EVOLUCIÓN

BIÓLOGOS
DEPARTAMENTO DE ECOLOGÍA, GENÉTICA Y EVOLUCIÓN
FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS Y NATURALES
UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES

2° CUATRIMESTRE 2017
GUÍA Nº 1

INTRODUCCIÓN A LA HISTORIA Y FILOSOFÍA DEL

PENSAMIENTO EVOLUTIVO
GENÉTICA DE POBLACIONES
TEORÍA NEUTRALISTA
ESPECIACIÓN
 ALGUNAS REGLAS BÁSICAS DE HIGIENE Y SEGURIDAD EN LABORATORIOS
Las medidas de Seguridad en Laboratorios son un conjunto de medidas preventivas destinadas a proteger
la salud de los que allí se desempeñan frente a los riesgos propios derivados de la actividad, para evitar
accidentes y contaminaciones tanto dentro de su ámbito de trabajo, como hacia el exterior.
Las reglas básicas aquí indicadas son un conjunto de prácticas de sentido común realizadas en forma
rutinaria.
El elemento clave es la actitud proactiva hacia la seguridad y la información que permita reconocer y
combatir los riesgos presentes en el laboratorio. Será fundamental la realización meticulosa de cada
técnica, pues ninguna medida, ni siquiera un equipo excelente puede sustituir el orden y el cuidado con
que se trabaja.
1. Se deberá conocer la ubicación de los elementos de seguridad en el lugar de trabajo, tales como:
matafuegos, salidas de emergencia, mantas ignífugas, lavaojos, gabinete para contener derrames,
accionamiento de alarmas, etc.
2. No se permitirá comer, beber, fumar o maquillarse.
3. No se deberán guardar alimentos en el laboratorio, ni en las heladeras que contengan drogas.
4. Se deberá utilizar vestimenta apropiada para realizar trabajos de laboratorio y el cabello recogido
(guardapolvo preferentemente de algodón y de mangas largas, zapatos cerrados, evitando el uso de
accesorios colgantes).
5. Es imprescindible mantener el orden y la limpieza. Cada persona es responsable directa de la zona que
le ha sido asignada y de todos los lugares comunes.
6. Las manos deben lavarse cuidadosamente después de cualquier manipulación de laboratorio y antes de
retirarse del mismo.
7. Se deberán útil izar guantes apropiados para evitar el contacta con sustancias química o material
biológico. Toda persona cuyos guantes se encuentren contaminados no deberá tocar objetos, ni
superficies, tales como: teléfono, lapiceras, manijas de cajones o puertas, cuadernos, etc.
8. No se permitirá pipetear con la boca.
9. No se permitirá correr en los laboratorios.
10. Siempre que sea necesario proteger los ojos y la cara de salpicaduras o impactos se utilizarán anteojos
de seguridad, viseras o pantallas faciales u otros dispositivos de protección. Cuando se manipulen
productos químicos que emitan vapores o puedan provocar proyecciones, se evitará el uso de lentes de
contacto.
11. No se deben bloquear las rutas de escape o pasillos con equipos, máquinas u otros elementos que
entorpezcan la correcta circulación.
12. Todo material corrosivo, tóxico, inflamable, oxidante, radiactivo, explosivo o nocivo deberá estar
adecuadamente etiquetado.
13. No se permitirán instalaciones eléctricas precarias o provisorias. Se dará aviso inmediato a la
Secretaría Técnica en caso de filtraciones o goteras que puedan afectar las instalaciones o equipos y
puedan provocar incendios por cortocircuitos (Interno 355).
14. Se requerirá el uso de mascarillas descartables cuando exista nesgo de producción de aerosoles
(mezcla de partículas en medio líquido) o polvos, durante operaciones de pesada de sustancias tóxicas o
biopatógenas, apertura de recipientes con cultivos después de agitación, etc.
15. Las prácticas que produzcan gases, vapores, humos o partículas, aquellas que pueden ser riesgosas por
inhalación deben llevarse a cabo bajo campana
16. Se deberá verificar la ausencia de vapores inflamables antes de encender una fuente de ignición. No se
operará con materiales inflamables o solventes sobre llamas directa o cerca de las mismas. Para
calentamiento, sólo se utilizarán resistencias eléctricas o planchas calefactoras blindadas. Se prestará
especial atención al punto de inflamación y de autoignición del producto.
17. El material de vidrio roto no se depositará con los residuos comunes. Será conveniente ubicarlo en
cajas resistentes, envuelto en papel y dentro de bolsas plásticas. El que sea necesario reparar se entregará
limpio al taller.
18. Será necesario que todo recipiente que hubiera contenido material inflamable y deba ser descartado
sea vaciado totalmente, escurrido, enjuagado con un solvente apropiado y luego con agua varias veces.
19. Está prohibido descartar líquidos inflamables o tóxicos o corrosivos o material biológico por los
desagües de las piletas, sanitarios o recipientes comunes para residuos. En cada caso se deberán seguir los
procedimientos establecidos para la gestión de residuos. Consultar al Servicio de Higiene y Seguridad
(Interno 275).

3
 20. Cuando sea necesario manipular grandes cantidades de materiales inflamables (más de 5 litros.)
deberá tenerse a mano un extintor apropiado para ese material en cuestión.
21. Cuando se trasvase material combustible o inflamable de un tambor a un recipiente más pequeño,
realice una conexión con una cadena del tambor a tierra y con otra entre el tambor y el recipiente de
manera de igualar potenciales y eliminar la posible carga estática.
22. Al almacenar sustancias químicas considere que hay cierto número de ellas que son incompatibles
pues almacenadas juntas pueden dar lugar a reacciones peligrosas. Ante dudas consultar al Servicio de
Higiene y Seguridad (Interno 275).
23. No almacene en estantes sobre mesadas sustancias corrosivas, hágalo en estantes bajo mesadas y en
caso de ácidos o álcalis concentrados (mayor de 2N) deben ser mantenidas dentro de lo posible en
bandejas de material adecuado.
24. Los cilindros de gases comprimidos y licuados deben asegurarse en posición vertical con pinzas,
grampas y correas o cadenas a la pared en sitios de poca circulación, protegidos de la humedad y fuentes
de calor, de ser posible, en el exterior.
25. Los laboratorios contarán con un botiquín de primeros auxilios con los elementos indispensables para
atender casos de emergencia.
26. Se informará al Dpto. de Seguridad y Control cuando se necesiten dejar equipos funcionando en
ausencia del personal del laboratorio.
27. Se anotará en un lugar visible desde el exterior los teléfonos de los responsables de cada laboratorio
para que puedan ser consultados en caso de alguna anomalía verificada por el personal de Seguridad y
Control en su recorrida fuera de los horarios habituales de trabajo.

Procedimientos ante emergencias

• Emergencias médicas
Si ocurre una emergencia tal como: cortes o abrasiones, quemaduras o ingestión accidental de algún
producto químico, tóxico o peligroso, se deberá proceder:
1. A los accidentados se les proveerán los primeros auxilios.
2. Simultáneamente se tomará contacto con el Servicio Médico (Interno 482), o al Servicio Médico de
Deportes (4784-4351/3948)
3. Avise al Jefe de Laboratorio o autoridad del Departamento, quienes solicitarán asistencia de la
Secretaría Técnica (interno 380) para que envíen personal del Dpto. de Mantenimiento, Segundad y
Control o Servicios Generales según corresponda.
4. El Jefe de Departamento notificará el accidente al Servicio de Higiene y Segundad para su evaluación e
informe, donde se determinarán las causas y se elaborarán las propuestas para modificar dichas causas y
evitar futuras repeticiones.
5. Centros para requerir ayuda médica:
S.A.M.E. Teléfono 107
Hospital Pirovano: Av. Monroe 3555 Tel. 4542-5552 / 9279
INTOXICACIONES:
Hospital de Niños Dr. R. Gutiérrez: Sánchez de Bustamante 1399. Capital Federal. Tel: 4962-6666.
Hospital de Niños Dr. P. de Elizalde: Av. Montes de Oca 40 Tel. 4307-7491 Toxicología 4300-2115
QUEMADURAS:
Hospital de Quemados: P. Goyena 369 Tel. 4923-4082 / 3022
OFTALMOLOGÍA
Hospital Santa Lucía: San Juan 2021 Tel.4941.7077
Hospital Dr. P. Lagleyze: Av. Juan B. Justo 4151 Tel. 4581-0645 / 2792

• Incendio
1 Mantenga la calma. Lo más importante es ponerse a salvo y dar aviso a los demás.
2. Si hay alarma, acciónela. Si no, grite para alertar al resto
3. Se dará aviso inmediatamente al Dpto. de Segundad y Control (Interno 311) informando el lugar y las
características del siniestro.
4. Si el fuego es pequeño y sabe utilizar un extintor, úselo. Si el fuego es de consideración, no se
arriesgue y manteniendo la calma ponga en marcha el plan de evacuación.
5. Si debe evacuar el sector apague los equipos eléctricos y cierre las llaves de gas y ventanas.

4
 6. Evacúe la zona por la ruta asignada.
7. No corra, camine rápido, cerrando a su paso la mayor cantidad de puertas. No utilice ascensores.
Descienda siempre que sea posible.
8 No lleve consigo objetos, pueden entorpecer su salida.
9. Si pudo salir, por ninguna causa vuelva a entrar. Deje que los equipos especializados se encarguen.
10. Teléfonos útiles
BOMBEROS: Teléfono 100
DIVISIÓN CENTRAL DE ALARMA: 4304-2222 / 4383-2222 4381-2222
CUARTEL V DE BELGRANO: Vuelta de Obligado 2254 Capital Tel. 4783-2222
BOMBEROS DE VICENTE LÓPEZ: Av. Maipú 1669 Vicente López. Tel. 4795-2222
BOMBEROS DE SAN ISIDRO: Santa Fe 650 Martínez. Tel. 4747-2222

• Derrame de productos químicos

1 Atender a cualquier persona que pueda haber sido afectada.
2. Notificar a las personas que se encuentren en las áreas cercanas acerca del derrame. Coloque la cinta de
demarcación para advertir el peligro.
3. Evacuar a toda persona no esencial del área del derrame.
4. Si el derrame es de material inflamable, apagar las fuentes de ignición, y las fuentes de calor.
5. Evite respirar los vapores del material derramado. Si es necesario, utilizar una máscara respiratoria con
filtros apropiados al tipo de derrame.
6. Ventilar la zona.
7. Utilizar los elementos de protección personal tales como equipo de ropa resistente a ácidos, bases y
solventes orgánicos y guantes.
8. Confinar o contener el derrame, evitando que se extienda. Para ello, extender los cordones en el
contorno del derrame.
9. Luego, absorber con los paños sobre el derrame.
10. Deje actuar y luego recoger con pala y colocar el residuo en la bolsa roja y ciérrela.
11. Comuníquese con el Servicio de Higiene y Seguridad para disponer la bolsa con los residuos.
12. Si el derrame es de algún elemento muy volátil, deje dentro de la campana hasta que lo retire para su
disposición.
13. Lave el área del derrame con agua y jabón. Seque bien.
14. Cuidadosamente retire y limpie todos los elementos que puedan haber sido salpicados por el derrame.
15. Lave los guantes, la máscara y ropa.

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CUPÓN PARA ENTREGAR ALDOCENTE

Fecha:

El /La alumno/a

de la materia .

ha leído minuciosamente la guía de Normas Mínimas de Seguridad que acompaña esta guía.

5
 Lista de Alumnos EGE: es una lista de distribución de información para
alumnos del Departamento de Ecología, Genética y Evolución, acerca de
becas, cursos y otras cuestiones de interés. No es una lista de discusión.
Ud. puede suscribirse a la lista a través de:

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o accediendo desde el link correspondiente en la página del Departamento.

En esta página también encontrará los correos electrónicos de los

representantes estudiantiles del EGE, para realizar cualquier consulta.

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 PROGRAMA GENERAL

I. INTRODUCCION
En esta sección se estudiarán las evidencias que apoyan la tesis de “la
descendencia con modificación” y cómo aquéllas fueron interpretándose a
medida que se desarrolló el pensamiento evolutivo.
1. La Evolución en acción. Hechos y teoría. La evolución en acción: en la
naturaleza, en un tubo de ensayo. La variación intraespecífica.
Homologías. La evolución de la Tierra. El registro fósil. La procesión de
la vida sobre la Tierra. Evolucionismo-Creacionismo. Cómo se estudia
la evolución.

2. Introducción histórica . El origen del pensamiento evolutivo. Las

primeras formulaciones de hipótesis sobre la evolución orgánica. La
teoría de Lamarck. El origen de las especies. El darwinismo. El
neodarwinismo. El ocaso del darwinismo original: La teoría
mutacionista. La maduración de la teoría neodarwinista de la evolución.
La Teoría Sintética de la Evolución.

II. CONCEPTOS INTERDISCIPLINARIOS

En este punto se introducirán conceptos de vital importancia en el marco
del pensamiento evolutivo y que serán de suma importancia para el
desarrollo de la temática ulterior.
3. La población como escenario del proceso evolutivo. Concepto de
población. Distribución espacial. Crecimiento poblacional. Modelos
exponencial y logístico. Factores limitantes de la densidad. El ambiente
biótico. Interacciones interespecíficas: Predador-presa, competencia,
interacciones beneficiosas.

4. Herencia: Fidelidad y mutabilidad. Principios de genética. El material

genético. Estructura del gen. Replicación, recombinación y segregación.
Genotipo y fenotipo. El control de la expresión génica. El origen de la
variabilidad hereditaria. Cambios en el cariotipo. Mutaciones génicas.
Tasas de mutación. Efectos fenotípicos de la mutación. Carácter de la
mutación. Recombinación: amplificación de la variabilidad

5. La variabilidad en las poblaciones naturales y su medida. El

principio de Hardy-Weinberg. Variación en caracteres cuantitativos.
Variación genética intrapoblacional. Variación molecular. Polimorfismo.
Variación interpoblacional: politipismo. Polimorfismos fanéricos y
criptomorfismos. Los polimorfismos equilibrados y transitorios.

III. LA DINAMICA DE LOS PROCESOS MICROEVOLUTIVOS

Una de las definiciones de Evolución sostiene que el cambio evolutivo es la
alteración de las frecuencias génicas en las poblaciones por efecto de los
procesos microevolutivos.

7
 6. La selección natural. Supervivencia y reproducción diferencial. El
efecto del ambiente sobre el fitness. Niveles de selección. Modos de
selección. Fitness constante y selección direccional. Mantenimiento de
la variabilidad. Interacción entre procesos evolutivos. Las topografías
adaptativas. Seleccionismo vs neutralismo.

7. Selección sobre caracteres poligénicos. Selección direccional sobre

dos loci. Herencia poligénica: heredabilidad y respuesta a la selección.
Correlaciones genéticas. Homeostasis de desarrollo y genética.

8. Estructura poblacional. La teoría de la endogamia. Tamaño

poblacional, endogamia y deriva genética. Tamaño efectivo. El efecto
fundador. Flujo génico. Evolución por deriva genética. Apareamiento
clasificado.

9. La diferenciación espacial de las poblaciones. La diferenciación

espacial de los polimorfismos. Clinas. Patrones espaciales de
diferenciación geográfica: poblaciones contínuas y poblaciones
discontínuas. Concepto de raza geográfica, de raza microgeográfica y de
raza ecológica.

IV. LA ESPECIE Y LOS PROCESOS DE LA ESPECIACION

Una consecuencia de la acción sostenida de los procesos microevolutivos
es la aparición de barreras fisiológicas que impiden el flujo génico entre
poblaciones, es decir la aparición de nuevas especies.
10. El concepto y la realidad de las especies. La especie como sistema
genético-ecológico: el concepto biológico. Atributos genéticos de las
especies. Atributos morfológicos: alomorfía y sinmorfia. Atributos
ecofisiológicos. Atributos ecológicos: el nicho y el papel en las
interacciones comunitarias. Atributos comportamentales. El
aislamiento reproductivo. Los mecanismos de aislamiento reproductivo
(MARs). Las limitaciones del concepto biológico.

11. Los procesos de la especiación. Las diferencias genéticas entre

especies y la genética de las diferencias entre especies. Modelos de
especiación: alopátrico, parapátrico y simpátrico. Teorías genéticas de
la especiacíon. El significado de la especie y la especiación. Genética de
la Especiación.

V. DIVERSIDAD Y CLASIFICACION.
El tema central de esta sección es entender la diversidad, los modos de
obtener una clasificación que contemple las relaciones evolutivas, así
como la búsqueda de explicaciones de la actual distribución de los
organismos sobre la superficie de la Tierra.
12. Reconstruyendo la historia evolutiva. Definiciones: anagénesis y
cladogénesis. Clasificación. Sistemática: cladistas vs feneticistas.
Dificultades en la inferencia filogenética. Filogenias morfológicas.
Filogenias moleculares.

8
 13. Biogeografía. Definiciones. La importancia del análisis filogenético.
Patrones geográficos. Causas de la distribución geográfica. Evidencias
paleontológicas y sistemáticas. Historia de la composición de las biotas.
Variaciones regionales en la diversidad de especies. El origen de grupos
dominantes.

VI. PALEOBIOLOGIA Y MACROEVOLUCION

Uno de los desafíos más importantes que enfrenta la Biología Evolutiva es
la evolución de las diferencias entre taxones de rango superior.
14. Adaptación. El programa adaptacionista. Niveles de selección.
Selección de grupo. La evolución de las historias de vida. Selección
sexual. La evolución de la recombinación y el sexo.

15. La historia de la diversidad biológica. Cambios en la diversidad.

Está regulada la diversidad?. Patrones de origen y de extinción de los
taxones. Las tasas de extinción. Extinciones masivas. Tendencias
evolutivas.

16. El origen de novedades evolutivas. Tasas evolutivas. Equilibrios

puntuados. Regularidades de la evolución fenotípica. Alometría y
heterocronia. El origen de taxones de rango superior. El contexto
adaptativo de las novedades evolutivas. La evolución morfológica: bases
genéticas y de desarrollo. Cambios disruptivos. Constreñimientos
evolutivos. Macroevolución. Genes que afectan el lugar y el tiempo de
los procesos de desarrollo.

VII. LA EVOLUCION DEL HOMBRE.

Es evidente que la Biología Evolutiva tiene algo para decir acerca de la
condición humana, aunque esta sea el área de la Antropología, la
Sociología, la Psicología y la Filosofía, entre otras disciplinas.
17. El hombre como animal. Caracteres que vinculan a la especie
humana con los primates y en particular con los hominoideos.
Características anatómicas, genómicas y fisiológicas. Rasgos que
explican la evolución de los Primates.

18. El origen de los hominoideos. El registro fósil: relaciones con los

póngidos. Australopitecinos y especies de Homo. La evolución
reguladora y la heterocronía como factor del origen del hombre. ADN
mitocondrial y ancestralidad.

19. El hombre como ser social. Requisitos morfológicos de la evolución

cultural: postura erecta, uso de la mano, trabajo social, desarrollo del
cerebro. Papel del lenguaje; Desarrollo del simbolismo y la abstracción.
El relajamiento de la selección natural en el hombre. Los diferentes
paradigmas según la disciplina.

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 BIBLIOGRAFIA

Ayala, F.J. (1979) Evolución Molecular. Omega. Barcelona.

Dobzhansky, T. (1970) Genetics of the evolutionary process. Columbia
University Press. New York.
Dobzhansky, T., F.J. Ayala, G.L. Stebbins, J.W. Valentine. (1979) Evolución.
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Eldredge, N., S.J. Gould. (1972) Punctuated equilibria: an alternative to phyletic
gradualism, En T.J.M. Schopf (ed.), Models in Paleobiology. Freeman. San
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Endler, J.A. (1973) Geoghraphic variation speciation and clines. Princeton
University Press. Princeton. NJ.
Endler, J.A. (1986) Natural selection in the wild. Princeton University Press.
Princeton. NJ.
Falconer, D., T. Mackay. Quantitative Genetics. Longman.
Lynch, M. B. Walsh (1998). Genetics and Analysis of Quantitative traits.
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Futuyma, D. (1997) Evolutionary Biology. Sinauer. Sunderland Mass.
Freeman, S., JC Herron. (1998). Evolutionary Analysis. Prentice Hall.
Fontdevila, A. A. Moya. 2003. Evolución. Editorial Síntesis
Gould, S.J. (1977) Ontogeny and phylogeny. Harvard University Press.
Cambridge. Mass.
Gould, S.J., Eldredge, N. (1977) Punctuated equilibria: the tempo and mode of
evolution reconsidered. Paleobiology 3:115-151.
Gould, S.J., Vrba, E.S. (1982) Exaptation a missing term in the science of form.
Paleobiology 8:4-15.
Hartl, D.L., A.G. Clark. (1989) Principles of population genetics. Sinauer.
Sunderland Mass.
Hedrick, P.W. (2000) Genetics of populations. Science Books Int. Boston Mass.
2nd edition
Hoffman, A. (1989) Arguments on evolution: a paleontologist’s perspective.
Oxford University press. New York.
Kimura, M. (1983) The neutral Theory of molecular evolution. Cambridge
University Press. Cambridge. UK.
Lewin, B. (1990) Genes IV. Oxford University press. New York.
Lewontin, R.C. (1974) La base genética de la evolución. Omega, Barcelona.
Mayr, E. (1963) Animal species and Evolution. Harvard University Press.
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Mayr, E. (1982) The growth of Biological thought. Diversity, evolution and
inheritance. Harvard University Press. Cambridge. Mass.
Mayr, E., W.B. Provine (1980) The evolutionary synthesis. Harvard University
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Otte, D., J.A. Endler (eds.) (1989) Speciation and its consequences. Sinauer.
Sunderland. Mass.
Raff, R.A., T.C. Kauffman (1983) Embryos, genes and evolution. Macmillan.
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Ridley, M. (1993, 1996, 2004) Evolution. Blackwell Sci. Publ. Cambridge Mass.
Stanley, S.M. (1979) Macroevolution. Freeman. San Francisco. CA.
Volpe, E.P. (1984) Understanding Evolution. W.C. Brown Publ. Dubuque, Iowa.

10
 Programa de contenidos de trabajos prácticos 
 

Módulo 1. Introducción a la historia y filosofía del pensamiento evolutivo 

La  ciencia  como  objeto  de  estudio.  La  realidad  y  el  conocimiento  científico.  Posturas 
realistas  e  instrumentalistas.  El  debate  ciencia  vs.  religión.  La  evolución  como  hecho  y 
como  teoría.  Historiografía  de  la  ciencia  internalista  y  externalista.  Distinción  entre 
factores  internos  y  externos.  Historia  del  pensamiento  evolutivo.  Principales  postulados 
de  las  teorías  de  cambio  biológico:  Buffon,  Lamarck,  Cuvier,  Darwin,  neodarwinistas  y 
Gould.  La  historia  en  acción:  los  factores  internos  y  externos  en  las  teorías  de  cambio 
biológico.  

Módulo 2. Genética de poblaciones 

Definición  de  población  y  de  evolución  para  la  genética  de  poblaciones.  Polimorfismos. 
Frecuencias  alélicas  y  genotípicas.  Modelo  de  Wright‐Fisher.  Ley  de  Hardy‐Weinberg.  El 
concepto  de  fitness:  fitness  absoluto  y  relativo,  fitness  poblacional.  Procesos  evolutivos 
determinísticos:  conceptos  de  mutación,  selección  natural  y  migración.  Coeficiente  de 
selección y coeficiente de dominancia (H). Modelos de selección: selección contra un alelo 
recesivo,  selección  contra  un  alelo  dominante,  selección  a  favor  y  en  contra  de  un 
heterocigota.  Sus    efectos  sobre  las  frecuencias  alélicas.  Equilibrio  selección  natural  y 
otros  procesos  evolutivos.  Efecto  Wahlund.  Procesos  evolutivos  estocásticos:  la  deriva 
genética. Las fluctuaciones en la variabilidad poblacional. 

Módulo 3. Teoría neutralista 

Visiones  sobre  la  variabilidad  genética  de  las  poblaciones  naturales  previas  a  la  teoría 
neutralista.  La  teoría  neutralista.  Postulados  y  predicciones.  El  reloj  molecular.  La  teoría 
neutralista como herramienta para inferir la acción de la selección natural. Estimadores de 
polimorfismo y divergencia nucleotídica. Cambio sinónimo y no sinónimo. Prueba Dn/Ds. 
Prueba DT de Tajima. Prueba de McDonald y Kreitman.  

Módulo 4. Análisis filogenético 

Sistemática. Jerarquías biológicas y el árbol de la vida. Cladogénesis y anagénesis. Escuelas 
de clasificación: evolutiva, fenética y sistemática filogenética. Homologías y homoplasias. 
Sinapomorfías y plesiomorfías. Tipos de grupos: monofiléticos, parafiléticos y polifiléticos. 
Metodologías  de  reconstrucción  filogenética:  métodos  de  distancia,  método  cladístico, 
métodos  probabilísticos.    Tipos  de  árboles.  Tipos  de  búsquedas.  Tipos  de  caracteres. 
Modelos  de  evolución  molecular.  Problemas  en  la  reconstrucción  filogenética.  Genes 

11
 ortólogos,  parálogos  y  xenólogos.  La  transferencia  lateral.  El  fenómeno  de  atracción  de 
ramas largas.  

Módulo 5. Biogeografía Histórica 

La evolución como ciencia histórica. El tiempo geológico: conceptos y divisiones. Patrones 
y procesos en biología evolutiva. Contingencia. Escenarios evolutivos. Desarrollo histórico 
de la disciplina. Patrones de distribución geográfica de las especies: endemismos, centros 
de  origen,  extinciones  en  masa  y  extinción  de  fondo.  Procesos  responsables  de  la 
distribución  geográfica:  dispersión  y  vicarianza.  Principales hitos  en  la  historia  de  la  vida 
en la Tierra. Metodologías para la puesta a prueba de hipótesis biogeográficas. El caso del 
gran intercambio biótico americano. 

Módulo 6. Especie y especiación 

La  especie  como  entidad  real  y  como  categoría  de  clasificación.  Conceptos  de  especie: 
aislacionista, de reconocimiento, morfológico, evolutivo, cladístico, cohesivo. Mecanismo 
de aislamiento reproductivo. Modelos geográficos de especiación: alopátrico, parapátrico, 
peripátrico  y  simpátrico.  Genética  de  la  especiación:  escuela  aislacionista  y  escuela 
seleccionista. El caso de la especiación infecciosa. 

Módulo 7. Evolución y Desarrollo 

El problema de la homología. Los estudios morfológicos y el concepto clásico de 
homología. Nuevos aportes a nivel genético. Conceptos de homología primaria y serial. 
Origen único o múltiple de estructuras complejas: el caso de Pax6 y el ojo. Alometrías. 
Heterocronías. Restricciones generativas y selectivas en el desarrollo. 

Módulo 8. Macroevolución 

Definición  e  identificación  de  niveles  en  sistemas  complejos.  Emergentismo  y 

reduccionismo.  Su  relación  con  la  micro  y  macroevolución.  Postulados  neodarwinistas: 
alcances  y  limitaciones.  Exaptaciones  y  adaptaciones.  Nuevas  propuestas  teóricas. 
Mecanismos macroevolutivos. Selección de especies. Simbiogénesis. Distintas miradas en 
torno  al  origen  evolutivo  de  la  biodiversidad.  Equilibros  discontinuos  y  gradualismo 
filético. Supuestos en la reconstrucción de escenarios evolutivos. 

Módulo 9. Evolución humana 

Diversidad de primates. Relaciones filogenéticas. Los simios africanos: nuestros parientes 
más  cercanos.  Similitudes  y  diferencias  entre  las  especies  de  hominoideos.  Bases 
biológicas  de  las  diferencias  entre  chimpancés  y  humanos.  Primeros  homíninos.  La 

12
 radiación del género Homo en África. Evidencias osteológicas y arqueológicas. Morfología 
craneofacial comparada. La evolución humana como patrón macroevolutivo. Modelos de 
surgimiento  del  hombre  anatómicamente  moderno:  fuera  de  África  y  multirregional.  El 
poblamiento  de  Asia,  Europa,  Australia  y  América.  Homo  neanderthalensis  y  Homo 
sapiens.  Extinción  de  Homo  neanderthalensis.  El  origen  de  la  capacidad  simbólica  en  el 
Paleolítico Superior: arte, música y lenguaje. Procesos evolutivos y nuestra especie. 

13
 EVOLUCIÓN
Régimen de Cursada, Aprobación y Promoción

La evaluación de la materia se realiza a través de 2 (dos) exámenes parciales de modalidad teórico-

práctica. Cada examen parcial debe aprobarse con un mínimo de 50/100 puntos.
(1) Asistencia:
Para conservar la condición de alumno regular, Ud. debe asistir al menos al 80% de las clases
prácticas de su correspondiente turno es decir, asistir a 17 de las 21 clases de trabajos prácticos que
tiene la materia. Por lo tanto, Ud. puede tener como máximo 4 (CUATRO) inasistencias sin
justificativo. Si Ud. acumula 1 o 2 inasistencias adicionales como máximo, las mismas deberán
estar justificadas sin excepción. Si Ud. posee más inasistencias (justificadas o no) pierde
automáticamente la condición regular.
Se considerarán justificables las ausencias por enfermedad, viaje de estudio de otra materia, examen
de otra materia (sólo si el mismo se encuentra espaciado por menos de 22 hs.), asistencia a un
congreso o viajes de campaña o tareas vinculadas a una pasantía de investigación. Para ello Ud.
debe presentar la siguiente documentación:
- Enfermedad: certificado médico.
- Viaje de estudio o examen de otra materia: certificado de viaje o examen firmado por el
profesor o JTP responsable.
- Asistencia a congreso: fotocopia del certificado de asistencia y del certificado de
ponencia.
- Viajes de campaña: fotocopia del plan de estudio en donde conste la inscripción al
seminario y una certificación firmada por el director de beca o tesina.
- Pasantía de investigación: fotocopia de la carta de aceptación de su director de pasantía y
el plan de trabajo previsto para la misma.
Ante la falta de las certificaciones correspondientes no se justificarán las inasistencias.
En caso de que un alumno no pueda asistir a una clase práctica en el turno de TP en el que se
encuentra inscripto, podrá asistir a otro turno de TP, aceptándose como máximo 3 (tres)
asistencias a otro turno de TP. Más allá de estas 3 (tres) instancias, las faltas al turno
correspondiente de TP se computarán como inasistencias.

(2) Regularización de condición administrativa:

Al iniciar las clases de trabajos prácticos el alumno deberá presentar la siguiente documentación a
los docentes de TPs:
- Libreta o analítico en el que conste la aprobación de TPs y/o examen final de
Genética I
- Talonario firmado de HyS (en guía de Tps)
- Comprobante de capacitación en HyS
- Talonario firmado del reglamento de cursada (en guía de Tps)
Una vez presentada la totalidad de la documentación el JTP procederá a confirmar la inscripción del
alumno en el sistema. El plazo máximo para la entrega de la documentación es la tercera clase
de TP. En caso contrario, el JTP procederá a rechazar la solicitud de inscripción.

14
(3) Examen Final:
Para acceder a la instancia de final, ud. debe cumplir con todas las condiciones que se detallan a
continuación:
- Encontrarse en condición de alumno regular.
- Haber aprobado cada parcial (o su correspondiente recuperatorio) con un mínimo de
50/100 puntos.
- Poseer la libreta con los Tps firmados por el correspondiente JTP.
De no cumplirse con alguna de estas 3 condiciones, el alumno no podrá rendir el examen final.
La modalidad del examen final queda a consideración de los profesores de la materia.

(4) Promoción:
Para acceder al régimen de promoción de la materia sin examen final, Ud. debe cumplir con todas
las condiciones que se detallan a continuación:
- Encontrarse en condición de alumno regular.
- Haber aprobado ambos parciales con un puntaje mayor o igual a 50/100 puntos.
- No haber recuperado ningún examen parcial.
- Haber rendido los exámenes parciales en las fechas correspondientes o, en el caso de
inasistencia justificada, haber rendido el/los parciales en la primera fecha de recuperatorio.
- Obtener un promedio mayor o igual a 70/100 puntos entre los dos parciales. No se
realizarán redondeos ni excepciones de ningún tipo en esta instancia (por ejemplo un
promedio de 68/100 no cumple con este punto para acceder al régimen de promoción).
- La nota de promoción se obtendrá a partir del promedio entre los 2 parciales (90 % de la
nota final). El restante 10% corresponderá a una nota de concepto en la que se considerará
la participación en clase y preparación de los TPs (lectura de los materiales obligatorios).
De esta manera, la nota final puede no coincidir con el promedio del puntaje obtenido en
los parciales. Ud. deberá esperar a la publicación oficial de las notas una vez finalizada la
cursada.

(5) Recuperatorios:
En cada cuatrimestre, la materia tendrá 1 (una) instancia de recuperación de cada examen parcial al
finalizar el mismo (ver fechas en el cronograma). Ud. tiene derecho a recuperar cada parcial una
única vez. Cada recuperatorio se aprueba con un mínimo de 50/100 puntos.
En caso de no poder rendir los exámenes parciales en las fechas correspondientes, Ud. debe
presentar un certificado que justifique dicha inasistencia. Esto lo habilita a rendir el parcial en la
fecha de recuperatorio prevista, conservando la posibilidad de promocionar la materia y de
recuperar dicho parcial en una segunda instancia de recuperatorio cuando los docentes de la materia
lo dispongan.
Si Ud. justificó fehacientemente su inasistencia al parcial y no se presentara a rendir el parcial por
primera vez en la fecha de recuperatorio, pierde automáticamente la posibilidad de promocionar la
materia, conservando la posibilidad de rendirlo en la segunda instancia de recuperación
mencionada.
Solo se aceptará 1 (UNA) justificación por inasistencia a un mismo examen parcial-recuperatorio.

15
(6) Estudiantes Licenciatura en Paleontología:
Para ingresar en el régimen de promoción, el alumno debe obtener un promedio ponderado de 70
puntos entre ambos parciales, en donde el primer parcial contribuye al promedio con un 25% y el
segundo parcial con un 75%.

------------------------------------------------------------------------------------------------------------------------
TALON PARA ENTREGAR AL DOCENTE

Me he notificado de las condiciones de la cursada tal como se describen en el presente régimen de

aprobación, teniendo conocimiento de las fechas de los exámenes parciales y recuperatorios.

Lugar y Fecha Firma y Aclaración

16
 TEÓRICO PRACTICO
Miércoles y Viernes de 17 a 21 hs Martes y Jueves 9-13, 13-17 y 17-21

16/8 Introducción
18/8 Historia del pensamiento evolutivo 17/8
23/8 Variabilidad genética 22/8
25/8 Genética de Poblaciones I 24/8
30/8 Genética de Poblaciones II 29/8 Historia del pensamiento evolutivo I
1/9 Genética de Poblaciones III 31/8 Historia del pensamiento evolutivo II
6/9 Evolución molecular I 5/9 Genética de Poblaciones I
8/9 Evolución molecular II 7/9 Genética de Poblaciones II
13/9 Plasticidad fenotípica 12/9 Genética de Poblaciones III
15/9 Arquitectura Genética 14/9 Teoría Neutralista I
20/9 Teoría y Realidad de especie 19/9 Teoría Neutralista II
22/9 Especiación I 21/9 FERIADO
27/9 Especiación II 26/9 Especiación I
29/9 Especiación III 28/9 Especiación II
4/10 Especiación IV 3/10 Especiación III
6/10 Repaso 5/10 Repaso
10/10 Libre
11/10 1 PARCIAL
13/10 Libre 12/10 Libre
18/10 Filogenia I 17/10 Libre
20/10 Filogenia II 19/10 Libre
25/10 Filogenia III 24/10 Filogenia I (INTRODUCCION)
27/10 Recuperatorio 1° parcial/Libre 26/10 Filogenia II (SIMULACION)
1/11 EvoDevo 31/10 Filogenia III (PROBLEMAS)
3/11 Macroevolución I 2/11 Biogeografía
8/11 Macroevolución II 7/11 EvoDevo I
10/11 Adaptación/Evolución del Sexo 9/11 EvoDevo II
15/11 Evolución Humana I 14/11 Macroevolución I
17/11 Evolución Humana II 16/11 Macroevolución II
22/11 Evolución Humana III 21/11 Evolución Humana I
24/11 Libre 23/11 Evolución Humana II
29/11 Repaso 28/11 Evolución Humana III
30/11 Repaso
6/12 2 PARCIAL
15/12 Recuperatorio 2º Parcial

17
EVOLUCIÓN 2017- 2 °CUATRIMESTRE

APELLIDO Y NOMBRE……………………………………………………………………………………………………….

TURNO………………………LU…………………………………Mail…………………………………………………………………….
TP APROBADO FINAL APROBADO
MATERIAS CORRELATIVAS

TALON VIDEO
HIGIENE Y SEGURIDAD

FECHA TP ASISTENCIA OBSERVACIONES

Historia del pensamiento
29/8
evolutivo I
Historia del pensamiento
31/8
evolutivo II
5/9 Genética de Poblaciones I
7/9 Genética de Poblaciones II
12/9 Genética de Poblaciones III
14/9 Teoría Neutralista I
19/9 Teoría Neutralista II
26/9 Especiación I
28/9 Especiación II
3/10 Especiación III
5/10 Repaso
24/10 Filogenia I (INTRODUCCION)
26/10 Filogenia II (SIMULACION)
31/10 Filogenia III (PROBLEMAS)
2/11 Biogeografía
7/11 EvoDevo I
9/11 EvoDevo II
14/11 Macroevolución I
16/11 Macroevolución II
21/11 Evolución Humana I
23/11 Evolución Humana II
28/11 Evolución Humana III
30/11 Repaso

OBSERVACIONES
Nota 1° parcial………………………Recup………………..

Nota 2° parcial……………………..Recup………………….

Condición………………………..Nota final…………….
18
19
 MÓDULO I: 

INTRODUCCIÓN A LA 

HISTORIA Y FILOSOFÍA 

DEL 

PENSAMIENTO EVOLUTIVO 

20
  

21
 TRABAJO PRÁCTICO N° 1:
INTRODUCCIÓN A LA HISTORIA Y FILOSOFIA DEL PENSAMIENTO EVOLUTIVO
(1° PARTE)
Por Guillermo Folguera y Ana Liza Tropea

“La filosofía sin historia es vacía, la historia sin la filosofía es ciega”

Immanuel Kant

1) Presentación de los docentes responsables del turno; trabajo a realizar durante la

cursada; modalidades de evaluación y régimen de aprobación de la materia.

Introducción.
Un estudio de historia, filosofía y/o epistemología de cualquier disciplina no es
susceptible de ser abordado en un sólo práctico. En el siguiente módulo se analizarán
sólo algunos de los fundamentos básicos que dicho estudio contempla y requiere. Salvo
en algunos de los puntos más específicos, no se trata sólo de una discusión pertinente a
las teorías evolutivas.
De todos modos, se debe reconocer que la Evolución, y el pensamiento evolutivo, es un
excelente modelo para dar origen a un estudio de estas características. La mirada de la
estructura de nuestras ciencias en la actualidad y en el pasado resulta fundamental a la
hora de entender nuestras limitaciones, posibilidades y el papel que cumplimos en ellas.
Para ello, es importante comenzar por reflexionar acerca de qué es eso que llamamos
“ciencia”, cuál es su objeto de estudio y cuáles son sus objetivos y sus metodologías,
cómo se lleva adelante, quiénes la construyen, qué factores influyen en su devenir. En
síntesis, es de vital importancia indagar sobre los fundamentos de nuestra propia
actividad para que los debates que se susciten en su transcurso resulten enriquecedores y
para poder tomar una posición crítica frente a los mismos en tanto profesionales y
ciudadanos. Y al recorrer este camino, no podemos dejar de reconocer al menos dos
puntos que llaman a una profunda reflexión.
En primer lugar, al indagar sobre el objeto de estudio de la “ciencia”, nos encontramos
ante la cuestión de reflexionar sobre la relación que existe entre ese conocimiento
particular y el mundo natural, la realidad. Y este punto no es menor ya que constituye la
base sobre la que se construirá, consciente o inconscientemente, las nociones de ciencia
y de verdad. ¿Es acaso la ciencia un cuerpo de saberes que describen cómo funciona el
mundo, externo e independiente de los científicos? ¿Es la naturaleza algo que existe más
allá de nuestros sistemas de conocimiento? ¿Es lo mismo la ciencia en Occidente que en
Oriente a pesar de que la naturaleza es la misma? ¿Pueden existir varias naturalezas? ¿O
es tal vez la ciencia una interpretación posible del mundo, entre otras interpretaciones
posibles? En este contexto se discutirán entonces diversos ejes como por ejemplo, el
status ontológico que poseen las categorías que comúnmente emplea ese conocimiento -
se planteará si las “especies” o si los “genes” existen o no en la naturaleza-; la
importancia de los fenómenos observables; la posibilidad de que el conocimiento
científico sea objetivo y acabado y; el progreso de la ciencia, entre otros.

22
 En segundo lugar, al tratar de definir qué es la ciencia, no podemos dejar de lado la
dimensión histórica de dicha problemática, ya que a través de ella entenderemos que la
ciencia de hoy no es la misma que la ciencia del pasado, pero sí su fruto. Mirar hacia
atrás sin embargo, no es una tarea sencilla. Los historiadores deben reconstruir dicha
historia pero no de manera ciega. Deberán, en primera instancia, formular un
interrogante particular acerca de esa “ciencia”. Recién allí y junto a una clara
delimitación sobre qué será considerado como “ciencia” y que no –dada en parte por la
filosofía–, el historiador formulará sus interpretaciones sobre los hechos documentados
y podrá construir su narrativa la cual no sólo responderá a su interrogante original, sino
que también constituirá una argumentación en favor de ciertas hipótesis históricas
previas. Veremos un ejemplo al finalizar este primer trabajo práctico, en particular, con
el famoso ejemplo del ocaso de las ideas transformistas de Lamarck a la sombra de
Cuvier. En este contexto, cobra fundamental importancia la distinción entre qué
factores, nociones, prácticas o inclusive individuos consideraremos incluidos dentro de
la delimitación de ciencia realizada y cuales no. En otras palabras, cuales
consideraremos como factores internos a la práctica científica y cuales consideraremos
como factores externos a la misma. Es necesario enfatizar pues la gran importancia que
reviste la reflexión sobre qué es ciencia y qué no, pudiendo recién allí aventurar una
reconstrucción histórica de la misma. No podemos tratar de entender el porqué de la
estructura de la ciencia actual sin siquiera saber qué es lo que estamos tratando de
comprender.
En este bloque temático no se pretende que el alumno aventure dicha delimitación de la
ciencia que, por otra parte, es el complejo objeto de estudio de la epistemología.
Tampoco es un objetivo que los alumnos puedan escribir sobre historia de la ciencia.
Pero sí es nuestro objetivo introducir estas problemáticas y estimular la reflexión en
torno a ellas ya que contribuyen a una formación académica plural y compleja que
permitirá la toma de posición crítica y fundamentada frente a diversos debates o
problemas que involucren el mundo natural y, en particular, la Teoría Evolutiva.

Sobre la concepción de “ciencia”

1. Lea detenidamente el texto que figura a continuación y responda (Fragmentos extraídos

de: Lewontin RC; Rose S; Kamin LJ. No está en los genes. Ed. Drakontos Bolsillo.
Barcelona. 2009. Pp. 51-55):
a) ¿Cuál es la concepción que los autores tienen sobre la ciencia?

b) Según los autores: ¿qué es la “objetividad científica”? ¿Bajo qué supuestos está
consolidada?

c) ¿Qué significa para Ud. “hacer ciencia”? ¿Está de acuerdo con lo planteado por
los autores?

23
Fragmento extraído de: Lewontin RC; Rose S & Kamin LJ.
No está en los genes. Ed. Drakontos Bolsillo. Barcelona.
2009. Cap.2:"La política del determinismo biológico".

24
25
26
(…)
 2. Instrumentalismo–Realismo y el debate “ciencia vs. religión”.
a) Analice la distinción entre realismo e instrumentalismo según Popper (Texto I).
Aplique esta distinción al caso de Copérnico y Galileo (textos II, III).
b) Analice la disputa entre ciencia y religión propuesta por Galileo y relacione
dicha propuesta en el marco del surgimiento del “creacionismo científico” y la
Teoría Evolutiva (texto IV).
c) ¿Qué relación encuentra entre este debate y su noción de ciencia (formulada en
el punto 1.c.)?
d) ¿Considera Ud. que la Teoría Evolutiva es una teoría incompatible con la fe
religiosa?

Bibliografía de lectura obligatoria:

Texto I. Popper, K. R. 1991. "Tres concepciones sobre el conocimiento humano" en Conjeturas
y Refutaciones. Barcelona, Paidós, pp. 130-137.
Texto II. Osiander, A. 1982. Prefacio en Copérnico, N. Sobre las revoluciones (de los orbes
celestes). Madrid, Editora Nacional.
Texto III. Galilei, G. 1994. “Ciencia y Religión” en Cartas a Cristina de Lorena y otros textos
sobre ciencia y religión. Madrid, Alianza.
Texto IV. Gould, S.J. 1983. “La evolución como hecho y como teoría” en Dientes de gallina y
dedos de caballo. Ed. Blume. Madrid.

27
Texto I. Popper, K. R. 1991. "Tres concepciones
sobre el conocimiento humano" en Conjeturas y
Refutaciones. Barcelona, Paidós, pp. 130-137.

28
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30
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 TEXTO II: Osiander, prefacio a Copérnico

AL LECTOR SOBRE LAS HIPÓTESIS DE ESTA OBRA 1

Divulgada ya la fama acerca de la novedad de las hipótesis de esta obra, se

considera que la Tierra se mueve y que el Sol está inmóvil en el centro del universo, no
me extraña que algunos eruditos se hayan ofendido vehementemente y consideren que
no se deben modificar las disciplinas liberales constituidas correctamente ya hace
tiempo. Pero si quieren ponderar la cuestión con exactitud, encontrarán que el autor de
esta obra no ha cometido nada por lo que merezca ser reprendido. Pues es propio del
astrónomo calcular la historia de los movimientos celestes con una labor diligente y
diestra, y además concebir y configurar las causas de estos movimientos, o sus
hipótesis, cuando por medio de ningún proceso racional puede averiguar las verdaderas
causas de ellos. Y con tales supuestos pueden calcularse correctamente dichos
movimientos a partir de los principios de la geometría, tanto mirando hacia el futuro
como hacia el pasado. Ambas cosas ha establecido este autor de modo muy notable. Y
no es necesario que estas hipótesis sean verdaderas, ni siquiera que sean verosímiles,
sino que se basta con que muestren un cálculo coincidente con las observaciones, a no
ser que alguien sea tan ignorante de la geometría o de la óptica tenga por verosímil el
epiciclo de Venus, o crea que esa es la causa por la que precede unas veces al Sol y
otras le sigue en cuarenta grados o más. ¿Quién no advierte, supuesto esto, que
necesariamente se sigue que el diámetro de la estrella en el perigeo es más de cuatro
veces mayor; y su cuerpo más dieciséis veces mayor de lo que aparece en el apogeo, a
lo que, sin embargo, se opone la experiencia de cualquier edad? También en esta
disciplina hay cosas no menos absurdas o que en este momento no es necesario
examinar. Está suficientemente claro que este arte no conoce completa y absolutamente
las causas de los movimientos aparentes desiguales. Y si al suponer algunas, y
ciertamente piensa muchísimas, en modo alguno suponga que puede persuadir a alguien
[en que son verdad] sino tan solo para establecer correctamente el cálculo. Pero
ofreciéndose varias hipótesis sobre uno solo y el mismo movimiento (como la
excentricidad y el epiciclo en el caso del movimiento del Sol) el astrónomo tomará la
que con mucho sea más fácil de comprender. Quizás el filósofo busque más la
verosimilitud: pero ninguno de los dos comprenderá o transmitirá nada cierto, a no ser
que le haya sido revelado por la divinidad. Por lo tanto, permitamos que también estas
nuevas hipótesis se den a conocer entre las antiguas, no como más verosímiles, sino
porque son al mismo tiempo admirables y fáciles, y porque aportan un gran tesoro de
sapientísimas observaciones. Y no espere nadie en lo que respecta a las hipótesis, algo
cierto de la astronomía, pues no puede proporcionarlo; para que no salga de esta
disciplina más estúpido de lo que entre, si toma como verdad lo imaginado para otro
uso. Adiós.

