Reporte

Los animales recuerdan expresiones faciales anteriores que los humanos

específicos han exhibido
Destacar Autores
re Los caballos pueden recordar expresiones emocionales que tienen Leanne Proops, Kate Grounds, Amy Victoria Smith,
visto en rostros humanos Karen McComb

re Las respuestas difieren si los caballos han visto enojado versus feliz
Correspondencia
foto de la persona
leanne.proops@port.ac.uk (LP),
karenm@sussex.ac.uk (KM)
re Este recuerdo duradero de la emoción es específico de la persona.
cuya cara vieron
En breve

re Los animales no humanos monitorean las emociones humanas y se ajustan Proops y col. Demuestre que, al igual que los humanos, los

comportamiento posterior en consecuencia caballos recuerdan las expresiones pasadas que se ven en
los rostros de personas particulares y usan esta memoria
emocional para guiar las interacciones futuras. Su
respuesta es más negativa si previamente vieron una foto
enojada de una persona feliz, y este recuerdo es específico
de la persona cuya cara vieron.

Proops et al., 2018, Current Biology 28, 1428–1432 7 de mayo de 2018

ª 2018 Elsevier Ltd.
https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.03.035

Los animales recuerdan expresiones faciales anteriores que los
humanos específicos han exhibido
Leanne Proops, 1 , 2 , 3 , * * Kate Grounds, 1 Amy Victoria Smith, 1 y Karen McComb 1 , 3 , 4 4 , * *
1 Grupo de Investigación de Comunicación Vocal y Cognición de Mamíferos, Facultad de Psicología, Universidad de Sussex, Brighton BN1 9QH, Reino Unido
2 Centro de Psicología Comparada y Evolutiva, Departamento de Psicología, Universidad de Portsmouth, Portsmouth PO1 2DY, Reino Unido.
3 Estos autores contribuyeron igualmente
44 Contacto principal
* *Correspondencia:
Correspondencia: leanne.proops@port.ac.uk (LP), karenm@sussex.ac.uk (KM)
https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.03.035
RESUMEN
Para los humanos, las expresiones faciales son señales sociales
importantes, y la forma en que percibimos a individuos específicos puede
estar influenciada por sutiles señales emocionales que nos han dado en
encuentros pasados. Una amplia gama de especies animales también son
capaces de discriminar las emociones de los demás a través de
expresiones faciales [ 1–5 ], y está claro que recordar las experiencias
emocionales con individuos específicos podría tener claros beneficios para
el vínculo social y evitar la agresión cuando estos individuos se encuentren
nuevamente. Aunque existe evidencia de que los animales no humanos
son capaces de recordar la identidad de las personas que los han dañado
directamente [ 6, 7 ], no se sabe si los animales pueden formar recuerdos
duraderos de individuos específicos simplemente observando expresiones
emocionales sutiles que exhiben en sus caras. Aquí realizamos
experimentos controlados en los que se presentó a los caballos
domésticos una fotografía de un rostro humano enojado o feliz y varias
horas después vimos a la persona que había expresado la expresión en un
estado neutral. La exposición a corto plazo a la expresión facial fue
suficiente para generar diferencias claras en las respuestas posteriores a
ese individuo (pero no a una persona diferente no coincidente), consistente
con que la expresión enojada pasada se haya percibido negativamente y la
expresión feliz positivamente. Ambos humanos estaban ciegos a la
fotografía que los caballos habían visto.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Además de reconocer a los conspiradores individuales y a los humanos [ 8, 9 ] y discriminando
entre diferentes expresiones faciales en ambas especies [ 2, 10 ], los caballos también pueden
aprender a diferenciar a personas desconocidas basándose únicamente en los rasgos faciales y
transferir esta discriminación
1428 Biología actual 28, 1428–1432, 7 de mayo de 2018 ª 2018 Elsevier Ltd.
Biología actual
Reporte
nación de fotografías a modelos vivos [ 11 ] En el estudio actual, primero presentamos a
los caballos una fotografía de una cara feliz o enojada perteneciente a uno de los dos
modelos humanos durante 2 minutos. La mitad de los sujetos vio la cara feliz o enojada
del modelo A, y la otra mitad la cara feliz o enojada del modelo B ( Figura 1 ; ver Tabla S1
para detalles de la respuesta en esta fase de exposición). Varias horas después, a
los caballos del grupo experimental se les presentó el modelo en vivo previamente
representado en la fotografía, pero esta vez adoptando una expresión neutral.
Críticamente, las modelos en vivo estaban ciegas al cetro emocional de la fotografía
que los caballos habían visto previamente. Con el fin de determinar si algún recuerdo
del encuentro emocional pasado fue específico solo para el individuo visto adoptando
esta expresión, presentamos un grupo de control con una persona viva diferente, no
coincidente (el otro modelo en el grupo experimental) que también estaba adoptando
un expresión neutral Por lo tanto, en nuestro diseño, no solo cada modelo individual
se presentaba como una variante feliz y enojada en las fotografías, pero los modelos
también actuaron como controles de discordancia en vivo entre sí, igualando la
identidad de la persona en las fotografías en los ensayos experimentales y
contrastando con ella en los ensayos de control. Si los caballos recuerdan una sola
exposición breve a una expresión facial emocional de un individuo en particular,
entonces esperaríamos que el grupo experimental reaccionara positiva o
negativamente al modelo neutral basado en la expresión facial que habían visto
previamente, pero el grupo de control de desajuste no para diferir en la respuesta.
Comportamientos de observación (lateralizados y binoculares mirando),
Se registraron las medidas de desplazamiento y estrés, enfoque, evitación y frecuencia
cardíaca para evaluar las respuestas a la persona neutral y obtener información sobre el
estado emocional de los sujetos. Las respuestas lateralizadas proporcionan una ventana
útil sobre lo que los animales están experimentando [ 12 ] En una amplia gama de
especies, incluidos los caballos, los estímulos negativos y potencialmente amenazantes
tienden a procesarse preferentemente en el hemisferio derecho, indicado por un sesgo
de la mirada izquierda, y más estímulos pro-sociales en el hemisferio izquierdo, indicado
por un sesgo de la mirada derecha [ 12-14 ], y se han observado respuestas lateralizadas
a las expresiones faciales humanas en perros y caballos [ 2, 15 ] En nuestro estudio, hubo
una diferencia significativa en los sesgos de la primera mirada de los caballos entre los
grupos positivo y negativo (n = 21, p = 0.008), con los sujetos que habían visto
previamente la fotografía negativa mostrando un sesgo inicial de la mirada izquierda y
aquellos que había visto la fotografía positiva sin sesgo de mirada (negativo: n = 11, K =
10, p = 0.01; positivo: n = 10, K = 3, p = 0.34). Además, los sujetos que originalmente
mostraron la foto negativa pasaron mucho más tiempo en general

