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Diversificación de protistas

Artículo· Diciembre 2016

DOI: 10.1016/B978-0-12-800049-6.00247-X

CITAS LEE
8 3,576

2 autores:

Alastair Simpson Yana Eglit

Universidad de Dalhousie Universidad de Dalhousie

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 Diversificación de protistas
AGB Simpson y Y Eglit,Universidad de Dalhousie, Halifax, NS, Canadá
r2016 Elsevier Inc. Todos los derechos reservados.
Glosario
AlgasTérmino de conveniencia para los protistas que son fotosintéticos (o
están muy estrechamente relacionados con los protistas fotosintéticos).
Ameba (plural Amebas)Célula que carece de flagelos y produce
algún tipo de pseudópodos, casi siempre utilizados para la
locomoción, la alimentación o ambas cosas.
BacterívoroLa capacidad de alimentarse de células procarióticas, casi
invariablemente a través de la fagotrofia.
BYAHace mil millones de años.
plástidos complejosPlástidos rodeados por más de dos
membranas, resultantes de una endosimbiosis de orden superior
(p. ej., endosimbiosis secundaria o endosimbiosis terciaria).
endosimbiosisSimbiosis donde uno de los socios (el simbionte)
reside dentro de las células del otro (el huésped). Los orígenes de
las mitocondrias y los plástidos implicaron una simbiosis de este
tipo. También conocida como "endocitobiosis". FlagelarUna célula
eucariota con flagelos.
LECAÚltimo ancestro común eucariótico. La población/especie viva
más reciente de la que descienden todos los eucariotas existentes
(es decir, vivos).
macroalgasTérmino de conveniencia para las algas que son
macroscópicas y multicelulares, o al menos tienen un talo grande y
diferenciado, por ejemplo, 'algas marinas'. Compárese con 'microalgas'.
MicroalgasTérmino de conveniencia para algas unicelulares o
coloniales. Compárese con 'macroalgas'. mixotrofiaComo se usa aquí, la
capacidad de un organismo para realizar tanto la fotosíntesis como la
heterotrofia, específicamente a través de la fagotrofia. Tenga en cuenta
que este término a menudo se usa de manera ligeramente diferente en
la literatura bacteriológica y botánica, refiriéndose allí a la fotosíntesis
combinada con heterotrofia de cualquier tipo.
MIAHace millones de años.
nucleomorfoEl núcleo altamente reducido del simbionte
eucariota que dio lugar a un plástido complejo, aún retenido
dentro del plástido (en el periplastidio
compartimiento). Solo unos pocos grupos con plástidos complejos han
conservado nucleomorfos (criptófitos y clorarachniofitos, en particular),
mientras que el núcleo simbionte se ha perdido por completo en la
mayoría de los plástidos complejos.
¿Qué son los protistas? Importancia evolutiva y
ecológica
Los organismos eucariotas se distinguen de los procariotas por
numerosos rasgos celulares y genómicos, incluida la posesión de núcleos
distintos que contienen un genoma que se distribuye a través de múltiples
cromosomas lineales, sistemas de endomembranas de muchos brazos,
orgánulos que surgen a través de la endosimbiosis (p. ej., mitocondrias y,
con frecuencia, plástidos), y
344 Enciclopedia de Biología Evolutiva, Volumen 3
Compartimento periplástidoTambién conocido como
"compartimento periplastidial" o "PPC". En plástidos complejos, el
espacio entre las dos membranas internas de un lado y 1 o 2
membranas externas del otro. Representa el compartimento
citoplásmico del simbionte eucariota que dio origen al plástido.
Contiene el nucleomorfo, así como ribosomas de tipo eucariótico,
en plástidos portadores de nucleomorfos.
fagotrofiaLa capacidad de una célula para alimentarse al ingerir partículas
grandes, generalmente otras células.
plástidoTérmino general para los orgánulos fotosintéticos de los
eucariotas (p. ej., los cloroplastos de las algas verdes) y los
orgánulos no fotosintéticos relacionados (p. ej., los apicoplastos
de muchos parásitos apicomplejos).
alga primariaUn protista con un plástido que desciende
directamente de un evento de endosimbiosis primaria, es decir,
con un plástido que desciende directamente de un
bacteria fotosintética.
Endosimbiosis primariaEndosimbiosis que involucra un simbionte
procariótico, en lugar de un simbionte eucariótico. Se utiliza con
referencia a los orígenes de los orgánulos de origen
endosimbiótico, especialmente los plástidos.
protistasEucariotas que no son animales (Metazoos), plantas terrestres
u hongos verdaderos.
protozoosTérmino de conveniencia para los protistas que son
heterótrofos, pero no de tipo hongo.
alga secundariaUn protista con un plástido (fotosintético) que
desciende directamente de un evento de endosimbiosis
secundaria, en otras palabras, con un plástido que desciende
más inmediatamente de un alga primaria que de una
bacteria fotosintética.
Endosimbiosis secundariaTérmino utilizado con referencia a los
orígenes de los plástidos 'complejos'. Se refiere a una endosimbiosis en
la que el simbionte era un alga primaria (es decir, tenía un plástido por
descender de un evento de alga primaria).
endosimbiosis).
Endosimbiosis terciariaTérmino utilizado con referencia a los orígenes
de los plástidos 'complejos'. Se refiere a una endosimbiosis en la que el
simbionte era un alga secundaria (es decir, tenía un plástido por
descender de un evento de alga secundaria).
endosimbiosis).
sistemas citoesqueléticos más complejos. Los eucariotas también son
notables porque incluyen los grandes organismos multicelulares que
parecen, a primera vista, dominar la Tierra, principalmente animales
(Metazoos), plantas terrestres y hongos. Sin embargo, los animales, las
plantas y los hongos son en realidad solo tres linajes altamente
especializados e inusuales entre la gran diversidad de formas de vida
eucariotas. Los otros organismos eucariotas se denominan colectivamente
protistas. Estos son en su mayoría unicelulares y microscópicos, con
algunas excepciones importantes y espectaculares.
doi:10.1016/B978-0-12-800049-6.00247-X

