Análisis epidemiológico molecular para evaluar la influencia que tiene la

propiedad de mascotas en la biodiversidad de Staphylococcus aureus y

MRSA en los hogares sanos que poseen y no poseen perros
RESUMEN

Se ha sugerido que la transmisión zoonótica de Staphylococcus aureus (SA) y S. aureus

resistente a la meticilina (MRSA) puede ocurrir entre los propietarios y sus mascotas dentro
de la misma familia. Sin embargo, la influencia que la propiedad de los animales podría
tener en la biodiversidad de las cepas de SA / MRSA que circulan entre los propietarios no
se entiende completamente. El objetivo de este estudio fue realizar un análisis
epidemiológico molecular para evaluar y comparar la biodiversidad de las cepas SA /
MRSA en hogares sanos y no propietarios de perros dentro de la misma comunidad. Se
evaluó la resistencia antimicrobiana, el tipo SCCmec, el tipo USA y la clonalidad. En
general, 33 · 1% (165/499) de sujetos humanos eran portadores de SA y 2 · 8% (14/499)
portados de MRSA. Entre los perros, el 7,1% (8/113) llevaba SA pero ninguno era positivo
para MRSA. No se detectó diferencia en el índice de diversidad de los tipos SA / MRSA
entre hogares propietarios de perros y no propietarios de perros; Pero se observó una
marcada variación en los tipos que circulan en cada tipo de hogar. Además, el transporte
simultáneo del mismo tipo SA en el propietario (s) y el perro se observó en el 57% de los
hogares con seres humanos y animales domésticos positivos. Estos resultados demuestran
que los perros pueden realmente participar en la circulación de SA / MRSA dentro de un
hogar y que la presencia de una mascota no parece favorecer ciertas cepas dentro de su
hogar.

Palabras clave: Biodiversidad, hogar, epidemiología molecular, propiedad de los animales,

Staphylococcus aureus
 1. INTRODUCCIÓN

En 2012, la American Veterinary Medical Association estimó que la población de perros en

los Estados Unidos era de unos 70 millones, en donde más de 43 millones de hogares
(aproximadamente 36,5%) poseían uno o más perros [1].

Algunos estudios han sugerido que el vínculo humano-animal trae beneficios de salud
fisiológicos, psicológicos, sociales y emocionales para los dueños de mascotas, incluyendo
la mejora de la salud física (quizás a través del aumento de la actividad física) y la
comodidad emocional y el compañerismo para los ancianos y las personas con necesidades
especiales [2, 3]. Además, 66 · 7% de los dueños de perros consideran a sus perros como
otro miembro de la familia [1]. Sin embargo, siempre hay dos lados en cada historia. Al
mismo tiempo, las interacciones hombre-animal también podrían estar asociadas con
riesgos para la salud, incluyendo la transmisión de patógenos zoonóticos como
Staphylococcus aureus y S. aureus resistente a la meticilina (MRSA). A nivel del hogar, se
sospecha que la transmisión de S. aureus / MRSA ocurre a través del contacto directo
durante las interacciones propietario-mascota (acariciar, bañarse, lamerse, compartir el sofá
/ cama, entre otros) o a través del contacto indirecto con las superficies domésticas
contaminadas [4]. Por lo tanto, no es sorprendente observar que los clones MRSA que se
encuentran en las mascotas reflejan las cepas que son llevados por personas colonizadas /
infectadas en estrecho contacto con ellos [5 - 7]. Dado que se cree que las mascotas son un
reservorio potencial de S. aureus / MRSA [8, 9] y algunas cepas tienden a preferir una
especie animal en particular [10-12], es factible suponer que la diversidad de cepas de S.
aureus / MRSA en miembros del hogar podría variar dependiendo de la presencia y el
contacto con ciertas especies de animales de compañía. Desafortunadamente, sólo un
pequeño número de informes y estudios han descrito el transporte de S. aureus / MRSA y la
transmisión zoonótica dentro de los hogares, y en la mayoría de los casos se sabe que el
dueño, el perro o ambos estaban colonizados / infectados con MRSA [5, 13-18]. Sólo unas
pocas publicaciones implicaron una selección de sujetos (humanos y perros) con transporte
desconocido o sin infecciones activas [7, 19-22]. Además, no hay estudios previos que
hayan comparado la epidemiología y las características moleculares de las cepas de S.
aureus / MRSA entre los hogares que poseen o no perros en la misma comunidad. Por
consiguiente, se sabe poco sobre cómo la presencia de una mascota en un hogar "sano"
podría cambiar el tipo y la diversidad de cepas de S. aureus / MRSA que circulan entre los
miembros de la familia. Publicaciones anteriores han identificado los perros colonizados o
infectados con cepas de MRSA normalmente clasificar como cepas adquiridas en el
hospital (por ejemplo, USA100) [22 - 25] que se consideran patógenos oportunistas y
causantes importantes de morbilidad y mortalidad. Si la presencia de mascotas pudiera
favorecer la presencia de ciertas cepas de S. aureus / MRSA en comparación con los no
propietarios de perros, los hogares propietarios de perros podrían tener un mayor riesgo de
exposición a cepas potencialmente patógenas o virulentas (por ejemplo, cepas pandémicas
que podrían causar infecciones en seres humanos). Con el fin de abordar esta brecha en el
conocimiento actual, el objetivo de este estudio fue la detección de los miembros de
hogares sanos y no propietarios de perros en la misma comunidad de S. aureus / SARM
para realizar un análisis epidemiológico molecular para evaluar y comparar la biodiversidad
de cepas de S. aureus / MRSA y subtipos en presencia o ausencia de animales domésticos.
En los hogares propietarios de perros, se evaluaron las interacciones propietario-mascota
para determinar si ciertos comportamientos tenían más probabilidades de estar asociados
con la presencia de cepas específicas de S. aureus / MRSA o subtipos.