Figura 1. Diagrama del diseño experimental y la configuración
(A) Imágenes de la configuración experimental en la fase de exposición (izquierda) y la fase de prueba (derecha).
(B) estímulos fotográficos presentados en la fase de exposición en relación con las permutaciones de la fase de
prueba. En la fase de exposición, a cada caballo se le presentó una fotografía del modelo A o del modelo B, feliz
o enojado. En la fase de prueba, a los sujetos del grupo experimental se les presentó el modelo en vivo
previamente representado en la fotografía, pero esta vez adoptando una expresión neutral. Los sujetos en el
grupo de control de desajuste vieron el modelo nunca antes visto adoptando una expresión neutral. El borde
sólido alrededor de las imágenes de la fase de prueba denota el grupo experimental, y el borde punteado denota
el grupo de control de desajuste. Ambos modelos eran ciegos a la condición original (felices o enojados). La
duración de la presentación, el movimiento de estímulo y el período posterior a la prueba fueron los mismos en
las fases de presentación y exposición. Ver también Tabla S1 para detalles de la fase de exposición.
mirando el modelo en vivo con su ojo izquierdo (media ± SE = 15.2 ±
4.3 s) que los sujetos mostraron la foto positiva (media ± SE = 3.6 ± 0.9 s, t 1,22 = 2,67, p
= 0,02, r = 0,49; ver Figura 2 UNA). Lo contrario es cierto cuando miramos el tiempo de
sesgo de la mirada correcta: los sujetos que previamente mostraron la foto feliz
pasaron más tiempo viendo el modelo con su ojo derecho que los sujetos que
mostraron la foto enojada (media ± SE = 7.5 ± 2.9 s versus 0.7 ± 0.3 s t 1,22 = 2,33, p =
0,04, r = 0,44; ver Figura 2 SI). Estos resultados también se reflejan en diferencias
significativas entre los índices de lateralidad estándar después de las presentaciones
enojado versus feliz (media ± SE = 0.36 ±
0.07 versus 0,07 ± 0,06, t 1,22 = 4.06, p = 0.001, r = 0.65; ver Figura 2 C). La respuesta a la
persona neutral mostró un sesgo significativo en el hemisferio derecho después de la
presentación de la fotografía enojada (t 11 = 4.12, p = 0.002, r = 0.78) y sin sesgo
significativo después de la presentación de la fotografía feliz (t 11 = 1.16, p = 0.27). En
contraste con estos sesgos de lateralidad en el grupo experimental, no hubo diferencias
significativas en los comportamientos de aspecto lateralizado en el grupo de control de
desajuste en función de si los sujetos habían visto previamente una fotografía enojada o
feliz (ver Tabla S2 ) El tiempo que los caballos pasaron mirando directamente a los
modelos previamente representados como felices versus enojados no fue
significativamente diferente en ninguno de los experimentos (media ± SE = 30.5 ± 5.7 s
versus 26.2 ± 5.9 s, t 1,22 = 0,52, p = 0,61) o los grupos de control de diferencias (ver Tabla
S2 )
Los comportamientos de desplazamiento son acciones que parecen no estar
relacionadas con la situación actual, como rascarse, y se cree que son un mecanismo de
afrontamiento en situaciones estresantes. Estos comportamientos también pueden
proporcionar información observable sobre cómo los animales perciben las expresiones
emocionales [ dieciséis ] Los caballos en el grupo experimental al que se les había mostrado
la foto enojada pasaron más tiempo participando en comportamientos de desplazamiento
(rascarse, olfatear el piso y realizar un comportamiento específico de la especie
denominado "lamer y masticar") al ver a la persona neutral en vivo que aquellos que se
había mostrado la foto feliz (media ± SE = 12.5 ± 3.5 s versus 3.6 ± 1.6 s, t 1,15.5 = 2,30, p =
0,036, r = 0,42; ver Figura 2 RE). Al observar comportamientos adicionales relacionados con
el estrés, solo un caballo mostró comportamientos de evitación y dos mostraron dilatación
de las fosas nasales durante la prueba (todos en estado de enojo); por lo tanto, no se
realizaron análisis estadísticos sobre estas medidas. Tampoco hubo diferencias en el
número de caballos que se acercaron al modelo en vivo (prueba exacta de Fisher [FET] n =
23, p = 0,68). En el grupo de control de desajuste, no hubo diferencias significativas en
ninguna de las variables de comportamiento anteriores en función de si los sujetos habían
visto previamente a una persona enojada o feliz en la fotografía (ver Tabla S2 ) Además, no
se encontraron diferencias en las medidas de frecuencia cardíaca entre las dos condiciones
en el grupo experimental, aunque todos los valores estaban en la dirección predicha de una
frecuencia cardíaca más alta y una variabilidad de frecuencia cardíaca más baja para la
afección enojada (ver Tabla S3 para detalles).
El uso de las expresiones faciales de otros para medir la respuesta correcta a
esos individuos en el futuro requiere una combinación de habilidades cognitivas,
incluida la sensibilidad a la expresión facial emocional, la identificación del individuo y
la memoria para eventos emocionales específicos. Nuestros resultados demuestran
que algunos animales son capaces de tener en cuenta un solo encuentro con un
individuo que muestra una expresión facial emocional cuando posteriormente
interactúa con ese mismo individuo en un contexto neutral 3–6 horas más tarde. Este
resultado es particularmente sorprendente porque los caballos no tuvieron un fuerte
positivo o negativo
Biología actual 28, 1428–1432, 7 de mayo de 2018 1429
Figura 2. Respuestas de los grupos experimentales y de control a la persona neutral después de ver las fotografías felices versus enojadas
(A) Tiempo dedicado a ver los estímulos con un sesgo de mirada izquierda. (B) Tiempo dedicado a ver los estímulos con un sesgo de mirada derecha. (C) Índices de lateralidad LI = (L R) / (L + M + R), donde L, M y R representan el tiempo dedicado a mirar

