; a continuación, se translocan a los lugares
objetivo, lo que provoca lesiones y la muerte en el caso de
una especie de mala hierba o planta de cultivo susceptible. El
control de una especie de mala hierba depende del modo de
acción del herbicida. El modo de acción se define como la
secuencia de acontecimientos bioquímicos y fisiológicos que
tienen lugar en la planta desde el momento en que ésta entra
en contacto con el herbicida hasta su muerte completa. Sin
embargo, cuando una planta es resistente a un herbicida, éste
es ineficaz debido principalmente a dos mecanismos: a)
alteraciones en el sitio diana del herbicida; o b) detoxificación
(metabolismo) o secuestro del herbicida durante la absorción
y translocación antes de alcanzar el sitio diana [15-18]. Así
pues, los mecanismos de resistencia a los herbicidas se
clasifican a grandes rasgos en dos tipos: resistencia en el lugar
diana y resistencia fuera del lugar diana.
2. Resistencia a los herbicidas en el trigo
La resistencia a los herbicidas en plantas de cultivo, incluido
el trigo, se consigue principalmente a través de mecanismos
ajenos al lugar diana mediante la detoxificación de los
herbicidas a través de la actividad de enzimas como las
citocromo P450 monoxigenasas (CYP450s) y las glutatión S-
transferasas (GSTs) [19-24]. Ejemplos de herbicidas
metabolizados por estas enzimas se enumeran en la Tabla 1 e
incluyen: clorotolurón en trigo, maíz y algodón [25],
fenoxaprop-p-etilo en trigo y cebada [26], bentazoan en soja
[27], atrazina en maíz y sorgo [28], clomazona en algodón [29],
pirazosulfurón etilo en maíz y sorgo [30], pirazosulfurón etilo en
trigo y cebada [31].

Tabla 1 - Herbicidas metabolizados por monooxigenasas del citocromo P450 y glutatión-S-transferasas.

Herbicida Modo de acción (grupo) Cultivos Enzima Referencia

Clorotolurón Acetolactato sintasa (B/2) Trigo, maíz, algodón CitoP450 Mougin et al. [25]
Fenoxaprop-etil Acetil CoA Carboxilasa (A/1) Trigo, cebada GSTs Romano et al. [26]
Bentazoan Fotosistema II (C3/6) Soja CitoP450 Sterling y Balke [27]
Atrazina Fotosistema II (C1/5) Maíz, sorgo GSTs Shimabukuro [28]
Clomazona Microtúbulos (K1/3) Algodón CitoP450 Ferhatoglu et al. [29]
Pirazosulfurón-etilo Acetolactato sintasa (B/2) Arroz CitoP450 Yun et al. [30]
Clodinafop Acetil CoA Carboxilasa (A/1) Trigo, cebada, maíz GSTs Kreuz et al. [22]
752 TECROPJOURNAL 7(2019)750-7 6 0

GST [44]. Sin embargo, estos cultivos pueden tolerar los

arroz [30], y clodinafop en trigo, cebada y maíz [22]. Sin
herbicidas cuando se utilizan con protectores. En trigo, los
embargo, el trigo es más sensible a muchos herbicidas que otros
quinolinoxicarboxílicos cloquintocet mexyl, mefenpyr dietil y
cultivos como el maíz, el sorgo, el arroz y la soja. Sólo unos
fenchlorazole ethyl son ampliamente utilizados como
pocos herbicidas pueden utilizarse para el control de las malas
protectores de post-emergencia. Estos compuestos pueden
hierbas en trigo antes de la siembra y antes o después de la
ayudar a reducir los daños causados en el trigo por los herbicidas
emergencia. Además, los herbicidas que están registrados
a base de ariloxifenoxipropionato (AOPP/ FOP) que inhiben la
tienen diferentes directrices específicas para su uso en trigo
enzima esencial acetil CoA carboxilasa (ACCasa). Esto se debe
de invierno o trigo de primavera. Las auxinas sintéticas, los
a que la clase tau de GSTs (GSTU) se induce en el trigo cuando
inhibidores de la acetil CoA carboxilasa (ACCasa), de la
se utiliza fenclorazol-etilo con dimetenamida y fenoxaprop,
acetolactato sintasa (ALS), de los microtúbulos, del fotosistema
aumentando así el
II (PS-II) y de la síntesis de ácidos grasos de cadena larga (Tabla
1) desempeñan un papel fundamental en el control de las malas
hierbas en el trigo.
La resistencia natural del trigo a los distintos herbicidas
varía en función del cultivar, el momento de la aplicación
(presiembra, preemergencia o postemergencia), las
condiciones del suelo y del medio ambiente, y el uso de
compuestos protectores conocidos como protectores. Por lo
tanto, los cultivadores de trigo deben seguir al pie de la letra
las recomendaciones del etiquetado para evitar daños al
cultivo. Los síntomas típicos de daños por herbicidas en el
trigo varían desde el amarilleo de las puntas de las hojas hasta
la reducción del número de tallos y síntomas más graves
dependiendo del modo de acción del herbicida. Los
protectores herbicidas son agroquímicos que mejoran la
resistencia a los herbicidas en los cultivos herbáceos y los
protegen de los daños causados por algunos herbicidas [31-
34]. La adición de protectores, como mefenpyr dietil y
fenclorazol etil a los herbicidas, aumenta la expresión de GST
[34-36] y citocromo P450 [37] y desempeña un papel
importante en el proceso de desintoxicación de los cultivos,
incluido el trigo.

