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agronomía

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Defensa  vegetal  mediada  por  semioquímicos  volátiles  en
Cereales:  una  estrategia  novedosa  para  la  protección  de  cultivos

Amanuel  Tamiru*  y  Zeyaur  R.  Khan

Centro  Internacional  de  Fisiología  y  Ecología  de  Insectos  (ICIPE),  PO  Box  30772­00100  Nairobi,  Kenia;  zkhan@icipe.org  *  
Correspondencia:  
atamiru@icipe.org;  Teléfono:  +254­703146447  o  +254­735875848

Editor  académico:  Peter  Langridge
Recibido:  31  de  julio  de  2017;  Aceptado:  29  de  agosto  de  2017;  Publicado:  1  de  septiembre  de  2017

Resumen:  Las  plantas  han  desarrollado  formas  muy  intrigantes  de  defenderse  contra  los  ataques  de  insectos,  
incluso  a  través  de  la  emisión  de  volátiles  de  defensa.  Estos  volátiles  sirven  a  la  defensa  de  la  planta  al  repeler  
directamente  a  los  insectos  fitófagos  y/o  indirectamente  al  atraer  enemigos  naturales  antagónicos  a  los  herbívoros.  
Varios  estudios  de  laboratorio  establecieron  el  potencial  de  mejorar  la  resistencia  de  las  plantas  contra  los  ataques  
de  insectos  mediante  la  manipulación  de  las  emisiones  de  semioquímicos  volátiles  derivados  de  las  plantas.  Sin  
embargo,  se  deben  realizar  más  esfuerzos  para  traducir  los  prometedores  estudios  de  laboratorio  para  combatir  
las  plagas  de  cultivos  económicamente  importantes  en  condiciones  reales  de  campo.  Esto  es  necesario  para  
abordar  la  creciente  demanda  de  opciones  alternativas  de  control  de  plagas  impulsada  por  los  costos  ecológicos  
y  ambientales  asociados  con  el  uso  de  insecticidas  de  amplio  espectro.  Los  ejemplos  prácticos  discutidos  en  este  
documento  de  revisión  demuestran  la  posibilidad  real  de  explotar  semioquímicos  volátiles  de  plantas  inducibles  y  
constitutivos  para  desarrollar  estrategias  de  manejo  de  plagas  novedosas  y  ecológicamente  sostenibles  para  
proteger  los  cultivos  de  cereales  de  las  plagas  de  insectos  dañinos.

Palabras  clave:  semioquímicos;  volátiles  vegetales  inducidos  por  herbívoros;  interacciones  insecto­planta;  defensa  
inducida ;  protección  de  cultivos

1.  Introducción

Los  semioquímicos  (del  griego  semeon,  marca  o  señal),  también  conocidos  como  químicos  modificadores  del  
comportamiento,  son  sustancias  o  mezclas  químicas  que  transmiten  un  mensaje  de  un  organismo  a  otro  para  
modificar  el  comportamiento  del  receptor  [1].  Los  semioquímicos  se  pueden  dividir  ampliamente  en  dos  clases:  las  
feromonas  que  median  en  la  comunicación  intraespecífica  entre  individuos  de  la  misma  especie,  y  los  aleloquímicos  
que  median  en  las  interacciones  interespecíficas  entre  individuos  de  diferentes  especies  [1].
Los  semioquímicos  volátiles  se  perciben  por  olfato  mientras  que  los  semioquímicos  no  volátiles  se  perciben  por  
quimiorrecepción  de  contacto.  Los  términos  atrayente  y  repelente  son  dos  categorías  de  semioquímicos  que  se  refieren  a  
los  compuestos  activos  olfativos  modificadores  del  comportamiento  que  no  requieren  contacto  con  la  fuente.  Los  términos  
"estimulante"  y  "disuasivo"  son  categorías  de  sustancias  químicas  que  modifican  el  comportamiento  y  que  son  activas  a  
corta  distancia  [2].
Las  plantas  producen  una  amplia  gama  de  semioquímicos  volátiles  que  cumplen  diversas  funciones  fisiológicas  y  
ecológicas  [3].  Cuando  son  atacadas  por  insectos  herbívoros,  las  plantas  responden  emitiendo  volátiles  de  defensa  a  
menudo  denominados  volátiles  de  plantas  inducidos  por  herbívoros  (HIPV,  por  sus  siglas  en  inglés)  como  un  "grito"  
pidiendo  ayuda  a  los  enemigos  naturales  de  los  herbívoros  y  alertando  a  las  plantas  vecinas  de  un  ataque  inminente  [4,5].  
Los  artrópodos  parásitos  y  depredadores  reconocen  estos  'gritos'  de  plantas  como  'campanas'  y  se  mueven  hacia  las  
plantas  para  encontrar  el  alimento  señalado  (herbívoro).  Estos  'gritos'  o  compuestos  semioquímicos  derivados  de  plantas  
podrían  desempeñar  un  papel  importante  en  la  resistencia  de  la  planta  huésped  al  daño  de  las  plagas  de  insectos  en  virtud  
de  atraer  a  los  enemigos  naturales  de  los  herbívoros  [6,7]  y/o  repeler  a  los  herbívoros  atacantes  [8,9].