2. MATERIALES Y METODOS

La población estudiada, el tamaño de la muestra y el reclutamiento del estudio se llevó a

cabo entre mayo de 2012 y mayo de 2013 en el medio oeste de los Estados Unidos en la
región central de Ohio. Los hogares con y sin perros fueron considerados para el estudio. El
tamaño de la muestra de este estudio se calculó asumiendo una línea de base de la
prevalencia de colonización de S. aureus del 33% en una población humana ponderada, con
un 65% de los que no son dueños perros y un 35% de propietarios de perros, y un alfa de
0,05.

Las familias fueron reclutadas utilizando tres métodos diferentes.Primero, los voluntarios
potenciales se localizaron a través del Research Match ™ (registro patrocinado por los
NIH) seleccionando individuos que mostraron interés enproyectos de investigación. En
segundo lugar, se preguntó a los participantes ya inscritos en el estudio si considerarían
referirse a otros hogares. Tercero, el material de reclutamiento (folleto) estaba disponible
para los clientes en el Centro Médico Veterinario de la Universidad Estatal de Ohio
pidiendo voluntarios para participar en este estudio. Los hogares fueron excluidos del
estudio si participaron en operaciones de cría comercial o en el embarque de perros en su
residencia principal. El estudio excluyó a los participantes que participaban en operaciones
ganaderas como la agricultura y las actividades de rescate de animales. Por otra parte, un
sujeto no fue incluido si se negó a participar en el estudio, o si él / ella no estaba presente
en la casa en el momento del muestreo. Se registró la presencia de otras mascotas no perros
en el hogar (número y especie animal) y se consideró como variable para los análisis
posteriores. Una vez inscrito, el consentimiento fue obtenido por escrito de cada uno de los
participantes en el hogar. El consentimiento se obtuvo de niños (menores de 18 años) y el
consentimiento formal de los padres o tutores. Se obtuvo el consentimiento informado de
los propietarios para recolectar muestras de perros. Aunque no se informó aquí, se
recolectaron datos epidemiológicos de cada miembro del hogar, incluidos los datos
generales de los hogares y los factores de riesgo / salud humana. Para los dueños de perros,
se recopiló información, incluyendo información general sobre las mascotas de la familia
(edad, sexo, raza, factores de salud) y los tipos y frecuencias de interacción entre los
miembros de la familia y sus mascotas. Para los fines de este manuscrito, sólo la
información sobre la interacción propietario-mascota se incluirá en el análisis de datos
(Tabla 1).

