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PENETRACIÓN
Por virus, hongos y bacterias

PENETRACIÓN POR HONGOS

➢Los procesos previos a la entrada.
➢Penetración.
➢Establecimiento.

Magnaporthe oryzae
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doi: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1009779.g002

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UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA LA MOLINA

ESCUELA DE POST GRADO
ESPECIALIDAD DE FITOPATOLOGIA

AG7214: Fisiología del

Parasitismo
Clase: 05

Alejandro Risco Mendoza

alejandrorisco@lamolina.edu.pe

La Molina, 2023

Procesos previos
Tenemos los estímulos
las zoosporas de Phytophthora spp. nadan y se dirigen
hacia la raíz siguiendo un gradiente químico y esta
gradiente no es específica.

Todos los hogos que penetran en forma directa tienen un

tubo germinativo y tiene un hinchamiento en el extremo
que recibe el nombre de APRESORIO que da origen a una
hifa de infección que es lo que penetra.

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Phytophthora parasitica

Zoosporas (Z); punta de la raíz: zona de maduración (MaZ), zona de elongación (EZ) y zona meristemática (MZ)
Computational and Structural Biotechnology Journal, Volume 18, 2020,
https://doi.org/10.1016/j.csbj.2020.10.045. 5

Hongos biotróficos obligados causante de la roya

Tubo germinativo (GT) emerge de una

urediospora (S) adherida al huésped por una
almohadilla de adhesión (P). Apresorio (A)
sobre el poro estomático. Hifa de penetración
(PE) penetra en la cámara subestomatal y se
alarga en una hifa de infección (IH). Célula
madre haustorial (HM) a partir de la cual el
haustorio (H) invade la célula huésped. Cuello
haustorial (NB), matriz extrahaustorial
interfacial (amarilla) rodeada por la
membrana extrahaustorial (EHM). Después de
formar el primer haustorio, la hifa de
infección se ramifica y se forman más hifas
Trends Plant Sci. 2002 Aug;7(8):352-6. doi: 10.1016/s1360-1385(02)02297-5.
intercelulares, células madre haustoriales
(HM) y haustorios.
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Botrytis cinerea
La espora germina, emite su tubo germinativo y forma su apresorio en cualquier
superficie húmeda. Entonces, hay un contacto físico que estimula a la formación del
apresorio.

Puccinia graminis
Germinación de urediosporas de Puccinia graminis f. sp. tritici y su
multiplicación micelial en lámina foliar (24–48 hpi).

Gráfico que muestra la germinación de

urediosporas en la superficie del no-hospedante y
hospedante, así como otras superficies hidrófobas.

J Plant Dis Prot 128, 457–469 (2021).

https://doi.org/10.1007/s41348-020-00405-y
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Rhizoctonia solani

Forma apresorio múltiple (COLCHONES DE INFECCIÓN).

➢ Se introdujo raíces de diferentes hospedantes de Rhizoctonia a bolsas de celofán.

➢ Las bolsas se colocaron en el suelo que contenían mezcla de distintas cepas de
Rhizoctonia.
➢ Después de un tiempo, se examinaron las bolsas, se observó la formado de
colchones de infección en las bolsa que tenían salida de sustancias, las cuales
estimularon la formación de apresorios y a partir de ellas las hifas de infección.
Hubo cierta especificidad.
➢ Sien embargo, no siempre ocurre esto, porque normalmente no existe
especificidad.

Sitios de infección de Rhizoctonia solani en tallos

aéreos de papa 'Atlántico'. (c) a las 12 post infección
HPI ; (d, e) cojín de infección; (f, g) lobulado apresorio;
(h) apresorio tridentiforme; (i) apresorios en forma de
pie; (j) apresorios globulares; (k) forma irregular.

(a, b) infección hifal del espacio intercelular.