Agronomía  2017,  7,  58;  doi:10.3390/agronomy7030058 www.mdpi.com/journal/agronomy
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Agronomía  2017,  7,  58 2  de  8

Se  ha  demostrado  un  potencial  para  mejorar  la  resistencia  de  las  plantas  contra  las  plagas  de  insectos  mediante  la  
explotación  de  semioquímicos  volátiles  de  plantas  constitutivos  e  inducibles  en  entornos  agrícolas  [10,11].  Además,  existe  un  
interés  creciente  por  el  manejo  de  plagas  basado  en  semioquímicos  en  los  últimos  años,  debido  a  los  costos  ecológicos  y  
ambientales  asociados  con  el  uso  de  insecticidas  de  amplio  espectro.  A  diferencia  de  los  insecticidas  químicos,  es  difícil  que  los  
insectos  desarrollen  resistencia  a  los  semioquímicos  volátiles  y  funcionan  mediante  un  modo  de  acción  no  tóxico  mediante  la  
modificación  del  comportamiento  de  la  plaga  o  sus  enemigos  naturales  en  detrimento  de  la  plaga  del  cultivo  [12,13].  Además,  no  
son  persistentes,  específicos  de  especie,  rentables  y  seguros  para  el  medio  ambiente  [11].  Esta  revisión  presenta  un  resumen  
conciso  sobre  los  semioquímicos  volátiles  derivados  de  plantas  y  sus  aplicaciones  para  mejorar  la  resistencia  de  las  plantas  
contra  las  plagas  de  insectos,  extrayendo  ejemplos  prácticos  de  dos  estrategias  de  protección  de  cultivos,  a  saber,  la  ingeniería  
genética  (GM)  y  una  estrategia  de  disuasión  de  estímulo  (push­pull) .

2.  Semioquímicos  volátiles  vegetales

Los  volátiles  vegetales  son  clases  de  metabolitos  secundarios  lipofílicos  con  presiones  de  vapor  altas  y  pesos  
moleculares  bajos  a  temperatura  ambiente  [3].  Se  forman  como  subproductos  de  los  procesos  de  las  plantas ,  
mientras  que  sus  precursores  se  originan  en  el  metabolismo  primario  [3,14].  Los  volátiles  vegetales  no  conjugados  
se  liberan  al  entorno  circundante  a  través  de  la  membrana  de  la  planta,  desde  sus  sitios  intracelulares  de  síntesis,  
cuando  no  hay  barreras  para  la  difusión  [14].  Las  plantas  sintetizan  y  emiten  una  gran  variedad  de  volátiles  
principalmente  a  partir  de  partes  vegetativas  y  florales  [3],  pero  algunas  también  se  emiten  desde  las  raíces  [6].
Algunos  volátiles  son  comúnmente  liberados  por  todas  las  especies  de  plantas,  mientras  que  otros  son  específicos  de  uno  o  
unos  pocos  taxones  relacionados  [14].  Hasta  el  momento,  se  han  identificado  más  de  1700  compuestos  volátiles  de  plantas  de  
diferentes  familias  de  plantas  pertenecientes  tanto  a  las  angiospermas  como  a  las  gimnospermas  [15].  Se  espera  que  esta  cifra  
aumente  a  medida  que  se  examinen  más  plantas  y  se  desarrollen  métodos  avanzados  y  sensibles  de  detección  y  análisis  de  volátiles.
A  pesar  de  su  enorme  diversidad,  la  mayoría  de  los  compuestos  volátiles  de  las  plantas  podrían  clasificarse  en  unas  
pocas  clases  principales  en  función  de  su  origen  biosintético,  a  saber,  terpenoides  (isoprenoides),  fenilpropanoides  
o  benzenoides,  derivados  de  ácidos  grasos  y  derivados  de  aminoácidos  [5,16].  Los  compuestos  específicos  de  
especie/género  no  están  representados  en  esas  clases  principales.

