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LAS COMUNIDADES ARTHROPOD Y EL ALGODÓN TRANSGÉNICO EN EL

OCCIDENTE DE ESTADOS UNIDOS: IMPLICACIONES PARA EL CONTROL BIOLÓGICO
SE Naranjo1 y PC Ellsworth2
1Departamento de Agricultura de EE. UU., Servicio de Investigación Agrícola, Phoenix, Arizona, EE. UU.
2 Universidad de Arizona, Maricopa, Arizona, EE. UU.

INTRODUCCIÓN
Algodón, transgénicamente modificado para expresar las proteínas insecticidas de bacilo turingiensico (Bt), ha estado
disponible comercialmente en los Estados Unidos desde 1996. Bt el algodón se usa ampliamente en todo el cinturón
de algodón (Layton et al., 1999), y más del 65% de la superficie cultivada en Arizona se ha plantado en Btalgodón
desde 1997. En las áreas de baja producción desértica de Arizona y California, Pectinophora gossypiella(Saunders), el
gusano rosado, es el principal objetivo de Bt algodón. Varias otras especies de lepidópteros se encuentran en esta
área, pero son plagas secundarias esporádicas del algodón cuyos brotes poblacionales son típicamente inducidos por
el uso indiscriminado de insecticidas de amplio espectro. Como resultado de la adopción deBt-algodón y la
introducción y adopción coincidentes de reguladores selectivos del crecimiento de insectos para la supresión de
Bemisia tabaci (Gennadius), el uso de insecticidas en el algodón de Arizona durante la última década disminuyó de un
máximo de 12,5 aplicaciones por acre en 1995 a 1,9 en 1999 (Ellsworth y Jones, 2001). Estas reducciones en el uso de
insecticidas han ampliado las oportunidades para todos los enfoques de control biológico en el algodón.

Más allá de la preocupación por el mantenimiento de la susceptibilidad en las poblaciones de plagas objetivo, también
Hay una serie de cuestiones ecológicas y ambientales asociadas con el uso de cultivos transgénicos, siendo uno de
los más destacados los efectos sobre organismos no objetivo. A pesar de queBt Los cultivos son supuestamente
selectivos, se han encontrado efectos potenciales en insectos no objetivo, el más sensacional involucra a la mariposa
monarca (Danaus plexippus [Tierra Bt maíz (Losey et al., 1999; Hansen y Obrycki, 2000). Efectos no objetivo enBt el
algodón ha recibido relativamente poca atención. Varias especies de depredadores parasitoides y artrópodos habitan
naturalmente los campos de algodón en el oeste de los Estados Unidos (van den Bosch y Hagen, 1966; Gonzaleset al.,
1977), y generalmente se reconoce que desempeñan un papel importante en la regulación de las poblaciones de
plagas (Whitcomb, 1980). Aquí, presentamos resultados preliminares de estudios de campo comparativos en curso en
Arizona para evaluar los efectos no objetivo deBt algodón. Enfatizaremos la abundancia de enemigos naturales, la
diversidad general de artrópodos y la función ecológica de los complejos de enemigos naturales.

MATERIALES Y MÉTODOS
La investigación que se presenta aquí es una combinación de dos programas de investigación independientes y en
curso realizados en el centro de Arizona; sin embargo, los métodos generales utilizados en cada uno fueron similares
y se describirán juntos. Las parcelas de investigación de campo se establecieron en la Universidad de Arizona,
Maricopa Agricultural Center, Maricopa, Arizona en 1999-2001. Los diseños experimentales fueron bloques
completos al azar con cuatro repeticiones. Las parcelas individuales variaron en tamaño de 0.03 a 0.15 ha,
dependiendo del estudio. En todos los casos, contrastamos eventos transgénicos individuales (Cry1Ac; Bollgard®,
Monsanto, St. Louis, Missouri) con la variedad parental no transgénica. En algunos casos, tanto uno como dos genes

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Se examinaron los eventos (Cry1Ac y Cry2Ab; Bollgard II, Monsanto). En todos los casos, hubo tratamientos de ambosBt y no
Bt algodones que no recibieron aplicaciones adicionales de insecticidas para plagas. En algunos casos, los estudios también
incluyeron tratamientos que recibieron aplicaciones adicionales de insecticidas tanto para lepidópteros como para otras
plagas según fuera necesario. Todo el algodón se mantuvo de acuerdo con las prácticas agronómicas aceptadas para el
área. Se utilizaron una variedad de métodos de muestreo, incluidas redes de barrido estándar (38 cm de diámetro, 50
barridos por parcela), cubos de batido, inspecciones de toda la planta y trampas de caída (12 por 9,5 cm de diámetro;
enterradas a ras de la superficie del suelo dentro de las hileras). y sombreado con una cubierta de plástico blanco). En este
informe discutiremos sólo los resultados de las redes de barrido y trampas de caída en 1999 y 2000. Se utilizó ANOVA para
probar las diferencias de tratamiento. Se utilizó el programa EstimateS 5 (Colwell, 1997) para caracterizar la estructura de la
comunidad de artrópodos para los datos de trampas de caída.