European Journal of Plant Pathology 145(2)
DOI:10.1007/s10658-015-0842-1 10

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Estructuras de infección del hongo que infectan

el tallo y la raíz. (a) Imagen de microscopio
electrónico de barrido (SEM) de placas de
infección del patógeno de la mancha ocular de
cereal Oculimacula spp. En la base del tallo de
trigo. (b) superficie del huésped debajo de la
placa de infección con múltiples sitios de
penetración. (c) Imagen de microscopía
confocal fluorescente de coleoptilo de trigo
invadido por un aislado de Oculimacula que
expresa proteína fluorescente verde. Las
paredes de la célula huésped emiten
fluorescencia roja. Una placa de infección es
visible en la parte superior derecha. Las hifas
filamentosas (en primer plano) están
invadiendo células corticales y una hebra
vascular (abajo a la derecha). (d) Hifopodios
melanizados oscuros del hongo
Gaeumannomyces graminis formado en una
película de poliéster hidrofóbico.

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Tigmotropismo: la superficie de la epidermis

determina en qué dirección va el tubo germinativo.

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Inhibidores
En la superficie de la epidermis existe una serie de sustancias que normalmente se
acumulan, por exudación de las células que están por debajo.
Estas sustancias pueden interferir con la germinación de las esporas y con el
crecimiento del tubo germinativo.

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Ácido málico
Garbanzo resistente al hongo Mycospharella rabiei.
Plantas de garbanzos resistentes poseen
tricomas/pelos glandulares que secretan ácido
málico en comparación con las variedades
susceptibles que secretan poco o no secretan este
compuesto.
Tiene un efecto inhibitorio sobre las esporas y el
tubo germinativo.

HAFIZ, A. 1952. Basis of resistance in gram to Mycosphaerella blight.

Phytopathology 42:422-424.

Basic Life Sciences, vol 8. Springer, Boston, MA.

https://doi.org/10.1007/978-1-4684-2886-5_19 14

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Catecol y al ácido protocatéquico

Cebolla roja resistente a Colletotrichum circinans.
Resistencia de los bulbos a la infección, se debe a dos compuestos fenólicos: catecol y al
ácido protocatéquico, encontrado en mayor cantidad en cebollas rojas.

A., Risco M.
Fitopatología General 15

Linamarina, glucósido cuando se descompone produce ácido cianhídrico (HCN) que es muy tóxico,
entonces, cuando se libera por las raíces disminuye la población de organismos que se encuentran en la
rizosfera, y dentro de ellos Fusarium.
Los glucósidos cianogénicos de defensa de las plantas. Los monoglucósidos linamarina/lotaustralina,
se detectaron en toda la cápsula de lino, mientras que los diglucósidos linustatina/neolinustatina solo
se acumularon en el endospermo y los tejidos del embrión.
J. Nat. Prod. 2015, 78, 6, 1231–1242. May 17, 2015. https://doi.org/10.1021/acs.jnatprod.5b00023

Resumen de metabolitos identificados y estudiados en raíces y brotes de plántulas de lino

Continua…..

Molecules 2022, 27(7), 2372; https://doi.org/10.3390/molecules27072372 16

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Factor ambiental
La luz, humedad, la temperatura, etc. Tienen efectos sobre el proceso de infección.
Estos factores puede ser favorable y en otros casos desfavorables.
Altos contenidos de nitrógeno favorece a los hongos biotróficos (roya, oídium,
mildiú), sin embargo, desfavorece la infección de los necrotróficos.
El N favorece la juvenilidad del tejido, es decir que si un tejido está en crecimiento
va a favorecer a los biotróficos porque ellos necesitan células vivas para prosperar,
por el contrario, los necrotróficos se presenta más en un tejido que etá
volviéndose senescente.

Al aplica nitrógeno al tejido que está volviéndose senescente, se rejuvenece y no

favorece a los necrotróficos/facultativos: Cladosporium, Colletotrichum, Alternaría,
Septoria, Helmintosporium, etc.
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El factor de adhesión
Adhesión o adherencia de la espora. Cuando una espora cae sobre una
superficie de la epidermis, ¿como se sostiene?.
La espora tiene varios mecanismos:
secreción de sustancias que le permite adherirse a la superficie (ADHESINAS),
estos compuestos son secretados por la misma espora y rodean a la espora y la
fijan a la superficie, este tipo de adhesinas son hidrofóbicas que le permite
adherirse a la superficie que tiene cera, también es hidrofílica.
No todos los hongos que producen adhenasina. Oídium o royas no secretan
adhesinas, se pega a la superficie por fuerzas electrostáticas que hay entre la
pared de la espora y la superficie de la epidermis.