La existencia de los protistas es bien conocida en abstracto, pero su
enorme importancia para comprender la evolución y la biodiversidad
de los eucariotas se subestima habitualmente. También son de gran
importancia ecológica y asumen una gran variedad de funciones en
los sistemas naturales.
Según la definición más utilizada, los protistas son simplemente
aquellos eucariotas que no son verdaderos animales, plantas terrestres ni
verdaderos hongos. 'Protistas' no representa una agrupación
filogenéticamente cohesiva de organismos estrechamente relacionados, ni
los protistas comparten características biológicas distintas de las que son
comunes a todos los eucariotas. La mayoría de los subgrupos de protistas
se clasifican libremente como algas o protozoos. Las algas son 'similares a
las plantas' en el sentido de que son fotosintéticas (o están estrechamente
relacionadas con las formas fotosintéticas). Van desde pequeñas formas
unicelulares, muchas de las cuales son móviles, hasta macroalgas
multicelulares que pueden rivalizar con las grandes plantas terrestres en
tamaño y complejidad. Las algas unicelulares y coloniales son
responsables de una gran proporción de la producción primaria acuática,
mientras que las macroalgas de varios tipos son componentes dominantes
de los ecosistemas de importancia regional, especialmente en las aguas
costeras (los ejemplos incluyen bosques de algas marinas y los
componentes de algas de los arrecifes tropicales). Los protozoos son
heterótrofos, y la mayoría son 'similares a los animales' en el sentido de
que ingieren partículas sólidas de alimentos, utilizando la fagotrofia. La
gran mayoría de los protozoos son unicelulares o existen como formas
simples de muchas células (p. ej., colonias de células similares), y la
motilidad es un rasgo común. Muchos protozoos son de vida libre y la
mayoría de ellos se alimentan de procariotas ("bacterívoros") u otros
eucariotas microbianos. En cambio, una proporción sustancial de
protozoos son parásitos de animales, plantas u otros protistas. Las
enfermedades humanas causadas por protozoos incluyen malaria,
disentería amebiana, enfermedad del sueño, enfermedad de Chagas,
leishmaniasis, giardiasis ("fiebre del castor"), toxoplasmosis,
Tanto las algas como los protozoos son términos aproximados de
conveniencia que no se refieren ni a grupos filogenéticamente coherentes
ni a tipos ecológicos claros. Por ejemplo, muchas algas fotosintéticas
unicelulares son 'mixótrofas' que se alimentan de otros microorganismos (
McKie-Krisberg y Sanders, 2014;Lijadoras, 1991;Stoecker, 1999). La
depredación de procariotas por algas mixotróficas puede en realidad
exceder la bacterivoría por parte de protozoos heterótrofos en algunos
sistemas (verdesataret al.,2007). También hay varios grupos de protistas
heterótrofos que no están relacionados con los hongos verdaderos, pero
que sin embargo se asemejan a los hongos en algún aspecto de su ciclo de
vida, por ejemplo, al existir principalmente como un micelio de hifas y/o al
producir un cuerpo fructífero como elemento reproductivo o de
dispersión. estructura (los ejemplos incluyen oomicetos y mohos
mucilaginosos; ver más abajo). Dichos grupos a menudo no se consideran
'protozoos' y, al menos históricamente, han sido estudiados típicamente
por micólogos (ver, por ejemplo,Stephenson, 2011).
El origen de los eucariotas: una breve descripción
Se asume más o menos universalmente que los primeros miembros
del linaje eucariota eran unicelulares y que el último ancestro común
de los eucariotas vivos (último ancestro común eucariota, o 'LECA')
era también un organismo unicelular, al igual que muchos de los
linajes eucarióticos vivos hoy (ver más abajo). En otras palabras, está
claro que las preguntas sobre cómo evolucionaron y se diversificaron
las células eucariotas son, en gran medida, preguntas sobre
Diversificación de protistas 345
protistas, y que los protistas son una fuente crucial de la información
requerida para responderlas.
Historia antigua de los eucariotas
La mayoría de los investigadores que estudian la evolución de los
eucariotas (aunque no todos) asumen que las células eucariotas
evolucionaron a partir de ancestros procariotas. Los parientes más
cercanos de los eucariotas entre los procariotas son los Archaea. Análisis
filogenéticos sofisticados recientes respaldan la hipótesis de que los
eucariotas en realidad evolucionaron a partir de la diversidad de las
arqueas vivas (es decir, que las arqueas son parafiléticas), y esto se ve
respaldado por el descubrimiento de varias mezclas de unos pocos genes
'eucariotas' en los genomas de las arqueas. Se supone que los grupos de
arqueas están más estrechamente relacionados con los eucariotas (
Williamset al.,2012,2013; azoteet al.,2015). Esta inferencia se representa en
forma de caricatura enFigura 1(a). No obstante, independientemente de la
relación exacta entre Archaea y eucariotas, todavía hay un gran abismo en
la organización celular entre Archaea (o al menos aquellos que han sido
bien estudiados hasta la fecha, verWilliams y Embley, 2015) y protistas
vivos. Los análisis comparativos de estructura celular y genoma entre
eucariotas, especialmente protistas, han demostrado que esta distinción
se remonta a los ancestros comunes de los eucariotas vivos. En otras
palabras, LECA ya era una célula eucariota de complejidad esencialmente
'completamente desarrollada' (Koumandouet al.,2013). El intento de
comprender la evolución real de la 'célula eucariota completa' antes de
LECA es una disciplina extremadamente vibrante, aunque polémica, pero
en su mayoría más allá del alcance de este artículo (aunque vea los
comentarios sobre la mitocondria, a continuación). Este tema se trata en
detalle en al menos dos excelentes colecciones recientes de artículos de
revisión (Keeling y Koonin, 2014;Williams y Embley, 2015).
A partir de la comprensión actual del árbol filogenético de los
eucariotas vivos (ver más abajo), se infiere rutinariamente que LECA
era un protozoo heterótrofo, muy probablemente un flagelado
unicelular (es decir, con flagelos eucariotas). Los exámenes de los
citoesqueletos de los eucariotas vivos, combinados con las
estimaciones filogenéticas actuales, sugieren que LECA
probablemente tenía dos flagelos diferentes y un citoesqueleto
microtubular complejo que definía la forma de la célula, incluido el
soporte de una región especializada de la célula adaptada para
alimentarse por fagocitosis.Cavalier-Smith, 2013;Heisset al.,2011,
2013;Yubuki y Leander, 2013).
Existen tremendas incertidumbres con respecto a la línea de tiempo
de la diversificación de eucariotas. El registro fósil de eucariotas más alláB
750 MYA sigue siendo extremadamente escaso y limitado en detalles. Los
fósiles más antiguos considerados potencialmente representativos de
organismos eucariotas se remontan a más de 2 BYA (y posiblemente más
de 3 BYA), pero se identifican con criterios muy limitados, principalmente
porque su tamaño y/o complejidad son más característicos de los
eucariotas vivos que de los vivos. procariotas (Butterfield, 2015;Javauxet
al.,2010). Los probables eucariotas más sólidamente identificados por
estos criterios datan de B1.6 BYA y más jóvenes, mientras que los fósiles
que se pueden asignar con alta confianza a grupos de eucariotas vivos
particulares son todos 1.2 BYA y más jóvenes (Butterfield, 2000,2015;
Butterfield et al.,1990;Javauxet al.,2004;Angustiaet al.,2013;Porter y Knoll,
2000). Los enfoques de datación molecular (basados en conjuntos de
datos multigénicos ensamblados a partir de eucariotas vivos) que se
calibran utilizando esta última parte del registro fósil también se han
utilizado.
346 Diversificación de protistas

eucariotas

Ch
Rh

LECA
gl
arqueas (C)

bacterias

(b)

(a)

Figura 1Historia temprana de las células eucariotas. (a) Vista simplificada del Árbol de la Vida, que indica la relación probable entre los eucariotas y un grupo de
arqueas parafiléticas, y contextualiza los eventos de endosimbiosis (primaria) que conducen a mitocondrias y plástidos en células eucariotas, respectivamente, antes
y después del último común eucariota. antecesor (LECA). Las ramas coloreadas dentro del subárbol eucariota representan agrupaciones principales, detalladas en
figura 3. (b) Simbiosis mitocondrial entre un miembro del linaje eucariota y una alfaproteobacteria. Tenga en cuenta que existe un debate sobre si el núcleo estaba
presente en el huésped del linaje eucariota antes de la simbiosis mitocondrial, y también si el simbionte alfaproteobacteriano se adquirió por fagocitosis (ver texto);
ambos se muestran aquí por simplicidad. La membrana vacuolar del huésped que rodeaba al simbionte (si alguna vez estuvo presente) se perdió, mientras que
tanto la membrana celular como la membrana externa de la bacteria se mantuvieron. La transformación evolutiva del simbionte bacteriano en un orgánulo implicó
la reducción del genoma, incluida la transferencia de genes endosimbiótica al genoma nuclear/prenuclear (flecha púrpura estrecha), y también la orientación a la
mitocondria de las proteínas codificadas por el núcleo, incluidos algunos originalmente de origen endosimbionte (flecha púrpura ancha), pero también otros que se
originan en el linaje nuclear o en otro lugar (flecha azul ancha). Sigue la homología implícita entre las invaginaciones de la membrana celular alfaproteobacteriana y
las crestas mitocondrialesMuñoz-Gómezet al. (2015). ( c ) Endosimbiosis plástida primaria entre un eucariota ancestral de Archaeplastida y una cianobacteria
engullida por fagocitosis. Al principio de la simbiosis, se perdió la membrana vacuolar del huésped, pero se conservaron ambas membranas de cianobacterias. Al
igual que con las mitocondrias, la transformación evolutiva del simbionte en un orgánulo incluyó la reducción del genoma, la transferencia de genes endosimbiótica
al núcleo (flecha verde estrecha) y el direccionamiento al plástido de proteínas codificadas en el núcleo de origen cianobacteriano y otros orígenes (flecha verde
ancha). y flechas azules). Este plástido primario fue heredado directamente por los tres grupos de arqueplastos: Rhodophyta (Rh), Chloroplastida (Ch) y Glaucophyta
(Gl).

utilizado para inferir las edades de los primeros eucariotas. Dichos análisis
muestran mucha dependencia del método e incertidumbre, pero
generalmente han estimado edades para LECA entre 1 y 2 BYA (con la
mayoría de las estimaciones hacia el extremo inferior de este rango),
seguido de una divergencia relativamente rápida de los principales grupos
de eucariotas existentes discutidos abajo (veremmeet al.,2014). En
resumen, la mayoría de los investigadores de esta subdisciplina infieren
que la vida eucariota había evolucionado porB1.5 BYA (y posiblemente
mucho antes de eso), con LECA que data de algún tiempo antesB1 BYA.
endosimbiosis; La mitocondria
El último ancestro común eucariota tenía mitocondrias capaces de
respiración aeróbica. La mitocondria es uno de los dos orgánulos
principales de los eucariotas que son de origen endosimbiótico (los
plástidos, como los cloroplastos, son el otro). Ambos
estos orgánulos eran originalmente bacterias Gram-negativas que se
convirtieron en simbiontes intracelulares y luego perdieron su
independencia genética con el tiempo (Figuras 1(b)y1(c)). La gran
mayoría de las proteínas requeridas para la función de las
mitocondrias y plástidos modernos no están codificadas en sus
propios genomas (aunque estos genomas casi siempre se han
conservado, aunque en forma muy reducida), sino que ahora están
codificadas en el genoma nuclear del 'huésped' eucariota (ver Grey y
Archibald, 2012). Los transcritos que especifican estas proteínas se
traducen en los ribosomas citosólicos, y luego los polipéptidos se
importan al orgánulo mediante maquinarias de translocación
complejas. Tanto en las mitocondrias como en los plástidos, algunas
de estas proteínas dirigidas a orgánulos codificadas en el núcleo
rastrean sus orígenes hasta el genoma del endosimbionte, y los
genes que las codifican se trasladaron al genoma nuclear a través del
proceso de 'transferencia de genes endosimbiótica', sin embargo,
sorprendentemente gran proporción parecen derivarse de otros