En 2001 se llevaron a cabo estudios adicionales para examinar las tasas comparativas de depredación y
parasitismo en P. gossypiella huevos y B. tabaci ninfas en Bt y noBt parcelas que no recibieron insecticidas
adicionales. Para estudios conP. gossypiella, colocamos pequeñas cartulinas (15-20 huevos por cartulina, 1 día de
edad) debajo de las brácteas de las cápsulas de algodón para simular el comportamiento de oviposición de las polillas
hembras. Los huevos se obtuvieron de las instalaciones de cría del USDA ARS en Phoenix, Arizona. Se colocaron
veinte cartulinas por parcela y se expusieron a depredadores y parasitoides durante 24 horas. Las tarjetas se
recolectaron y examinaron en el laboratorio para detectar depredaciones. Luego se mantuvieron durante 6 días
adicionales para evaluar el parasitismo. El experimento se repitió tres veces durante la temporada. Para los análisis,
calculamos tasas de ataque proporcionales. ParaB. tabaci, usamos un en el lugar enfoque de tabla de vida (Naranjo et
al., 1998) para estimar fuentes y tasas de mortalidad en ninfas. Brevemente, el método implica marcar la ubicación de
las ninfas de primer estadio asentadas con un rotulador no tóxico en la parte inferior de las hojas y luego observar
repetidamente estas ninfas cada 2-3 días hasta la muerte o la emergencia del adulto. El experimento se repitió dos
veces durante la temporada. Para los análisis calculamos tasas marginales de mortalidad por depredación y
parasitismo.

RESULTADOS

Abundancia de enemigos naturales

En estudios que no involucraron el uso de insecticidas adicionales, generalmente encontramos que la abundancia estacional
de enemigos naturales estimada con redes de barrido no se vio afectada significativamente por Bt algodón en comparación
con noBt algodón. Los resultados de 10 de los depredadores más comunes y de himenópteros parásitos como grupo se
muestran en la Tabla 1. Las densidades estacionales deNabis alternatus El perejil fue significativamente menor (PAG = 0.03)
en Bt parcelas en 1999 y densidades de Zelus renardii Kolenati fueron marginalmente más bajos (PAG = 0,08) en Bt parcelas
en el mismo año. Estos depredadores más grandes pueden atacar a las orugas y reducciones de tales presas enBt el algodón
puede haber influido en el movimiento o la reproducción de estos depredadores. Sin embargo, el efecto no fue consistente,
ya que no se encontraron diferencias para estas especies entreBt y noBt algodones en 2000. Tampoco encontramos
diferencias en la densidad de parasitoides durante toda la temporada.

En estudios que involucraron el uso de insecticidas adicionales para el control de orugas y otros
plagas, encontramos que el uso de insecticidas, pero no Bt algodón, afectó la abundancia de enemigos naturales al
provocar una reducción dramática de sus poblaciones en parcelas fumigadas. No hubo diferencia en la abundancia
de enemigos naturales entreBt algodones con uno versus dos genes de toxina (Fig. 1).

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Tabla 1. Abundancia media durante toda la temporadaa de depredadores artrópodos comunes e himenópteros
parásitos enBt y Bt algodón, 1999-2000, Maricopa, Arizona.

1999 2000

Especies No Bt Bt PAGB No Bt Bt PAGB

Misumenops celer (Hentz) 378 377 0,98 300 284 0,70

(Araneida: Thomisidae)

Collops vittatus (Diga) 187 166 0,37 80 104 0,22

(Coleoptera: Melyridae)

Hippodamia convergens Guérin-Méneville 179 156 0,35 110 101 0,79

(Coleoptera: Coccinellidae)

Geocoris spp 2036 1576 0,41 603 620 0,88

(Heteroptera: Lygaeidae)

Orius tristicolor (Blanco) 664 762 0,34 337 402 0,18

(Heteroptera: Anthocoridae)

Nabis alternatus Perejil 385 220 0,03 171 155 0,66

(Heteroptera: Nabidae)

Zelus renardii Kolenati 94 54 0,08 13 36 0,16

(Heteroptera: Reduviidae)

Spanogonicus albofasciatus 359 304 0,62 217 231 0,78

(Reuter) (Heteroptera: Miridae)

Chrysoperla carnea Stephens 246 208 0,24 195 229 0,16

(Neuroptera: Chrysopidae)

Drapetis sp. 5611 4530 0,28 1345 1410 0,39

(Dípteros: Empididae)

Depredadores totales 10960 9005 0,20 3599 3767 0,63

Himenópteros 257 220 0,57 75 90 0,51

a Abundancia medida como el área bajo la curva de incidencia estacional (muestras semanales, 50 barridos por parcela).B

El valor P de ANOVA para un diseño de bloques al azar; gl = 1, 5.

