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SERIE DE PROGRESO DE ECOLOGÍA MARINA

vol. 251: 141–151, 2003 Publicado el 11 de abril
Mar Ecol Prog Ser

Consumo de algas de deriva por poblaciones intermareales

del erizo de marTetrapygus nígeren la costa central
de Chile: posibles consecuencias en diferentes
niveles ecológicos
Sebastián R.Rodríguez1, 2,*
1Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Santo Tomás, Ejército 146, Santiago, Chile
2Centro de Estudios Avanzados en Ecología y Biodiversidad, Facultad de Ciencias Biológicas, P. Universidad Católica de Chile,
Casilla 114-D, Santiago, Chile

RESUMEN: Las algas flotantes son un recurso alimenticio importante para muchos invertebrados marinos
intermareales. Este estudio cuantifica la tasa de llegada de algas marinas a la zona intermareal de Chile central y analiza
su papel nutricional en el mantenimiento de las poblaciones del erizo de mar.Tetrapygus níger. El análisis se basó en el
contenido del estómago y en las proporciones de isótopos estables del alimento y el erizo de mar. También se evaluó el
desarrollo de las gónadas.Lessonia nigrescensfue la alga marina más comúnmente observada, y su patrón de llegada
mostró variación temporal y espacial. Los niveles más altos de algas flotantes ocurrieron a fines de la primavera,
principios del verano y parte del otoño.Lecciónspp. eran el alimento más importante de
T. níger, que comprende el 68% de la dieta, y la mayor parte del carbono asimilado provino de esta fuente. La disponibilidad de
algas marinas influyó en el desarrollo de las gónadas. Los subsidios tróficos, como las algas marinas, son claramente
importantes para los animales intermareales de los ecosistemas templados y tienen efectos en diferentes niveles de
organización biológica. Se proponen dos escenarios alternativos de organización comunitaria para las pozas de marea,
dependiendo de la disponibilidad de algas de deriva.

PALABRAS CLAVE: Algas de deriva · Sustrato rocoso · Pozas de marea · Erizos de mar · Desarrollo de gónadas ·
Estructura comunitaria

No se permite la reventa o reedición sin el consentimiento por escrito del editor

INTRODUCCIÓN A pesar de ello, las consecuencias del consumo de este

La producción de macroalgas pardas desprendidas y su
llegada a la zona intermareal son procesos que presentan
variaciones temporales como consecuencia de diferentes
factores bióticos y abióticos, por ejemplo, el movimiento del agua
(Gerard 1976, Harrold & Reed 1985, Tegner & Dayton 1987, 1991,
Dayton et al. al. 1992). La mayoría de las macroalgas se desplazan
hacia las playas rocosas o arenosas, donde se convierten en
importantes fuentes de energía para los invertebrados (Inglis
1989, Bustamante et al. 1995).
Las algas flotantes representan el alimento más importante
para muchas especies marinas como los poliquetos (p. ej.,
Magnum y Cox 1971), lapas (p. ej., Bustamante et al. 1995),
abulón (p. ej., Tutschulte y Connell 1988), erizos de mar (p. ej.,
Castilla y Moreno 1981, Dayton et al. 1984, Harrold & Reed 1985)
y estrellas de mar (eg Gerard 1976).
recurso para las poblaciones y/o comunidades han sido poco
exploradas. La dinámica de algunas redes alimentarias
depende de los subsidios tróficos (Polis et al. 1995, 1997). En
las playas de arena, las macroalgas desprendidas pueden
representar una contribución orgánica fundamental para
muchos consumidores, por ejemplo, los anfípodos (Duarte
1974, Inglis 1989). Después de la descomposición por parte
de los microbios y la fragmentación abiótica, parte de la
energía de las macroalgas flotantes finalmente se incorpora
a las cadenas tróficas intersticiales de estos ambientes (Inglis
1989). Algunos estudios han resaltado la importancia de las
macroalgas desprendidas para la producción secundaria en
hábitats marinos (p. ej., alta biomasa de lapas, Bustamante et
al. 1995; gran tamaño de poliquetos, Kim 1992; abundancia
de megafauna distinta de erizos y peces en cañones
submarinos, Vetter &