Recolección de muestras y aislamiento bacteriano

Se recogió una muestra de las fosas nasales de todos los sujetos humanos utilizando un
hisopo de algodón estéril [BD BBLTM CultureSwab, Becton Dickinson y Company (BD),
EE.UU.] después de añadir aproximadamente 2-3 ml de solución salina estéril (SalJet,
Winchester Laboratories, EE.UU.) en cada fosa nasal. Además, en los hogares con
animales domésticos, se recogieron dos muestras de cada animal. Trozos de punta de
algodón estériles previamente humedecidos en caldo de soja tripticasa estéril (TSB;
BDBBL, BD) con NaCl al 2,5% se utilizaron para recoger muestras individuales de la
nariz y la región perianal. Todas las muestras fueron llevadas inmediatamente al Estado de
OhioLaboratorio de Diagnóstico e Investigación de la Universidad de Enfermedades
Infecciosas (DRLID) y se incubó en TSB 2,2% NaCl durante 24 h a 35 ° C. A
continuación, las muestras se someten a rayas sobre agar de sal de manitol (MSA, BD BBL,
BD). Como se describió anteriormente [26], las colonias se seleccionaron en base de la
morfología estafilocócica típica y la reacción de manitol para ser transferidos a placas de
sangre de agar (TSA con 5% de sangre de oveja, Remel ®, EE.UU.). La identificación de
S. aureus se realizó mediante morfología estándar de colonias (incluyendo tamaño,
pigmentación y patrón de hemólisis) y reacciones de ensayos bioquímicos que incluyeron
fermentación con manitol, tinción de Gram, catalasa, coagulasa de tubo, fermentación de
anilina, susceptibilidad a polimixina B, producción de acetoin (Vogues -Proskauer) y
aglutinación de látex (Sure-Vue® Color Staph ID, Biokit USA Inc., EE.UU.). Todos los
aislamientos de S. aureus fueron rayados en placas de OSA (BD BBL Oxacillin Screen
Agar ®, BD) que contiene 6 μ g / ml de oxacilina y suplementado con NaCl para
confirmación fenotípica de MRSA, siguiendo los protocolos del Instituto de Normas de
Laboratorio Clínico [27].

Pruebas de susceptibilidad antimicrobiana

Todos los aislamientos de S. aureus fueron sometidos a prueba fenotípica contra 16

fármacos antimicrobianos utilizados en medicina veterinaria y humana. Se utilizó la técnica
de difusión de discos de Kirby-Bauer para ensayar amikacina 30 μg, ampicilina 10 μg,
amoxicilina con ácido clavulánico 20/10 μg, cefaloxina 10 μg, cefalotina 30 μg,
cloramfenicol 30 μg, ciprofloxacina 2 μg, clindamicina 2 μg, doxiciclina 30 μg,
enrofloxacina 5 μg, eritromicina 15 μg, gentamicina 1 μg, oxacilina 1 μg, sulfametoxazol
trimetoprim 1 · 25/23 · 75 μg y tetraciclina 30 μg. Adicionalmente, la vancomicina se
probó usando placas de vancomicina Screen Agar [VSA (6 mg / l); BD BBL, BD]. La
prueba D se realizó para detectar inducible resistencia a la clindamicina [28]. Se usaron las
siguientes cepas de control: S. aureus (ATCC 43300), S. aureus (ATCC 29213), S. aureus
(ATCC 25923), Enterococcus faecalis (ATCC 23212), Escherichia coli (ATCC 25922) y
Pseudomonas aeruginosa (ATCC 27853). Los aislados resistentes a tres o más clases de
antimicrobianos (incluyendo beta-lactamas después de la confirmación del gen mecA) se
consideraron resistentes a múltiples fármacos.

Mecanismo de cassette mec (SCCmec) de cromosomas estafilocócicos y electroforesis

en gel de campo pulsado

El estado de resistencia a la meticilina se confirmó por la detección de la MecA gen y la

tipificación de la SCCmec mediante la realización de un multiplex PCR [29], con pocas
modificaciones [26]. Además, la clonalidad entre los aislamientos de S. aureus se evaluó
mediante la digestión de ADN cromosómico con SmaI siguiendo los protocolos de Centros
para el Control y Prevención de Enfermedades (CDC) [30]. Los fragmentos de restricción
se separaron usando un sistema de asignación CHEF (Bio-Rad Laboratories, Bélgica). Los
patrones de bandas resultantes se analizaron mediante el software BioNumerics® v.6.6
(Applied Maths, Bélgica) para determinar la relación entre las cepas utilizando el método
de coeficiente de los dados y el método del grupo de pares no ponderado utilizando
promedios aritméticos (UPGMA) para lograr dendrogramas con una tolerancia de la banda
de 1% [31]. La interpretación de dendrograma se realizó como se describe anteriormente
[26]: cada banda patrón representó un pulsotipo; Aislados con una similitud del 598% se
consideraron indistinguibles y caracterizados como el mismo pulsotipo. Estos tipos se
agruparon en grupos de 580% de similitud que se consideraron estrechamente relacionados.
Se utilizó una base de datos de CDC que contenía 100 cepas de S. aureus con los patrones
de bandas más típicos para designar subtipos de EE.UU. (tipo de cepa), usando una
similitud de 580% como punto de corte.