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Algodón Insecticidas Evento

6000
Sin rociar 1 gen
Cum predator-days (50 barridos)
Bt algodón
5000 No-Bt Rociado 2 gen

4000

3000
PAG = 0,001
2000

1000 PAG = 0,92 PAG = 0,67

0
29 de junio 8 de agosto 17 de septiembre 29 de junio 8 de agosto 17 de septiembre 29 de junio 8 de agosto 17 de septiembre

Figura 1. Análisis factorial del efecto del tipo de algodón, uso de insecticidas y evento transgénico en el
abundancia de artrópodos depredadores durante la temporada. losPAG-El valor se indica para la diferencia en la abundancia durante
toda la temporada, 1999, Maricopa, Arizona. Los triángulos a lo largo de la parte inferior indican las fechas de las aplicaciones de
insecticidas.

Estructura de la comunidad de artrópodos

Se completaron análisis preliminares de la estructura de la comunidad para todos los artrópodos recolectados en
trampas de caída durante toda la temporada de 1999 y 2000. Se examinaron tres características: (1) riqueza de
especies, que calculamos simplemente como el número de especies observadas, (2) igualdad, que mide la equidad de
la abundancia entre especies (aquí usamos el índice de uniformidad de Shannon), y (3) diversidad, que intenta
integrar tanto la riqueza como la uniformidad (aquí utilizamos el índice alfa de Fisher). Se utilizó ANOVA factorial para
examinar los efectos del tipo de algodón, el uso de insecticidas y el número de transgenes (Tabla 2). La riqueza de
especies varió entre años, pero solo fue significativamente diferente entre las parcelas rociadas y no rociadas en
2000, con una reducción dramática en la riqueza con el uso de insecticidas. Asimismo, la diversidad varió según el
año, pero solo fue significativamente menor en las parcelas tratadas con insecticidas en 2000. Este resultado se
deriva directamente de una menor riqueza y una mayor uniformidad. La uniformidad fue más variable, pero las
diferencias significativas generalmente se restringieron a los contrastes relacionados con el uso de insecticidas. En
ambos años, la uniformidad aumentó con el uso de insecticidas. Parecería que el uso de insecticidas actúa para
aumentar la equidad entre las especies presentes, probablemente al reducir la densidad de las especies más
abundantes. Otros análisis de especies compartidas (no mostradas) indicaron que solo el uso de insecticidas alteró
significativamente la composición de especies al eliminar algunas especies. Esto fue especialmente evidente en 2000.

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Tabla 2. Análisis de la composición de la comunidad de artrópodos capturados en trampas de caída (temporada), en relación con
el tipo de algodón, el uso de insecticidas y el número de transgenes, 1999-2000, Maricopa, Arizona.

1999 2000

Riquezaa Diversidada Igualdada Riqueza Diversidad Igualdad

No Bt 70 16,2 0,54 57 15,3 0,59

Bt 68 17,8 0,60 57 14,9 0,58

PAG 0,62 0,11 0,03 0,98 0,75 0,69

gl = 1, 21

Sin insecticidas 70 16,9 0,55 74 16,9 0,52

Insecticidas 68 17,5 0,61 39 13,2 0,64

PAG 0,58 0,57 0,02 <0.01 <0.01 <0.01

gl = 1, 21

1 gen Bt 67 16,9 0,58 58 14,8 0,54

2 genes Bt 69 18,7 0,62 55 15,1 0,60

PAG 0,59 0,14 0,22 0,75 0,85 0,19

gl = 1, 13

a Riqueza = número de especies; Diversidad = alfa de Fisher; Uniformidad = uniformidad de Shannon (rango 0-1). Todos los índices se calcularon
con EstimateS 5 (Colwell, 1997). Los términos de interacción no son significativos.