3.  Compuestos  volátiles  vegetales  inducidos  por  herbívoros  (HIPV)

Un  ataque  a  las  plantas  por  parte  de  artrópodos  herbívoros  modifica  considerablemente  la  emisión  de  volátiles  
de  las  plantas,  lo  que  da  como  resultado  grandes  cantidades  y  variedades  de  los  llamados  volátiles  de  plantas  
inducidos  por  herbívoros  (HIPV,  por  sus  siglas  en  inglés)  [3,5].  Los  estudios  en  más  de  15  sistemas  tritróficos  
diferentes  revelaron  la  inducción  de  un  amplio  espectro  de  compuestos  volátiles  de  plantas  en  respuesta  al  ataque  
de  herbivoría,  lo  que  sugiere  que  la  producción  de  HIPV  es  un  fenómeno  común  [5,6].  Aunque  los  perfiles  volátiles  
muestran  una  enorme  variedad  de  diversidad  entre  las  especies  de  plantas,  diferentes  taxones  de  plantas  exhibieron  
una  superposición  considerable  en  la  producción  de  HIPV  [5,  17].  La  mayoría  de  los  HIPV  podrían  clasificarse  en  
las  siguientes  categorías  principales  (en  orden  de  tamaño  decreciente):  terpenoides  (p.  ej.,  (E)­β­ciemeno,  (E)­4,8­
dimetil­1,3,7­nonatrieno  (DMNT),  (E,E)­α­farneseno),  derivados  de  ácidos  grasos,  incluidos  los  productos  de  la  vía  
de  la  lipoxigenasa  (p.  ej.,  hexanal,  ( Z)­3­hexen­l­ol,  (Z)­3­hexenil  acetato),  bencenoides/fenilpropanoides  (p.  ej., ,  
salicilato  de  metilo,  eugenol  de  metilo,  indol),  compuestos  ramificados  C5  y  varios  compuestos  que  contienen  
nitrógeno  y  azufre  (p.  ej.,  isotiocianatos  o  nitrilos,  respectivamente)  [3,17].
Las  plantas  intactas  suelen  liberar  pequeñas  cantidades  de  compuestos  volátiles.  Sin  embargo,  los  perfiles  
volátiles  cambian  drásticamente,  tanto  en  cantidades  como  en  proporciones,  después  del  daño  por  alimentación  o  
la  deposición  de  huevos  por  parte  de  los  herbívoros  [5,13].  Los  ramos  de  semioquímicos  volátiles  producidos  por  
las  plantas  en  respuesta  a  la  infestación  de  insectos  proporcionan  a  los  parasitoides  y  depredadores  pistas  fiables  
para  localizar  a  los  herbívoros  atacantes,  ya  que  pueden  percibir  de  manera  diferencial  las  señales  volátiles  
inducidas  en  presencia  de  sus  anfitriones  o  presas  [18] .  Por  ejemplo,  se  ha  demostrado  que  la  planta  de  maíz,  Z.  
mays,  emite  grandes  cantidades  de  diferentes  HIPV,  por  encima  y  por  debajo  del  suelo,  en  respuesta  a  la  
alimentación  de  insectos  y  la  deposición  de  huevos  [6,13].  Además,  los  HIPV  se  produjeron  localmente  en  el  sitio  
del  ataque  de  los  insectos  y  sistémicamente  en  toda  la  planta  [13].  Estos  HIPV  atraen  enemigos  naturales  de  los  herbívoros,
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Agronomía  2017,  7,  58 3  de  8  
Agronomía  2017,  7,  58 3  de  8

la  asesamiae  
respuesta   yb  ioactiva  
vispa  parásita  nematodos  
Cotesia   seaesamiae  
a  la   ntomopatógenos  
limentación  
y  los   [19,20].  L
y  noematodos  
viposición   edas  
e  hidentidades  
ntomopatógenos   de  los  H(E)ocimeno,  
erbívoros  incluyen   IPV  
[19,20].   bioactivos  
Las   emitidos  
identidades   de  la  en  
(R)linalool,  
salicilato  
incluyen  
bergamoteno,  
DMNT   y  (dE,E)
e  
Dm
tridecatetraeno  
(E)­ocimeno,  etilo,  
MNT,   (lR)­linalool,  
os  
(  TMTT)   H(Figura  
salicilato  
4 IPV  
de  emmitidos   en  mrespuesta  
etil  eaugenol,  
,8,12­trimetil­1,3,7,11­tridecatetraeno  
etilo,  
d1ecanal,  
). decanal,  etil  m
eugenol,     la  
alimentación   y(E)βfarneseno,  
(E)cariofileno,  
(TMTT)     oviposición  
(E)­cariofileno,  
(Figura   1).  
(E)­β­   de  
αhbergamoteno,  
erbívoros  
y  (E,E)­4,8,12­trimetil­1,3,7,11­
farneseno,   α­