a la izquierda, a la derecha y en el medio. Las puntuaciones positivas indican un sesgo hacia la izquierda y las puntuaciones negativas indican un sesgo hacia la derecha. (D) Tiempo dedicado a comportamientos de desplazamiento. Se muestran las medias

± SEM. n = 48. * p <0.05, ** p <0.001. Ver también Tablas S2 y S3 .

experiencia directa con la persona: simplemente vieron una fotografía de ella con
una expresión facial feliz o enojada. Esta exposición a corto plazo a una expresión
facial fue suficiente para generar claras diferencias en el aspecto lateralizado
posterior y los niveles de comportamiento de desplazamiento que fueron
consistentes con la expresión enojada que se percibe negativamente y la expresión
feliz positivamente.
Es notable que los grupos de control de desajuste, donde los sujetos vieron a una
persona viva diferente a la que se ve en las fotografías, mostraron un sesgo general de la
mirada izquierda (hemisferio derecho). Este sesgo puede estar impulsado por una serie de
factores, incluida la activación de los centros de procesamiento facial del hemisferio
derecho o los sujetos que perciben negativamente la configuración experimental [ 17, 18 ]
Por lo tanto, nuestra diferencia entre los dos grupos de prueba (enojado versus feliz) podría
ser impulsada por la respuesta al feliz que genera una reducción en la mirada izquierda, así
como por el enojado que produce un aumento en la mirada izquierda y / o una reducción en
la derecha mirada. La medida en que las diferencias en la respuesta son impulsadas
principalmente por una respuesta positiva a una expresión feliz o negativa
La respuesta a una expresión de enojo (o una combinación de ambas) sería un área
interesante para futuras investigaciones. Además, hay una serie de posibles factores (no
mutuamente excluyentes) que pueden dar lugar a la capacidad de los caballos para
recordar expresiones faciales humanas transitorias y utilizar estas expresiones para guiar
las interacciones posteriores. Los caballos pueden tener una habilidad innata para recordar
las expresiones faciales de los conspiradores, y esta habilidad se extiende
automáticamente a los humanos. Alternativamente, la habilidad podría haber evolucionado
específicamente durante el proceso de domesticación o puede ser aprendida durante toda
una vida de experiencia con personas. Un trabajo adicional podría evaluar útilmente los
mecanismos evolutivos y ontogenéticos involucrados al comparar las respuestas de
especies domésticas y silvestres, así como de individuos con diversos grados de exposición
humana.
Un aspecto poderoso de nuestra investigación es que los caballos no fueron
reexpuestos a los estímulos negativos o positivos; más bien, se les presentó a la
persona neutral que era ciega a la valencia de la fotografía que los sujetos habían
visto previamente. Por lo tanto, los resultados no podrían deberse al contagio
emocional; es decir, el