2.1. Desintoxicación de herbicidas mediante la actividad GST

Las GST son enzimas multifuncionales que intervienen en el

crecimiento y desarrollo de las plantas, el metabolismo celular
y la desintoxicación de compuestos xenobióticos como los
pesticidas [38]. Las GST catalizan la transferencia de un
tripéptido, γ-glutamil-cisteinil-glicina conocido como glutatión
(GSH) a un centro de reacción electrófilo de muchos sustratos
de origen endógeno y exógeno [39]. En las plantas, las GSTs
están codificadas por una gran familia de genes diversos
clasificados en tres tipos (I, II y III) basados en la secuencia de
aminoácidos y la distribución intrón:exón [40]. La importancia
de las GSTs en la desintoxicación de herbicidas fue documentada
en 1970 cuando la atrazina fue conjugada con GSH por una
actividad GST del maíz, protegiendo al cultivo de los daños
causados por el herbicida [24]. Desde entonces, se han aislado y
caracterizado muchas GST inducidas por herbicidas en por su
papel en la tolerancia, selectividad y resistencia a herbicidas
en muchos cultivos y especies de malas hierbas [38,41]. Se
sabe que las GSTs metabolizan y detoxifican atrazina,
alacloro, metolacloro, fluorodifeno, cloroacetanilida y
tiocarbamatos. El maíz contiene altos niveles de GSTs que
proporcionan tolerancia natural a triazinas, alacloro,
metolacloro y s-etil dipropil tiocarbamato (EPTC) [23,24,42,43].
Sin embargo, el tratamiento de semillas con safener es necesario
en sorgo si los herbicidas alacloro y metolacloro se utilizan para
el control de malas hierbas de pre-emergencia. Muchos cultivos
susceptibles como el trigo, la cebada, los guisantes y varias
malas hierbas de hoja ancha no tienen una mayor actividad
 transformación [59]. En el trigo, la resistencia a los sitios
de los herbicidas por glutatiónilación para conferir
diana, en particular, los cultivares resistentes a los inhibidores
resistencia [36]. Se sabe que el cloquintocet mexilo
ALS y ACCasa, se han desarrollado mediante mutagénesis y
aumenta la tasa de hidroxilación, la escisión del éter y la
comercializado como sistemas de producción de trigo
glucosilación del herbicida clodinafop propargilo, otro
Clearfieled y Coaxium, respectivamente.
inhibidor de la ACCasa [22]. Además de safenar el herbicida
fenoxaprop-etil en trigo, mefenpyr dietil mejora la
detoxificación y selectividad de los herbicidas sulfonilurea
no relacionados como mesosulfuron-metil y iodosulfuron
metil-sodio [45]. Se han desarrollado varias clases químicas
de protectores para cada uno de los principales cereales con
el fin de protegerlos de los daños causados por los
herbicidas mediante el aumento de la actividad de la
GST.

2.2. Herbicida desintoxicación vía citocromo

P450 monooxigenasas

Los citocromos P450 son monooxigenasas que contienen

hemo e intervienen tanto en las vías biosintéticas como en las
de detoxificación de muchos organismos, incluidas las plantas
[46,47]. Los citocromos P450 son oxidorreductasas mixtas o
multifuncionales que utilizan NADPH y/o NADH para
escindir moléculas de oxígeno y formar un sustrato orgánico
con un grupo funcional y agua. Algunos citocromos P450
son específicos de un tejido o sustrato y están regulados por
genes específicos. Sin embargo, muchos citocromos P450
diferentes pueden actuar sobre un único sustrato, y un único
citocromo P450 puede tener varios sustratos [48-51]. El
clorotolurón es metabolizado por citocromos P450 a través de
la N-desmetilación oxidativa y la hidroxilación del grupo
anillo-metilo en el trigo y la cebada [52]. De forma similar
a su papel en el aumento de la actividad GST, los protectores
también aumentan la actividad del citocromo P450. Las
plántulas de trigo tratadas con los protectores anhídrido
naftálico y fenobarbital aumentan la actividad de varios
citocromos P450 que catalizan la hidroxilación de herbi- cidos
de diclofop y ácido láurico [53,54]. Para evaluar si uno o
más citocromos P450 están implicados, inhibidores
irreversibles de la hidroxilasa del ácido láurico como los
compuestos acetilénicos (ácidos 10- y 11- dodecinoico)
mostraron que un único citocromo P450 en el trigo era
responsable de catalizar tanto la hidroxilación del diclofop
como la del laurato [54]. Sin embargo, herbicidas como el
bentazon y el clorotoluron no se ven afectados por estos
inhibidores.

3. Producción de trigo systems

Además de la detoxificación de herbicidas en sitios no diana,

la resistencia en el sitio diana de los cultivos puede obtenerse
alterando, amplificando o sobreexpresando el gen diana. Sin
embargo, sólo la alteración del gen diana se ha empleado con
éxito en el desarrollo y comercialización de cultivos
resistentes a herbicidas [55-57]. Los herbicidas que inhiben la
biosíntesis de aminoácidos son ideales para desarrollar
cultivos resistentes a herbicidas diana [58]. Los 3 principales
inhibidores de la biosíntesis de aminoácidos incluyen, ALS, 5-
enol piruvilsiquimato 3-fosfato sintasa (EPSPS) y glutamina
sintetasa (GS). Generalmente, los cultivos resistentes a
herbicidas se comercializan bajo los nombres comerciales
de Clearfield, Roundup Ready y LibertyLink,
respectivamente [57]. Éstos se desarrollaron mediante
selección, mutagénesis o ingeniería genética y
 TECROPJO U R NAL7(2 0 1 9)75 0-7 6 0 753