1
Prefacio debido a Andreas Osiander, aparecido primero anónimo en la edición de 1543. Durante algún
tiempo le fue atribuido al propio Copérnico.

32
Texto III. Galilei, G. 1994. “Ciencia y Religión”
en Cartas a Cristina de Lorena y otros textos sobre
ciencia y religión. Madrid, Alianza.

33
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38
Texto IV. Gould, S.J. 1983. “La evolución como
hecho y como teoría” en Dientes de gallina y
dedos de caballo. Ed. Blume. Madrid.
39
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43
 TRABAJO PRÁCTICO N° 2:
INTRODUCCIÓN A LA HISTORIA Y FILOSOFIA DEL PENSAMIENTO EVOLUTIVO
(2° PARTE)

“Nada en biología tiene sentido si no es a la luz de la evolución”

Theodosius Dobzhansky
“Nada en evolución tiene sentido si no es a la luz de la historia”
Richard Lewontin

La dimensión histórica de la ciencia

1. Distinga entre factores internos y factores externos según el criterio de Lakatos
utilizando el texto "Historia interna y externa" de Gaeta y Lucero (texto V).

TEXTO V: Historia interna e historia externa (Fragmento)

Extraído de: Gaeta, R. y Lucero, S. 1999. "Historia interna e historia externa" en Imre Lakatos. El
falsacionismo sofisticado. Buenos Aires, Eudeba.
Un rasgo distintivo del pensamiento de Lakatos es el rol que le confiere a la
historia de la ciencia en la evaluación de las diferentes teorías que tratan de caracterizar
el conocimiento científico. Una filosofía de la ciencia manifiesta su riqueza y potencia
explicativa en la medida en que ofrece una reconstrucción racional adecuada de la
historia real. Pero, por otra parte, la historia de la ciencia se apoya en la filosofía, en la
medida en que los datos que toma en cuenta el historiador son seleccionados e
interpretados a la luz de algunos principios filosóficos, aun cuando no tenga conciencia
completa de este hecho: Una historia sin ningún sesgo teórico es imposible. De allí que
historia de la ciencia y filosofía de la ciencia sean mutuamente dependientes. La
filosofía suministra los cánones normativos que orientan la tarea del historiador: la
búsqueda, interpretación y selección de los hechos. El filósofo, por su parte, toma en
cuenta los episodios reales -metodológicamente interpretados- a fin de dar una
explicación racional de la marcha de la ciencia. Si esto es así, de toda filosofía de la
ciencia deviene una teoría de la racionalidad científica.
La relación estrecha entre las dos disciplinas está sintetizada en la conocida
paráfrasis que Lakatos hace de una frase de Kant: -La filosofía de la ciencia sin historia
de la ciencia es nada; la historia de la ciencia sin filosofía de la ciencia es ciega. De
todos modos, la historia de la ciencia funciona como un tribunal de apelación para
confrontar y evaluar filosofías rivales; en estos casos constituye una especie de base
empírica para la contrastación, lo cual permite elegir la metodología más adecuada.
Ahora bien, no todos los episodios de la historia real integran la reconstrucción
racional elaborada por el historiador. Al respecto, Lakatos se vale de una distinción
conocida en la época, a la que da un sentido muy particular: la demarcación entre
historia interna e historia externa. La historia externa o empírica abarca los factores
psicológicos y sociales, que posibilitan e inciden en el desarrollo del conocimiento. La
historia interna o normativa comprende los aspectos lógico-matemáticos y empíricos de
las teorías o programas de investigación; además, establece los criterios y las reglas que

44
 rigen la actividad científica. Es la historia –objetiva– de la ciencia, la que transcurre en
el tercer mundo de Popper y Platón.
Lakatos señala que la demarcación entre lo interno y lo externo no es absoluta
sino que depende de los cánones metodológicos que establece cada filosofía. Para el
inductivismo, a la historia interna de la ciencia pertenecen los enunciados factuales y las
generalizaciones; para el probabilismo, son relevantes los casos confirmatorios de las
teorías y el incremento (o disminución) de su grado de probabilidad, conforme a la
evidencia empírica disponible. El falsacionismo ingenuo considera que las piezas
esenciales de la historia de la ciencia son las refutaciones y los experimentos cruciales,
así como el derrocamiento de teorías refutadas y la propuesta de nuevas conjeturas
audaces. La metodología de los PIC1, en fin, concibe la historia interna como una pugna
entre programas de investigación progresivos y degenerativos que conduce a la
sustitución de estos últimos por los primeros. Para el filósofo, lo primario y fundamental
es la historia interna; ella constituye el material de la reconstrucción racional, mientras
que la historia externa es secundaria, periférica e irracional. La historia interna
determina, además, cuál es la jurisdicción de la historia externa y, en este sentido, la
condiciona; pero la inversa no es concebible:
"Que un experimento sea crucial o no, que una hipótesis sea altamente probable o
no a la luz de la evidencia disponible, que una problemática sea progresiva o no, no
depende lo más mínimo de la autoridad, las creencias o la personalidad de los
científicos. Tales factores subjetivos no tienen ningún interés para la historia interna."2
Dado que la demarcación es trazada desde la filosofía, puede darse el caso de que
un mismo hecho sea considerado parte de la historia interna para un historiador,
mientras que otro lo relegue al campo de la historia externa. Por ejemplo, para un
falsacionista sofisticado, la circunstancia de que una teoría sea capaz de predecir hechos
nuevos forma parte de la historia interna. La actitud de un inductivista crítico frente a la
misma situación es diferente, pues lo que considera relevante es el aumento de la
confirmación de una hipótesis por medio de los ejemplos corroboradores. Para el caso,
no es en absoluto relevante si los hechos que confirman la teoría fueron descubiertos
antes o después de la formulación de la ley, ya que lo que cuenta es el apoyo inductivo o
lógico que ofrece la evidencia empírica. En consecuencia, la circunstancia de que se
trate de un hecho hasta entonces desconocido queda relegada a la historia externa.
No obstante, Lakatos sostiene que la historia interna no es suficiente; por el
contrario, debe ser complementada con la historia empírica que toma a su cargo la
explicación de aquellos sucesos que no pueden ser explicados por causas internas. La
razón para ello es que los hombres no actúan siempre de manera racional; y aun cuando
lo hicieran, no en todos los casos interpretan correctamente sus acciones; a veces se
equivocan en los juicios que formulan e incurren en una falsa conciencia de los hechos.
Esta circunstancia muestra las limitaciones de la historia interna: siempre queda algún
residuo no racional que debe ser explicado por el externalista. Así, por ejemplo, sólo la
historia externa puede dar cuenta de por qué no prosperaron las investigaciones
genéticas mendelianas en la Rusia soviética de 1950, o las investigaciones económicas
sobre ayuda al exterior en los países anglosajones en 1960. Digamos, de paso, que el
tema de la falsa conciencia o de las ideas equivocadas que puedan sustentar los
científicos acerca de su propio quehacer es un tópico que tiene que relegarse siempre a
la historia externa. En este punto Lakatos coincide con Popper al dar preeminencia a los

1
PIC: Programa de Investigación Científica
2
Historia de la ciencia y sus reconstrucciones racionales. Imre Lakatos. Tecnos Madrid. Pág. 39

45
 hechos objetivos, que componen el tercer mundo, sobre las creencias y opiniones de los
individuos que constituyen el segundo mundo de Popper.
"El historiador internalista considerará tal hecho histórico (el de las opiniones
equivocadas del científico) como un hecho del segundo reino que sólo es una caricatura
de su contrapartida en el tercer reino. El por qué acaecen tales caricaturas no es de su
incumbencia; debe transferirse al externalista el problema de por qué ciertos científicos
tuvieron opiniones falsas sobre lo que estaban haciendo".3
Aún así, la preeminencia de la historia interna está fuera de toda discusión y es tan
fundamental que Lakatos concede al historiador internalista no solamente la facultad de
interpretar los hechos acaecidos de acuerdo con sus esquemas conceptuales, sino
también de modificarlos radicalmente si fuera necesario para que encuadren en la
reconstrucción racional que esté emprendiendo.
El ejemplo que propone corresponde al programa de investigación atómica de
Bohr: a pesar de que en 1913 Bohr no se había referido todavía al spin del electrón, el
historiador de la ciencia puede fechar su descubrimiento en ese momento porque encaja
de manera natural y lógica en la descripción del programa. Dado el caso, puede aclarar
en una nota de pie de página cómo ocurrieron efectivamente los hechos:
“Un método de señalar las discrepancias entre la historia y su reconstrucción
racional consiste en exponer la historia interna en el texto e indicar en nota de pie de
página cómo la historia real discrepa respecto de reconstrucción racional".4
Antes de pasar a otro tema, conviene tener presente que estas reflexiones acerca
de la historia y de la filosofía de la ciencia, así como muchas otras observaciones de
Lakatos, corresponden a un nivel de análisis superior que cabría llamar
metametodológico. En efecto, Lakatos suele usar el nombre de «metodologías» para
referirse a las distintas concepciones elaboradas para caracterizar el conocimiento
científico. Así, las diferentes versiones del falsacionismo constituyen otras tantas
metodologías. En este sentido, las metodologías pertenecen al nivel metacientífico y no
deben confundirse con las heurísticas, que son las normas que guían concretamente el
trabajo científico dentro de un programa de investigación. Ahora bien, en principio, los
procedimientos que utilizan los científicos no tendrían por qué coincidir con los que usa
un filósofo de la ciencia para elaborar o defender las tesis que sustenta.
Sin embargo, Lakatos proyecta el concepto de programas de investigación desde
el plano científico hasta el metacientífico. Así, mientras que en el primer estrato los
objetos de estudio son las secuencias de teorías científicas, en el segundo nivel se toma
como objetos de estudio las metodologías de la ciencia, entendidas como teorías de la
racionalidad (inductivismo, falsacionismo, convencionalismo conservador, etc.), los
cuales se interpretan como programas de investigación historiográficos o
metacientíficos. Los argumentos de Lakatos comprenden pues dos niveles, uno
metodológico (acerca de la ciencia) y otro metametodológico (acerca de las teorías de la
racionalidad). Su objetivo es mostrar la superioridad del falsacionismo sofisticado frente
a las otras metodologías.

3
Historia de la ciencia y sus reconstrucciones racionales. Imre Lakatos. Tecnos Madrid. Pág. 40
4
Historia de la ciencia y sus reconstrucciones racionales. Imre Lakatos. Tecnos Madrid. Pág. 41

46
 2. Análisis del pensamiento evolutivo o "analizando lo analizado".
a) Realice una tabla comparativa en la que figuren: años de nacimiento y muerte,
país de origen, aportes, grupo social al cual pertenece, campos de sus contribuciones
y metodología utilizada, la concepción del tiempo y de la historia de la vida, religión
del autor, tipo de interpretación de la letra bíblica, noción de cambio y nivel
biológico protagónico en su teoría evolutiva de cada uno de los siguientes
pensadores: Buffon, Cuvier, Lamarck, Darwin, Mayr y Gould (texto VI).
b) Suponga que Ud. es historiador de la ciencia. Formule una o dos preguntas
concisas acerca de las ideas de alguno de los pensadores anteriormente discutidos.
Responda luego a dichos interrogantes utilizando factores internos y/o externos.

TEXTO VI: Biografías

Lamarck
Jean-Baptiste Lamarck nació el 1º de Agosto de 1744 en Bazentin-le-Petit
(Picardie) en una familia noble pero pobre. Animado por un progenitor pobre pasó sus
primeros años en el seminario jesuítico de Amiens con la intención de ordenarse
sacerdote. En 1760, cuando su padre murió, abandonó los estudios sacerdotales e
ingresó en el ejército para seguir a las tropas a Westfalia. Participó en toda la Guerra de
los siete años, y en la primera batalla en que tomó parte fue ascendido a oficial por su
valor, aunque solo contaba con 17 años de edad. Su valor pronto lo convirtió en oficial,
pero un accidente, sucedido mientras jugaba con sus compañeros al término de la
campaña en 1768 en el cual se lesionó gravemente las glándulas linfáticas, puso fin a su
carrera militar. Se colocó en casa de un banquero, comenzó a estudiar medicina en París
y se interesó por la botánica como amateur; sin embargo, su presentación ante la
sociedad científica francesa tuvo lugar mediante la lectura, ante la Academia de las
ciencias, de una memoria dedicada a la meteorología Sur les principaux phénomènes de
l'atmosphère (1776).
Se interesó por la botánica y, luego de conocer a Rousseau, en 1778 escribió un
trabajo sobre sus observaciones botánicas, que el naturalista Georges Louis Buffon
publicó en 1779 con el nombre de Flore francois (Flora francesa). Como resultado de
la edición del libro y de su amistad con Buffon, Lamarck fue elegido miembro de la
Academia de Ciencias de Paris.
En este trabajo hizo su primer aporte a la ciencia natural, al proponer un nuevo
método taxonómico: el método dicotómico. Poco después, Buffon le encomienda
acompañar a su hijo en un viaje por Europa y visitar los jardines botánicos de Holanda,
Alemania, Hungría. A su regreso se dedica a la investigación botánica publicando
numerosos estudios relacionados con la identificación y clasificación de especies
vegetales y a la elaboración del Dictionnaire de Botanique de l’Encyclopédie
méthodique. En 1789 fue nombrado "Guardián de los herbarios del Rey". En 1792
funda junto con algunos otros sabios el Journal d'Histoire Naturelle y publica durante
dos años diferentes estudios botánicos en los que se detecta un cambio de actitud con
respecto al significado del término especie. Critica las clasificaciones artificiales y pasa
a defender las sistemáticas que tienen en cuenta las relaciones naturales que muestran

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 las especies. La publicación del Journal fue misteriosa y abruptamente interrumpida en
1794.
La llegada de la Revolución Francesa dio un giro a su vida intelectual; se
convirtió en un zoólogo hacia 1793 empezó a trabajar como colaborador botánico en
1783 en el Jardín du Roi (jardín de plantas del rey de Francia) cuando a sugerencia de
él la Convención lo reformó y transformó en el Museo de Historia Natural. Esta
reforma, de inspiración revolucionaria, forma parte de la reforma global de la ciencia y
su enseñanza que tuvo lugar en Francia a finales del siglo XVIII y que después fue
imitada en todos los países industriales del mundo, comenzando en Alemania y
terminando en Inglaterra y los Estados Unidos durante la segunda mitad del siglo XIX.
En el nuevo Museo se crearon doce cátedras: Arte químico (Brongniart),
Mineralogía (Daubenton), Botánica (Desfontaines), Geología (Faujas de St. Fon),
Química general (Fourcroy), Animales superiores (Geoffroy), Botánica y herborización
(Jussieu), Animales inferiores (Lamarck), Anatomía animal (Mertrud), Anatomía
humana (Portal), Cultivos (Thouin), Iconografía (Van Spaendonck).
Lamarck se encontró con que tenía que comenzar a desentrañar los misterios de
los animales inferiores. Comenzó a estudiar estos seres y publicó diligentes e
importantes trabajos que determinaron la aparición de un nuevo nombre para ellos: los
invertebrados; y nuevos géneros, especies y órdenes. La investigación acerca de los
invertebrados le sugirió ideas nuevas que chocaron con la realidad social del momento y
esto determinó que Lamarck muriese pobre y olvidado.
Desde 1794 publicó varias obras de gran amplitud e índole diversa en las que
expuso sus novedosas ideas sobre las especies, la química, geología, física, fósiles,
meteorología. En general sus ideas no tenían más que el valor de la novedad, pero
algunas de ellas eran lo suficientemente interesantes, o no más especulativas que las
propias de su época, y por tanto debían haber merecido una mayor resonancia. Entre
1794 y 1798 publica tres obras (Recherches sur les causes des principaux faits
physiques, Réfutation de la théorie pneumatique y Mémoires de physique et d'Histoire
Naturelle) donde expone su teoría sobre el fuego, oponiéndola a la teoría de los gases de
Lavoisier. Estas tres obras son, en gran parte, junto con las dedicadas a meterorología,
las causantes del olvido que sufrió Lamarck en su propia época. Sus fantasías físico-
químicas pueden ser interpretadas hoy como el intento de fundar una física de la energía
más adecuada a sus intereses biológicos que la propuesta por los pneumáticos.
Entre 1800 y 1810 publica 11 Annuaires météorologiques con pronósticos acerca
del tiempo. los que debían servir para ayudar a médicos, marineros y agricultores. Este
conjunto de obras presenta un gran interés y con ellas se adelanta a la meteorología
moderna sentando algunos de sus principios y métodos.
Sin embargo, Lamarck ha pasado a la historia de la ciencia sobre todo por sus
obras sobre invertebrados y zoología. Entre ellas destacamos Système des animaux sans
vertebres (1801), Recherches sur l'organisation des corps vivants, Histoire naturelle
des animaux sans vertébres (1801). Publicó una impresionante obra en siete volúmenes,
Historia natural de los animales invertebrados (1815-1822).
Sin embargo, su principal contribución a la ciencia fue la teoría de la evolución,
expuesta en su Philosophie Zoologique (1809) en impecable forma científica, que hizo
época en los anales de la ciencia, a pesar de que más tarde se hicieran evidentes sus
errores en concepto.

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 Lamarck basó su hipótesis en el razonamiento siguiente: una gran modificación en
el ambiente de una especie animal daría por resultado la necesidad de un cambio en esa
determinada especie. Esta necesidad de cambio, producida por sentimientos internos,
causaría en el animal la formación de nuevos hábitos para ajustarse a su nuevo
ambiente.
Basado en sus amplios estudios de la naturaleza y en su idea de la necesidad de
cambio, hizo dos suposiciones importantes:
• Llamó a la primera ley del uso y del desuso, la cual supone que si alguna parte
del cuerpo se usa repetidamente, ésta crece y se desarrolla; en cambio, las que
no se usan se debilitan lentamente, se atrofian y pueden llegar a desaparecer.
• La segunda suposición fue la ley de la herencia de los caracteres adquiridos,
que implica que cualquier animal puede transmitir a sus descendientes
aquellos caracteres que ha adquirido durante su vida.
Estas suposiciones las utilizó Lamarck para explicar el mecanismo de la
evolución. Creyó que después de muchas generaciones evolucionaban nuevas especies
como resultado de la adquisición o pérdida de caracteres.
Por ejemplo, Lamarck afirmaba que al extender los dedos de los pies debajo del
agua las aves palmípedas habían estimulado el desarrollo de membranas entre sus
dedos. Por medio del constante estiramiento para mantenerse arriba del agua, las aves
zancudas habían producido sus patas extraordinariamente largas. Los topos y los ratones
ciegos habían perdido la vista después de vivir debajo de la superficie de la tierra por
varias generaciones. Y en su ejemplo más famoso, Lamarck argumentó que las jirafas
desarrollaron sus largas patas delanteras y sus cuellos tratando de alcanzar el follaje del
los árboles de la sabana africana. Lamarck escribió:
No es ... la forma y el tipo de las partes
corporales del animal que han dado
lugar a sus hábitos y propiedades
particulares sino, al contrario, son las
costumbres y el estilo de vida y las
condiciones bajo las cuales vivían sus
antepasados que a lo largo del tiempo
han determinado su forma corporal, sus
órganos y sus características.
Debido a que los animales seguían adaptándose al medio ambiente en flujo
constante, el mismo concepto de una especie estable no tenía sentido para Lamarck. La
vida era fluida, siempre volviéndose a diseñar en nuevas formas como respuesta a las
circunstancias inestables.
Murió en París el 18 de Diciembre de 1829 a la edad de 85 años y tras haber
dejado una extensa obra dedicada a diferentes materias científicas. Su tumba se
encuentra en la sección de indigentes del cementerio de Montparnasse en París.
Solamente unos viejos y queridos amigos permanecían allí para despedirse de Jean-
Baptiste Lamarck. Había sido uno de los naturalistas más respetados de Francia, el
hombre que inventó el término biología, y la primera persona en desarrollar una teoría
coherente de la evolución. Pero después de pasar sus últimos diez años aislado, ciego y
terriblemente pobre, Lamarck se había ido y le habían olvidado. Sus ideas de evolución
no lograron estimular la imaginación de sus contemporáneos; sin embargo, 50 años más
tarde, el hecho de ser esta teoría opuesta a la que más tarde expuso Charles Darwin, dio

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 origen a la división entre dos escuelas evolucionistas, la darwinista y la lamarckiana,
que imperó durante todo el siglo XIX.
La Academia de las ciencias se reunió en 1832 en honor a Lamarck, y Cuvier hizo
un elogio de Lamarck que sirvió más de censura que de glorificación.
En sus escritos Lamarck había combatido las ideas de Cuvier y de casi todos los
demás quienes pensaban que antes las especies eran estables y fijas. Argumentó que a lo
largo del tiempo geológico los seres vivientes se habían perfeccionado paulatinamente
hasta llegar a sus formas modernas. Lamarck fue el primero en promulgar la idea
subversiva de "descendencia con modificación", es decir la noción de que las especies
modernas fueran formas de vida derivadas de predecesores primitivos. Para el Barón
Cuvier, quien había pasado una carrera enormemente productiva demostrando la
estabilidad ordenada del mundo orgánico, tales pensamientos eran tonterías ultrajantes.
Dadas sus investigaciones, Cuvier tenía la certeza de que los seres vivientes de la tierra
se organizaban en varias categorías distintas, las cuales no habían cambiado desde la
Creación. Si las especies hubieran cambiado gradualmente, preguntaba Cuvier, ¿dónde
estaba la evidencia para comprobarlo? Los animales momificados que se trajeron a
Europa de las expediciones de Napoleón eran idénticos a los especímenes vivos a pesar
del transcurso de varios miles de años. Cuvier argumentaba que si Lamarck tuviera
razón, al menos algunos cambios deberían haberse detectado. El método obstinado del
Barón Cuvier fue bien recibido en la comunidad científica, mientras que la teoría de
transmutación gradual de Lamarck resultó en un rechazo generalizado. A fin de cuentas,
la disputa amarga entre Lamarck y Cuvier se recuerda porque estos científicos
esbozaron las dos alternativas generalizadas para una teoría del cambio orgánico: lo
gradual contra lo repentino. Sin embargo, no se resolvió nada. Ningún mecanismo, ni la
transmutación intencionada ni las catástrofes violentas convencieron a la larga.
Sorprendentemente, el componente esencial de la explicación del cambio biológico se
pediría prestado de otra disciplina novedosa: la economía.

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Texto VI. Rostand, J. 1945. Cap. IV:
Buffon en “Introducción a la historia de

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la biología”. Ed. Planeta-Agostini.
Barcelona, España.
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 Charles Robert Darwin
C. R. Darwin nació en Shrewsbury el 12 de febrero de 1809. Fue el segundo hijo
varón de Robert Waring Darwin, médico de fama en la localidad, y de Susannah
Wedgwood, hija de un célebre ceramista del Staffordshire, Josiah Wedgwood, y
miembro de la Royal Society. Su abuelo paterno, Erasmus Darwin, fue también un
conocido médico e importante naturalista, sus teorías acerca de la herencia de los
caracteres adquiridos estaban destinadas a caer en descrédito por obra, precisamente, de
su nieto. Además de su hermano, cinco años mayor que él, Charles tuvo tres hermanas
también mayores y una hermana menor. Tras la muerte de su madre en 1817, su
educación transcurrió en una escuela local y en su vejez recordó su experiencia allí
como lo peor que pudo sucederle a su desarrollo intelectual. Ya desde la infancia dio
muestras de un gusto por la historia natural que él consideró innato y, en especial, de
una gran afición por coleccionar cosas (conchas, sellos, monedas, minerales) el tipo de
pasión «que le lleva a uno a convertirse en un naturalista sistemático, en un experto, o
en un avaro».
En octubre de 1825 Darwin ingresó en la Universidad de Edimburgo para estudiar
medicina por decisión de su padre, al que siempre recordó con cariño y admiración (y
con un respeto no exento de connotaciones psicoanalíticas); la hipocondría de su edad
adulta combinó la desconfianza en los médicos con la fe ilimitada en el instinto y los
métodos de tratamiento paternos. Sin embargo Darwin no consiguió interesarse por la
carrera; a la repugnancia por las operaciones quirúrgicas y a la incapacidad del
profesorado para captar su atención, vino a sumarse el creciente convencimiento de que
la herencia de su padre le iba a permitir una confortable subsistencia sin necesidad de
ejercer una profesión como la de médico. De modo que, al cabo de dos cursos, su padre,
dispuesto a impedir que se convirtiera en un ocioso hijo de familia, le propuso una
carrera eclesiástica. Tras resolver los propios escrúpulos acerca de su fe, Darwin aceptó
con gusto la idea de llegar a ser un clérigo rural y, a principios de 1828, después de
haber refrescado su formación clásica, ingresó en el Christ's College de Cambridge.

Una nueva vida

Más que de los estudios académicos que se vio obligado a cursar, Darwin extrajo
provecho en Cambridge de su asistencia voluntaria a las clases del botánico y
entomólogo reverendo John Henslow, cuya amistad le reportó «un beneficio
inestimable» y que tuvo una intervención directa en dos acontecimientos que
determinaron su futuro: por una parte, al término de sus estudios en abril de 1831,
Henslow le convenció de que se interesase por la geología, y le presentó a Adam
Sedgwick, fundador del sistema cambriano, quien inició precisamente sus estudios
sobre el mismo en una expedición al norte de Gales realizada en abril de ese mismo año
en compañía de Darwin (treinta años más tarde, Henslow se vería obligado a defender al
discípulo común ante las violentas críticas dirigidas por Sedgwick a las ideas
evolucionistas); por otra parte, lo que es aún más importante, fue Henslow quien le
proporcionó a Darwin la oportunidad de embarcarse como naturalista con el capitán
Robert Fitzroy y acompañarle en el viaje que éste se proponía realizar a bordo del
Beagle alrededor del mundo.
En un principio su padre se opuso al proyecto, manifestando que sólo cambiaría
de opinión si «alguien con sentido común» era capaz de considerar aconsejable el viaje.

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 Ese alguien fue su tío -y futuro suegro- Josiah Wedgwood, quien intercedió en favor de
que su joven sobrino cumpliera el objetivo de viajar que Darwin se había fijado ya
meses antes, cuando la lectura de Humboldt suscitó en él un deseo inmediato de visitar
Tenerife y empezó a aprender castellano. El 27 de diciembre de 1831 el Beagle zarpó de
Davenport con Darwin a bordo y dispuesto a comenzar la que él llamó su «segunda
vida».
El viaje del Beagle
El objetivo de la expedición dirigida por Fitzroy era el de completar el estudio
topográfico de los territorios de la Patagonia y la Tierra del Fuego, el trazado de las
costas de Chile, Perú y algunas islas del Pacífico y la realización de una cadena de
medidas cronométricas alrededor del mundo. El periplo, de casi cinco años de duración,
llevó a Darwin a lo largo de las costas de América del Sur, para regresar luego durante
el último año visitando las islas Galápagos, Tahití, Nueva Zelanda, Australia, Mauricio
y Sudáfrica. Durante ese período su talante experimentó una profunda transformación.
La antigua pasión por la caza sobrevivió los dos primeros años con toda su fuerza y fue
él mismo quien se encargó de disparar sobre los pájaros y animales que pasaron a
engrosar sus colecciones; poco a poco, sin embargo, esta tarea fue quedando
encomendada a su criado a medida que su atención resultaba cada vez más absorbida
por los aspectos científicos de su actividad.
El estudio de la geología fue, en un principio, el factor que más contribuyó a
convertir el viaje en la verdadera formación de Darwin como investigador, ya que con él
entró inexcusablemente en juego la necesidad de razonar. Darwin se llevó consigo el
primer volumen de los Principles of Geology de Charles Lyell, autor de la teoría
llamada de las causas actuales y que habría de ser su colaborador en la exposición del
evolucionismo; desde el reconocimiento de los primeros terrenos geológicos que visitó
(la isla de São Tiago, en Cabo Verde), Darwin quedó convencido de la superioridad del
enfoque preconizado por Lyell. En Sao Tiago tuvo por vez primera la idea de que las
rocas blancas que observaba habían sido producidas por la lava derretida de antiguas
erupciones volcánicas, la cual, al deslizarse hasta el fondo del mar, habría arrastrado
conchas y corales triturados comunicándoles consistencia rocosa. Hacia el final del
viaje, Darwin tuvo noticia de que Sedgwick había expresado a su padre la opinión de
que el joven se convertiría en un científico importante; el acertado pronóstico era el
resultado de la lectura por Henslow, ante la Philosophical Society de Cambridge, de
algunas de las cartas remitidas por Darwin.
La teoría sobre la formación de los arrecifes de coral por el crecimiento de éste en
los bordes y en la cima de islas que se iban hundiendo lentamente, fue el primero en ver
la luz (1842) de entre los logros científicos obtenidos por Darwin durante el viaje. Junto
a éste y al establecimiento de la estructura geológica de algunas islas como Santa Elena,
está el descubrimiento de la existencia de una cierta semejanza entre la fauna y la flora
de las islas Galápagos con las de América del Sur, así como de diferencias entre los
ejemplares de un mismo animal o planta recogidos en las distintas islas, lo que le hizo
sospechar que la teoría de la estabilidad de las especies podría ser puesta en entredicho.
Fue la elaboración teórica de esas observaciones la que, años después, resultó en su
enunciado de las tesis evolutivas.
Darwin regresó a Inglaterra el 2 de octubre de 1836; el cambio experimentado en
esos años fue notable. También su salud se había alterado; hacia el final del viaje se
mareaba con más facilidad que en sus comienzos, y en el otoño de 1834 había estado
enfermo durante un mes. Se ha especulado con la posibilidad de que en marzo de 1835

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 contrajera la enfermedad de Chagas como consecuencia de la picadura de un insecto. De
todos modos, trabajó en la redacción de su diario del viaje (publicado en 1839) y en la
elaboración de dos textos que presentaran sus observaciones geológicas y zoológicas.
Instalado en Londres desde marzo de 1837, actuó como secretario honorario de la
Geological Society y tomó contacto con Lyell. En julio de ese año empezó a escribir su
primer cuaderno de notas sobre sus nuevos puntos de vista acerca de la «transmutación
de las especies», que se le fueron imponiendo al reflexionar acerca de sus propias
observaciones sobre la clasificación, las afinidades y los instintos de los animales, y
también como consecuencia de un estudio exhaustivo de cuantas informaciones pudo
recoger relativas a las transformaciones experimentadas por especies de plantas y
animales domésticos debido a la intervención de criadores y horticultores.
Sus investigaciones, realizadas sobre la base de «auténticos principios
baconianos», pronto le convencieron de que la selección era la clave del éxito humano
en la obtención de mejoras útiles en las razas de plantas y animales. La posibilidad de
que esa misma selección actuara sobre los organismos que vivían en un estado natural
se le hizo patente cuando en octubre de 1838 leyó «como pasatiempo» el ensayo de
Malthus sobre la población, dispuesto como se hallaba, por sus prolongadas
observaciones sobre los hábitos de animales y plantas, a percibir la presencia universal
de la lucha por la existencia, se le ocurrió al instante que, en esas circunstancias, las
variaciones favorables tenderían a conservarse, mientras que las desfavorables
desaparecerían, con el resultado de la formación de nuevas especies. Darwin estimó
que, «al fin, había conseguido una teoría con la que trabajar»; sin embargo, preocupado
por evitar los prejuicios, decidió abstenerse por un tiempo de «escribir siquiera el más
sucinto esbozo de la misma». En junio de 1842 se permitió el placer privado de un
resumen muy breve -35 páginas escritas a lápiz-, que amplió hasta 230 páginas en el
verano del año 1844.
Por entonces, Darwin había contraído matrimonio el 29 de enero de 1839 con su
prima Emma Wedgwood. Residieron en Londres hasta septiembre de 1842, cuando la
familia se instaló en Down, en el condado de Kent, buscando un género de vida que se
adecuase mejor a los frecuentes períodos de enfermedad que afligieron constantemente
a Darwin. Por lo demás, los años de Londres fueron, por lo que a vida social se refiere,
un preludio del retiro casi total en el que vivió en Down hasta el final de sus días. El 27
de diciembre de 1839 nació el primer hijo del matrimonio y Darwin inició con él una
serie de observaciones, que se prolongaron a lo largo de los años, sobre la expresión de
las emociones en el hombre y en los animales. Tuvo diez hijos, seis varones y cuatro
mujeres, nacidos entre 1839 y 1856, de los que dos niñas y un niño murieron en la
infancia.
La teoría de la evolución
Durante los primeros años de su estancia en Down, Darwin completó la redacción
de sus trabajos sobre temas geológicos y se ocupó también de una nueva edición de su
diario de viaje, que en un principio había aparecido formando parte de la obra publicada
por Fitzroy sobre sus expediciones; en las notas autobiográficas que redactó en 1876
(reveladoramente tituladas como Recollections of the Development of my Mind and
Character). De 1846 a 1854 Darwin estuvo ocupado en la redacción de sus monografías
sobre los cirripedios, por los que se había interesado durante su estancia en las costas de
Chile al hallar ejemplares de un tipo que planteaba problemas de clasificación. Esos
años de trabajo sirvieron para convertirlo en un verdadero naturalista según las
exigencias de su época, añadiendo al aprendizaje práctico adquirido durante el viaje la
formación teórica necesaria para abordar el problema de las relaciones entre la historia

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 natural y la taxonomía. Además, sus estudios sobre los percebes le reportaron una sólida
reputación entre los especialistas, siendo premiados en noviembre de 1853 por la Royal
Society, de la que Darwin era miembro desde 1839.
A comienzos de 1856 Lyell aconsejó a Darwin que trabajara en el completo
desarrollo de sus ideas acerca de la evolución de las especies. Darwin emprendió
entonces la redacción de una obra que, aun estando concebida a una escala tres o cuatro
veces superior de la que luego había de ser la del texto efectivamente publicado,
representaba, en su opinión, un mero resumen del material recogido al respecto. Pero,
cuando se hallaba hacia la mitad del trabajo, recibió un manuscrito que contenía una
breve pero explícita exposición de una teoría de la evolución por selección natural, que
coincidía exactamente con sus propios puntos de vista. El texto era obra de Alfred
Russell Wallace, un naturalista que desde 1854 se hallaba en el archipiélago malayo. En
su nuevo trabajo, Wallace hablaba como Darwin, de «lucha por la existencia», una idea
que, curiosamente, también le había venido inspirada por la lectura de Malthus. Darwin
puso a Lyell en antecedentes del asunto y le comunicó sus vacilaciones acerca de cómo
proceder respecto de la publicación de sus propias teorías, llegando a manifestar su
intención de destruir sus propios escritos antes que aparecer como un usurpador de los
derechos de Wallace a la prioridad. El incidente se saldó de manera salomónica merced
a la intervención de Lyell y del botánico Joseph Dalton Hooker, uno de los principales
defensores de las teorías evolucionistas de Darwin. Siguiendo el consejo de ambos,
Darwin resumió su manuscrito, que fue presentado por Lyell y Hooker ante la Linnean
Society el 1 de julio de 1858, junto con el trabajo de Wallace y con un extracto de una
carta remitida por Darwin el 5 de septiembre de 1857 al botánico estadounidense Asa
Gray, en el que constaba un esbozo de su teoría. Wallace no puso nunca en cuestión la
corrección del procedimiento; más tarde, en 1887, manifestó su satisfacción por la
manera en que todo se había desarrollado, aduciendo que él no poseía «el amor por el
trabajo, el experimento y el detalle tan preeminente en Darwin, sin el cual cualquier
cosa que yo hubiera podido escribir no habría convencido nunca a nadie».
Tras el episodio, Darwin se vio obligado a dejar de lado sus vacilaciones por lo
que a la publicidad de sus ideas se refería y abordó la tarea de reducir la escala de la
obra que tenía entre manos para enviarla cuanto antes a la imprenta; asi quedó por fin
redactado el libro On the Origin of Species by means of Natural Selection, or the
Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life, del que los primeros 1.250
ejemplares se vendieron el mismo día de su aparición, el 24 de noviembre de 1859. Las
implicaciones teológicas de la obra, que atribuía a la selección natural facultades hasta
entonces reservadas a la divinidad, fueron causa de que inmediatamente empezara a
formarse una enconada oposición, capitaneada por el paleontólogo Richard Owen, quien
veinte años antes había acogido con entusiasmo las colecciones de fósiles traídas por
Darwin de su viaje. En una memorable sesión de la British Association for the
Advancement of Science que tuvo lugar en Oxford el 30 de junio de 1860, el obispo
Samuel Wilberforce en calidad de portavoz del partido de Owen ridiculizó con brillante
elocuencia las tesis evolucionistas, provocando una contundente réplica por parte de
Thomas Henry Huxley, zoólogo, que fue el principal defensor ante la oposición
religiosa de las tesis de Darwin, ganándose el sobrenombre de su bulldog. A la pregunta
de Wilberforce sobre si a Huxley le hubiera sido indiferente saber que su abuelo había
sido un mono, la respuesta inmediata fue, según el testimonio de Lyell: «Estaría en la
misma situación que su señoría».
Darwin se mantuvo apartado de la intervención directa en la controversia pública
hasta 1871, cuando se publicó su obra The Descent of Man and Selection in Relation to

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 Sex, donde expuso sus argumentos en favor de la tesis de que el hombre había
aparecido sobre la Tierra por medios exclusivamente naturales. Tres años antes había
aparecido su estudio sobre la variación en animales y plantas por los efectos de la
selección artificial, en el que trató de formular una teoría sobre el origen de la vida en
general («pangénesis»), que resultó ser la más pobre de sus aportaciones a la biología.
En 1872, con The Expression of the Emotions in Man and Animals, obra seminal de lo
que luego sería el estudio moderno del comportamiento, Darwin puso fin a sus
preocupaciones por los problemas teóricos y dedicó los últimos diez años de su vida a
diversas investigaciones en el campo de la botánica.
A finales de 1881 comenzó a padecer graves problemas cardíacos y falleció a
consecuencia de un ataque al corazón el 19 de abril de 1882.

Ernst Walter Mayr

E. W. Mayr was born in 1904 in Kempten, Bavaria. Although his father was a
judge, there was a long tradition of medical practice in the family. Mayr's father, Otto,
encouraged an interest in nature, taking his children for long hikes to study the local
wildlife. Young E. Mayr was, he would say of himself, "a born naturalist," fascinated by
everything in the natural world, but especially by birds.
This prosperous, cultivated family, like many others throughout the German
Empire, was ruined by the First World War and the subsequent collapse of the German
economy. Mayr's father died during the war, and Ernst, along with his mother and
brothers went to live in Dresden, far from his Bavarian home.
As a teenager, he spotted a red-billed duck, rarely seen north of the Alps, and took
his information to the country's leading ornithologist, E. Stresemann in Berlin.
Stresemann was impressed with the youngster's learning and his powers of observation
and urged him to consider a career in zoology. True to his family's medical tradition,
Mayr instead began medical studies at the University of Greifswald, but the attraction of
wildlife was irresistible and on completing pre-clinical studies, he transferred to the
University of Berlin to study zoology. Under Stresemann's guidance, he completed his
Ph.D. by age 21.
Although he won appointment as an assistant at the Museum of the University of
Berlin, Mayr was eager to undertake an expedition to a remote, exotic place, in the
manner of the great 19th century naturalists. Stresemann recommended Mayr to Lord
Walter Rothschild, a banker and naturalist who possessed the world's largest private
collection of bird specimens, housed at his own museum in Tring, England. Rothschild
paid for Mayr to undertake a collecting expedition in the Dutch East Indies, now
Indonesia. Mayr's mission took him deep into the interior of New Guinea. On this
expedition, Mayr found numerous plant and animal species previously unknown to
western science. Over the course of his career, he would name 26 new species of birds
and 38 new species of orchids.
In 1931, Mayr accepted an invitation to join the staff of the American Museum in
New York. Lord Rothschild decided to sell his treasured bird collection, and Mayr
arranged for the collection to be sold to the American Museum, where it became an
essential component of the collection that Mayr tended for the next 20 years.

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 Grateful to be safe in New York as the Nazis took power in his native Germany,
Mayr settled permanently in the United States. In 1935, he married Margarete Simon.
Their marriage was to last more than 55 years, until her death in 1990.
While the outbreak of World War II made further scientific travel in the South
Pacific impossible, Mayr tended the collections of the Museum and became
increasingly interested in the study of evolutionary biology, which had reached an
impasse in the early 1940s.
The father of evolutionary theory, Charles Darwin, described the process of
evolution within a given species by means of natural selection, but had never been able
to explain the process through which descendants of a common ancestor can diverge
widely enough to become different species. The rediscovery, early in the twentieth
century, of the work of Gregor Mendel, supplied a new piece of the puzzle.
In the 1940s, genetic scientists studying evolution relied heavily on mathematical
models; few of them had the field experience of observing diverse species in the wild.
Mayr brought just such experience to the problem of the formation of species. Mayr
found a more constructive approach in the work of the Russian geneticist Theodosius
Dobzhansky. At the time, one of the greatest difficulties in evolutionary theory was the
lack of a clear definition of what actually constitutes a species. Without a clear
definition it was impossible to answer the question of how species diverge.
In his landmark 1942 book, Systematics and the Origin of Species, Mayr outlined
the concept of "biological species." Drawing on the work of Dobzhansky, among others,
Mayr changed the paradigm permanently by defining a species as a group whose
members can interbreed only with one another. This biological species concept has
become so widely accepted that most laymen now take it for granted.
Mayr also described the process of allopatric speciation, in which an isolated
population experiences different environmental factors than creatures of the same
species in another location. The isolated population offers a different set of random
mutations for natural selection to act upon, until it grows so different that it is no longer
compatible with other populations descended from the same ancestors. Mayr has never
contended that this process accounts for all speciation, but his work established
allopatric speciation as the prevalent model of evolution among more complex life
forms.
In 1953 Mayr accepted an appointment as Louis Alexander Agassiz Professor of
Zoology at Harvard University. He was to remain at Harvard for the rest of his long,
productive life. From 1961 to 1970, he also served as Director of the Harvard
University Museum of Comparative Zoology.
Mayr continued to write on evolution, in books such as Animal Species and
Evolution, and found himself in frequent conflict with the approach of some
mathematical geneticists, whom he once dismissed as practicing "bean bag genetics."
He experienced a similar disagreement with some molecular geneticists, whose views
he saw as reductionist, focusing on individual genes, or even molecules, without taking
into account the environmental factors that act on whole organisms, populations and
species.
In the 1970s, Mayr's work turned more and more to defining a philosophy of
biology. He wrote prolifically on the history of biology, especially on the history of
evolutionary theory, in works such as The Growth of Biological Thought (1982), One
Long Argument: Charles Darwin and the Genesis of Modern Evolutionary Thought

75
 (1991) and This Is Biology (1997). As Stresemann had once served Mayr as an
invaluable mentor, Mayr in turn found a promising protégé in the young zoologist Jared
Diamond. Their decades of work culminated in the publication of The Birds of Northern
Melanesia in 2001.
Over the course of his lifetime, Ernst Mayr received every award possible for a
scientist in his field, including the National Medal of Science, the International Prize
and the Balzan Prize. There is no Nobel Prize for evolutionary biology. Mayr once
observed that Charles Darwin himself would not have been eligible for a Nobel Prize.
Mayr officially retired in 1975, but remained at Harvard as Professor Emeritus. He
published more than 200 articles after he retired, more than most scientists publish in a
lifetime. He was still publishing when he died at the age of 100 in 2005.

Stephen Jay Gould

S. J. Gould (1941-2002) was among the best known and widely read scientists of
the late 20th century. A paleontologist and educator at Harvard University, Gould made
his largest contributions to science as the leading spoken-person for evolutionary
theory. His monthly columns in Natural History magazine and his popular works on
evolution have earned him numerous awards and one of the largest readerships in the
popular-science genre — penning altogether over twenty successful books throughout
his career.
For more than 30 years Gould served on the faculty at Harvard, where he was
Alexander Agassiz Professor of Zoology, Professor of Geology, Biology, and the
History of Science, as well as curator for Invertebrate Paleontology at the institution's
Museum of Comparative Zoology. When five-year-old Stephen Jay Gould first
marveled at the towering Tyrannosaurus skeleton in the American Museum of Natural
History, he decided to spend his life studying fossils. Although few children in Queens,
New York, shared his early fascination for evolution, he never considered any other
career but paleontology.
For his doctoral thesis he investigated variation and evolution in an obscure
Burmudian land snail, anchoring his later theorizing in intense scrutiny of a single
group of organisms, as Darwin had done with Barnacles.
At one point, he hoped to find correlation between variation and different
ecologies within the creature's range, but the snails' sizes, colors and shell shapes
seemed to vary quite independently of local environment. Impressed with the
importance of nonselectionist factors in evolution, he also became interested in
structural constraints: how slight changes in one feature must alter several others within
definite limits—what Darwin had called "correlation of parts."
Gould also became interested in distinguishing incidental features from adaptive
ones. He coauthored (with Richard Lewontin) an influential paper inspired by the
spandrels (geometric architectural features decorated with impressive religious
paintings) of certain medieval cathedrals. While art historians had analyzed their
distinctive aesthetic, most had forgotten the spandrel's humble origin as unavoidable
engineering consequences of stress distribution—a structural byproduct of constructing
that kind of dome. As a biological example, Gould points out that the human chin, often
cited as "advanced" in comparisons with "lower" primates, holds no special correlation
with higher intelligence. It is, like the spandrels, an incidental result of stress and
growth factors in the human jawbone.

76
 Although Gould has become closely identified with the influential idea of
punctuated equilibrium, it actually originated with paleontologist Niles Eldredge and
was developed by them jointly. Eldredge's detailed studies of trilobites brought home to
him a pattern that had impressed Thomas Henry Huxley: the fossil record seems to
show "bursts" of speciation, then long periods of stability. Darwin's reply was that the
fossil record was then too sketchy and incompletely known to provide evidence of
pattered rates. But vast accumulations of paleontological evidence over the last century
do not support Darwin's case for a steady, gradual evolutionary rate. Eldredge's trilobite
series suggested, instead, relatively short episodes of rapid evolution followed by long
periods of stability, confirming Huxley's impression. Gould enthusiastically agreed; it
was time to acknowledge that such episodic patterns in the rocks probably reflect the
reality of life's history. By the 1980s, "Punctuationalism" had become widely adopted
and was proving to be a fruitful hypothesis for generating new insights and research.
Although one of Gould's lifelong heroes is Charles Darwin, whose achievements he has
celebrated in such books as Ever Since Darwin (1977) and The Panda's Thumb (1980),
he is irreverent toward the orthodox Synthetic Theory of Evolution that has prevailed in
biology since the 1940s. Dissatisfied with the limits of its explanatory power, he is open
to exploring other possible mechanisms and approaches to supplement traditional
natural selection—to the dismay of more conservative colleagues.
One of his approaches has been to emphasize the hierarchy of levels on which
evolution operates; biochemical, genetic, embryological, physiological, individual,
societal, species, lineages. Sorting or selection on any of these levels, he believes,
produces significant effects on the level above or below it. Yale paleontologist Elisabeth
Vrba and others agree with Gould about the importance of such hierarchical studies.
Among opponents of punctuationalism, a few (R. Dawkins, V. Grant) complain
Gould has set up a "straw man" of Darwinian gradualism and that jumpy or "quantum
evolution" was discussed years ago by Ernst Mayr and George Gaylord Simpson.
Examples of Darwin's self-contradictory fudging are easy to find, but Gould maintains
that change "by slow, insensible degrees" remained central to Darwinian thought. And
while acknowledging his predecessors' insights, Gould argues that often it is a shift of
emphasis and focus rather than a radically new idea that leads to deeper scientific
understanding.
Gould's success as a popular author is another tempting target for critics; he does
not shrink from public controversies. He appeared before Congressional committees on
environmental issues, was a courtroom witness in the Arkansas Scopes II trial regarding
teaching of evolution in the public schools and is prominent in speaking out against
pseudo-scientific racism and biological determinism.
A S. J. Gould´s quote from The evolution of life on earth. Scientific American
271 (October 1994): 91.
“Sigmund Freud often remarked that great revolutions in the history of science
have but one common, and ironic, feature: they knock human arrogance off one pedestal
after another of our previous conviction about our own self-importance. In Freud's three
examples, Copernicus moved our home from center to periphery, Darwin then relegated
us to ‘descent from an animal world’; and, finally (in one of the least modest statements
of intellectual history), Freud himself discovered the unconscious and exploded the
myth of a fully rational mind. In this wise and crucial sense, the Darwinian revolution
remains woefully incomplete because, even though thinking humanity accepts the fact
of evolution, most of us are still unwilling to abandon the comforting view that

77
 evolution means (or at least embodies a central principle of) progress defined to render
the appearance of something like human consciousness either virtually inevitable or at
least predictable. The pedestal is not smashed until we abandon progress or
complexification as a central principle and come to entertain the strong possibility that
H. sapiens is but a tiny, late-arising twig on life's enormously arborescent bush—a small
bud that would almost surely not appear a second time if we could replant the bush from
seed and let it grow again.”
(woefully= unhappily)

78
 3. El historiador en acción.
Discuta qué enfoque histórico emplea Jean Rostand en el párrafo marcado con tres
asteriscos (***) del cap. IV: Buffon en “Introducción a la historia de la biología”.
Ed. Planeta-Agostini. Barcelona, España. Justifique.