genes eucariotas u otras fuentes procariotas (Grey y
Archibald, 2012).
La mitocondria desciende de una alfaproteobacteria y se
adquirió una vez en la historia eucariótica, antes de la época de
LECA.Griset al.,1999;Grey y Archibald, 2012;Figura 1(b)). Este
orgánulo ha sido retenido por todos los grupos de eucariotas
vivos que se han estudiado en detalle, incluso muchos taxones
(principalmente de protistas) que viven en ambientes con poco
oxígeno y no tienen capacidad para la respiración aeróbica.
Mulleret al.,2012;Escaleraset al.,2015). Existe un debate de larga
data y en curso sobre si el orgánulo mitocondrial estuvo entre
las últimas innovaciones eucariotas que se adquirieron (es decir,
el huésped original ya era una célula con un núcleo, un sistema
de endomembrana complejo, un citoesqueleto eucariota, etc.), o
si fue uno de los primeros (Grey y Archibald, 2012; Poole y
Gribaldo, 2014). En particular, varias hipótesis proponen que una
simbiosis entre un archaeon (o procariota relacionado con
Archaea) y el ancestro bacteriano de las mitocondrias fue en sí
mismo el evento fundador fundamental del linaje eucariota (ver
Embley y Martín, 2006;Martínet al.,2015).
Plástidos primarios
La historia de la endosimbiosis de plástidos tiene impactos
importantes y complejos en nuestra comprensión de la biodiversidad
de los eucariotas protistas vivos. El evento endosimbiótico original
que finalmente condujo a (casi) todos los orgánulos que llamamos
plástidos ocurrió después de la época de LECA, e involucró
claramente a una célula eucariota completamente desarrollada como
huésped y una cianobacteria capaz de realizar la fotosíntesis
oxigénica como simbionte. El resultado final de este proceso de
'endosimbiosis primaria' fue una 'alga primaria' fotosintética con un
plástido rodeado por dos membranas que se derivan de la
membrana celular y la membrana externa del simbionte
cianobacteriano (verArchibaldo, 2009,2012;Gouldet al.,2008; Keeling,
2010;Reyes-Prietoet al.,2007).
Con la especial excepción dePaulinela (ver 'Rhizaria' a continuación),
todos los grupos vivos de algas primarias parecen descender de una sola
endosimbiosis primaria (Figura 1(c)). La evidencia de esta endosimbiosis
primaria compartida incluye filogenias que muestran que los genes y
genomas de los plástidos forman un grupo monofilético en relación con
las cianobacterias, características compartidas únicas (o al menos
inusuales) de la organización del genoma de los plástidos y el hecho de
que los plástidos comparten una maquinaria común de importación de
proteínas.Archibaldo, 2012;Keeling, 2010;McFadden y van Dooren, 2004;
Precioet al.,2012;Reyes-Prietoet al.,2007; Torneroet al.,1999). El gran grupo
de algas primarias y plantas terrestres se llama Archaeplastida, oa veces
simplemente 'Plantae', aunque las plantas terrestres en sí mismas son una
subsección derivada relativamente recientemente de este linaje grande y
antiguo (ver más abajo).
Endosimbiosis Secundaria
La verdadera complejidad en la historia de los orígenes de los plástidos
proviene del hecho de que múltiples endosimbiosis de "orden superior"
han extendido los plástidos a varios linajes de protistas fuera de
Archaeplastida. La endosimbiosis secundaria se refiere a un evento en el
que una célula eucariota (típicamente, pero no necesariamente,
heterótrofa) adquiere un alga primaria como endosimbionte, y
Diversificación de protistas 347
Con el tiempo, el endosimbionte se reduce a un orgánulo
genéticamente dependiente que importa la mayoría de las proteínas
requeridas para la función de los plástidos.Figura 2(a)). Los plástidos
adquiridos mediante endosimbiosis secundaria característicamente
están rodeados por más membranas delimitantes que los plástidos
primarios, a menudo cuatro en total. Las dos membranas internas
son las mismas dos que rodean un plástido primario. La membrana
más externa proviene del sistema de endomembranas del huésped,
mientras que la segunda desde la más externa (generalmente se
infiere que es) desciende de la membrana celular del endosimbionte
primario de algas (Archibaldo, 2012;Keeling, 2010; aunque veaGould
et al., 2015). La presunción habitual es que el alga primaria que dio
lugar al plástido secundario se mantuvo originalmente intacto y
encerrado en una vacuola, es decir, parte del sistema de
endomembranas del huésped. Esto concuerda con la observación de
que los endosimbiontes de algas contemporáneos (que son
relativamente comunes en los protistas) normalmente residen
dentro de las vacuolas del huésped (ver Nowack y Melkonian, 2010).
En varias algas secundarias, la membrana externa del plástido se
continúa físicamente con el retículo endoplásmico y el sistema de
envoltura nuclear del huésped.Keeling, 2010: ejemplos, haptofitos,
criptofitos, muchos stramenopiles - ver más abajo yFigura 2(b)). En
una minoría de casos (euglénidos fototróficos, dinoflagelados
típicos), hay solo tres membranas que rodean el plástido, y la
segunda membrana desde afuera (es decir, descendiente inferido de
la membrana celular primaria de algas) se pierde, o tal vez nunca
esté presente (Keeling, 2010;Figuras 2(a)y 2(b)). Estos orgánulos con
tres o más membranas derivados a través de eventos
endosimbióticos en serie, pueden denominarse colectivamente
plastidios complejos (por ejemplo,Gouldet al.,2008;Archibaldo, 2015).
Los sistemas de importación de proteínas de plástidos complejos son
conjuntos fascinantes y complicados de mecanismos
interconectados, pero más allá del alcance de este artículo (verGould
et al., 2008;Keeling, 2010).
En la mayoría de las (supuestas) algas secundarias, queda muy
poco del endosimbionte del alga primaria, excepto el plástido en sí, y
(donde todavía está presente) la membrana que desciende de la
membrana celular del alga primaria. El equivalente del citoplasma
del simbionte de algas es el material inmediatamente fuera de las
dos membranas plástidas internas. Este compartimento,
denominado compartimento periplástido (o compartimento
periplastidial), tiene poco volumen y, por lo general, carece de
orgánulos definidos. Sin embargo, hay dos linajes de algas
principales, las criptofitas y las clorarachniofitas (ver más abajo), en
las que el núcleo del endosimbionte primario de algas se retiene en
el compartimento periplástido en una forma muy reducida, que se
encuentra entre el par interno y el par externo de membranas (ver
Gouldet al.,2008). En ambos grupos, este núcleo remanente,
conocido como nucleomorfo, está rodeado por una envoltura nuclear
y contiene pequeños cromosomas lineales (siempre tres,
curiosamente) que poseen menos de 500 genes codificadores de
proteínas en total (douglas et al.,2001;Gilsonet al.,2006;Moore y
Archibald, 2009). Los transcritos codificados por genes del genoma
nucleomorfo se traducen en ribosomas de tipo eucariota dentro del
compartimento periplástido. La existencia de nucleomorfos
proporciona una fuerte evidencia de la realidad de la endosimbiosis
secundaria (Archibaldo, 2015), especialmente porque las filogenias
estimadas para los genes nucleomorfos confirman que los
nucleomorfos están más estrechamente relacionados con las algas
primarias (por ejemplo,caballero-smith et al.,1996).
348 Diversificación de protistas

(a)

Jefe

3°? Mi
(1+)

cr

Ja

2°iii
California

Rh
2°yo

2°i

Ch
1°
UE
(b)
gl
Figura 2 Endosimbiosis de orden superior y orígenes de los principales grupos de algas. ( a ) Representación esquemática de la endosimbiosis secundaria.
El orden preciso de los eventos mostrados es solo representativo; otras secuencias son plausibles. Un eucariota, probablemente sin su propio plástido, fagocitó un
alga primaria. A lo largo del tiempo evolutivo hubo una pérdida de genes del genoma nuclear del simbionte de algas, incluida la transferencia de genes
endosimbiótica al genoma nuclear del huésped (flecha verde estrecha), y la propia célula simbionte se redujo, por ejemplo, por la pérdida de su mitocondria Al igual
que con la endosimbiosis primaria, la transformación del simbionte en un orgánulo fue cimentada por la evolución de un sistema de translocación para la importación
de proteínas necesarias para el mantenimiento del simbionte, incluidas sus capacidades fotosintéticas (flechas anchas verde y azul). En algunos casos, el orgánulo ha
seguido albergando una forma reducida del núcleo primario de algas, el 'nucleomorfo'. ' pero este núcleo se perdió por completo en la mayoría de los casos, dejando
lo que es esencialmente un plástido rodeado por cuatro membranas. En algunos casos, también se perdió la segunda desde el exterior de estas cuatro membranas,
dejando un plástido con tres membranas (la celda más a la derecha, entre paréntesis). ( b ) Contexto filogenético para la evolución de eucariotas fotosintéticos a través
de múltiples eventos endosimbióticos. Las ramas coloreadas dentro del subárbol eucariota representan agrupaciones principales, detalladas enfigura 3.
Archaeplastida, el principal grupo de algas derivadas directamente de la endosimbiosis primaria (11),incluye Rhodophyta (Rh), Chloroplastida (Ch) y Glaucophyta (Gl).
Dos eventos separados de endosimbiosis secundaria que involucran simbiontes de cloroplastos (21i; 21ii) resultó en el advenimiento de los euglénidos fotosintéticos
(euglenophytes; Eu) y chloroarachniophytes (Ca), que pertenecen a Excavata y Rhizaria respectivamente. Una tercera endosimbiosis secundaria (21iii), que involucraba
a un rodófito como simbionte, dio lugar finalmente a los plástidos de cuatro grupos de clorofilaC-que contienen algas; criptofitas (Cr); Haptophyta (Ha), los mizozoos
alveolados (My), cuyos representantes de algas más conocidos son los dinoflagelados (representados aquí), y los stramenopiles fotosintéticos, también conocidos
como Ochrophytes (Oc). Sin embargo, la diseminación de plástidos a estos grupos probablemente también involucró uno o más eventos de endosimbiosis terciaria ('3
1?'),involucrando algas secundarias con plástidos derivados de rodofitas como simbiontes. También se han postulado posibles eventos endosimbióticos cuaternarios
(no mostrados).