salvaje, el bromo velloso, la hierba caprina articulada y las

3.1. Sistema de producción de Clearfield
gramíneas resistentes al ALS. Sin embargo, deben utilizarse otros
herbicidas para controlar las malas hierbas de hoja ancha. Los
Los cultivares de trigo resistentes a herbicidas se
inhibidores de la ACCasa interfieren con l a biosíntesis de
desarrollaron para satisfacer la demanda de los agricultores de
lípidos inhibiendo la enzima ACCasa que cataliza la reacción
controlar las malas hierbas en el trigo sin dañar el cultivo ni
primaria de conversión de acetil co-enzima A a malonil co-
perder rendimiento de grano. BASF desarrolló por primera
enzima A, en la síntesis de novo de ácidos grasos [67,68]. La
vez la tecnología Clearfield en híbridos de maíz a principios
de los años noventa. Posteriormente, la tecnología se aplicó a
la colza, el arroz, el girasol y, por último, al trigo a finales de
los 90 y principios de los 2000. Los cultivares de trigo
Clearfield resistentes a los herbicidas de imidazolinona
(inhibidores de ALS) se comercializaron en las regiones
productoras de trigo de las Grandes Llanuras y el noroeste del
Pacífico de EE.UU. en 2002 y 2003. Los inhibidores de ALS
son herbicidas que inhiben la enzima acetolactato sintasa y
controlan las malas hierbas gramíneas y de hoja ancha en
muchos sistemas de cultivo. La enzima ALS cataliza el
primer paso indispensable en la biosíntesis de los
aminoácidos de cadena ramificada leucina, isoleucina y
valina [60,61].
Los genotipos de trigo Clearfield se desarrollaron mediante
etil
mutagénesis con metanosulfonato (EMS). La mutación se
produjo en el gen de la ELA en el brazo largo del cromosoma
6D [62-64]. También se obtuvieron por mutagénesis mutantes
con polimorfismos de un solo nucleótido en genes ALS
homólogos en los genomas A y B. La mutación se produjo en el
gen ALS del brazo largo del cromosoma 6D [62-64]. Se
desarrollaron cultivares de trigo resistentes a la imidazolinona de
un solo gen o de dos genes y se liberaron para su cultivo
comercial mediante retrocruzamiento y procedimientos
avanzados de fitomejoramiento [65,66]. Cada línea de trigo
resistente a la imidazolinona lleva una mutación que produce
una sustitución de serina por asparagina en la posición 653 del
aminoácido en la proteína ALS en relación con la secuencia
consenso de Arabidopsis thaliana. El sistema de producción de
trigo Clearfield permite el uso del herbicida imazamox (Beyond,
BASF, EPA Reg. No. 241-244) para controlar muchas malas
hierbas, entre ellas el bromo velloso (Bromus tectorum L.), el
centeno asilvestrado (centeno cerealista), el pasto cabrío
articulado, la avena silvestre, la mostaza y el trigo y la cebada
voluntarios. El trigo "Clearfield Plus" es similar al trigo
Clearfield, pero tiene dos genes mutantes que confieren
resistencia a los herbicidas de imidazolinona en las variedades
de trigo. Los cultivares con dos genes tienen "Plus" o "+" en el
nombre, lo que indica mutaciones ALS en ambos genomas, A y
D, o B y D. BASF ha desarrollado más de 20 variedades de trigo
Clearfield de invierno y primavera en colaboración con
programas de mejora públicos y privados.

3.2. Sistema de producción CoAXium

La Colorado Wheat Research Foundation y la Colorado State

University iniciaron y desarrollaron el sistema de producción de
trigo CoAXium en colaboración con Albaugh LLC y Limagrain
Cereal Seeds. AXige es el rasgo patentado que confiere la
tolerancia al herbicida y CoAXium es el sistema. Los cultivares
de trigo CoAXium/AXigen son resistentes al herbicida inhibidor
de ACCase- quizalofop-p-ethyl (Aggressor, Albaugh LLC, EPA
Reg. No. 42750-313). El sistema de producción de trigo
CoAXium permite el uso de quizalofop-p-etil (Aggressor) para
controlar muchas malas hierbas herbáceas como el centeno
 nuevo modo de acción herbicida además de los cultivares
El rasgo AXigen en trigo también se desarrolló mediante
Clearfield de BASF, que llevan casi 20 años en el mercado.
mutagénesis EMS, concretamente tratando trigo de invierno
Ambas tecnologías se generaron mediante mutagénesis, por lo
(cv. Hatcher) con 60 mmol L−1 EMS y cribando las
que se comercializan como trigo no modificado
poblaciones M2 y M2:3 con quizalofop para identificar plantas
genéticamente, con una mayor aceptación mundial. Sin
tolerantes al herbicida [69]. Se identificaron veinte mutantes
embargo, para utilizar
tolerantes al quizalofop, todos con la sustitución del
aminoácido alanina por valina en la posición 2004 (A2004V)
en la proteína ACCasa, donde la posición corresponde a la
secuencia de referencia de Alopecurus myosuroides. La
sustitución se encontró en cada uno de los genomas A, B y D
y cada uno confiere resistencia a los herbicidas ACCase [69].
Sin embargo, la mutación A2004V en el genoma B confiere un
menor nivel de resistencia al quizalofop en comparación con
la mutación en los genomas A o D y, específicamente, el
cambio A2004V no confiere resistencia a la clase
ciclohexanediona de los herbicidas inhibidores de la
ACCasa. El CoAXium se comercializa como un rasgo de dos
genes (genoma A y D) que se obtiene cruzando las líneas
mutantes individuales. Tales líneas confieren altos niveles de
resistencia al quizalofop en relación con los genotipos
AXigen de un solo gen. 'Incline AX' y 'LCS Fusion AX'
lanzados en 2018 fueron los primeros trigos duros rojos de
invierno (HRWW) con tecnología CoAXium. Los programas
de fitomejoramiento públicos y privados están desarrollando
futuras variedades CoAXium para proporcionar diversas
opciones de germoplasma a los productores.