Función enemiga

Hemos visto que los cambios en la abundancia de enemigos naturales y los cambios generales en la estructura de la
comunidad pueden ser sutiles entre Bt y noBt algodones. Sin embargo, desde la perspectiva del control biológico,
quizás la pregunta más importante es si el uso de cultivos transgénicos altera la función existente del complejo
enemigo natural. Los estudios realizados en 2001 se diseñaron para abordar este problema contrastando la
mortalidad de dos plagas clave en el sistema debido a depredadores y parasitoides. En estos estudios no se utilizaron
insecticidas adicionales. No encontramos cambios en el nivel de depredación de huevos deP. gossypiella Entre Bt y no
Bt parcelas de algodón. De manera consistente, más del 50% de los huevos centinela que colocamos en el campo
fueron consumidos por depredadores masticadores o chupadores (Tabla 3). No se observó parasitismo en ninguno
de los tipos de algodón. Análogamente, las tasas marginales de depredación deB. tabaci ninfas no difirieron y fueron
aproximadamente el 50% en ambos Bt y noBt algodón. El parasitismo en las ninfas de la mosca blanca fue bajo y no
difirió entre los algodones. Estas altas tasas de depredación y bajas tasas de parasitismo son consistentes con
estudios previos extensos de tablas de vida en el algodón de Arizona (Naranjo, 2001).

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Tabla 3. Tasas comparativas de depredación y parasitismo de dos plagas de insectos clave enBt y Bt
algodón sin insecticidas adicionales, 2001, Maricopa, Arizona.

Pectinophora gossypiella huevosa Bemisia tabaci ninfasB

Depredacion Parasitismo Depredacion Parasitismo

No Bt 0,57 0.0 0,46 0,028

Bt 0,51 0.0 0,51 0,029

PAG 0,44 - 0,82 0,84

a Proporción de huevos centinela en cápsulas de algodón atacadas en tres ensayos separados; ANOVA factorial, interacción ensayo
por algodón no significativa, gl = 1, 17
B Tasas marginales de mortalidad de ninfas en dos ensayos separados; ANOVA factorial, interacción ensayo x algodón no
significativa, gl = 1, 11

DISCUSIÓN
Los estudios no dirigidos al impacto potencial de los cultivos transgénicos bajo producción a mayor escala están en
su infancia. Sin embargo, los resultados generales de nuestros estudios son consistentes con los resultados de
estudios de campo similares realizados en algodón, maíz y papas transgénicos en los que no se pudieron demostrar
efectos no objetivo consistentes o perjudiciales (p. Ej., Orr y Landis, 1997; Riddick y Barbosa, 1998a , 2000; Wilson y
Fitt, 2000; Dively y Rose, 2002; Moaret al., 2002). Los efectos potenciales deBt Las toxinas de los enemigos naturales
pueden ser tanto directas como indirectas. Un estudio reciente de Armeret al. (2000) no encontraron efectos nocivos
en cuatro depredadores heterópteros que se alimentan de Bt follaje de papa. Los resultados de los estudios de
exposición indirecta, que se produce a través del consumo de presas no objetivo intoxicadas, se han mezclado.
Hilbecket al. (1998, 1999) mostró efectos menores en los rasgos de la historia de vida de Chrysoperla carneaStephens
alimentándose de intoxicados Spodoptera littoralis (Boisduval) y Ostrinia nubilalis (Hübner). Pero Doganet al. (1996)
no informaron efectos sobre Hippodamia convergens Guérin-Méneville alimentándose de pulgones intoxicados en
papa, y Riddick y Barbosa (1998b) no encontraron efectos sobre Coleomegilla maculata(De Geer) alimentándose de
intoxicados Leptinotarsa decemlineata (Decir).

Los estudios de campo integran efectos directos e indirectos, pero los estudios existentes generalmente se han
limitado a evaluaciones comparativas de abundancia. Aquí ejemplificamos un enfoque que intenta evaluar los efectos no
objetivo de una manera más holística al incluir no solo comparaciones de la abundancia de especies, sino también el examen
de los cambios potenciales en la composición y estructura de la comunidad, y los efectos potenciales sobre la función
ecológica de los miembros de esa comunidad. comunidad. Los resultados preliminares presentados aquí sugieren que el uso
de algodón transgénico puede no tener efectos adversos consistentes y representa un método de control extremadamente
selectivo que puede facilitar el uso más amplio del control biológico y el MIP en un sistema agrícola dominado durante
mucho tiempo por el uso de insecticidas de amplio espectro. .

EXPRESIONES DE GRATITUD

Agradecemos a Virginia Barkley, Kim Beimfohr, Melanie Charney, Scott Davis, Ghislaine Majeau, Ruben
Marchosky, Greg Owens, Jeffrey Rivas y Doug Sieglaff por su asistencia técnica. Partes de la investigación
de PCE fueron apoyadas por Monsanto.

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