Plástidos complejos, historia compleja característica de la fotosíntesis. Además, está claro que la
endosimbiosis secundaria ha ocurrido varias veces (Figura 2(b)).
La endosimbiosis secundaria es entonces un mecanismo por el cual grupos no relacionados de Por ejemplo, hay dos grupos principales de algas secundarias,
eucariotas pueden terminar compartiendo las mismas funciones básicas. las cloraracniofitas y las euglénidas fototróficas, que tienen

clorofilasayb,como algas verdes y plantas terrestres (ver más abajo);
sin embargo, las filogenias de las secuencias del genoma de los
plástidos muestran que los plástidos de cloraracniofitos y euglénidos
están relacionados con los plástidos de diferentes subgrupos de
algas verdes.rogers et al.,2007;turmelet al.,2009). Esto demuestra
que los clorarachniofitos y los euglénidos adquirieron sus plástidos a
través de eventos separados de endosimbiosis secundaria.
La situación en otros grupos de algas con plástidos complejos es
más complicada. Cuatro grupos importantes de algas (criptófitas,
haptofitas, dinoflagelados fotosintéticos y stramenópilas
fotosintéticas (también conocidas como ocrofitas o algas
heterokont)) suelen tener plástidos complejos que contienen una
clorofila distintiva, clorofilaC,además de clorofilaa (verAnderson, 2004
;grahamet al.,2009). Filogenias basadas en datos de secuencias del
genoma plástido muestran que estos clorofilaC-Los orgánulos que
contienen están relacionados con los plástidos de algas rojas (
Bachvaroffet al.,2005;Janouskovecet al., 2010;Yoonet al.,2002), lo que
demuestra que tienen una ascendencia endosimbiótica separada de
los plástidos complejos derivados de cloroplastos de cloraracniofitos
y euglénidos discutidos anteriormente. Además, estas filogenias de
genes de plástidos también indican que los plástidos de clorofilaC-
grupos que contienen se derivan en última instancia de un solo
evento de endosimbiosis secundaria (Bachvaroffet al.,2005;Yoonet
al.,2002). Sin embargo, los intentos de estimar los árboles evolutivos
de las propias algas, utilizando genes de sus genomas nucleares, no
demuestran que estos organismos estén estrechamente
relacionados. Por ejemplo, como se analiza más adelante, los
dinoflagelados están más estrechamente relacionados con los
ciliados (que nunca tienen sus propios plástidos), que con los
stramenopiles, haptofitos o criptofitos (p. ej., Burkiet al.,2012;Van de
Peer y De Wachter, 1997).
Hay dos escenarios principales que resolverían esta aparente
contradicción. Una posibilidad es que todas estas algas de hecho
provengan directamente de un solo evento de endosimbiosis
secundaria en un ancestro común, pero esta capacidad fotosintética
(y en la mayoría de los casos, todo el plástido) fue posteriormente
perdida por los ancestros de varios grupos importantes de
heterótrofos, en un mínimo de ciliados, Rhizaria, varios grupos de
stramenopiles heterótrofos y algunos taxones oscuros relacionados
con criptofitos portadores de plástidos. La segunda posibilidad es
que hubo un solo evento de endosimbiosis secundaria que dio
origen a la clorofila.C-que contiene plástido, pero este plástido fue
adquirido posteriormente por uno o más grupos no relacionados a
través de eventos simbióticos adicionales (cuerpoet al.,2009; Cavalier-
Smith, 1999;Gouldet al.,2008;Keeling, 2013). Estos eventos
adicionales podrían haber implicado que un eucariota heterótrofo
adquiera un alga secundaria como simbionte y, con el tiempo, este
simbionte se reduzca a solo un plástido, en otras palabras,
"endosimbiosis terciaria" (Archibaldo, 2009;quilla 2013). La
endosimbiosis terciaria es en realidad un fenómeno documentado de
forma independiente: hay algunos dinoflagelados que tienen
plástidos que parecen derivarse relativamente recientemente de
diferentes algas secundarias. En el caso más claro, el donante del
plástido era un haptofito, como se desprende tanto de los pigmentos
del plástido como del análisis filogenético de los genes del plástido (
Tengs et al.,2000).
Desafortunadamente, no es sencillo distinguir entre
endosimbiosis secundaria y terciaria que ocurrieron hace mucho
tiempo, y en la actualidad no está claramente resuelto cuál de
los dos escenarios descritos anteriormente corresponde mejor a
Diversificación de protistas 349
la historia evolutiva real (verArchibaldo, 2015;Keeling, 2013;
Gouldet al.,2015;petersenet al.,2014;Figura 2(b)). Lo que no se
discute es que resolver las historias de los plástidos complejos
derivados de redalga y de sus algas anfitrionas sigue siendo una
de las cuestiones más importantes en el estudio de la evolución
de los eucariotas existentes.
Descubriendo la diversidad y la filogenia de los protistas
Nuestra comprensión actual de la biodiversidad y la
filogenética de los protistas se basa en más de dos siglos de
investigación, pero ha experimentado una profunda
evolución en las últimas dos décadas. Gran parte de la
diversidad conocida de protistas de nivel de linaje superior
había sido encontrada por microscopistas ópticos a fines del
siglo XIX y algunos grupos principales que se reconocen hoy
en día estaban bien delimitados durante esta era, en su
mayoría formas más grandes y/o aquellos con morfologías
complejas. . Por el contrario, los pequeños flagelados
heterótrofos y las amebas (en particular) tendían a
agruparse en taxones de alto nivel por criterios simples,
como el número de flagelos o la forma de los seudópodos,
que resultaron no definir conjuntos evolutivamente
cohesivos.Taylor, 1976; verPaterson, 1994). Por un lado, esto
ayudó a identificar o resaltar muchos agrupamientos
taxonómicos artificiales y, por el otro, demostró una serie de
agrupamientos filogenéticos previamente insospechados (o
mal respaldados) (Paterson, 1999). El taxón diverso pero
unificado ahora conocido como Euglenozoa (ver más abajo)
es un ejemplo clásico de una agrupación principal
identificada principalmente usando datos de microscopía
electrónica (Cavalier-Smith, 1981;Kivic y Walne, 1984; Taylor,
1976).
Al igual que con los procariotas, la aplicación de la filogenética
molecular ha transformado nuestra comprensión de la porción protista
del árbol de la vida. Brevemente, la filogenética molecular de los protistas
comenzó en la década de 1970, pero la introducción del ARN ribosómico
de subunidades pequeñas (SSU rRNA) como marcador molecular en la
década de 1980 resultó ser una innovación crucial (por ejemplo,McCarroll
et al.,1983;Soginet al.,1986), especialmente después de que las
metodologías de análisis y el muestreo de taxones mejoraran durante la
década de 1990. Mucho de lo que sabemos ahora sobre las relaciones de
alto nivel entre eucariotas se estableció o confirmó durante las décadas de
1990 y 2000, principalmente a través de análisis filogenéticos de
secuencias de ARNr de SSU y el uso común de filogenias multigénicas,
principalmente basadas en genes nucleares codificadores de proteínas de
evolución lenta. (p.ej,Baldauf et al.,2000;Gajadharet al.,1991;Nikoláievet al.,
2004; Van de Peer y De Wachter, 1997;wainrightet al.,1993; Parfreyet al.,
2010). A principios de la década de 2000, la acumulación de secuencias del
genoma completo y las encuestas de secuencias de ARNm (encuestas EST,
posterior secuenciación del transcriptoma) condujeron a "análisis
filogenómicos" que incorporaron de docenas a cientos de genes (Bautista
et al.,2002;Rodríguez-Ezpeletaet al.,2005;Felipe et al.,2005; tenga en
cuenta que el término 'filogenómica' también se aplica a análisis muy
diferentes en otros contextos). DesdeB2007,
350 Diversificación de protistas