3.3. Trigo Roundup Ready

El trigo resistente al glifosato fue desarrollado por Monsanto

mediante la inserción de un casete que contenía la secuencia
codificadora de CP4 EPSPS de la cepa CP4 de
Agrobacterium en el fondo Bobwhite. La línea de trigo
Roundup Ready MON 71800 se desarrolló con la idea de
beneficiar a los agricultores y mejorar el control de las malas
hierbas en los sistemas de cultivo de trigo y de rotación. Los
beneficios incluyen la reducción de los daños causados por
los herbicidas en el trigo, la simplificación del control de los
biotipos de malas hierbas resistentes a los herbicidas, la
eliminación de otros cereales y del trigo fuera de tipo dentro
de un cultivo, y un mayor control o supresión de las malas
hierbas perennes [70,71]. Sin embargo, los riesgos superan a
las ventajas del trigo Roundup Ready e incluyen la dificultad
y el aumento del coste de controlar el trigo voluntario, el
desarrollo de malas hierbas resistentes al glifosato en
sistemas de cultivo dependientes del Roundup Ready, el
flujo genético y el cruce con trigo no modificado
genéticamente, el aumento del coste de las semillas y la
pérdida de opciones de semillas de trigo guardadas por los
agricultores. Además, existe el riesgo de contaminación del
trigo segregado para su venta como no OMG y un aumento
de los costes en el sistema de mercado [70,71]. Aunque los
agricultores estaban dispuestos a adoptar la tecnología, el
rechazo de los consumidores al producto final y el temor a la
pérdida de mercados potenciales en todo el mundo han
llevado a Monsanto a retirar la solicitud de la Agencia de
Protección Medioambiental (EPA), y cabe señalar que
actualmente no se cultiva trigo Roundup Ready.

3.4. Gestión de la producción de trigo tolerante a

herbicidas systems

El sistema de producción de trigo CoAXium ofrece a los

agricultores de trigo de invierno la opción de utilizar un
754 TECROPJOURNAL 7(2019)750-7 6 0

estas tecnologías de forma más eficaz y para reducir el riesgo Cuadro 2 - Resumen de los sistemas de producción de trigo
de desarrollar poblaciones de malas hierbas resistentes a los en uso.
Artículo Clearfield Sistema de
herbicidas, deben seguirse ciertas directrices al producir producción CoAXium sistema
cultivares CoAXium y/o Clearfield. El herbicida Aggressor Desarrollado por BASF CSU, Albaugh LLC,
sólo controla las malas hierbas herbáceas, y para controlar las Limagrain Cereal Seeds
Desarrollado en 2001 2015
malas hierbas de hoja ancha en los cultivares
Mutagénesis Metanosulfonato de Metanosulfonato de
CoAXium/AXigen, debe utilizarse también un herbicida para etilo etilo
malas hierbas de hoja ancha. Los adyuvantes recomendados Gen diana ALS ACCase
al pulverizar Aggressor incluyen aceite de semilla metilado Amino ácido/ Serina653Asparagina Alanina2004Valina
(MSO), concentrado de aceite de cultivo (COC) y surfactantes sustitución
no iónicos (NIS). El herbicida puede aplicarse con Un solo gen En genoma A o B En En A o B o D genoma
fertilizantes foliares a base de nitrógeno y también mezclado Dos genes genomas A y D o B y Sobre los genomas A y
D D
en tanque con una amplia gama de herbicidas para el control
Herbicida Imazamox (Más allá) Quizalofop-etil (Agresor)
de malas hierbas de hoja ancha. Sin embargo, es fundamental Ariloxifenoxipropionato
no mezclar Aggressor con formulaciones de MCPA o 2,4-D Clase Imidazolinona
amina debido a las interacciones antagónicas química
(http://www.coaxiumwps.com/stewardship/). Adyuvante MSO, AMS, UAN MSO, COC, NIS
El herbicida Beyond controla tanto la hierba como la hoja s Malezas Hierba y hoja ancha Hierba
ancha controlada
malas hierbas en el sistema Clearfield. Los tiempos de s Trigo Clearfield, Clearfield Incline AX" y "LCS
aplicación del herbicida y los adyuvantes utilizados difieren variedades Más Fusión AX