1430 Biología actual 28, 1428–1432, 7 de mayo de 2018

los sujetos no pudieron captar la emoción expresada por el modelo humano en vivo. En DECLARACION DE INTERESES

cambio, nuestros resultados sugieren que los sujetos estaban usando una memoria de
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
la expresión positiva o negativa en el ser humano específico previamente visto para
guiar su respuesta a esa misma persona, incluso cuando adoptaron una expresión
Recibido: 14 de noviembre de 2017 Revisado:
neutral. Se ha sugerido que las expresiones faciales en primates, y quizás en 19 de febrero de 2018 Aceptado: 16 de marzo
mamíferos en general, representan adaptaciones para vivir en sociedades complejas de 2018 Publicado: 26 de abril de 2018

donde es importante recordar a múltiples individuos y percibir rápidamente la intención

y la información sobre su estado emocional [ 19 ] De hecho, la discriminación adecuada
de las expresiones faciales y las emociones subyacentes se considera fundamental
Referencias
para la competencia social en humanos [ 20 ] Probar la generalidad de una hipótesis de
competencia social de este tipo requiere una comparación filogenética de gran alcance 1) Muèller, CA, Schmitt, K., Barber, ALA y Huber, L. (2015). Los perros pueden

de la producción y comprensión de señales faciales emocionales y basadas en la discriminar expresiones emocionales de rostros humanos. Curr. Biol. 25,
601–605 .
identidad en especies primates y no primates con diversos grados de socialidad.
Nuestro documento proporciona evidencia directa de un papel clave para el 2) Smith, AV, Proops, L., Grounds, K., Wathan, J. y McComb, K.

procesamiento de las señales faciales de la emoción en el funcionamiento social a (2016) Respuestas funcionalmente relevantes a las expresiones faciales humanas de emoción en el
caballo doméstico (Equus caballus). Biol. Letón. 12,
largo plazo en un no primate, arrojando luz sobre su importancia adaptativa entre las
20150907 .
especies e indicando que las expresiones faciales pueden registrarse y recordarse
3) Li, Y., Dai, Q., Hou, R., Zhang, Z., Chen, P., Xue, R., Feng, F., Chen, C., Liu,
incluso en la interacción. Comunicación específica.
J., Gu, X. y col. (2017) Los pandas gigantes pueden discriminar las emociones de las imágenes faciales
humanas. Sci. Reps. 7, 8437 .

4) Albuquerque, N., Guo, K., Wilkinson, A., Savalli, C., Otta, E. y Mills, D.
(2016) Los perros reconocen las emociones de los perros y los humanos. Biol. Letón. 12,

20150883 .

5) Parr, LA (2001). Marcadores cognitivos y fisiológicos de las emociones.

ESTRELLA + MÉTODOS
conciencia en chimpancés (Pan troglodytes). Anim. Cogn. 4, 223–229 .

6) Marzluff, JM, Walls, J., Cornell, HN, Withey, JC y Craig, DP (2010).

Los métodos detallados se proporcionan en la versión en línea de este documento e incluyen
Reconocimiento duradero de personas amenazadoras por cuervos salvajes estadounidenses. Anim. Behav 79, 699–707
lo siguiente: .

7) Marzluff, JM, Miyaoka, R., Minoshima, S. y Cross, DJ (2012).

re TABLA DE RECURSOS CLAVE
Las imágenes del cerebro revelan los circuitos neuronales subyacentes a la percepción del cuervo de los
re CONTACTO PARA REACTIVO Y COMPARTIR RECURSOS
rostros humanos. Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos 109, 15912– 15917 .
re MODELO EXPERIMENTAL Y DETALLES DEL SUJETO
si Declaración ética
8) Proops, L. y McComb, K. (2012). Reconocimiento individual multimodal en
re DETALLES DEL MÉTODO
los caballos domésticos (Equus caballus) se extienden a humanos conocidos. Proc. Biol. Sci. 279, 3131–3138
si Estímulos .
si Procedimiento
9) Proops, L., McComb, K. y Reby, D. (2009). Individuo multimodal
re CUANTIFICACIÓN Y ANÁLISIS ESTADÍSTICO reconocimiento en caballos domésticos (Equus caballus). Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos 106, 947–951 .
si Procesamiento de frecuencia cardíaca

si Codificación de comportamiento 10) Wathan, J., Proops, L., Grounds, K. y McComb, K. (2016). Caballos
si Análisis estadístico discriminar entre expresiones faciales de conspeci fi cos. Sci. Reps. 6,

re DISPONIBILIDAD DE DATOS Y SOFTWARE 38322 .

11) Stone, SM (2010). Discriminación facial humana en caballos: ¿pueden decirnos?

INFORMACIÓN SUPLEMENTARIA ¿aparte? Anim. Cogn. 13, 51–61 .

12) MacNeilage, PF, Rogers, LJ y Vallortigara, G. (2009). Orígenes de la

La información complementaria incluye tres tablas y se puede encontrar con este artículo en línea en https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.03.035
cerebro izquierdo y derecho. Sci. A.m. 301, 60-67 .
.
13) Rogers, LJ (2010). Relevancia del cerebro y la lateralización conductual para
bienestar de los animales. Appl. Anim. Behav Sci. 127, 1–11 .
EXPRESIONES DE GRATITUD

14) Leliveld, LMC, Langbein, J. y Puppe, B. (2013). El surgimiento de

KM, LP y KG fueron financiados por una beca de investigación de Leverhulme Trust otorgada a KM lateralización emocional: evidencia en vertebrados no humanos e implicaciones para los animales de
(RPG-2013-069). AVS fue apoyado por la Universidad de Sussex. Estamos extremadamente agradecidos con granja. Appl. Anim. Behav Sci. 145, 1–14 .
Rebecca Hassall y Sophie Buitenhuis por su ayuda con la recopilación de datos y con Verity Bridger por actuar
15. Racca, A., Guo, K., Meints, K. y Mills, DS (2012). Leyendo
como modelo. Muchas gracias a los propietarios de caballos y establos de ThreeGreys Riding School, Plumpton
caras: sesgo diferencial de la mirada lateral en el procesamiento de expresiones faciales caninas y
Agricultural College y Glebe Riding School por su crucial apoyo en esta investigación.
humanas en perros y niños de 4 años. Más uno 7,
e36076 .