la filogenómica se ha convertido en la principal herramienta para Archaeplastida

inferir la estructura de nivel más profundo del árbol eucariota, y los
Archaeplastida ("plástidos antiguos") son el grupo que contiene
'supergrupos' actuales como Sar y Obazoa se identificaron
esencialmente todas las algas primarias (es decir, con plástidos de
principalmente sobre la base de análisis filogenómicos (ver más
origen endosimbiótico primario; véase más arriba), y la gran mayoría
abajo). Al mismo tiempo, la aplicación de enfoques de secuenciación
de las especies vivas de este conjunto son fotosintéticas. Su historia
ambiental en los últimos 15 años ha mejorado mucho nuestra
probablemente se remonta a más de mil millones de años, según los
comprensión de la diversidad de protistas dentro de los principales
escasos fósiles primitivos (Butterfieldet al.,1990). Archaeplastida
linajes (en particular) y, en muchos casos, ha alterado
consta de tres grupos: Chloroplastida, Rhodophyta y Glaucophyta.
profundamente nuestro conocimiento sobre su distribución en los
hábitats (por ejemplo, , Masanaet al.,2014).
Chloroplastida (también conocida como Viridiplantae o
No obstante, a pesar de la disponibilidad masiva de datos de
Chlorobionta) incluye las diversas algas verdes, es decir, todas las
secuencias, el árbol de la vida eucariota sigue sin resolverse por
algas primarias con clorofilabademás de clorofilaa, y las plantas de la
completo. La inferencia filogenética se complica por problemas
tierra. Las algas verdes van desde numerosos pequeños flagelados
metodológicos, la existencia de transferencia lateral de genes y el
unicelulares, que probablemente representan la forma ancestral de
hecho de que el muestreo de taxones (es decir, el número y la
Chloroplastida (Figura 4(a)), a través de varios tipos coloniales y
variedad de especies para las que hay datos de secuencia
filamentosos (Figura 4(b)), a macroalgas complejas y diferenciadas. El
disponibles) es todavía muy limitado para muchos grupos de
gran tamaño y la complejidad han evolucionado de forma
protistas de particular importancia filogenética. (verMarrónet al.,2013
independiente dentro de las algas verdes en múltiples ocasiones. Por
;Burkiet al.,2012;Yabuki et al.,2014;Zhaoet al.,2012). Las dificultades
ejemplo, el grupo principal de algas verdes (Ulvophyceae) no está
técnicas son particularmente duras en la cuestión crucial de la
estrechamente relacionado con las principales macroalgas de agua
posición de la "raíz" del árbol eucariota (es decir, identificar la
dulce o con las plantas terrestres (Leliaertet al.,2012). Las plantas
primera división entre linajes representados por eucariotas vivos),
terrestres evolucionaron a partir de las algas verdes estreptofitas/
donde las grandes distancias evolutivas entre la mayoría de las
carófilas, que en su mayoría son formas de agua dulce. Las
secuencias procariotas y sus Los homólogos eucarióticos hacen que
relaciones precisas entre las plantas terrestres y las diversas algas
la inferencia filogenética sea extremadamente desafiante. Estudios
verdes estreptofitas aún no se han resuelto por completo. Análisis
recientes han estimado filogenias para conjuntos de genes donde
filogenómicos recientes de marcadores nucleares y plástidos
estas distancias son inusualmente bajas, o considerado otros datos
favorecen una estrecha relación con los Zygnametales unicelulares o
moleculares como la duplicación de genes y la pérdida de
filamentosos (Laurin-Lemayet al., 2012;Leliaertet al.,2012;tiempoet
información, o la distribución taxonómica de maquinarias celulares
al.,2012;Wickettet al., 2014;Zhonget al.,2014;Figura 4(b)), en lugar de
importantes (por ejemplo, Cavalier-Smith, 2010;Derelle y Lang, 2012;
la hipótesis previamente preferida de una afinidad más cercana entre
Derelleet al., 2015;Élet al.,2014;Katzet al.,2012;hombre anchoet al.,
las plantas terrestres y las macroalgas complejas llamadas Charales,
2013); independientemente, estos aún no han dado un consenso
o 'stoneworts' (verLewis y McCourt, 2004).
sobre la posición de la raíz (Williams, 2014). Además (y de manera
Las rodófitas, o algas rojas, son en su mayoría macroalgas
emocionante), todavía se están descubriendo y caracterizando
marinas (Figura 1(c); ver tambiénFigura 1(f)), aunque también
nuevos linajes importantes de protistas a un ritmo elevado, tanto a
existen formas unicelulares. Las glaucofitas son un linaje muy
través de métodos de aislamiento y cultivo, como del uso de
oscuro de algas unicelulares o coloniales de agua dulce (Figura
enfoques moleculares ambientales (p. ej.,Glücksmanet al.,2011; Kim
1(d)). Los plástidos de rodofitas y glaucofitas carecen de clorofila.
et al.,2011;Noet al.,2007;Seenivasanet al.,2013; Yabukiet al.,2010,
bese es el principal pigmento accesorio de Chloroplastida, pero
2011).
en su lugar retienen el sistema de pigmento accesorio
ficobilisoma presente en el ancestro cianobacteriano de los
plástidos (grahamet al.,2009;jacksonet al.,2015); el color rojo
La diversidad de los eucariotas vivos
típico de las algas rojas, por ejemplo, se debe principalmente a
la abundancia de la ficoeritrina ficobilina (grahamet al., 2009).
En la actualidad, la gran mayoría de los eucariotas vivos se pueden
Sorprendentemente, los plástidos de los glaucofitos también
asignar a uno u otro de los cuatro "supergrupos": Archaeplastida,
retienen un vestigio de la pared celular de peptidoglicano
Sar, Excavata y Amorphea. Sar reúne a tres grupos ya
bacteriano entre las membranas plástida interna y externa.
impresionantemente diversos; Stramenopiles, Alveolates y Rhizaria,
Löffelhardt y Bohnert, 1994; jacksonet al.,2015).
mientras que Amorphea une al menos dos taxones principales;
Amoebozoa y Obazoa (este último contiene el subgrupo más
conocido Opisthokonta). Es probable que cada uno de estos
Sar
represente un grupo monofilético, aunque se han presentado
propuestas de que la "raíz" del árbol eucariota (ver arriba) podría El taxón Sar (también conocido como SAR, o Harosa) es un
caer dentro de Excavata o Amorphea. Los taxones más conocidos conjunto grande y complejo que reúne una amplia variedad de
que no pertenecen a uno de estos supergrupos son las algas organismos que antes no se consideraban especialmente
criptofitas y haptofitas discutidas brevemente anteriormente. Sin relacionados, pero que han sido agrupados por filogenética
embargo, hay una lista más larga de organismos heterótrofos que multigénica o estudios filogenómicos (Burkiet al.,2007;Hackettet
también pueden pertenecer a linajes principales filogenéticamente al.,2007; Rodríguez-Ezpeletaet al.,2007). El nombre Sar/SAR era
distintos fuera de los supergrupos actuales (ver 'otros grupos' a originalmente un acrónimo de sus tres subclades:
continuación). Un árbol resumido que representa los principales Stramenopiles, Alveolata y Rhizaria (ADLet al.,2012;Burkiet al.,
grupos filogenéticos de eucariotas que se muestra enfigura 3. 2007), cada uno de los cuales ya es muy diverso.
 Diversificación de protistas 351

Sar

Stra
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Riza filosa pil es

Cloraracniofitas

Labyrinthulomycetes
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otros

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Asceto

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Amoebozoa

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figura 3Árbol resumido de los grupos eucariotas existentes. El orden de ramificación se basa principalmente en análisis filogenéticos y filogenómicos moleculares. No se muestran
algunos taxones más pequeños. Las líneas dobles indican agrupaciones que probablemente sean parafiléticas en lugar de monofiléticas. CLO-Carpediemonas-como organismos;
MAST – Stramenopiles marinos.

Stramenopiles frecuentemente entre las algas más importantes dentro de un

Los stramenopiles (también conocidos como heterocontos) generalmente sistema acuático dado: por ejemplo, las diatomeas, junto con los
tienen una etapa flagelada en el ciclo de vida que tiene un tipo dinoflagelados (ver más abajo), son las microalgas más grandes
característico de 'pelos' tubulares rígidos dispuestos en dos filas en un dominantes en las aguas oceánicas. Sin embargo, el clado
flagelo (ver Paterson, 1999). Estos flagelados nadan en la dirección en que stramenopile también contiene numerosos linajes de protozoos, la
apunta el flagelo con pelo. Los stramenopiles incluyen una variedad mayoría de los cuales son pequeños flagelados bacterívoros (ver
particularmente amplia de algas con clorofilaC-que contienen plástidos Paterson, 1999;Masanaet al., 2014;Figura 4(h)). Estos stramenopiles
complejos (ver arriba), que a menudo ahora se conocen como ocrofitos. protozoarios en realidad superan a los stramenopiles de algas en
Estos van desde unicélulas y microalgas coloniales, tanto flageladas como diversidad de secuencias moleculares.Masanaet al.,2014;Shiratoriet
inmóviles (p. ej., diatomeas, Chrysophyceae, Pelagophyceae, al.,2015), pero están menos estudiados: por ejemplo, algunos de los
Raphidophyceae y muchas otras); Figuras 4(e)y4(g)) a grandes macroalgas, protozoos más abundantes en los océanos son stramenopiles que
como algas marinas y algas marinas (Anderson, 2004;grahamet al.,2009; pertenecen a grupos principales que fueron descubiertos por
Figura 4(f)). Una proporción sustancial de microalgas stramenopiles esfuerzos de secuenciación ambiental en los últimos 15 años ('MAST';
producen cubiertas celulares elaboradas hechas de sílice (diatomeas y Masanaet al.,2004, 2014). También hay algunos grupos similares a
muchos crisóficos, por ejemplo). Los ocrofitos de diferentes tipos son hongos importantes entre los stramenopiles heterótrofos. Los más
famosos son los oomicetos, algunos de los cuales son importantes
352 Diversificación de protistas