subterráneas  
alimentación  
Figura  1.  S(ustancias  
barrenador   eb)  
m mitidas  
anchado  
del  barrenador  
pvor  
olátiles  
Cehilo  
l  maíz  
pmartellus )  
danchado  
e  
epn  
lantas  
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y  Clia  
nducidas  
hilo  
planta  
ap  lartellus  
a  oeviposición  
pn  
or  
respuesta  
hyerbívoros  
  la  alimentación  
(a)  
a  
yla  
  (aHIPV)  
o
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viposición  
(d )  
aéreas  
del  
((g
a)  
b)  
yusano  
  yd  el   de  
la  lros  
para   aíz  
respuesta   ednemigos  
bioactivos  ael  m
  la  aaíz  
(nDiabrotica  
producidos  
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glos  
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herbívoros,  
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nfestación  
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(Diabrotica  
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la   bioactivos  
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h
virgifera  
erbívoros   vp roducidos  
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e  
fueron   eLn  
los  herbívoros  
(ad).  
tractivos  
os  HIPV  
parásitos  
avispa   avispa   fueron   atractivos  
parásita   Cotesia   para   los  enemigos  
sesamia   (c)  y  el  nn aturales  edntomopatógeno  
ematodo   e  los  herbívoros,   es  decir,  la  
(mi).

Cotesia  
(e). sesamia  (c)  y  nematodo  entomopatógeno  

4.  Papel  de  los  volátiles  inducidos  y  constitutivos  en  la  defensa  vegetal  4.  
Papel  de  los  volátiles  inducidos  y  constitutivos  en  la  defensa  vegetal
Varios  estudios  han  demostrado  que  los  HIPV  liberados  por  las  plantas  después  del  
daño  por  herbívoros  o  la  deposición  de  huevos  juegan  un  papel  importante  en  la  defensa  
de  las  plantas  contra  los  organismos  atacantes  [21–23].  La  deposición  juega  un  papel  
importante  
disuasorios  
brindan  
Los  HpIPV  
protección  
encima   ye  dpn  
rotección  
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25 ].  
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ermoplasma  
avispas  
a[lgunas  
 26].  
parásitas  de  huevos  y  larvas  en  la  etapa  de  puesta  de  huevos .  [27,28].  Esto  representa  una  
respuesta  de  defensa  sofisticada  que  proporciona  un  control  biológico  oportuno  y  efectivo  
desde  el  principio,  antes  de  que  las  larvas  eclosionen  causen  mucho  daño  [11,28].  ataque  de  
insectos  [27,28].  Esto  representa  una  respuesta  de  defensa  sofisticada  que  brinda  una  
insectos  
ejemplos  
liberación  
eclosionen  
ys  aobre  
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ocportuna  
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[9,23,31,32].   enemigos   y  
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volátiles   os  
ejemplos   h erbívoros  
derivados   [ 28,33].  
de  dosde  las  plantas  para   A quí,  
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Agronomía  2017,  7,  58 4  de  8

estrategias  prácticas  de  protección  de  cultivos:  (1)  ingeniería  de  los  volátiles  de  las  plantas  para  sus  funciones  defensivas,  
y  (2)  estrategias  de  distracción  de  estímulo­disuasión  (push­pull).