4. Mencione brevemente (a modo de repaso) los principales postulados de las teorías de

cambio biológico propuestas por Buffon, Lamark, Cuvier, Darwin, Neodarwinistas
y Gould. Para revisar los postulados de la Teoría Sintética de la Evolución (TSE)
consulte el texto VII que se encuentra al final de esta sección.

5. Ejercitación.
Usted es un historiador de la ciencia y epistemólogo, especialista en historia del
pensamiento evolutivo, el cual ha sido recientemente convocado para escribir sobre
las propuestas evolutivas de Charles Darwin. El editor de una importante revista le
solicitó que escriba una columna a propósito de la conmemoración del “año
Darwin” con las siguientes características:
a) extensión máxima: 20 renglones
b) en su escrito debe exponer el surgimiento de las principales ideas de Charles
Darwin, enmarcadas en el contexto histórico de producción. Para ello, debe incluir
en su narración los siguientes núcleos conceptuales (subráyelos en el texto), en el
orden que considere apropiado:

población – azar – cambio – variabilidad – viaje en el Beagle – selección natural –

Malthus – realismo – Mendel –especies – herencia – evolución – fijismo – dogma
cristiano – reproducción diferencial

c) en su narración debe exponer al menos un factor externo y un factor interno para

explicar el surgimiento de las propuestas evolutivas en Charles Darwin. Indíquelos
en el cuerpo del texto subrayándolos con distintos colores e identifíquelos en una
leyenda.

79
 6. Ejercicitación adicional.
Analice el caso puntual de Lamarck y Cuvier que se presenta a continuación y
discuta qué relación existe entre las reconstrucciones históricas y la “historia real”.
¿Qué relación tiene esto con el quehacer del biólogo evolutivo?

La teoría de Lamarck generó numerosas discusiones entre los naturalistas de la época,

quienes en su mayoría se resistían a considerar explicaciones que resultaran
contradictorias con el relato bíblico. Al frente de las discusiones, en defensa de la
postura creacionista, se encontraba Cuvier, quien gozaba entonces de gran prestigio
científico y mantenía fuertes vinculaciones con el poder político y religioso de Francia.
Al mismo tiempo, los aspectos más vulnerables de la propuesta de Lamarck, tales como
la invocación del “sentimiento interior”, constituyeron el blanco de numerosas críticas.
En este contexto, la fuerte controversia planteada entre los argumentos de Lamarck y
la postura fijista de la escuela de Cuvier concluyó en un estancamiento de las ideas
transformistas. Lamarck fue silenciado y marginado como científico.
Actualmente podemos reconocer en su obra una pieza fundamental del pensamiento
evolutivo y una muestra de la audacia intelectual y de la creatividad científica de un
gran pensador solitario.
(…)
Después del eclipse de las ideas de Lamarck, se produjo un largo letargo del
pensamiento evolucionista. Recién cincuenta años después, el naturalista inglés
Charles Darwin expuso, en su libro “El origen de las especies por medio de la selección
natural” (1859), una teoría convincente que explicaba cómo se había producido el
cambio de los seres vivos a lo largo del tiempo.

La otra cara de la historia

Algunos historiadores de la ciencia, particularmente en Francia, ponen en duda los
términos en los que se narra la historia de conflictos entre Lamarck y Cuvier. Por un
lado, se destaca la necesidad de identificar con precisión las ideas sobre las cuales
ambos naturalistas estaban en desacuerdo, por otro lado, se analiza si efectivamente
la posición privilegiada de Cuvier en relación con el poder político y religioso de la época
es un factor relevante para comprender el eclipse de las ideas de Lamarck.
Con respecto a las ideas, Lamarck observaba que muchas especies fósiles eran
semejantes (“análogas”) a especies vivientes conocidas. Por el contrario, en el caso de
los vertebrados fósiles en los que se especializaba Cuvier, era raro encontrar especies
semejantes a las que viven en la actualidad. Lamarck llegó a la conclusión de que no
pudieron producirse catástrofes destructoras de toda la vida en la Tierra ya que
numerosas especies de invertebrados tenían continuidad en el registro fósil; de modo
que la universalidad de las catástrofes proclamadas por Cuvier, entonces, no tenía
validez. Por lo tanto, Lamarck inició una discusión abierta contra la doctrina
catastrofista de Cuvier, quien entonces desplegó su argumento defensivo. Es indudable
que sus ideas catastrofistas confortaban a los partidarios de la Biblia, sobre todo de
Inglaterra. Pese a ello, entre 1820 y 1830, muchos científicos eminentes
abandonaron la creencia en las catástrofes naturales y comenzaron a inclinarse hacia la
idea de una continuidad en los procesos que ocurren en la naturaleza. En este sentido,

80
 Lamarck se impuso a Cuvier en su posición anticatastrofista, es decir, una visión
histórica que supone la continuidad de la vida a lo largo del tiempo.
Según algunos autores, Cuvier nunca se enfrentó directamente con Lamarck, aunque sí
debatió en contra de las ideas de transformación de las especies. Al mismo tiempo,
sugieren que no hay indicios confiables que permitan afirmar que Cuvier haya utilizado
sus altas funciones para silenciar a Lamarck. En la interpretación de estos autores, la
versión más difundida de la historia de esta controversia parece haberse plasmado a
fines del siglo XIX, cuando naturalistas e historiadores franceses se propusieron
resaltar la figura de Lamarck enfatizando su condición de pensador desconocido y
perseguido. Cabe ahora preguntarse, cuáles podrían ser las motivaciones de esta
iniciativa.
Como veremos más adelante, la argumentación brillante de Darwin, fundada en una gran
cantidad de hechos, superó la propuesta de Lamarck. El Museo de Historia Natural de
París sufrió un duro golpe a su orgullo. Una estatua de Lamarck, erigida en 1908, que se
encuentra en el actual Jardín de Plantas de París ilustra bien esta historia: un
bajorrelieve en bronce muestra a la hija de Lamarck consolando a su padre viejo y ciego
con estas palabras: “La posteridad te admirará, ella te vengará, padre”. Más arriba se
lee, “Lamarck, fundador de la doctrina de la evolución”. De esta manera, la sociedad
científica francesa habría reivindicado su prioridad sobre las ideas evolutivas, dando a
Lamarck la figura del genio silenciado.
¿Cómo debe entonces leerse este tramo de la historia? Por cierto, no hay una única
lectura. Distintos historiadores o corrientes historiográficas recuperan y enfatizan
distintos aspectos. Así como los modelos de la ciencia son construcciones sociales,
profundamente influidos por la cultura en la que son gestados, la historia de la ciencia
también refleja los sesgos y las complejidades de la mirada de los historiadores y de
sus respectivos contextos sociales y culturales.

Extraído de Massarini, A. & Schnek, A. Evolución: historia de la vida. Libro en 10 módulos. Ed.
CePA. Buenos Aires. 2006.

Bibliografía de lectura obligatoria:

Texto V. Gaeta, R. y Lucero, S. 1999. "Historia interna e historia externa" en Imre
Lakatos. El falsacionismo sofisticado. Buenos Aires, Eudeba.
Texto VI. Rostand, J. 1945. Cap. IV: Buffon en “Introducción a la historia de la
biología”. Ed. Planeta-Agostini. Barcelona, España. / Biografías de Linneo, C.;
Cuvier, G. 1982. Doce Mil Grandes. Enciclopedia Biográfica Universal.
Ciencias Naturales. Editorial Promexa. México DF. / Biografías de Lamarck,
J.-B.; Darwin, C.; Mayr, E. y Gould, S.J.
Texto VII. Futuyma, D.J. 2009. Evolution. Ed. Sinauer. Pp 8-12.

81
 Bibliografía recomendada para profundizar los temas del módulo:

- Ayala F. J. La Teoría de la Evolución. Madrid: Ediciones Temas de Hoy; 1994.

- Boyd, R., “Scientific realism”, en Zalta, E. N. (ed.), Stanford Encyclopedia of Philosophy,
Stanford University, http://plato.stanford.edu/.
- Brown, H., Capítulo III de La Nueva Filosofía de la Ciencia, Tecnos, Madrid, 1983.
- Chalmers A. ¿Qué es esa cosa llamada ciencia? Madrid: Siglo XXI; 1988.
- Gould, S.J. Evolution and the triumph of homology, or why history matters. American
Scientist 74: 60-69, 1986.
- Klimovsky G. Las desventuras del conocimiento científico. Buenos Aires: A-Z; 1994.
- Lewontin, R.C; Rose, S. & Kamin, L.J. No está en los genes. Barcelona: Drakontos Bolsillo;
2009.

82
Texto VII. Futuyma, D.J. 2009. Evolution. Ed. Sinauer. Pp 8-12.

83
84
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87
 MÓDULO II:

GENÉTICA 
DE 

POBLACIONES

88
INTRODUCCIÓN

La Teoría Evolutiva (TE) representa la tesis unificadora de las Ciencias Biológicas

y está constituida por un conjunto de subteorías e hipótesis interrelacionadas entre sí. La
teoría de la evolución unifica todos los campos de las Ciencias Biológicas bajo un marco
teórico que le da sentido a los hechos que se observan en la naturaleza.
Los postulados de la teoría de evolución por selección natural fueron expuestos
por Charles Darwin en 1859 en su libro On the origin of species by means of natural
selection, or the preservation of favoured races in the struggle for existence. John
Maynard Smith (1998), uno de los biólogos evolutivos más destacados de la última mitad
de siglo XX, ha resumido la argumentación darwiniana del siguiente modo:
1. Los organismos se multiplican e incrementarían su número de manera indefinida
si no fuese que existen límites impuestos por la muerte.
2. Los organismos varían y algunas de estas variaciones afectan la probabilidad de
supervivencia y reproducción.
3. Los organismos tienen la propiedad de la herencia.
El argumento fundamental de Darwin fue entonces que “[…] si los organismos se
multiplican, varían y tienen herencia, aquellos organismos portadores de las
características más favorables para la supervivencia y la reproducción, no sólo dejarán
más descendientes sino que pasarán sus características a la siguiente generación. El
resultado será un cambio en las características de la población”.

Algunos conceptos importantes

La teoría de la selección natural no sólo predice el cambio evolutivo, sino que
también predice que los organismos adquirirán características que los harán capaces de
sobrevivir y reproducirse mejor en el ambiente en que viven. La adaptación al ambiente
es una consecuencia de la evolución por selección natural.
La selección natural ocurre siempre que la variación genética tenga efecto sobre
la tasa de reproducción de los individuos. Los efectos de la selección natural pueden
reducirse a variantes de información hereditaria que incrementan o disminuyen su
frecuencia dependiendo si los individuos portadores tienen mayor o menor éxito
reproductivo en relación a otros individuos de la población. Si la variación hereditaria no
afecta el éxito reproductivo individual, se dice que el carácter es neutro y en este caso, la
Teoría Neutralista de la Evolución (que estudiaremos más adelante) predice el destino y
el recambio de dichas variantes en el tiempo.
La simplicidad de la idea de evolución por selección natural ha sido no obstante
reducida a descripciones bien intencionadas aunque poco felices con consecuencias
indeseables para la propia teoría. Herbert Spencer 1 acuñó la frase “supervivencia del más
apto” como resumen de selección natural y hasta el propio Darwin la utilizó para titular
su capítulo IV en ediciones posteriores a la primera versión del Origen.... Se ha
argumentado que, si la teoría Darwiniana se resume de este modo, la misma resultaría
tautológica, si la evolución se produce a través de la supervivencia del más apto, y el más
apto es el que mejor sobrevive para dejar descendencia, la teoría sería circular y no
explicaría absolutamente nada. Sin embargo, la supervivencia no es, en sí misma,
parámetro del éxito reproductivo. La supervivencia incrementa el éxito reproductivo de
una variante genética, solamente en los casos en los que una mayor longevidad tiene
como efecto un incremento en el número de descendientes de dicha variante. Por ejemplo,
1
Filósofo británico (1820-1903), autor de la serie Filosofía Sintética publicada entre los años 1855 y 1893.

89
si una variante incrementa la supervivencia de un salmón o de individuos de cualquier
planta anual, pero lo hace luego de la reproducción, dicha variante no incrementará su
frecuencia ya que el éxito reproductivo no se modificaría en lo absoluto, simplemente
porque estos individuos se reproducen una vez y luego mueren. Inversamente, la
frecuencia de una variante génica que reduce la supervivencia podría incrementarse si
garantiza el éxito reproductivo diferencial. La estrategia de los machos de numerosas
arañas y mántidos que se ofrecen como regalos nupciales para ser devorados por las
hembras lo ejemplifica.
La supervivencia no es garantía del éxito reproductivo. Si existen variantes
genéticas que disminuyen el éxito reproductivo de los individuos incrementando su
supervivencia, estos serán eliminados de la población por selección natural. De forma tal
que, el éxito evolutivo de una variante génica debe entenderse como su permanencia a
través de las generaciones.
Por último, es importante recordar que la selección natural no impone ningún
plan, ni propósito, ni dirección determinada a priori.

¿QUÉ ES EVOLUCIÓN?
Evolución significa cambio, aunque de una manera bien específica. Desde el
punto de vista de la Genética de Poblaciones (GdeP, de ahora en más), disciplina que
estudia los mecanismos genéticos del cambio evolutivo, evolución se define como el
cambio del acervo génico de un linaje a través de las generaciones. Se considera
acervo génico a todos los genes de una población en un momento particular, no sólo a las
distintas variantes génicas. Entendemos como linaje a una secuencia de ancestros-
descendientes, ya sean poblaciones, células o genes. Aquí está implícita la definición de
gen adoptada por la Biología Evolutiva: porción de información genética que sobrevive
intacta el proceso de meiosis.
Los genetistas de poblaciones miden la evolución por medio de la variación de las
frecuencias alélicas (probabilidad de encontrar una variante en el pool de genes) entre
generaciones de una misma población. La GdeP reduce a los individuos a
combinaciones de alelos, generalmente aleatorias de un número específico de genes
(normalmente 2 ó 3, en los modelos más simples de múltiples loci). El modelo más
simple de individuo genético es el haploide formado por un único alelo A1. Si existiese
variación para dicho gen podría encontrarse en el acervo otro individuo que porte una
variante genética distinta A2. Sin embargo, la mayor parte de los modelos genéticos
poblacionales se basan en individuos diploides, es decir portadores de dos alelos de un
mismo gen.
Ronald A. Fisher2, padre intelectual del Neo-Darwinismo, imaginó en 1930 a los
genes de una población como partículas moviéndose aleatoriamente en un espacio
limitado. El choque de dos de estas partículas daba como resultado la formación de un
individuo con características genéticas específicas y una capacidad distintiva para
reproducirse en ese momento. El espacio limitado, en la idealización fisheriana,
representa a la población. Bajo este modelo, el individuo diploide más simple es aquel
que lleva una combinación homocigota AA y un fitness asociado WAA (ver definición
más adelante). Si la población no posee variantes alélicas, es decir es monomórfica,
todos los choques darán como resultado la formación de individuos genéticamente
idénticos con iguales posibilidades de éxito reproductivo. Observe que en estas
condiciones no habrá evolución por selección natural, ya que no se cumple uno de los
postulados, ¿cuál falta?
2
Autor del libro The Genetical Theory of Natural Selection.

90
 Al adicionarse variación genética por mutación, se hacen posibles nuevas
combinaciones genotípicas. La población en este caso ha dejado de ser monomórfica
pudiendo decirse que es polimórfica. En el modelo de Fisher (también llamado Modelo
de pool génico) resulta intuitivo que, al haber un número mayor de partículas de un tipo,
mayor será el número de choques entre las más comunes. La probabilidad de formación
de un tipo de individuo es entonces dependiente de la abundancia de los tipos de
partículas. Esto es lo mismo que decir que las frecuencias genotípicas de una población
dependen de las frecuencias alélicas del acervo. La analogía para la formación de los 3
genotipos AA, Aa, aa, es directa. Cada una de estas tres clases genotípicas tendrá un
fitness asociado –WAA, WAa y Waa, respectivamente– que nos dan una idea acerca de las
probabilidades que tendrán cada uno de ellos de encontrarse representados en la siguiente
generación.

LA LEY DE HARDY Y WEINBERG

George Hardy y Wilhelm Weinberg determinaron de manera independiente en
1908 que:
“Si no existe ningún proceso o mecanismo evolutivo (selección natural, deriva
génica, mutación o migración) que modifique las proporciones de genes (frecuencias
alélicas) de una población y mientras exista apareamiento aleatorio (panmixia), las
frecuencias genotípicas permanecerán en unos valores específicos, denominadas de
equilibrio, durante sucesivas generaciones.”
Este principio es conocido como la Ley de Hardy-Weinberg (HW).
Supongamos que fr(A) y fr(a) son las frecuencias de las dos variantes alélicas
exclusivas (A y a, respectivamente) de un locus autosómico. Siendo fr(A)=p y fr(a)=q, y
considerando que son las únicas variantes alélicas, se puede inferir que p + q = 1.
Para un locus autosómico, si las frecuencias de los tipos de cigotos o clases
genotípicas son fr(AA)=P, fr(Aa)=Q y fr(aa)=R, las mismas pueden calcularse de
acuerdo al siguiente esquema, en el cual se asume que la probabilidad de encuentro de las
gametas portadoras de diferentes alelos depende únicamente de las frecuencias alélicas:

Gameta 1 Gameta 2 Probabilidad Conjunta

A A pxp p2 P
A a pxq
2pq Q
a A qxp
a a qxq q2 R donde: P + Q + R = 1

Las probabilidades p2, 2pq y q2 representan las proporciones genotípicas del

equilibrio planteadas por la ley de HW para un locus dialélico. Por ejemplo, si en una
población la frecuencia de A se estima en 0.9 y la de a en 0.1, las frecuencias genotípicas
esperadas por HW para las clases AA, Aa y aa deberían ser cercanas a 0.81, 0.18 y 0.01,
respectivamente.
En esta deducción puede verse que, independientemente de las frecuencias
genotípicas en cualquier generación anterior, en una sola generación de apareamiento
aleatorio se obtienen las frecuencias esperadas por HW.
Asimismo puede deducirse que si los genotipos se encuentran en frecuencias de
HW, las frecuencias alélicas p y q en la siguiente generación serán las mismas.

91
 La probabilidad de escoger aleatoriamente una gameta A es la frecuencia del
genotipo AA, es decir p2, sumada a la mitad de la frecuencia del genotipo Aa, es decir pq,
más la probabilidad de tomar A a partir del genotipo aa, que es cero. Entonces, la fr(A)
en la siguiente generación p´ estará dada por la suma de estos 3 eventos, es decir:
p´= p2 + p.q + 0 = p (1 - q) + p.q
Distribuyendo y simplificando, resulta que p´= p. Si seguimos el mismo
razonamiento para el otro alelo a, resulta que q´= q. Esto significa que las frecuencias
alélicas no cambian de una generación a la siguiente, y si estas condiciones persisten, no
habrá evolución como la hemos definido anteriormente. Esto se determina a posteriori de
un muestreo y de una prueba estadística que considere los errores aleatorios que suelen
desviar el ajuste a dichas frecuencias.

Suposiciones implícitas de la ley de HW

El cálculo de la probabilidad conjunta implica que los eventos de tomar primero
un gen de un parental y luego otro de otro parental son eventos independientes, es decir
que no se afectan mutuamente. Para ello debe cumplirse que:
1. la población sea grande y,
2. la formación del cigoto ocurra por apareamientos aleatorios.
Por otra parte, esta ley asume que las frecuencias genotípicas son idénticas en
machos y hembras. Si los machos y hembras tienen frecuencias genotípicas distintas, el
equilibrio se logra en una generación de apareamiento aleatorio. En cambio, si las
frecuencias alélicas son distintas entre los sexos se requerirán dos generaciones de
panmixia para alcanzar las proporciones genotípicas de HW (en la primera generación de
apareamiento aleatorio se igualan las frecuencias alélicas en valores promedio de los
parentales).

Utilidad de la ley de HW
Esta ley es una gran hipótesis nula. Su importancia radica en que nos permite
sospechar que algún mecanismo evolutivo podría estar operando sobre la población si
logramos demostrar que los valores de equilibrio (p2, 2pq, q2) no se cumplen, a pesar de
que las condiciones expuestas anteriormente son satisfechas.
Es decir, si HW no se cumple puede ser por una o más de las siguientes razones:
1. pueden estar actuando –o pudieron haber actuado– la mutación, la selección, la
deriva y/o la migración.
2. el apareamiento no es aleatorio. Esto produce un desvío de la panmixia y puede
deberse a que existe apareamiento clasificado, endogamia o que la muestra no pertenece a
una única población. En este último caso, el muestreo pudo haberse realizado a partir de
poblaciones que no comparten el mismo pool de genes y, por lo tanto, tienen distintas
frecuencias alélicas. Bajo estas condiciones, habrá menos heterocigotas respecto de los
valores esperados según HW. A este efecto se lo conoce como Efecto Wahlund, e indica
que la población se encuentra estructurada, es decir integrada por más de una unidad
panmíctica.
3. las frecuencias alélicas de machos y hembras no son iguales.

92
FITNESS DARWINIANO
El fitness (o éxito reproductivo o valor adaptativo) es una medida de la
supervivencia y reproducción de los individuos de una clase genotípica. Este
concepto, así definido, contiene los elementos básicos del pensamiento darwiniano:
supervivencia y reproducción. El cambio evolutivo podría ser consecuencia de la
supervivencia diferencial o de la competencia por el acceso a las cópulas.
Fitness absoluto. Se define como el número de descendientes que un individuo de
una clase genotípica aporta en promedio a la siguiente generación. El fitness absoluto se
designa con la letra w y está dado por la probabilidad de sobrevivir hasta la edad
reproductiva (wviabilidad) asociada a la capacidad que dicho genotipo (clase) tenga de dejar
descendencia (wfertilidad). Dicho de otro modo: w = wviabilidad x wfertilidad. Si cualquiera de sus
componentes (viabilidad, o componente de supervivencia y fertilidad, o componente
reproductivo) es cero, el fitness absoluto del genotipo en cuestión será nulo.
Fitness relativo. Se define como el éxito reproductivo de cada clase genotípica en
relación a aquella clase que mayor número de descendientes aporte. En los modelos de la
GdeP se considera que el tamaño poblacional (N) es constante a través del tiempo, por lo
que se utiliza el concepto de fitness relativo.
En nuestro ejemplo:

Genotipo AA Aa aa
fitness absoluto 0.9 0.8 0.5
fitness relativo 0.9/0.9 = 1 0.8/0.9 = 0.88 0.5/0.9 = 0.55

Suposiciones implícitas en el concepto de fitness

1. El fitness no es una propiedad de un individuo sino de una clase de individuos.
2. El fitness es una propiedad de una clase genotípica y no de los genes, ya que las
unidades de selección son los individuos.
3. Bajo su modelo más simple, la GdeP calcula el fitness con respecto a un único
locus suponiendo que el resto del genoma genera en cada individuo un ruido de fondo
cuyo promedio en la población no afecta significativamente la dinámica del gen que se
estudia3.
4. El fitness de una clase genotípica está asociado a un ambiente.
5. El fitness es una medida que se establece desde un estadio específico del ciclo
de vida (por ej.: cigoto) hasta el mismo estadio en la siguiente generación. En la mayor
parte de los modelos se lo considera constante durante sucesivas generaciones.
6. Las poblaciones no poseen fitness ya que éstas no se reproducen.

PROCESOS QUE MODIFICAN LAS FRECUENCIAS ALÉLICAS

Los procesos o mecanismos evolutivos como la mutación, la migración, la
selección natural o la deriva génica a menudo producen cambios en las frecuencias
alélicas. Los tres primeros son procesos dirigidos o determinísticos ya que conociendo
determinados parámetros es posible estimar el cambio de las frecuencias alélicas
generación tras generación como consecuencia de la acción de estos procesos. En cambio,
3
Lewontin, Richard. 1992. Genotype and phenotype. Pp. 137-148.

93
la deriva genética es un proceso estocástico en el que las frecuencias alélicas se
modifican al azar.
La GdeP ha desarrollado modelos para ayudar a comprender y cuantificar estas
modificaciones en el acervo génico de las poblaciones. En particular, los modelos de
selección que se presentan a continuación permiten estudiar el cambio en las frecuencias
alélicas de una generación a la siguiente por efecto de la selección natural.

a. Modelo Básico de Selección Natural

Para estimar el cambio de las frecuencias alélicas, entre generaciones sucesivas
luego de la acción de la selección natural, debemos considerar:
1. el fitness relativo (wgenotipo) asociado a cada clase genotípica;
2. las frecuencias alélicas iniciales de la población (p y q);
3. los coeficientes de selección (s), que estiman la reducción de w de cada clase
genotípica y se calcula como s = 1-wgenotipo, por lo tanto wgenotipo = 1-s
En el cuadro siguiente se sintetizan los cálculos necesarios para estimar dichas
frecuencias.

GENOTIPO AA Aa aa ∑
Fitness (w) wAA wAa waa ---
fr(genotipo) antes de la SN p2 2pq q2 1
fr(genotipo) después de la SN p2 (wAA) 2pq (wAa) q2 (waa) ≠1
fr(genotipo) relativa después
p2 (wAA) / 2pq (wAa)/ q2 (waa)/ 1
de la SN

= fitness medio poblacional = p2(wAA) + 2pq(wAa) + q2(waa)

El cambio en las frecuencias alélicas se calcula como:

∆q = q’- q
Y, el valor de las frecuencias alélicas luego de la acción de selección natural se
estima como:
en general: q = q2 + ½ 2pq

=> q’ = [q2(waa) + ½ 2pq(wAa)] /

por lo tanto:

∆q = [q2(waa) + ½ 2pq(wAa)] / -q

b. Selección contra un alelo recesivo

GENOTIPO AA Aa aa
Fitness (w) 1 1 1-s
fr(genotipo) antes de la SN p2 2pq q2
fr(genotipo) después de la SN p2(1) 2pq(1) q2(1-s)
94
fr(genotipo) relativa después de la SN p2(1) / 2pq(1) / q2(1-s) /
 = p2(1) + 2pq(1) + q2(1-s)

=> = 1 - sq2

q’ = [q2(waa) / 1 - sq2 ]+ [½ 2pq / 1 - sq2 ]

=> q´= q(1 - sq) / 1 - sq2

∆q = q’ - q
∆q = [q (1-sq) / 1 - sq2 ] – q
∆q = q (1-sq) – q (1-sq2 ) / 1 - sq2
=> q = - sq2 (1-q) / 1 - sq2

c. Selección contra un alelo dominante

GENOTIPO AA Aa aa
Fitness (w) 1-s 1-s 1
fr(genotipo) antes de la SN p2 2pq q2
fr(genotipo) después de la SN p2(1-s) 2pq(1-s) q2(1)
fr(genotipo) relativa después de la SN p2(1-s) / 2pq(1-s) / q2(1) /

De la misma manera que en el caso anterior, se pueden calcular , q’ y q.

= p2(1-s) + 2pq (1-s) + q2

=> = 1 – sp (2 - p)
Y el valor de las frecuencias alélicas luego de la acción de selección natural se estima
como:

En función de “p”:

p’= [p2(1-s) + pq (1-s)] /

p’ = [p2 -p2 s + p (1-p) - sp (1-p)] /

=> p’ = p –sp/
p = [p - sp/(1 - sp(2-p))] – p
 p = {p -sp - p [1 -sp (2 - p)]}/ [1 -sp (2-p) ]
>>>  p = [-sp (1-2p + p2)] / [1-sp (2-p)]
 p =[- sp (1- p)2]/ [1-sp (2-p)]

95
d. Selección contra un alelo deletéreo con distintos grados de dominancia
En los modelos anteriores se considera dominancia completa. Sin embargo,
pueden existir diferentes grados de dominancia lo que es considerado por medio del
parámetro “h”.
Si h = 0 wAA = wAa = 1 Dominancia completa de A
Si h = 1/2 wAa = 1-1/2s Dominancia intermedia
Si h varía entre 0 y 1 Dominancia parcial
Si h = 1 wAa = waa = 1-s alelo “a” domina respecto del fitness

e. Selección a favor del heterocigota (equilibrio heterótico o heterosis positiva)

En este modelo el fitness de dos genotipos diferentes se ve afectado por la acción
de la selección natural, cuantificándose con los coeficientes “s” y “t”.
GENOTIPO AA Aa aa
Fitness (w) 1- s 1 1- t
2
fr(genotipo) antes de la SN p 2pq q2
fr(genotipo) después de la SN p2(1-s) 2pq(1) q2(1-t)
fr(genotipo) relativa después de la SN p2(1-s) / 2pq(1) / q2(1-t) /

De la misma manera que en los casos anteriores, si calculamos el valor de y q’

podremos obtener el valor de q (ud. puede realizar estos cálculos y corroborar el valor
de q)

= 1-sp2-tq2
q = q’- q => q = pq (sp-tq)/1-sp2-tq2

Condición de equilibrio: q = 0
cuando sp = tq => s(1-q) = tq
s-sq = tq
s-sq / q = t
s = q(t+s)
qt + qs = s

Entonces el valor de las frecuencias en el equilibrio está determinado por:

q* = s / s+t y p* = t / s+t

f. Selección contra los heterocigotas (heterosis negativa)

96
 GENOTIPO AA Aa Aa
Fitness (W) 1+ s 1 1+ t
fr(genotipo) antes de la SN p2 2pq q2
fr(genotipo) después de la SN P2(1+s) 2pq(1) q2(1+t)
fr(genotipo) relativa después de la SN p2(1+s) / 2pq(1) / q2(1+t) /

El valor de las frecuencias en el equilibrio está determinado por:

q* = s / s+t y p* = t / s+t

A continuación se mencionan muy brevemente otros modelos en los cuales se

contempla la interacción entre la selección natural y otros procesos evolutivos.

Equilibrio entre Selección y Mutación

La mutación produce generación tras generación un número importante de
variantes, algunas de las cuales pueden afectar (positiva o negativamente) el éxito
reproductivo de los individuos. La selección actúa disminuyendo la frecuencia de los
alelos que reducen el fitness, pero estos reaparecerían por mutación recurrente. La acción
simultánea de ambos procesos evolutivos conduciría a una situación de equilibrio en las
frecuencias alélicas.
Caso 1: para un alelo deletéreo recesivo
El alelo recesivo “a” surge en la población por mutación a una tasa . Entonces:
q = p
q =  (1-q)
Al mismo tiempo, el alelo “a” es eliminado de la población por selección natural.
Entonces (ver modelo de selección contra un alelo recesivo):
q = -sq2(1-q)
En el equilibrio:
qT = qS + q = 0
sq2(1-q) = (1-q)
sq2=
q*= (/s)1/2

Caso 2: para un alelo perjudicial dominante

Si el alelo dominante “A” surge en la población por mutación a una tasa .
Entonces:
p = q
p = (1-p)

97
 Al mismo tiempo, A es eliminado de la población por selección natural. Entonces
(ver modelo de selección contra un alelo dominante):
p = sp (1-p)2
En equilibrio:
sp (1-p)2 = (1-p)
como el valor de (1-p) es cercano a 1 => sp = 
entonces el valor de frecuencia en el equilibrio estaría dado por: p* = /s

DOS MODELOS DE POBLACIONES PARA DOS TEORÍAS EVOLUTIVAS

Desde principios de siglo XX y hasta los años 1930, selección natural y genética
mendeliana reflejaban ideas contrapuestas4. Los primeros genetistas mendelianos, como
el botánico alemán Hugo de Vries (1848-1935), el botánico danés William Johannsen y el
norteamericano William Bateson (1861-1926) proponían un proceso de cambio y
formación de nuevas especies por macromutaciones. Surgía de este modo, la primera
teoría no darwiniana de la evolución, la Teoría Mutacionista.
Johannsen definió al gen como la “unidad hereditaria que codifica una única
característica observable”. De este modo, un gen sólo podía identificarse bajo la
referencia de un rasgo fenotípico. Johannsen razonaba que por endocruzas sucesivas se
podían generar líneas puras de modo que, el genotipo, podía reconocerse sin ambigüedad
observando directamente el fenotipo. Sus experimentos con líneas puras lo llevaron a
diferenciar los componentes genético y ambiental de un rasgo fenotípico. De este modo,
las líneas puras constituían un soporte estable sobre el cual el cambio evolutivo podría
medirse.
Sin demasiadas evidencias empíricas, este esquema fue extrapolado para
representar el modelo de una población natural. La diversidad en la naturaleza estaría
representada por la combinación de distintos genes que formarían distintas líneas puras;
por sus características homocigotas, éstas mantenían la integridad genética de una
población durante generaciones. La evolución se producía por mutaciones poco
frecuentes que causaban grandes efectos fenotípicos que normalmente destruyen la
armonía" de un genoma. Este modelo fue sostenido principalmente por Morgan 5, Müller6
y Goldschmidt7 quienes desarrollaron la genética de Drosophila. Para ellos, el papel de la
selección natural consistía en eliminar las variantes aberrantes que se producían de
manera infrecuente en las poblaciones. El término, selección purificadora, refleja el
4
Consulte: Depew D. & B. Weber. 1995. “Darwinism Evolving”. Estos autores analizan la historia del
darwinismo desde sus orígenes hasta nuestros días.
5
Thomas Hunt Morgan (1866-1945), ganó el premio Nóbel en 1933 por construir el primer mapa genético. La
clave fue el reconocimiento físico de los genes en los cromosomas de las glándulas salivales de Drosophila
melanogaster. Descubrió el proceso de segregación independiente de los cromosomas en la meiosis, aportando las
razones mecánicas para el entendimiento de la primera ley de Mendel. También encontró las razones por cuales la
segunda ley a veces no se cumple. El definió el ligamiento de genes y su relación con la distancia en un mismo
cromosoma.
6
Hermann Joseph Müller (1890-1967), ganó el premio Nóbel en 1946 por el descubrimiento de los efectos
mutagénicos de los rayos X sobre el material hereditario. Estudiante de Morgan, militó en el ala izquierda de la
eugenética, y decidió llevar las Drosophilas hacia la URSS donde continuó su trabajo.
7
Richard Goldschmidt fue, probablemente, el último de los mutacionistas. Su libro del año 1940 fue recientemente
reeditado por Yale Univ. Press. El prólogo lo escribió S. J. Gould.

98
concepto que tenían acerca del mecanismo darwiniano. En esta concepción, la selección
natural jugaba un papel menor en el diseño de la naturaleza ya que las variaciones eran
mínimas y frecuentemente no adaptativas. La mayor parte de los genes de una población
estaban representados por sus formas salvajes o wild type que se combinaban de manera
homocigota para la mayor parte de los loci génicos. Este modelo de población natural
propuesto por los mutacionistas fue posteriormente denominado como modelo clásico.
La corriente opuesta respondía más a la matemática estadística. Desde sus
comienzos fue representada por el estadígrafo Francis Galton (1822-1911) quien junto
con Karl Pearson (1857-1936) y Walter Weldon no sólo sostenían que la selección natural
era la fuerza principal del cambio evolutivo, sino que proponían que la mayor parte de la
variación en las poblaciones naturales era de carácter continuo y no discreto como se
deducía de las leyes de Mendel8. Para ellos el problema de la evolución animal era un
problema estadístico y la variación, como Darwin lo argumentaba, era la moneda
corriente en la naturaleza.
Fue el matemático Udny Yule quien sugirió por primera vez que las teorías de
Mendel y Darwin podían compatibilizarse si un sólo rasgo fenotípico continuo estuviese
codificado por muchas unidades mendelianas. La selección natural podría trabajar
modificando la media de la población por el continuo reemplazo de variantes genéticas de
pequeño efecto fenotípico. La fusión de la teoría de selección natural con la genética
mendeliana marca el nacimiento del Neo-darwinismo.
El modelo clásico proponía un “mar” de genes wild type en casi todos los loci, con
unos pocos alelos mutantes de efectos deletéreos que se enmascaran en los heterocigotos
en sólo algunos loci. Por el contrario, el modelo propuesto por los neo-darwinianos
predecía un gran número de alelos alternativos para un mismo gen. Este modelo,
denominado modelo de equilibrio, permitiría la acción gradual y continua de la selección
natural.
Ronald Fisher argumentaba que el incremento de la adaptación de una población
será mayor cuanto mayor sea la variación asociada al fitness que exista en ella. Si una
población agota su “combustible” de variación, la selección natural no podrá trabajar. En
este estado de “equilibrio” la población se encontraría en su máximo valor de fitness
medio, es decir, en su óptimo de adaptación. Esta es la interpretación más general del
Teorema Fundamental de la Selección Natural enunciado por R. Fisher en 1930.
El modelo de equilibrio no sólo requería mayor variación. De acuerdo con la
formulación neo-darwiniana, las poblaciones necesitan grandes cantidades de variación
para contrarrestar el “despilfarro triturador” que la selección natural produce mientras
conduce a una población hacia su máximo valor de adaptación. El neodarwinismo debería
apostar fuertemente a un único juego que se transformaría en obsesión: la medición de la
variación genética en las poblaciones naturales.

EL ANÁLISIS GENÉTICO DE LA VARIACIÓN OCULTA

Desde principios de los años 1930 los esfuerzos de Theodosius Dobzhansky y sus
estudiantes se volcaron al análisis de las poblaciones naturales. Sus conclusiones fueron
reveladoras: las poblaciones naturales presentan enormes cantidades de variación.
Los trabajos de Dobzhansky terminaron con una discusión de medio siglo acerca del
modelo genético de una población natural. El modelo equilibrado (por la presencia de
alelos distintos en muchos loci) representaría la norma. Sus consecuencias sobre la

99
importancia de la mantención de la variación terminarían por demoler rápidamente los
argumentos eugenésicos.

Evidencias de la variación a partir de la selección artificial

El teorema fundamental de Fisher predice que, si todos los loci relevantes de una
característica fenotípica son invariantes, no habría selección posible. A partir de esta
deducción, la variación genética podría reconocerse por medio de un programa de
selección artificial realizado sobre distintas características fenotípicas continuas en las
poblaciones naturales. Si la selección artificial muestra un cambio fenotípico a lo largo de
las generaciones, ésta respuesta se considera como evidencia de que existe variación
genética heredable para dicho carácter.
El teorema fundamental de Fisher predice el aumento de la adaptación de una
población siempre que se encuentre variación genética. Pero vale aclarar que esta
variación es exclusivamente la variación que Fisher definió como aditiva, es decir,
aquella que resulta de la acción de genes con efecto aditivo sobre el carácter. La selección
solamente puede producir cambios observables a partir de su acción sobre un sólo tipo de
variación genética, la que perdura a través del tiempo (heredable).
La enorme cantidad de caracteres morfológicos, fisiológicos y comportamentales
estudiados por los genetistas, agricultores y criadores de ganado permanecieron como la
mejor evidencia de la conspicua variación genética en la naturaleza. Esto sería verificado
posteriormente con el surgimiento de las técnicas bioquímicas a mediados de los años
1960.

El análisis de la variación geográfica. Observaciones fenotípicas

En el año 1942, Ernst Mayr escribió uno de los tres libros que se consideran como
fundacionales de la Teoría Sintética de la Evolución, Systematics and the Origin of
Species. Este libro fue diseñado para echar por tierra el concepto tipológico, fijista y
esencialista de especie adoptado mayoritariamente por los taxónomos de su época. Su
alternativa, el concepto biológico de especie, se sustenta en el reconocimiento de la
variación geográfica de las poblaciones naturales.
Las dos conclusiones principales de Mayr fueron:
1. Todos los caracteres de interés taxonómico que se han estudiado hasta el
momento muestran más de una variante en las poblaciones naturales. Es decir,
son polimórficos.
2. Las poblaciones de una misma especie difieren entre sí en al menos un carácter.
Es decir, son politípicas.
La lista de caracteres de interés taxonómico resultó abrumadora e incluía
caracteres morfológicos, caracteres fisiológicos, caracteres sexuales secundarios,
caracteres del ciclo de vida, etc. Mayr sostenía que toda esta variación polimórfica y
politípica difícilmente fuera consecuencia de fenómenos puramente ambientales.

Evidencias bioquímicas de la variación genética y parámetros que permiten estimarla

En 1966, Richard Lewontin (discípulo de T. Dobzhansky) razonó que, dado que la
mayor parte de los loci codifican proteínas y que muchas de éstas son enzimas, un locus
monomórfico debería mostrar una única forma enzimática y, por el contrario, uno
polimórfico debería tener al menos dos formas enzimáticas distintas (alozimas), siempre
que la enzima fuera monomérica.

100
 Con la técnica de electroforesis de enzimas (alo- o isoenzimas) los genetistas de
poblaciones no tardaron en definir y cuantificar dos estimadores básicos del
polimorfismo enzimático. Estos estimadores fueron la proporción de loci polimórficos
de una población (P), y la heterocigosis media esperada por locus (He).

1. Proporción de loci polimórficos (P):

Nº de loci polimórficos / Nº total de loci analizados
Este índice es relativamente ambiguo ya que depende del Nº de loci analizado y
del criterio por el cual un locus es considerado polimórfico (frecuencia del alelo más
común < 0.95 ó 0.99).
2. Heterocigosis esperada (He):
En una población panmíctica, la heterocigosis media esperada por locus puede
calcularse directamente a partir de las frecuencias alélicas según la siguiente ecuación:
He = 1-∑xi2
donde xi es la frecuencia del alelo i de un locus en la población.
Para calcular la heterocigosis media (He*) esperada para todos los loci analizados
en una población, se utiliza la siguiente ecuación:
He* = (1/n) ∑(1-∑xi2) = ∑ He / n
1-n

donde n es el número de loci analizados y xi es la frecuencia del i-ésimo alelo de un dado

locus.
El muestreo y la estimación de ambos parámetros en las poblaciones naturales
confirmaron que en una especie sexual, la probabilidad de encontrar dos individuos
idénticos (exceptuando los gemelos univitelinos) no es cero por definición de
probabilidad, pero se le acerca bastante.

Evidencias moleculares de la variación genética

La electroforesis de proteínas es capaz de revelar solamente aquellas sustituciones
de aminoácidos que producen un cambio en la carga eléctrica neta de la proteína.
Además, una enorme cantidad de variación genética debe quedar oculta a la electroforesis
debido al carácter degenerado del código genético.
Recién hace casi un cuarto de siglo fue posible tener una idea del grado de la
variabilidad que permanecía oculta a la técnica de la electroforesis de enzimas. Mientras
que anteriormente sólo se reconocían las variantes genéticas Adh-S y Adh-F del locus
Alcohol deshidrogenasa de Drosophila melanogaster, correspondientes a las formas
electroforéticas lenta y rápida, Marty Kreitman (1983) describió una decena de variantes
moleculares distintas a nivel de la secuencia de nucleótidos del gen que codifica para
dicha enzima.
Tengamos en cuenta que además de los datos de secuencias de nucleótidos, desde
hace unos cuantos años se cuenta con una gran variedad de marcadores moleculares como
los VNTR (micro y minisatélites), RAPDs (Random Amplified Polymorphic DNA), RFLP
(polimorfismos para el largo de fragmentos de restricción), etc., que permiten investigar o
cuantificar la variación molecular en las poblaciones.

101
 Todas estas herramientas moleculares han evidenciado altos niveles de variación
genética en poblaciones naturales. Particularmente, los datos de secuenciación como los
obtenidos por Kreitman abrieron un gran interrogante: ¿por qué existe una
preponderancia de sustituciones sinónimas (aquellos cambios nucleotídicos que provocan
un cambio en la secuencia de aminoácidos) respecto de las no sinónimas? Las respuestas
a esta pregunta se verán más adelante cuando incursionemos en la Teoría Neutralista de
la Evolución Molecular.

LA JUSTIFICACIÓN ÚLTIMA DE LA VARIACIÓN GENÉTICA

Hemos insistido en demostrar que las poblaciones poseen una importante cantidad
de variación genética. También se insistió con la idea de reconocer a la selección natural
como un mecanismo que mayoritariamente y de forma constante se opone a ella. ¿Cómo
justificamos entonces su mantención?
Mencionemos las hipótesis selectivas y no selectivas que han tratado de
explicarla:
1. La variación es selectivamente neutra. La selección natural no puede actuar
en contra o a favor de una variante genética que no modifique la supervivencia o la
reproducción diferencial del organismo. Los neutralistas sostienen que la mayor parte de
la variación a nivel molecular es de este tipo.
2. Equilibrio entre la selección natural y otros procesos evolutivos como la
mutación y la migración.
3. Selección a favor del heterocigota.
4. Selección dependiente de las frecuencias. En este modelo se contempla la
existencia de dos clases (genotipos) en una misma población cuyo fitness es inversamente
proporcional a la frecuencia en que se encuentran en la población. Por lo tanto, se
alcanzará una situación de equilibrio en la que ambas variantes coexistirán.
5. Selección endocíclica. En este caso se considera la existencia de dos clases en
una misma población cuyo fitness varía con el estado ontogenético del organismo. Por lo
tanto, la selección operaría diferencialmente en distintos estadios del desarrollo,
favoreciendo a una clase en un estadio y a la otra en otro estadio. De esta manera, se
alcanzaría una situación de equilibrio en la que ambas variantes coexistirán.
6. El fitness varía en el espacio y el tiempo. En este caso se consideran modelos
de selección en los que los coeficientes de selección que afectan a cada genotipo no son
constantes sino que varían en diferentes compartimientos de un ambiente ecológicamente
heterogéneo o en diferentes épocas del año, por ejemplo estaciones.
7. La selección actúa diferencialmente a distintos niveles. En este caso
hablamos de un conflicto entre diferentes niveles de organización, por ejemplo genes,
individuos, poblaciones, etc. Este tema se verá en mayor detalle en un trabajo práctico
posterior.

BIBLIOGRAFÍA CONSULTADA

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Massachusetts.
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102
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Williams G. C. 1992. “Natural Selection. Domains, levels and challenges”. Oxford Univ. Press.