entre los cultivares Clearfield de uno y dos genes. Más allá

con MSO puede aplicarse después de la iniciación del
ahijamiento hasta las fases de unión del trigo en cultivares
Clearfield de 2 genes, pero MSO no puede utilizarse en
cultivares de 1 gen en ningún momento debido a los daños
que causaría al cultivo. El NIS puede aplicarse a los cultivares
de 2 genes desde el estadio de 2 hojas hasta el de segunda
unión, pero sólo después del inicio del ahijado hasta la unión
en los cultivares de 1 gen. Además, debe añadirse a la
solución de pulverización un fertilizante a base de nitrógeno,
como sulfato amónico (AMS) o nitrato amónico con urea
(UAN) al 28%, para ambos cultivares Clearfield.
Es importante ser consciente de que el rasgo AXigen no es
compatibles con el sistema Clearfield, es decir, Aggressor
matará el trigo Clearfield y Beyond matará el trigo
CoAXium. Ambos herbicidas matarán el trigo sin rasgos de
resistencia a los herbicidas. Los agricultores deben firmar
un acuerdo de gestión para comprar y plantar semillas de
cualquiera de las dos tecnologías, indicando que sólo
plantarán semillas certificadas y que no pueden guardar las
semillas cosechadas para futuras siembras. Se recomienda a
los agricultores que roten los cultivos, los modos de acción
de los herbicidas, que no utilicen estos sistemas de
producción más de dos años seguidos, que utilicen un
periodo de barbecho y que utilicen glifosato en los
barbechos para limitar la producción de semillas de malas
hierbas. Las directrices y recomendaciones de gestión
tienen por objeto ayudar, preservar y maximizar la eficacia
de las tecnologías y evitar la selección y propagación de
malas hierbas resistentes a los herbicidas como resultado
del uso repetido de herbicidas específicos. El resumen de
estos dos sistemas de producción de trigo se presenta a
continuación en una tabla (Tabla 2).
importantes. Recientes
4. Selección de herbicidas y evolución de la
resistencia en especies de malas hierbas
La aplicación generalizada y recurrente de herbicidas para
controlar las malas hierbas ejerce una fuerte presión de
reproducirse. El uso continuado de herbicidas con el mismo
modo de acción provoca una rápida propagación de
individuos resistentes que acaban convirtiéndose en el
componente dominante de la población.
Además de la presión de selección por el uso de
herbicidas, otros factores como las características
biológicas de cada especie de mala hierba, los factores
genéticos, las características de los herbicidas y las
prácticas agronómicas también juegan un papel importante
en la evolución y propagación de la resistencia a herbicidas
en las especies de malas hierbas [74]. Las características que
facilitan la tasa de incremento de las poblaciones resistentes
a herbicidas incluyen la fecundidad de las plantas, las tasas
de germinación, los periodos de germinación prolongados,
los mecanismos de dispersión de semillas, la latencia de las
semillas y la frecuencia inicial de individuos resistentes.
Los factores genéticos que influyen en las tasas de resistencia
a herbicidas incluyen la frecuencia de mutación y los costes
de fitness de los genes de resistencia en presencia y
ausencia de uso de herbicidas [72,75]. Cuando la frecuencia
inicial de plantas resistentes es alta, habrá un rápido
desarrollo de la resistencia. Por otro lado, si los genes de
resistencia son raros en la población de malas hierbas, el
aumento de la frecuencia de plantas resistentes podría
llevar muchos años o no desarrollarse en absoluto. Las
características de los herbicidas, como las propiedades
estructurales, el lugar/modo de acción, la actividad residual
y las prácticas agronómicas, como la aplicación de dosis
inferiores a las recomendadas, pueden influir en el
desarrollo de la resistencia a los herbicidas. El momento de
la aplicación o el tamaño de las malas hierbas, las
condiciones climáticas,
y las prácticas de rotación de cultivos son factores
selección y, en última instancia, provoca la evolución y
propagación de malas hierbas resistentes a los herbicidas. Las
poblaciones de malas hierbas contienen de forma natural plantas
individuales que son resistentes a los herbicidas,
independientemente del herbicida [72,73], pero es probable que
las frecuencias sean extremadamente bajas y normalmente es
imposible distinguir los individuos susceptibles en la Los avances en las prácticas agronómicas que implican la
población. Las aplicaciones repetidas de herbicidas con el siembra directa y la labranza reducida dependen de los
mismo modo de acción seleccionan los individuos resistentes a herbicidas y, por lo tanto, aumentan la presión de selección
herbicidas que sobreviven y impuesta sobre las poblaciones de malas hierbas.

5. Malas hierbas resistentes a herbicidas en

sistemas de cultivo de trigo

Muchas especies de malas hierbas en los sistemas de cultivo

de trigo se han vuelto resistentes debido a la mayor
dependencia del uso de herbicidas y a la presión de selección
que se impone. Hasta la fecha, se han notificado unos 330
casos de resistencia en el trigo.
 TECROPJO U R NAL7(2 0 1 9)75 0-7 6 0 755