5.  Ingeniería  genética

Los  avances  recientes  en  biotecnología  permitieron  a  los  expertos  que  trabajan  en  la  genética  de  las  
defensas  de  las  plantas  manipular  las  emisiones  volátiles  de  las  plantas  para  sus  funciones  defensivas  [34,35].  
Sin  embargo,  la  mayoría  de  las  pruebas  se  han  realizado  en  condiciones  de  laboratorio  con  plantas  modelo.  Por  
ejemplo,  el  gen  de  la  (E)­β­farneseno  sintasa  clonado  de  Mentha  piperita  se  expresó  con  éxito  en  Arabidopsis  
thaliana  para  provocar  la  emisión  de  (E)­β­farneseno  [36].  Las  plantas  transformadas  de  A.  thaliana  emitieron  (E)­
β­farneseno,  que  fue  lo  suficientemente  alto  como  para  provocar  una  potente  respuesta  repelente  en  el  áfido  
Myzus  persicae  y  una  respuesta  detención  en  su  parasitoide,  Diaeretiella  rapae  [36].  Las  plantas  de  maíz  
transgénicas  con  sobreexpresión  del  gen  TPS10  del  maíz  produjeron  (E)­β­farneseno,  (E)­α­bergamoteno  y  otras  
señales  de  defensa  volátiles  que  atrajeron  a  los  enemigos  naturales  de  los  herbívoros  del  maíz,  Cotesia  
marginiventris  [37].  Se  ha  propuesto  que  se  pueden  aplicar  avances  similares  en  ingeniería  genética  para  mejorar  
la  resistencia  de  los  cultivos  a  plagas  de  insectos  económicamente  importantes  en  condiciones  reales  de  campo  [38].
Degenhardt  et  al.  [10]  demostraron  el  potencial  de  esta  estrategia  al  restaurar  la  emisión  de  una  señal  volátil  
subterránea  específica,  (E)­β­cariofileno,  a  la  línea  de  maíz  que  normalmente  no  produce  la  señal  en  respuesta  al  
daño  de  la  plaga  en  la  raíz.  Algunas  líneas  de  maíz  liberan  (E)­β­cariofileno  en  respuesta  al  daño  por  alimentación  
de  las  larvas  del  gusano  de  la  raíz  del  maíz  occidental,  Diabrotica  virgifera  virgifera.  La  señal  semioquímica  atrae  
al  nematodo  entomopatógeno  Heterorhabditis  megidis,  que  parasita  y  mata  las  larvas  de  la  plaga  en  pocos  días  
[19,39].  Según  los  informes ,  la  mayoría  de  los  cultivares  de  maíz  de  América  del  Norte  han  perdido  la  capacidad  
de  producir  la  señal  volátil  y,  por  lo  tanto,  reciben  poca  protección  contra  los  nematodos  entomopatógenos  [10].  
En  este  estudio,  una  línea  de  maíz  que  normalmente  no  emite  (E)­β­cariofileno  se  transformó  con  un  gen  de  (E)­β­
cariofileno  sintasa  de  orégano  (Origanum  vulgare),  lo  que  resultó  en  emisiones  constitutivas  de  la  señal.  En  
parcelas  de  campo  infestadas  de  gusanos  de  la  raíz  del  maíz  donde  se  liberaron  nematodos  entomopatógenos,  
las  plantas  emisoras  de  (E)­β­cariofileno  sufrieron  significativamente  menos  daños  en  las  raíces.  Además,  hubo  
una  supervivencia  significativamente  menor  de  la  plaga  (un  60  %  menos  de  aparición  de  escarabajos  adultos)  en  
las  plantas  transformadas  en  comparación  con  las  líneas  no  transformadas  y  no  emisoras  [10].

Más  recientemente,  un  trigo  hexaploide,  Triticum  aestivum  cv.  Cadenza  se  diseñó  genéticamente  para  emitir  
(E)­β­farneseno  utilizando  un  gen  sintético  basado  en  una  secuencia  de  menta  con  una  secuencia  de  aminoácidos  
dirigida  a  plástidos,  con  o  sin  un  gen  para  la  biosíntesis  del  precursor  farnesil  difosfato  [40].  En  el  bioensayo  de  
laboratorio,  los  volátiles  de  las  plantas  transformadas  fueron  repelentes  de  tres  especies  de  áfidos  de  cereales  y  
mejoraron  significativamente  el  comportamiento  de  búsqueda  de  alimento  de  la  avispa  parásita  Aphidius  ervi.  
Aunque  los  estudios  de  laboratorio  demostraron  un  potencial  considerable  para  el  control  de  áfidos,  los  experimentos  
de  campo  durante  las  temporadas  de  cultivo  2012/2013  no  mostraron  evidencia  de  repelencia  de  áfidos  o  aumento  
del  parasitismo  en  condiciones  de  campo  [40].  Se  ha  recomendado  la  modificación  del  enfoque  experimental  para  
seguir  probando  los  prometedores  resultados  de  laboratorio  en  condiciones  de  campo  realistas  [40].
Las  modificaciones  propuestas  incluyen  considerar  los  efectos  inducidos  asociados  con  la  alimentación  de  áfidos  y  apuntar  
a  poblaciones  naturales  más  confiables  de  áfidos  y  parasitoides  [9,40].
Los  ejemplos  anteriores  demuestran  el  potencial  de  manipular  los  semioquímicos  volátiles  de  las  plantas  para  
proporcionar  una  mejor  resistencia  de  los  cultivos  contra  el  ataque  de  insectos  a  través  de  un  mejor  control  biológico  de  la  plaga.
La  ingeniería  genética  es  más  rápida,  eficiente  y  precisa  que  el  mejoramiento  convencional  en  la  introgresión  de  señales  
volátiles  de  defensa  deseables  [41,42].  Sin  embargo,  el  mejoramiento  convencional  también  podría  implementarse  para  
optimizar  la  producción  de  importantes  compuestos  bioactivos  volátiles  por  parte  de  las  plantas  para  equilibrar  la  influencia  
de  los  grupos  de  presión  y  las  restricciones  regulatorias  al  enfoque  transgénico.  La  velocidad  del  mejoramiento  convencional  
se  puede  mejorar  con  la  selección  asistida  por  marcadores  [28].  Además,  los  semioquímicos  volátiles  de  plantas  modificados  
podrían  mejorarse  preferiblemente  haciendo  que  las  emisiones  sean  inducibles  por  la  plaga  objetivo  para  guiar  
selectivamente  a  los  enemigos  naturales  hacia  aquellas  plantas  bajo  el  ataque  de  insectos  y  minimizar  los  costos  
metabólicos  y  la  adaptación  potencial  de  plagas  asociados  con  las  emisiones  constitutivas  de  HIPV.
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Agronomía  2017,  7,  58 5  de  8