Análisis de los datos

Los datos se dividieron en dos grupos (propietarios de perros y no propietarios de perros) y

posteriormente analizados a nivel individual y doméstico. Un hogar se consideró positivo
cuando al menos un miembro (humano o canino) fue positivo para S. aureus / MRSA. La
diversidad entre las cepas bacterianas encontradas en los hogares propietarios de perros y
no propietarios de perros se estableció sobre la base del Índice de Diversidad de Simpson
[32]. Las interacciones entre el propietario y el animal fueron evaluadas en los hogares
positivos de propietarios de perros para establecer el transporte concurrente de S. aureus /
MRSA con una cepa particular. Los odds ratios no ajustados (OR) y sus intervalos de
confianza (IC) del 95% fueron evaluados usando la χ 2 de Pearson (o la prueba exacta de
Fisher cuando fue apropiada) usando Stata (Small Stata v. 12.0, StataCorp LP, EE.UU.).
Las variables independientes que se asociaron con el estatus de portador de mascota de S.
aureus / MRSA en este cribado inicial a P <0 · 2 fueron probadas para su inclusión en un
modelo de regresión logística multivariable usando el mismo software. El modelo de
regresión logística final se obtuvo utilizando un procedimiento de selección a plazo con un
P <0, 05 basado en la razón de verosimilitud χ 2 estadística requerida para permanecer en el
modelo.

3. RESULTADOS

Un total de 135 hogares (representados por 499 sujetos humanos y 113 caninos) fueron
muestreados durante el período de estudio. De ellos, 59 · 3% (80/135, representados por
155 adultos, 129 niños y 113 caninos) eran dueños de perros y, 40 · 7% (55/135,
representados por 107 adultos y 108 niños) no eran dueños de perros. El número promedio
de miembros por hogar fue 4 (rango 1-11); Con un promedio de 93% de los miembros del
hogar que participan activamente en el estudio. El promedio de perros por hogar fue de 2 ·
5 (rango 1-4).

Hogares / individuos propietarios de perros

En 68,8% (55/80, 109 individuos positivos) de los hogares propietarios de perros, se

encontró que uno o más miembros de la familia eran portadores de S. aureus; De ellos, el
10% (8/80, 12 individuos) eran MRSA positivos (Tabla 2). De estos hogares, 85,5%
(47/55) sólo tenían miembros humanos positivos, 12,7% (7/55) tenían humanos y perros
positivos, y 1 · 8% (1/55) sólo tenían animales positivos (Fig. 1). Con respecto a los
individuos, 35,6% (101/284) fueron positivos para S. aureus y 4,2% (12/284) para MRSA,
siendo los niños los que mostraron las tasas de transporte más altas (41,9% y 5,4% ,
Respectivamente) (Tabla 2). Además, el 7,1% (8/113) de las mascotas portaba S. aureus,
pero todas eran negativas para MRSA. Entre los ocho hogares con animales positivos para
S. aureus sólo se encontró un perro positivo por casa, independientemente del número total
de caninos presentes en el hogar (de 1 a 2). Los análisis estadísticos realizados para
determinar si los hogares multi-perro (52 mascotas) tenían más probabilidades de ser S.
aureus positivos no mostraron asociación significativa (P = 0,26). Además, no se observó
asociación significativa entre la presencia de animales no perros (P = 0 · 18), reptiles /
anfibios (P = 0,78), pequeños mamíferos (P = 0,66) y peces (P = 0 · 76)] y S. aureus /
MRSA. Como era de esperar, S. aureus / MRSA pulsotipos (subtipos) fueron compartidos
entre los miembros de la familia y entre los seres humanos y sus mascotas. De hecho, en los
hogares donde tanto los seres humanos como las mascotas eran positivos, los propietarios y
sus perros compartieron el mismo pulsotipo en el 57,1% (4/7) de las ocasiones (Fig. 1). De
los 109 individuos positivos a S. aureus (humanos y mascotas) pertenecientes a hogares
propietarios de perros, un sujeto humano fue positivo tanto para MSSA como para MRSA.
Por lo tanto, se obtuvieron 110 aislamientos [98 S. aureus meticilusceptibles (MSSA) y 12
MRSA] fueron obtenidos y analizados posteriormente. Sus características genotípicas se
describen en la Tabla 3. La mayoría de los aislados susceptibles a meticilina se clasificaron
como USA200 (32/98, 32,7%), USA600 (15/98, 15,3%) y USA900 (14/98, 14 · 3%),
mientras que la mayoría de los aislados resistentes a la meticilina se caracterizaron como
USA300 (5/12, 41 · 7%) y USA100 (3/12, 25 · 0%). En el caso de cepas de MRSA, tres
aislamientos (3/12, 25 · 0%) fueron clasificados como cepas adquiridas en el hospital
(SCCmec tipo II / USA100); El resto (9/12, 75 · 0%) se clasificaron como adquiridos en la
comunidad [SCCmec tipo IV / USA300 (cinco aislamientos) y un aislamiento para el tipo
IV / USA800, tipo IV / ibérico, tipo IV / Tipo V / USA700]. Otras características
genotípicas (análisis de dendrogramas) se discuten a continuación.