103
GUÍA DE ESTUDIO

1. Ud. conoce el dogma central de la biología molecular y sus consecuencias sobre la

tesis Lamarckiana9. Sin embargo, también sabe que hasta un grabador permite que la
información circule en ambas direcciones, ¿por qué la naturaleza ha beneficiado el
paso de la información desde genotipo hacia fenotipo y en menor frecuencia en la
dirección opuesta? Es decir, ¿por qué el dogma central es tan frecuente?
2. Bajo el paradigma del Neo-Darwinismo, ¿Cuál es la unidad de variación, la unidad de
selección y la unidad de evolución?
3. a- Mencione las cuatro condiciones necesarias para que opere la selección natural.
b-Imagine 3 situaciones distintas en las que alguna no se cumpla y elabore sus
consecuencias.
4. Justifique su respuesta:
a- ¿Lucha por la existencia es sinónimo de selección natural? ¿Por qué la supervivencia
del más apto no es sinónimo de selección natural?
b- ¿Puede actuar la selección natural y no producir evolución?
c- ¿Puede haber evolución sin selección natural?
d- ¿Puede haber adaptación sin selección natural?
e- ¿La selección natural produce progreso evolutivo?
f- ¿Qué significa evolución en términos de la GdeP?
5. ¿Qué postula la ley de HW y porqué se utiliza en biología evolutiva? ¿En una
población en equilibrio de HW hay evolución?
6. ¿Los organismos poseen fitness? Los genotipos poseen fitness medio?
7. La explicación clásica sobre la longitud del cuello en las jirafas fue desafiada por
Scheepers y colaboradores (Simmons, R. E. & L. Scheepers. 1996. Winning by a
Neck: Sexual Selection in the Evolution of Giraffe. Am. Nat.148, 5: 771-786). Ellos
propusieron una alternativa que reemplaza la acción de la selección natural por otra en
donde el papel principal lo determina la selección sexual. Según esta visión, los
machos utilizarían sus cuellos para establecer combates, los que tienen cuellos más
largos generalmente los ganarían y accederían a un número mayor de cópulas. ¿Qué
quiere decir en términos de GdeP, que las jirafas han incrementado el tamaño de sus
cuellos durante la evolución de su linaje?
8. ¿En qué consiste el modelo Fisheriano de población mendeliana? ¿Qué sucede en el
modelo Fisheriano si las partículas pudiesen agruparse de a 2 por alguna característica
fenotípica especial?
9. a- ¿Qué representan los siguientes términos: p, q; P, Q, R; waa, wAa, wAA, ; p’; p;
p*, q* y N?
b- ¿Cuál es la relación entre W; p; p; p´ y p* en el equilibrio idealizado por Fisher?
10. Considere los siguientes valores de fitness de las 3 clases genotípicas en 6
poblaciones.

9
También se debe reconocer que los estados transmisibles de diferenciación celular, la transmisión de
amplificaciones génicas inducidas entre generaciones y la existencia de mecanismos de herencia
alternativos al ADN (herencia cortical en protozoos ciliados y herencia cultural) son evidencias de que la
herencia de caracteres adquiridos existe.

104
 Población AA Aa aa
1 1 1 1-s
2 1 1 1
3 1 1-s 1-s
4 2 2 2
5 1-s 1 1-t

Si inicialmente p= 0.5 en todos los casos,

i- ¿Cuál será el destino de las variantes alélicas?
ii- ¿Cuál será la efectividad de la SN para eliminar las variantes desventajosas?
iii- ¿Cuál será el destino del polimorfismo original?
11. ¿La mutación es realmente aleatoria? ¿Y si no lo es? ¿Cómo explica la siguiente
afirmación?:
“La evolución trabaja modificando las frecuencias de las variantes genéticas que,
aleatoriamente surgen en las poblaciones naturales”.
12. Si una población ancestral se separa en dos poblaciones ¿Cuál será el/los posible/s
destino/s de la variabilidad genética intrapoblacional y del grado de divergencia entre
las poblaciones, si en las poblaciones está actuando: a) la selección natural, b) la
deriva, c) la migración ó d) la mutación?

105
 TP N° 1: SIMULACIONES NUMERICAS

• SIMULACION 1: El caso de Biston betularia

Objetivos:
- Simular cambios en poblaciones polimórficas para la coloración en
diferentes ambientes.
- Comprender cómo opera un proceso selectivo a nivel poblacional,
dadas ciertas condiciones iniciales conocidas.
- Cuantificar variables para estimar la aptitud darwiniana asociada a
cada clase fenotípica.
- Elaborar hipótesis acerca del destino futuro de la variación fenotípica
de esta especie de polillas.

Introducción

Charles Darwin acumuló una enorme colección de hechos para apoyar la teoría de la
evolución por selección natural. Sin embargo, parte de las dificultades para demostrar la
robustez de su teoría, fue la falta de un ejemplo de evolución en un período corto de
tiempo, que pueda ser observado mientras tiene lugar en la naturaleza. Un ejemplo
notable de cambio poblacional en el tiempo, observable en tiempos generacionales
humanos, se produjo en su Inglaterra natal: la evolución de la polilla Biston betularia.

Desarrollo de la simulación

1.1. Un integrante de cada grupo simulará ser un ave predadora de las polillas que habitan
los árboles del bosque*. Para ello, deberá predar durante 5 minutos las polillas que
observa en el ambiente correspondiente.

*Esta simulación se halla disponible en:

http://www.biologycorner.com/worksheets/pepperedmoth.html

1.2. El resto de los integrantes del grupo deberá registrar el número de polillas predadas
considerando que el tamaño poblacional inicial era de 100 individuos. Calcular la
frecuencia absoluta inicial y final de cada uno de los fenotipos en cada uno de los
ambientes simulados.

1.3. Calcular un valor de fitness para cada una de las clases fenotípicas en cada uno de los
ambientes simulados e interpretar los resultados obtenidos.

Preguntas para discutir

106
1.4 ¿De qué manera la coloración incrementa o disminuye la probabilidad de
supervivencia de las polillas?

1.5. ¿Qué componente del fitness se halla afectado en esta simulación? ¿Qué condiciones
deben asumirse sobre el resto de los componentes del fitness de los morfos bajo estudio?

1.6. Suponiendo que la situación ambiental se mantiene constante, ¿qué ocurrirá con el
polimorfismo poblacional?

1.7. ¿Qué ocurriría si se extinguieran los predadores en el bosque? ¿Cambiarían las

proporciones de ambos morfos a lo largo de las generaciones? ¿Por qué?

SIMULACION 2
Suponga que una población diploide de 10 individuos posee en la G(0), 4 alelos
para un solo locus: Negro (N), rojo (R), marrón (M) y verde (V) en igual frecuencia.
2.1. Simule la G(0) con la cantidad de genotipos indicada en la tabla.
2.2. Escoja de manera aleatoria (sin mirar) y con reposición los genotipos de 10
individuos.
2.3. Apunte el número y frecuencia de genotipos y alelos escogidos en la planilla.
2.4. Forme la G(n+1) a partir de las frecuencias obtenidas, manteniendo el número de
individuos constante (N=10).
2.5. Repita los pasos 2 a 4, hasta completar la G(20).
2.6. Calcule los valores de frecuencias alélicas y genotípicas desde la G(0) hasta la G(20).
2.7. Calcule la heterocigosis observada en las generaciones pares.

Gn RR NN MM VV RN RM RV NM NV MV R N M V Hobs.
0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0,25 0,25 0,25 0,25 -
1 -
2
3 -
4
5 -
6
7 -
8
9 -
10
11 -
12
13 -
14
15 -
16
17 -
18
19 -
20

b- Grafique la frecuencia de los 4 alelos de acuerdo a las siguientes referencias:

107
M: R: V: N:
Frecuencia

1,0
0,9
8,0
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Generaciones

c- Grafique la heterocigosis observada en función de las generaciones.

Hobs.

1,0
0,9
8,0
0,7
0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
Generaciones

d- Prepare una transparencia con los gráficos sin aumentar ni reducir el tamaño.

e- Responda:
e.1. ¿Qué sucedió en cada subpoblación? Compare sus resultados con los otros
grupos, y extrapole en el tiempo.

e.2. ¿Qué sucedió con el número de alelos en cada grupo? Extrapole a otras
regiones no consideradas del genoma.

108
 e.3. Los cambios observados ¿son adaptativos? Justifique. ¿Podemos afirmar que
hubo “evolución”?

109
 TP N°2: GENÉTICA DE POBLACIONES CON POPULUS

GENERALIDADES: SELECCIÓN SOBRE UN LOCUS AUTOSÓMICO

Para analizar los efectos de la selección natural sobre un locus autosómico
dialélico en una población infinita, escoja la opción Natural Selection del menú
principal y luego Locus Autonómico Dialélico. Encontrará una explicación
teórica y un menú:
I. Cuatro tipos de gráficos, p ƒ (t); P, Q, R ƒ (t);  p ƒ (p); y  ƒ (p).
II. La opción Selection, maneja los parámetros h y s; y la opción Fitness,
modifica los wAA; wAa; waa.
III.El número de generaciones que desea simular.
IV. Una opción que le permite analizar la dinámica evolutiva comenzando con 6
frecuencias iniciales distintas, o la elección de una única frecuencia inicial.

1. CONDICIONES DE HARDY-WEINBERG (HW)

1.1. ¿Cuáles son las condiciones que debe modificar del panel de control para visualizar
las condiciones de HW?
1.2. ¿Qué significa que  p=0 y constante para todo p?
1.3. ¿Por qué  =1 y constante para todo p?

SUGERENCIAS: Utilice la visualización de 6 frecuencias del alelo A1. Tome el número

máximo de generaciones posibles.

2. SELECCIÓN SOBRE UN ALELO DELETEREO CON DISTINTOS GRADOS DE DOMINANCIA

En el modelo general de selección en contra de un alelo recesivo, la distribución de los
valores de fitness es:

Genotipos A1A1 A1A2 A2A2

Fitness 1 1-hs 1-s

Si el grado de dominancia del alelo A2 es mínimo, h=0, el alelo es totalmente

recesivo, y el análisis del modelo más general se reduce a explicar los efectos que
distintos coeficientes de selección s tienen sobre la tasa de incremento del alelo A1. Si
además, el alelo es en extremo deletéreo, es decir, letal, el fitness relativo de la clase A2A2
será nulo.

Modelo A1A1 A1A2 A2A2

General 1 1 1-s

110 Letal 1 1 0
Corrobore que:
2.1. Para un alelo letal,  p es máximo (aunque no idéntico) en la primera generación
independientemente de h. ¿Por qué?
2.2. Para un alelo letal totalmente dominante la evolución se reduce al análisis de 1
generación. ¿Por qué?

SUGERENCIAS: Considere recesividad total (h=0), escoja condiciones de selección no

tan extremas (s<1) para responder o corroborar que:

2.3.  p=0 sólo cuando p=0 ó p=1. ¿Por qué se consideran estos puntos como puntos de
equilibrios triviales?
2.4. ¿Qué necesitaría para que desaparezca la población de genotipos A2A2?
2.5. Independientemente del valor de h y s, la población tiende a perder el polimorfismo
inicial.

3. HETEROSIS O VENTAJA DEL HETEROCIGOTA

En el modelo general de selección a favor del heterocigota, la distribución de los valores

de fitness es:

Genotipos A1A1 A1A2 A2A2

Fitness 1-s 1 1-t

Si s y t son iguales, la dinámica será completamente simétrica:

Genotipos A1A1 A1A2 A2A2

Fitness 1-s 1 1-s

Corrobore que:
3.1. En heterosis, cuando los homocigotas tienen el mismo éxito reproductivo, se cumple
que existen 3 equilibrios distintos en la población, el punto de equilibrio estable
corresponde a p=0.5. ¿Por qué es estable?
3.2. En heterosis, las frecuencias alélicas de equilibrio no dependen de las frecuencias
iniciales y sólo es sensible a los coeficientes de selección s y t, tal que p* = t/(s+t).
Si s+t =1; p* = t. Verifique esta hipótesis para distintos valores de t.

3.3. Si los homocigotas tienen distinto éxito reproductivo, la curva  p ƒ (p) corresponderá
a una sinusoidal deformada. ¿Por qué?

111
3.4. Verifique que esta curva será más asimétrica cuanto mayor sea la diferencia entre s y
t.

3.5. ¿Por qué en todos los casos que ha analizado, el fitness medio máximo nunca alcanza
el 1?

SUGERENCIAS: Escoja del menú de Fitness. Modifique los parámetros wAa; wAa, waa

4. SELECCIÓN CONTRA LOS HETEROCIGOTAS

En el modelo general de selección en contra de los heterocigotas, la distribución de los
valores de fitness es:

Genotipos A1A1 A1A2 A2A2

Fitness 1+s 1 1+t

Si s y t son iguales, la dinámica será completamente simétrica pero inversa a la del

problema 3.

Genotipos A1A1 A1A2 A2A2

Fitness 1+s 1 1+s

SUGERENCIAS: Escoja del menú la opción Fitness. Modifique los parámetros wAA;
wAa; waa

4.1. En heterosis negativa, cuando los homocigotas tienen el mismo éxito reproductivo, se
cumple que:
i. Existen 3 equilibrios distintos en la población, 2 triviales y uno que corresponde
a p*=0.5. ¿Es estable?
ii. Las frecuencias genotípicas se estabilizarán en P=R=0.25 y Q=0.5, sólo si la
frecuencia inicial es exactamente igual a p* =0.5.
iii.  ƒ (p) es simétrico y mínimo cuando p* =0.5, y sus valores máximos son
independientes del s escogido.
4.2 Una población en heterosis, podría pensarse como un sistema dinámico con un solo
estado atractor, cualquiera sea su frecuencia inicial de alelos el sistema llegará a un
equilibrio estable que no depende de las condiciones iniciales de frecuencia. Sin embargo,
cuando hay desventaja del heterocigota la población puede verse entrampada en 2
atractores distintos. ¿De qué depende que la población termine en uno y no en otro?
4.3. ¿Por qué en todos los casos analizados, W* máximo =1?

5. EJERCITACIÓN
En base a lo estudiado en este TP, resuelva el siguiente problema individualmente.

112
Se estudiaron dos poblaciones de organismos en dos ambientes distintos con los
siguientes resultados:
Ambiente 1 Ambiente 2
Genotipo AA AB BB Genotipo AA AB BB
# de nacimientos 160 480 360 # de nacimientos 160 480 360
# de adultos 90 450 300 # de adultos 150 400 340

Aclaración: suponga que para cada ambiente se realizó un estudio longitudinal de la misma
cohorte de individuos.

a) Estimar el fitness relativo de los tres genotipos en cada ambiente (tratar a las dos
poblaciones como unidades evolutivas independientes).

b) Asumiendo apareamiento aleatorio, ignorando la deriva génica, y suponiendo que el

ambiente permanece constante, proponer qué ocurrirá con las frecuencias alélicas en el
tiempo (graficar ∆p vs. p, vs. p y p vs. t).

113
 TP N°3: RESOLUCIÓN DE PROBLEMAS

1. Consideremos los siguientes datos colectados luego de un muestreo de Drosophila

polymorpha (Evolution: 3, pp. 239-51). La tabla proporciona el número de genotipos EE,
Ee y ee que corresponden las clases fenotípicas oscuras, intermedias y claras, para el
color del abdomen, respectivamente.

EE Ee ee Total
Observado (O) 3969 3174 927
Esperado por HW (E)
χ2 = (O – E)2 / E --- --- ---

Obtenga los valores de p y q y responda si la población se ajusta a las proporciones

esperadas por HW.

2. ¿Cuál es la heterocigosis observada y cuál la esperada en las siguientes poblaciones?

AA Aa aa Ho He
25 50 25
50 0 50
0 50 50
0 0 100

3. Las mariposas del complejo de especies Colias presentan gran polimorfismo para el
gen de la enzima fosfoglucosa isomerasa (PGI). Esta enzima interviene en el metabolismo
de la glucosa por lo que resulta importante para el suministro de energía al momento del
vuelo. Diversos trabajos han propuesto que el éxito reproductivo de las especies de
Colias depende fuertemente de la capacidad de vuelo de los adultos.
Usted se encuentra realizando una pasantía en Colorado, USA, y desea poner a prueba
esta hipótesis. Para ello se propone estudiar la variación intrapoblacional para el gen de la
PGI en C. meadii de las montañas Rocosas y realiza un muestreo en una zona de mayor
altitud (tundra) y otra de menor altitud (estepa) en el cerro Gunninon. Como usted sabe
que estas mariposas se aparean al atardecer, hace una colecta de individuos en vuelo libre
durante la mañana y una colecta de parejas en cópula al atardecer en cada uno de los
ambientes. A partir de los individuos colectados hace un análisis del polimorfismo
presente en su muestra para el gen de la PGI y obtiene los siguientes resultados:

Tundra A1A1 A1A2 A2A2

Vuelo libre 60 150 90
En cópula 30 120 40

Estepa A1A1 A1A2 A2A2

Vuelo libre 130 50 40
En cópula 90 25 20
114
 a) Calcule el fitness relativo de cada genotipo en cada uno de los ambientes.
b) ¿Qué tipo de selección está operando en cada caso?

4. Considere un locus con 2 alelos (A, a) en donde hay selección en contra del
homocigota recesivo. La frecuencia de A entre 2 generaciones sucesivas es 0.4875 y 0.5.
¿Cuál es el valor del coeficiente de selección (s) en contra de aa?

5. ¿Cuál es la frecuencia de equilibrio en una población si un alelo recesivo que surge a

una tasa de 4x10-6 tiene un éxito reproductivo cuando está en homocigosis de 0.8?

6. Un muestreo realizado en una población de Bombay (India) mostró las siguientes

frecuencias para el grupo sanguíneo MN:

MM 450 personas
MN 300 personas
NN 250 personas

Un genetista de poblaciones que está estudiando la estructura demográfica y genética de

la ciudad, a la vista de las frecuencias anteriores, decide hacer un estudio más detallado,
diferenciando el grupo del cual proviene la persona. ¿Por qué tomaría ésta decisión?
Las frecuencias por castas son las siguientes:

Casta A B
MM 810 90
Grupo sanguíneo MN 180 420
NN 10 490

a- ¿Qué se puede deducir sobre la estructura poblacional a la vista de las frecuencias?

Explique brevemente.
De acuerdo a sus resultados, el genetista decide estudiar la estructura reproductiva del
grupo. ¿Está de acuerdo? ¿Por qué?
b- ¿Cuál/es de la/s siguiente/s estructuras reproductoras les parece que mejor ajusta al
estudio realizado?:
 Toda la población funciona como una unidad panmíctica.
 No se dan matrimonios entre castas, pero dentro de cada casta hay casamientos entre
personas no emparentadas.
 No se dan matrimonios entre castas, pero dentro de cada casta el gobierno estimula con
una importante suma de dinero los casamientos entre primos hermanos.
 Las castas están aisladas reproductivamente y dentro de cada casta existen muchos
individuos no reproductores, de modo que el tamaño eficaz de la población es muy
reducido en cada casta desde hace varias generaciones.

7. Un investigador estudia el polimorfismo para el pigmento del abdomen en 2 especies

de coleópteros que viven en simpatría (el mismo ambiente) y obtiene el siguiente gráfico
de las frecuencias alélicas en función del tiempo:

115
 p

0 tiempo

Mientras que en la especie 2 se observó el siguiente comportamiento de la frecuencia

génica:

1p

0
tiempo

a- Explique y justifique que sucede con el polimorfismo en cada una de las especies.
b- ¿Esperaría que, de mantenerse estas circunstancias, el polimorfismo se mantenga o se
pierda en cada una de las especies? ¿Por qué? ¿Es posible establecer un valor de fitness
para este polimorfismo? ¿Por qué?

8. Una población X de una determinada especie, presenta para un dado carácter, el

siguiente polimorfismo genotípico:
A1A1, A1A2, A2A2.
Un estudio de 10 años de duración demostró que durante todo ese período la población
presentó ajuste a HW y Δp= 0.
Por un evento azaroso, la población se dividió a la mitad originando las poblaciones X1 y
X2. A partir de esta división se estudió la dinámica de las frecuencias genotípicas de cada
población. Luego de varias generaciones se observó que al considerar las dos poblaciones
X1 y X2 en conjunto (es decir la población X original), no se detectó ajuste a HW debido
a un defecto de heterocigotas. A continuación se presentan los resultados obtenidos de las
frecuencias genotípicas de ambas poblaciones desde el momento de la división:

116
 Población X1
: fitness medio poblacional

W Frec. A2 1
1

Frec. A1 Tiempo
0 1 2 4 6 8 10 12 14 (generaciones)

Población X2
: fitness medio poblacional

W Frec. A2

1
1
0,8
0,75

0,5

Frec. A1 Tiempo
1 (generaciones)
2 4 6 8 10 12 14

En la generación 20, el investigador realizó el siguiente estudio: tomó una muestra de la

población X1 y la trasladó al laboratorio, allí cambió algunas variables ambientales
respecto a la situación original (denominando a ésta población M1).
Este experimento arrojó los siguientes resultados:

Frec. A1

Tiempo
(generaciones)
1 2 3 4 5 6

En tanto que una muestra representativa de la población X2 también se traslada al

laboratorio, la cual se denomina M2, manteniendo las mismas condiciones al traslado
anterior (M1). Los resultados de este traslado fueron los siguientes:

117
Frec. A1 Frec.
genotípicas
1 1

0,5 0,5

0 1 2 3 4 5 6 0 1 2 3 4 Tiempo
Tiempo (generaciones)
(generaciones)

a- Describa y justifique todos los cambios en las frecuencias alélicas y genotípicas desde
el inicio del estudio hasta el final en las 5 poblaciones.
b- ¿Cuál es la posible causa del no ajuste a HW?
c- ¿Cuáles de las poblaciones (incluidas las de laboratorio): X1, X2, M1, M2; son
polimórficas en el equilibrio y por qué?
d- Los individuos provenientes de las poblaciones X1 y X2 ¿podrían formar dos especies
diferentes? Justifique brevemente su respuesta.

9. El mosquito Aedes aegypti es el agente transmisor del dengue. Durante los últimos
años se han realizado muchas investigaciones con el fin de controlar las poblaciones
naturales de dicho mosquito.
Un grupo de investigadores realizó un estudio para evaluar la eficacia de un insecticida
sobre una población natural de A. aegypti que desde t0 hasta t1 fue evaluada con otro
insecticida similar. Sabiendo que la resistencia al insecticida está controlada por un locus
dialélico, se estudiaron las frecuencias alélicas para dicho locus durante muchas
generaciones (previas al tratamiento con el nuevo insecticida y posteriores al mismo). Los
resultados se muestran a continuación:

Momento en
el que se
1 aplicó el
nuevo
0.75 insecticida

0.5

P*

t0 t1 t2

Nota: Se sabe que durante el período t0 a t1, el fitness medio poblacional se maximiza cuando p = p*.

118
a- Explique y justifique los cambios en las frecuencias alélicas desde el inicio del estudio
(t0) hasta el final del mismo (t2). ¿Qué proceso evolutivo ocurrió en cada período (t0-t1 y
t1-t2)? Nombre el modelos de selección y describa cualitativamente los coeficientes de
selección en el/los caso/s que corresponda.
b- ¿La población se mantiene polimórfica? Justifique.
c- De acuerdo con estos resultados ¿qué opina sobre la efectividad del uso de insecticidas
para controlar poblaciones naturales de este mosquito? Justifique.

Adicionalmente, dos pequeñas muestras de individuos (M 1 y M2) de la población natural a

t0 fueron llevadas al laboratorio y mantenidas durante muchas generaciones. Luego de
este tiempo, se realizó un nuevo experimento para evaluar el efecto de un tercer
insecticida sobre estas dos poblaciones de laboratorio. Los resultados fueron llamativos:
en M1 la mortalidad fue total, mientras que en M2 hubo un 100% de supervivencia luego
del tratamiento.
a- ¿Cómo evolucionó la resistencia al insecticida en estas dos poblaciones de laboratorio?
Explique.
b- Graficar cualitativamente p en función del tiempo desde t0 hasta el momento del
experimento en el laboratorio.

10. Un grupo de investigadores descubrió una nueva especie de reptil cuyos

representantes se encuentran distribuidos en dos poblaciones que están aisladas entre sí.
Inmediatamente, realizaron un censo y determinaron el genotipo de todos los individuos
en relación a un locus dialélico de interés. A partir de ese momento, continuaron
recabando información en todas las generaciones permitiendo obtener los siguientes
resultados:

Población continental

No se observaron diferencias significativas en las frecuencias alélicas y genotípicas a lo

largo del tiempo.

Población insular

119
 Gran
erupción
volcánica

A partir de lo anterior, responder las siguientes preguntas (considerando cada población

por separado y, si es necesario, tomando en cuenta distintos momentos para cada una de
ellas). Justifique todas las respuestas.
a- ¿Hay evolución en relación con el locus considerado?
b- ¿Existe polimorfismo para dicho locus?
c- ¿Qué fuerzas evolutivas pueden estar actuando?
d- Graficar Δp en función de p para la población continental
e- ¿Qué se puede decir acerca de la evolución del resto del genoma?

11. Un grupo de investigadores comenzó a analizar una población de artrópodos de gran

capacidad dispersiva que habita una pradera con algunas zonas rocosas. Poco tiempo
después, descubrió que la coloración del cuerpo tiene una base genética simple y decidió
estudiar si la misma era adaptativa. Para eso, determinó los genotipos de individuos de
diferentes colores y el valor reproductivo de cada clase genotípica en una muestra
representativa de la población. Obtuvo los siguientes resultados:

Coloración del cuerpo Verde Gris verdosa Gris

Genotipo A1A1 A1A2 A2A2
Valor reproductivo 1,15 1 1,15

a) La coloración, ¿es un carácter adaptativo en esta población? En caso afirmativo, ¿qué

modelo de selección natural explica mejor estos resultados?
Tiempo después los investigadores parcelaron parte del lugar y en cada parcela
introdujeron una muestra de individuos de dicha población. De esta manera, criaron
separadamente a los individuos de cada muestra, pero en ambientes muy similares. Antes
de introducirlos en las parcelas determinaron el genotipo de todos los individuos de cada
muestra, lo que les permitió obtener los siguientes resultados:

Muestra Frecuencia de A1
1 1

120
 2 0,7
3 0,5
4 0,3

b- ¿Son polimórficas estas nuevas poblaciones?

c- ¿Qué ocurrirá con el alelo A1 en cada una de ellas si el ambiente se mantiene constante
por un gran número de generaciones? Justifique su respuesta.

121
 PROBLEMAS ADICIONALES

1. Indique que poblaciones se ajustan a las proporciones de HW:

2. En un intrón del transcripto larval del gen que codifica para Adh, de D. melanogaster
se halló un sitio de restricción BamHI. El análisis de 60 cromosomas aislados de una
población natural reveló que 29 cromosomas eran sensibles al corte de la enzima.
Suponiendo apareamiento aleatorio, calcule las frecuencias esperadas de genotipos BB,
Bb y bb, considerando que B y b representan la presencia y la ausencia del sitio.

3. Si el fitness estimado para AA, Aa y aa es 1, 0.9 y 0.6 respectivamente, calcule la

frecuencia de A en la generación 1, 2 y 3 dado que p= 0,7.

4. Calcule las frecuencias alélicas del equilibrio, en las 3 poblaciones que figuran mas
abajo, si el fitness está dado por los siguientes valores

122
123
 MÓDULO III: 

TEORÍA  

NEUTRALISTA

124
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

TEORÍA NEUTRALISTA

Por Nicolás Frankel y Romina Piccinali

INTRODUCCIÓN

1. VISIONES SOBRE LA VARIABILIDAD GENÉTICA PREVIAS A LA TEORÍA NEUTRALISTA

En los años ´50 los genetistas de poblaciones estaban divididos en dos escuelas: la escuela
clásica, con Hermann Müller entre sus defensores, y la escuela “equilibrada”, con Theodosius
Dobzhansky como figura principal. Como se deduce de su nombre, la escuela “equilibrada”
predecía la existencia de muy altos niveles de variabilidad en las poblaciones naturales y postulaba
que los mismos eran mantenidos por selección equilibradora (ventaja del heterocigota, selección
dependiente de las frecuencias). La escuela clásica, en cambio, consideraba que los individuos eran
homocigotas para la mayoría de sus genes y portaban alelos wild-type. Estos alelos se mantenían en
las poblaciones porque la selección negativa (que ellos denominaban selección “purificadora”)
eliminaba las variantes perjudiciales que surgían por mutación. Por lo tanto, los seguidores de la
escuela clásica creían que existía poca variabilidad en las poblaciones naturales, a diferencia de la
alta variabilidad postulada por los seguidores del modelo equilibrado.
En la siguiente tabla se resumen las principales ideas de cada escuela:

Escuela clásica Escuela equilibrada

Difícil (limitada por la
Especiación
cantidad de mutaciones)
Principal tipo de selección Purificadora (negativa)
Polimorfismo Transitorio
Fácil (limitada por la
oportunidad de selección)
Equilibradora
(principalmente ventaja del
heterocigoto)
Estable

En los años ´60 aparecen los primeros estudios genético-poblacionales basados en la

electroforesis de proteínas y datos de secuencias de proteínas. Las secuencias de una misma
proteína en distintas especies aportan información sobre la divergencia entre especies, mientras que
los patrones electroforéticos de proteínas exploran el polimorfismo intraespecífico. En particular, se
comenzaba a vislumbrar que en ciertos casos el número de sustituciones aminoacídicas entre dos
especies era proporcional a la divergencia entre ellas (Margoliash, 1963). Por otro lado, en 1966 los
estudios de Lewontin y Hubby en Drosophila pseudoobscura y de Harris en humanos demostraron
que existe un alto polimorfismo dentro de las poblaciones. En esa época dominaba la visión de la
escuela equilibrada como explicación de la variabilidad genética. Sin embargo, diversos trabajos
(entre ellos el de Kimura y Crow en 1964) concluyeron que la selección equilibradora acarrea
cargas insostenibles para el fitness medio poblacional y por lo tanto es difícil pensar en este
mecanismo como el único responsable del mantenimiento de los polimorfismos.

2. LA TEORÍA NEUTRALISTA

Una respuesta teórica a esta problemática llegó hacia fines de los ‘60 de la mano del genetista
de poblaciones japonés Motoo Kimura, quien hasta ese momento había trabajado bajo el paradigma
y los postulados del Neodarwinismo. En el año 1967 y en un intento por combinar la información
teórica proveniente de la Genética de Poblaciones con los datos moleculares que empezaban a

125
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

generarse rápidamente, comenzó a trabajar con las secuencias aminoacídicas de la hemoglobina y

del citocromo c de varias especies de mamíferos. Kimura se sorprendió al descubrir un número muy
alto de sustituciones aminoacídicas, y extrapolando estas tasas de evolución al resto del genoma,
concluyó que el número de cambios era demasiado grande para ser compatible con algunos de los
postulados de la Teoría de la Evolución por Selección Natural. Sobre la base de esta discrepancia,
en 1968 publicó su trabajo Evolutionary Rate at the Molecular Level, en el cual estableció los
principios de la Teoría Neutralista de la Evolución o Teoría del Equilibrio Mutación-Deriva Génica,
la cual sería refinada y perfeccionada en su libro The Neutral Theory of Molecular Evolution
(1983). Por la misma época otros dos investigadores, King y Jukes (1969) arribaron a conclusiones
similares basándose en un número mayor de datos.
Los principales postulados de la Teoría Neutralista son los siguientes:
- La mayor parte de las mutaciones son deletéreas o no tienen efecto sobre el valor adaptativo
(son neutras). Las mutaciones deletéreas son rápidamente eliminadas de las poblaciones por
la selección natural, razón por la cual no contribuyen al cambio evolutivo. Los alelos
neutros, en cambio, varían aleatoriamente en frecuencia hasta su fijación o pérdida con el
transcurso de las generaciones por efecto de la deriva genética. Esta Teoría también es
llamada de “Equilibrio Mutación-Deriva Génica-”, en referencia a las dos fuerzas
predominantes en ella: la mutación como fuente de variabilidad y la deriva como principal
responsable del cambio en las frecuencias alélicas.
- El polimorfismo es una etapa transitoria entre la fijación de variantes neutras a lo largo de
la evolución de las especies. Bajo el modelo de evolución neutral de Kimura, los
polimorfismos no son adaptativos ni se mantienen a través de procesos determinísticos
como la selección equilibradora.
- La tasa de evolución molecular debida a las mutaciones neutras (es decir la proporción de
mutaciones que se fijan a lo largo del tiempo en la secuencia nucleotídica) es igual a la tasa
de mutación neutra k = μfn, donde k es la tasa de sustitución, μ es la tasa de mutación y fn es
la proporción de mutaciones neutras.
- El nivel de polimorfismo es una función del tamaño efectivo poblacional y de la frecuencia
de aparición de mutaciones neutras o tasa de mutación neutra.
La Teoría Neutralista también permitió hacer predicciones respecto de los patrones de
variabilidad molecular esperados en distintas regiones del genoma y en diferentes especies y
proponer nuevas hipótesis para explicar ciertos patrones observados cuando comenzaron a
acumularse datos de secuencias, originalmente de aminoácidos y luego de nucleótidos. Entre estas
explicaciones y predicciones podemos citar los siguientes puntos:
- Existe un reloj molecular en la evolución del genoma: ya desde la década de 1960 los datos
de secuencias de aminoácidos de varias proteínas sugerían que el número de diferencias
aminoacídicas entre dos organismos era proporcional al tiempo de divergencia entre las
especies (Zuckerkandl y Pauling 1962, 1965; Margoliash, 1963). Esta idea fue bautizada
como el reloj molecular de la evolución de las proteínas. La explicación dada por la Teoría
Neutralista fue la siguiente: debido a que la mayor parte de las mutaciones son neutras, las
tasas de sustitución de las moléculas son iguales a la tasa de mutación neutra. Si esta tasa
fuera constante en los diferentes linajes, esto explicaría fácilmente por qué la tasa de
evolución molecular por sitio y por año es constante.
- La tasa de sustitución nucleotídica es mayor en aquellas regiones de una proteína que
presentan menores restricciones funcionales: esto se debe a que, la probabilidad que una
mutación sea neutra y pueda llegar a fijarse por azar, es mucho mayor si la misma ocurre en
una región con poca importancia desde el punto de vista funcional.

126
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

- La tasa de evolución en los sitios sinónimos es mayor que en los sitios no sinónimos y en
los pseudogenes es mayor que en las regiones codificantes: la misma explicación dada en el
punto anterior respecto de las proteínas es también válida cuando se analizan directamente
las secuencias de ADN. Debido a que los pseudogenes constituyen regiones del genoma
que han dejado de ser funcionales y a que las posiciones nucleotídicas sinónimas no
producen cambios en la secuencia aminoacídica de una proteína, es más probable que las
mutaciones se comporten como neutras en estas regiones.
- Las poblaciones con mayor tamaño efectivo deberían exhibir mayores niveles de
polimorfismo: bajo el modelo de evolución neutra, el grado de polimorfismo o
heterocigosis esperada de una población en equilibrio deriva génica-mutación es igual a
4Neμ donde Ne es el tamaño efectivo y μ la tasa de mutación neutra. Es por ello que
poblaciones de mayor tamaño deberían tener mayores niveles de variabilidad nucleotídica.

3. LA TEORÍA NEUTRALISTA COMO HERRAMIENTA PARA INFERIR LA ACCIÓN DE LA SELECCIÓN

NATURAL

La Teoría Neutralista afirma que las sustituciones nucleotídicas fijadas por selección natural
conforman una proporción muy pequeña en comparación con los cambios neutros y por lo tanto la
contribución de las mismas a la evolución del genoma es despreciable.
Pero es difícil creer que todos los caracteres de una especie hayan surgido a través de
cambios neutrales. Es muy probable que muchas de las variaciones fenotípicas que hoy observamos
(a nivel micro y macroevolutivo) estén gobernadas por la selección natural, y estos cambios están,
sin dudas, causados por transformaciones en los genes que codifican para dichos caracteres. Por lo
tanto, estos genes han estado (y aún están) sometidos a presiones selectivas. Podemos entonces
preguntarnos si es posible utilizar de alguna manera este modelo para determinar si el cambio
evolutivo en una región génica ha sido adaptativo (es decir, resultado de la selección natural) o
neutro.
Debido a que la Teoría Neutralista hace predicciones muy precisas sobre los patrones de
variabilidad esperados, se la puede utilizar como una hipótesis nula, la cual describe un mundo en el
cual la selección natural no ha jugado ningún papel significativo y la mutación y la deriva génica
son las únicas fuerzas evolutivas que influencian los patrones de diversidad genética, tanto dentro
de las poblaciones (polimorfismo) como entre las especies (divergencia). Es posible entonces
analizar si los datos de una determinada región genómica se ajustan a un modelo de evolución
basado únicamente en la mutación y la deriva génica, mediante alguna prueba de bondad de ajuste.
Si nuestras observaciones no pueden ser explicadas por nuestro modelo inicial, podemos rechazar la
hipótesis nula de neutralidad, y proponer hipótesis alternativas donde se tengan en cuenta aspectos
biológicos no considerados previamente en nuestro modelo.
Si un conjunto de datos no se ajusta adecuadamente a las predicciones de la Teoría de
Kimura es necesario plantear escenarios alternativos. Siempre es muy importante tener en cuenta
que los desvíos de la neutralidad no implican necesariamente la acción de selección natural. El
modelo neutralista formula sus predicciones para poblaciones en equilibrio deriva-mutación, esto
implica que el tamaño efectivo poblacional (Ne) y la tasa de mutación (μ) son constantes en el
tiempo. Factores demográficos tales como expansiones poblacionales, cuellos de botella y/o
estructuración poblacional pueden generar desvíos de la neutralidad los cuales no son causados por
la selección.

4. ESTIMADORES DE POLIMORFISMO Y DIVERGENCIA NUCLEOTÍDICA

Antes de hacer una breve descripción de las pruebas propiamente dichas, es necesario definir
algunos conceptos básicos con los que trabajaremos.

127
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

Sustituciones sinónimas y no sinónimas

Una sustitución es el reemplazo de un alelo por otro en una población o especie; el término
“sustitución nucleotídica” se emplea para indicar el reemplazo completo de un nucleótido por otro
dentro de un linaje evolutivo a lo largo del tiempo.
En regiones codificantes existen sustituciones sinónimas y sustituciones no sinónimas.
Supongamos que tenemos las siguientes secuencias codificantes del gen X de las especies A y B, y
que las mismas están alineadas de manera tal de poder comparar codones homólogos (Figura 1).

Figura 1
Codón 23 Codón 24

Gen X-spA ...UCA GGA CUA CUU...

Gen X-spB ...UCA GCA CUC CUU...

Sustitución no sinónima Sustitución sinónima

GLYÆALA LEU=LEU

En el codón 23 hay una sustitución nucleotídica no sinónima que implica el reemplazo del
aminoácido codificado. En una especie ese codón codifica una glicina y en la otra una alanina. Lo
que pudo haber ocurrido es que en el linaje de la especie B esa segunda posición del codón 23
cambió de G a C o por el contrario, que el cambio se haya producido en el linaje de la especie A.
Igualmente esta información, no es relevante para esta prueba. En cambio en el codón 24 puede
verse una sustitución de tipo sinónima, es decir que no cambia el aminoácido codificado.

Polimorfismo sinónimo y no sinónimo

Cuando consideramos la variabilidad intraespecífica, dentro o entre poblaciones, hablamos

de sitios polimórficos o “sitios segregantes” (S) sinónimos y no sinónimos, es decir sitios que
poseen más de una variante nucleotídica. Así por ejemplo en la Figura 2, en la población A los
sitios 194, 196 y 197 tienen más de una variante (2 sinónimos y 1 no sinónimo), mientras que en la
población B hay sólo 2 sitios polimórficos (ambos no sinónimos).

Figura 2
POBLACIÓN A POSICIÓN NUCLEOTÍDICA AMINOÁCIDOS CODIFICADOS
192 193 194 195 196 197
Alelo1 T C C A T A →Ser-Ile
Alelo2 T C A A T A →Ser-Ile
Alelo3 T C A A T T →Ser-Ile
Alelo4 T C C A T T →Ser-Ile
Alelo5 T C C A C A →Ser-Thr
↓ ↓ ↓
Sin No Sin Sin

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TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

POBLACIÓN B POSICIÓN NUCLEOTÍDICA AMINOÁCIDOS CODIFICADOS

192 193 194 195 196 197
Alelo1 T C C A T A →Ser-Ile
Alelo2 T C C A T A →Ser-Ile
Alelo3 T C C G T A →Ser-Val
Alelo4 T G C A T A →Cys-Ile
Alelo5 T G C G T A →Cys-Val
↓ ↓
No sin No sin
Las posiciones 192, 193 y 194 conforman un codón, así como las posiciones 195, 196 y 197

Se han definido varios estimadores del nivel de polimorfismo o de la “heterocigosis media

poblacional” o θ. Este parámetro es conocido como parámetro neutralista y es igual a 4Neμ Los
estimadores más utilizados son θW (Watterson, 1975) y π (Tajima, 1989).
θW equivale al número promedio de nucleótidos segregantes por sitio. En la práctica se
estima como:
n −1
θw = S L ∑ (1/ i)
i =1

donde S es el número de sitios segregantes, L el número total de pares de bases de la región

n −1
analizada y ∑ (1 / i)
n
es una corrección por error de muestreo basada en el número total de

secuencias analizadas (n) .

π equivale al número promedio de diferencias nucleotídicas observadas entre pares de
secuencias por sitio. Su valor puede calcularse como:
n −1 n
⎛n⎞
π =∑ ∑k ij
⎜ ⎟
L ⎜⎝ 2 ⎟⎠
i =1 j = i +1

donde, kij es el número de diferencias nucleotídicas observadas entre las secuencias i y j, L es el

⎛n⎞
número total de pares de bases de la región analizada , n es número total de secuencias y ⎜⎜ ⎟⎟ es
⎝2⎠
igual a n(n-1)/2.

5. PRUEBAS DE AJUSTE A MODELOS DE EVOLUCIÓN NEUTRA

La prueba Dn/Ds

La prueba Dn/Ds (también llamada Ka/Ks) se utiliza generalmente en comparaciones

interespecíficas de genes ortólogos. Pero también puede utilizarse para comparaciones entre genes
parálogos dentro de una misma especie o entre especies1.

1
La definición original de ortólogo y parálogo la dio Walter Fitch (1970):
"Where the homology is the result of gene duplication so that both copies have descended side by side during the
history of an organism, (for example, alpha and beta hemoglobin) the genes should be called paralogous (para = in

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TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

El cociente Dn/Ds es la relación entre la proporción de sustituciones no sinónimos (Dn) y la

proporción de sustituciones sinónimas (Ds). Dn se calcula como el número total de sustituciones no
sinónimas (n) (Figura 1) sobre el número total de sitios no sinónimos (NSS) (Figura 3) a lo largo de
todo un gen, es decir, para todos sus codones. Ds se calcula como el número total de sustituciones
sinónimas (s) (Figura 1) sobre el número total de sitios sinónimos (SS) (Figura 3).
Hay distintas maneras de estimar los valores de n, NSS, s y SS (Muse, 1996). Nosotros lo
haremos con el procedimiento de Nei y Gojobori (1986). Para obtener los valores de n y s se
procede como en la Figura 1, pero se lo hace para todos los codones del gen. El número total de
sitios sinónimos (SS) y sitios no sinónimos (NSS) se calcula de la siguiente manera:

Figura 3
Codón 50

gen X-spA ... GCA ...

3ra posición
1ra posición 2da posición
1 sitio sinónimo
1 sitio 1 sitio no sinónimo
no sinónimo

En la figura 3 se muestra un triplete que codifica para el aminoácido alanina. Tanto en la 1ra
posición como en la 2da posición, cualquier cambio nucleotídico que se produzca va a cambiar el
aminoácido codificado por ese codón, por lo tanto estos sitios se cuentan como no sinónimos. En
cambio en la 3ra posición, cualquiera de los tres potenciales cambios nucleotídicos no va a
modificar el aminoácido codificado por ese triplete. Por lo tanto a ese sitio se lo considera como
sinónimo. Este procedimiento se repite para todos los codones del gen. Es simple para este triplete,
pero algunos pueden dar un poco más de trabajo (como en el caso del codón TTA).
Ahora, teniendo los valores de n, NSS, s y SS nos dedicaremos a calcular el valor de Dn/Ds.

Dn = n/NSS
Ds = s/SS Dn/Ds = n/NSS/s/SS

¿Cómo analizamos el resultado de Dn/Ds?

Si Dn/Ds = 1, esto significa que las tasas de evolución sinónima y no sinónima son iguales,
lo que sugiere que todos los sitios son neutros, es decir que no hay presiones selectivas diferenciales
sobre las distintas posiciones nucleotídicas. El ejemplo clásico son los pseudogenes.
Si Dn/Ds <1, la mayoría de los cambios aminoacídicos son deletéreos y por lo tanto son
seleccionados negativamente (esto ocurre en la mayoría de los genes). Entonces Ds es mayor que
Dn. Al cambiar el aminoácido en la proteína esta puede perder su función, en cambio una
sustitución sinónima conserva el aminoácido en la proteína y en la mayoría de los casos es neutral.
La tasa Ks puede considerase como neutral (aunque se sabe que las posiciones sinónimas también
pueden ser blanco de la selección natural, ver Akashi, 1995).
Si Dn/Ds > 1, eso significa que Dn es mayor que Ds y puede inferirse que sobre ese gen
hubo selección positiva. Es decir que la Selección Natural favoreció la fijación de cambios
aminoacídicos. Esto podría deberse a que dichos cambios proporcionan una actividad más eficiente

parallel). Where the homology is the result of speciation so that the history of the gene reflects the history of the species
(for example alpha hemoglobin in man and mouse) the genes should be called orthologous (ortho = exact)."

130
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

o una nueva función a la proteína involucrada, otorgando algún tipo de ventaja adaptativa a sus
portadores.
Una tabla de 2x2 nos permite saber si el valor de Dn/Ds es significativamente mayor a 1. (Li
y Graur, 1999) La hipótesis nula que ambas tasas son iguales se pone a prueba con el estadístico de
Fisher o el de χ2.

No sinónimos Sinónimos
n S
NSS-n SS-s

D de Tajima o DT

El DT (Tajima, 1989) trabaja con datos de polimorfismo y compara la diferencia entre θW y

π, dos estimadores del parámetro neutralista θ. Bajo neutralidad selectiva, la esperanza es que
ambos estimadores sean iguales, y por lo tanto la diferencia entre ellos sea igual a cero. El valor de
DT se calcula como:
π − θW
DT =
Var (π − θW )

¿Qué es lo que mide el estadístico de Tajima? θW sólo está influido por el número de sitios
segregantes (S), mientras que π es sensible a las frecuencias de estos sitios, de tal manera que los
sitios con frecuencias intermedias, contribuyen más que los alelos en frecuencias bajas. En
consecuencia, si una muestra tiene un exceso de alelos en frecuencias bajas, π será menor que θW y
DT será negativo. Si por el contrario, hay un exceso de alelos en frecuencias intermedias, π será
mayor que θW y DT positivo
El DT es un estadístico muy general para analizar espectros de frecuencias alélicas, y tiende
a ser negativo cuando el gen estudiado presenta huellas de barridos selectivos recientes (un barrido
selectivo ocurre cuando un alelo se fija por selección y elimina toda o casi toda la variabilidad
dentro y en las cercanías del locus en cuestión):

Figura 4

Variabilidad previa al Barrido selectivo: se fija el Tras el barrido selectivo

barrido selectivo alelo portador de la la población recupera su
mutación ventajosa variabilidad

Mutación ventajosa
Mutación neutra
Alelo

Neutralidad Exceso de alelos en baja

π = θW → DT = 0 frecuencia
π < θW → DT < 0

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TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

Los valores de DT positivos, en cambio, son consistentes con selección equilibradora:

Figura 5

SELECCIÓN
Mutación ventajosa
EQUILIBRADORA Mutación neutra
Alelo

Neutralidad Exceso de alelos en frecuencias

π = θW → DT = 0 intermedias Modificado de Lancet y Yanai (2004).
π > θW → DT > 0 http://bioportal.weizmann.ac.il/course/
evogen/admin.html

No obstante, debe tenerse en cuenta que dos supuestos de esta prueba son que la población
es panmíctica y que el tamaño efectivo de la población ha permanecido constante. Por esta razón,
procesos demográficos tales como cuellos de botella y/o expansiones poblacionales y la presencia
de estructuración poblacional (la existencia, dentro de una supuesta población panmíctica, de
diferentes subpoblaciones diferenciadas genéticamente) pueden generar rechazos a la hipótesis nula
de la prueba sin que necesariamente esté operando la selección natural. Posibles maneras de
diferenciar los efectos demográficos de los selectivos consisten en analizar más de una región
génica (los procesos demográficos afectan a todo el genoma, mientras que el efecto de la selección
es gen-específico) o diferentes tipos de sitios polimórficos (por ejemplo, los cambios no sinónimos
suelen estar sujetos en mayor medida a la selección natural que los cambios sinónimos).