Agronomy  2017,   5  de  8

7,  58  6.  Estrategia  de  desviación  de  estímulo­
disuasivo  6.  Estrategia  de  desviación  de  
estímulo­disuasivo  Una  estrategia  de  desviación  de  estímulo­disuasivo,  también  llamada  push­pull,  se  
desarrolla  mediante  la  explotación  de  la  planta  Una  estrategia  de  desviación  de  estímulo­disuasivo,  
también  llamada  push­pull ,  se  desarrolla  mediante  la  explotación  de  semioquímicos  volátiles  para  repeler  
plagas  de  insectos  del  cultivo  principal  (empuje)  y  atraerlos  a  la  planta  trampa .  Uno  de  los  ejemplos  
más  exitosos  de  una  estrategia  de  desvío  de  estímulo­disuasivo  atrapa  cultivos  (pull)  [2].  Uno  de  los  ejemplos  
más  exitosos  de  un  sistema  de  disuasión  de  estímulos  es  un  sistema  de  cultivo  'push­pull'  desarrollado  
para  controlar  los  barrenadores  del  tallo  de  cereales  para  agricultores  de  escasos  recursos.  La  estrategia  es  
agricultores  
un  
o  sorgo,  
sistema  
dce  
on  
d
ee  
scasos  
los  
cultivo  
agricultores  
recursos.  
'push­pull'  
de  
en  
fdorraje  
esarrollado  
África  e[n  
30].  
África  
Epl  
ara  
s[istema  
30].
controlar   consiste  
los  barrenadores  
en  cultivos  intercalados  del  tallo  de  cdereales  
e  cereales,   para  
maíz  
El  s istema  
forrajeras  
de  
(Sorghum  
(E)­ocimeno  
scomo  
(Melinis  c
(Desmodium  
alrededor  
orgo  ((d onsiste  
Melinis   e n  i ntercalar  
vE)­4,8­dimetil­1,3,7­nonatrieno  
esmodium  
ulgare  
myd
  
inutiflora)  
(e  
E)­4,8­dimetil­1  
eumste  
ncinatum  
sinutiflora)  
udanense)  
csultivo  
pp.  
y  plantar   c ultivos  
( Desmodium  
dintercalado  
e  
y  aE
p
hlrededor  
lantar  
oja  
l  
p,asto   d e  
3,7nonatrieno  
plateada  
pNasto  c
(apier  
du ereales,  
Figura  
pe  
ncinatum  
roducido  
eNste  
oapier   m
(  Pennisetum  
D2p.  
c).  
roducido  
ultivo  
intortum  
S(p aíz  
dPennisetum   o
emioquímicos  
or     
s
e  hientercalado  
oja   orgo,  
l  ddpesmodio  
pe  
por  
urpureum)  
lateada  
he
oja   c on  
l  pdurpureum)  
esmodio  
vv(erde)  
Figura  l
olátiles  
yo  l  a  
Domas  
.  
  p l eguminosas  
yintortum  
elaza  
  