Fenotípicamente, se identificaron 14 perfiles de susceptibilidad antimicrobiana distintos

(siete para MSSA y siete para aislados de MRSA). En el caso de los perfiles sensibles a la
meticilina, 71,4% (5/7) eran resistentes a la ampicilina y a la eritromicina, el 57,1% (4/7)
eran resistentes a la clindamicina (todos inducibles) y el 14,3% (1/7 ) eran resistentes a la
enrofloxacina, ciprofloxacina y tetraciclina. Para los perfiles resistentes a la meticilina,
además de la esperada resistencia a la betalactama, el 42,9% (3/7) eran resistentes a
eritromicina y ciprofloxacino, 28,6% (2/7) eran resistentes a la enrofloxacina y 14,3% (1 /
7) eran resistentes a la clindamicina (todos inducibles). Sólo un perfil fenotípico
(representado por los tres aislados hospitalarios adquiridos MRSA) se clasificó como
multirresistente. Todos los aislamientos de S. aureus fueron susceptibles a gentamicina,
amikacina, doxiciclina, sulfametoxazol trimetoprim, cloranfenicol y vancomicina.

Hogares / personas que no son dueños de perros

Uno o más miembros de la familia se encontraron positivos para S. aureus en el 54,5%

(30/55, lo que representa 64 individuos positivos) de los hogares que no son dueños de
perros, con sólo el 3,6% de ellos positivos para MRSA (2 / 55) (Tabla 2). Con respecto a
los individuos, 29,6% (64/215) fueron positivos para S. aureus y 0,9% (2/215) para MRSA
(Tabla 2). La presencia de otras mascotas no perros en el hogar no se asoció con el
transporte de S. aureus / MRSA en miembros de la familia humana [gatos (P = 0 87),
reptiles / anfibios (P = 0,85), pequeños mamíferos = 0 · 66) y pescado (P = 0,88)] en este
tipo de hogar. Cuarenta por ciento (12/30) de los hogares no propietarios de perros
compartieron pulsotipos entre miembros de la familia (6/12 entre adultos, 3/12 entre niños
y 6/12 entre adultos y niños). Hubo una diferencia significativa entre los hogares que
poseen perros versus los que no lo hacen con respecto a S. aureus y la colonización de
SARM; Sin embargo, dicho análisis epidemiológico se discutirá en otro lugar (datos no
publicados). Sólo se obtuvo un aislado de S. aureus de cada sujeto positivo; Por lo tanto, 64
aislamientos (62 MSSA y dos MRSA) fueron analizados (Tabla 3). La mayoría de las cepas
susceptibles a la meticilina se caracterizaron como USA200 (22/62, 35 · 5%), USA600
(6/62, 9 · 7%) y USA100 (4/62, 6,5%). Las dos cepas resistentes a la meticilina, una fue
clasificada como una cepa adquirida en la comunidad (SCCmec tipo IV / USA300) y una
fue una cepa adquirida en el hospital (tipo II / USA100). Otras características genotípicas
(análisis de dendrogramas) se discuten a continuación.