* Correo electrónico: srodriguez@ust.cl © Inter-Research 2003 · www.int-res.com

142 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003
arañas; Polis y Hurd 1995, Anderson y Polis 1998). Estos trabajos
enfatizan que los cambios en la abundancia, tamaño y/o biomasa
de los consumidores podrían indicar cómo el consumo de
macroalgas de deriva desencadenaría cambios en la estructura
de una comunidad. Comer macroalgas desprendidas también
podría modificar la reproducción y, por lo tanto, los patrones de
población y/o comunidad. El desarrollo de las gónadas en
algunos erizos de mar está limitado por la cantidad y calidad del
alimento disponible (Russell 1998), que en muchos casos
corresponde a algas flotantes.
el erizo de marTetrapygus nígeres un arbacioideo conspicuo
que se encuentra en la costa templada del Pacífico sur desde la
zona intermareal hasta los 40 m de profundidad (Larraín 1975).
Este erizo consume principalmente algas turbulentas (Contreras
& Castilla 1987). Además, se ha considerado incapaz de utilizar
las algas de deriva como alimento importante porque carece de
las estructuras morfológicas necesarias para capturar este tipo
de recurso (Vásquez 1986, Contreras & Castilla 1987). Sin
embargo, Vásquez (1993) ha sugerido que esta deficiencia
morfológica podría superarse, en parte, mediante la agregación
de individuos, lo que aumenta la probabilidad de retener
material de deriva entre las espinas. Algunas poblaciones de esta
especie no se encuentran en el campo junto con las algas que se
encuentran más comúnmente en sus dietas, lo que sugiere queT.
Nígerpodría comer material de deriva (Roa 1990).
La llegada de algas de deriva a la costa y la disponibilidad
de este recurso para los consumidores intermareales han
recibido poca atención en ambientes templados. En el
presente estudio se registraron los patrones espaciales y
temporales de llegada de macroalgas de deriva a la costa
templada de Chile central y la disponibilidad de este recurso
para las poblaciones intermareales del erizo de mar.
Tetrapygus nígerfue estimado. También se investigó el
efecto del consumo de algas de deriva en la producción de
gónadas. Se discute la importancia de pasar de comer algas
bentónicas a comer algas flotantes.
MATERIALES Y MÉTODOS
Llegada de algas de deriva en hábitats intermareales.La
cantidad de algas que llegaron se midió en 3 sitios de la costa
central de Chile: 2 cerca de Punta de Tralca (33° 35' S, 71° 42' O) y
1 cerca de El Tabo (33° 27' S, 71° 38' W). Uno de los sitios cerca de
Punta de Tralca es una bahía caracterizada por un bosque de
algas deLessonia trabeculataen la zona submareal poco
profunda. Este sitio (PTp) tiene aguas tranquilas la mayor parte
del año. En contraste, el segundo sitio cerca de Punta de Tralca,
en el sur de la bahía (PTse), no tiene bosque de algas marinas
submareales y está sujeto a un oleaje intenso durante la mayor
parte del año. El sitio cerca de El Tabo (TNse) tiene un pequeño
bosque de algas someras deMacrocystis pyriferay tiene un
fuerte aumento similar al del PTse.L. nigrescensse observó en la
zona intermareal baja en todos los sitios.
Tres cuadrantes permanentes de 100 m2(es decir, 10 m por
lado) se establecieron entre los límites de marea alta y baja en
cada sitio. Los cuadrantes fueron muestreados una vez al mes
desde mayo de 1996 hasta abril de 1997, con excepción de
agosto de 1996 y febrero de 1997 cuando la marea, el oleaje y
otras condiciones ambientales lo impidieron. En cada momento,
las algas flotantes encontradas en cuadrantes se pesaron y luego
se descartaron.
Para comparar la biomasa promedio total de macroalgas de
deriva depositadas en Punta de Tralca y El Tabo, en los sitios con
y sin bosques de algas, o con diferentes niveles de acción de las
olas, se realizaron ANOVA factoriales de 1 vía. Asimismo, para
comparar la biomasa promedio total de algas de deriva
depositadas en diferentes meses, se llevaron a cabo ANOVA de
medidas repetidas de 1 vía. En algunos casos se usó la prueba
PLSD de Fisher comoposteriormente prueba (Sokal & Rohlf
1995). Los diferentes factores se analizaron por separado debido
a que el diseño de la muestra impedía una consideración
simultánea de todos ellos.
También se midió la cantidad de algas de deriva en 8 pozas
de marea seleccionadas de 3 localidades de la costa central
de Chile: Las Cruces (33° 30' S, 71° 30' O; en adelante LC1, CL2,
CL3y LC4), El Quisco (33° 23' S, 71° 42' O; en adelante EQ1) y El
Tabo (en adelante ET1, hora del Este2y ET3). Las pozas se
eligieron teniendo en cuenta la ubicación en el intermareal
rocoso (intermareal medio o bajo), la presencia de una
población de erizos de mar deTetrapygus nígery la ausencia
de especies de algas adheridas a la roca. Se calculó la
superficie y el volumen de cada poza (variaban de 3,6 a 19,7
m2y de 2,3 a 15,8 m3respectivamente), y la densidad deT.
Nígerse estimó de forma aleatoria 0,25 m2cuadrantes o
dividiendo el número total de individuos por la superficie de
la piscina (variaba de 2 a 85 ind. m–2). Se tomaron muestras
de las pozas de marea cada 45 días desde junio de 1997
hasta abril de 1998. En cada momento, se pesaron y
desecharon las algas marinas.
Disponibilidad de algas de deriva para erizos de mar
intermareales. la habilidad deTetrapygus nígerpara retener las
frondas depositadas en las pozas se estimó experimentalmente. Para
esto,Lessonia nigrescensfrondas, previamente marcadas con
cordones de colores, se introdujeron en las mismas 8 pozas
intermareales descritas anteriormente. El peso húmedo promedio de
las frondas introducidas en las piscinas fue de 355,5 ± 19,7 g. A las 24
h se cuantificó la biomasa de frondas encontradas bajo los cuerpos o
entre las espinas de los erizos de mar.
Para estimar la disponibilidad de algas de deriva por individuo
(DKA, g ind.–1), la biomasa de frondas depositadas en cada poza
se dividió por el número de erizos de mar. Para determinar si la
disponibilidad de algas de deriva era suficiente o insuficiente
para alimentar a las poblaciones de erizos de mar de las pozas de
marea, se contrastó la DKA con la tasa de consumo individual
diario deTetrapygus niger. Esto se estimó utilizando los datos de
preferencia de alimentación obtenidos por Roa (1992) para