asto  
2m
yc).  
  omo  
elaza  
o
la  
L  Sos  
S
mrudan  
epelen  
udán  
elaza   D esmodium  
(sdE)­ocimeno  
demioquímicos  
e  
e  
hvl(eguminosas  
oja  
ulgare  
 pasto  
repelen  
(empujan)  
verde)  
sdyudanense)  
e  
l  as  
pm
yasto  
v  p s pp.  
olátiles  
e
elaza  
lagas  
mpujan  
asto   de  
barrenadores  
gramíneas  
barrenadoras  mientras  
Napier   que  alos  
(yempujan)  
  Sudan   a producidos  
traen  
lejan   (jalan)   por  
las  plagas   dlas  
polillas   garrenadoras  
ramíneas  Npapier  
e  bbarrenadoras   mara   pyoner  
ientras     Sudan  
que   atraen  
huevos  
los   (jalan)  
producidos  
en   ap  or  
la  hierba   las  
eln  plolillas  
as   ugar  de  
maíz  [30].  Además  de  producir  para  poner  huevos  en  el  pasto  en  lugar  de  maíz  [30].  Además  de  producir  
semioquímicos  volátiles  repelentes  semioquímicos  volátiles  repelentes  que  alejan  a  las  polillas  barrenadoras ,  
se  ha  demostrado  que  los  exudados  de  raíces  de  Desmodium  spp  suprimen  eficazmente  la  maleza  parásita. ,  
Striga  spp.  a  través  de  una  supresión  de  la  maleza  parásita,  Striga  spp.  a  través  de  un  mecanismo  alelopático  
[11,30].  
altos  
altos   e  m ecanismo  a
de  sdemioquímicos  
semioquímicos   lelopático  
volátiles  
volátiles   [11,30].  
atractivos,   S
atractivos,   e  hca  
como   sde  
omo  emostrado  
hla  
os  
dvemostrado  que  
olátiles   dee  
l  
qhpue  
asto  
oja   pNasto  
apier  
evl  erde   hN papier  
roduce  
exanal,   niveles  
p(roduce  
E)­2­hexenal,   más   más  
niveles  
(Z)­3­  
hexenal,  
ubicación  hexen­1­ol  
(Z)­3­hexen­1­ol  
de  la  planta  y  (Z)­3­hexen­1­il  
yh  uésped,  
(Z)­3­hexen­1­yl   en  accetato,  
omparación   señales  
utilizado   cpon   ce
or  lomo  
as   los  
l  mpaíz   ov  e
olillas   olátiles  
l  
bsarrenadoras  
orgo   d[e   hoja  
30].   hvembra  
erde  hsexanal,  
acetato,   eñales  
grávidas   u(E)­2­
tilizadas  
en  la  
por  
el  mla   l
aíz.   as   p
alimentación  olillas  
Además,  los   b arrenadoras  
de  
tejidos  
las  larvas   h embra  
del  pbasto  
arrenadoras   g rávidas  
Napier  poroducen   e n   l a  
  sorgo  [30].  u bicación  
una  A savia  
demás,   d e   l a  
pegajosa   p lanta  
los  tejidos   h uésped,  
en  respuesta   e n  
de  la  hierba   c omparación  
a   Napier  producen   con  
una   s
desviar  
a  la  
de   avia  
tallos   p egajosa  
alimentación  
las  
qlue  
arvas  los  daqe  e n  
trapan  
ue   r espuesta  
barrenadores  
los  caausando  
trapa  causando   una  mortalidad  
una  mortalidad   significativa  
significativa  
[11,30].   [11,30].  
De  esta   Dme  anera,  
esta  meanera,  
s  posible  es  paosible  
  
de  cultivos  
infestación   partir  
causado   dbel   pcor  
ipntercalados  
or   ultivo  
arrenadores  
las  dp principal  
esvía  
lagas.  
sino   qya  
a  lyos     rqb
ue   educir  
ue   el  psasto  
ignificativamente  
arrenadores  
también   aumenta  
de  del  
melaza  
cultivo   los  
la  siembra  
ep
ntre   dhaños  
rincipal  
ileras   rceduce  
dausados  
de  yc  ultivos  
e  maíz   npo  or  
las  rpeduce  
intercalados,   lagas.  
significativamente  
solo   como   Lea  
la  l  dpsaño  
iembra  
asto   de  
melaza  entre  hileras  de  maíz,  no  solo  reduce  el  parasitismo  de  las  larvas  de  barrenadores  por  la  avispa  
parásita  
que  
sintieron  
hierba  
parasitismo  
Los  
también  
las  
dhre  
Cesultados  
sembras  
mignificativamente  
.  selaza  
sesamiae  
e  libera  
de  dintacta  
e  
ldas  
el  
Ce[.  
43].  
le
n  
arvas  
sstudio  
esamiae  
r[espuesta  
44].  
Eastudia  
traídas  
dael  
a  nalítico  
la  
bsarrenador  
de  
l(a  
eposición  
E)4,8dimetil1,3,7nonatrieno  
psior  
intieron  
nfestación  
y(  DMNT),  
de  cpomportamiento  
sor  
dignificativamente  
e   lda  
hse  
uevos  
eñales  
acvispa  
omportamiento  
dpve  
olátiles  
arásita  
herbívoros  
revelaron  
(aDMNT),  
traídas  
C
emitidas  
.  
ys  aesamiae  
yqnalítico ,  
  ue  
p
lsa  
or  
eñales  
alpas  
limentación  
(or  
E)­4,8­dimetil­1,3,7­nonatrieno  
hh
[43].  
embras  
pierba  
vero  
olátiles  
Ltos  
ambién  
de  
drm
esultados  
e  
eelaza  
C
p
mitidas  
lantas  
.  asumenta  
esamiae  
[44].  
p
drevelaron  
or  
e  E
mlea  
l  aíz  
sl  
De  
MNT  
y  
se  ha  implicado  en  el  reclutamiento  de  DMNT  también  se  libera  en  respuesta  a  la  deposición  de  huevos  
y  depredadores  
de   hsemioquímicos  
ppull' [46]  
erbívoros  
lantas   con  proporciona  
yc  l[apacidad  
a  
13,45].  
aalimentación  
propiados  
Eul  in  
nherente  
sistema  
excelente  
pdara  
e  p'push­pull' [46]  
lantas  
pdara  
esarrollar  
ejemplo  
producir  
de  mdiaíz  
nnovadores  
e  scqemioquímicos  
yómo  
ue  
  parasitoides  
explota  
se  hpa   roporciona  
ipmplicado  
lantas  
aypropiados  
  depredadores  
con  eun  
n  
ce apacidad  
el  
xcelente  
prara  
eclutamiento  
[d13,45].  
esarrollar  
inherente  
ejemplo  
El  
dse  
eistema  
dstrategias  
pe  
arasitoides  
ara  
explotación  
p'push­
roducir  de  
protección  de  cultivos  innovadoras  y  ecológicamente  racionales.  En  esto  y  estrategias  de  protección  de  
cultivos  ecológicamente  racionales.  En  esta  estrategia,  los  efectos  combinados  de  la  estrategia  volátil,  los  
efectos  combinados  de  los  semioquímicos  volátiles  de  la  trampa  atractiva  y  los  semioquímicos  repelentes  
de  la  trampa  atractiva  y  los  cultivos  intercalados  repelentes  han  resultado  en  una  reducción  significativa .  
cultivos  que  provocan  daños  por  plagas  de  barrenadores  en  los  cultivos  de  cereales  que  conducen  a  
importantes  mejoras  en  las  ganancias  de  rendimiento  de  los  cultivos  [11].  a  importantes  mejoras  en  las  
ganancias  de  rendimiento  de  los  cultivos  [11].