6. La prueba de McDonald-Kreitman (MK)

La prueba MK (McDonald y Kreitman, 1991) se basa también en la cuantificación de los

cambios sinónimos y no sinónimos, pero a diferencia del método basado en el cociente Dn/Ds,
necesitamos contar también con datos de polimorfismo intraespecífico. Los datos que se necesitan
para la prueba MK se presentan en una tabla de 2x2:

Polimórficos (dentro sp.) Fijados (entre sp.)

Sinónimos n° de sitios A n° de sitios C
No sinónimos n° de sitios B n° de sitios D

La siguiente figura (McDonald y Kreitman, 1991) ilustra cuales son los sitios A, B, C y D en
las secuencias de tres especies cercanamente emparentadas del género Drosophila: D.
melanogaster, D. simulans y D. yakuba.

132
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

Figura 6

En esta figura se visualizan los sitios variables a lo largo de la secuencia del gen Adh en alelos
muestreados (a, b, c, d, etc - flecha incompleta) para estas tres especies (flechas completas). Los
sitios no variables no son informativos y no se incluyen en el análisis (por ejemplo el sitio 1500). Se
muestra el nucleótido que presenta cada alelo en las posiciones variables. La columna “con.”
muestra la base consenso en esa posición (la base más frecuente). Se pone un guión si la base es
igual al consenso. Las dos columnas de la derecha indican a cuál de los cuatro grupos pertenece esa
posición del gen (señalados con flechas completas y la letra correspondiente a la izquierda del
gráfico).
Para llevar a cabo esta prueba es necesario contabilizar tanto los sitios que son polimórficos
dentro de cada especie como los sitios que presentan diferencias fijadas entre especies. Los sitios
donde existen diferencias fijadas (C y D) son aquéllos en los que en las comparaciones entre pares
de especies se observan diferentes nucleótidos pero no presentan variación dentro de las mismas. En
cambio los sitios polimórficos (A y B) presentan variación sólo dentro de las especies. Para ver
cómo se hace la división de fijados y polimórficos en sinónimos y de reemplazo se puede repasar la
figura 2.
Sabiendo ya como armar el cuadro de 2x2 podemos poner a prueba la predicción de la
Teoría Neutralista que la proporción de sitios polimórficos sinónimos a no sinónimos es igual a la
proporción de diferencias fijadas sinónimas a no sinónimas. Es decir si

n° de sitios A/ n° de sitios B = n° de sitios C/ n° de sitios D,

Para poner a prueba si un dado conjunto de datos se ajusta a lo esperado por la teoría
Neutralista, se hace una prueba de independencia entre filas y columnas mediante una prueba G o
de Fisher.
¿Qué podemos concluir si hay desviaciones de la neutralidad? Por ejemplo si hubiese un
número excesivo se sitios D (fijaciones de aminoácidos), podríamos decir que durante la
divergencia interespecífica hubo cambios aminoacídicos que se fijaron por selección positiva. En
otras palabras hubo evolución adaptativa a nivel molecular. Si por el contrario existe un exceso de
polimorfismo aminoacídico (sitios B), esto puede interpretarse como selección purificadora, ya que

133
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

las mutaciones deletéreas pueden contribuir al polimorfismo pero es muy poco probable que lleguen
a fijarse en una especie.
Para terminar, incluimos una tabla que compara las tres pruebas.

Se usa principalmente
Prueba Comparación Desventajas
para detectar
Al ser tan riguroso no se
detecta la mayoría de los
Dn/Ds Entre especies Selección positiva
casos de selección
positiva
Muy sensible a cambios
Selección positiva,
Tajima Dentro de una especie en el Ne y estructuración
selección equilibradora,
poblacional
Entre y dentro de Asume una presión de
MK Selección positiva
especies selección constante

7. BIBLIOGRAFÍA
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Drosophila DNA. Genetics 139:1067-1076.
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3. Hubby JL, Lewontin RC. 1966. A molecular approach to the study of genic heterozygosity in natural
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4. Kimura M, Crow JF. 1964. The number of alleles that can be maintained in a finite population Genetics
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7. King JL, Jukes TH. 1969. Non-Darwinian evolution. Science 164(881):788-798.
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10. Li H, Graur D. 1999. Fundamentals of Molecular Evolution. Editorial Sinauer.
11. Margoliash E. 1963. Primary structure and evolution of cytochrome c. Proc Natl Acad Sci USA. 50:672-679.
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14. Nei M, Gojobori T.1989. Simple methods for estimating the numbers of synonymous and nonsynonymous
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Kash and B. Pullman, eds. Horizons in Biochemestry. Academic Press, New York, USA.
18. Zuckerkandl E, Pauling L. 1965. Molecules as documents of evolutionary history. J. Theor. Biol. 8:357-36.

134
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

EJERCITACIÓN (PRIMERA PARTE)

LA TEORÍA NEUTRALISTA: MIRADAS SOBRE LA VARIABILIDAD MOLECULAR

Primera parte
Lea la introducción del libro de Kimura “The Neutral Theory of Molecular Evolution” (1983,
Cambridge University Press) y responda las siguientes preguntas:
A1) ¿Qué propone la teoría neutralista y por qué debería renombrarse como teoría del equilibrio
mutación-deriva génica? ¿Qué significa neutral en este contexto?
A2) ¿Qué es la evolución para Kimura y cuál es el nivel biológico en el que su teoría es aplicable?
A3) ¿Cuál es el rol que Kimura otorga a la selección natural? ¿Por qué cree que esto causó tantas
críticas cuando su teoría fue publicada?
A4) ¿Qué crítica hace Kimura al seleccionismo y qué ventaja tiene el modelo neutral al respecto?

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TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

Segunda parte
1) Los siguientes gráficos muestran cómo serían los procesos de variación molecular en las
poblaciones naturales según el modelo clásico y equilibrado:

Gráfico 1.

Gráfico 2.

Aclaración: en los gráficos genes = alelos.

a) ¿Qué gráfico corresponde a cada escuela? Justifique.

b) Represente, en un gráfico similar, la visión evolutiva de la Teoría Neutralista.
c) ¿Cómo podría representar en un gráfico de torta, la frecuencia relativa de los distintos tipos de
mutaciones (deletéreas, ventajosas y neutras) según la visión neutralista y seleccionista?

139
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

2) Analice el siguiente grafico (realizado por Dickerson en 1971, con secuencias de proteínas):

Escala del eje X: Millones de años desde la divergencia (entre dos especies)
Escala del Eje Y: Diferencias aminoacídicas en 100 sitios

a) ¿Qué indica la existencia de una relación lineal entre las variables graficadas?
b) Las tres proteínas muestran distintas pendientes en el gráfico ¿A qué podrá deberse este hecho?

3) En 1973 Motoo Kimura y Tomoko Ohta dataron la divergencia entre eucariotas y procariotas
(Nature 243:199-200). Para ello, trabajaron con el gen de ARN ribosomal 5S. Alinearon las
posiciones homólogas de las secuencias de levadura, E. coli y humano. A partir de este
alineamiento calcularon las diferencias nucleotídicas observadas, expresadas como fracción de
los sitios totales (λ). Luego, utilizaron la ecuación (1) para transformar λ en el parámetro K, que es
nada más ni nada menos, el que va en la conocida ecuación de reloj (2). [Si prueba poner un valor
en la ecuación (1) comprobará que D siempre termina siendo mayor a λ].

D = -3/4 ln (1-(4/3) λ) (1)

K = D/2T (2)

a) ¿Por qué cree que el valor de diferencias nucleotídicas observadas se corrigió por medio de la
ecuación (1)?

140
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

b) Según los autores, el valor de D entre E. coli y humano es de 0,817 y entre levadura y humano de
0,561. Teniendo en cuenta que hace aproximadamente 1200 millones de años divergieron la
levadura y el humano ¿Cómo dataron Ohta y Kimura la divergencia procariota-eucariota?

4) El siguiente gráfico fue obtenido comparando las secuencias de 50 genes entre humano y ratón
asumiendo que la divergencia entre estas especies ocurrió hace 80 millones de años.

Eje Y: tasa de sustitución ( = K = D/2T)

Eje X: distintos sitios dentro de un gen:
*Fourfold degenerate sites: sitios donde cualquier mutación conservaría el aminoácido codificado.
*Twofold degenerate sites: sitios donde dos de las tres mutaciones posibles producirían un cambio de
aminoácido.
*Nondegenerate sites: sitios donde cualquier mutación produciría un cambio de aminoácido.

a) ¿Qué conclusiones se pueden obtener mirando el gráfico?

b) ¿Puede obtener una estimación de la tasa de mutación? ¿Cuál es el valor aproximado de fn para
los sitios no degenerados?
c) ¿Entran en conflicto los resultados del gráfico con la Teoría Neutralista?
d) ¿Cuantas diferencias espera encontrar (entre humano y ratón) en una región intrónica de 1000
pares de bases?

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 TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

e) ¿Qué regiones génicas de las menciondas en el gráfico tomaría para calcular un Dn/Ds?¿Y la
prueba de Tajima (si tuviese datos intrapoblacionales)?

5) El siguiente gráfico fue hecho por un grupo de investigadores que analizaron la evolución del gen
BrokenLCD estudiando su secuencia en muchas especies de vertebrados:

Diferencias
aminocídicas
entre pares de
secuencias

B
tiempo

Los investigadores analizaron el gráfico y concluyeron que en el período A-B, se había producido
un aumento en la fracción de mutaciones neutras (fn) del gen. Es decir, mutaciones que antes (B-C)
hubieran sido deletéreas para el gen se tornaron neutras
a) ¿Qué opina usted sobre esta conclusión? ¿Concuerda con lo que se ve reflejado en el gráfico?
¿De qué otra manera podría explicar el aumento en la pendiente de la recta? Responda estas
preguntas en el marco del paradigma de la Teoría Neutralista.
b) ¿Se le ocurre una hipótesis alternativa a la neutralidad para explicar estos datos?

6) Señale la/s respuesta/s correcta/s:

Caso 1. Un alelo mutante A surge en una población.

• A. Si el alelo mutante es neutro con respecto al alelo original, existe un 50 % de probabilidad
que el alelo mutante reemplace al alelo original.
• B. Es muy probable que el alelo mutante desaparezca en unas pocas generaciones debido a la
deriva génica.
• C. El alelo mutante sólo se fijará si posee una fuerte ventaja selectiva.
• D. si el alelo mutante alcanza una frecuencia del 50%, es casi seguro que siempre se fijará en
la población.

Caso 2. Se espera que los sitios sinónimos cambien más rápidamente que los no sinónimos porque
• A. La proporción de transversiones es mayor en los sitios sinónimos.
• B. La selección negativa reduce la tasa de sustitución en los sitios no sinónimos.
• C. La tasa de mutación es mayor en los sitios sinónimos.
• D. La selección natural favorece las nuevas variantes que surgen en los sitios sinónimos.

142
 TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

7) El siguiente gráfico, que se hizo comparando las secuencias de dos sub-tipos del virus HIV-1
(Lemey et al., Mol. Biol. Evol 22:942–951, 2005), muestra el Dn/Ds en distintas regiones del
genoma (esquematizado debajo del eje X). El gráfico se obtiene calculando el Dn/Ds en “ventanas”
de 100 pares de bases no solapadas entre sí.

Dn/Ds
1.4

1.2

1.0

0.8

0.6

0.4

0.2

a) ¿Qué puede concluir al analizar el gráfico?

b) ¿En qué zonas de un virus esperaría ud. encontrar rastros de selección positiva? ¿Y de selección
purificadora?

143
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

EJERCITACIÓN (SEGUNDA PARTE)

LA TEORÍA NEUTRALISTA COMO HIPOTESIS NULA

1) En su artículo “DNA and the Neutral Theory” (Philos. Trans. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci, Vol.
312, No. 1154, The Evolution of DNA Sequences (Jan. 29, 1986) , pp. 343-354), Motoo Kimura
presenta la siguiente figura sobre la divergencia nucleotídica entre humano y ratón para varios
genes:

ka: tasa de sustitución no sinónima, ks: tasa de sustitución sinónima

a) Interprete brevemente el patrón que se observa en la figura.

b) ¿Son estos resultados consistentes con la teoría neutralista? Justifique.
c) ¿Que valor (aproximado) de Dn/Ds esperaría para la insulina? Si este resultado fuera
significativo (las tasas son diferentes), ¿que sugeriría?
d) Si incluyéramos en el análisis un gen que ha estado sujeto a una fuerte selección positiva,
¿en que zona de la figura esperaría encontrar Dn, si su valor de Ds es igual al de la
prolactina? Justifique.

144
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

2) Un grupo de investigadores estudió la variabilidad nucleotídica del gen cyt b en una población
argentina de una especie de roedor y obtuvo las siguientes secuencias:

individuo_1 5’ ACCCTTCGATATAAACAATAGTAA 3’
individuo_2 5’ CCCCTTCGATATAAACAATAGTAA 3’
individuo_3 5’ CCCCTGCGATATAAACAATAGTAA 3’
individuo_4 5’ CCCCTTCGCTATAAACAATAGTAA 3’
individuo_5 5’ CCCCTTCGCTATAAACAATAGTAA 3’
individuo_6 5’ CCCCTTCGATATAAACAATATTAA 3’

Luego decidió aplicar la prueba de Tajima para ver si la variabilidad era compatible con un modelo
de evolución neutral.
a) Calcule los valores de π y θW (usando las fórmulas que están en esta guía).
b) Sabiendo que Var (π − θW ) = 0.0135 , calcule el valor del estadístico de Tajima.
c) Sabiendo ahora que el valor del estadístico es significativamente distinto de cero, formule
dos hipótesis para explicar el resultado obtenido. ¿Qué otros análisis realizaría para
discriminar entre ambas posibilidades?

3) Diversos autores (Trippa y col. 1977, Singh y Rhomberg 1987) estudiaron la variabilidad
isoenzimática de la proteína Fosfoglucomutasa (Pgm) en Drosophila melanogaster y D. simulans
(Diptera, Insecta), encontrando altos niveles de polimorfismo en ambas especies de Drosophila.
Pgm es parte del metabolismo del glucógeno, el cual es importante en el almacenamiento de energía
en el músculo, catalizando la interconversión de glucosa-1-fosfato y glucosa-6-fosfato.
En base a estas observaciones previas, Verrelli y Eanes (2000, Genetics 156: 1737–1752)
analizaron la variabilidad nucleotídica del gen que codifica la enzima Pgm y decidieron aplicar la
prueba de Tajima, obteniendo los siguientes resultados:

DT P*
D. melanogaster -0,368 <0,001
D. simulans -0,122 >0,050

* probabilidad de obtener por azar el valor de DT observado.

a) ¿Con qué fin los autores decidieron utilizar esta prueba? ¿Cuál es la hipótesis nula de la
misma?
b) Explique los resultados obtenidos para ambas especies. No olvide incluir en su respuesta la
existencia de hipótesis alternativas para justificarlos.

Posteriormente los investigadores estimaron la divergencia de cada una de las dos especies con
D. yakuba, una especie cercana emparentada con D. melanogaster y D. simulans. Obtuvieron
las siguientes diferencias nucleotídicas:

Sinónimas No sinónimas
D. melanogaster – D. yakuba 5 20
D. simulans - D. yakuba 25 50

Sabiendo que el número total de sitios sinónimos es 200 pb y el número total de sitios no
sinónimos es de 400 pb:

145
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

c) Calcule el valor de Dn/Ds para las especies D. melanogaster-D. yakuba y para D. simulans -
D. yakuba.
d) Explique los resultados obtenidos e indique si son consistentes con alguna/s de la/s hipótesis
propuesta/s en b).

4) Un estudiante de doctorado realiza su tesis en dos genes, alfa y beta, que codifican para proteínas
vinculadas con la adaptación al stress hídrico en el cactus Opuntia quimilo.
Para ello viaja a San Juan y toma muestras en la localidad de San Agustín de Valle Fértil, pero
como encuentra pocos individuos, recorre algunos km. más y completa su muestreo en otra
localidad vecina. Una vez en el laboratorio, secuencia todos los individuos para ambos genes y
aplica la prueba de Tajima para ver si la variabilidad se ajusta a un modelo de equilibrio deriva-
mutación. Entusiasmado, observa que ambos genes exhiben DTs significativamente menores a 0,
con lo cual concluye que en ambos casos ha operado la selección natural.
Luego, del total de individuos analizados, toma al azar dos y realiza la prueba Dn/Ds para cada gen.
Obtiene valores menores a 1, con lo cual decide que esta información corrobora su resultado
anterior. Finalmente, baja de Genbank secuencias de los genes alfa y beta en otras especies de
plantas y, con la información de las diferencias entre pares de secuencias y el tiempo de divergencia
entre las especies comparadas, obtiene el siguiente gráfico:

Gen beta

Gen alfa

T
D = porcentaje de diferencias entre pares de secuencias interespecíficas.
T = tiempo de divergencia entre pares de secuencias interespecíficas.

Y concluye que el gen beta ha sufrido una mayor tasa de evolución molecular adaptativa que el gen
alfa.

Muy satisfecho con su análisis, decidió enviar a publicar sus resultados a la revista Journal of
Molecular Evolution, pero para su sorpresa, los revisores objetaron 5 puntos a su manuscrito.
Usted es uno de esos revisores. ¿Cuáles son los errores (de metodología o interpretación de los
resultados) cometidos por el estudiante?

146
TEORÍA NEUTRALISTA EVOLUCIÓN. FCEN. UBA

5) Se realizó un estudio sobre un grupo de saltamontes para establecer los patrones evolutivos de su
coloración. Para ello se secuenció el gen que codifica para la deposición de pigmentos en la cutícula y se
observaron los siguientes resultados:

100 B A D C
90
Diferencias nucleotidicas

80 1
70
60
50
40
30
20 2
10
0
0 20 40 60 80 100 120
Millones de años desde la divergencia (pares de especies)

Cuadrados sin relleno: sitios sinónimos; Cuadrados con relleno: sitios no sinónimos.

a) Explique el patrón que se observa en el gráfico.

b) El par de especies indicadas en la columna A corresponde a Tettigonia viridissima y Tettigonia cantans.
¿Qué puede decir sobre patrón de divergencia observado entre las mismas?
c) Sabiendo que el número total de sitios sinónimos es 200 y el de sitios no sinónimos 250, calcule el valor
de Dn/Ds para A.
d) Explique qué podría estar indicando este resultado. Utilice la información del gráfico:
B: Tettigonia krugeri y Tettigonia lozanoi.
C: Tettigonia orientalis y Tettigonia viridissima.
D: Tettigonia hispanica y 1. Tettigonia cantans y 2. Tettigonia viridissima.

147
  

 
 
 
 
 
 
 
 

ESPECIACIÓN 

 
 

148
149
 SEMINARIO I: REALIDAD Y CONCEPTOS DE ESPECIES 
Marcela Rodriguero & Abel Carcagno 
 

En este seminario se discutirá la existencia de las especies como entidades reales y válidas 
como objeto de estudio. Además, se reflexionará sobre los distintos conceptos de especie y 
los criterios, principalmente metodológicos, ligados a su adopción. 
 
Nota:  Se  recomienda  especialmente  la  lectura  crítica  del  trabajo  “The  meaning  of  species 
and  speciation:  a  genetic  perspective”,  de  Alan  Templeton  (versión  traducida  al  español), 
disponible en http://www.ege.fcen.uba.ar/materias/evolucion/material.htm 
 
Parte I: Realidad de las especies 
• Hey J. 2001. The mind of the species problem. Trends in Ecology and Evolution 16 (7): 326‐
329. 
•  Hey  J.,  Waples  R.S.,  Arnold  M.L.,  Butlin  R.K.  &  Harrison  R.G.  2003.  Understanding  and 
confronting  species  uncertainty  in  biology  and  conservation.  Trends  in  Ecology  and 
Evolution 18 (11): 597‐603. (Fragmento). 
 
1‐ Para comenzar a discutir: ¿cree Ud. en la realidad de las especies?  
2‐ ¿En qué consiste el “problema de las especies”?  
3‐ De acuerdo a lo discutido en el item anterior, en las clases teóricas y a lo que le dicta el 
sentido  común…  ¿cuáles  son  los  posibles  significados  que  pueden  otorgarse  a  la  palabra 
“especie”?  
4‐ De acuerdo a lo discutido en los item 2 y 3 anterior, ¿qué clases de ambigüedad pueden 
desprenderse  de  las  definiciones  de  especie  enunciadas  y  cómo  se  podría  confrontar  este 
problema?  
5‐  ¿Cuál  es  el  resultado  del  proceso  evolutivo  según  Hey  (2001)  y  de  qué  manera  podría 
abordarse  su  estudio?  ¿Qué  problemas  podrían  surgir  al  encarar  un  trabajo  de  esta 
magnitud?  
6‐  ¿Cree  que  existe  alguna  correspondencia  entre  las  especies  y  los  grupos  evolutivos? 
Fundamente su respuesta. 
 
Parte II: Conceptos de especie 
• Gross L. (2007) Who needs sex (or males) anyway? PLoS Biology 5(4): e99. 
• de Meeûs T., Michalakis Y. & Renaud F. (1998) Santa Rosalia revisited : or why are there so 
many kinds of parasites in “the garden of earthly delights”? Parasitol. Today 14(1): 10‐
13. 

150
•  “Species  in  Time”,  fragmento  del  miniensayo  “The  Species  concept”,  de  Richard  Cowen 
(Departamento de Geología de la Universidad de California Davis). 
•  Schlick‐Steiner  B.C.,  Seifert  B.,  Stauffer  C.,  Christian  E.,  Crozier  R.H.,  Steiner  F.m.  2007. 
Without  morphology,  cryptic  species  stay  in  taxonomic  crypsis  folowing  discovery. 
Trends Ecol. Evol. 22(8): 391‐392. 
 
7‐ ¿Cuál es la principal característica de la clase Bdelloidea y cómo repercute en la aplicación 
del CBS a este taxón? 
8‐  De  acuerdo  al  Concepto  Biológico  de  Especie…  ¿cuántos  grupos  esperaría  encontrar 
dentro de la clase? ¿Cómo podría explicar entonces la ocurrencia de discontinuidades dentro 
de Bdelloidea? 
9‐  ¿Qué  otro  concepto  podría  explicar  a  las  categorías  existentes  dentro  de  esta  clase? 
Discuta los potenciales problemas de cada alternativa propuesta. 
10‐ Enuncie al menos dos características que dificulten la aplicación del Concepto Biológico 
de Especie a los organismos parásitos. 
11‐  De  acuerdo  a  los  problemas  analizados  y  a  los  conceptos  que  Ud.  conoce…  ¿cuáles 
aplicaría  a  las  discontinuidades  identificadas  dentro  de  los  grupos  de  organismos  que 
exhiben un modo de vida parasitario? (Como antes, considere las posibles  desventajas). 
12‐ Teniendo en cuenta la diversificación de los organismos estrictamente asexuales y de los 
parásitos,  por  ejemplo…  ¿Considera  al  sexo  como  a  una  condición  sine  qua  non  para  el 
origen de los grupos evolutivos? 
13‐  ¿Cuál  es  el  problema  que  encaran  los  paleontólogos  al  incluir  el  factor  tiempo  en  el 
estudio  de  la  diversidad  biológica  y  cómo  redunda  esto  en  la  aplicación  del  Concepto 
Biológico de Especie a organismos extintos? 
14‐ ¿Cómo solucionaría Ud. estos inconvenientes? (No olvide discutir ventajas y desventajas 
de sus propuestas). 
15‐  ¿Cómo  repercute  la  existencia  de  las  especies  crípticas  en  el  concepto  de  especies 
morfológico? ¿Puede nombrar otro inconveniente para la aplicación de este concepto? 
 
Preguntas unificadoras 
16‐  De  acuerdo  a  lo  discutido,  está  en  condiciones  de  contestar  la  siguiente  pregunta: 
¿Cuáles son las dificultades que impiden la adopción de un único concepto de especie? 
17‐  ¿Cree  que  algún  día  se  arribará  a  una  “solución  radical  al  problema  de  las  especies” 
(Ghiselin 1974)? 
18‐ Explique la siguiente afirmación: “… [como el Concepto Biológico de Especie] se enfoca 
en  el  resultado  y  no  en  el  proceso,  ha  resultado  perjudicial  para  los  estudios  de  los 
mecanismos de especiación…”. 
19‐ ¿Qué fuerza/s mantiene/n la cohesión dentro de cada “especie”, y a la vez  permite/n 
que estas se conserven como entidades discretas? ¿Qué concepto de especie hace alusión a 
esta cuestión? 

151
326 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.16 No.7 July 2001
The mind of the
species problem
Jody Hey
The species problem is the long-standing failure of biologists to agree on how we
should identify species and how we should define the word ‘species’. The
innumerable attacks on the problem have turned the often-repeated question
‘what are species?’ into a philosophical conundrum. Today, the preferred form of
attack is the well-crafted argument, and debaters seem to have stopped inquiring
about what new information is needed to solve the problem. However, our
knowledge is not complete and we have overlooked something. The species
problem can be overcome if we understand our own role, as conflicted
investigators, in causing the problem.
Have enough words been said and written on the
subject of what species are? How many evolutionary
biologists sometimes wish that not one more word, in
speech or text, be spent on explaining species? How
many biologists feel that they have a pretty good
understanding of what species are? Among those who
do, how many could convince a large, diverse group of
scientists that they are correct?
At this last and most essential task, many great
scientists have tried and failed. Darwin, Mayr, Simpson
and others have taught us about species, but none has
been broadly convincing on the basic questions of what
the word ‘species’ means or how we should identify
species. For its entire brief history, the field of
evolutionary biology has simply lacked a consensus on
these two related questions. Indeed, there was broader
consensus before Darwin. Given the once widespread
acceptance of an essentialist view of species, perhaps
Linnaeus was our most capable and persuasive species
pundit1, although he was wrong, of course. Darwin
killed species essentialism, but in so doing, he fostered
rather than settled questions about what species really
are. Since then, the species problem has beseeched us
like the mythical sirens. Again and again, we pose and
seek an answer to the question ‘what are species?’.
Other allegories seem apropos as well2: consider that the
species problem is like a sword, thrust by Darwin into
the stone, and left for us to yank upon with
determination and futility. The often dreamed of
magic is a compelling definition of ‘species’ that fits our
understanding of the causes of biological diversity and
that leads us to identify species accurately and agreeably.
The focus on definitions
Jody Hey
Dept of Genetics, Rutgers
A recent listing found two dozen different definitions
University, Nelson of ‘species’ (i.e. species concepts, Box 1), most of which
Biological Labs, 604 were invented within the past few decades3; and, since
Allison Rd, Piscataway,
then, new ones have continued to appear4. I was also
NJ 08854-8082, USA.
e-mail: seduced by the ‘what are species?’ question, and once
jhey@mbcl.rutgers.edu devoted much time to puzzling over definitions. The
http://tree.trends.com 0169–5347/01/$ – see front matter © 2001 Elsevier Science Ltd. All rights reserved. PII: S0169-5347(01)02145-0
152
result was an apparently unpublishable ‘species’
manifesto. Although it attracts some readers on the
Internet, it has so far failed to inspire the groundswell
of consensus that I once felt it deserved.
A striking commonality of these numerous
definitions is that, with few exceptions, they are clearly
not to be interpreted as the different meanings of a set
of homonyms, but rather as competitors for the single
best meaning. There seems to be something about the
perceived extensions and the intensions (the ideas in the
minds) that are shared between these many definitions.
This commonality can also be appreciated whenever two
or more evolutionary biologists use the word ‘species’
in scientific conversations. This happens frequently,
usually with a seamless exchange of ideas. Despite
many different notions of ‘species’, and uncertainty and
disagreement over them, the word almost always gets
passed back and forth with tacit understanding. This
apparent consensus thrives until that awkward moment
when someone asks another what he or she means by
‘species’, at which point the consensus and the shared
thread of understanding can evaporate. It is as if on
one hand we know just what ‘species’ means, and on
the other hand, we have no idea what it means.
I cannot think of any other word that garners as
much lexicographical attention as ‘species’. Certainly
evolutionary biology is full of difficult ideas, and words
such as ‘adaptation’ and ‘fitness’ often deserve and
receive a lot of attention5. But those discussions are
broadly conceptual and do not focus on definitions per se,
the way that ‘species’ debates do. Of course, many
words resemble ‘species’ in having fuzzy extensions
(i.e. wide-ranging, sometimes vague referents) and
some are the subject of debates over definitions. For
example, the definition of ‘drought’ can matter greatly
for public policy6,7, and the meaning of ‘disease’
generates both philosophical and practical debates8.
But neither of these examples, nor any others that I can
think of, resemble ‘species’in being the subject of so
much attention that is both broadly theoretical and so
narrowly focused on achieving the best single definition.
Consider the parallels between the motives and
the species concepts of two of our most practiced
‘species’ definers. Ernst Mayr has been tweaking the
Biological Species Concept for decades1,9,10. Joel
Cracraft has been doing exactly the same thing with a
version of the Phylogenetic Species Concept11–13. Both
scientists are exceptional evolutionary biologists and
ornithologists. Both argue that species are real and
distinct entities in nature and that we need a succinct
species concept that sums up the way in which they
exist, and they both argue that we need a species
concept that helps investigators to identify such
things10,12–14. In short, they both want to understand
real species and to be able to identify them, and both
perceive a crucial role for a pithy definition. Despite
these similarities, they are led to dissimilar
definitions, and neither finds much utility in the
other’s concept. Of course, their concepts have some
compatibility with each other and with evolutionary
 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.16 No.7 July 2001 327

Box 1. Species conceptsa

• Agamospecies Concept • Internodal Species Concept • Reproductive Competition Concept*

• Biological Species Concept*
• Cladistic Species Concept
• Cohesion Species Concept*
• Composite Species Concept
• Ecological Species Concept*
• Evolutionary Significant Unit*
• Evolutionary Species Concept*
• Genealogical Concordance Concept
• Genetic Species Concept*
• Genotypic Cluster Concept
• Hennigian Species Concept*
• Morphological Species Concept
• Non-dimensional Species Concept
• Phenetic Species Concept
• Phylogenetic Species Concept
(Diagnosable Version)*
• Phylogenetic Species Concept
(Monophyly Version)
• Phylogenetic Species Concept
(Diagnosable and Monophyly Version)
• Polythetic Species Concept
• Recognition Species Concept*
• Successional Species Concept
• Taxonomic Species Concept
Reference
a Mayden, R.L. (1997) A hierarchy of species concepts:
the denouement in the saga of the species problem.
In Species: the Units of Biodiversity (Claridge, M.F.
et al., eds), pp. 381–424, Chapman & Hall
*Concepts that make reference to biological
processes (e.g. reproduction and competition) that
occur among organisms within species (and less so
between species) and that contribute to a shared
process of evolution within species.

theory15, but, for those needing the single best
definition, that is beside the point.
It is best to be plain about these and other similar
efforts to find a definition that dispels the species
problem. Descriptive definitions are not great containers
of knowledge and they are not great tools for arbitrating
the natural world. Individually, descriptive definitions
are but small bundles of information or theory, and if
they seem to be of any great aid in arbitration, it is
because they are backed up by a far larger fund of
knowledge. In short, if you have got the knowledge
then the definitions are the easy part and fall readily
into place. If your knowledge is incorrect or incomplete,
no amount of wordplay will set it right. Those who have
tried to puzzle out the species problem by focusing on
definitions are missing something, and that something
is bigger and more important than any definition.
But how could our knowledge, upon which the species
debates have been built, be missing something? Do not
evolutionary biologists know of genetics, fossils,
geography and the vast organismal diversity that exists
on our planet? Does not every evolutionary biologist
know, from theory and mountains of evidence, that
evolution gives rise to organismal groups, within which
individuals are similar and closely related, and between
which divergence can and does accrue? But, despite
these intellectual riches, we must recognize that our
knowledge of species has not been sufficient to resolve
the species problem. Our obdurate debates16 and our
misplaced ambitions for ‘species’ definitions are a slap
in the face – they forcefully remind us that there are
some things that we just do not know about or
understand sufficiently to describe them adequately17.
The awkward juxtaposition of apparent ignorance and
seemingly complete knowledge can also be seen in one
of our most common modes of explanation. Consider the
now traditional method in which the nature of species and
the meaning of ‘species’ are addressed first by summing
up the inadequate state of affairs, followed by an exertion
of pure reason. There are dozens, if not hundreds, of
elegant articles that employ this approach. These articles
are permeated with the presumption that new argument,
and not new information, will settle the question. Species
pundits do not ask ‘what new information do we need?’.
By taking this approach, we are not acting like
scientists. We are acting like some philosophers,
particularly Aristotle, who addressed and supposedly
solved questions of the natural world by giving words
to intuited essences; that is, by making up definitions18.
An untapped source of information
Fortunately, we can learn rather a lot from our
unscientific behavior. Not only do we see in it a sure sign
that we lack information about the species problem, but
we also find a place in which to look for that information.
That place is within ourselves, in the ways that our
minds handle questions about species. To be clear, I am
saying that one source of new information and insight,
to which we should turn if we are to solve the species
problem, is our own behavior. Note that several authors
have concluded that we demand too much of species
concepts and that some of our demands are inherently
contradictory2,19–22. It is but a short step (and a great leap)
to cast such arguments in terms of the question: what is
it about our minds and our motives that mislead us?
Once we are introspective in this way, we
immediately obtain one clear answer to the question
‘what are species?’. In our minds and in our language,
species are categories. That is to say, the names for
species and the usage of those names take an entirely
conventional syntactical role that is taken by all
categories. Just as ‘planet’ is the name of a category,
and appears as a predicate in sentences (e.g. ‘The
Earth is a planet.’), so ‘polar bear’ is also a category
and a frequent predicate in sentences. Whatever else
they are, categories are things in the mind and in our
language, and they are used for organizing our
thoughts and language about organismal diversity.
Taxa
Of course, ‘species are categories’is just a starting point,
but it is one that helps us to tap into a large tradition of
inquiry on the connections between categories in the
mind and things in the real world17,23–26. Categories are
motivated by recurrent observations about the world27.
Humans are great observers of patterns of repetition,
and we devise our categories as a response. These so-
called ‘natural kinds’ are in our heads, but they are also

http://tree.trends.com
153
328 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.16 No.7 July 2001
out there in the world, in some way. For example, frozen
wispy crystals of water sometimes fall to earth in great
numbers and we identify them as snowflakes. The
‘snowflake’category exists in our minds, but in some
sense it is also a feature of the world outside ourselves, a
world that is disposed to repeatedly generate individual
falling wispy crystals of water. Each of the species that
we identify is a category, but it is also a natural kind that
exists as a pattern of recurrence in the world. We call
these natural kinds ‘taxa’ and, whatever else they are,
there is no escaping the fact that we identify them first
on the basis of recurrent patterns that we find in nature.
What does it take to make such a species taxon? One
answer is that it does not take much: given a simple
observation of a few organisms that seem similar to one
another, and different from others, and a biologist is off
and thinking about devising a new taxon. Another
answer is that it varies tremendously with the
observer. Not surprisingly, biologists cannot agree on
how distinct a seemingly new pattern must be to
motivate a new named category. These lumper/splitter
debates go round and round, much as they have for
hundreds of years. Consider the situation with birds,
which for people are probably the most observable
animals on the planet. Conventional classifications
place the number of bird species worldwide at around
9000. But some feel that a proper evaluation would
yield a count closer to 20 000 (Refs 28,29).
So now we have one answer to ‘what are species?’.
They are categories and, more particularly, they are
named natural kinds of organisms: taxa. We also
know what causes them, and that they are the result
of two processes: (1) the evolutionary processes that
have caused biological diversity; and (2) the human
mental apparatus that recognizes and gives names to
patterns of recurrence.
Evolutionary groups
For many biologists, however, species taxa are entirely
inadequate for many of the purposes for which we use
‘species’. These biologists are interested in the causes
of species, not our mental contributions to taxa, but
rather the evolutionary processes that create patterns
of biodiversity. Of the many concepts listed by Mayden3,
many either strongly imply or explicitly state that a
species is a group of related organisms, one that is
enjoined by evolutionary processes that go on within
it, and that is separate from other groups because of
the absence of shared evolutionary processes with
those other groups (Box 1). It is these theoretical ideas
of evolving groups that descend fairly directly from
Darwin’s teachings, and they mark a drastic
departure from purely categorical or taxonomic ideas
of species. But be sure to note the vagueness of these
commonplace ideas of evolutionary groups. As much
as they are backed by strong theory, any attempt to
translate this theory into strict criteria for the
unequivocal identification of evolutionary groups
requires much work (and if the history of the species
problem is any indication, is bound to fail).
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154
Fundamental conflicts
Now let us compare and contrast the idea of a species
taxon with the idea of a species as an evolutionary
group. To begin with, these two meanings of ‘species’
refer to things that are fundamentally and ontologically
dissimilar. To the extent that instances of either of them
exist, they do so in very different ways. An evolutionary
group is an entity, somewhat discrete in space and time,
and capable of changing and being acted upon30–34. It
does not matter that its parts (individual organisms) can
move around with respect to one another, and it does
not matter that it is not entirely distinct and separate
from other such entities. Evolutionary groups share
these properties with all sorts of other entities, and the
arguments about their ontology (the way they exist) are
fairly simple, at least compared with those for categories
and taxa32. Whether natural kinds exist is an often-
debated question, but even if they do, it is an altogether
different sort of existence than for individual entities35–37.
Another major difference between the two viewpoints
is the role that distinction plays in their existence. We
recognize and devise species taxa pretty much as a direct
result of having perceived a seemingly distinct pattern of
recurrence. We devise taxa because they usefully serve
our drive to categorize things, and so their very existence
(such as it is) goes hand-in-hand with their perceived
degree of distinction. By contrast, evolutionary groups
exist regardless of our recognition of them, and they
might or might not be distinct. Note that as much as
the word ‘group’ can be taken to convey distinction, in
fact the world is full of things that exist and are not at
all distinct. Some that we are familiar with are clouds,
populations, and ecosystems. Since the early 20th
century, evolutionary biologists have been well trained
in the many ways that evolving groups of organisms
might not be distinct. Genes can be and are exchanged
at varying rates between such groups, and there are
myriad ways that levels of gene exchange can be
structured to create groups within groups38.
Finally, consider our very different motivations
towards the different usages of ‘species’. Names of taxa
are among children’s very first words (not the technical
jargon, of course, but words like ‘dog’and ‘bird’) and
adult biologists employ taxa in exactly the same manner:
that is, as named categories. Consider too that all
human societies have taxa that are part of taxonomic
systems that share some remarkable similarities with
each other and with those systems used by professional
biologists25,39. Surely humans have been devising and
using taxa ever since their ancestors evolved the capacity
for language. If there is one thing at which our brains are
adept, it is recognizing and devising different kinds of
organisms. But the idea of species as evolutionary groups
is in stark contrast to this categorical tradition that is
imbedded within our minds. The tradition of thinking of
species as evolutionary groups is only 140-years old, and
it is knowledge that comes to a person late in life, at least
compared with the knowledge of categories of organisms.
In short, we have two widely differing ways of
appreciating biological diversity17,21,33. We have the
 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.16 No.7 July 2001 329

ages-old instinct to categorize, and we have the modern different human observers will find different taxa. It is
tradition of scientific inquiry. Our instincts give us taxa, also useful to imagine a thought experiment of the taxa
but our inquires have only recently led us to understand that would be devised by an alien observer, by one who
evolutionary groups. The taxa are relatively easy to uses different senses and who operates on a different
find and invent, whereas the evolutionary groups are scale of observation.
difficult to study, for they are often truly indistinct (2) Real evolutionary groups need not be distinct, and
with fuzzy boundaries between groups, and the forces can overlap or be nested within one another, whereas
that conjoin them can be subtle. Research on a species, categories are created as a direct function of perceived
as an evolutionary group, requires study of the very distinction. Attempts to delimit evolutionary groups by
processes of direct and indirect interaction among the boundaries of the categories will cause some groups
organisms, including reproduction and competition, to be missed and others to be wrongly circumscribed.
that can cause those organisms to be a species. (3) Most importantly, we must keep in mind that the
evolutionary processes that caused the patterns that we
The causes of the species problem recognize, and which we use to form taxa, are processes
In addition to carrying conflicting ideas of species, we that acted long ago. As time passes, the wave front of
evolutionary biologists also try to do something else – evolutionary processes leaves behind strong patterns of
we try to find a way to have the taxa be the same as the similarity and differences among organisms. It is those
evolutionary groups. The two things are ontologically patterns that we use for the taxa, but the place where
different, but they can correspond when all those evolutionary groups exist is at that wave front – they are
organisms that we would place in a category also caused by the evolutionary processes that are going on
collectively and completely constitute an evolutionary right now. The patterns of similarity that we recognize
group. The human species is probably our most accessible are the remnants of former evolutionary groups that
example of a species taxon that also corresponds well to might have long since shifted and splintered.
an evolutionary group. In general, our taxa can serve as The species problem is caused by two conflicting
hypotheses of the organisms that constitute evolutionary motivations; the drive to devise and deploy categories,
groups. Evolutionary biologists are very familiar with and the more modern wish to recognize and understand
this mode of thought. However, we will fail in our studies evolutionary groups17. As understandable as it might be
if we forget the reasons why the two sorts of things that we try to equate these two, and as reasonable and
might have little correspondence with one another. correct as it might be to use taxa as starting hypotheses
(1) The patterns that we observe are a function of of evolutionary groups, the problem will endure as long
our own capacity for perception and judgment. as we continue to fail to recognize our taxa as inherently
Furthermore, there is no reason why our senses should subjective, and as long as we keep searching for a
be as subtle as all of nature. When we devise taxa, we magic bullet, a concept that somehow makes a taxon
are not objective, and we must keep in mind that and an evolutionary group both one and the same.
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155
 Review TRENDS in Ecology and Evolution Vol.18 No.11 November 2003 597

Understanding and confronting

species uncertainty in biology and
conservation
Jody Hey1, Robin S. Waples2, Michael L. Arnold3, Roger K. Butlin4 and Richard
G. Harrison5
1
Department of Genetics, Rutgers University, Piscataway, NJ 08854, USA
2
National Marine Fisheries Service, Northwest Fisheries Science Center, Seattle, WA 98112, USA
3
Department of Genetics, University of Georgia, Athens, GA 30602, USA
4
Centre for Biodiversity and Conservation, School of Biology, The University of Leeds, Leeds, UK LS2 9JT
5
Department of Ecology and Evolutionary Biology, Cornell University, Ithaca, NY 14853, USA