dieciséis. Maestripieri, D., Schino, G., Aureli, F. y Troisi, A. (1992). Un modesto pro-
posal: actividades de desplazamiento como indicador de emociones en primates. Anim. Behav 44, 967–979 .
CONTRIBUCIONES DE AUTOR

Conceptualización, KM, LP, KG y AVS; Metodología, KM, LP, KG y AVS; Investigación, LP, AVS y KG; Análisis 17) Tate, AJ, Fischer, H., Leigh, AE y Kendrick, KM (2006)
formal, KM, LP y KG; Escritura, KM, LP y KG; Adquisición de fondos, KM y LP; Supervisión, KM y LP Evidencia conductual y neurofisiológica para el procesamiento de la identidad facial y la emoción facial en
animales. Philos Trans. R. Soc. B Biol. Sci. 361, 2155–2172 .

Biología actual 28, 1428–1432, 7 de mayo de 2018 1431

18) Barber, ALA, Randi, D., Mulerer, CA y Huber, L. (2016). El proceso- 21) Ekman, P. y Friesen, WV (1978). Sistema de codificación de acción facial: A
Infección de rostros emocionales humanos por mascotas y perros de laboratorio: evidencia de lateralización y Técnica para la medición del movimiento facial (Consulting Psychology Press) .
efectos de experiencia. Más uno 11, e0152393 .

19) Burrows, AM, Li, L., Waller, BM y Micheletta, J. (2016). Variedad social
22) Goodwin, D. (1999). La importancia de la etología en la comprensión de
Las células ejercen presiones selectivas en la evolución y forma de la musculatura mimética de los
comportamiento del caballo. Veterinario equino. J. Supl. 28, 15-19 .
primates. J. Anat. 228, 595–607 .

20) Salovey, P. y Mayer, JD (1990). Inteligencia emocional. Imagin Cogn. 23) Waring, G. (2003). Comportamiento del caballo, segunda edición (Noyes y William
Personal. 9, 185-211 . Andrés) .

1432 Biología actual 28, 1428–1432, 7 de mayo de 2018

ESTRELLA + MÉTODOS

TABLA DE RECURSOS CLAVE

FUENTE IDENTIFICADOR

Datos depositados

Información suplementaria Este papel Tablas S1 – S3

Datos sin procesar Repositorio de datos de investigación https: // sussex. fi gshare.com/

de Sussex (SURE)

Modelos experimentales: organismos / cepas

Equus caballus 4 centros ecuestres en East Sussex, N/A

Reino Unido

Software y Algoritmos SPSS

Versión 23 IBM https://www.ibm.com/analytics/data-science/

predictive-analytics / spss-statistics-software

CONTACTO PARA REACTIVO Y COMPARTIR RECURSOS

El contacto
correcta. principal,
Del mismo Karen
modo, en laMcComb, deberá
fase de prueba, enviar un
se colocó y recibir
pequeñomás información
excremento y solicitudes
en REACTIVO de recursos. karenm@sussex.ac.uk )
o RECURSO

MODELO EXPERIMENTAL Y DETALLES DEL SUJETO

48 caballos de varias razas de 4 lugares en East Sussex, Reino Unido, participaron en el estudio (13 hembras, 35 hembras en gel, de 3 a 29 años, media = 15.15 ± 6.08 SD). 24
participaron en la condición experimental y 24 en la condición de control. Los sujetos montaban caballos escolares o eran propiedad de particulares y todos estaban
acostumbrados a la manipulación humana regular. Las pruebas ocurrieron en un establo en su entorno familiar junto con sus rutinas diarias normales. Las pruebas de condición
experimental se realizaron durante junio - julio de 2015 y las pruebas de condición de control durante junio - julio de 2016.

Declaración ética
Esta investigación se adhiere a las pautas de la Asociación para el Estudio del Comportamiento Animal (ASAB) para el uso de animales en la investigación y fue aprobada por el Comité de
Revisión Ética de la Universidad de Sussex (Número de referencia: No ASPA 3-Jan2014). Los propietarios de los caballos dieron su consentimiento previo para participar y se les notificó que
podían retirar su consentimiento en cualquier momento. Los caballos permanecieron dentro de su entorno familiar y no se vieron privados de alimentos.

presentador de la fotografía (que estaba oculto detrás del tablero de fotografía durante la presentación) se arrodillara cómodamente cuando fuera necesario para obtener la altura de presentación
DETALLES DEL MÉTODO

Estímulos

Se fotografiaron 2 mujeres experimentadoras para los estímulos fotográficos en la fase de exposición y posteriormente se utilizaron como modelos en vivo en la fase de prueba para los
ensayos experimentales y de control. Se tomaron fotografías de cada modelo expresando una expresión facial feliz y enojada (ver Figura 1 ) Un codificador certificado del Sistema de
codificación de acción facial (FACS) documentó los movimientos faciales (AU) presentes en cada estímulo [ 21 ] Para las expresiones felices, estos incluían AU12 (tirador de la esquina del
labio) y AU6 (levantador de mejillas) y para la expresión enojada, estos incluían AU4 (rebajador de cejas), AU17 (levantador de mentón) y AU24 (presionador de labios). Las imágenes se
imprimieron en color en A3 (420 3 297 mm), laminado y luego fijado en un A1 (594 3 841 mm) pizarra blanca para presentación (ver Figura 1 ) El tamaño ligeramente superior a lo normal
de las imágenes y la pizarra blanca más grande se utilizaron para aumentar su notoriedad. Las fotografías se utilizaron en la fase de exposición para garantizar la presentación
estandarizada de la expresión emocional en todo el contexto. Durante la fase de prueba, cada modelo en vivo usaba una camisa negra y jeans azules. Se les indicó que relajaran sus
músculos faciales y que adoptaran una expresión neutral, con los ojos mirando hacia adelante pero no enfocados en el caballo, a fin de mantener su expresión "suave" y evitar que se
desarrollara una expresión severa.