individuos de tamaño mediano (diámetro de prueba [TD] aprox.
60 mm) alimentados con diferentes velocidades.
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar
cies de algas (0,326 g peso húmedo ind. de algas).–1d–1). Este análisis
asume que una disponibilidad suficiente de algas de deriva en
términos cuantitativos corresponde a una disponibilidad suficiente en
términos cualitativos (calidad nutricional).
Dieta.La dieta del intermarealTetrapygus nígerfue analizado a
partir del contenido intestinal de 58 individuos adultos (promedio TD
56.2 ± 8.3 mm) recolectados durante el otoño de 1996 y el otoño de
1997 de las pozas de marea en Las Cruces (LC1, CL2
y LC3), El Quisco (EQ1), El Tabo (ET1) y Los Molles (32° 15' S, 71° 30'
O; en adelante LM1y LM2). No se observaron diferencias en la
dieta entre años. Todas las pozas de marea estaban dominadas
por verde (ulvaspp. yenteromorfa spp.) y algas crustosas
calcáreas y se caracterizaron por la ausencia de macroalgas
pardas adheridas. Asimismo, en todas las piscinasLessonia
nigrescensfue la principal especie de deriva (>80% de la biomasa
total de macroalgas de deriva). También se estudió la dieta de 22
erizos de mar adultos (DT promedio 62,5 ± 5,8 mm) recolectados
a fines del otoño de 1997 en las zonas intermareales bajas de
Punta de Tralca (PTse). Este sitio estaba dominado por algas
crustosas calcáreas.
La dieta se analizó mediante el método descrito por
Castilla & Moreno (1981) y Vásquez et al. (1984). Cada
contenido intestinal se estandarizó a 60 ml con solución
salina de formol. Se tomaron submuestras de 5 ml de
cada muestra y se colocaron en una placa de Petri (5 cm
de diámetro) con 36 puntos de intersección. Los
elementos observados en los puntos de intersección se
identificaron al nivel taxonómico más bajo. El análisis
continuó hasta que se registraron al menos 50
intersecciones con material. Se describió la abundancia
relativa de cada alimento con respecto al número total de
puntos de intersección analizados en cada poza (Ra, %).
Análisis de proporciones de isótopos estables de carbono y
nitrógeno.Muestras de diferentes algas yTetrapygus níger
fueron recolectados de pozas de marea en Las Cruces (LC1
y LC3) y El Tabo (ET1) y de la zona intermareal baja en
PTse. Se extrajeron los músculos de la linterna de
Aristóteles. Las muestras se lavaron con agua destilada y
se secaron a 60°C hasta peso constante (48 a 72 h). Las
muestras secas se molieron y enviaron a Geochron
Laboratories (EE.UU.) para su análisis isotópico estable
(McConnaughey & McRoy 1979, Rau et al. 1983, Rounick &
Winterbourn 1986).
El valor isotópico de cada muestra se calculó mediante
la fórmula:
δX(‰) = [(Rmuestra– Restándar)-Restándar)]×1000
donde δX = δ13C o δ15N y R =13C:12C o15NORTE:14N. Los
estándares de nitrógeno y carbono fueron el aire y PDB (Pee
Dee Belemnite) respectivamente. La precisión del
espectrómetro para cada isótopo fue cercana a ±0,08‰. La
precisión del método total (es decir, preparación y análisis)
fue cercana a ±0,4 ‰ para nitrógeno y ±0,3 ‰ para carbono.
Se replicó el diez por ciento de las muestras y los resultados
sospechosos.
143
El índice de fraccionamiento natural para el nivel trófico de
los herbívoros se estimó a partir de los valores de isótopos
estables de nitrógeno y carbono deLessonia nigrescens(
productor primario) yscurria scurra, una lapa que usa L.
nigrescenscomo su principal recurso alimenticio (Muñoz &
Santelices 1989). El fraccionamiento fue de 2,7 y 5,0 para
nitrógeno y carbono respectivamente. Estos valores se
utilizaron para corregir los valores de isótopos estables de
los erizos de mar y contrastarlos con los obtenidos de las
diferentes fuentes de alimento, es decir, las algas.
Las especies de algas de El Tabo(gelidiospp., ulvaspp. y
Lessonia nigrescens)mostraron valores de isótopos
estables de nitrógeno y carbono mayores que los de Las
Cruces y Punta de Tralca. Por lo tanto, los datos de esta
localidad se analizaron por separado. Es probable que la
productividad y el ambiente hidrodinámico, que afectan
el fraccionamiento, fueran los responsables de los
resultados en esta localidad (Simenstad et al. 1993). Se
juntaron las algas de la misma especie de Las Cruces y
Punta de Tralca. Lo mismo se hizo con las algas verdes.
ulvaspp. yenteromorfa spp., que mostró valores
similares en todas las localidades.
Deriva de algas marinas y desarrollo de gónadas.Los efectos
de comer algas flotantes en las gónadas deTetrapygus níger
fueron evaluados a principios de la primavera de 1998 en 4 pozas
de marea en Las Cruces (los individuos alcanzan el pico de
madurez gonadal a fines del invierno y desovan durante la
primavera, ver Zamora & Stotz 1993). Todas las pozas estaban
dominadas por verde(ulvaspp. yenteromorfaspp.) y algas
costrosas calcáreas. Dos de ellos, sin embargo, no tuvieron algas
flotantes a lo largo del estudio (LC1y LC4) mientras que los demás
siempre tuvieron este recurso (LC2y LC3, véase la figura 2).
Después de la recolección, se midió el diámetro de prueba de los
individuos y el peso húmedo de las gónadas.
Los datos se transformaron con ln y se realizó un ANCOVA
para comparar el peso húmedo de las gónadas en erizos de mar
de pozas de marea con alta y baja disponibilidad de algas
marinas, considerando el ln (diámetro de prueba) como la
covariable. También se compararon con los obtenidos de erizos
de mar recolectados a principios de la primavera en la zona
intermareal baja de PTse, un sitio ampliamente dominado por
algas crustosas calcáreas y una baja presencia de algas marinas.
Se realizó una prueba de homogeneidad de pendientes para
cada ANCOVA (Sokal & Rohlf 1995) pero no se detectaron
diferencias significativas (p > 0,3 en ambos casos). Cuando fue
necesario, se utilizó el método de Bonferroni como
posteriormenteprueba. Teniendo en cuenta que las gónadas
están ausentes en los erizos de mar hasta que alcanzan un
tamaño determinado, se utilizó una ecuación alométrica ajustada
para determinar la relación entre el peso húmedo de las gónadas
y el tamaño de los individuos (Russell 1998). Esta ecuación toma
la formay= α(X–γ)β, dóndey=peso húmedo de las gónadas,X =
diámetro de prueba, y γ = diámetro de prueba en el que los