Recent essays on the species problem have emphasized
the commonality that many species concepts have with
basic evolutionary theory. Although true, such consen-
sus fails to address the nature of the ambiguity that is
associated with species-related research. We argue that
biologists who endure the species problem can benefit
from a synthesis in which individual taxonomic species
are used as hypotheses of evolutionary entities. We dis-
cuss two sources of species uncertainty: one that is a
semantic confusion, and a second that is caused by the
inherent uncertainty of evolutionary entities. The for-
mer can be dispelled with careful communication,
whereas the latter is a conventional scientific uncer-
tainty that can only be mitigated by research. This
scientific uncertainty cannot be ‘solved’ or stamped
out, but neither need it be ignored or feared.
For researchers, few ideals are as sought after as those of
the independent observer; preferably, a scientist should
discover and transmit his or her story, and not be a part of
it. But what if that cannot be arranged? In some fields,
most notably quantum physics and human behavioral
research, observation per se can have a direct effect on
outcomes, so that studies must be designed to incorporate
those effects. Of course, research in these fields does not
come to a halt. Neither does research halt in other fields
where the impact of the observer cannot be avoided or
ignored safely, but rather is addressed directly as part of
the research program. Here, we argue that biological
research on species will benefit from an explicit recog-
nition of the inherent limitations that biologists experi-
ence as investigators of species.
Many evolutionary biologists, systematists and ecolo-
gists struggle with the related questions of how to identify
species and how to define the word ‘species’. These
persistent questions constitute what is known as the
‘species problem’. The problem is not new. Indeed, Darwin
drew upon the persistence of wide taxonomic disagree-
ments to support his arguments for the evolution of
156
Corresponding author: Jody Hey (hey@biology.rutgers.edu).
http://tree.trends.com 0169-5347/$ - see front matter q 2003 Elsevier Ltd. All rights reserved. doi:10.1016/j.tree.2003.08.014
species, but the problem endures with a steadily increas-
ing literature on how to define ‘species’. A recent listing of
species concepts found 24 in the modern literature [1] and
new books appear steadily [2 – 4].
In recent years, a recurring claim with regard to the
species problem is that most species concepts have strong
implicit similarities, and that most are consistent with the
idea that species are evolving lineages or evolving
populations [1,3,5,6]. We agree with this consensus.
However, we remain concerned that it does little to
address the fundamental cause of the species problem,
which is the inherent ambiguity of species in nature. Here,
we focus directly on the nature of this ambiguity and
review a modern synthesis under which species-related
research and conservation efforts can proceed without
suffering from, and without fear of, the ambiguity of
species.
Background and synthesis
Prominent in species debates are questions regarding the
role played by human investigators in the creation of
species taxa, particularly with regard to taxonomic rank
designations. Darwin argued that decisions to apply the
taxonomic rank of species were sometimes arbitrary, and
that species are not different essentially from varieties [7].
Spurway drew upon the ways that animals learn to
identify different kinds of organism to argue that species
designations are caused by basic human instincts, and
that we could not expect to find a universally applicable
definition of ‘species’ [8]. Haldane supported this view [9],
and it has been articulated more recently from different
directions by Levin [10] and Nelson [11]. Yet, these
skeptics notwithstanding, the view has emerged since
Darwin that species have special properties that set them
apart from taxa of other ranks, and that species are
objective and real to some extent because of these
properties. Dobzhansky’s Genetics and the Origin of
Species portrayed species as real genetical and evolving
entities that could be studied with modern genetic
approaches [12]. Huxley’s The New Systematics [13] is
598 Review TRENDS in Ecology and Evolution
the historical touchstone for modern systematic research
programs that see species not just as categories with
representatives in museums, but also as dynamic evolving
entities that exist independently of human observers and
of human-assigned categories [14,15].
These two ideas – that species are categories that are
created essentially by the biologists who study them, and
that species are objective, observable entities in nature –
have long been in conflict. On the one hand, we have
species taxa that have been identified traditionally on the
basis of distinctive characteristics. On the other hand, we
have an idea of a species as a kind of entity in nature, an
evolutionary unit made up of related organisms that are
evolving together. Over the years, various authors have
recognized this fundamental distinction [3,16 –22]. Yet, is
it possible that these two perspectives on species can be
joined? That has been the intended purpose of some
popular species concepts, and much of the modern debate
over species concepts has been a struggle over how best to
describe species in a way that preserves both the accepted
taxonomic traditions and the modern understanding of
evolutionary processes. Both the Biological Species Con-
cept of Mayr [23,24] and the Phylogenetic Species Concept
of Cracraft [25,26] are intended to help biologists identify
species taxa that are real evolutionary role players in
nature. Neither view admits a distinction between species
taxa and species as evolutionary entities.
But, hidden partly in the debates over the nature of
species lies a direct and complementary connection
between species as taxa and species as entities. The
connection represents a conceptual linkage that circum-
vents many aspects of the species problem and that leads
directly to ways that research can proceed without species
conflicts. To see this connection, consider that newly
devised species taxa serve as hypotheses that might be
supported by new data and that, notwithstanding the rule
of precedence, might require later revision. Growing
collections, improving methods of morphological analysis,
and the increasing use of ecological, behavioral and genetic
data have moved biologists necessarily away from the view
of taxa as fundamentally static to a view in which species
taxa can be revised on the basis of increasing information
from diverse sources [13– 15,27,28]. This view, that our
ideas regarding a particular species should be subject to
examination in light of data from natural populations, has
also emerged in the population genetic literature [29,30].
In particular, Templeton argues that population genetic
data should be used to test whether populations do indeed
exist as cohesive species [31].
These twin strands of thought on the hypothesis-testing
aspect of species designations, from the perspectives of
both systematics and population genetics, lead to the idea
that a species taxon can serve as a hypothesis of a species
as an evolutionary and ecological unit in nature [3,32– 35].
This synthesis draws directly upon the practice in
systematics in which taxa are subject to revision, but, in
addition, there is the idea that a species taxon presents a
general hypothesis that all existing organisms that would
be assigned to that taxon actually constitute a biological
entity in nature.
In principle,
157 species taxa that are used as hypotheses
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Vol.18 No.11 November 2003
might be simply confirmed or rejected, although more
typical outcomes are likely to be fuller descriptions of the
evolutionary processes that occur among the organisms
that would be identified as members of a taxon. Some
species taxa can be expected to be highly explanatory as
evolutionary hypotheses, in which case they are likely to
be affirmed by the discovery of additional characters that
are shared uniquely among the organisms assigned to the
taxon. At some point following research on these evol-
utionary processes, a taxon might come to be paired with a
full description of the population or populations that it
represents, including the degrees of isolation and distinc-
tion that occur among populations. Also, the degree or
quality of correspondence between a taxon and its evolving
counterparts might be used to devise more taxa as
necessary.
The ambiguity of species entities
From a purely ontological perspective, entities are real
things that have a location in space and time, and that can
be acted upon or can change [36]. Entities have a different
kind of existence than do categories, such as taxa, which
have defining properties. To be clear, by way of a deliberate
example, consider the species taxon Ursus maritimus
(polar bear). The defining properties of this taxon were
described first by Constantine Phipps [37]. Today, many
animals that we assign to this taxon live in zoos, but most
constitute a circumpolar arctic population, comprising
multiple connected regional populations; that is, an
evolving entity [38]. Even if this entity were to disappear,
and the natural population of polar bears were to become
extinct, the species taxon would still exist as a set of
defining characteristics and would still have representa-
tives in museums or zoos.
Species are but one kind of multi-organismal entity, and
organisms can also be components of social groups within
species as well as parts of commensal interspecies
assemblages. Biologists also recognize ecological entities
that consist of many different kinds of organisms, and
individual organisms are parts of ecosystems, both on very
local and broad scales. To complete the point, we need not
be monistic with regard to species entities and so might
wish to consider different kinds of species entities as a
function of how they arise and persist. Templeton [39]
articulated two general processes that will cause a group of
organisms to evolve together: gene exchange and ecologi-
cal equivalence (or demographic exchangeability). Both
processes, alone or together, can cause genetic drift and
adaptations to be shared by a group of organisms, and
cause that group to evolve cohesively and separately from
other such groups.
Our perceptions of an evolving group of organisms will
be least ambiguous for those taxa whose only representa-
tives exist in a single, small distinct population (e.g. a
species restricted to a single lake or mountain peak). But
even small populations that appear cohesive and well
bounded in some respects might not be in others. The
population of finches of the species taxon Geospiza fortis
that lives on Isla Daphne Major in the Galapagos is not
separated completely from populations on other islands,
neither is it completely separate from populations that are
 Review TRENDS in Ecology and Evolution
assigned to other taxa [40,41]. Episodic hybridization
results in gene flow, and introgressing traits from other
species are sometimes favored by natural selection. In this
case, detailed genetic and ecological data reveal both the
presence of a cohesive evolving population, as well as ways
in which that population is not entirely separate from
other populations, some of which are assigned to the same
taxon and others to different taxa.
We might expect that large populations, especially if
they are subdivided geographically, will often comprise
multiple evolutionary entities. A taxon might include
organisms that are found in isolated populations, each of
which is evolving separately. Such populations might be
connected tenuously by occasional gene flow, and thus
might share some common selective sweeps (i.e. fixations
of advantageous mutations) and adaptations [42], but they
might still occur mostly as separate populations. In these
contexts, the nature of the evolutionary entity could be
inherently ambiguous, and even intensive field research
will not reveal a clear demarcation. In short, all the
organisms of a species taxon will often not constitute an
evolutionarily cohesive entity, particularly for species taxa
with representatives that are widespread or have disjunct
distributions [43].
Understanding species uncertainty
Using species taxa as a framework to study evolving
species in nature reveals two different kinds of uncertainty
that might persist in species-related research and
discussions.
Type I uncertainty
One persistent component of the species problem is that
‘species’ is a confusing homonym, with different meanings
that are disparate ontologically and yet related semanti-
cally. Three ontologically distinct meanings predominate
in the literature of the species problem: (1) ‘species’ is the
name of a taxonomic rank; (2) ‘species’ is the word that we
apply to a particular taxon of that rank (e.g. the species
taxon Homo sapiens); and, finally, (3) ‘species’ is a word
that we apply to an evolving group of organisms. The
potential for confusion between the first two meanings, the
taxonomic rank and particular taxa, has been recognized
for some time [18,44,45]. Less widely realized is that
confusion also arises between the second and third
meanings, between the ideas of a species as a taxon
(i.e. a category of organism or a group of organisms with a
shared set of traits) and a species as an evolving group of
closely related organisms. Although biologists and philo-
sophers have recognized that evolution creates entities
that comprise multiple related individuals [23,36,46,47] it
has been understood only at times that such things are not
literally the same things as taxa (i.e. kinds of organisms)
[3,16,17,34]. That one word, ‘species’, is sometimes
used to refer to a taxonomic rank, at other times a
particular taxon, and at other times an entity in
nature, causes confusion and requires that authors and
speakers take care to articulate their meaning when
they use158 the term.
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Vol.18 No.11 November 2003 599
Type II uncertainty
The second kind of uncertainty arises from basic limi-
tations of empirical scientific research. This uncertainty is
caused by the inherently ambiguous correspondence
between a species taxon and the entity or entities for
which it is used as a hypothesis. Even with clarity over the
distinction between a taxon and an evolutionary entity, it
might be very difficult to assess empirically the actual
correspondence for a particular taxon. This practical,
empirical uncertainty is conventional in the sense that
scientists are rarely fully assured of a correspondence
between their hypothesis and reality. At base, this
uncertainty arises because of the subjective component
of devising categories. Species taxa are devised by
investigators and are partly a function of biologists’
tools, circumstances and inclinations. For species that
can be observed easily and have distinguishing morpho-
logical characters, this subjective element will seem
remote and biologists can agree on the organisms to be
included in a species taxon. However, for many organisms
that live in soil or water, or within or upon other larger
organisms, the subjective element might be large. Two
investigators working with a common sample of organisms
might well disagree on the weight to be given to particular
patterns of variation in such cases, and thus on the
designations and descriptions of new species taxa. When
we turn to the field, and use species taxa as hypotheses, we
see also that the uncertainty is difficult to mitigate. In
short, species entities are very difficult to study, for they
are evolutionarily and demographically dynamic. They
will often not be very distinct and the degree to which they
are distinct can change over time [5] if, for example,
separated populations exchange genes occasionally (as is
the case with the Galapagos finches).
Confronting species uncertainty
Across the breadth of species-related research, biologists
vary in their use of species taxa. In systematics, taxa are
the essential starting point for classification and phyloge-
netic research. In population biology, some taxa are also
used in the course of ecological or genetic research on the
structure of evolving populations, although only a few can
be examined in this way. In the continuum of research
programs, which lies between focused taxonomic research
on the one hand, and research that is focused on particular
populations in nature on the other, there lies a great deal of
research by ecologists, evolutionary biologists and con-
servation biologists that rely upon taxa as indicators of
evolutionary entities. For example, many multi-species
studies, including ecosystem studies and biodiversity
assessments, rely strongly upon species taxon counts.
Such counts suffer several limitations depending on the
context, but one that is typically overlooked is the usually
unknown correspondence between taxa and evolutionary
entities [22,48,49].
What do we gain by considering species taxa explicitly
as hypotheses of species entities in nature, and by dividing
our species-related uncertainty into semantic (type I) and
empirical (type II) components? For research on natural
populations, for evolutionary and ecological questions or
for efforts to conserve biological diversity, we gain a
600 Review TRENDS in Ecology and Evolution
general research protocol that is not hindered by some of
the traditional species-problem debates. Of course, the
method is not thereby made easy or simple. No synthesis
can do that because species in nature are difficult subjects.
However, we can appreciate that the difficulty of studying
species is a conventional scientific difficulty; it is caused by
the need to devise and test hypotheses, just as in other
fields with difficult subjects.
The framework of treating species taxa as hypotheses of
species entities leads us to distinguish those aspects of
species uncertainty that are inherent to research and
discovery of biological diversity, and to set aside some
aspects of species-related debate that are avoidable. Two
basic questions are inescapable. First, by what criteria
shall species taxa be identified? For systematists, this
question lies at the heart of species-concept debates
[2,15,50,51]. However, when a taxon is to be a tool for the
study of evolutionary entities, then the question becomes
the following: what criterion will aid best in the discovery
of the locations, boundaries and properties of evolutionary
entities? Importantly, the answer might not be the same
for all kinds of organisms.
The second question is when does one decide that there
is one, or more than one, evolving entity? Two kinds of
answer come fairly readily. One is simply not to decide
whether or where to draw lines of demarcation, but rather
to present the full picture that research has revealed, and
to do so in its full complexity rather than to reduce that
complexity artificially. A second kind of resolution, which
might be demanded because of practical concerns, is to
make a decision regarding demarcations, while also
recognizing the decision as an oversimplification
demanded by the practical concerns.
The principal aspect of the species problem that is
avoided by our proposed synthesis is the traditional debate
over a ‘best’ species concept. Consider that if taxa are to
serve as hypotheses, then there are several common
species concepts and associated taxonomic criteria that
could provide a good starting point for the study of
populations. In particular, the use of reproductive traits
and the use of diagnostic characters are both well
motivated by evolutionary theory, and each is expected
to provide a rough guide to the presence of evolutionary
units in nature [6]. This is not to say that one is as good as
another in a particular context, simply that each is
justifiable in principle, and that it remains to inves-
tigators to make that justification for their particular
subjects of research.
A key inspiration of the species-concept debate is the
often-described need for species-related clarity. These
appeals say in part that we need a common concept of
species to handle the uncertainties that arise in species-
related research. Although true in strictly systematic
contexts, the same arguments have also been applied in
reference to the study of evolving populations in nature
[26,52,53]. However, no species concept or protocol can
remove the inherent difficulty and ambiguity of research
on evolving populations. The demarcation of two different
sources of species uncertainty leads to a fairly straightfor-
ward parsing of conventional demands for species-related
clarity159
into those that are tractable and those that are not.
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Vol.18 No.11 November 2003
The common assertions, that we must be able to both count
species and to distinguish species, are directly answerable:
(1) species taxa can be counted, and they are distinguished
in the course of their devising; whereas, (2) evolutionary
entities will often be truly indistinct, and will sometimes
not be countable strictly or distinguishable unambigu-
ously no matter how thoroughly they are studied [34].
Identifying units for conservation
The contrast between species taxa and evolutionary
entities is stark when considering conservation. Species
taxa can often be preserved in the sense of having living
representatives by culturing organisms in zoos and
botanical gardens; that is, by maintaining living counter-
parts to the taxon representatives that are kept in
museums. But if species taxa are to have representatives
living in nature, then they must be part of evolving
populations. In recent decades, this simple realization of
the fundamental insufficiency of taxa as the focus of
conservation efforts has shifted those efforts towards
research on how best to conserve evolving populations [54].
For population-based conservation efforts to be effec-
tive, goals must be articulated clearly both in terms of
what kinds of populations are to be conserved and in terms
that recognize the inherent difficulties and ambiguities. To
appreciate how such apparently offsetting demands (for
conservation criteria that recognize inherent ambiguities)
can be implemented, and to appreciate the issues raised by
their application, we consider the entity-based idea of an
evolutionary significant unit (ESU) [55– 58]. An ESU is a
population, or group of closely connected populations, that
belong to a species taxon. Furthermore, an ESU shows
evidence of being genetically separate from other
populations, and contributes substantially to the
ecological or genetic diversity found within the species
taxon as a whole.
In recent years, the ESU concept has been applied
broadly to salmon populations on the west coast of the
USA, as well as to a variety of other species [58,59]. The
intent in defining salmon ESUs has been to identify
entities that are on largely independent evolutionary
trajectories. Although it is problematic to predict which
ESUs will be important to the future evolution of the
taxon, conservation of as many ESUs as possible should
minimize anthropogenic constraints on natural evolution-
ary processes and maximize the probability that the taxon
and some of its populations will persist into the future.
However, this formulation provides no specific, quantitat-
ive standards and offers no guarantees that type II
uncertainties will be resolved. Thus, several variations
of the ESU concept have been proposed, and the concept
has been criticized as being too broad [60], too narrow
[61,62] or non-operational [52,63]. Two different kinds of
approach have been suggested to address the apparent
vagueness of the ESU concept. One suggestion is that, for
the purposes of efficiency, ESU status should be decided
using a uniform standard of genetic cohesiveness and
uniqueness. For example, Moritz [60] suggested a specific
genetic cutoff (based on mitochondrial DNA monophyly
and nuclear gene differences) for conferring ESU status.
The obvious concern that application of that standard will
 Review TRENDS in Ecology and Evolution
appear arbitrary in many applications, or capricious in the
face of other kinds of evidence of cohesiveness and
uniqueness is perhaps answered by the considerable
need for a readily applicable, if imperfect, yardstick.
Given that mitochondrial DNA diversity will often be a
poor indicator of demographic boundaries [64– 66], this
particular proposal might not be ideal. However, this does
not mean that some standardized method might not
provide a reasonable balance between biological realism
and the needs for efficiency.
A different kind of suggestion is that the current ESU
criteria should be replaced by a single, better criterion that
would, inherently by its nature, dispel uncertainty. The
principal claim of this sort is that ESUs should be groups
of individuals that share a unique character, or suite of
characters, that distinguish them from individuals of
other ESUs [52,63]. In other words, an ESU should be
identified by the criteria used in one version of the
Phylogenetic Species Concept [67,68], not for reasons of
efficiency (which could also be claimed), but because such
criteria are inherently unambiguous indicators of real
evolutionary entities. These proposals, which equate the
presence of a disjunct pattern of characters with the
presence of an evolving population, have two limitations.
First, they assume accuracy on the part of taxonomic
criteria and overlook the reasons why species taxa will
often be a poor guide for elucidating evolutionary entities.
Second, by directly equating ESUs with species taxa they
have nothing to offer to the question of how best to
conserve diversity below the species level.
In the case of Pacific salmon, the recognized species
taxa that are based on diagnostic characters are consider-
ably more inclusive than ESUs that have been identified,
each of which is limited to the populations in a restricted
geographic area [58]. For this species, taxa based on
diagnostic characters appear to be too coarse a guide for
identifying evolutionary entities, which is not surprising
given the highly structured populations of anadromous
fish. In other contexts, it might happen that a strong focus
on diagnostic characters could lead to taxa that are less
inclusive than true evolutionary entities, either because of
the vagaries of sampling or because of the near infinity of
possible characters to examine [69].
Policy implications of species uncertainty
If conservation efforts do focus on evolving populations and
treat species taxa as research guides, then the ambiguity
of evolving populations and their uncertain connection to
taxa will often be manifest. If biologists making conserva-
tion recommendations are revealed as being uncertain in
their species assessments, will this hinder the legal and
policy-making components of species conservation? Per-
haps if biologists admitted uncertainty over species, then
they could not play as constructive a role in conservation
efforts [70]. For two reasons, we think that such a concern
is misplaced.
First, the traditional practice of treating species taxa as
the primary focus of conservation efforts has a cost, quite
apart from that associated with the possible misidentifica-
tion of evolving populations. A strong reliance on taxa as
conservation
160 units creates a pressure to devise new species
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Vol.18 No.11 November 2003 601
taxa as a strategy to serve conservation goals, or to shift
the rank of a taxon solely as a way to preserve biodiversity
[71]. In other words, legitimate conservation concerns,
combined with a reliance on taxa as conservation units,
can have the unfortunate consequence of shifting taxo-
nomic decisions away from biological criteria and towards
political or economic concerns.
Second, the uncertainty of species entities is not
different in kind to that associated with other scientific
subjects. Importantly, many scientific pursuits have high
levels of uncertainty and also play a highly visible role in
the formation of public policy. Consider droughts, for
example, which, as phenomena, are not circumscribed
easily, their intense environmental and financial impact
notwithstanding. Meteorologists, hydrologists and policy
planners have worked to develop practical guidelines for
drought identification, even as they debate how best to do
so [72]. Consider as well the difficulties associated with
medical diagnosis and the identification of health-risk
factors. Physicians must make judgment calls regularly in
the care of their patients, and they must also provide
public health guidelines that are as unambiguous as
possible, often in the face of substantial inherent
ambiguity.
The question of how best to identify populations for
conservation has much in common with questions of how
to identify droughts, and to prevent or treat disease, and
with other areas where imperfect scientific knowledge is
used to shape public policy. The choices of what to conserve
must often be made with regard to populations that are not
separate completely from others, or when information
regarding the relationships and degrees of distinction
among populations is very incomplete. Such decisions,
although difficult because of the uncertainties that are not
mitigated easily, are not different in kind from those
decisions made in other contexts where scientists have
imperfect knowledge or where nature does not present
clear boundaries.
Prospects
Biologists cannot hope to avoid or eradicate species
uncertainty. Whether such hope arises from a wish to
‘solve’ the species problem, or from a wish to simplify the
tasks of biodiversity conservation, or from fear that policy-
making and legal institutions cannot accommodate uncer-
tainty about species, we should recognize that there is not
a single species concept, nor a research protocol, that can
remove the inherent difficulty and uncertainty that
accompanies research on evolving populations. These are
conventional scientific uncertainties, and we cannot
shelter ourselves from them.
The first reward of treating species taxa as hypotheses
and by recognizing the inherent uncertainties of species-
related research is a research protocol that is convention-
ally hypothetico-deductive. But beyond this aspect, which
already characterizes the work of many investigators, the
largest gains will be in the area of explanation. Research-
ers of biological diversity are sometimes entangled by
species-problem-related questions that come from col-
leagues and biologists in other specialties, as well as from
laypersons, students and professionals in fields who rely
602 Review TRENDS in Ecology and Evolution
upon the conservation recommendations of biologists. By
explaining how research begins with taxa and proceeds to
the study of populations, many species puzzles can be
explained in the familiar language of the uncertain
relationship between our hypotheses and the realities of
nature.
Acknowledgements
We are grateful to three reviewers for very helpful comments and to John
Avise for input on the article. Jim Mallet provided valuable input
throughout much of the preparation of the paper, although he disagrees
with some important aspects. M.L.A. acknowledges support from the
National Science Foundation, grant DEB-0074159.
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D. et al., eds), pp. 11 – 27, Westview Press

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162
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Who Needs Sex (or Males) Anyway?
Liza Gross | doi:10.1371/journal.pbio.0050099

If you own a birdbath, chances are

you’re hosting one of evolutionary
biology’s most puzzling enigmas:
bdelloid rotifers. These microscopic
invertebrates—widely distributed
in mosses, creeks, ponds, and other
freshwater repositories—abandoned
sex perhaps 100 million years ago, yet
have apparently diverged into nearly
400 species. Bdelloids (the “b” is silent)
reproduce through parthenogenesis,
which generates offspring with
essentially the same genome as
their mother from unfertilized eggs.
Biologists have yet to find males,
hermaphrodites, or any trace of
meiosis—the process that creates
sex cells—challenging the long-held
assumption that evolutionary success
requires genetic exchange.
The genetic variation created by
meiosis and fertilization, theory holds,
bolsters a species’s capacity to weather
shifting environmental conditions
or resist rapidly evolving parasites.
(During meiosis, the genome splits
in two, and chromosome pairs swap
bits of their DNA; during fertilization,
the sex cells fuse to restore the
complete genome.) Many multicellular
eukaryotes pass through a sexual and
asexual phase in their life cycle. But
doi:10.1371/journal.pbio.0050099.g001
eschewing sex altogether, à la bdelloids,
is not theoretically consistent with a Scanning electron micrographs showing morphological variation of bdelloid rotifers and
long-lived evolutionary life span or their jaws. Have these asexual animals really diversified into evolutionary species? (Image:
extensive species diversification. Diego Fontaneto)
In a new study, Diego Fontaneto,
Timothy Barraclough, and colleagues species, but it can’t distinguish species cohesion and divergence, then
developed new statistical techniques whether such differences reflect asexual taxa should diverge along the
for combined molecular and physical variations among a same lines as sexually reproducing
morphological analyses of rotifers group of clones or adaptations organisms. And if this were the case,
to test the notion that species among independently evolving they would expect to find genetic
diversification requires sex. The populations. In the traditional and morphological cohesion within
researchers show that, despite an view of species diversification, independently evolving populations
ancient aversion for interbreeding, interbreeding promotes cohesion and divergence between them.
bdelloids display evolutionary patterns within a population—maintaining the To detect independently evolving
similar to those seen in sexually species—and barriers to interbreeding populations, the researchers analyzed
reproducing taxa. How they have (called reproduction isolation) marker genes isolated from clones
avoided the pitfalls of a lifestyle widely promote species divergence. With no of bdelloids collected from diverse
regarded as evolutionary suicide interbreeding to maintain cohesion, habitats around the world. They
remains an open question. the thinking goes, asexual taxa might constructed evolutionary trees using
Bdelloids have remained such an not diversify into distinct species. both mitochondrial and nuclear
enduring enigma in part because Fontaneto et al. defined species DNA sequences (the molecular
biologists are still debating whether as independently evolving, distinct “barcode” cox1 and 28S ribosomal DNA
species exist as true evolutionary populations (or units of diversity) sequences, respectively) to identify
entities. And if they do, what forces subject to distinct evolutionary species within the samples. For the
determine how they diverge? mechanisms. They predicted that if morphological analysis, they measured
Traditional taxonomy relies on factors other than interbreeding—such the size and shape of the rotifers’ jaws
morphological differences to classify as niche specialization—controlled (called trophi).
163
PLoS Biology | www.plosbiology.org 0001 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e99
 The morphological results largely
fell in line with traditional taxonomic
classifications for most bdelloid
species. And species identified as
related on the DNA trees typically
had similar morphology. The
correspondence between the molecular
and morphological results suggests
that the majority of traditionally
identified bdelloid species are what’s
known as monophyletic—individuals
in the same species assort together
on the evolutionary tree and share a
common ancestor. Only two of these
traditional, monophyletic species
showed significant variation in trophi
size or shape among the populations;
both also showed significant divergence
in the DNA trees.
Using statistical models to determine
the likely origin of the observed
DNA tree branching patterns, the
164
PLoS Biology | www.plosbiology.org
researchers show that these distinct
monophyletic genetic clusters
represent independently evolving
entities (rather than variations within
a single asexual population). But what
caused them to evolve independently?
Are they geographically isolated
populations that evolved under neutral
selection, or did they evolve into
ecologically discrete species as a result
of divergent selection pressures on
trophi morphology?
If bdelloids have experienced
divergent selection, the researchers
explain, they would expect to see
high variation in trophi traits between
species, and low intraspecies variation
(compared to neutral changes). And
that’s what they found—bdelloids have
experienced divergent selection on
trophi size (and to a lesser degree, on
trophi shape) at the species level.
0002
Altogether, these results show that
the asexual bdelloids have indeed
experienced divergent selection on
feeding morphology, most likely as
they adapted to different food sources
found in different niches. By showing
that asexual organisms have diverged
into “independently evolving and
distinct entities,” the researchers argue,
this study “refutes the idea that sex
is necessary for diversification into
evolutionary species.” They hope others
use their approach to study mechanisms
underlying species divergence in sexual
taxa to clarify the hazy nature of species
and biological diversity.
Fontaneto D, Herniou EA, Boschetti
C, Caprioli M, Melone G, et al. (2007)
Independently evolving species in asexual
bdelloid rotifers. doi:10.1371/journal.
pbio.0050087
April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e99
Reviews
Santa Rosalia Revisited:
or Why Are There So Many Kinds of Parasites in
‘The Garden of Earthly Delights’?*
T. de Meeûs, Y. Michalakis and F. Renaud
As is the case for free-living species, a very large number of
parasitic species are not described adequately by the biological
species concept. Furthermore, Thierry de Meeûs, Yannis
Michalakis and François Renaud argue that because hosts
represent a highly heterogeneous and changing environment
as well as a breeding site, favouring the association of host-
adaptation and host-choice genes, sympatric speciation may
occur frequently in parasitic organisms. Therefore, parasites
appear to be ideal biological models for the study of ecological
specialization and speciation. Beyond the relevance of such
considerations in fundamental science, the study of the origin
and evolution of parasite diversity has important implications
for more applied fields such as epidemiology and diagnosis.
The biological species concept (BSC) which emphasizes
the role of reproductive isolation1 remains widely used
despite the fact that it cannot account satisfactorily for a
large number of biological examples2. Furthermore, be-
cause it focuses on the outcome and not the process, it
has been detrimental to studies on mechanisms of speci-
ation3 and, in particular, it has served as a background
to the main arguments against the existence of sympat-
ric speciation. Santa Rosalia was first mentioned by
Hutchinson4 to provide a functional explanation for the
origin and apportionment of animal species. Several
authors subsequently referred to him in order to discuss
the existence of non-allopatric modes of speciation5,6.
As mentioned previously by Lymbery7,8, for some
parasites the BSC has many limitations. Indeed, it fo-
cuses on reproductive isolation as the unique criterion to
delimit the species boundaries. Thus, the BSC confuses
one consequence and its cause: reproductive isolation
and the processes leading to it3. Given these limitations,
several alternatives to the BSC have been proposed2,3,8.
Many examples illustrate the inadequacy of the
BSC. Indeed, large parts of the living world lie out-
side the BSC’s logical domain, because they display
either ‘too little’ or ‘too much’ sex3. Obviously, the BSC
is applicable only to sexually reproducing organisms9.
Moreover, self-mating and sib-mating organisms and
any other closed system of mating cannot be ac-
counted for satisfactorily by the BSC. In addition,
many species are able to hybridize with others with-
out losing their ecological and genetic identities
through time3,10. Paradoxically, in some cases it is the
hybridization itself that leads to new species. Indeed,
many polyploid lineages are known to result from a
hybridization event between two different species11.
Thierry de Meeûs and François Renaud are at the Laboratoire
de Parasitologie Comparée, UMR 5555 CNRS, Université Montpellier
II, Place E. Bataillon, 34095 Montpellier Cedex 05, France. Yannis
Michalakis is at the Laboratoire d’Ecologie URA 258, Université
Paris 6 CC 237, 7 quai Saint Bernard, Bât. A, 75252 Paris Cedex 05,
France. Tel: +33 4 67 14 37 09, Fax: +33 4 67 14 46 46,
e-mail: renaud@crit.univ-montp2.fr
165
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Limitations of the BSC for parasites
Parasitic organisms constitute a large proportion of
the cases problematical to the BSC. Many parasite taxa
exhibit extremely restricted cross fertilization. Such
restrictions may be due to extreme rates of clonal
reproduction, selfing or biparental inbreeding such as
sib-mating. Parthenogenesis is very well documented
in numerous families of nematodes parasitic on plants
and animals12. The large controversy concerning the
clonality of many microparasites illustrates clearly the
opposition between parasites and the BSC13–15. The
most spectacular examples of selfing lie within the
cestode group. Taenia solium, which is nearly always
found alone in the human intestine, can only self-
reproduce16. In the Cyclorchida genus, because of ana-
tomical constraints of the genitalia, self-fertilization is
the only possibility16. Sib-mating is also often encoun-
tered among parasites. For instance, in many hymen-
opteran parasitoid wasps, such as Nasonia vitripennis,
mating occurs only between brothers and sisters17.
Finally, many species undergo phases of asexual
reproduction and sib-mating. For example, in many
helminths the intermediate host is infected only by one
individual, which undergoes asexual multiplication.
The products of this asexual multiplication in the inter-
mediate host are likely to mate together in the defini-
tive host. Such a mating system, genetically synony-
mous with selfing, occurs in cestodes8 and trematodes18.
Applying the BSC to any of the previous examples
would lead us to consider each individual as a single
species and each egg hatching as a speciation event.
‘Too much’ sex, however, is also encountered in
parasites. The most well-known example concerns
the genus Schistosoma, where hybridizations have
been described between different species19,20. This is
also known to occur between Echinostoma species21.
Furthermore, bacteria can exchange DNA even be-
tween distant ‘species’22,23. Hybridization itself may
also lead to speciation through polyploidization in
parasites as, for example, in Paragoni-mus flukes24,
thus fully contradicting the BSC. This process is
probably largely overlooked in parasites and the few
examples available concern human parasites.
Sympatric speciation in parasites
All these examples illustrate the fact that the BSC
cannot be applied to a large number of parasite
species. These considerations are, arguably, only
semantic, requiring a solution only for the excep-
tions. However, BSC, by definition, brings problems
of another order: it may lead to the mechanisms
* ‘The Garden of Earthly Delights’ refers to the triptych by Hieronymus
Bosch (c. 1500; Museo del Prado, Madrid) and, particularly, to its right panel
which exhibits an impressive collection of tormenting creatures that a biolo-
gist could recognize as the likely outcomes of recombination, hybridization
and mutation combined with diversification.
Parasitology Today, vol. 14, no. 1, 1998

responsible for reproductive isolation being over-
looked3. Indeed, even if many sexually reproducing
species can be recognized through the BSC, one can
consider that the reproductive isolation they display
against other species originated from other processes,
independent of those that led to such an isolation.
Thus, any evidence of reproductive isolation between
two closely related species provides no information on
the processes responsible for such an outcome. The
real problem here is less to testify the existence of
reproductive isolation than to understand the under-
lying mechanisms. When speciation is allopatric, repro-
ductive isolation is coincidental: while the different gene
pools are allopatric, selection will not act in favour of
isolating mechanisms. Characters diverge between gene
pools either by chance, or to adapt to different environ-
ments or genomic composition. Reproductive isolation
on secondary contact may arise only coincidentally to
this divergence. Selection for such isolating mechanisms
comes into action only after secondary contact, ie. when
different genetic entities are sympatric.
Under the BSC, the factors responsible for repro-
ductive isolation in general play no direct role in
species divergence3; therefore, all theoretical attempts
using the BSC as a basis have failed to describe sym-
patric speciation as a probable event5,25. Indeed, the
evolution of reproductive isolation per se is unlikely
because it will behave as a deleterious character when
rare, ie. in any case at the initial stage of the process.
Alternatively, sympatric speciation may occur with-
out the need to invoke reproductive isolation, through
adaptive polymorphism and habitat preference26. As
a recent study shows27, the result of these mechanisms
may be reinforced by any non-habitat-associated
assortative mating. This process has been supported
by some experimental work28 but the most convincing
evidence is provided by the natural example of the
phytophagous insect Rhagoletis pomonella29 – a parasite.
Because parasites provide particular situations,
Box 1 illustrates the difference between true allopatric
and true sympatric situations found in host–parasite
systems. Allopatric speciation alone can hardly ac-
count for the diversity of unambiguous species of
related parasites often encountered in a single host
(Fig. 1). Considering the parasitological literature this
situation is far from marginal. Among the platy-
helminths, the monogeneans and cestoda provide
the most striking examples. In the Tchad Basin (West
Africa) the characid fish Alestes nurse is known to
harbour on its gills eight monogenean species of the
Anulotrema genus, each of which displays specific
genitalia (Fig. 1). These parasites, as well as their host,
live only in this area so that their divergence and
speciation probably occurred in sympatry. In the
Mediterranean, the gills of the fish Liza saliens
(Mugilidae) are parasitized by four species of Ligo-
phorus. In both cases, different parasite species are
distributed non-randomly on different parts of the
gills (Fig. 1). Niche differentiation and specialization
most likely led to speciation of these parasites on the
same host species in a single geographical area. Among
the Cestoda, four species of Acanthobothrium are de-
scribed in the spiral valve of the stingray Dasyatus
longus from the Gulf of Nicoya (Costa Rica)30.
Other examples can be found among terrestrial
arthropods (lice). The bird Ibis falcinellus is parasitized
166
Parasitology Today, vol. 14, no. 1, 1998
Reviews
Box 1. Concepts of Allopatry and Sympatry in
Parasitic Organisms
Different entities will be allopatric only if isolated geo-
graphically. Individuals belonging to allopatric groups
cannot interact. This is the case when different parasite
species live on different host species in areas where hosts
are separated by physical barriers (a; solid lines), or in
areas where vicariant host species replace one another
without any obvious physical barriers (b). On the con-
trary, when encountered in the same geographical areas,
such entities will be considered sympatric, even if ex-
ploiting different resources. Indeed, in such co-existing
groups, individuals may still interact during their life
cycle. For example, all helminths parasitizing the verte-
brates living in a pond are sympatric, because of all the
existing ecological interconnections between the hosts
and their parasites (c). More spectacular sympatric cases
arise when parasites specialize on different organs of the
same host species (d). G, geographical areas; H, host
species (triangles), partitioned into different organs (inter-
nal triangles); closed circles represent parasites.
by at least seven species of mallophagous insects,
each of which is specialized on a single feather type31.
Less spectacular in diversity, but necessarily recent, is
the case of the three species of human lice32.
Furthermore, the most relevant evidence of on-
going sympatric divergences comes from the parasito-
logical literature. In the Caribbean, the acquisition of
a murine host by the human parasite Schistosoma
mansoni leads to an adaptive divergence depending on
the periodic behaviour of the host towards water33.
The sea louse Lepeophtheirus europaensis also displays
a sympatric divergence between the two flatfishes it
parasitizes in the Mediterranean (brill and flounder) –
a supposedly recent phenomenon34. However, the
better-documented studies come from insect parasites
of plants35–38. Among these, Rhagoletis pomonella rep-
resents a well-studied model29,39.
When one considers the realm of microparasites,
reproductive isolation appears irrelevant as a mecha-
nism for discriminating species. The tremendous
diversity observed in groups such as the yeast Candida
11
Reviews
Fig. 1. Two relevant examples of multiple monogenean congeners found in one host
species and for which allopatric speciation alone cannot explain the observed diver-
sity16. Morphology of male and female genitalia of eight species of Annulotrema
observed on Alestes nurse in Tchad (a). Morphology of genitalia and hamuli haptors of
the four species of Ligophorus parasitizing the Teleost Liza saliens in the Mediter-
ranean (b). (Reproduced, with permission, from Ref. 16.)
albicans16 suggests other modes of speciation instead
of the classical allopatric model.
Does the parasitic way of life favour phylogenic
diversification?
Parasitism represents the conquest of life by life.
The living environment evolves continuously. Thus,
in order to persist in their living environments para-
sites must continuously adapt to their hosts. Hosts
represent a major part of the ecological needs of their
parasites (habitat, resource, etc.)40. Hosts may repre-
sent many different kinds of resources and habitats
(communities, species, populations, cohorts, sexes,
individuals, organs, cells and molecules). Further-
more, hosts develop defences against such intruders,
by behavioural, physiological and demographic means.
Such defences impose an additional source of selec-
tive and diversifying pressures on parasites. Such con-
tinuous mutual aggressions resulting from the never-
ending modifications of the living environment have
largely shaped the life history traits and the evolu-
tionary pathways in host–parasite systems (Red
Queen concept)41.
The potential number of diversifying factors is
much larger for parasitic organisms than for free-
living organisms. All living species are involved in
parasitism, either as parasites or as hosts42 and, as
suggested by Timm and Clauson43, parasites consti-
tute the main part of the known species diversity.
That the parasitic way of life might be a diversifying
167
12
factor is supported by comparative
analyses of herbivorous insects. Phy-
tophagy is encountered in only nine
of the 13 orders of insects44, but
these orders account for approxi-
mately half of all insect species.
Furthermore, phytophagous taxo-
nomic groups are significantly more
speciose than homologous groups
of the same evolutionary age with
a non-parasitic feeding habit44. A
possible explanation for this di-
versifying role of parasitism may
lie in the fact that sympatric speci-
ation is much more likely in
parasitic species. Indeed, as stated
previously, hosts provide ample
opportunities for niche diversific-
ation among parasite populations,
a necessary condition for sym-
patric speciation. Thus, sympatric
speciation may play a much more
central role in parasite evolution
and evolutionary biology as a whole,
with parasites representing ideal
biological models for the study
of ecological specialization and
speciation mechanisms.
In the face of this acute potential
for diversification, hosts have
failed to eliminate all their para-
sites. For instance, even though
mankind has managed to elimi-
nate (almost) all of its competitors
and predators, current knowledge
indicates that it has been unable to
eliminate any of its parasites (smallpox being the
exception that proves the rule). This is illustrated by
modern prophylactic campaigns against malaria that
are followed by the emergence of more and more
Plasmodium strains resistant to nivaquine. As previ-
ously underlined45, this genetic variability is crucial
in both therapy and susceptibility to immune attack.
There is a need to obtain the most precise knowledge
of parasite diversity before developing therapeutics
or vaccines. In the same way, the identification of the
existing diversity of parasitic organisms must be
taken into account in epidemiological surveys. This
may allow us to discriminate more effectively, within
parasite communities, those that are pathogenic and
those that are not. This can be illustrated by the gen-
etic divergences found between strains of C. albicans,
which are comparable to that existing between the
different mammalian species of the same genus16.
Moreover, genetic distances between C. albicans sam-
pled in one human host46 exceeded that seen between
great apes and humans47, which diverged 5–7 million
years ago48. In addition, when compared with the
protozoan species Trypanosoma cruzi, for example, the
overall genetic variability of the species C. albicans is at
least four times lower (M. Tibayrenc, pers. commun.).
Concluding remarks: many or no species concepts?
Providing a general and satisfactory species defini-
tion appears to be a very difficult task, especially
given the very large number of potential applications
Parasitology Today, vol. 14, no. 1, 1998

with different functional requirements (taxonomy,
conservation biology, functional ecology, evolution-
ary biology and medicine). In fact, we do not believe
that it is possible to reach a species definition that will
satisfy everybody. In this paper, our aim is not to pro-
vide a new species definition because we feel the
extant ones (typological, BSC, etc.) will continue to
work in their different domains of application. Our
goal is to draw attention to the fact that the most cur-
rently used concept (the BSC) might not be very help-
ful in parasitology, because of the reasons outlined
above, and that it may prevent researchers from con-
sidering several evolutionary processes. The strong
potential for diversification displayed by parasites,
possibly due to the larger opportunities for sympatric
speciation in such groups, should allow parasitolo-
gists to play a major role in different fields of biology.
In evolutionary biology, parasites appear as ideal
models for the study of specialization and speciation
and much can be learned from them. In phylogenetic
studies the genetic consequences of such potential for
diversification should allow different hypotheses, such
as the molecular clock, to be tested, in particular in
groups where such a diversification is evident (eg.
monogeneans and bird lice). Too few such studies are
available at the present time. Parasite communities
should provide very useful models for studying the
interaction between species, competition and exclu-
sion and biological diversity maintenance, because
the ecological niche of a parasite will often be easier
to define (as it is concentrated in the host). In medi-
cine, the mechanisms involved in parasite diversific-
ation (in the wide sense) should allow a better under-
standing of eradication failures. Also, it should be
considered more often that what appears to be a sin-
gle pathogenic entity might actually comprise several
very different genetic entities. As mentioned previ-
ously, the tremendous levels of genetic diversity found
within C. albicans and T. cruzi reveal that these taxa
are complex and surely made up of different biologi-
cal entities (species). Because they co-exist, these dif-
ferent biological entities might have different ecologi-
cal niches (ie. needs) and thus different sensitivities to
one or another treatment.
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13
169
170
 Update TRENDS in Ecology and Evolution
aspects of avian sex chromosome evolution that are
inevitable from those that are due strictly to chance.
Additionally, even though the palaeognathous sex
chromosomes are as old as those of the Neognathae, some-
thing has slowed the process of sex chromosome evolution
in the group. This presents a living series of slow-motion
time-shots in the progression of avian sex chromosomes,
from the largely undifferentiated ostrich and emu Z and W,
to the distinguishably different intermediate tinamou Z
and W, to the terminal neognathous sex chromosomes that
only recombine in a small and highly constrained pseudo-
autosomal region (Figure 1). These characteristics offer a
powerful clade for the study of sex chromosome evolution,
which future sequence, linkage and cytogenetic analysis
can exploit.
Acknowledgements
We thank the Wenner-Gren Foundation and the Swedish Research
Council for support, as well as two anonymous reviewers for helpful
suggestions.
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Without morphology, cryptic species stay in
taxonomic crypsis following discovery
Birgit C. Schlick-Steiner1,2,3, Bernhard Seifert4, Christian Stauffer2, Erhard Christian1,
Ross H. Crozier3 and Florian M. Steiner1,2,3
1
Institute of Zoology, Department of Integrative Biology and Biodiversity Research, Boku, University of Natural Resources and
Applied Life Sciences Vienna, Gregor Mendel Str. 33, A-1180 Vienna, Austria
2
Institute of Forest Entomology, Forest Pathology and Forest Protection, Department of Forest and Soil Sciences, Boku, University
of Natural Resources and Applied Life Sciences Vienna, Hasenauerstr. 38, A-1190 Vienna, Austria
3
School of Marine and Tropical Biology, James Cook University, DB23, Townsville, Queensland 4811, Australia
4
State Museum of Natural History Görlitz, Post Box 300154, D-02806 Görlitz, Germany
Recently, Bickford et al. [1] highlighted the importance of
exploring cryptic diversity. Their biology-focused contri-
bution is a reminder of the original questions regarding the
current debate between molecular and traditional taxon-
omy [2], and a call for synergies between these approaches.
Only an integration of all disciplines can promote biological
research at the tempo set by the biodiversity crisis [3,4].
But one point is left unemphasized: the undiminished
relevance of morphology-based alpha taxonomy (MOBAT),
which is still the most important discipline for assigning
Corresponding author: Schlick-Steiner, B.C. (birgit.florian@gmail.com).
171online 15 June 2007.
Available
www.sciencedirect.com
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6 Shetty, S. et al. (1999) Comparative painting reveals strong
chromosome homology over 80 million years of bird evolution.
Chrom. Res. 7, 289–295
7 Charlesworth, B. (1991) The evolution of sex-chromosomes. Science
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8 Ellegren, H. and Carmichael, A. (2001) Multiple and independent
cessation of recombination between avian sex chromosomes.
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9 Handley, L.L. et al. (2004) Evolutionary strata on the chicken Z
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10 Tsuda, Y. et al. (2007) Comparison of the Z and W sex chromosomal
architectures in elegant chrested tinamou (Eudromia elegans) and
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differentiation in palaeognathous birds. Chromosoma 116, 159–
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11 Ogawa, A. et al. (1998) The location of Z- and W-linked marker genes
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12 Pigozzi, M.I. and Solari, A.J. (1999) The ZW pairs of two paleognath
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13 Matsubara, K. et al. (2006) Evidence for different origin of sex
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differentiation of snake sex chromosomes. Proc. Natl. Acad. Sci. U.
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nonsynonymous mutations on the female-specific W chromosome in
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0169-5347/$ – see front matter ß 2007 Elsevier Ltd. All rights reserved.
doi:10.1016/j.tree.2007.05.003
taxonomically valid names on the basis of name-bearing
specimens (types). Types often date back to Linnaeus’ time
and are frequently unsuitable for molecular studies,
despite progress in this field [5], even setting aside that
museum curators usually refuse molecular sampling of
fragile type specimens. MOBAT can link cryptic species
to Linnean nomenclature and to established biological
knowledge. Once discovered, many cryptic species can be
identified by means of external physical characters [6],
especially with methods of morphometric statistics [7].
Badly under-resourced [8], MOBAT cannot keep pace
with the discovery of cryptic species, as illustrated by a
392 Update TRENDS in Ecology and Evolution Vol.22 No.8
topical example. An integrative approach revealed at least
seven sympatric species hidden in two nominal species of
western Palearctic Tetramorium ants [9]. Because most of
these species are both common and widespread, it is risky to
guess which were used for types by previous taxonomists;
approximately 50 taxon names in synonymy, and their types
(the oldest from 1850), demand scrutiny [10]. More than 500
publications over 150 years contain information on life
history, ethology, social biology, semiochemistry, ecology
and invasion biology of these ant species. But of which
ant species? Biological knowledge that would help elucidate
patterns and consequences of cryptic diversification [1] lies
idle. Only analysing historical voucher material could tap
these resources. However, the current working capacity of
ant MOBAT is slight. Just two of >200 European myrme-
cologists work in numerical MOBAT as full-time pro-
fessionals. We guess that the situation is similar with
other groups of organisms. While the discovery of cryptic
species increases exponentially [1], the number of experi-
enced MOBATists stagnates.
Even when uncovered by modern methods, many cryptic
species remain taxonomically cryptic. Investment in all
disciplines contributing to integrative taxonomy, including
MOBAT, is essential if the promise of ‘profound implica-
Book Review
Laws on growth and heat
In the Beat of a Heart: Life, Energy and the Unity of Nature by John Whitfield. Joseph Henry Press, 2006. US$ 27.95 hbk (270 pages)
ISBN 0309096812
Jaap van der Meer
Department of Marine Ecology and Evolution, Royal Netherlands Institute for Sea Research (NIOZ), PO Box 59, 1790 AB Den Burg
(Texel), the Netherlands
Organisms as diverse as yeast and moose
show striking similarities in their growth
trajectories, initially growing quickly, but
then gradually slowing their growth as
they get larger, eventually stopping altog-
ether. They also follow Kleiber’s rule; that
is, their metabolic rate is proportional to
their mass raised to the 3/ 4 power. Many
scholars have tried to find laws valid for
all life forms that could explain these two
regularities, but none have yet convinced the scientific
community as a whole. By the end of the previous century,
the subject was receiving little if any attention; however,
work by the physicist Geoffrey West and ecologists Jim
Brown and Brian Enquist has since revitalized the topic
[1,2]. John Whitfield, an evolutionary biologist turned
science writer, has followed their work and, following a
popular paper [3], his debut science book In the Beat of a
Heart explores the quest for general laws on metabolism
and growth.
Corresponding author: van der Meer, J. (jaap.vander.meer@hetnet.nl).
172 online 9 May 2007.
Available
www.sciencedirect.com
tions for evolutionary theory, biogeography and conserva-
tion planning’ [1] is to be realised.
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external characters by example of ants. J. Appl. Entomol. 126, 1–9
8 Wheeler, Q.D. et al. (2004) Taxonomy: impediment or expedient? Science
303, 285
9 Schlick-Steiner, B.C. et al. (2006) A multidisciplinary approach
reveals cryptic diversity in western Palaearctic Tetramorium ants
(Hymenoptera: Formicidae). Mol. Phylogenet. Evol. 40, 259–273
10 Bolton, B. et al. (2007) Bolton’s catalogue of ants of the world: 1758–
2005. Harvard University Press
0169-5347/$ – see front matter ß 2007 Elsevier Ltd. All rights reserved.
doi:10.1016/j.tree.2007.05.004
Beginning with an historical account, d’Arcy Thompson
is introduced as the godfather of mathematical thinking in
biology. In a letter to a former student Thompson writes
that, to understand growth patterns in foraminifera, ‘I
have taken to Mathematics . . .’. This quote is the leitmotiv
of Whitfield’s book, culminating in a modern version in
which Brown and Enquist did not literary ‘take Mathemat-
ics’, but joined forces with West. However, before these
contemporaries are discussed, their predecessors in the
quest are presented. Max Rubner, Max Kleiber and Lud-
wig von Bertalanffy feature, among many others.
Such mix of an historical sketch and a description of the
lives and work of present-day scientists who have only
recently launched ideas that are still debated, is, for
various reasons, a risky exercise. I found it amusing to
read that 18 years after signing a contract on a second
edition of On Growth and Form, Thompson received a
letter from his publisher with the remark ‘I must warn
you that you have already slightly exceeded the correction
allowance . . .’. I find it less diverting to hear that my
contemporaries always buy lots of beer when they go on
a field trip or that they are ‘foaming at the mouth of
excitement’ when they discuss their own ideas. But this
 Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolución, Facultad de Ciencias ______________________________________ 1

El significado de especie y de especiación:

una perspectiva genética.
Alan R. Templeton.
INTRODUCCIÓN

¿Qué es una especie? Esta cuestión fundamental debe ser respondida antes de que el
proceso de formación de las especies pueda ser investigado. Como cualquier vistazo general
a la literatura evolutiva rápidamente revelará, existen muchas definiciones de especie. Estas
diferentes definiciones reflejan los diversos tipos de preguntas evolutivas y/o de organismos
con los cuales sus autores estaban principalmente interesados. En consecuencia, un concepto
de especie sólo puede ser evaluado en términos de una meta o propósito particular. Mi meta
es entender la especiación como un proceso genético evolutivo. Una asunción fundamental
tras esta meta es que para la especiación, independientemente de una definición precisa de
especie, lo mejor es una aproximación mecanística examinando las fuerzas evolutivas que
operan sobre los individuos dentro de poblaciones o subpoblaciones y siguiendo sus efectos
hacia arriba hasta que en último término causen que todos los miembros de esa población o
subpoblación adquieran atributos fenotípicos que le confieran al grupo el status de especie.
Este énfasis en los mecanismos evolutivos genéticos que operan dentro de las
poblaciones de individuos ubica completamente a la especiación dentro del dominio de la
genética de poblaciones. De acuerdo con esto, lo que se requiere es un concepto de especie
que pueda ser relacionado directamente con el marco mecanístico de la genética de
poblaciones. Para alcanzar esta meta, repasaré en primer lugar tres conceptos de especie que
poseen fuertes partidarios en la literatura actual: el concepto evolutivo de especie, el
concepto biológico de especie, y el concepto de especie de reconocimiento. Todos estos
conceptos de especie consideran a las especies como entidades biológicas reales e intentan
definir a las especies en términos de alguna propiedad biológica fundamental. En este
aspecto, todas estas definiciones son conceptos biológicos de especie, aunque una de ellas es
referida usualmente como ‘el concepto biológico de especie’. Dado que ‘el concepto
biológico de especie’ define a las especies en términos de mecanismos de aislamiento, es
mejor conocida como el concepto de aislamiento (Patterson, 1985). La terminología de
Patterson será utilizada en el resto de este capítulo.
Luego de revisar los puntos fuertes y los débiles de estos tres conceptos, propondré
un cuarto concepto biológico de especie, el concepto de cohesión, el cual intenta utilizar los
puntos fuertes de los otros tres mientras evita sus puntos débiles con respecto a la meta de
definir las especies de una forma que sea compatible con el marco mecanístico de la
genética de poblaciones. De esta manera, puede lograrse una definición de especie que
ilumine, en vez de oscurecer o desencaminar, a los mecanismos de especiación y a sus
consecuencias genéticas.