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Infección temprana de Magnaporte oryzae (tizón Nat Rev Microbiol 7, 185–195 (2009).
https://doi.org/10.1038/nrmicro2032
del arroz). Conidia con gota apical de mucílago
(izquierda) y conidio unido al sustrato por adhesión
de la punta de la espora mucilaginoso.
(Lucas, 2020) pg 145 fig 6.3 a.

Corpus ID: 198950297

Condición secundaria de Colletotrichum acutatum en hojas de

fresa 24 h después de la inoculación observada mediante
microscopía electrónica de barrido. A, Conidio primario con
conidio secundario (flecha) unido a la fiálida conidial. Observe
el mucílago que rodea el conidio primario y el apresorio
(derecha). B, Conidio primario con conidio secundario (flecha
central) desprendiéndose de la hifa.
Phytopathology 91(7):659-64. DOI:10.1094/PHYTO.2001.91.7.659 20

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Morfología de conidios secos e hidratados de

Venturia inaequalis.
A, El vértice de las conidias no turgentes
consta de una estructura globular
(pegamento de punta de espora [STG],
flechas).
B, conidios no turgentes formados en
conidióforos, con STG pequeño (círculo).
C, Conidio seco con STG de dos partes (la
barra representa 1 µm).
D, Conidios turgentes después de la
hidratación. vesículas en la punta de la
espora no visibles.
E, Conidio hidratado sin estructura globular
en la punta.
F, Los conidios secos sin ninguna preparación
con estructuras globulares (círculos).
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Espora de Erysiphe pisi (oidiosis de la arveja), mostrando el pequeño tubo germinativo

primario (flecha) y un tubo geminativo largo del apresorio desarrollando un apresorio
sobre la superficie del hospedante.
(Lucas, 2020) pg 146 fig 6.4 a.

Penetración
Puede ser directa, a través de la superficie intacta de la
epidermis, por estomas o por heridas.

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Penetración por estomas

La penetración por estomas puede ser directa a través de la formación de un
apresorio.

Ejemplo, la roya del frijol (Uromyces appendiculatus) produce el apresorio y

desarrolla una hifa de infección la cual ingresa por el estoma.

25

Uromyces spp.

El apresorio es solo un hinchamiento del tubo germinativo, el cual forma una hifa, la cual forma un
vesícula dentro de la cámara su estomática y del extremo salen hifas que son las que se distribuyen por
los espacios intercelulares.
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También Phytophthora forma apresorio antes de entrar. Por supuesto hay otros que
entran por el estoma a través de zoosporas (Bremia, Plasmopara viticola) el mismo
Phytophthota forma zoosporas en papa dependiendo de la temperatura.

Comparación de apresorios en epidermis de cebolla y raíz de tomate. Phytophthora parasitica.

Cy, quiste; Ap, apresorio; ih, hifa de infección; Pp, clavija de penetración; Se, tabique. Un
tabique separa el apresorio del tubo germinativo durante la penetración. 27

New Phytologist 228(2)

DOI: 10.1111/nph.16650

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Penetración por lenticelas

Muchos invasores de lenticelas también pueden ingresar a través de heridas,
particularmente patógenos de suelo como:
➢ Streptomyces scabies “sarna de la papa”,
➢ Pectobacterium carotovorum “podrición blanda de las hortalizas”,
➢ Spongospora subterranea “roña polvorienta de la papa”,
➢ Armillariella mellea “podredumbre de la raíz”,
➢ Penicillium expansum “moho azul”,
➢ Monilinia fructicola “pudrición morena de la manzana”,
➢ Nectria galligena “cancrosis de la manzana”.

30

Penicillium expansum infecta la fruta

principalmente a través de heridas, pero
también a través de aberturas naturales,
como lenticelas, extremos del tallo y el
extremo del cáliz.

https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2019.02.001
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El número de aislamientos fúngicos y la identidad de los aislamientos de lenticelas de

fresno infectadas confirmadas por secuenciación ITS.