erizos de mar comienzan a desarrollar tejido gonadal (aprox. 25
mm en el caso deT.Níger).
144 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003
RESULTADOS
Llegada de algas marinas y disponibilidad de erizos de mar
Los resultados muestran que las algas de deriva
llegaban constantemente a la zona intermareal de la
costa central de Chile (sustrato rocoso y pozas). La
especie más común fueLessonia nigrescens,
representando del 72 al 74% de la biomasa total. Fue
seguido por Lessonia trabeculata,representando del 20
al 22%, y macrocistis pyrifera,representando del 5,8 al
6,8% de la biomasa total.
La biomasa promedio de algas de deriva fue significativamente
diferente en los 3 sitios de estudio(F=39.3, p < 0.05) (es decir, alta
variabilidad entre sitios) y mostró variaciones importantes entre
los cuadrantes vecinos (es decir, alta variabilidad dentro del sitio,
especialmente TNse) (Fig. 1). Los niveles más altos de algas de
deriva se observaron en PTp con promedios ca. 340 g–2(Figura 1).
La llegada de macroalgas de deriva a este sitio fue
significativamente mayor que la llegada a TNse, a pesar de la
presencia de un bosque submareal en ambos sitios. (F=23,1, p <
0,01). TNse mostró una biomasa promedio de algas de deriva ca.
112 g–2(Fig. 1), que fue significativamente más alta que la
biomasa promedio en PTse (4.1 gm–2), a pesar de que ambos
sitios presentan intensidades de acción de onda similares(F=11,9,
p < 0,01) (fig. 1). El tiempo de residencia de las macroalgas de
deriva estuvo relacionado con el nivel de acción de las olas en los
sitios (alto en PTp y bajo en PTse y TNse; datos no mostrados).
También se observó una alta variabilidad inter- e intra-sitio en la
llegada de algas de deriva en las pozas de marea (Fig. 2).
La cantidad de macroalgas de deriva observadas cada mes
mostró importantes variaciones temporales en todos los sitios de
estudio (Fig. 1). En general, los niveles más altos de llegada de
algas marinas se observaron a fines de la primavera, principios
del verano y parte del otoño, mientras que los niveles más bajos
ocurrieron durante el invierno y principios de la primavera. En
PTp, la llegada de algas de deriva fue significativamente mayor
en mayo, noviembre y diciembre de 1996 y abril de 1997 que en
agosto-septiembre y octubre de 1996 y febrero-marzo de 1997.(F
=6,9, p < 0,05) (fig. 1). En el PTse la llegada de macroalgas de
deriva fue significativamente mayor en mayo y diciembre de
1996, y enero y abril de 1997, que en junio, julio, agosto-
septiembre, octubre y noviembre de 1996(F=8,0, p < 0,05) (fig. 1).
En contraste, TNse no mostró diferencias significativas en la
llegada de algas marinas a lo largo del tiempo, aunque este sitio
presentó valores altos en junio, julio y noviembre de 1996 y abril
de 1997 (Fig. 1). En las pozas de marea, el patrón temporal de la
llegada de algas marinas a la deriva también mostró niveles
bajos a fines del invierno y principios de la primavera, y niveles
altos durante el verano y el otoño (ver 'Total' en la Fig. 2).
ElTetrapygus nígerlos individuos pudieron retener el 32% de
la biomasa total de algas colocadas inicialmente en las pozas de
marea. Este porcentaje se acercaba al 82% cuando el
Se consideró la biomasa de algas colocadas inicialmente en las
pozas de marea y que permanecieron allí durante todo el
experimento (45% de la biomasa inicial permaneció en las pozas
de marea durante el experimento).
La disponibilidad de algas de deriva fue mayor que la tasa de
consumo diario por individuoTetrapygus níger. En general, la DKA no
fue suficiente para alimentar a las poblaciones de erizos de mar
durante el final del invierno y principios de la primavera (es decir,
septiembre y octubre de 1997) y suficiente para alimentar a las
poblaciones de erizos de mar durante gran parte del verano y el
otoño (es decir, diciembre de 1997, febrero y abril de 1997). 1998). La
DKA fue permanentemente insuficiente para alimentar a las
poblaciones de erizos de mar en 2 pozas de marea donde la llegada
de algas marinas a la deriva fue <1 g–2o cero (LC1y LC4) durante todo
el estudio.
Consumo de algas de deriva por erizos de mar y efectos
sobre el desarrollo de las gónadas
Quelpo(Lecciónspp.) fue el alimento principal en la dieta
natural de los intermareales.Tetrapygus nígerindividuos Su
abundancia relativa en la dieta de esta especie fue del 68%,
variando del 20 al 92% en las diferentes pozas (Cuadro 1). El
segundo en importancia fue el alga verde.ulva spp., con una
abundancia relativa del 10% (Cuadro 1). Otros rubros con
porcentajes relativamente altos fueron las algas verdes
enteromorfaspp. yUlothrixsp. (5,5 y 5,8% respectivamente)
y algas costrosas calcáreas (2,5%) (Cuadro 1). La dieta de los
erizos de mar intermareales recolectados en PTse, sin
embargo, mostró un claro predominio de algas crustosas
calcáreas, con una abundancia relativa del 44%, seguidas por
las algas marinas.Lecciónspp. y el alga verdeulvaspp., con
valores de 13 y 11% respectivamente (Cuadro 1).
Los valores de isótopos estables de nitrógeno y carbono de
diferentes especies de algas recolectadas de pozas de marea en
Las Cruces y la zona intermareal baja de PTse se muestran en la
Fig. 3a. en CL3, el carbono asimilado porTetrapygus nígerse
derivó casi exclusivamente de algas marinas, principalmente
Lessonia nigrescens(Figura 3b). En cambio, el carbono asimilado
por los erizos de mar en la poza de marea LC1
se derivó casi exclusivamente deulvaspp. y enteromorfa
spp. (Figura 3b). En la poza de marea ET1, el carbono
asimilado porT.Nígerfue totalmente derivado de las algas
L.nigrescens(Figura 3c). Finalmente, el carbono asimilado
por los erizos de mar intermareales en PTse
probablemente se derivó de algas crustosas calcáreas y
algas verdes (Fig. 3b). En todos los casos anteriores, el
nitrógeno asimilado aparentemente se derivó de una
combinación de diferentes fuentes (Fig. 3).
ANCOVA mostró que el peso húmedo de las gónadas fue
significativamente mayor en los erizos de mar de las pozas de marea
expuestas a una alta disponibilidad de algas marinas a la deriva que en los
de las pozas de marea expuestas a una baja disponibilidad.(F1, 56=
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar 145