TRES CONCEPTOS BIOLÓGICOS DE ESPECIE

El concepto evolutivo de especie.

Bajo esta definición, una especie consiste en una población o grupo de poblaciones
que comparten un destino evolutivo común a través del tiempo. Esta definición tiene la
ventaja de ser aplicable tanto a grupos vivientes como a grupos extintos y a organismos
sexuados y asexuados. Además, pone énfasis en el hecho de que una unidad de especie
puede mantenerse unida no sólo a través del flujo génico sino también a través de
restricciones del desarrollo, genéticas y ecológicas. Finalmente, este concepto es útil debido

Templeton, A.. 1989.The meaning of species and speciation: a genetic perspective. En Speciation
173and
its consequenes editado por D. Otte y J. Endler. Sianuer, Sunderland
 Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolución, Facultad de Ciencias ______________________________________ 2

a que se asemeja a la definición operacional de especie utilizada por la mayoría de los

taxónomos y paleontólogos en ejercicio. Las decisiones de dar status de especie se toman
usualmente en base a patrones de cohesión fenotípica dentro de un grupo de organismos
versus la discontinuidad fenotípica entre los grupos. Sin embargo, cuando se estudia una
variedad de fenotipos, a menudo se descubre que los patrones de cohesión/discontinuidad
varían en función del fenotipo que se mida. Una falla del concepto evolutivo de especie es
que provee poca o ninguna guía acerca de cuáles son los rasgos más importantes en la
definición de las especies.
Existen otras dos dificultades principales con este concepto. En primer lugar, está el
problema de juzgar qué constituye un destino evolutivo ‘común’. Obviamente, los
polimorfismos pueden existir incluso dentro de las poblaciones locales, y muchas especies
son politípicas. Debido a esto, destino evolutivo ‘común’ no significa ‘idéntico’, por lo cual
debe hacerse algún juicio acerca de cuánta diversidad se permite dentro de un destino
evolutivo ‘común’. Finalmente, y lo más importante en relación a la meta de este capítulo, el
concepto evolutivo de especie no es una definición mecanística. Trata sólo con la
manifestación de la cohesión en vez de con los mecanismos evolutivos responsables de tal
cohesión. Por lo tanto, no provee un marco adecuado para la integración de factores de la
genética de poblaciones dentro del concepto de especie.

El concepto de especie de aislamiento.

El concepto de especie dominante en gran parte de la literatura evolutiva es conocido

popularmente como el concepto biológico de especie. Mayr (1963) definió el concepto de
especie de aislamiento como ‘grupos de poblaciones naturales actual o potencialmente
capaces de entrecruzamiento que se encuentran aisladas reproductivamente de otros grupos
similares.’ De forma similar, Dobzhansky (1970) afirmó que ‘Las especies son sistemas de
poblaciones: el intercambio genético entre estos sistemas se encuentra limitado o impedido
por un mecanismo de aislamiento reproductivo o quizás por una combinación de varios de
estos mecanismos.’ Como White (1978) ha subrayado, el concepto de aislamiento de especie
‘es al mismo tiempo una comunidad reproductiva, un pool de genes, y un sistema genético.’
Son estos dos últimos atributos los que hacen a este concepto de especie particularmente útil
para la integración de consideraciones de la genética de poblaciones en el problema del
origen de las especies. La genética de poblaciones se ocupa de las fuerzas evolutivas que
operan en los pools de genes y de los tipos de sistemas genéticos que surgen luego de que
operen estas fuerzas. El concepto de aislamiento de especie es por tanto potencialmente útil
en el análisis de la especiación desde la perspectiva de la genética poblacional, pero
desafortunadamente posee algunas serias dificultades que deben ser rectificadas antes de que
este potencial pueda ser comprendido.
Estas dificultades surgen del hecho de que este concepto de especie se define en
términos de mecanismos de aislamiento. La Tabla 1 presenta una breve clasificación de los
tipos de barreras de aislamiento, y tablas similares pueden encontrarse en cualquier libro
sobre especiación de Mayr o Dobzhansky. Bajo el concepto de especie de aislamiento, estas
barreras de aislamiento definen las fronteras de la comunidad reproductiva y del pool de
genes y preservan la integridad del sistema genético de la especie.
TABLA 1. Clasificación de los mecanismos de aislamiento.
1. Mecanismos precopulatorios que impiden los cruzamientos interpoblacionales
a. Aislamiento ecológico o de hábitat: las poblaciones se aparean en distintos hábitats en
la misma región
general, o utilizan distintos agentes polinizadores, etc.
b. Aislamiento temporal: las poblaciones se aparean en distintos momentos del año.

Templeton, A.. 1989.The meaning of species and speciation: a genetic perspective. En Speciation
174and
its consequenes editado por D. Otte y J. Endler. Sianuer, Sunderland
 Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolución, Facultad de Ciencias ______________________________________ 3

c. Aislamiento etológico: parejas potenciales de distintas poblaciones se encuentran pero

no se aparean.
2. Aislamiento postcopulatorio pero precigótico
a. Aislamiento mecánico: ocurren apareamientos interpoblacionales pero no tiene lugar
la transferencia de
esperma.
b. Mortalidad gamética o incompatibilidad: ocurre transferencia de esperma pero el
óvulo no es
fertilizado.
3. Aislamiento postcigótico
a. Inviabilidad de la F1: los cigotos híbridos poseen viabilidad reducida.
b. Esterilidad de la F1: los adultos híbridos poseen fertilidad reducida.
c. Decaimiento de los híbridos: los híbridos de la F2 o de los retrocruzamientos poseen
viabilidad
o fertilidad reducida.
d. Interacciones coevolutivas o citoplasmáticas: los individuos de una población infectada
por un endoparásito o con un elemento citoplasmático particular son fértiles entre ellos pero
la viabilidad y/o la fertilidad decaen cuando los apareamientos ocurren entre individuos
infectados y no infectados.

Paterson (1985) ha señalado que una dificultad fundamental con el concepto de

especie de aislamiento es que conduce a error cuando se piensa en el proceso de especiación.
Por ejemplo, bajo el clásico modelo alopátrido de especiación, la especiación ocurre cuando
las poblaciones se encuentran totalmente separadas una de la otra por barreras geográficas.
Los mecanismos de aislamiento intrínsecos dados en la Tabla 1 son obviamente irrelevantes
como barreras de aislamiento durante la especiación debido a que en alopatría no pueden
funcionar como mecanismos de aislamiento. Por tanto, las fuerzas evolutivas responsables
de este proceso de especiación alopátrida no tienen nada que ver con el ‘aislamiento’. Esto
también se aplica a otros mecanismos de especiación (Templeton, 1981). Esto no significa
que el aislamiento no sea un producto del proceso de especiación en algunos casos, pero el
producto (i.e., el aislamiento) no debe ser confundido con el proceso (i.e., la especiación). El
concepto de aislamiento a sido perjudicial en los estudios de especiación precisamente
porque ha fomentado esta confusión (Paterson, 1985).

El concepto de especie de reconocimiento.

Paterson (1985) ha argumentado fuertemente que esta confusión puede ser evitada
viendo a los así llamados mecanismos de aislamiento desde otra perspectiva. Por ejemplo,
considérense los mecanismos de aislamiento precopulatorios listados en la Tabla 1. En la
literatura evolutiva es común hallar afirmaciones de que complejos rituales de cortejo,
señales para el apareamiento, etc. funcionan como barreras de aislamiento precopulatorias
que existen para impedir la hibridación con otras especies. Los trabajos de Dobzhansky
(1970) indican cuán dominante era esta idea en el pensamiento de uno de los principales
arquitectos y proponentes del concepto biológico de especie. No obstante, como Tinbergen
(1953) señaló, tales mecanismos precopulatorios tienen varias funciones además del
aislamiento: la supresión o escape del comportamiento agresivo en el animal cortejado, la
sincronización de las actividades del apareamiento, la persuasión de la pareja potencial para
continuar con el cortejo, la coordinación en el tiempo y en el espacio del patrón de

Templeton, A.. 1989.The meaning of species and speciation: a genetic perspective. En Speciation
175and
its consequenes editado por D. Otte y J. Endler. Sianuer, Sunderland
 Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolución, Facultad de Ciencias ______________________________________ 4

apareamiento, la orientación de parejas potenciales para la cópula, y, finalmente, la propia

fecundación. La importancia de estas otras funciones del comportamiento precopulatorio es
ilustrada por el trabajo de Crews (1983) acerca del cortejo pseudomasculino y el
comportamiento copulatorio del lagarto partenogenético sin machos, Cnemidophorus
uniparens. En estos lagartos, la inseminación y el aislamiento precopulatorio son totalmente
irrelevantes ya que la reproducción es estrictamente partenogenética. Aún así, las hembras
muestran elaborados comportamientos de cortejo que se asemejan al cortejo de los machos
de especies cercanamente emparentadas. Estos comportamientos sirven como iniciador
neuroendócrino que coordina los eventos reproductivos. Obviamente, las conductas de
apareamiento facilitan la reproducción en estos lagartos, pero el aislamiento es irrelevante.
La pregunta crítica se convierte entonces en ¿cuál de éstas varias funciones (o cuál
combinación) es importante en el proceso de especiación? Paterson (1985) ha argumentado
que el aislamiento es una función irrelevante en el proceso de especiación. En consecuencia,
para examinar la razón de porqué surge una barrera ‘de aislamiento’ precopulatoria, es
necesario focalizar la atención en las otras funciones de estos mecanismos precopulatorios y
examinar las fuerzas evolutivas que operan sobre estas funciones (Paterson, 1985). Desde
este punto de vista, todas las otras funciones de estos comportamientos precopulatorios
pueden entenderse como facilitando la reproducción, no obstaculizándola como sucedía con
la función del aislamiento. La función del aislamiento puede surgir de hecho como un efecto
secundario de la evolución de las otras funciones, pero en general no es una parte activa del
proceso de especiación.
En consecuencia, los mecanismos de aislamiento constituyen una forma de pensar
acerca del proceso de especiación que conduce a error. Aunque todos los mecanismos
listados en la Tabla 1 se definen en términos de impedir la reproducción entre las
poblaciones, pueden también ser pensados de un modo intraespecífico como facilitando la
reproducción dentro de las poblaciones. En general, es esta inversión positiva de las
funciones dadas en la Tabla 1 la que juega el rol principal en la especiación. Paterson (1985)
se centró en la función positiva de estos mecanismos en la facilitación de la reproducción
entre los miembros de una cierta población. De acuerdo con esto, Paterson acepta la
premisa, compartida con el concepto de aislamiento, de que una especie es un campo para la
recombinación génica. A diferencia del concepto de aislamiento, el cual define los límites de
este campo en un sentido negativo a través de mecanismos de aislamiento, Paterson define
los límites de este campo en un sentido positivo a través de mecanismos de fertilización, es
decir, adaptaciones que contribuyen en los procesos de meiosis y fecundación. Las especies
se definen como la población más inclusiva de organismos biparentales individuales que
comparten un sistema de fertilización común.
En cierto sentido, los conceptos de especie de aislamiento y de reconocimiento son
las dos caras de una misma moneda. Dar vuelta la moneda es provechoso porque el concepto
de reconocimiento da una visión más clara de los procesos versus el patrón evolutivos,
mientras que el concepto de aislamiento conduce activamente a un error. Por tanto, dada la
meta de definir la especie de tal manera que facilite el estudio de la especiación como
proceso evolutivo, el concepto de reconocimiento es claramente superior al de aislamiento.
Paterson (1985) ha cargado al concepto de reconocimiento con varias restricciones
que no provienen necesariamente de su definición primaria. La más seria de éstas es el uso
exclusivo de los mecanismos de fertilización para definir una especie. Obviamente, un
campo de recombinación génica requiere más que la fertilización; requiere un ciclo de vida
completo en el cual los productos de la fertilización sean viables y fértiles. Además, los así
llamados mecanismos ‘de fertilización’ de Paterson poseen otras funciones evolutivas que él
ignora, como está bien ilustrado por el comportamiento de cortejo previamente discutido de
los lagartos partenogenéticos. Por tanto, así como Paterson criticó a los mecanismos de

Templeton, A.. 1989.The meaning of species and speciation: a genetic perspective. En Speciation
176and
its consequenes editado por D. Otte y J. Endler. Sianuer, Sunderland
 Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolución, Facultad de Ciencias ______________________________________ 5

aislamiento porque éstos podían evolucionar por razones distintas al aislamiento, sus
mecanismos ‘de fertilización’ de igual forma pueden evolucionar por razones distintas a la
fertilización.
Puede hacerse otra crítica menor al concepto de Paterson (Templeton, 1987), pero
deseo concentrarme en dos dificultades serias y fundamentales que comparten ambos
conceptos, el de aislamiento y el de reconocimiento. Como muchos otros problemas en el
mundo biológico, estos problemas son causados por el sexo -o demasiado, o demasiado
poco.

RESTRICCIONES SEXUALES DE LOS CONCEPTOS DE AISLAMIENTO Y DE

RECONOCIMIENTO.

Demasiado poco sexo.

Tanto el concepto de especie de aislamiento como el de reconocimiento sólo se

aplican a organismos que se reproducen sexualmente (Vrba, 1985). De acuerdo con esto,
grandes porciones del mundo orgánico quedan fuera del dominio lógico de estas
definiciones de especie. Esta es una seria dificultad para las personas que trabajan con
organismos partenogenéticos o asexuales.
Un aspecto particularmente problemático de la exclusión de las especies asexuadas
es que la mayoría de las ‘especies’ partenogenéticas despliegan los mismos patrones de
cohesión fenotípica dentro de ellas y de discontinuidad entre ellas que las especies sexuadas.
Por ejemplo, Holman (1987) examinó cómo podían reconocerse las especies sexuadas y las
especies asexuadas de rotíferos. Contrariamente a las predicciones hechas por el concepto de
aislamiento, descubrió que las especies en los taxa asexuados eran de hecho
consistentemente más reconocibles que aquellas de los taxa sexuados. Por consiguiente,
concluyó que para los rotíferos asexuales ‘las especies son reales y pueden ser mantenidas
por factores no reproductivos.’ Como ilustra este ejemplo, el mundo asexual se encuentra en
su mayor parte tan bien subdividido (o quizás mejor) en taxa biológicos fácilmente definidos
como lo está el mundo sexual. Esta realidad biológica no debería ser ignorada.
Ignorar a los taxa asexuales es una falla importante de los conceptos de aislamiento y
de reconocimiento, pero esta falla es en realidad más extensa que lo que mucha gente cree.
Por ejemplo, la genética evolutiva de las poblaciones con autofecundación es simplemente
un caso especial de poblaciones partenogenéticas automícticas (ej., ver Templeton, 1974a).
Por tanto, las especies con autofecundación también se encuentran fuera del dominio lógico
de los conceptos de aislamiento y de reconocimiento. Pero el problema no termina con las
especies con autofecundación. Por ejemplo, muchas especies de avispas poseen
apareamientos obligados entre hermanos (Karlin y Lessard, 1986). Tal sistema de
apareamiento, así como cualquier otro sistema cerrado de apareamiento, desplegará una
dinámica evolutiva que puede ser considerada como un caso especial de automixis, tal como
la autofecundación. Por tanto, todos los taxa sexuados con un sistema cerrado de
apareamiento se encuentran por fuera del dominio lógico de los conceptos de aislamiento y
de reconocimiento.
El problema no termina aquí, sin embargo. Los modelos para el análisis de la
selección multilocus en poblaciones automícticas y con autofecundación fueron aplicados
con mucho éxito a una población de cebada que poseía un 99.43% de autofecundación
(Templeton, 1974b). La razón de este éxito es bien clara: con tanta autofecundación , la
dinámica evolutiva de la población se aproximó mucho a la de una población 100%
autofecundante. Cuando la exogamia se encuentra en un nivel tan bajo, su rol principal es el

Templeton, A.. 1989.The meaning of species and speciation: a genetic perspective. En Speciation
177and
its consequenes editado por D. Otte y J. Endler. Sianuer, Sunderland
 Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolución, Facultad de Ciencias ______________________________________ 6

de introducir variabilidad genética dentro de la población. Una vez introducida, el destino

evolutivo de esa variación se asemeja más al de una población autofecundante que al de una
población exogámica. Además, el impacto genético de la exogamia ocasional es reducido
aún más por el aislamiento por distancia, lo que provoca que la mayor parte de la exogamia
ocurra entre individuos casi genéticamente idénticos. En consecuencia, desde la perspectiva
de la genética de poblaciones, esta población de cebada no puede ser considerada de ninguna
manera como un ‘campo para la recombinación génica’, y entonces yace fuera del dominio
lógico tanto del concepto de aislamiento como del de reconocimiento.
El problema del aislamiento por distancia previamente mencionado crea una
restricción más en el dominio lógico de los conceptos de aislamiento y de reconocimiento.
Una población exogámica caracterizada por un flujo génico muy limitado y tamaños
efectivos poblacionales pequeños tendrá casi las mismas consecuencias genéticas y la misma
dinámica evolutiva que una población predominantemente autofecundante. Ehrlich y Raven
(1969) estuvieron entre los primeros en señalar en términos fuertes que muchas especies
animales y vegetales no pueden ser consideradas como campo para la recombinación génica
en ningún sentido significativo con respecto a los mecanismos evolutivos básicos, y por lo
tanto también se encuentran por fuera del dominio lógico de los conceptos de aislamiento y
de reconocimiento.
El ejemplo de la cebada conduce a una pregunta interesante. Si una población con un
99,47% de autofecundación se encuentra fuera del dominio lógico de los conceptos de
aislamiento y de reconocimiento, ¿qué ocurre con una población con un 99% o con un 95%
de autofecundación? El trabajo de Ehrlich y Raven (1969) conduce a un conjunto de
preguntas similares: ¿en qué punto son el aislamiento por distancia y la subdivisión
poblacional suficientemente débiles como para incluir a un taxa dentro del dominio lógico
de los conceptos de aislamiento y de reconocimiento? A pesar de que no se trata de una
pregunta fácil de responder, el problema de los taxa genéticamente cerrados es a menudo
descartado en una o dos frases, siendo los taxa sexual o genéticamente cerrados tratados
como tipos de categorías distintivas (por ej., Mayr 1970; Vrba 1985). Sin embargo, desde el
punto de vista de los mecanismos evolutivos (y, por tanto, desde el punto de vista de la
especiación como proceso evolutivo), existe un continuo desde la dinámica evolutiva
panmíctica hasta la dinámica evolutiva genéticamente cerrada. En consecuencia, el dominio
lógico de los conceptos de aislamiento y de reconocimiento no está en absoluto claro ni bien
definido. La única certeza es que este dominio es mucho más restrictivo y limitado que lo
que en general se percibe.

Demasiado sexo.

Como se ha discutido, los sistemas reproductivos genéticamente cerrados causan

serias dificultades a los conceptos de aislamiento y de reconocimiento, pero también lo
hacen los sistemas genéticamente abiertos. Por ejemplo, Grant (1957), uno de los más
fuertes partidarios entre los botánicos del concepto de aislamiento, concluyó que menos del
50% de las especies exogámicas de 11 géneros de plantas californianas estaban bien
delimitadas por el aislamiento de otras especies. Una y otra vez en las plantas, los
taxónomos han definido especies que existen en grandes unidades conocidas como especies
singámicas (“syngameons”) que se caracterizan por una hibridación natural y un intercambio
genético limitado. Grant (1981) define a las especies singámicas como ‘la unidad más
inclusiva de entrecruzamiento en un grupo de especies con hibridación.’ La existencia
frecuente de especies singámicas en las plantas crea serias dificultades tanto para el
concepto de aislamiento como para el de reconocimiento debido a que el campo de la

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recombinación genética es obviamente mayor que la especie taxonómica y que los grupos
que se comportan como entidades evolutivamente independientes. Una solución es
simplemente negar el status de especie de los miembros del grupo de especies singámicas.
Por ejemplo, Grant (1981) se refiere a los miembros del grupo de las especies singámicas
como ‘semiespecies’. Bajo el concepto de reconocimiento, el propio grupo de especies
singámicas sería la especie, dado que la definición de especie singámica de Grant es
virtualmente idéntica a la definición de especie de Paterson (1985). Sin embargo, los
botánicos no han tomado estas decisiones taxonómicas arbitrariamente. Las especies dentro
de un grupo singámico son a menudo unidades reales en términos de morfología, ecología,
genética y evolución. Por ejemplo, el registro fósil indica que dos especies de álamos
americanos (los ‘balsam poplars’ y los ‘cottonwoods’, ambos del género Populus) han
divergido hace al menos 12 millones de años y han generado híbridos a lo largo de este
período (Eckenwalder, 1984). Aún cuando los híbridos se encuentran muy extendidos, son
fértiles y antiguos, estas especies de árboles poseen y mantienen una cohesión genética,
fenotípica y ecológica entre ellas y una distinción que las separa y se han mantenido como
linajes evolutivos distintivos por al menos 12 millones de años (Eckenwalder, 1984). Por
tanto, estos álamos son unidades biológicas reales que no deberían ser ignoradas.
Es común en los zoólogos reconocer que el concepto de aislamiento posee
dificultades cuando es aplicado a las plantas superiores, exogámicas, pero luego argumentar
que el concepto de aislamiento funciona razonablemente bien para animales multicelulares
que se reproducen sexualmente. Sin embargo, esta visión ya no puede ser sostenida con la
creciente resolución que proveen las técnicas del ADN recombinante. Por ejemplo, en
mamíferos, se están llevando a cabo estudios en mi laboratorio en babuinos, ganado salvaje,
cánidos, roedores subterráneos y ratas, ejemplos, respectivamente, de primates, ungulados,
carnívoros y roedores -los cuatro grupos principales de mamíferos. En cada caso, existe
evidencia de que ocurre hibridación interespecífica en forma natural (Baker et al., 1989;
Davis et al., 1988; datos no publicados). A pesar de la hibridación, muchas de las unidades
taxonómicas dentro de estos grupos representan unidades biológicas reales en el sentido
morfológico, ecológico, genético y evolutivo. Por ejemplo, los lobos y los coyotes pueden
formar híbridos, y de hecho lo hacen. No obstante, son bastante distinguibles
morfológicamente unos de otros, poseen comportamientos extremadamente diferentes en
términos de estructura social y caza, y representan linajes evolutivos distintivos con
diferencias genéticas diagnósticas (Figura 1). Además, el registro fósil indica que han
evolucionado como linajes distintivos y continuos por al menos 0,5 millones de años (Hall,
1978) y quizás por tanto tiempo como 2 millones de años (Nowak, 1978). Aunque estos taxa
no satisfacen el criterio del concepto de especie por aislamiento, Hall (1978) argumenta que
son grupos biológicamente reales y que el status de especie es claramente apropiado.
Las especies singámicas animales no se encuentran de ninguna manera limitadas a
los mamíferos. Drosophila heteroneura y D. silvestris son dos especies hawaianas de
Drosophila con las cuales hemos trabajado. Aunque son filogenéticamente muy cercanas y
en gran medida simpátridas en la isla de Hawaii (Carson, 1978), son extremadamente
distinguibles morfológicamente, siendo la diferencia más dramática que silvestris posee una
cabeza redonda y heteroneura una cabeza con forma de martillo (Val, 1977). Pueden ser
hibridadas en el laboratorio, y los híbridos y los F2 y retrocruzamientos subsiguientes son
completamente fértiles y viables (Val, 1977; Templeton, 1977; Ahearn y Templeton, 1989).
Debido a que la morfología de los híbridos es conocida gracias a estos estudios de
laboratorio, Kaneshiro y Val (1977) fueron capaces de descubrir que la hibridación
interespecífica ocurre en la naturaleza. Nuestros estudios moleculares (DeSalle y Templeton,
1987) confirmaron que los híbridos realmente se forman en la naturaleza, y, lo que es más,
que estos híbridos pueden retrocruzarse, y de hecho lo hacen, hasta tal punto que un

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haplotipo mitocondrial de heteroneura puede hallarse asociado a una morfología

aparentemente normal de silvestris. A pesar de esta hibridación natural, las especies pueden
mantener, y lo hacen, sus muy distinguibles morfologías de base genética (Templeton, 1977;
Val, 1977) y poseer distintas filogenias de su ADN nuclear (Hunt y Carson, 1983; Hunt et
al., 1984) a pesar de la limitada introgresión observada con el ADN mitocondrial (DeSalle et
al., 1986). Por tanto, tanto la morfología como las moléculas definen a estos taxa como
linajes reales y evolutivamente distinguibles.
Como ilustran estos y otros estudios, los taxa animales despliegan frecuentemente la
hibridación natural que produce híbridos fértiles y viables. Estos taxa se han reconocido
usualmente como especies debido a sus morfologías y ecologías distintivas y debido a que
los estudios moleculares modernos han revelado que se comportan como linajes evolutivos
independientes, al menos con respecto a sus genomas nucleares. En otras palabras, muchas
especies animales son miembros de grupos singámicos, tal como lo son las plantas. Por
tanto, las especies singámicas son un problema extendido para los conceptos de aislamiento
y de reconocimiento.

EL CONCEPTO COHESIVO DE ESPECIE.

Ahora es posible una nueva definición biológica de especie, la que llamo el concepto
cohesivo de especie. La especie en el concepto cohesivo es la población más inclusiva de
individuos que poseen el potencial para la cohesión fenotípica a través de mecanismos
intrínsecos de cohesión (Tabla 2). Trataré ahora sobre el significado de este concepto de
especie, mostrando cómo toma partes prestadas de los conceptos evolutivo, de aislamiento y
de reconocimiento, mientras que evita sus serios defectos.
Al igual que el concepto evolutivo de especie, el concepto cohesivo de especie define
a la especie en términos de cohesión genética y fenotípica. Como consecuencia, el concepto
de cohesión comparte con el concepto evolutivo su fortaleza de poder ser aplicable a los taxa
que se reproducen asexualmente (o por intermedio de otros sistemas cerrados o casi cerrados
de apareamiento), y a los taxa que pertenecen a grupos singámicos. Al contrario que el
concepto evolutivo de especie, el concepto de cohesión define a las especies en términos de
los mecanismos que producen la cohesión más que de la manifestación de la cohesión en el
tiempo evolutivo. Este es un enfoque mecanístico similar al que toma el concepto de
aislamiento, si bien en este caso el foco se encuentra sobre mecanismos de cohesión en vez
de mecanismos de aislamiento. Al definir una especie en términos de mecanismos de
cohesión, el concepto cohesivo puede ser fácilmente relacionado con un marco mecanístico
de genética de poblaciones y puede guiar en la comprensión de la especiación como proceso
evolutivo. En particular, la especiación es ahora considerada como la evolución de los
mecanismos de cohesión (como opuestos a los mecanismos de aislamiento). Esto significa
también que el concepto de cohesión se centra principalmente en los taxa vivientes más que
en los taxa fósiles.

TABLA 2. Clasificación de los mecanismos de cohesión.

I. Intercambiabilidad genética: los factores que definen los límites de dispersión de las
nuevas variantes
génicas a través del flujo génico.
A. Mecanismos que promueven la identidad genética a través del flujo génico
1. Sistema de fertilización: los organismos son capaces de intercambiar gametos que
conduzcan a una
fecundación exitosa.

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2. Sistema de desarrollo: los productos de la fertilización son capaces de producir

adultos viables y
fértiles.
B. Mecanismos de aislamiento: la identidad genética se pereserva por la falta de flujo
génico con otros
grupos.
II. Intercambiabilidad demográfica: los factores que definen el nicho fundamental y los
límites de dispesión
de las nuevas variantes génicas a través de la deriva genética y la selección natural.
A. Reemplazabilidad: la deriva genética (la descendencia de un ancestro común)
promueve la identidad
genética.
B. Desplazabilidad:
1. Fijación selectiva: la selección natural promueve la identidad genética favoreciendo
la fijación de
una variante genética.
2. Transiciones adaptativas: la selección natural favorece a las adaptaciones que
alteran directamente a
la intercambiabilidad demográfica. La transición está restringida por:
a. Restricciones mutacionales en el origen de la variación fenotípica heredable.
b. Restricciones en el destino de la variación heredable
i. Restricciones ecológicas.
ii. Restricciones del desarrollo.
iii. Restricciones históricas.
iv. Restricciones de la genética poblacional.

Como fue señalado por Paterson (1985), es útil definir los mecanismos subyacentes
al status de especie de tal forma que las definiciones reflejen la función evolutiva más
probable de los mecanismos durante el proceso de especiación. De acuerdo con esto, los
mecanismos de cohesión serán definidos para que reflejen su función evolutiva más
probable. La tarea básica es identificar esos mecanismos de cohesión que contribuyen a
mantener a un grupo como un linaje evolutivo. La esencia misma de un linaje evolutivo
desde una perspectiva de la genética poblacional es que nuevas variantes genéticas pueden
surgir en él, extenderse, y reemplazar a las variantes viejas. Estos eventos suceden por
intermedio de las fuerzas microevolutivas estándar como el flujo génico, la deriva genética,
y/o la selección natural. El hecho de que las variantes génicas presentes en un linaje
evolutivo puedan ser rastreadas hasta un ancestro común significa también que los
individuos que componen este linaje deben mostrar un alto grado de relacionamiento
genético. Los mecanismos de cohesión que definen el status de especie son, por tanto,
aquellos que promueven el relacionamiento genético y que determinan las fronteras
poblacionales de la acción de las fuerzas microevolutivas.
Los conceptos de aislamiento y de reconocimiento se centran exclusivamente en el
relacionamiento genético promovido a través del intercambio de genes vía reproducción
sexual. Estas definiciones han elevado a una única fuerza microevolutiva -el flujo génico-
como criterio concluyente y exclusivo del status de especie. No hay ninguna duda de que el
flujo génico es una de las principales fuerzas microevolutivas, y por tanto los factores que
definen los límites de dispersión de las nuevas variantes génicas a través del flujo génico son
criterios válidos para el status de especie. De acuerdo con esto, la intercambiabilidad
genética se incluye en la Tabla 2 como una importante clase de mecanismos de cohesión. La
intercambiabilidad genética se refiere simplemente a la capacidad de intercambiar genes por

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intermedio de la reproducción sexual. Esto implica un sistema de fertilización compartido en

el sentido de Paterson (1985). El intercambio efectivo de genes también exige que los
productos de la fertilización sean potencialmente viables tanto como fértiles (Templeton,
1987). Como se muestra en la Tabla 2, el rol del flujo génico en la determinación del status
de especie puede ser definido tanto en un sentido positivo (I.A en Tabla 2) como en uno
negativo (I.B en Tabla 2). Como se afirmó anteriormente, el sentido positivo provee
generalmente de una visión más certera de los procesos evolutivos involucrados en la
especiación.
El flujo génico no es la única fuerza microevolutiva que define las fronteras de un
linaje evolutivo. En realidad, la deriva genética y la selección natural juegan un rol mucho
más potente y universal debido a que estas dos clases de fuerzas microevolutivas son
aplicables a todos los organismos, no sólo a las especies sexuadas exogámicas. Una pregunta
importante es, por lo tanto, ¿qué factores definen los límites de dispersión de las nuevas
variantes génicas a través de la deriva genética y la selección natural? Dado que estas
fuerzas pueden operar en poblaciones asexuales, es obvio que los factores que limitan el
campo de acción de la deriva y la selección no son necesariamente los mismos que los que
limitan las acciones del flujo génico. Como vimos, el flujo génico requiere
intercambiabilidad genética, es decir, la capacidad de intercambiar genes durante la
reproducción sexual. Para que operen la deriva genética y la selección natural, se requiere
otro tipo de intercambiabilidad: la intercambiabilidad demográfica (Tabla 2).
Desde una perspectiva ecológica, los miembros de una población demográficamente
intercambiable comparten el mismo nicho fundamental (Hutchinson, 1965), aunque no
necesitan ser idénticos en sus capacidades de explotar ese nicho. El nicho fundamental se
define por las tolerancias intrínsecas (i.e., genéticas) de los individuos a varios factores
ambientales que determinan el rango de ambientes en los cuales los individuos son
potencialmente capaces de sobrevivir y reproducirse. El nicho realizado (Hutchinson, 1965)
se refiere al subconjunto del nicho fundamental que es efectivamente ocupado por una
especie. El nicho realizado es usualmente un subconjunto característico del nicho
fundamental debido a la falta de oportunidades de ocupar ciertas porciones del nicho
fundamental (por ejemplo, en alguna localidad los rangos ambientales pueden encontrarse
dentro de los límites de tolerancia, pero hay barreras geográficas que impiden la
colonización de dicha localidad) o debido a interacciones con otras especies que impiden la
explotación de todo el rango de tolerancia ecológica. Por tanto, el nicho realizado está
influenciado por muchos factores extrínsecos, pero la intercambiabilidad demográfica
depende solamente de las tolerancias ecológicas intrínsecas.
Mientras los individuos compartan el mismo nicho fundamental, serán
intercambiables entre ellos con respecto a los factores que controlan y regulan el crecimiento
de la población y otros atributos demográficos. Es la intercambiabilidad demográfica la que
es utilizada para definir a las poblaciones en la mayoría de los modelos de ecología de
poblaciones y de comunidades. En realidad, la mayor parte de los modelos de éstas
disciplinas ecológicas ni siquiera especifican el modo de reproducción, por lo que la
intercambiabilidad genética no es utilizada para definir una población.
Desde una perspectiva genética, las probabilidades de que una mutación neutral o
selectivamente favorable termine fijándose en una población demográficamente
intercambiable son distintas de cero sin importar el individuo particular sobre el cual ha
ocurrido la mutación. En otras palabras, cada individuo en una población demográficamente
intercambiable es un potencial ancestro común de toda la población en algún punto del
futuro. La relaciones ancestro-descendiente pueden ser tan sencillamente definidas en
poblaciones asexuales como en poblaciones sexuales. Por tanto, la intercambiabilidad

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demográfica no requiere de intercambiabilidad genética y es un atributo biológico distintivo

a nivel poblacional.
Así como la intercambiabilidad genética puede variar en fuerza, lo mismo puede
hacer la intercambiabilidad demográfica. Desde una perspectiva ecológica, la
intercambiabilidad demográfica completa sucede cuando todos los individuos de una
población poseen exactamente los mismos rangos y capacidades de tolerancia a todas las
variables ecológicas relevantes. La intercambiabilidad demográfica se debilita a medida que
los individuos comienzan a diferir en sus rangos o capacidades de tolerancia. Desde una
perspectiva genética, una población es completamente intercambiable demográficamente si
la probabilidad de una mutación neutral o selectivamente favorable que se dirige a la fijación
es exactamente la misma independientemente del individuo en el cual ocurra. Una población
débilmente intercambiable demográficamente consistiría de miembros que poseen
probabilidades de fijación muy diferentes (pero aún distintas de cero).
La intercambiabilidad demográfica nos permite incorporar fácilmente a otras fuerzas
microevolutivas aparte del flujo génico que son importantes en la definición de un linaje
evolutivo. Una de tales fuerzas microevolutivas es la deriva genética, que promueve la
cohesión genética a través de las relaciones ancestro-descendientes (i.e., el concepto de
idéntico por descendencia de la genética de poblaciones). Para el caso especial de los alelos
neutros (alelos que no tienen ninguna importancia selectiva), la tasa a la cual la deriva
genética promueve la identidad por descendencia depende solamente de la tasa de
mutaciones neutras y es por tanto igualmente importante en las poblaciones grandes que en
las pequeñas. Es interesante que esta predicción acerca de la tasa de evolución neutral y las
otras predicciones básicas de la teoría neutral estándar no dependan de asumir que existe
reproducción sexual -estas predicciones son igualmente aplicables a organismos asexuados.
Aunque la teoría neutral no requiere de intercambiabilidad genética, la intercambiabilidad
demográfica es una asunción crítica y necesaria (por ejemplo, Rothman y Templeton, 1980).
Haciendo solamente la asunción de que existe intercambiabilidad demográfica, es inevitable
que en algún punto en el futuro todos los alelos habrán descendido de un alelo que existe en
el presente. No hace ninguna diferencia para la operación de la deriva genética si son los
alelos o son los individuos que portan los alelos los que son intercambiables. Por tanto, la
intercambiabilidad demográfica debe ser considerada como uno de los principales
mecanismos de cohesión debido a que define los límites poblacionales para la acción de la
deriva genética. Este aspecto de la intercambiabilidad demográfica es llamado
‘reemplazabilidad’ en la Tabla 2.
La selección natural es otra fuerza poderosa que puede contribuir en la definición de
un linaje evolutivo. El concepto de selección natural no requiere de intercambiabilidad
genética debido a que los modelos de selección se formulan tan fácilmente para poblaciones
genéticamente cerradas como para las genéticamente abiertas (por ejemplo, Templeton,
1974a, 1974b). Como Darwin señaló, la selección natural requiere dos condiciones
demográficas: (1) que los organismos puedan producir más descendientes de los que son
necesarios para su estricto reemplazo, y (2) que un crecimiento poblacional ilimitado no
puede ser mantenido indefinidamente. Cuando estas condiciones demográficas son
acopladas a la variación heredable en rasgos que influyen en la supervivencia y la
reproducción, la consecuencia lógica es que los descendientes de algunos individuos
desplazarán a los de otros dentro de la población. Este aspecto de la intercambiabilidad
demográfica se denomina ‘desplazabilidad’ en la Tabla 2.
La selección natural promueve la cohesión tanto favoreciendo el relacionamiento
genético como afectando los límites de la propia intercambiabilidad demográfica. Siempre
que la selección natural cause que una nueva mutación favorable se dirija a la fijación, el
relacionamiento genético en ese locus es obviamente una consecuencia directa. Además,

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mientras esta mutación se dirige a la fijación, ese subconjunto de la variación genética de la

especie que permanece ligado a la nueva mutación también se dirige a la fijación. Esto se
conoce como el efecto ‘hitchhiking’ (o genes ligados), y es importante notar que a medida
que la intercambiabilidad genética declina en importancia, los efectos del ‘hitchhiking’
aumentan su importancia, por la simple razón de que la recombinación genética es menos
efectiva para romper los estados iniciales del ligamiento que fueron creados en el momento
de la mutación. Por tanto, la fijación selectiva de un alelo por intermedio de otro es un
mecanismo de cohesión extremadamente poderoso en las poblaciones con sistemas de
reproducción genéticamente cerrados (Levin, 1981). Como ejemplo, la Figura 2 muestra los
resultados de la selección en una cepa partenogenética de D. mercatorum (Annest y
Templeton, 1978). Como puede verse en esta figura, la población convergió rápidamente a
un único genotipo para todos los loci marcadores que se examinaron. La dinámica de esta
convergencia indicó que estaban operando fuerzas selectivas muy fuertes (Annest y
Templeton, 1978). Otras réplicas de esta misma población, todas sujetas a recombinación
génica durante la primera generación partenogenética, convergieron selectivamente hacia
otros estados fenotípicos de los loci marcadores, indicando así que los loci marcadores no
estaban siendo directamente seleccionados. Por consiguiente, la selección en quizás unos
pocos loci promovió la identidad genética de todos los loci en estas poblaciones
partenogenéticas.
El grado de intercambiabilidad demográfica está íntimamente entrelazado con los
requerimientos de nicho ecológico del organismo y los hábitats que se encuentran
disponibles para satisfacer dichos requerimientos. Son estos mismos requerimientos
ecológicos y hábitats disponibles los que proveen muchas de las fuerzas selectivas que
conducen el proceso de adaptación. Por tanto, el proceso de adaptación por selección natural
puede alterar directamente los rasgos que determinan el grado de intercambiabilidad
demográfica. Las transiciones adaptativas, por lo tanto, juegan un rol directo en la definición
de los grupos de organismos demográficamente intercambiables
La importancia de las transiciones adaptativas en la definición de la
intercambiabilidad demográfica abre un grupo enteramente nuevo de mecanismos de
cohesión que restringen los cursos posibles de las transiciones adaptativas, como muestra la
Tabla 2 (II.B.2). Los primeros son las restricciones mutacionales que limitan los tipos de
variantes fenotípicas probables de ser producidas. Tales restricciones dificultan la alteración
de algunos aspectos del sistema genético y de desarrollo que existe, pero facilitan el cambio
evolutivo a lo largo de otras líneas. Por ejemplo, el género Drosophila consiste en algunas
moscas que poseen pintas, nubes o patrones pigmentados en las alas, tal como la ‘picture-
wing’ hawaiiana, y en otras que poseen alas claras, como D. melanogaster. No obstante,
como señala Basden (1984), nunca una drosophila de alas pintadas ha producido una
mutante de alas claras, ni una mutante de alas claras ha producido jamás una mutante de alas
pintadas. Este resultado negativo posee significación biológica para D. melanogaster, ya que
probablemente ningún otro eucariota superior ha sido más extensamente analizado en busca
de mutaciones visibles. Por consiguiente, Basden concluyó que a nivel de especie existe una
traba para ciertos tipos de mutaciones. Esta es simplemente otra forma de afirmar que
existen las restricciones que hacen que ciertas mutaciones sean imposibles o altamente
improbables.
Dado que se ha producido variación fenotípica por el proceso mutacional, existen
restricciones que influyen en el destino evolutivo de dicha variación (Tabla 2, II.B.2.b). En
primer lugar, hay restricciones ecológicas que seleccionan en contra a ciertos fenotipos y
que restringen el rango de variabilidad ambiental experimentada por la especie. Además,
para que una transición adaptativa persista, debe haber un nicho disponible para los
organismos con la nueva adaptación. Las restricciones ecológicas son sin lugar a dudas uno

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de los mecanismos de cohesión más importantes que mantienen a las especies dentro de
grupos singámicos, como es demostrado por lo que sucede dentro de estos grupos cuando
las restricciones se alteran. Por ejemplo, bajo la mayoría de las condiciones ambientales, los
robles rojos y negros viven juntos en los mismos bosques y desarrollan polinización
cruzada. No obstante, pqermanecen como dos poblaciones distintas y cohesivas, debido a
que las bellotas híbridas de la F1 no germinan bien bajo las condiciones oscuras y frescas de
un bosque maduro. Cuando un bosque es parcialmente aclarado y raleado (principalmente
por la acción humana), las bellotas de los robles rojos y las de los robles negros germinan
mal, mientras que las bellotas híbridas lo hacen muy bien. Como resultado, muchos bosques
actuales consisten en una intergradación continua entre robles negros y rojos. Por tanto, la
cohesión normal de las poblaciones de robles rojos y negros se pierde cuando las
restricciones ecológicas son alteradas.
Las resticciones ecológicas son también importantes en los taxa asexuales debido a
que éstas restricciones a menudo determinan los límites poblacionales de la fijación
selectiva, lo cual es, como se mencionó previamente, un importante mecanismo de cohesión
en los taxa con sistemas cerrados de reproducción. Además, el trabajo de Roughgarden
(1972) predice que las poblaciones asexuales pueden desarrollar amplitudes de nichos más
nítidamente delimitadas de lo que podrían las poblaciones sexuales equivalentes. Esta
propiedad puede contribuir a explicar el hecho de que las especies asexuales sean más
fácilmente reconocibles que las especies sexuales (Holman, 1987).
Las restricciones del desarrollo constituyen la segunda clase de mecanismos de
cohesión relacionados al destino de la variación heredable en las transiciones adaptativas.
Cuando existe una fuerte selección sobre detrminado rasgo, la pleiotropía (una forma de
restricción del desarrollo) se asegura de que otros rasgos también evolucionen. Por tanto, la
pleiotropía puede facilitar los cambios evolutivos que de otra forma no ocurrirían. Aunque
muchos investigadores han puesto énfasis en la naturaleza no adaptativa, incluso mal
adaptativa, de estos cambios pleiotrópicamente inducidos, Wagner (1988) ha mostrado que
la pleiotropía es esencial para la evolución de rasgos adaptativos complejos. Examinó un
modelo en el cual la eficacia darwiniana depende de los estados simultáneos de varios rasgos
y luego contrastó modelos de evolución adaptativa en los cuales todos los rasgos eran
genéticamente independientes (no había pleiotropía ni restricciones del desarrollo) con un
modelo al cual se le imponían restricciones del desarrollo. Halló que, cuando no hay
restricciones del desarrollo, la tasa de evolución adaptativa decrece dramáticamente a
medida que aumenta el número de caracteres involucrados en la integración funcional. Por
tanto, las restricciones del desarrollo y la pleiotropía parecen ser necesarias para la evolución
de fenotipos funcionalmente integrados.
Aún más evolución adaptativa puede ser facilitada incluso cuando la adaptación
primaria induce efectos pleiotrópicos que son no adaptativos. Este fenómeno puede ser
ilustrado por las adaptaciones a la malaria en humanos (Templeton, 1982). Las adaptaciones
primarias a la malaria (tales como la condición falciforme) a menudo inducen efectos
pleiotrópicos altamente deletéreos (como la anemia), los cuales, a su vez, generan procesos
adaptativos secundarios en modificadores para disminuir o eliminar los efectos deletéreos
(tales como la persistencia de la hemoglobina fetal para suprimir la anemia). De esta forma
una sóla transición adaptativa puede disparar una cascada de transiciones secundarias, las
cuales se acumulan y pueden tener un gran impacto en la intercambiabilidad demográfica.
Otro mecanismo de cohesión que restringe el destino evolutivo de la variabilidad
fenotípica es la restricción histórica. La evolución es un proceso histórico y, en
consecuencia, el potencial evolutivo de un linaje está modelado por sus transiciones
adaptativas pasadas. Por ejemplo; un prerequisito para la evolución de la coloración
aposemática en insectos con larvas gregarias es la evolución de la mala palatabilidad. Sin la

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existencia previa del sabor desagradable, no hay fuerza selectiva a favor de la coloración de
advertencia dentro de la progenie (Templeton, 1979). Por tanto, la adaptación del mal sabor
es una restricción histórica para la evolución de la coloración aposemática y las larvas
gregarias. Esta predicción fue puesta a prueba recientemente por Sillen-Tullberg (1988),
quien mostró a través de un análisis filogenético que en todos los casos en los que la
resolución era posible, el mal sabor evolucionó previamente a la evolución de larvas
gregarias y aposemáticas. Como muestra este ejemplo, una adaptación puede hacer que una
segunda sea más probable, reforzando así la cohesión del linaje que comparte estas
transiciones adaptativas.
Las restricciones de la genética de poblaciones también limitan el destino evolutivo
de la nueva variabilidad fenotípica. Estas restricciones emergen de la interacción de la
estructura poblacional (sistema de apareamiento, tamaño poblacional, subdivisión
poblacional) con la arquitectura genética subyacente a los rasgos seleccionados (la relación
genotipo-fenotipo, número de loci, relaciones de ligamiento, etc.). Por ejemplo, en 1924
Haldane mostró que los genes dominantes selectivamente favorecidos son mucho más
probables de ser fijados que los genes recesivos selectivamente favorecidos en las
poblaciones con apareamientos al azar. Sin embargo, esta restricción desaparece si el
sistema de apareamiento cambia desde apareamientos al azar hacia la endogamia
(Templeton, 1982). De este modo, una alteración del sistema de apareamiento puede alterar
la cohesión genética y fenotípica de una población haciendo que clases enteras de
variabilidad genética nueva respondan a la selección natural.