Fenotípicamente, se identificaron nueve perfiles de susceptibilidad antimicrobiana (siete

para aislados de MSSA y dos para aislados de MRSA). En el caso de los perfiles sensibles a
la meticilina, 57 · 1% (4/7) eran resistentes a la ampicilina y a la eritromicina, el 42 · 9%
(3/7) eran resistentes a la clindamicina (inducible), 28,6% (2/7) eran resistentes a la
tetraciclina y el 14 · 3% (1/7) eran resistentes a la doxiciclina. Para los perfiles resistentes a
la meticilina, además de la resistencia esperada a la beta-lactama, 100 · 0% (2/2) eran
resistentes a la eritromicina y 50 · 0% (1/2) eran resistentes a la ciprofloxacina y a la
clindamicina (resistencia constitutiva). Sólo un perfil fenotípico (representado por el
aislamiento de MRSA adquirido en el hospital) se clasificó como resistente a múltiples
fármacos. Todos los aislamientos de S. aureus fueron susceptibles a enrofloxacina,
gentamicina, amicacina, tetraciclina, doxiciclina, sulfametoxazol trimetoprim, cloranfenicol
y vancomicina. La abrumadora mayoría de los aislados presentes en la región central de
Ohio se caracterizaron como pansusceptible y no se observó diferencia significativa entre
los hogares propietarios de perros y no propietarios de perros con respecto a la resistencia a
los antimicrobianos.

Análisis molecular y de diversidad: comparación entre los hogares propietarios de

perros y los no propietarios de perros

El análisis molecular de un dendrograma construido con 110 aislamientos de perros y 64

aislamientos de hogares no propietarios de perros mostró 108 pulsotipos diferentes (P1-
P108) recopilados en varios grupos pequeños (19 grupos). La mayoría de los pulsótipos
fueron representados por 1-4 aislados, con excepción de P7 (n = 7 aislamientos), P14 (6),
P16 (6), P22 (5), P32 (6) y P60 (5). Las cepas más prevalentes fueron USA200 (31 · 0%,
54/174 aislamientos), USA600 (12 · 1%, 21/174) y USA900 (9,8%, 17/174). Las
características fenotípicas y genotípicas detalladas presentes en todos los aislamientos de S.
aureus recogidos durante el período de estudio se describen en las Tablas 4 y 5. No se
observó diferencia significativa entre la proporción de cepas (tipos de EE.UU.) presentes en
los hogares propietarios de perros y no propietarios de perros. Cuando se compararon por
tipo de hogar, 75 pulsótipos se asociaron con casas de propietarios de perros, mientras que
44 pulsótipos se encontraron en casas que no poseen perros. Sólo 10 · 2% (11/108) de los
pulsótipos se observaron en ambos tipos de hogares. Estos pulsotipos compartidos fueron
P7 (USA200), P13 (USA200), P14 (USA200), P15 (USA200), P16 (USA200), P18
(USA200), P22 (USA200), P32 (USA600) y P50 (Ibérica), P65 (USA300, sólo pulsotipos
compartidos con MRSA) y P85 (no tipable). En el caso de los hogares propietarios de
perros, no se observó diferencia significativa en el número de pulsótipos presentes en los
hogares con perro único (que van de 0 a 3 pulsotipos y una casa con cinco pulsótipos) en
comparación con hogares multi-perro (52 mascotas, 0-3 Pulsotipos). En cuanto a la
diversidad, el índice de Simpson de diversidad en aislados de hogares propietarios de perros
y no propietarios de perros fue de 0,99 para cada grupo, lo que indica una alta diversidad de
aislamientos en ambos tipos de hogares.
Interacciones propietario-mascota entre los miembros de los hogares propietarios de
perros

Para determinar si los propietarios y sus perros tenían concurrentes transportes de S.

aureus / MRSA por un pulsotipo en particular debido a una interacción entre el propietario
y el animal doméstico, se evaluaron sesenta variables (Tabla 1) que describían dichas
interacciones en los hogares propietarios de perros positivos a S. aureus / MRSA (n = 55).
Debido a los números pequeños en este subconjunto de datos, sólo 45 variables fueron
elegibles para cálculos de modelo univariable. De éstas, cuatro variables (¿se lavan las
manos después de interactuar con su mascota ?, cuando está en casa, ¿está el perro
restringido al sótano ?, cuando no está en casa, ¿está el perro restringido a otras áreas ?; Y
con qué frecuencia su perro salta al interactuar con los miembros de la familia?) Mostraron
valores de P <0 · 2 y se incluyeron en el modelo multivariable, donde ninguno se asoció
significativamente. Por lo tanto, ninguna interacción humano-animal particular se asoció
con la colonización simultánea de propietario-perro con el mismo pulsotipo S. aureus /
MRSA.