(a) (b) (C) (d)

(mi) (F) (gramo)

(h)
(i)

(j)

(k) (l) (metro)

Figura 4Archaeplastida, Stramenopiles y Alveolata. Los recuadros de fondo delimitan los grupos principales, coloreados como enfigura 3. Los tamaños indican la
dimensión máxima de cada celda (excluyendo flagelos, tecas, etc.), a menos que se indique lo contrario. (a)Zygnema (cloroplasto; celdas individuales 50metrom de
largo). (b)Hematococo (cloroplastida; 30metrometro). (C)pterosifonía (rodofita; celdas más grandes aproximadamente 70metrom de largo). (d)Gloeochaete
(glaucofito; 30metrometro); imagen cortesía de Adrián Reyes Prieto. (mi)Pinularia (diatomeas; 60metrometro). (F)ascofilo (Feófice) yvertebrado (Rodófita); imagen
cortesía de Eric Salomanki. (gramo)sarcinocrisis (pelagofíceo; 6metrometro); imagen cortesía de Robert (Bob) Andersen. (h) Bicosoeca (bicosoecida; 10metrom
excluyendo la teca). (i) Euplotido no descrito (Ciliate; 45metrometro). (j)nasulopsis (ciliado; 150metrometro). (k)Ceratium (Dinoflagelado; 125metrom de ancho). (l)
Colpodella ( 'crompodélido'; 12metrometro). (metro)Toxoplasma (apicomplejo; cada esporozoito es 5metrometro); imagen cortesía de Jacqueline Leung y Ke Hu.

parásitos de animales acuáticos y plantas terrestres, incluidos los
agentes causantes del tizón tardío en papas y la muerte súbita del
roble (Thines, 2014).
alveolada
Los alveolados incluyen los dinoflagelados, aproximadamente la
mitad de los cuales son algas con plástidos complejos, y dos grandes
e importantes grupos de protozoos: los parásitos apicomplejos y los
en su mayoría ciliados de vida libre (Figuras 4(i)–4 (m)). De estos tres
grupos, los dinoflagelados y Apicomplexa son los más estrechamente
relacionados; junto con parientes más oscuros, estos forman una
agrupación de 'Mizozoos' que parece descender de un ancestro
común fotosintético (ver más abajo).
Dinoflagelados (Figura 4(k)) son una de las formas más
abundantes de microalgas más grandes, y la diversidad de especies
en el plancton marino es particularmente alta (tayloret al.,2008). Ellos

son más famosos por la formación de floraciones de algas y la producción
de potentes toxinas que pueden dañar o matar a los humanos,
generalmente a través del consumo de mariscos o peces contaminados
con toxinas (aunque las algas de varios otros grupos también pueden
formar floraciones y/o tóxico). Los dinoflagelados que no son algas son en
su mayoría depredadores de otros microorganismos, o parásitos de
animales o grandes protistas. Se ha vuelto cada vez más claro que
muchos, quizás la mayoría, de los dinoflagelados de algas también son
depredadores de otros microorganismos y, como tales, son ejemplos de
libros de texto de mixótrofos (ver arriba;jeonget al.,2010; Stoecker, 1999).
Casi todos los Apicomplexa son parásitos de los animales, y los varios
miles de especies descritas incluyen los organismos que causan malaria,
criptosporidiosis y toxoplasmosis en humanos, así como varias
enfermedades importantes del ganado.Figura 4 (m)). Por lo general,
tienen ciclos de vida sexual que incluyen múltiples tipos de células y que
pueden involucrar a múltiples especies de huéspedes. La mayoría son
parásitos intracelulares que utilizan un "complejo apical" especializado,
que incluye distintos tipos de orgánulos secretores, para invadir
activamente las células huésped y posteriormente modificarlas.Kempet al.,
2013). Sorprendentemente, la mayoría de los Apicomplexa también
poseen un plástido complejo que no es fotosintético, pero que desempeña
funciones biosintéticas esenciales (verGouldet al.,2008; Keeling, 2010). Los
parásitos apicomplejos resultan estar más estrechamente relacionados
con el grupo de los 'crompodélidos' (Janouskovec et al.,2015) que incluye
tanto a los protozoos colpodélidos, que son depredadores o ectoparásitos
de otros protistas unicelulares (Figura 4(i)), y un par de algas
recientemente descubiertas con plástidos complejos fotosintéticos (
cromerayVitrela; mooreet al.,2008;Oborniket al.,2011). La mayoría de
estos, así como los organismos de ramificación profunda del linaje de los
dinoflagelados (p. ej., los perkinsidos), tienen estructuras que son
homólogas al complejo apical y se utilizan para alimentarse o para invadir
al huésped.Okamoto y Keeling, 2014).
El último grupo principal de alveolados, los ciliados, por lo general
tienen numerosos cilios en la superficie celular.Lynn, 2008;Figuras 4(i)y4(j)
). Son depredadores extremadamente diversos y abundantes en muchos
sistemas acuáticos, a menudo utilizan conjuntos muy compactos de 'cilios
orales' especializados como parte de su mecanismo de alimentación.
Tienen una organización genómica inusual: cada ciliado contiene
típicamente dos tipos de núcleos. Los macronúcleos 'somáticos' son las
plantillas para prácticamente toda la transcripción durante la fase asexual
del ciclo de vida, mientras que los micronúcleos participan en la etapa
sexual del ciclo de vida y actúan como la línea germinal (mientras que los
macronúcleos degeneran durante y/o después de la fase sexual). proceso).
Rizaria
Rizaria (Figuras 5(a)–5(d)), el grupo final dentro de Sar, es una colección
diversa principalmente de organismos protozoarios de vida libre, aunque
el taxón también incluye parásitos significativos de animales marinos (p.
ej., ascetosporeos, haplosporidios y paramixidos), y de plantas (muchas
Phytomyxea, es decir, plasmodioforidos ;Burki y Keeling, 2014). Rhizaria
también contiene dos pequeños grupos de organismos fotosintéticos, uno
de los cuales es el alga secundaria clorarachniophyte discutida
anteriormente (Figura 5(c)), mientras que el otro es un pequeño grupo de
amebas testadas filosas (ver más abajo) del géneroPaulinella, que tienen
orgánulos fotosintéticos que derivan de cianobacterias de forma
completamente independiente de los plástidos 'verdaderos'
Diversificación de protistas 353
discutido en otra parte de este artículo, y mucho más recientemente (
Ahora, 2014). Muchas Rhizaria de vida libre producen pseudópodos
delgados y a menudo ramificados para alimentarse (p.Figura 5(b)).
Algunas Rhizaria se mueven usando flagelos (a menudo usando una
motilidad deslizante en lugar de nadar; por ejemplo,Figura 5(d)).
Otras son amebas no flageladas, que pueden usar sus pseudópodos
para moverse y alimentarse. Los rizarianos más conocidos –
Foraminíferos (Figura 5(a)), las radiolarias y las amebas testadas
filosas son todas amebas de este tipo, pero además suelen tener
caparazones automineralizados (tests) o 'esqueletos', que están
hechos de carbonato de calcio, sulfato de estroncio o sílice,
dependiendo de la grupo o subgrupo (p. ej., febreroet al.,2002). Los
foraminíferos y los radiolarios en particular suelen ser células muy
grandes (ocasionalmente de varios milímetros o más de diámetro) y
abundan en aguas y sedimentos marinos y, en muchos casos, en el
registro fósil.
Excavata
Como Rhizaria, Excavata (Figuras 5(e)–5(j)) son principalmente una
colección de protozoos, pero también incluyen un solo grupo de
algas secundarias. El ancestro común más reciente de excavate fue
un flagelado (probablemente un bacterivoro de vida libre) con un
surco de alimentación ancho característico, y varios grupos de vida
libre existentes todavía tienen esta forma celular básica (Simpson,
2003; p.ej,Figura 5(f)). Las excavaciones se dividen en dos subgrupos
principales, Metamonada y Discoba (Hamplet al.,2009). Las
metamonas descienden de un ancestro común que había perdido la
capacidad de realizar la respiración aeróbica y, en consecuencia,
tienen mitocondrias altamente modificadas de varios tipos que
carecen de genomas mitocondriales.Cavalier-Smith, 2003;Escaleras
et al.,2015). Muchas metamonas son de vida libre y habitan
ambientes marinos o de agua dulce pobres en oxígeno (p.Kolisko et
al.,2010;Figura 5(f)), pero varios subgrupos se han convertido en
parásitos especialistas o simbiontes de animales. El parásito
intestinalGiardiay parásito urogenitaltricomonas vaginalis son
patógenos humanos altamente prevalentes (por ejemplo,Adán, 2001;
Lehker y Alderete, 2000), sin embargo, también existe una diversidad
espectacular de metamónadas simbióticas en el intestino posterior
de muchas termitas comedoras de madera (Brugerolle y Lee, 2002a,b
; Figura 5(e)).
La mayoría de los Discoba tienen mitocondrias aeróbicas con
genomas organellares, de hecho, el pequeño grupo flagelado
Jakobida (p. ej., ReclinomonasyAndalucía)tienen genomas
mitocondriales que retienen más genes únicos y más características
similares a las bacterianas que los de cualquier otro eucariota.
Hamburguesaet al., 2013;Idiomaet al.,1997). Discoba también
incluyen Heterolobosea (Figura 5(g)), muchas de las cuales tienen
fases alternas de ameba y flagelado (la infame 'ameba devoradora de
cerebros' Naegleria fowleries un heteroloboseo; verVisvesvara, 2013).
El último grupo importante de Discoba, Euglenozoa, incluye
numerosos protozoos flagelados que son abundantes bacterivoros
asociados a la superficie y depredadores de eucariotas microbianos
(p. ej., cinetoplastos 'bodónidos' y euglénidos fagotróficos;Boenigk y
Arndt, 2002;Larsen y Patterson, 1990;Figura 5(j)). También incluye los
kinetoplastids parásitos que causan la enfermedad del sueño, la
enfermedad de Chagas y la leishmaniasis en humanos (todas
causadas por diferentes tripanosomátidos;Figura 5 (h)), y varias
enfermedades importantes de animales y algunas plantas (simpson
et al.,2006;Vickerman, 2002). Euglenozoa es
354 Diversificación de protistas