aspartato376glutamato y triptófano574leucina confieren

zonas de cultivo del mundo [4]. Muchas malas hierbas han
resistencia de alto nivel y amplio espectro a cinco clases
desarrollado resistencia a diferentes clases químicas y modos
químicas de inhibidores de ALS [86-88]. Sin embargo, los
de acción de los herbicidas. Además, existen informes de
ejemplos de resistencia a herbicidas y sus mecanismos
resistencia cruzada y resistencia múltiple a herbicidas debido
discutidos aquí son malas hierbas y herbicidas ampliamente
a alteraciones en el lugar diana o a mecanismos no basados en
utilizados en los sistemas de cultivo de trigo.
el lugar diana en varias especies de malas hierbas
agronómicamente problemáticas [4].
5.1. Resistencia a herbicidas en malas hierbas gramíneas en el
La resistencia a herbicidas en el sitio diana de las malas trigo
hierbas puede conferirse por mutaciones puntuales que dan
lugar a sustituciones de aminoácidos, sobreexpresión y/o El bromo pubescente, comúnmente llamado "cheat-grass", es
amplificación de genes diana o a través de cambios una mala hierba anual de invierno con una gran adaptabilidad
reguladores de genes (en promotores de genes) en sitios a diferentes condiciones de suelo y clima. Es una mala hierba
diana. Las alteraciones causadas por mutaciones puntuales problemática de invierno.
en la diana impiden o reducen la unión del herbicida a la
diana. La amplificación o el aumento de la expresión del gen
diana del herbicida puede producir más proteína diana sin
afectar al funcionamiento normal de la planta [76,77]. Los
mecanismos de resistencia a herbicidas basados en el sitio
diana son más comunes en algunos herbicidas de modo de
acción que en otros, como los inhibidores de ACCasa [78], ALS
[79,80] y PS II.
[81] debido a la flexibilidad de las estructuras proteicas para
funcionar normalmente junto con la inhibición de la unión a
herbicidas.
La resistencia a los herbicidas fuera del objetivo implica
uno o varios mecanismos que limitan la cantidad de
herbicida que llega al objetivo. Estos mecanismos incluyen
la reducción de la absorción, la disminución de la
translocación y el aumento del metabolismo de los
herbicidas. Las familias del citocromo P450 y GST, que
participan en la rápida desintoxicación de herbicidas en
plantas de cultivo como el trigo, también pueden
proporcionar resistencia a los herbicidas en especies de
malas hierbas.
El mecanismo más común de resistencia a los inhibidores
de la ACCasa y la ALS en especies de malas hierbas implica una
alteración (mutación puntual) que conduce a la sustitución de un
único aminoácido en la proteína diana. En las plantas existen
dos isoformas del gen de la ACCasa, la ACCasa plastidial y
la ACCasa citosólica, esenciales para la biosíntesis de ácidos
grasos primarios y de cadena larga, respectivamente [82]. La
ACCasa citosólica en todas las especies de plantas es
homomérica y funciona de forma similar, pero las diferencias
estructurales en la ACCasa plastidial hacen que las plantas sean
sensibles a los inhibidores de la ACCasa. En las dicotiledóneas,
la ACCasa en el cloroplasto es heteromérica e insensible a los
herbicidas, mientras que es homomérica en todas las especies
de gramíneas y sensible a los herbicidas ACCasa [83]. Así, los
herbicidas inhibidores de la ACCasa se conocen popularmente
como graminicidas debido a su control selectivo de las malas
hierbas gramíneas en muchos sistemas de cultivo. Muchas malas
hierbas gramíneas son resistentes a los inhibidores de la
ACCasa en diferentes sistemas de cultivo. Hasta ahora, se han
identificado 11 mutaciones que afectan a siete residuos de
aminoácidos en el gen de la ACCasa y a la sensibilidad a los
herbicidas [4,74,78,84].
Del mismo modo, las mutaciones de la ELA implican 26
sustituciones diferentes
en ocho posiciones aminoacídicas [83], siendo los cambios en
la posición aminoacídica prolina197 los más comunes, con
once sustituciones que confieren resistencia a la clase de
herbicidas sulfonilurea [85]. Las sustituciones de
 del lugar diana. La resistencia al sulfometurón-metilo se
trigo y la infestación puede causar pérdidas en el rendimiento
asoció con alteraciones en la posición prolina197 de la
del trigo de hasta el 92% [89,90]. Los inhibidores de ALS,
proteína ALS. En una población se detectaron cuatro
por ejemplo, sulfosulfuron, propoxy- carbazone y
sustituciones de aminoácidos (P197S, P197T, P197Q y
pyroxsulam, se utilizan habitualmente para controlar
P197R), mientras que otra población presentaba las
selectivamente el bromo velloso en el trigo de invierno.
mutaciones P197S y W574L, que le conferían resistencia al
Imazamox también puede controlar el bromo velloso en el
sulfometurón-metilo.
trigo Clearfield. Sin embargo, el bromo velloso resistente a
ALS identificado en el trigo Clearfield en Montana tenía
resistencia cruzada a otras clases químicas de inhibidores de
ALS. El bromo velloso resistente a ALS presentaba
mutaciones en el sitio diana, que conducían a la sustitución
Ser653Asn [91]. El centeno fértil, también una mala hierba
anual de invierno perjudicial para el trigo, reduce la calidad
del grano y el rendimiento en aproximadamente un 69% a
50-200 plantas de centeno por metro cuadrado [92,93].
Imazamox proporciona un control inconsistente del centeno
asilvestrado, pero se puede conseguir un mejor control
cuando se mezcla con MCPA-éster para aumentar la
absorción del herbicida [94]. La hierba caprina articulada es
una especie invasora introducida desde Europa y es muy
problemática en el oeste de Estados Unidos. Los herbicidas
no selectivos como el glifosato, el paraquat o el glufosinato
pueden aplicarse durante el barbecho o antes de la plantación
para controlar la hierba caprina articulada. También pueden
utilizarse herbicidas selectivos en función del sistema de
producción. Imazamox proporciona un control selectivo d e l
centeno salvaje, el bromo velloso, la hierba caprina
articulada y otras malas hierbas gramíneas en los sistemas de
trigo Clearfield. Sin embargo, existe una respuesta
diferencial al imazamox entre las tres especies debido a
diferencias en la absorción, translocación y metabolismo del
herbicida. La absorción de14 C imazamox en centeno
silvestre, bromo velloso y pasto de cabra articulado varía
dependiendo del adyuvante utilizado. La translocación y el
metabolismo del herbicida fueron mayores en el centeno
asilvestrado que en el pasto de cabra articulado [95], que
también tiene potencial para hacerse resistente al imazamox
a través del flujo genético entre el trigo y el pasto de cabra
articulado debido a la compatibilidad cruzada, las similitudes
genéticas y los hábitos de crecimiento similares [96]. El trigo
(genomas AABBDD) y el pasto de cabra articulado (CCDD)
tienen el genoma D en común, y la hibridación y el
retrocruzamiento natural en el campo podrían conducir a la
transferencia de genes de resistencia a herbicidas del trigo al
pasto de cabra articulado a través de la recombinación
cromosómica normal [97].
El ray-grass rígido (Lolium rigidum Gaudin), originario de
los países mediterráneos, el Golfo Pérsico y el subcontinente
indio, es una gramínea invasora introducida en América del
Norte y del Sur, Sudáfrica y Australia [98]. Fue introducida
en Australia durante el siglo XIX como hierba forrajera, pero
posteriormente se convirtió en una importante mala hierba en
los cultivos de trigo del sur y oeste de Australia. Los
herbicidas inhibidores de ALS y ACCasa se utilizaban
habitualmente para su control [99], pero muchas poblaciones
han desarrollado altos niveles de resistencia al clorsulfurón,
sulfometurón, diclofop-metilo y cletodim [100,101]. Ha
desarrollado resistencia cruzada y múltiple a otros herbicidas
de modo de acción, incluyendo inhibidores de microtúbulos
y PS II, así como inhibidores de ALS y ACCasa [102-104]. El
ray-grass rígido ha desarrollado resistencia a siete herbicidas
de modo de acción en sistemas de cultivo de trigo en
Australia [4,105]. Las poblaciones de ray- grass rígido en
Australia Occidental son resistentes a los herbicidas ALS
debido a mecanismos de resistencia en el lugar diana o fuera
756 TECROPJOURNAL 7(2019)750-7 6 0