4. DISCUSION

Después de muestrear 135 hogares dentro de la región central de Ohio, es evidente que S.
aureus y MRSA circulan efectivamente en la mayoría de los hogares (63%) en esta
comunidad, donde la tasa global de transporte de esta población (33 · 1% para S Aureus y
2,8% para MRSA) fue similar a la reportada en los Estados Unidos (28-30% de S. aureus, 1
· 8-2% MRSA) [33]. Otros estudios realizados en individuos sanos en otras comunidades
también han mostrado una prevalencia similar (18-42% de S. aureus, 0-6% MRSA).

En general, los hogares con perros tuvieron una tasa de transporte de S. aureus / MRSA
más alta, tanto a nivel de hogar (68,8% de propietarios de perros frente a 54,5% de no
propietarios de perros) como a nivel de sujetos individuales, especialmente en el caso de
MRSA (4,2% vs 0,9%, respectivamente). En esta muestra, el 7,1% de los perros eran
positivos para S. aureus pero ninguno de ellos portaba SARM en el momento del muestreo.
Estudios previos han informado de una amplia gama de prevalencia de MRSA en perros, 1-
14% y 0-4% para S. aureus y MRSA, respectivamente [7, 19 - 22].

De forma similar a lo que se ha reportado en la región del Medio Oeste y otras partes de los
Estados Unidos, la mayoría de los aislamientos humanos de S. aureus / MRSA obtenidos en
este estudio eran susceptibles a la doxiciclina, gentamicina, tetraciclina y sulfametoxazol
trimetoprim [34, 35]. Del mismo modo, aunque se observaron diferencias en los
porcentajes de resistencia a ampicilina, ciprofloxacina, clindamicina y eritromicina, una
proporción significativa (en algunos casos la mayoría) de los aislados descritos en este y
otros estudios todavía mostró un fenotipo resistente a este grupo de antibióticos [ 34, 35].
Desafortunadamente, debido a la baja prevalencia y menor importancia de la colonización
de MSSA en perros, la información que describe patrones de susceptibilidad antimicrobiana
en esta especie animal se limita principalmente a cepas resistentes a la meticilina. Por esta
razón, así como el bajo número de aislamientos caninos obtenidos en este estudio, no se
puede hacer una comparación exacta con otros estudios. Considerando los informes previos
de la cepa S. aureus y su similitud dentro de una especie animal en particular [10 - 12] (es
decir, los perros están frecuentemente asociados a USA100, que se consideran las cepas de
MRSA adquiridas en el hospital) [22 - 25], se esperaba que los hogares propietarios de
perros tendrían poblaciones menos diversas de cepas de S. aureus / MRSA que los hogares
no propietarios de perros. Sin embargo, al comparar los resultados de ambos tipos de casas,
este estudio encontró que cepas comúnmente descritas en los Estados Unidos [22, 36] no
sólo estaban presentes en ambos grupos, sino también distribuidos de forma similar (Tabla
3]. En particular, USA200 y USA600 han sido descritos como las cepas MSSA más
prevalentes presentan la región del Medio Oeste (incluyendo Ohio) y USA100 y USA300
como las cepas MRSA más prevalentes dentro de la misma área [34, 37]. Dado que no
existía una cepa predominante en los hogares propietarios de perros,Concluyeron que los
perros, al menos en esta comunidad, no parecen desempeñar un papel importante en el
establecimiento, el mantenimiento o el favorecer la presencia de cepas específicas de S.
aureus / MRSA dentro de hogares saludables.