Procedimiento
Todos los ensayos se realizaron en un establo de prueba libre de lecho y heno. Durante la fase de exposición, se colocó un pequeño cojín en la esquina de la presentación para permitir que el

Biología actual 28, 1428–1432.e1 – e4, 7 de mayo de 2018 e1

la esquina de la presentación para permitir que el modelo en vivo se siente a la altura correcta durante la presentación. El estudio consistió en 2 fases, una presentación
inicial de los estímulos fotográficos (que representa un modelo feliz o enojado) seguida de una segunda fase en la que se presentó el modelo en vivo representado en la
fotografía. La metodología empleada en las fases de exposición y prueba fue diseñada para ser lo más similar posible. Transcurrieron de 3 a 6 horas entre la exposición y la
fase de prueba, tiempo durante el cual los caballos volvieron a su establo o campo. No se montaron caballos durante el intervalo para garantizar lecturas precisas de la
frecuencia cardíaca en la fase de prueba. El controlador, el presentador de fotografías y las modelos en vivo estaban ciegos a la emoción presentada en la fase de
exposición. Figura 1 )

Fase de exposición
Cada caballo fue conducido al establo experimental y se le permitió moverse libremente con una cuerda suelta antes del comienzo de la presentación. Después de 2
minutos, el presentador del estímulo entró y se movió a la ubicación donde se presentaría el estímulo. El tablero de presentación se sostuvo inicialmente frente a la pared
con la parte superior alineada con la cruz del caballo (parte superior de sus hombros) para garantizar una altura de presentación estándar. El guía colocó al caballo de modo
que miraran hacia adelante, a 1 m de donde se presentaría el estímulo. El guía estaba de pie en el hombro izquierdo del caballo mirando hacia la parte trasera del caballo
para que no pudieran ver el estímulo. El caballo fue sostenido sobre una cuerda suelta de plomo a una longitud de 1.5 m permitiendo un movimiento libre dentro de ese
rango. Después de un mínimo de 30 s, una vez que el caballo se instaló en posición, El manejador indicó verbalmente que la presentación podría comenzar. Luego, el
presentador giró el tablero de presentación para enfrentar al caballo, manteniendo su propio rostro oculto detrás del tablero y lo mantuvo en posición durante 20 s antes de
mover el tablero hacia adelante 10 cm y mantener esta posición durante otros 20 s. El tablero se devolvió a la posición original y este ciclo se repitió 2 veces más, de modo
que el estímulo se presentó durante 2 minutos. El presentador marcó el final de la presentación verbalmente, giró la fotografía hacia la pared y salió del establo con la
fotografía aún oculta del sujeto y la vista del manejador. Se incluyó el ligero movimiento hacia adelante y hacia atrás del estímulo para aumentar la atención del sujeto a la
presentación.

Fase de prueba

La frecuencia cardíaca de los sujetos se registró usando un monitor de frecuencia cardíaca Polar Equine RS800CX. Una vez que se conectó el monitor, esta fase siguió el mismo protocolo
que la fase de exposición, con la excepción de que, en lugar de presentar una fotografía, el modelo en vivo ingresó al establo de espaldas al caballo y cuando el sujeto estaba en posición,
se volvió para sentarse en un taburete frente al caballo, adoptando una expresión neutral. La duración de la presentación, el movimiento de estímulo y el período posterior a la prueba
fueron los mismos que en la fase de exposición.

Para los sujetos en condición experimental, el modelo en vivo era la misma persona representada en la fotografía presentada en la fase de exposición. Para los sujetos
de control de desajuste, si la persona 1 fue representada en la fotografía, la persona 2 sería el modelo en vivo y viceversa. La presentación de la emoción, modelo y
condición (control de desajuste / experimental) fue contrarrestada en todos los sujetos.

CUANTIFICACIÓN Y ANÁLISIS ESTADÍSTICO

Procesamiento de frecuencia cardíaca

Los datos se cargaron desde el reloj receptor al software Polar ProTrainer 5 Equine Edition (Polar UK, Warwick, UK) y luego se importaron como archivos .txt a Kubios HRV
(v. 2.2; Biosignal Analysis and Medical Imaging Group, Universidad del Este de Finlandia, Kuopio , Finlandia). Se aplicó una corrección de artefactos personalizada a 0.3,
suavizada con un valor Lambda de 500, y se obtuvieron medidas de frecuencia cardíaca RMSSD para análisis estadístico. Los listados de cada valor de latido cardíaco
también se extrajeron de Polar ProTrainer y los valores modales y máximos se calcularon en Excel. Un sujeto fue excluido porque hubo> 5% de correcciones en el archivo de
frecuencia cardíaca.