(a) (b) (C)

(d)

(F) (gramo) (h)

(i)

(mi) (j)

Figura 5Rhizaria y Excavata. Los recuadros de fondo delimitan los grupos principales, coloreados como enfigura 3. Los tamaños indican la dimensión máxima de cada
celda (excluyendo flagelos, tecas, etc.), a menos que se indique lo contrario. (a)Archaias angulatus (foraminíferos; 1,8 mm); imagen cortesía de Sam Bowser. (b)
Microgromíasp. (Filosa; 12metrom excluyendo la prueba). (C)Cloraracnión (Cloraracniofito;B15metrometro); imagen cortesía de John Archibald.
(d)protaspa-como filosan (12metrometro). (mi)Triconinfa (parabasalida; 75metrometro); imagen cortesía de Patrick Keeling. (F)Carpediémonas ('CLO'; 5metrometro).
(gramo)Selenaion (heteroloboseo; 30metrometro); imagen cortesía de Jong Soo Park. (h)Leishmania (cinetoplasto; 13metrometro). (i)Euglena (euglénida; 60metrometro); imagen
cortesía de Richard Triemer. (j)Anisonema (euglénida; 20metrometro); imagen cortesía de Gordon Lax.

también el hogar taxonómico de los euglénidos fotosintéticos,
que son algas secundarias con un plástido de origen alga verde
(ver arriba;Figura 5(i)).
amorfea
El supergrupo Amorphea (anteriormente conocido como
'unikonts') une Amoebozoa y Obazoa, dos taxones principales
que se examinan individualmente a continuación (ADLet al.,2012
). Una estrecha relación entre Amoebozoa y Obazoa ha sido
apoyada por muchos análisis filogenéticos (por ejemplo,Baldauf
et al., 2000;Bautistaet al.,2002;Hamplet al.,2009;Derelle y Lang,
2012), aunque algunos análisis ubican la 'raíz' del árbol eucariota
dentro de Amorphea (ver arriba).
Amoebozoa
Como sugiere el nombre, la mayoría de los miembros del taxón Amoebozoa son
amebas, y este es el grupo que incluye a los famosos grandes
formas tales comoCaos,y el generoAmebasí mismo. La mayoría
produce seudópodos lobosos (Figura 6(a)), o lamellipodia, los cuales
son mucho más anchos que los seudópodos finos típicos de Rhizaria
(ver arriba;Smirnovet al.,2011), sin embargo, también hay una
diversidad sustancial de amebozoos con pseudópodos finos, a
menudo reticulados (por ejemplo,Berneyet al.,2015). Muchos
amebozoos son amebas de vida libre (p. ej.,Figura 6(a)), aunque
algunos son parásitos obligados o facultativos (por ejemplo,
acanthamoeba;Visvesvara, 2013), y unos pocos tienen una etapa
flagelada en su ciclo de vida. Son especialmente comunes en agua
dulce y sedimentos marinos. Un clado, las amebas testadas lobosas,
habitan en caparazones (pruebas) con una sola abertura amplia que
les permite extender sus pseudópodos (Figura 6(b)). Los testados son
comunes en hábitats terrestres y de agua dulce, incluido el suelo,
donde pueden estar presentes en grandes cantidades (Meisterfeld,
2002). Otro grupo inusual dentro de Amoebozoa, el archamoebae,
son todos anaerobios que tienen mitocondrias altamente
modificadas (similares a las metamónadas).
 Diversificación de protistas 355

(C)

(a) (b)

(d)

(mi) (F) (gramo)

(j)

(h) (i) (k) (l)

Figura 6Amoebozoa, Obazoa, Cryptophyta, Haptophyta y 'otros taxones'. Los recuadros de fondo delimitan los grupos principales, coloreados como enfigura 3. Los tamaños
indican la dimensión máxima de cada celda (excluyendo flagelos, tecas, etc.), a menos que se indique lo contrario. (a)Saccamoeba (tubulina; 40metrometro). (b) Celda divisoria de
arcella;una ameba testada lobosa (Tubulinea; 60metrometro). (C)Mastigella (archamoeba; 12metrom) (d) Cuerpos fructíferos deLycogala (Mixomiceto; imagen macro). (mi)
Salpingoeca (coanoflagelado; 9metrom excluyendo la teca). (F)Nuclearia (Aid nuclear, 60metrometro); imagen cortesía de Ferry Siemensma. (gramo)Multimonas (Apusomonad; 8
metrometro). (h)rodomonas (criptofito; 10metrometro). (i)primnesio (haptofito; 10metrometro). (j)Telonema (Telonemid; 5metrometro). (k)Heterophrys (centrohélido; cuerpo
celular 20metrom, sin incluir los axopodios radiantes). (l)colodicción (colodictiónido; 30metrometro).

discutido anteriormente; verEscaleraset al.,2015). Archamoebae incluye Obazoa (incluyendo opisthokonta)