Al analizar a nivel de pulsótipo, el índice de diversidad de Simpson reveló que ambos tipos
de hogares eran altamente e igualmente diverso (índice de 99,99 para cada uno). En
resumen, a pesar de que no hubo diferencias significativas en las proporciones de cepas de
S. aureus / MRSA presentes en las casas que poseen perro versus las que no poseen, los
pulsótipos presentes en cada grupo eran muy diferentes. De hecho, sólo 10,2% (11/108) de
los pulsótipos obtenidos durante el estudio se encontraron en ambos grupos de hogares.
Lamentablemente, basándose en la información reunida en este estudio, no está claro si este
efecto se debe total o parcialmente a la gran variedad de pulsotipos que parece estar
presente en la comunidad objetivo. O, puede ser debido a otros factores de confusión como
la rutina doméstica (Incluida la limpieza), ubicación geográfica, presencia de otras especies
animales en el hogar, demografía / interacciones entre seres humanos y animales no
registradas en esta encuesta, entre otras. En cuanto a la transmisión zoonótica, en el 85,5%
de los hogares propietarios de perros, en los que los propietarios dieron positivo, la (s)
mascota (s) fueron negativas en el momento del muestreo. Esto sugiere que la transmisión
zoonótica (dentro de hogares sanos) y la colonización persistente con S. aureus / MRSA en
perros es infrecuente. Sin embargo, en los hogares donde los seres humanos y los animales
eran positivos, los propietarios y las mascotas con frecuencia (57%) compartían el mismo
pulsotipo de S. aureus, mostrando que efectivamente la transmisión zoonótica ocurre
incluso en hogares sanos. Resultados comparables se describieron en estudios realizados en
Missouri (Estados Unidos) [22] y Canadá [7], con propietarios y mascotas compartiendo el
mismo pulsotipo S. aureus en 59,1% y 50,0% de las observaciones, respectivamente. Sin
embargo, en España [21] y China [19] se han descrito tasas más bajas (23,5%) y mayores
(80 · 0%). Además, se observaron escenarios en los que los perros llevaban a S. aureus sin
compartirlo con sus dueños, o si los perros llevaban un pulsotipo y / o cepa diferente de los
aislados en sus dueños. Los autores creen que el intercambio de pulsótipos en estos hogares
es dinámico y los estudios futuros deben ser conducidos longitudinalmente para identificar
si los escenarios descritos arriba ocurren continuamente y el ciclo en el mismo hogar (gente
positivo-perro negativo, gente negativa-perro positivo, todos positivos , Etc.). Sin embargo,
los perros están realmente implicados en la ecología y circulación de S. aureus en el hogar,
pero no parecen ser los principales factores que introducen y propagan este patógeno en
hogares saludables. Los análisis estadísticos mostraron que ninguna de las variables que
describen la interacción propietario-animal se asoció con el transporte simultáneo del
mismo pulsotipo de S. aureus en miembros de la familia humana o animal o con el
predominio de una cepa dentro de un hogar. Resultados similares se encontraron en un
estudio realizado en hogares sanos en China, donde los autores informaron que no se
observó un mayor riesgo de transporte entre los propietarios que admitieron contacto
frecuente con sus animales (incluyendo besos, lamer la cara y dormir en su cama) Y los que
no lo hicieron [19]. Sin embargo, se pudo encontrar una asociación con otros factores de
riesgo (por ejemplo, datos generales del hogar, datos demográficos entre humanos y
animales, factores de salud humana / animal, entre otros) que estaban fuera del alcance de
este manuscrito. Por último, este estudio tiene limitaciones que deben tenerse en cuenta, En
primer lugar, debido al diseño del estudio (transversal), la colonización a largo plazo y la
direccionalidad de la transmisión bacteriana no se pudo evaluar, a pesar de que pudimos ver
el intercambio de pulsotipos comunes. También es importante reconocer que las diferencias
entre las comunidades de los Estados Unidos y otros países pueden reducir la capacidad de
extrapolar los resultados presentados en este manuscrito. Además, dado que muy pocos
hogares tenían humanos y animales domésticos positivos para el mismo pulsótipo, la
evaluación de los factores de riesgo asociados con las interacciones propietario-animal fue
limitada. Por último, otras variables (por ejemplo, la rutina de limpieza del hogar, las
prácticas generales de higiene de los miembros de la familia, entre otros) deben ser
evaluadas en futuros estudios como factores plausibles que pueden explicar la presencia de
ciertas cepas / pulsotipos en el hogar. Sin embargo, este es el primer estudio que evalúa la
influencia que los perros pueden tener en la diversidad de cepas de S. aureus / MRSA que
circulan en los hogares y podría ser utilizado como referencia si se observa el mismo efecto
en otras comunidades. En conclusión, este estudio mostró que varias cepas de S. aureus /
MRSA estaban presentes y distribuidas de forma similar en los hogares sanos, propietarios
de perros y no propietarios de perros. Por lo tanto, parece que la presencia de una mascota
no juega un papel importante en el establecimiento, mantenimiento o promoción de la
proliferación de una cepa de S. aureus / MRSA en los hogares sanos de esta comunidad. Sin
embargo, se observó un conjunto muy diferente de pulsotipos en cada grupo de hogares. El
papel que los perros podrían haber desempeñado en esta selección sigue siendo incierto,
sobre todo porque no se asociaron factores de riesgo con el transporte concurrente del
mismo pulsotipo en los propietarios y mascotas. Se necesitarán estudios futuros en otras
comunidades, regiones y / o países para determinar si efectivamente los perros contribuyen
en la "presión selectiva" de las cepas y / o pulsotipos de S. aureus / MRSA a nivel del
hogar.