4,79, p < 0,05) (fig. 4). Esta diferencia fue particularmente

evidente para individuos >50 mm TD (Fig. 4). La importancia de la
disponibilidad de algas marinas en el desarrollo del tejido
gonadal se corroboró cuando se compararon los erizos de mar
de pozas de marea con los de PTse (un sitio con una baja llegada
de algas marinas a la deriva y una población de erizos de mar con
una dieta basada principalmente en crustosos calcáreos).

Fig. 2. Patrones temporales de frondas de algas marinas depositadas

Fig. 1. Patrones temporales de frondas de algas marinas depositadas
en sustrato rocoso intermareal en 3 sitios en el centro de Chile.
costa
en pozas de marea en 3 sitios de la costa central de Chile. Cada
abreviatura corresponde a una poza diferente. También se muestra el
promedio de hojas de algas marinas depositadas considerando todas
las pozas de marea. La varianza se ha omitido para resaltar
el patrón temporal. N = número total de pozas de marea
146 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003

Cuadro 1. Abundancia relativa (Ra, %) de diferentes presas encontradas en el contenido digestivo deTetrapygus nígerindividuos de
diferentes pozas de la costa central de Chile. LM = Los Molles, LC = Las Cruces, EQ = El Quisco, ET = El Tabo y PTse =
1 de los 2 sitios cerca de Punta de Tralca (ver texto)

Objetos de presa LM1 LM2 LC1 LC2 LC3 ecualizador1 hora del Este1 TOTAL PTse
(n = 6) (n = 6) (n = 9) (n = 5) (n = 20) (n = 6) (n = 6) (n = 58) (n = 22)

algas marrones
Lecciónspp. 83,9 63.3 44.1 70.1 82.6 91.5 20.3 68.47 13.4
macrocistisspp. 1.3 0.16 2.9
Glosóforasp. 0.9 0.3 1.3 1.8 1.1 6.4 2.2 1.72 4.2
colpomeniaspp. 0.5 1.5 0.2 0.34
escitosifónsp. 0.2 0.03
Halopterissp. 0.2 0.03
Orden Ectocarpales 0.2 0.7 0.09 0.1
alga roja
gelidiospp. 2.4 0.9 2.2 1.2 1.00 3.8
porfiraspp. 0.3 0.09 0.1
Mazzaellasp. 0.2 0.4 0.16
Plocamiospp. 0.5 2.2 0.2 0.4 0.34 0.3
gastrocloniospp. 0.2 0.1 0.06
hildenbrandiasp. 7.3
Chondrus canaliculatus 3.9
coralinaspp. 0.4 2.2 0.25
Algas incrustantes calcáreas 1.5 12.9 0.9 10.9 2.54 43,9
Orden Ceramiales 0.3 1.1 3.7 3.4 1.2 1.97 4.8
Alga verde
ulvaspp. 13.1 24.2 10.6 3.2 10.0 7.1 10.16 10.9
enteromorfaspp. 1.2 6.4 22.2 0.7 0.4 11.9 5.50 1.6
Codiospp. 1.5 0.22
Quetomorfaspp. 0.3 0.5 0.10 0.1
rizocloniosp. 0.1 0.03 0.1
Ulothrixsp. 8.4 0.4 45,0 5.80
Otros 0.6 2.9 1.6 0.50 0.5
no identificado 0.3 1.8 0.7 0.6 0.44 2.1
Total 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0