Codificación de comportamiento

Se analizaron las respuestas de los sujetos a los estímulos para las fases de exposición y prueba. Se codificó la cantidad de tiempo dedicado a mirar binocularmente y con un sesgo de mirada
izquierda y derecha, así como los comportamientos de evitación y enfoque. Los comportamientos de desplazamiento que incluyen rascarse, olfatear el piso y lamer y masticar (un comportamiento
específico de la especie) se incluyeron como índices de estrés. La dilatación de las fosas nasales también se codificó como un índice de emoción negativa. Las descripciones detalladas de cada
comportamiento se dan en la tabla a continuación. Las medidas de FC durante la prueba previa, la prueba y la prueba posterior se calcularon para la condición experimental en la fase de prueba para
obtener información sobre la respuesta fisiológica de los sujetos al modelo en vivo. 1 sujeto tuvo que ser eliminado de los análisis de recursos humanos debido a una alta tasa de errores en el archivo
(10,7%). Aunque la presentación completa de 2 minutos fue capturada inicialmente, Al revisar los videos, estaba claro que muchos de los sujetos se mostraron desinteresados ​en el modelo antes del
final de la prueba. En consecuencia, los datos de solo el primer minuto se utilizaron para proporcionar una representación más precisa de las respuestas de los sujetos a los estímulos.

e2 Biología actual 28, 1428–1432.e1 – e4, 7 de mayo de 2018

Detalles de la codificación conductual y medidas de frecuencia cardíaca

Definición del esquema de codificación

Mirando duraciones mirada

directa La cabeza del caballo se dirige centralmente hacia el estímulo.

Sesgo de mirada (izquierda / derecha) El caballo está atento al estímulo, con la cabeza vuelta más de 15 a la izquierda o derecha. La atención está determinada por el caballo que tiene
al menos una oreja y / u ojo enfocado en el estímulo.

Enfoque y evitar el enfoque

Los caballos fueron codificados por haberse acercado al estímulo (S / N) si su nariz se encontraba a menos de 30 cm del estímulo.

Evitar Cualquier aumento de la distancia del estímulo combinado con índices de estrés (p. Ej., Dilatación de las fosas nasales, sobresalto o tono muscular elevado) se
7.5.5 ( http://www.hudl.com/elite ) El 21% se codificó en segundo lugar proporcionando un alto grado de fiabilidad entre observadores (ver la tabla a continuación). Comportamiento
codificó como conducta de evitación. Se registró la duración total de estos comportamientos a cualquier distancia de los estímulos.

una serie de pruebas t independientes. Las respuestas de comportamiento fueron codificadas ciegamente por KG cuadro por cuadro usando el software Sportscode Gamebreaker Plus
Desplazamiento y Estrés Comportamiento
frecuencia cardíaca según lo medido por RMSSD, durante la prueba, después de la prueba y el cambio desde el inicio hasta la prueba se compararon en diferentes condiciones utilizando
Rascarse El sujeto se rasca con la nariz o los dientes o se rasca contra algo. Se requiere una pausa mínima de 2 s para codificar un nuevo combate.

debido al error del experimentador y faltaban valores para la duración de la mirada izquierda de un sujeto. La frecuencia cardíaca modal y máxima de los sujetos y su variabilidad de la
Sniffing de piso El caballo permanece atento al estímulo mientras la cabeza se baja al suelo, con su nariz dentro de los 10 cm del piso. La atención está
comportamientos, la comparación de las duraciones de comportamiento
determinada también
por el caballo que tiene al se evaluó
menos unamediante
oreja y / upruebas t independientes.
ojo enfocado Se eliminó un caballo de los análisis de aproximación
en el estímulo.

dilatación de las fosas nasales se comparó en todas las condiciones utilizando las pruebas de 2X2 exacto de Fisher o Chi Square. Cuando suficientes sujetos realizaron estos
Lamer y masticar El caballo mastica y sobresale su lengua sin ningún estímulo externo como causa, por ejemplo, sin masticar heno o morder madera [ 22 ] Se requiere una pausa

determinar el grado de respuesta lateralizadamínima

a cadadeemoción
2 s para codificar
de forma un nuevo combate. El número de caballos que se acercaron y evitaron los estímulos, así como el número que mostró
independiente.
Dilatación de las fosas nasales La piel por encima de las fosas nasales se infla cuando el aire se expulsa hacia afuera; esto generalmente es impulsado por una fuerte exhalación / soplado [ 23 ]
usaron valores de significación ajustados). Las desviaciones de la mirada binocular (nivel de probabilidad: 0) para cada condición se midieron usando pruebas t de una muestra para

Mediciones de frecuencia cardíaca

sesgo de la mirada derecha. Los índices para las condiciones positivas y negativas se compararon usando una prueba t independiente (donde no hubo homogeneidad de varianza, se
Modo FC Valor de frecuencia cardíaca modal.
R representan el tiempo dedicado a mirar a la izquierda, a la derecha y en el medio. Las puntuaciones positivas indican un sesgo de la mirada izquierda y las puntuaciones negativas un
FC max Máximo pico de frecuencia cardíaca.