meteorológicas y el momento de aplicación (estado de crecimiento

tanto imazapir como sulfometurón-metilo [106]. En el
de la mala hierba y del cultivo) son fundamentales para conseguir
mismo estudio se observó resistencia de sitios no diana al
un buen control. Los herbicidas ALS y auxinas sintéticas se
clorsulfurón debido al metabolismo del herbicida.
utilizan ampliamente para controlar estas malas hierbas. Los
Se ha demostrado que dosis bajas y subóptimas de
herbicidas sulfonil-urea, metsulfurón, prosulfurón y triasulfurón
herbicidas desencadenan resistencia metabólica poligénica en
son eficaces en la mayoría de las malas hierbas anuales de invierno
muchas malas hierbas, incluyendo el ray-grass rígido
de hoja ancha, pero el control de la mostaza es difícil sólo con
[107,108]. En un estudio para evaluar el potencial de
sulfonil-urea, ya que estas plantas se atornillan pronto. La mezcla
evolución de la resistencia a herbicidas y la variación
en tanque con 2,4-D mejora el control de la mostaza.
fenotípica en el nivel de resistencia a dosis subóptimas de
diclofop-metílico, un biotipo susceptible de ray-grass rígido
(VLR1) fue rociado selectivamente con varias dosis inferiores
a las recomendadas (37,5 g ha−1 ). Las bajas dosis de diclofop-
metilo seleccionaron variantes genéticas y produjeron
fenotipos resistentes mediante recombinación genética y
selección a lo largo de tres generaciones [109]. Los genes
implicados en la resistencia metabólica a herbicidas en el ray-
grass rígido se investigaron mediante análisis transcriptómico
RNA-Seq. Dos citocromos P450 (CytP450), la
glucosiltransferasa (GT) y la nitronato monooxigenasa
(NMO) mostraron un aumento constitutivo de la ex- presión
en la resistencia en comparación con los individuos
susceptibles en una población segregante F2 , junto con
diferencias de expresión en genes relacionados con el
metabolismo y la transducción de señales [110]. Especies
estrechamente relacionadas con el ray-grass rígido, como el
ray-grass perenne (L. perenne L.) y el ray-grass italiano (L.
multiflorum Lam.) han desarrollado resistencia al glifosato, que
se aplica durante los periodos de barbecho en las rotaciones
de trigo en Australia y otros países.
La avena silvestre (Avena fatua) es otra mala hierba
económicamente problemática en los sistemas de
producción de trigo de todo el mundo. Se han descrito
casos de avena silvestre resistente a los inhibidores de la
ACCasa en 17 países, y la mayoría de las poblaciones
presentan resistencia múltiple [4]. En Australia Occidental,
se secuenciaron individuos de cuatro poblaciones de avena
silvestre resistentes a los inhibidores de la ACCasa y se
identificaron con mutaciones en el gen de la ACCasa que
causaban una, dos o tres sustituciones de aminoácidos
[111]. En algunos individuos resistentes no se encontraron
mutaciones en el sitio diana; estas plantas tenían resistencia
en sitios no diana mediada por un metabolismo mejorado del
diclofop-metilo [112], demostrando así que una planta
individual puede tener dos mecanismos de resistencia
independientes para el mismo herbicida.

5.2. Resistencia a herbicidas en malas hierbas de hoja ancha

en el trigo

Muchas malas hierbas de hoja ancha afectan económicamente a

la producción de trigo. Algunas de las malas hierbas estivales
más comunes son la correhuela (Convolvulus arvensis L.), el
alforfón silvestre (Polygonum convolvulus L.) y la coquia (Basia
scoparia (L.) Scott), mientras que las malas hierbas de hoja
ancha invernales incluyen la mostaza silvestre (Brassica spp.), la
pamplina común (Stellaria media (L.) Vill), la lechuga espinosa
(Lactuca serriola L.), el cardo ruso (Salsola tragus L.), el berro
de campo (Thlaspi arvense L.) y la bolsa de pastor (Capsella
bursa-pastoris (L.) Medik). Junto con el control de las malas
hierbas anuales de hoja ancha de verano, las aplicaciones de
herbicidas en primavera también son eficaces para el control de
las malas hierbas de invierno. Sin embargo, las condiciones
 individuales en los sistemas de cultivo. La estrategia más
control de la mostaza. Dicamba y 2,4-D suelen combinarse
común consiste en reducir la intensidad de selección de
y aplicarse para conseguir un control de malezas de hoja
individuos resistentes mediante la aplicación secuencial de
ancha de amplio espectro en comparación con cuando se
diferentes mezclas de herbicidas o la rotación de herbicidas
utilizan solos. Sin embargo, hay que tener cuidado de no
con diferentes modos de acción a lo largo de varias
dañar el trigo cuando se aplican estos herbicidas, ya que
temporadas de cultivo. Es muy importante seguir las
existe una ventana muy estrecha de tiempo de aplicación
recomendaciones de la etiqueta para evitar la resistencia
durante la cual ambos herbicidas se pueden aplicar con
metabólica debida a las bajas dosis, que ayudan a reducir la
seguridad.
supervivencia y reproducción de
La kochia (Kochia scoparia L. Schrad) es una mala hierba
anual estival en cultivos como el trigo, que emerge a
principios de primavera y se extiende hasta finales de
agosto o principios de septiembre. La actividad residual de
los herbicidas ALS aplicados a principios de primavera
controla la kochia de aparición tardía en el trigo, pero es
ineficaz en la kochia resistente a ALS. Dicamba es más
eficaz, pero debe aplicarse antes de la unión. La kochia
resistente a ALS está muy extendida en EE.UU. y Canadá,
con algunas poblaciones que también muestran resistencia
cruzada a inhibidores de PS II, EPSPS y auxinas sintéticas
[4]. La resistencia de la kochia a los inhibidores de ALS se
confiere por tres mutaciones diferentes en el sitio diana
(Pro197, Asp376 o Trp574), así como por combinaciones de
dos mutaciones (Pro197 + Trp574 y Asp376 + Trp574) en
individuos altamente resistentes [113]. El mecanismo de
resistencia al glifosato en kochia en campos de barbecho de
trigo es el aumento del número de copias del gen EPSPS
[114], y se desconoce el mecanismo de resistencia a auxinas
sintéticas. El cardo ruso (Salsola tragus L.) es otra mala
hierba que plantea un grave problema de gestión en el
b a r b e c h o d e verano, el trigo de primavera y otros
cultivos, como las legumbres, la colza y la mostaza, en
EE.UU. [115,116]. La competencia estacional del cardo
ruso puede reducir el rendimiento del trigo hasta en un 50%
[117]. El cardo ruso resistente a los inhibidores ALS se
detectó por primera vez en campos de trigo de Washington
y Montana en 1987 y actualmente más del 75% de los
campos de trigo están infestados [118,119]. El glifosato se
pulveriza ampliamente antes de plantar el trigo y después de
la cosecha como a p l i c a c i ó n de quema. Las
aplicaciones repetidas provocaron un aumento del número
de poblaciones de cardo ruso resistentes al glifosato y aún
no se ha investigado el mecanismo de resistencia al
glifosato [120]. Otras malas hierbas de hoja ancha también
han desarrollado resistencia a los inhibidores de ALS
comúnmente utilizados en los sistemas de cultivo de trigo, y
se deben implementar estrategias adecuadas de manejo de
malas hierbas para minimizar la propagación de la
resistencia al glifosato.
malas hierbas resistentes.