amebas de vida libre, organismos ameboides flagelados (Figura 6(c)), y
comensales/parásitos como el principal patógeno humanoEntamoeba
histolytica (PtáCkováet al.,2013; Stanley, 2003).Varios subgrupos distintos
dentro de Amoebozoa son 'mohos mucilaginosos': organismos terrestres
que existen como amebas durante al menos una parte del ciclo de vida,
pero también producen un cuerpo fructífero (sorocarpio) que libera
esporas (Shadwicket al.,2009; Figura 6(d)). Los mohos mucilaginosos de
Dictyostelid producen el cuerpo fructífero a través de la agregación
cooperativa de muchas amebas individuales (Romeraloet al.,2012),
mientras que los cuerpos fructíferos de Myxomycetes (mixogastrids;Figura
6(d)) son estructuras reproductivas generadas por el crecimiento de un
solo individuo, un gran 'plasmodio' multinucleado (Stephenson, 2011).
El último grupo principal de eucariotas es el taxón Obazoa
recientemente discriminado (Marrónet al.,2013), casi todos los cuales
caen en un grupo un poco menos inclusivo pero más conocido
llamado Opisthokonta. Opisthokonta incluye tanto animales
(Metazoos) como hongos verdaderos, que evolucionaron a partir de
ancestros protistas independientemente unos de otros (Cavalier-
Smith, 1987;wainrightet al.,1993). Las filogenias moleculares han
demostrado que los animales están estrechamente relacionados con
los coanoflagelados, un grupo de pequeños flagelados solitarios o
coloniales con un collar de alimentación de microvillas, que son
importantes bacterivoros en el plancton oceánico.Leadbeater, 2015;
Figura 6(e)), así como varios grupos más oscuros, como los parásitos
Ichthyosporean, que en su mayoría infectan a los animales acuáticos.
356 Diversificación de protistas
(Idiomaet al.,2002;mendozaet al.,2002;Shalchian-Tabrizi et al.,2008;
Steenkampet al.,2006). Los hongos están relacionados en cambio con los
nuclearesiids, un pequeño grupo de amebas con pseudópodos finos
'filosos' (Amaral Zettleret al.,2001;Steenkampet al., 2006;Figura 6(f)),
aunque la investigación durante la última década ha identificado un clado
diverso de organismos acuáticos en su mayoría no cultivados, ahora
llamado Cryptomycota (o Rozelliida), que es el grupo hermano más
cercano a los hongos, o la rama más profunda dentro de los hongos,
dependiendo exactamente de cómo son los hongos. por definir (joneset
al.,2011;Laraet al.,2010). Cryptomycota parece ser parásito de otros
organismos acuáticos. Pueden producir paredes celulares quitinosas
similares a las de los hongos verdaderos durante algunas etapas del ciclo
de vida (p. ej., en la formación de estructuras que les permiten infectar a
sus huéspedes), sin embargo, las estructuras de alimentación no están
encerradas por estas paredes celulares, a diferencia de las hifas
absorbentes de la mayoría de los hongos miceliares (James y Berbee, 2012
;joneset al.,2011). Los microsporidios, pequeños parásitos intracelulares
que infectan a los animales y que durante mucho tiempo se consideraron
relacionados con los hongos de alguna manera (Van de Peeret al.,2000),
bien puede pertenecer a Cryptomycota, o al menos estar estrechamente
relacionado con ellos (Jaimeet al.,2013).
El agrupamiento Obazoa refleja la reciente confirmación de que
Opisthokonta está relacionado con dos pequeños taxones de
flagelados bacterívoros que habitan en la superficie, apusomonas (
Figura 6(g)), y abreviaturas (Marrónet al.,2013;Cavalier-Smith y Chao,
2010; Kimet al.,2006). Como consecuencia de su posición filogenética,
estos dos linajes de protistas previamente oscuros son ahora de
mayor importancia para rastrear la evolución de la multicelularidad
en animales y hongos.Marrónet al.,2013).
Otros grupos
Los grupos enumerados anteriormente abarcan la mayoría, pero no
toda la diversidad de eucariotas vivos. En primer lugar, no incluyen
dos grupos bien conocidos de algas, criptofitas y haptofitas, y sus
parientes. Cryptophytes en el sentido estricto (por ejemplo, Figura
6(h)) son un grupo de clorofilaC-que contienen flagelados
unicelulares (en su mayoría; algunos tienen plástidos no
fotosintéticos), que se destacan por retener un nucleomorfo dentro
del plástido (ver arriba). Están más estrechamente relacionados con
una serie anidada de formas heterótrofas más oscuras que incluyen
goniomonads, katablepharids y probablemente el recientemente
descritoPalpitomonas (Yabukiet al.,2010,2014;Hackett et al.,2007;
Okamoto e Inouye, 2005;Okamotoet al., 2009), pero más allá de esto,
sus afinidades filogenéticas aún no están claras (ver más abajo).
Haptofitos (Figura 6(i)) también son clorofilaC-que contiene algas
unicelulares (ver arriba) que se encuentran en diversos ambientes,
pero que son particularmente importantes en el océano. Muchos
están flagelados (al menos en algunas etapas del ciclo de vida) y se
sabe que algunos son mixótrofos (Anderson, 2004). Los haptofitos
más famosos son los cocolitofóridos exclusivamente marinos, que
producen una cubierta de escamas de carbonato de calcio a menudo
elaboradas llamadas 'coccolitos' (Jovenet al.,2005). Algunos análisis
filogenómicos favorecen una relación con el taxón Sar (Burkiet al.,
2012; aunque ver más abajo). Los haptophtyes también pueden estar
relacionados con las 'rappemonads', un grupo de algas unicelulares
descubierto recientemente que puede ser abundante en el plancton
oceánico, pero que nunca se ha cultivado (Kimet al.,2011), y
posiblemente también a los heliozoos centrohélidos (ver más abajo).
Evidencia filogenética previa de que los haptofitos están estrechamente
relacionados con los criptofitos y sus parientes (Burkiet al.,2008;Hackettet
al., 2007;Patrónet al.,2007) por lo general ha sido respaldado débilmente,
o no ha sido respaldado en absoluto, por análisis recientes (Burkiet al.,
2012;Katz y Grant, 2015).
Además, hay un mayor número de 'protozoos' puramente
heterótrofos para los que existen datos razonables de microscopía
molecular y de alta resolución, pero cuyas posiciones filogenéticas
tampoco están claras. Algunos parecen tener afinidades con
Archaeplastida y/o Sar y/o criptofitos y/o haptofitos (p. ej.,Burkiet al.,
2009,2012;Shalchian-Tabrizi et al.,2006). Estos incluyen los pequeños
telonemids del grupo flagelado (Figura 6(j)), los más conocidos de los
cuales son los depredadores marinos de otros pequeños protistas (
servidumbreet al.,2005), y Picozoa, un grupo recientemente
descubierto de pequeños flagelados que originalmente se infirió que
eran algas pero ahora se sabe que son heterótrofos (Noet al.,2007;
Yoonet al.,2011; Seenivasanet al.,2013). centrohelidos (Figura 6(k))
son uno de varios tipos de amebas 'heliozoan' que tienen un cuerpo
celular subesférico que soporta una matriz radiante de finos
seudópodos soportados por microtúbulos (Zlatogursky, 2012; la
mayoría de los otros 'heliozoos' pertenecen a Stramenopiles o
Rhizaria). La mejor hipótesis en la actualidad es que los centrohelidos
están relacionados con los haptofitos (caballero-smithet al.,2015),
pero esto espera confirmación adicional.
Hay varios otros grupos heterótrofos para los que las
filogenias multigénicas suelen sugerir relaciones con o dentro
de Amorphea (es decir, Amoebozoa y Obazoa). Estos incluyen los
colodictiónidos, que son flagelados que nadan libremente (
Figura 6(i)), cyromonas ymantamonas,que son muy pequeños
flagelados deslizantes, y el ameboid Rigifilida (Yabuki et al.,2013;
Brugerolleet al.,2002;caballero-smithet al.,2014; Glücksmanet al.,
2011,2013;Mikrjukov y Mylnikov, 2001; Papanicolaouet al.,2013;
Zhaoet al.,2012). Quizás los protistas más desconcertantes de
ubicación incierta son los malawimonads, un grupo por lo
demás muy oscuro de pequeños flagelados heterótrofos que se
asignan a las excavaciones por datos morfológicos (Simpson,
2003), pero muestra afinidades más cercanas con Amoebozoa y
Obazoa (y/o colodictiónidos) en muchas filogenias multigénicas,
incluidos los análisis más recientes a escala filogenómica de
datos de secuencias nucleares y/o mitocondriales (Derelle y
Lang, 2012;Derelleet al.,2015;Hackettet al.,2007;Zhaoet al., 2012
).
Finalmente, todavía hay algunos grupos bien definidos y
morfológicamente distintos de eucariotas vivos cuyas afinidades
siguen siendo inciertas y para los cuales no hay datos de secuencia
molecular informados. Las más conocidas son las espironémidas,
que son células multiflageladas, probablemente depredadoras, que
ocasionalmente se reportan en gran abundancia en suelos y
sedimentos.Foissner y Foissner, 1993).
Observaciones finales
La imagen a mayor escala de la biodiversidad y el árbol filogenético de los
eucariotas vivos bien puede resolverse en gran medida en un futuro próximo. El
alcance total de la diversidad de protistas no descritos o submuestreados no
está claro en la actualidad, sin embargo, es probable que la mayoría de los
linajes principales recién estudiados se integren rápidamente en un

Filogenia eucariota razonablemente precisa. Esto se debe a los esfuerzos
en curso, incluso acelerados, para capturar ampliamente la diversidad de
protistas utilizando enfoques de cultivo, así como a la rápida mejora de las
técnicas para obtener de manera eficiente datos genómicos /
transcriptómicos útiles de células individuales difíciles de cultivar y de
muestras ambientales (Koliskoet al.,2014;Yoonet al., 2011). Con suerte, la
ampliación taxonómica en curso de los conjuntos de datos genómicos
también conducirá a la resolución de la historia aún poco clara de las
endosimbiosis de plástidos de orden superior, especialmente los plástidos
complejos de origen de algas rojas. Será fascinante ver si la posición de la
'raíz' de los eucariotas se puede identificar en un futuro próximo: la
evidencia y los enfoques recientes son prometedores, aunque hasta la
fecha hay poca evidencia para la convergencia en una respuesta bien
respaldada (Derelleet al.,2015; Williams, 2014).
Un área en la que todavía hay una escasez particularmente aguda de
información directa es la evolución temprana de las células eucariotas,
antes de LECA y poco después. Si bien en las últimas 2 o 3 décadas se han
producido enormes mejoras en la comprensión del registro fósil del
Proterozoico (ver Butterfield, 2015), es seguro que los paleontólogos
todavía están arañando la superficie. Hay algunos hallazgos de fósiles que
individualmente ejercen una gran influencia en nuestra visión actual de la
evolución eucariota temprana (por ejemplo,Butterfieldet al.,1990;Porter y
Knoll, 2000), lo que indica que los próximos hallazgos importantes, cada
vez que surjan, serán igualmente transformadores. Sin embargo, es
posible que las próximas revelaciones importantes sobre la historia
temprana de los eucariotas provengan de la microbiología en lugar de la
paleontología. Nuevos descubrimientos entre los probables parientes
arqueales de los eucariotas (azoteet al., 2015) podría revelar organismos
que son genuinamente intermedios en la organización celular entre los
procariotas y los eucariotas típicos, lo que en última instancia nos dice
mucho más sobre las células a partir de las cuales se diversificaron los
protistas vivos y todos los eucariotas verdaderos.
Expresiones de gratitud
Gracias a John Archibald, Laura Eme, Michelle Leger, Sergio
Muñoz-Gómez, Andrew Roger (Dalhousie University), Matthew
Brown (Mississippi State University), IvanCepiCka (Charles
University) y Simonetta Gribaldo (Institut Pasteur, París) por sus
comentarios constructivos sobre los primeros o últimos
borradores del manuscrito. Se agradece el apoyo financiero del
Programa de Biodiversidad Microbiana Integrada del Instituto
Canadiense de Investigación Avanzada.
Ver también:Archaeplastida: diversificación de algas rojas y el linaje de
plantas verdes. Teoría endosimbiótica. Simbiogénesis, Historia de.
Unikonts, evolución y diversificación de (con énfasis en formas similares
a hongos). Microbios endófitos, evolución y diversificación de
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