RMSSD (duraciones de mirada izquierda, derecha

negativas Media de ylabinocular).
raíz cuadrada de las sucesivas
Además, diferencias
se calculó latidode
un índice a latido (RR). (LI) para el tiempo de observación total: LI = (LR) / (L + M + R), donde L, M y
lateralidad

emoción como la IV en los datos para evaluar las diferencias en la duración de los comportamientos de desplazamiento y el tiempo de observación entre las condiciones positivas versus

las condiciones usando las Pruebas exactas de Fisher 2X2 (los sujetos que no mostraban un sesgo de la mirada se eliminaron del análisis). Se realizaron pruebas t independientes con
Análisis estadístico
El número de caballos que miraron a cada lado en su primer sesgo de la mirada se evaluó usando la probabilidad binomial (dos colas) para cada condición de prueba y se comparó entre

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Tabla de confiabilidad interobservador para la codificación conductual

ICC k Límite inferior Límite superior F t pags

Mirada directa 0,95 0,88 0,98 38,53 <0.001

Mirar sesgo a la derecha 0,97 0,91 0,99 62,47 <0.001

Mirar sesgo a la izquierda 0,92 0,80 0,97 22,28 <0.001

Desplazamiento 0,996 0.990 0,998 569,48 <0.001

Evitación 0,93 0,84 0,97 28,80 <0.001

Acercarse 0,88 0,73 0,95 15,51 <0.001

Dilatación de la nariz 0,94 0,86 0,98 34,67 <0.001

Primera vista 0,81 4.41 <0.001

Enfoque S / N 0,87 3.99 <0.001

Evite S / N 0,86 3.87 <0.001

Dilatar S / N 0,74 3,42 0.001

Las medidas de duración se analizaron usando coeficientes de correlación intraclase (ICC), y las medidas categóricas se analizaron usando Kappa de Cohen.

DISPONIBILIDAD DE DATOS Y SOFTWARE

Los datos sin procesar de las fases experimental y de exposición están disponibles en el Sussex Research Data Repository (SURE) en https: // sussex. fi gshare.com/ . Comportamiento

e4 Biología actual 28, 1428–1432.e1 – e4, 7 de mayo de 2018

Biología actual, volumen 28

Información suplementaria

Los animales recuerdan expresiones faciales anteriores que Speci fi c

Los humanos han exhibido

Leanne Proops, Kate Grounds, Amy Victoria Smith y Karen McComb

Medida Media enojada ± SE o Media feliz ± SE o Valor de prueba Valor P
puntaje puntaje
Primera vista Quedan 19/23 * Quedan 15/21 FET 0,48
Mirar sesgo a la izquierda 17,6 • 3.1 11,8 • 2.3 2,25 0,14
Gaze Bias Right 4.7 • 1.4 3.7 • 0.7 0.62 0,54
Mirada directa 25,6 • 3.5 26,0 • 3,3 0,09 0,93
Índice de lateralidad 0.28 * • 0,07 0.18 * • 0,05 1.12 0.27
Desplazamiento 6.3 • 2,0 4.9 • 1.6 0,56 0,59
Evite S / N n = 12 n=5 4.46 0,03
Evitar la duración 1.9 • 0.5 0.5 0.6 • 0,3 2,36 0,02
Dilatar S / N n = 14 n=7 4.15 0,04
No. de dilataciones 1,8 • 0,45 0.4 0.4 • 0.1 2,63 0,01
Enfoque S / N n=6 n = 10 1,50 0,22

Tabla S1. Datos suplementarios de la fase de exposición, relacionados con la figura 1.

** p <0.05 en comparación con el azar.

Medida Media enojada ± SE o Media feliz ± SE o Valor de prueba Valor P

puntaje puntaje
Primera vista Quedan 9/10 * Quedan 8/10 FET > 0,99
Mirar sesgo a la izquierda 9.9s ± 3.0 10.7s ± 4.8 0,16 0,88
Gaze Bias Right 2.02s ± 1.0 3.3s ± 1.2 0,83 0,41

Mirada directa 30.8s ± 5.5 31.3s ± 6.7 0,06 0,95

Índice de lateralidad 0.21 * ± 0.08 0.19 ± 1.1 0,15 0,88
Desplazamiento 4.1s ± 1.6 2.0s ± 1.6 0,90 0,38
Evite S / N 00 n=1 N/A N/A
Dilatar S / N 00 00 N/A N/A
Enfoque S / N n=4 n=1 N/A N/A

Tabla S2. Tabla de respuestas del grupo de control de la fase de prueba, relacionada con la Figura 2.

** p <0.05 en comparación con el azar.

Medida Emoción Media ± SE Valor T Valor P

Prueba Enojado 40,4 ± 3,1 0,17 0,87
Contento 39.8 ± 2.1
Post-prueba Enojado 49,6 ± 2,5 0,22 0,83
Modo HR
Contento 47,6 ± 2,2
Línea de base para Enojado 0.3 ± 1.3 0,89 0,39
Prueba de cambio Contento - 1.0 ± 0.7
Prueba Enojado 50,1 ± 4,4 0,33 0,74
Contento 48,3 ± 3,3
Post-prueba Enojado 49,6 ± 3,3 0,46 0,63
HR Max
Contento 47,6 ± 2,7
Línea de base para Enojado 1.0 ± 2.2 0,58 0,57
Prueba de cambio Contento - 1.1 ± 2.7
Prueba Enojado 84,3 ± 8,7 0,30 0,77
Contento 88,3 ± 9,7
Post-prueba Enojado 66,3 ± 9,3 1.10 0,29
RMSSD Contento 84,5 ± 13,6
Línea de base para Enojado 7.8 ± 10.9 0.25 0,80

Prueba de cambio Contento 11,5 ± 9,8

Tabla S3. Tabla de datos de frecuencia cardíaca del grupo experimental en la fase de prueba, relacionada con la Figura
2)