algas). El ANCOVA mostró que el peso húmedo de las
gónadas fue significativamente menor en los erizos de mar
de PTse que en los individuos de las pozas expuestas a algún
nivel de disponibilidad de algas de deriva.(F2, 82= 22,02, p <
0,001) (fig. 4).
DISCUSIÓN
Patrones de llegada de algas de deriva y disponibilidad
a los erizos de mar
Las algas de deriva llegaban constantemente a la zona
intermareal de la costa central de Chile durante este estudio. Sin
embargo, se observó una alta variabilidad inter e intra-sitio en el
patrón de llegada. Gerard (1976) mostró que el sustrato y la
topografía tenían una gran influencia en el patrón de distribución
de la derivaMacrocystis pyrifera en California, es decir, se
observaron grandes cantidades de frondas en áreas donde el
movimiento del agua era lento o donde las barreras físicas
impedían el movimiento de las algas. Vetter y Dayton (1999)
demostraron que los submarinos
Los cañones podrían acumular grandes cantidades de alimentos en
forma agregada (como piezas o plantas enteras de algas flotantes y
pastos marinos) en el fondo del mar profundo al actuar como
conductos para la producción de macrófitos marinos desde la zona
intermareal y submareal poco profunda. Es probable que los factores
hidrográficos (por ejemplo, la acción de las olas) y topográficos (por
ejemplo, la heterogeneidad del sustrato), así como la presencia o
ausencia de un bosque de algas submareales, jueguen un papel
importante en la determinación de la variabilidad de las algas en la
costa central de Chile. PTp, por ejemplo, el sitio en este estudio que se
caracterizó por un bosque de algas submareales y aguas tranquilas
durante la mayor parte del año, mostró el nivel más alto de llegada de
algas marinas a la deriva. En contraste, el sitio sin un bosque de algas
marinas submareales pero con intensa acción de las olas durante la
mayor parte del año (PTse), mostró el nivel más bajo de llegada de
algas marinas a la deriva. TNse, el sitio caracterizado por un bosque
de algas submareales y una intensa acción de las olas (similar a PTse),
mostró niveles intermedios de llegada de algas a la deriva. El papel de
la acción de las olas, la topografía y la presencia o ausencia de un
bosque de algas submareales en la determinación de los patrones de
llegada de algas marinas a la deriva en las zonas intermareales
requerirá más estudios.
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar
Fig. 3. Valores de isótopos estables de carbono y nitrógeno de (a)
diferentes especies de algas marinas de la costa central de Chile,
(b)Tetrapygus nígerindividuos de pozas de marea de Las Cruces
y PTse, y (c)T.Nígerindividuos de una poza de
El Tabo
La llegada de las algas de deriva mostró importantes
variaciones temporales. En general, los niveles más altos de
llegada se observaron a fines de la primavera, principios del
verano y gran parte del otoño, mientras que los niveles más
bajos ocurrieron durante el invierno y principios de la primavera.
Este patrón temporal fue constante en el espacio (localidades:
Punta de Tralca y El Tabo, o ambientes: sustrato rocoso y pozas) y
en el tiempo (años: 1996–1997 y 1997–1998 para
147
Figura 4.Tetrapygus niger.Relación entre el peso húmedo de las gónadas y
el tamaño de los individuos en pozas de marea con alta y baja
disponibilidad de algas marinas de deriva, y en PTse (un sitio dominado por
algas crustosas calcáreas). G = peso húmedo de las gónadas (g),
T = diámetro de prueba (mm)
sustrato rocoso y pozas de marea respectivamente). Gerard
(1976) mostró que el movimiento del agua era un factor
importante para explicar el patrón temporal de la llegada de
algas marinas a la deriva dentro de unMacrocystis pyrifera
bosque en California. El autor observó que durante los períodos
de calma (por ejemplo, verano) la acumulación de material de
algas era alta dentro del bosque alcanzando un nivel máximo a
principios de otoño. Sin embargo, las primeras tormentas
disminuyeron la acumulación de algas en el interior del bosque a
finales de otoño e invierno. Es probable que la intensidad del
movimiento del agua también juegue un papel importante en la
determinación de la variabilidad temporal del material de deriva
en la costa central de Chile. Por ejemplo, la baja acumulación de
algas marinas a la deriva durante el invierno en todos los sitios
podría explicarse por la alta frecuencia de tormentas asociadas
con esta temporada (es decir, la deriva mar adentro).
Tetrapygus nígerlos individuos fueron eficientes para retener
debajo de sus cuerpos o entre sus espinas las hojas de algas
marinas depositadas en las pozas de marea. Estudios previos han
considerado que esta especie es incapaz de utilizar las algas de
deriva como alimento importante (Vásquez 1986, Contreras &
Castilla 1987), aunque esto podría ser parcialmente superado por
la agregación, es decir, la formación de grupos de alta densidad
en zonas con fuertes corrientes de fondo (Vásquez & Buschmann
1997). Si consideramos que en estos estudios la hidrodinámica
fue alta (a diferencia de
148 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003
la baja hidrodinámica de las pozas de marea), parece razonable
sugerir un papel importante de la acción de las olas en la
utilización (captura y consumo) de algas de deriva por
T. níger. La relación entre la hidrodinámica y la
disponibilidad de alimentos está respaldada por Lawrence et
al. (1996), quien encontró que las tripas de submarealT.Níger
de una bahía semiexpuesta y un sitio protegido estaban
llenos de comida, mientras que los de un sitio muy expuesto
estaban vacíos con pocas excepciones (todos los sitios tenían
una composición de algas similar en el fondo rocoso). la
habilidad deT.Nígerconservar las algas flotantes subraya la