6. Gestión de las malas hierbas resistentes a los

herbicidas

Con el aumento de la presencia de malas hierbas

resistentes a los herbicidas en los sistemas de cultivo,
debemos desalentar las prácticas que imponen altas
presiones de selección y aumentan las frecuencias
génicas e intentar evitar el aumento y la propagación de
biotipos mutantes de malas hierbas aplicando medidas de
control integradas. Las estrategias integradas de control
de malas hierbas incluyen el uso de herramientas
culturales, mecánicas y químicas para controlar las malas
hierbas y maximizar la longevidad de los herbicidas
 TECROPJO U R NAL7(2 0 1 9)75 0-7 6 0 757

individuos resistentes [75]. Las estrategias de gestión que REFERENCIAS

reducen
y eliminar la propagación de la resistencia mediante el polen
Se deben implementar prácticas de manejo integrado de las y recomendaciones de gestión pretenden ayudar, preservar
malas hierbas para controlar el movimiento, la producción y maximizar la eficacia de las tecnologías de producción de
de semillas y la dispersión de propágulos. Sin embargo, sin trigo y evitar la selección y propagación de malas hierbas
prácticas de gestión integrada no es posible producir resistentes a los herbicidas como resultado del uso repetido
de herbicidas específicos de .
cultivos libres de malas hierbas, y los productores deberían
aprovechar los cultivares con mayor competitividad [121].
La comprensión de los mecanismos fisiológicos, ge- Agradecimientos
néticos, bioquímicos y moleculares por los que las malas
hierbas evolucionan hacia la resistencia a los herbicidas La investigación contó con el apoyo de Heartland Plant
proporciona una visión de la supervivencia de las malas Innovations, Inc., Manhattan, Kansas.
hierbas a las aplicaciones de herbicidas. Desentrañar los
múltiples mecanismos de resistencia a los herbicidas tendrá
un impacto significativo en el retraso de la evolución de la
resistencia y contribuirá al descubrimiento de nuevos
herbicidas alternativos, a un uso más inteligente de los
recursos herbicidas existentes y a estrategias más
sostenibles para el control de las malas hierbas.

7. Conclusiones

Los sistemas de producción de trigo resistentes a los

herbicidas ofrecen estrategias de control de malas hierbas
excepcionales y viables en los sistemas de cultivo de trigo.
El herbicida Beyond puede utilizarse eficazmente para
controlar tanto las malas hierbas gramíneas como las de
hoja ancha en la producción de trigo Clearfield y Aggressor
muestra un excelente control de las malas hierbas gramíneas
en el sistema CoAXium. Las variedades de trigo Clearfield
Plus y CoAXium de dos genes proporcionan una
resistencia robusta a los herbicidas respectivos y mejores
opciones de control de las malas hierbas en comparación
con sus homólogas de un solo gen. Los sistemas de
producción de trigo Clearfield han sido ampliamente
adoptados por los agricultores debido a la gestión eficaz de
las malas hierbas problemáticas en el trigo durante los
últimos 15 años. Sin embargo, la evolución de las malas
hierbas resistentes ha limitado el uso del trigo Clearfield.
La introducción en de las variedades de trigo CoAXium
proporcionó a los agricultores una opción para controlar las
malas hierbas resistentes al ALS. Se obtienen rendimientos
elevados cuando se aplican Beyond y Aggressor a malas
hierbas pequeñas y de crecimiento activo en comparación
con malas hierbas altas y maduras . Además de estos
herbicidas diana, el sistema CoAXium ordena herbicidas de
hoja ancha como 2,4 D, dicamba, metsufuron, tifensulfuron
y huskie, o en combinación, para controlar muchas malas
hierbas de hoja ancha. Para controlar las malas hierbas en
estos sistemas de producción de trigo se aplican herbicidas
de preemergencia como trifluralina, piroxasulfona y
sulfosulfurón, o en combinación con otros herbicidas
dependiendo de la variedad de trigo cultivada. Los
beneficios de estos sistemas pueden preservarse y
protegerse mediante siguiendo las recomendaciones de la
etiqueta, las rotaciones de cultivos, la dosis de semilla
competitiva contra las malas hierbas y las estrategias de
gestión integrada de malas hierbas. Además, las directrices
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