Figura  2.  
2.  F
cultivo  
igura  
“push­pull” (fuente:
Representación  
Representación   esquemática  
esquemática  del  sistema   del  sistema  
de  cultivo  “push­pull” (fuente:   de  
www  www.push­pull.net .push­pull.net)  
[46]. )  [46].
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Agronomía  2017,  7,  58 6  de  8

7.  Conclusiones

Existe  una  intrincada  interacción  química  intertrófica  entre  las  plantas,  los  herbívoros  y  los  enemigos  naturales  de  
los  herbívoros,  ya  que  han  estado  coevolucionando  durante  más  de  400  millones  de  años  [47,48].  Como  resultado,  las  
plantas  han  desarrollado  formas  muy  sofisticadas  de  defenderse  de  los  insectos  herbívoros,  por  ejemplo,  mediante  la  
emisión  de  semioquímicos  volátiles.  Algunos  de  estos  semioquímicos  volátiles  se  emiten  constitutivamente,  mientras  que  
otros  se  inducen  después  del  ataque  de  insectos  [9].  Tanto  las  defensas  constitutivas  como  las  inducidas  juegan  un  
papel  importante  en  la  protección  de  las  plantas  contra  el  daño  de  los  insectos  [9,24].  Varios  estudios  han  demostrado  el  
potencial  de  manipular  los  semioquímicos  volátiles  de  las  plantas  para  reducir  la  herbivoría  y  aumentar  la  atracción  de  
los  enemigos  naturales  de  los  herbívoros,  aunque  principalmente  en  condiciones  de  laboratorio  [23,31].  Los  ejemplos  
prácticos  de  este  documento  demuestran  aún  más  la  posibilidad  real  de  mejorar  la  resistencia  directa  e  indirecta  de  los  
cultivos  contra  plagas  de  insectos  económicamente  importantes  mediante  la  explotación  de  semioquímicos  volátiles  derivados  de  plantas.
La  comprensión  adecuada  de  la  ecología  bioquímica,  molecular  y  del  comportamiento  de  las  interacciones  planta­insecto  es  esencial  
para  desarrollar  estrategias  de  manejo  de  plagas  de  insectos  novedosas  y  sostenibles  similares  [10,11].
Además,  los  avances  recientes  en  la  biotecnología  podrían  proporcionar  nuevas  herramientas  para  mejorar  la  genética  de  los  cultivos  
para  una  mejor  resistencia  contra  el  ataque  de  plagas  de  insectos  [28,49].

Agradecimientos:  Agradecemos  el  apoyo  financiero  de  las  siguientes  organizaciones  y  agencias:  la  Unión  Europea,  la  Fundación  
Biovision,  el  Departamento  para  el  Desarrollo  Internacional  del  Reino  Unido  (DFID);  Agencia  Sueca  de  Cooperación  Internacional  
para  el  Desarrollo;  la  Agencia  Suiza  para  el  Desarrollo  y  la  Cooperación  (COSUDE);  y  el  Gobierno  de  Kenia.  Las  opiniones  expresadas  
en  este  documento  no  reflejan  necesariamente  la  opinión  oficial  de  estos  donantes.

Conflictos  de  interés:  Los  autores  no  tienen  ningún  conflicto  de  interés.

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