necesidad de reevaluar la importancia de este recurso (ver
más abajo). El papel de la hidrodinámica en la utilización de
alimentos a la deriva debe considerarse en estudios futuros.
Durante la mayor parte del año, las algas flotantes estuvieron
disponibles en cantidades suficientes para suministrar toda la comida de
los erizos de mar (pero ver LC1y LC4). La excepción ocurrió a fines del
invierno y principios de la primavera, es decir, de julio a octubre, cuando las
algas marinas a la deriva disminuyeron. Estos cambios temporales en la
disponibilidad de algas marinas podrían generar cambios estacionales en
la dieta de los erizos de mar, es decir, una disminución en el consumo de
algas marinas y un aumento en el consumo de algas bentónicas a fines del
invierno y principios de la primavera. Este aspecto también debe ser
considerado en futuros estudios.
Consumo de algas de deriva por erizos de mar y efectos
sobre el desarrollo de las gónadas
Las algas de deriva representan un recurso alimenticio
importante para varias especies de invertebrados marinos en
todo el mundo (Gerard 1976, Harrold & Reed 1985, Tutschulte &
Connell 1988, Kim 1992, Bustamante et al. 1995). En la costa
central chilena, el aprovechamiento de este recurso ha estado
tradicionalmente asociado únicamente al erizo de mar
Loxechinus albus, que posee las estructuras morfológicas
necesarias para capturar este tipo de alimento (Contreras &
Castilla 1987). Sin embargo, los análisis de isótopos dietéticos y
estables presentados aquí muestran que las algas marinas son el
alimento principal de los individuos intermareales deTetrapygus
níger. Casi el 70% de los alimentos que se encuentran en el
contenido estomacal del intermarealT.Nígerindividuos era el alga
marinaLecciónsp., seguido de algas verdes (principalmenteulva
spp.,enteromorfaspp. yUlothrixsp.) y algas crustosas calcáreas
con valores ca. 22 y 3% respectivamente. El análisis de isótopos
estables mostró que una gran parte del carbono asimilado por
los erizos de mar de las pozas de marea con algas de alta deriva
Lecciónspp. llegada (LC2, CL3y ET1) se derivó de esta fuente. En
pozas de marea o sitios donde la llegada de algas marinas a la
deriva fue baja o nula, por ejemplo, LC1y PTse, este recurso fue
mal utilizado. En estos casos, los erizos de mar parecían utilizar y
asimilar las algas más conspicuas de cada hábitat: las algas
verdes(ulvaspp. yenteromorfaspp.) en el caso de la poza de
marea LC1y algas crustosas calcáreas en PTse (Tabla 1, Fig. 3).
Es bien sabido que los equinoideos presentan un amplio
espectro de respuestas fenotípicas a los cambios
ambientales, especialmente a aquellos que afectan la
disponibilidad de alimento. Por ejemplo, en varias especies
de erizos de mar, el tamaño de la linterna de Aristóteles con
respecto al tamaño del cuerpo cambia en respuesta a
diferentes niveles de disponibilidad de alimento (Ebert 1980,
Black et al. 1984, Edwards & Ebert 1991). Algunos estudios
también han sugerido que algunas especies de erizos de mar
disminuyen de tamaño en respuesta a los recursos
alimentarios limitados (Levitan 1989, 1991) y que el
desarrollo del tejido gonadal está limitado por la cantidad y
calidad de los alimentos (Pearse 1981, Keats et al. 1984). ,
Rogers-Bennett y otros 1995, Russell 1998). Este estudio no
encontró una relación entre la disponibilidad de alimento a la
deriva y el tamaño de los erizos de mar.Tetrapygus níger(
Lorenzo et al. 1996): esta falta de plasticidad podría estar
relacionada con la estrategia de historia de vida de la
especie. Ebert (1988) sugirió que las estrategias de historia
de vida están involucradas en la alometría, el diseño y las
restricciones de los componentes del cuerpo y de la forma en
los equinoideos. Sin embargo, uno podría anticipar que la
plasticidad sería mínima en las especies de equinoideos con
una estrategia tolerante al estrés (Lawrence 1990), lo que
parece ser así en el caso deT.Níger(Lorenzo et al. 1996). En
este estudio se observó una correlación positiva entre el nivel
de algas de deriva en las pozas de marea y el tamaño de las
gónadas deT.Nígerindividuos Esto tiene sentido si
consideramos que los erizos de mar que se alimentan de
macroalgas muestran un mayor desarrollo gonadal que los
individuos que se alimentan de algas crustosas (ver Keats et
al. 1984), y que el índice gonadal deT. nígeraumenta desde el
verano hasta principios del otoño (Zamora & Stotz 1993), que
son las temporadas de alta disponibilidad de algas marinas
en Chile central (Figs. 1 y 2). Además, la disponibilidad de
algas de deriva en las pozas de marea disminuyó de julio a
octubre, que son los meses en queT.Nígeralcanza el pico de
madurez gonadal y comienza el desove (Zamora & Stotz
1993). El pequeño tamaño de las gónadas de los individuos
en pozas de marea con baja disponibilidad de algas de deriva
(particularmente individuos
> 50 mm), confirma que el mantenimiento de un gran tamaño
corporal limita la energía disponible para la reproducción cuando
los recursos alimentarios son escasos (McShane & Anderson
1997).
Es probable que una disminución en la energía para la
reproducción tenga consecuencias importantes para las
poblaciones cerradas deTetrapygus níger. Por ejemplo, el
asentamiento y reclutamiento larvario podría verse afectado,
produciendo una disminución del tamaño poblacional o incluso la
extinción local. Una disminución de la población de esta especie
podría modificar la estructura comunitaria de las pozas, por
ejemplo, cambios en la cobertura y diversidad de algas
bentónicas adheridas a las rocas (ver Escenario B en la Fig. 5).
Este aspecto debe ser considerado en futuros estudios.
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar 149