Este estudio es el primer intento de identificar la variedad de organismos fúngicos que pueden usar las lenticelas
como puntos de entrada para infectar los brotes de Fraxinus excelsior (fresno).

iForest - Biogeosciences and Forestry, Volume 12, Issue 2, Pages 160-165 (2019)
doi: https://doi.org/10.3832/ifor2897-012 32

Sección radial de una lenticela en F. excelsior.

Como en otras especies de árboles

forestales, las lenticelas son un punto de
entrada natural para los hongos patógenos
en Fraxinus excelsior. El ascomiceto
necrotrófico Hymenoscyphus fraxineus se
aisló de lenticelas de fresno infectadas en un
bosque con baja presión de la enfermedad
de muerte regresiva del fresno. Diferentes criterios evaluados en los árboles de este estudio.
Lesiones tipo cancro (a), lenticelas necróticas (b), muerte regresiva
iForest - Biogeosciences and Forestry, Volume 12, Issue 2, Pages 160-165 (2019) de brotes (c) y brotación en una escala de 1 a 4 (d).
doi: https://doi.org/10.3832/ifor2897-012 33

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Penetracion por heridad

Fusarium, Sclerotinia, Ceratocystis, Rhizopus, Penicillium, etc.

➢ Penicillium y Rhizopus patógenos débiles, no entra directamente. Labor

cultural, prácticas agrícolas (podas o injertos).

➢ Lasidioplodia spp., heridad por injertos o podas.

➢ Heridas causadas por hojas en manzano: Nectria.

➢ Ingreso por heridas naturales en la raiz: Fusarium, verticillium,
Phytophthora.

➢ Heridas ocasionadas por nematodos: Verticillium daliae en papa.

➢ Incluso algunos insectos abren el ingreso: hongo Ophiostoma penetra

porque escarabajos ocasionan heridas, incluso se dice que el escarabajo
tiene dentro de sus intestinos al hongo. 34

Lasidioplodia spp

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Todo tipo de nematodos fitoparásitos crean heridas (micropunción, ruptura y separación de

células o perforación).
Ectoparásitos causar micropunciones en la superficie de la raíz; juveniles de endoparásitos perforan la
superficie de la raíz para penetrar.
La herida ha sido considerada un mecanismo importante para facilitar la infección por hongos patógenos para
la entrada inicial o invasión de hifas fúngicas en el tejido huésped.
➢ Infeccion de algodon con M. incognita no eran atractivas para F. oxysporum; no obstante, sinergia entre F. oxysporum y Pratylenchus en
alfalfa.
➢ Se requiere a Meloidogyne o Heterodera para una invasión eficiente de las raíces y el desarrollo del complejo de la enfermedad del
marchitamiento en legumbres.
➢ Es muy probable que la herida junto con los cambios fisiológicos en el huésped puedan generar sinergia con los patógenos secundarios
como Fusarium spp.
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Indian Phytopathology https://doi.org/10.1007/s42360-020-00240-z

Penetración directa
La penetración directa es cuando la espora germina forma el tubo germinativo y
hay u hinchamiento el extremo que se llama apresorio, por debajo del apresorio
sale una hifa infectiva.
➢ La mayor parte los biótrofos (causantes de royas, oídium, mildius), no son
exclusivo.
➢ Algunos necrotróficos.

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(d) alrededor del hueco es una pared

compuesta por melanina, la superficie de la
epidermis está hundida. Ese hueco por
donde entra la hifa infecciosa que fue
producido por fuerza física y por
degradación.
En exámenes químicos del orificio hay una
disolución de la cutícula y de las paredes
indicando acción enzimática por cutinasas y
celulasas; tal vez pectinasas.

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(a) micrografía electrónica de una sección de una zoospora de

Plasmopara brassicae enquistado en pelos radicular, (b - d)
resumen diagramática de la penetración de una pelo radicular, (b)
vacuola expandido y aparición de un pequeño adhesorio
(apresorio), (c), (d) penetración ha ocurrido y el protoplasma del
hospedante ha depositado un papila en el sitio de penetración. 39

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Oculimacula sp. (a) se forma matas de micelio, vienen a ser como

colchones de infección y de aquí salen múltiples hifas de infección (b) la
mata que está de vuelta y se observa como hay hifas de infección (c) se ve
los agujeros que hizo las hifas de infección.

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