Kim (1992) demostró que el tamaño

del cuerpo de un poliqueto tubicolous
se vio afectado positivamente por la
disponibilidad de algas marinas en la
costa de California. El autor postuló
que la presencia de individuos grandes
podría atraer más y nuevos
depredadores o restringir la presencia
de grandes organismos infaúnicos,
afectando a toda la comunidad.
Bustamante et al. (1995) encontraron
una correlación positiva entre la
presencia de algas de deriva
submareal y la biomasa de lapas en la
costa rocosa intermareal de Sudáfrica.
Los autores propusieron que la alta
densidad de lapas podría disminuir la
abundancia y diversidad de
macroalgas, aumentar la cobertura de
algas crustosas incrustantes y
disminuir el espacio ocupado por
filtros-alimentadores, afectando así la
estructura y función de la comunidad
intermareal. vetter & Dayton (1999)
observó que grandes acumulaciones
de algas flotantes en cañones
submarinos estaban asociadas con
Fig. 5. Diagrama que muestra 2 patrones comunitarios teóricos en pozas de marea dependiendo de la
densidades más altas de invertebrados
disponibilidad de algas de deriva. El nivel de disponibilidad de este recurso generaría patrones similares a
y peces de megafauna. Es probable
los producidos por el reclutamiento o la mortalidad de los erizos de mar
que la llegada de las algas marinas a la
zona intermareal y el consumo de
estas
recurso porTetrapygus nígerlos individuos también tienen algas crustosas), baja disponibilidad de este recurso para otros
importantes consecuencias a nivel comunitario en la costa central herbívoros y un aumento en la competencia de herbívoros
de Chile. Por ejemplo, el consumo de algas de deriva podría (también podría impedir la coexistencia de algunos de ellos) (ver
aumentar la abundancia y la riqueza taxonómica de otras Escenario A en la Fig. 5).
especies de macroalgas y disminuir la cobertura de algas Los recursos tróficos provenientes de los hábitats fronterizos
calcáreas crustosas en las pozas de marea (ver Andrew & se encuentran frecuentemente en las comunidades marinas. Sin
Underwood 1993 y Wootton 1995 para otras especies de erizos embargo, las consecuencias que la llegada y consumo de este
de mar). Esto podría generar patrones comunitarios similares a tipo de recurso puede tener a nivel poblacional y/o comunitario
los determinados por bajas tasas de reclutamiento de erizos de son aún poco conocidas. Este estudio arroja luz sobre la
mar juveniles (Watanabe & Harrold 1991) o altos niveles de importancia de los subsidios tróficos en la alimentación de
mortalidad de individuos adultos (Ebeling et al. 1985, Jones et al. especies intermareales y sus consecuencias ecológicas en
1985; ver Escenario B en la Fig. 5). ). Por lo tanto, la disponibilidad diferentes niveles de organización biológica en ambientes
de algas marinas flotantes para otros herbívoros (por ejemplo, templados. También propone 2 escenarios comunitarios teóricos
peces herbívoros) podría aumentar en estos ambientes, lo que alternativos que se pueden encontrar en las pozas de marea en
podría relajar la competencia entre herbívoros y permitir su función de la disponibilidad de recursos de deriva. Serán
coexistencia en las pozas de marea (ver Escenario B en la Fig. 5). necesarios estudios de campo más extensos para confirmar o
En contraste, la ausencia temporal de algas de deriva podría refutar algunas de estas hipótesis.
generar un cambio importante en la fuente de donde se obtiene
el carbono asimilado, de algas a algas verdes o algas calcáreas
crustosas. Aquí, podría ser posible ver un patrón comunitario Agradecimientos.Este trabajo fue financiado por la subvención
FONDECYT 2960015. Agradezco al Dr. Franz Smith y al Dr. JM
diferente: baja cobertura y riqueza taxonómica de algas
Fariña por sus comentarios constructivos y sugerencias útiles que
bentónicas (probablemente una alta cobertura de algas mejoraron en gran medida este manuscrito. Durante el estudio,
calcáreas). el autor fue Fellow de la Fundación Andes.
150 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003
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Recibido: 8 de diciembre de 1999; Aceptado: 9 de octubre de 2002
Pruebas recibidas del autor(es): 27 de marzo de 2003