VENTAJAS DEL CONCEPTO COHESIVO DE ESPECIE

El concepto cohesivo de especie define a la especie como linaje evolutivo a través de

los mecanismos que limitan las fronteras poblacionales de la acción de las fuerzas
microevolutivas básicas como el flujo génico, la selección natural y la deriva genética. La
esencia genética de un linaje evolutivo es que una nueva mutación puede dirigirse a la
fijación dentro del mismo; y la deriva genética así como el flujo génico son fuerzas
poderosas que pueden causar tales fijaciones. Por tanto, no existe ninguna buena razón por la
cual el flujo génico deba ser el único mecanismo microevolutivo utilizado para definir un
linaje evolutivo; no obstante esto es precisamente lo que hacen los conceptos de aislamiento
y de reconocimiento.
Bajo el concepto de cohesión, muchos mecanismos de cohesión con base genética
(Tabla 2) pueden jugar un rol en la definición de una especie. No todas las especies serán
mantenidas por los mismos mecanismos de cohesión o por las mismas combinaciones de
mecanismos de cohesión, tal como los partidarios del concepto de aislamiento reconocen
que no todos los mecanismos de aislamiento son igualmente importantes en todos los casos.
Ajustando la combinación de mecanismos de cohesión, es posible tener en cuenta bajo un
único concepto de especie a los taxa asexuales, a los taxa que caen dentro del dominio de los
conceptos de aislamiento y de reconocimiento, y a los miembros de grupos singámicos.
La Figura 3 ofrece una representación gráfica simpificada de la importancia relativa
en la definición de especie de la intercambiabilidad genética versus la demográfica sobre el
contínuo reproductivo completo. Para taxa asexuales, la intercambiabilidad genética no es
relevante, y el status de especie se determina exclusivamente por la intercambiabilidad
demográfica. A medida que el sistema reproductivo se vuelve más abierto, la
intercambiabilidad genética no sólo se convierte en un factor, sino que la intercambiabilidad
demográfica disminuye en importancia debido a que el reemplazo selectivo se vuelve cada
vez menos efectivo en promover el relacionamiento genético. En un rango intermedio,

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domina la intercambiabilidad genética porque los factores que determinan los límites del
flujo génico también limitan la acción de la deriva y la selección en las poblaciones
mendelianas exogámicas. En este dominio, los conceptos de aislamiento y de
reconocimiento son válidos, y por tanto, ambos constituyen casos especiales del concepto
cohesivo más general de especie. Finalmente, si nos movemos hacia el extremo del contínuo
de los grupos singámicos, decrece la importancia de la intercambiabilidad genética en
relación a las restricciones ecológicas que definen la intercambiabilidad demográfica.
Esta continuidad en la aplicación del concepto de cohesión es consistente con la
realidad biológica de que existe un continuo en el grado de apertura genética de los sistemas
de reproducción que se encuentran en el mundo orgánico. Esta es una ventaja tremenda
sobre los conceptos de aislamiento y de reconocimiento que son aplicables sólo al rango
medio de este continuo reproductivo y que tratan con el resto del rango o bien negando la
existencia de especies fuera de este rango (por ejemplo, Vrba, 1985) o utilizando conceptos
de especies cualitativamente distintos (por ejemplo, Mayr, 1970) para imponerle al continuo
reproductivo un carácter discreto artificial.
Otro punto fuerte del concepto de cohesión es que clarifica lo que se quiere decir con
una ‘buena especie’ y la naturaleza de las dificultades que pueden ocurrir con los conceptos
de aislamiento y de reconocimiento. Las ‘buenas especies’ son consideradas generalmente
como taxa geográficamente cohesivos que pueden coexistir por largos períodos de tiempo
sin ninguna ruptura en su integridad genética. El hecho de que no haya ruptura en la
integridad genética a pesar de la simpatría implica la falta de intercambiabilidad genética
entre los taxa. Sin embargo, la condición de coexistencia prolongada también implica que
poseen nichos ecológicos diferentes (Mayr, 1970). Luego, las ‘buenas especies’ son aquellas
que se encuentran bien definidas tanto por la intercambiabilidad genética como por la
demográfica. (En forma similar, los miembros de un taxón superior ‘bueno’ carecen tanto de
intercambiabilidad genética como demográfica.) Dada esta definición de ‘buena especie’,
hay dos maneras principales de desviarse de este ideal. Una sucede cuando las fronteras
poblacionales definidas por la intercambiabilidad genética son más estrechas que las
definidas por la intercambiabilidad demográfica. Este es precisamente el problema de los
taxa asexuales previamente discutido. La otra forma de desviación sucede cuando las
fronteras definidas por la intercambiabilidad genética son mayores que las definidas por la
intercambiabilidad demográfica -en otras palabras, el problema propuesto por las especies
singámicas. Por tanto, estos dos problemas aparentemente tan dispares bajo los conceptos de
aislamiento y de reconocimiento poseen de hecho un causa subyacente común: las fronteras
definidas por la intercambiabilidad demográfica son diferentes de las definidas por la
intercambiabilidad genética.
La especiación es generalmente un proceso, no un evento (Templeton, 1981).
Mientras el proceso esté ocurriendo, la tendencia es a tener ‘malas’ especies. Aunque los
taxa asociados con este proceso incompleto de especiación son la perdición para el
taxónomo, proveen la mejor visión dentro de la especiación. Al proveer una definición
precisa de ‘mala especie’ (el conflicto entre la intercambiabilidad genética y la
demográfica), el concepto de cohesión es una herramienta útil para obtener una visión
profunda dentro del proceso de especiación. Las ‘malas especies’ ya no deben ser
consideradas como un diverso grupo de casos especiales; más bien, el concepto de cohesión
provee los medios para ver los patrones observados en estos taxa problemáticos. Por
ejemplo, Levene (1953) postuló un modelo hace mucho tiempo en el cual diferentes
genotipos desarrollaban diferentes eficacias darwinianas en nichos demográficamente
independientes. Sin embargo, en este modelo, hay intercambiabilidad genética completa y
aún hay suficiente intercambiabilidad demográfica entre todos los genotipos dentro de los
varios nichos realizados (a través del desplazamiento selectivo dentro del nicho) que se trata

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claramente de un modelo de polimorfismo intraespecífico. La situación modelada por

Levene (1953) porta ciertas semejanzas con los ejemplos de los grupos singámicos
discutidos anteriormente en que surge un conflicto entre la intercambiabilidad genética y la
demográfica (a través de la adaptación a diferentes nichos ecológicos realizados que alteran
las tolerancias intrínsecas que definen al nicho fundamental). Por tanto, puede haber un
continuo de fuerza relativa entre estos conflictivos criterios de fronteras entre las especies.
Es interesante el hecho de que ha habido un reconocimiento implícito de esta tensión en la
literatura de la especiación. La mayor parte de los modelos de especiación simpátrida
comienzan con un modelo del tipo de Levene, siendo el modelo de Wilson (en este
volumen) un ejemplo de ello (ver también Maynard Smith, 1966). Aunque estos modelos en
detalle difieren en gran medida, el concepto de cohesión clarifica el significado evolutivo de
esta clase entera de modelos de especiación: es la evolución de la no-intercambiabilidad
demográfica lo que dispara en estos casos el proceso de especiación, y la especiación
procede a través de los cambios en la importancia relativa de la intercambiabilidad genética
y demográfica dentro y entre las poblaciones mientras se adaptan a diferentes nichos
realizados. De este modo, de un grupo aparentemente diverso de modelos de especiación
todos poseen un tema en común, y el concepto de cohesión permite discernir claramente este
tema.
Nótese también que la selección natural es la fuerza que dirige la especiación en
todos estos modelos de especiación simpátrida, siendo secundarios los efectos del flujo
génico. Debido a que el concepto de cohesión incorpora explícitamente a un amplio grupo
de fuerzas microevolutivas como importantes en la especiación, podemos tratar directamente
a la selección natural como si fuera en estos modelos el disparador primario de la
especiación en vez de tener que explicar constantemente el significado evolutivo de la
selección natural en términos de sus efectos secundarios sobre el flujo génico. El concepto
de cohesión por lo tanto facilita el estudio de la especiación como un proceso evolutivo
volviendo explícito el rol jugado por una amplia muestra de fuerzas evolutivas que incluyen
al flujo génico, pero que no están limitadas al mismo.
Como ilustran los modelos de especiación del tipo de Levene, una de las fuerzas
evolutivas importantes en la especiación es la selección natural. La selección natural es
importante para la definición de especie bajo el concepto de cohesión en parte debido al
impacto de las transiciones adaptativas en la intercambiabilidad demográfica. Es interesante
que Mayr (1970) argumenta que la mayoría de las especies poseen nichos ecológicos
distintivos (es decir, que no son demográficamente intercambiables) y que esta diferencia
ecológica es la ‘piedra angular de la evolución’ porque sirve como base de la diversificación
del mundo orgánico, de la radiación adaptativa, y del progreso evolutivo. Si bien Mayr
concluye por lo tanto que ‘el significado evolutivo de especie’ yace en su distinción
ecológica, aún argumenta que las transiciones adaptativas y la selección natural no juegan en
general un rol directo en la especiación y contribuyen a definir una especie sólo a través del
‘producto secundario incidental’ que constituyen los mecanismos de aislamiento. Mayr
permite que las presiones selectivas refuercen los mecanismos de aislamiento y acentúen la
exclusión ecológica si se ha establecido la simpatría, pero pone énfasis en que esto ocurre
sólo luego de que el proceso de especiación ha sido básicamente completado. Por tanto, bajo
el concepto de aislamiento, los factores responsables del ‘significado evolutivo de especie’
no juegan un rol directo en la definición de especie. Bajo el concepto de cohesión, el
significado evolutivo de una especie puede surgir directamente de los atributos que la
definen.

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ESPECIACIÓN

Ahora que la especie ha sido definida, ¿qué es la especiación? La especiación es el

proceso por el cual nuevos sistemas genéticos de mecanismos de cohesión evolucionan
dentro de una población. Este proceso puede considerarse análogo al proceso de asimilación
genética de los fenotipos individuales. La asimilación genética es un proceso discutido por
Waddington (1957) a la luz de su trabajo con la mosca de la fruta, Drosophila melanogaster.
Por ejemplo, descubrió que sometiendo algunas cepas de esta mosca a choques térmicos,
muchas de las moscas expresarían un fenotipo en el cual se observa la falta de cierta vena de
las alas. Inicialmente, este fenotipo ‘crossveinless’ parecía ser puramente ambiental.
Seleccionando artificialmente a las moscas que expresaban el fenotipo, Waddington
descubrió que estaba seleccionando también a la predisposición genética para expresar este
fenotipo. Por lo tanto, luego de varias generaciones este fenotipo ‘ambiental’ adquirió una
base genética hasta tal punto que eventualmente comenzó a expresarse aún en ausencia del
choque térmico. En forma similar, una alteración puramente ambiental en la manifestación
de la cohesión puede conducir a condiciones evolutivas que favorecen la asimilación del
nuevo patrón de cohesión dentro del pool génico. Por ejemplo, considérese el caso de la
especiacción alopátrida en el cual un taxa ancestral que se encontraba distribuido en forma
continua en una región es luego dividido, por la erección de alguna barrera geográfica, en
dos subpoblaciones totalmente aisladas. La erección de la barrera geográfica altera
potencialmente la manifestación de varios mecanismos de cohesión. Para taxa sexuados, se
altera el relacionamiento genético a través del flujo génico, y para taxa tanto sexuados como
asexuados, el potencial para el relacionamiento genético a través de la deriva génica y la
selección natural se altera tan pronto como las poblaciones se vuelven demográficamente
independientes debido a la separación geográfica. Además, si la barrera geográfica se asocia
con la alteración ambiental o con la alteración de los sistemas de apareamiento, las
alteraciones en las restricciones de las transiciones adaptativas pueden ser directamente
inducidas y un nuevo nicho realizado puede ser ocupado. Sin embargo, nada de esto
constituye la especiación hasta que estas alteraciones en la manifestación de la
intercambiabilidad genética y demográfica son genéticamente asimiladas dentro del pool
génico como nuevos mecanismos de cohesión. Por consiguiente, la especiación es la
asimilación genética de patrones alterados de intercambiabilidad genética y demográfica
dentro de los mecanismos intrínsecos de cohesión.
Esta es una definición simple de la especiación, pero debido a la amplitud del
concepto cohesivo de especie, esta definición puede utilizarse para estudiar una gran
variedad de procesos evolutivos que contribuyen a la formación de una nueva especie dentro
de un mismo marco mecanístico. Esta es una perspectiva excitante, y espero que resulte en
una aplicación más profunda de la genética evolutiva al problema del origen de las especies.

RESUMEN

El ‘concepto biológico de especie’ define a las especies como comunidades

reproductivas que están separadas de otras comunidades similares por barreras intrínsecas de
aislamiento. Sin embargo, existen otros conceptos ‘biológicos’ de especie, por lo cual el
concepto biológico clásico de especie se describe mejor como el concepto de especie ‘por
aislamiento’. El propósito de este capítulo era proveer una definición biológica de especie
que provenga directamente de los mecanismos evolutivos responsables de la especiación y
sus consecuencias genéticas.

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Los puntos fuertes y débiles de los conceptos evolutivo, de aislamiento y de

reconocimiento fueron revisados y los tres fueros juzgados como inadecuados para este
propósito. Como alternativa, propuse el concepto cohesivo que define a la especie como el
grupo más inclusivo de organismos que poseen el potencial para la intercambiabilidad
genética y demográfica. Este concepto toma ideas prestadas de los tres conceptos biológicos
de especie. A diferencia de los conceptos de aislamiento y de reconocimiento, es aplicable a
todo el continuo de sistemas reproductivos observados en el mundo orgánico. A diferencia
del concepto evolutivo, identifica mecanismos específicos que dirigen el proceso evolutivo
de la especiación. El concepto cohesivo facilita el estudio de la especiación a la vez que es
compatible con las consecuencias genéticas de dicho proceso.

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193
 SEMINARIO II: MECANISMOS DE AISLAMIENTO Y  
MODELOS DE ESPECIACIÓN 
Marcela Rodriguero & Abel Carcagno 
 

En  este  seminario  se  analizarán  dos  modelos  de  especiación  vinculados  a  distintos 
Mecanismos  de  Aislamiento  Reproductivo  (MARs)  por  medio  de  la  discusión  de  dos  casos 
particulares: el modelo de especiación infecciosa y el modelo de especiación simpátrica. 
 
Preguntas Introductorias 
1‐ ¿Qué son los Mecanismos de Aislamiento Reproductivo (MARs) y qué concepto de especie 
los contempla? Clasifíquelos y de ejemplos. 
2‐  ¿Cuál  es  la  clasificación  de  los  procesos  especiogénicos  de  acuerdo  con  la  escala 
geográfica en la que se producen? 
 
Modelo I: Especiación infecciosa 
• Wade M.J. (2001) Infectious speciation. Nature 409: 675‐677. 
•  Bordenstein  S.R.,  O’Hara  F.P.  &  Werren  J.H.  (2001)  Wolbachia  –  induced  incompatibility 
precedes other Irbid incompatibilities in Nasonia. Nature 409: 707‐ 710. 
 
3‐ ¿La especiación infecciosa es un evento especiogénico dirigido por el hospedador o por el 
parásito? ¿Cuáles serían las implicancias evolutivas de cada caso? 
4‐  ¿Considera  que  la  incompatibilidad  citoplasmática  unidireccional  podría  conducir  al 
aislamiento reproductivo? 
5‐ ¿Cuáles son las diferencias entre el modelo génico y el infeccioso planteado en la figura 2 
del trabajo de Wade? 
6‐  ¿Cuáles  son  las  hipótesis  de  trabajo  de  Bordenstein  y  colaboradores?  Exprese  su 
respuesta en términos de hipótesis nula y alternativa. 
7‐ ¿Qué concepto de especie las sustentan? 
8‐ Analice la figura 1. A partir de estos resultados obtenidos ¿es posible refutar la hipótesis 
nula? 
9‐ ¿Qué aproximaciones experimentales utilizaron posteriormente los autores para sostener 
su  argumento?  ¿Qué  tipos  de  MARs  analizaron  a  través  de  ellas  y  cómo  incidieron  los 
resultados en las hipótesis de trabajo (i.e. nula y altenativa)? 
10‐ ¿Qué crítica podría realizar al sistema bajo estudio? 

194
Modelo II: Especiación simpátrica 
• Linn C., Feder J.L., Nojima S., Dambroski S.H., Berlocher S.H. & Roelofs W (2003) Fruit odor 
discrimination and sypatric host formaion in Rhagoletis. PNAS 100: 11490‐11493. 
 
11‐  ¿Cuáles  son  los  rasgos  de  Rhagoletis  pomonella  que  la  señalan  como  una  especie 
adecuada para el estudio de la especiación simpátrica? 
12‐ Desde el punto de vista aislacionista propugnado por Mayr y Dobzhansky ¿qué tipo de 
MARs  esperaría  que  tuvieran  mayor  incidencia  en  la  especiación  simpátrica?  Señale  los 
supuestos del modelo. 
13‐  ¿Qué  tipo  de  estímulo  podrían  utilizar  las  razas  de  R.  pomonella  para  distinguir  a  su 
hospedador? Vincule esta respuesta a los supuestos enunciados anteriormente. 
14‐  Analice  cuidadosamente  la  figura  1.  ¿Qué  conclusión  extrae  ante  cada  estímulo 
presentado a las razas bajo estudio? 
15‐  ¿Existe  consenso  entre  los  resultados  obtenidos  bajo  condiciones  de  laboratorio  y  los 
obtenidos a partir de condiciones naturales? 
16‐  ¿La  capacidad  de  discriminación  de  la  especie  hospedadora  por  parte  de  la  raza  de  la 
manzana sería una característica derivada o primitiva? ¿Cómo arribaron los investigadores a 
este resultado? 
 
Preguntas unificadoras 
17‐  ¿Cómo  describiría  un  modelo  de  especiación  por  aislamiento  geográfico?  Suponiendo 
que antes de completarse el aislamiento reproductivo se restableciera el flujo génico y que 
los grupos previamente aislados produjeran una F1... ¿qué ocurriría si esa F1 tuviera menor 
fitness  que  ambos  parentales?  ¿Qué  pasaría  si  esa  F1  tuviera  mayor  fitness  que  sus 
parentales? 
18‐ ¿Considera posible revertir la aparición de los MARs? ¿Por qué? 
 

195
 Coyne, J. A. & Orr, H. A. 2004. Speciation. Sinauer, Sunderland, MA. Clasificación
de los mecanismos de aislamiento reproductivo (MARs)

196
Ridley, M. 2004. Evolution. 3rd Edition. Blackwell Publishing. Malden, MA.

382 PART 4 / Evolution and Diversity

14.1 How can one species split into two reproductively

isolated groups of organisms?

Reproductive isolation is the main
topic in research on speciation
The crucial event for the origin of a new species is reproductive isolation. As we saw in
Chapter 13, the members of a species usually differ genetically, ecologically, and in their
behavior and morphology (that is, phenetically) from other species, as well as in who
they will interbreed with. Some biologists prefer to define species not by reproductive
isolation but by other properties, such as genetic or ecological differences. Probably no
single property can provide a universal species definition, applicable to all animals,
plants, and microorganisms. However, many species do differ by being reproductively
isolated, and even if the evolution of reproductive isolation is not always the crucial
event in speciation, it is certainly the key event in research on speciation. The topic of
this chapter is the evolution of reproductive isolation. The aim is to understand how a
barrier to interbreeding can evolve between two populations, such that one species
evolves into two.
Reproductive isolation can be caused by many features of organisms (see Table 13.1,
p. 356). However, for most of the research in this chapter, we only need a distinction
between prezygotic and postzygotic isolation. Prezygotic isolation exists when, for
instance, two species have different courtship or mate choices, or different breeding
seasons. Postzygotic isolation exists when two species do interbreed, but their hybrid
offspring have low viability or fertility. Some of the theories of speciation apply only to
prezygotic isolation, some only to postzygotic isolation, and some to both.

14.2 A newly evolving species could theoretically have an

allopatric, parapatric, or sympatric geographic relation
with its ancestor

Speciating populations can have
various kinds of geographic
relations
We can start with a distinction between different geographic conditions in the speciat-
ing populations. If a new species evolves in geographic isolation from its ancestor, the
process is called allopatric speciation. If the new species evolves in a geographically con-
tiguous population, it is called parapatric speciation. If the new species evolves within
the geographic range of its ancestor, it is called sympatric speciation (Figure 14.1). The
distinctions between these three kinds of speciation can blur, but we shall begin the
chapter with the most important of the three processes: allopatric speciation. Almost
all biologists accept that allopatric speciation occurs. The importance of parapatric and
sympatric speciation are more in doubt, and we shall come on to them later.
In allopatric speciation, new species evolve when one (or more) population of a
species becomes separated from the other populations of the species, in the manner of
Figure 14.1a. This kind of event often happens in nature. For example, a species could
split into two separate populations if a physical barrier divided its geographic range.
The barrier could be something like a new mountain range, or river, cutting through
the formerly continuous population. Or the intermediate populations of a species
may be driven extinct, perhaps by a local disease outbreak, leaving the geographically

197

..
 CHAPTER 14 / Speciation 383

(a)
Space

Time

(b)

Figure 14.1
Three main theoretical types of speciation can be distinguished
according to the geographic relations of the ancestral species
(c) and the newly evolving species. (a) In allopatric speciation the
new species forms geographically apart from its ancestor;
(b) in parapatric speciation the new species forms in a contiguous
population; and (c) in sympatric speciation a new species emerges
from within the geographic range of its ancestor.

Geographic separation alone is not
reproductive isolation
extreme populations cut off from each other. Or a subpopulation may migrate (actively
or passively) to a new place, outside the range of the ancestral species, such as when a
few individuals colonize an island away from the mainland. Such a population, at the
edge of the main range of a species, is called a “peripheral isolate.”
One way or another, a species can become geographically subdivided, consisting of a
number of populations between which gene flow has been cut off. This is not, in itself,
an isolating barrier in the sense of Table 13.1 (p. 356). An isolating barrier is an evolved
property of a species that prevents interbreeding. When two populations are geograph-
ically cut off, gene flow ceases but only because members of the population do not
meet. The two populations have not yet evolved a genetic difference. The evolution of
an isolating barrier requires some new character, such as a new courtship song, to
evolve in at least one of the populations a a new character that has the effect of prevent-
ing gene flow. In the theory of allopatric speciation, the cessation of gene flow between
allopatric populations leads, over time, to the evolution of intrinsic isolating barriers
between the populations. Let us see what happens to the reproductive isolation
between these populations over evolutionary time.

14.3 Reproductive isolation can evolve as a by-product of

divergence in allopatric populations

We have two main kinds of evidence that reproductive isolation evolves when
geographically separate populations are evolving apart. One comes from laboratory
experiments and the other comes from biogeographic observations.

198

..
 CHAPTER 14 / Speciation 409

populations. Within one population, natural selection will not favor a genetic change
that is incompatible with genes at other loci.
Prezygotic isolation, however, does not require incompatible genetic change at sev-
eral loci. Prezygotic isolation can evolve as a by-product of divergence if the characters
that have diverged between populations are genetically correlated with characters caus-
ing prezygotic isolation. This theory is less strongly tied to the theory of allopatric spe-
ciation. The process can indeed occur between populations that are separately evolving
in different places. But adaptive divergence can also occur within one population, as we
shall see, and that at least raises the possibility that speciation could occur non-
allopatrically.
Reinforcement works in sympatry The other theory was reinforcement. Reinforcement only occurs in sympatry.
Natural selection only favors discrimination among potential mates for the range of
mates that are present in a particular place. The theory of reinforcement is only weakly
tied to the theory of allopatric speciation. Indeed, it is hardly an allopatric theory of
speciation at all. Reinforcement was only used in the allopatric theory to “finish off ”
speciation that was incomplete in allopatry.
Thus, in the theories we have met so far, speciation in non-allopatric populations
is relatively unlikely. One well supported theory, the Dobzhansky–Muller theory, is
allopatric. Reinforcement is a sympatric process, but (as we saw) little supported by
evidence and problematic in theory. However, non-allopatric speciation has not been
ruled out, and in the next two sections we shall look some more at whether speciation
could occur parapatrically or sympatrically.

14.9 Parapatric speciation

14.9.1 Parapatric speciation begins with the evolution of a

European crows provide an
example of a hybrid zone
stepped cline
In parapatric speciation, the new species evolve from contiguous populations, rather
than completely separate ones, as in allopatric speciation (see Figure 14.1). The full
process could occur as follows. Initially, one species is distributed in space. The species
evolves a “stepped cline” pattern of geographic variation (Section 13.4.3, p. 363). The
stepped cline could exist because of an abrupt environmental change: one form of the
species would be adapted to the conditions on one side of the boundary, the other form
to the conditions on the other side of the boundary.
A hybrid zone is a stepped cline in which the forms on either side of the boundary are
sufficiently different that they can easily be recognized. The two forms may have been
given different taxonomic names, as subspecies or races, or they may be different
enough to have been classified as separate species.
The carrion crow (Corvus corone) and hooded crow (C. cornix) in Europe are a
classic example of species round a hybrid zone (Figure 14.13). The hooded crow is
distributed more to the east, the carrion crow to the west, with the two species meet-
ing along a line in central Europe. At that line a the hybrid zone a they interbreed and
produce hybrids. The hybrid zone for the crows was first recognized phenotypically,

199

..
410 PART 4 / Evolution and Diversity

C. cornix
C. corone

Figure 14.13
Hybrid zone between the carrion crow (Cornix corone) and
hooded crow (C. cornix) in Europe. Here the two crows are
shown as two separate species, but some taxonomists classify
them as subspecies. Redrawn, by permission of the publisher,
from Mayr (1963). © 1963 President and Fellows of Harvard
College.

because the hooded crow is gray with a black head and tail, whereas the carrion crow is
black all over. The two species (or near species) are now known to differ in many other
respects too. The fact that the crows interbreed in the hybrid zone means that speci-
ation between them is incomplete. We shall meet some more examples of hybrid zones
in Section 17.4 (p. 497).
The conditions in a hybrid zone (or a stepped cline) are particularly ripe for
Many hybrid zones are tension speciation if it is a tension zone. A tension zone exists when the hybrids between the
zones . . . forms on either side of the boundary are selectively disadvantageous. (A hybrid zone
is not a tension zone if the hybrids have intermediate, or superior, fitness to the
pure forms.) For instance, if one homozygote (AA) is adapted to one environment,
and another homozygote (aa) to another environment, heterozygotes (Aa) will be
produced where the two environments meet up. If the heterozygotes are disadvant-
ageous, the meeting place is an example of a tension zone. Most known hybrid zones
are in fact tension zones (see, for example, Barton & Hewitt’s (1985) review of
170 hybrid zones).
. . . in which reinforcement may In a tension zone, the conditions are exactly the preconditions for reinforcement
operate (Section 14.6.1). Matings within a type are advantageous, and matings between types
produce disadvantageous hybrids. Natural selection favors assortative mating. We can
therefore imagine a sequence where a stepped cline initially evolves, and then becomes
distinct enough to count as a hybrid zone. We are near the border of the origin of a new
species. Reinforcement could then finish speciation off, eliminating hybridization
from the hybrid zone. That sequence of events constitutes parapatric speciation.
The strong point of the theory of parapatric speciation is that the environment
“stabilizes” the preconditions for reinforcement. We saw that these conditions are
liable to autodestruct, as the two forms interbreed, or as one eliminates the other. But
if the environment varies in space, the clinal variation will be maintained. Parapatric
speciation could work, in theory.

200

..
 CHAPTER 14 / Speciation 411

14.9.2 Evidence for the theory of parapatric speciation is

Most hybrid zones are due to
secondary contact
relatively weak
The theory of parapatric speciation has two main weak points in the evidence. One is
the evolutionary history of hybrid zones. Hybrid zones can be “primary” or “sec-
ondary.” A hybrid zone is primary if it evolved while the species had approximately
their current geographic distribution. It is secondary if in the past the species was sub-
divided into separate populations, where the differences between the forms evolved,
and the populations later expanded and met up at what is now the hybrid zone. Real
hybrid zones only illustrate a stage in parapatric speciation if they are primary. The
abundance of hybrid zones in nature would only be evidence that parapatric speciation
is a plausible process if those hybrid zones are mainly primary. If most hybrid zones are
secondary, the difference between the forms evolved allopatrically not parapatrically.
In fact the evidence suggests that most hybrid zones are secondary. Hooded and carrion
crows, for instance, have met up after their ranges expanded following the most recent
ice age. Indeed, range expansion following the ice age is a common explanation of
hybrid zones (Section 17.4, p. 497). Hybrid zones provide little support for the theory
of parapatric speciation.
Secondly, if reinforcement operates in hybrid zones, we predict that prezygotic
isolation will be stronger in the hybrid zone than between the two forms away from
the hybrid zone. The prediction is a special case of the general biogeographic test of
reinforcement (Section 14.6.3). The evidence does not support the prediction: we have
little good evidence that prezygotic isolation is reinforced in hybrid zones.
Thus, the process of parapatric speciation is possible in theory. The theory solves one
key problem in reinforcement. Most (but not all) stages of parapatric speciation can be
illustrated by evidence. But parapatric speciation lacks the solid weight of supporting
evidence and the theoretical near inevitability of allopatric speciation. Parapatric specia-
tion cannot be ruled out, and probably operates in some cases. But the case that it is
important has still to be made.

14.10 Sympatric speciation

14.10.1 Sympatric speciation is theoretically possible

In sympatric speciation, a species splits into two without any separation of the ancestral
species’ geographic range (see Figure 14.1). Sympatric speciation has been a source of
recurrent controversy for a century or so. Mayr (1942, 1963) particularly cast doubt on
it, and in doing so has stimulated others to look for evidence and to work out the theor-
etical conditions under which it may be possible.
In the theory of parapatric speciation, the initial stage in speciation is a spatial
polymorphism (or stepped cline). In sympatric speciation, the initial stage is a poly-
morphism that does not depend on space within a population. For instance, two forms
of a species may be adapted to eat different foods. If matings between the two are dis-
advantageous, because hybrids have low fitness, reinforcement will operate between

201

..
412 PART 4 / Evolution and Diversity
14.10.2 Phytophagous insects may split sympatrically by host shifts
The apple maggot fly has only
recently moved on to apples
The races on apples show some
isolation from the ancestral races
on hawthorn
But the example is incomplete
202
them. Most models of sympatric speciation suppose that natural selection initially
establishes a polymorphism, and then selection favors prezygotic isolation between
the polymorphic forms. “Host shifts” in a fly called Rhagoletis pomonella provide a case
study that may illustrate part of the process.
Rhagoletis pomonella is a tephritid fly and a pest of apples. It lays its eggs in apples
and the maggot then ruins the fruit, but this was not always so. In North America,
R. pomonella’s native larval resource is the hawthorn. Only in 1864 were these species
first found on apples. Since then it has expanded through the orchards of North
America, and has also started to exploit cherries, pears, and roses. These moves to new
food plants are called host shifts. In the host shift of R. pomonella, speciation may be
happening before our eyes.
The R. pomonella on the different hosts are currently different genetic races. Females
prefer to lay their eggs in the kind of fruit they grew up in: females isolated as they
emerge from apples will later choose to lay eggs in apples, given a choice in the labor-
atory. Likewise, adult males tend to wait on the host species that they grew up in, and
mating takes place on the fruit before the females oviposit. Thus there is assortative
mating: male flies from apples mate with females from apples, males from hawthorn
with females from hawthorn.
The races are presumably about 140 generations old (given that they first moved on
to apples nearly one and a half centuries ago). Is this long enough for genetic differences
between the races to have built up? Gel electrophoresis shows that the two races have
evolved extensive differences in their enzymes. They also differ genetically in their
development time: maggots in apples develop in about 40 days, whereas hawthorn
maggots develop in 55–60 days. This difference also acts to increase the reproductive
isolation between the races, because the adults of the two races are not active at the
same time.
Apples and hawthorns differ and selection will therefore probably favor different
characters in each race; this may be the reason for their divergence. If it is, selection may
also favor prezygotic isolation and speciation. If flies from the different races are put
together in the lab, however, they mate together indiscriminately. Either reinforcement
has not operated when it might have been expected, or, alternatively, the differences in
behavior and development time in the field may be enough to reduce interbreeding
to the level natural selection favors. Selection would then not be acting to reinforce
the degree of prezygotic isolation. We do not know which interpretation is correct;
we need to know more about the forces maintaining the genetic differences between
the races. Once again, the evidence for reinforcement is the weak point in a theory of
speciation.
In the case of host shifts, we can be practically certain that the initial host shift, and
formation of a new race, has happened in sympatry. The shift took place in historic
time. However, it is not a full example of sympatric speciation because the races have
not fully speciated. Indeed, we do not know whether they will, or whether the current
situation, with incomplete speciation, is stable.
..

the relative production of thorium to urani-
um because these elements are separated by
only two atomic numbers. And the different
decay rates of 232Th and 238U ensure that the
abundance ratio of these two elements will
be a sensitive function of their age. Cayrel et
al.1 propose that the neutron-capture mat-
erial in the atmosphere of CS31082-001 has
an age of 12.5 Gyr with an uncertainty of 3.3
Gyr, a more accurate estimate of the age of
the Universe. Further analysis of the whole
range of neutron-capture elements in this
star will refine this age estimate, narrowing
the uncertainty.
We now know of a handful of stars born
early in our Galaxy’s history that are anom-
alously enriched in radioactive thorium, and
at least one with uranium. We may expect
Evolution
Infectious speciation
Michael J. Wade
The bacterium Wolbachia has strange and wonderful effects on
reproduction in its many invertebrate host species. In effect, the creation
of new species can now be added to the list.
F
or a new species to arise, a single popu-
lation must somehow be split into two
reproductively isolated populations
that cannot interbreed. Such reproductive
isolation usually stems from genetic incom-
patibility. It is easy to see how that arises
when a geographical barrier divides one
population of an organism into two, which
then diverge genetically. On page 707 of this
issue, however, Bordenstein, O’Hara and
Werren1 show that in two species of para-
sitoid wasp it is microbial infection that is the
barrier to gene exchange.
The microbe concerned, Wolbachia pipi-
entis, is a member of a highly diverse group of
bacteria that is thought to include the ances-
tor of the mitochondrion — the powerhouse
of multicellular organisms that was originally
free-living. Wolbachia are endosymbionts,
living inside the cells of certain host organ-
isms, and like mitochondria they are almost
always inherited through the maternal line.
Their host range is broad, for the bacteria are
found in association with about 20–75% of
the insects, crustaceans, mites and nematode
worms that have been surveyed with molec-
ular markers2,3. Such is the range of effects
of the microbe on its host — positive and
negative — that it is not always possible to
characterize Wolbachia simply as a mutual-
ist, symbiont or pathogen.
Among the variety of reproductive
anomalies caused by Wolbachia is the
phenomenon of cytoplasmic incompati-
bility (Fig. 1), which results in the failure
of infected host males and uninfected host
females to produce offspring. Wolbachia
NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com
203
to find more examples of such stars, as our
surveys of the Galactic halo with the new
generation of very large telescopes is just
beginning. With new discoveries, more age
estimates will be found, further nailing down
the exact age of the Universe. ■
Christopher Sneden is in the Department of
Astronomy, University of Texas at Austin, Austin,
Texas 78712, USA.
e-mail: chris@verdi.as.utexas.edu
1. Cayrel, R. et al. Nature 409, 691–692 (2001).
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8. Goriely, S. & Clerbaux, B. Astron. Astrophys. 346, 798–804 (1999).
Males Females
No
X offspring
W+
W-
Offspring
X
W- W+
Offspring
X obtaining resolution and amplification. The
W+ W+
Offspring
X
W- W-
Figure 1 Wolbachia and cytoplasmic
incompatibility. Cytoplasmic incompatibility
means that when a male host infected with
Wolbachia (W& ) mates with an uninfected
female (W1 ), no offspring are produced. All
other matings are fully compatible and result in
the production of offspring. The consequence
of this system is that the maternally transmitted
Wolbachia tend to spread through the host
species.
residing in host males are not typically
transmitted to offspring, but they eliminate
competing uninfected maternal lineages
from the host population by their incompat-
© 2001 Macmillan Magazines Ltd
news and views
100 YEARS AGO
Dr. R. A. Daly, of the Department of Geology
and Geography of Harvard University, is
endeavouring to organise a geological and
geographical excursion in the North Atlantic
for the summer of 1901. Conditionally on the
formation of a sufficiently large party, a
steamer of about 1000 tons, specially
adapted for ice navigation, and capable of
accommodating sixty persons, will leave
Boston on or about June 26… The main object
of the voyage will be to offer to the members
of the excursion party opportunity of studying
the volcanic cones and lava-fields, the
geysers, ice-caves and glaciers of Iceland,
the fiords and glaciers of the west coast of
Greenland, and the mountains and fiords of
Northern Labrador… A hunting party may
take part in the expedition; it could be landed
for a fortnight or three weeks in Greenland
and for about the same period in Labrador.
From Nature 7 February 1901.
50 YEARS AGO
Surprisingly little of the information obtained
with microscopes has been quantitative; most
observers are content to sit at the microscope
and regard the image, or to photograph it.
Theoretically, it is possible to scan the image
or its photograph mechanically; but this has
seldom been done in practice. The whole
method of obtaining resolution by lenses
involves so much loss of light, lack of control
of contrast, and other difficulties, that it is
difficult to provide a good display or method
of scanning. Some of these difficulties can be
avoided by using a wholly different means of
essence of the problem of resolution is to
separate in some way the light passing
through very close regions of an object. The
conventional microscope does this by using
refraction by lenses to separate the light
from neighbouring regions. An alternative
method is to use the lens system the other
way round, namely, to produce a minute
spot of light. Discrimination between
neighbouring points is then produced by
passing the light through them at different
times by making the spot scan it. After
passing through the preparation, the spot is
made to fall on a photocell, with subsequent
amplifcation and display as required. Such a
flying-spot microscope depends on scanning
different parts at different times, and will
only give accurate information about objects
that are stationary or moving only at a rate of
a different order from that of the spot.
From Nature 10 February 1951.
675
news and views
ible matings. So the bacteria in males are
essential to the spread of their maternally
transmitted relatives through the host
population.
Typical cytoplasmic incompatibility falls
short of speciation because the barrier to
reproduction between infected and unin-
fected populations works only in one direc-
tion, not reciprocally. Although females
of the uninfected host population cannot
interbreed with males of the infected host
population, the reciprocal cross is fully
fertile. But there is evidence4,5 that different
genetic strains of Wolbachia can cause
reciprocal, two-way reproductive isolation
between host populations in some parasitoid
wasps, mosquitoes and fruit flies6. This
observation has led some evolutionary biol-
ogists to speculate that Wolbachia might
be an agent of infectious speciation6,7.
Such speculation is controversial, for two
reasons. First, it is widely accepted that,
when two host populations become repro-
ductively isolated, so do the populations of
their respective endosymbionts. Hence, in a
process called co-speciation, a host may
cause subsequent speciation of its endo-
symbionts, an explanation suggested for the
genetic divergence of strains of Wolbachia8.
The hypothesis of infectious speciation
turns this view on its head. Second, so the
theory goes, speciation occurs when repro-
ductive isolation arises as the incidental
by-product of the gradualistic, genetic
divergence of two populations. Microbial
speciation, in contrast, might be compara-
tively rapid (as seen for instance in polyploid
or hybrid speciation in some plants9), and
could occur without any genetic evolution
of the host. Polyploid speciation occurs
through a doubling, or more, of chromo-
some number.
Bordenstein and colleagues1 provide evi-
dence that microbes have acted faster than
genes in producing reproductive isolation
between the wasps Nasonia giraulti and N.
longicornis; this can be taken as the first stage
of speciation. First, the authors showed that
each wasp harbours a genetically distinct
strain of Wolbachia that causes cytoplasmic
incompatibility with the other uninfected
host species. They then used antibiotics to
create an uninfected strain of each host
species and demonstrated that in Wolbachia-
free wasps there are no genetic barriers in
first- or second-generation hybrids to free
interbreeding between the two wasps.
How might these findings fit into a stan-
dard genetic model of speciation, as shown
in Fig. 2a? In this model, incompatible gene
combinations (such as A1B1) cause sterility
or inviability of offspring, and so speciation.
Events begin with an ancestral species,
A0A0B0B0, that becomes split by geological
events into two geographically isolated
daughter populations. The evolutionary
forces of mutation, random genetic drift
676
204
Figure 2 Genetic and infectious models of
a
speciation. a, A standard genetic model in which
Ancestral A 0 A 0 B0 B0
population the initial state is an ancestral population of a
Geographically
species that is homozygous at both of two gene
isolated loci, and so is A0A0B0B0. Following geographical
daughter A 0 A 0 B0 B0 A 0 A 0 B0 B0
populations
isolation, each of two daughter populations is
gradually modified as new alleles (A1 and B1)
Different arise by mutation and then become fixed in the
mutations
become fixed genome by random genetic drift and natural
A 1 A 1 B0 B0 A 0 A 0 B1 B1
in the genomes selection. Because the A1B1 gene combination
causes complete inviability or sterility in
Reproductive
isolation and hybrids, the daughter populations are new,
Mating results
speciation because
in inviable or
descendant species. b, Infectious speciation,
of the incompatible
gene combination A1B1 infertile hybrids which parallels the genetic model. The initial
state is an ancestral species, W1 , not infected
b
Uninfected (W-)
with Wolbachia. Two daughter populations
A 0 A 0 B0 B0
ancestral W-
arise which have become infected by different
population strains of Wolbachia (A and B) after
Geographically A 0 A 0 B0 B0 A 0 A 0 B0 B0
transmission from a parasite or parasitoid. The
isolated
W- W- different strains then become fixed in each
daughter
populations genome by cytoplasmic incompatibility.
Reciprocal cytoplasmic incompatibility between
Independent
infection and WA males and WB females, and WB males and WA
A 0 A 0 B0 B0 A 0 A 0 B0 B0
spread of
WA
females, prevents hybridization, so in effect the
Wolbachia WB
daughter populations are new species even
Reproductive though they remain genetically identical to one
isolation due to another and to the ancestor.
Reciprocal
Wolbachia
infection incompatibility
and natural selection operate independently How common might infectious speci-
on each daughter population. Eventually, ation be? It is not possible to draw a con-
one gene undergoes mutation to allele A1, clusion from this single example — which
and becomes fixed in one daughter popu- has of course to be contrasted with the many
lation, while a second mutation, to allele B1 examples of genetic speciation10. But there
at the other gene, becomes fixed in the sec- are several reasons why it is unlikely to
ond daughter population. The two daughter happen often. First, incomplete cytoplasmic
populations become reproductively isolated incompatibility (where incompatible cross-
because matings between them result in the es produce some progeny instead of none)
A1B1 deleterious gene combination. In this seems to be more common than complete
classic model, genetic barriers to reproduc- cytoplasmic incompatibility. Reciprocal but
tion and genetic exchange, and so speci- incomplete incompatibility is not a barrier
ation, arise as a by-product of local, gradual to gene flow. Second, genetic models of
evolution. Wolbachia–host coevolution indicate that
Microbially driven speciation could the favoured trajectory is from complete
occur in much the same way, stemming from to incomplete cytoplasmic incompatibility.
cytoplasmic incompatibility between two Finally, we know little of the initial stages of
different strains of Wolbachia infecting the Wolbachia infection in natural populations.
same host species (Fig. 2b). Here, however, When artificially introduced into new hosts,
infectious transmission of incompatible Wolbachia can be difficult to transmit11.
Wolbachia strains, one in each daughter pop- So the experimental results are consistent
ulation, replaces the incompatible gene with the scheme outlined in Fig. 2b, but may
combinations. Predatory mites and para- not reflect the actual historical sequence
sitoid wasps are the most likely candidates of events.
for spreading Wolbachia between different Nevertheless, with the paper by Borden-
species of host. Previous cases of reciprocal stein et al., host speciation can now be
cytoplasmic incompatibility have been added to the list of modifications to repro-
between species pairs, which also exhibited duction caused by Wolbachia infection.
evidence of genetic barriers to gene Given the ubiquity of Wolbachia, infectious
exchange. Whenever both are present, it is barriers to gene exchange may be much
difficult to determine which — the incom- more common in the early stages of speci-
patible gene combinations or the microbes ation than we realize. ■
— came first. The report by Bordenstein Michael J. Wade is in the Department of Biology,
et al. provides evidence that, at least in this Indiana University, Bloomington, Indiana 47405,
case, microbially induced reproductive iso- USA.
lation preceded genetic isolation. e-mail: mjwade@bio.indiana.edu
© 2001 Macmillan Magazines Ltd NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com

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707–710 (2001).
2. Werren, J. H., Windsor, D. & Gao, L. Proc. R. Soc. Lond. B 262,
197–204 (1995).
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453–459 (1995).
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1157–1164 (1999).
Astronomy
The day the solar wind nearly died
Mike Lockwood
On 11 May 1999, the density of the solar wind dropped almost to zero.
Space scientists are now giving their first reports of this rare opportunity to
study the complex relationship between the Sun and Earth.
6. Hurst, G. D. D. & Schilthuizen, M. Heredity 80, 2–8 (1998).
7. Thompson, J. N. Biol. J. Linn. Soc. 32, 385–393 (1987).
8. Futuyma, D. J. Evolutionary Biology 541 (Sinauer, Sunderland,
MA, 1998).
9. Reiseberg, L. H. Annu. Rev. Ecol. Syst. 28, 359–389 (1997).
10. Wu, C. I. & Palopoli, M. F. Annu. Rev. Genet. 28, 283–308
(1994).
11. Clancy D. J. & Hoffmann, A. A. Am. Nat. 149, 975–988
(1997).
news and views
typical values. The first studies from this
period are now published in a special issue of
Geophysical Research Letters1.
When the density dropped, many aspects
of the magnetosphere’s behaviour were as
scientists had predicted, which was a satisfy-
ing triumph for current theories. But the
event also had some puzzling characteristics.
Some of these are apparent in the data pre-
sented in these initial papers, although not
all are commented on. Others aspects are so
intriguing that further study is required.
Earth’s magnetic field is confined to the
low-density, high-field magnetosphere by
the dynamic pressure of the solar wind on the
side of the Earth facing the Sun, and by ther-
mal pressure on the long tail that trails away
from the Sun (Fig. 1). Both these pressures
depend on the concentration of the solar
wind, so the magnetosphere grew to excep-

T
he study of space is generally passive, as
the input factors to an environment
cannot be adjusted in a controlled man-
ner to study one isolated mechanism, as they
can in a laboratory. Instead scientists have to
monitor all the inputs and try to disentangle
the various effects that are taking place
simultaneously. For instance, the Sun emits a
continuous stream of ionized gas (contain-
ing mostly protons and electrons) called the
solar wind, which varies in concentration,
flux, speed, temperature and composition.
All of these factors affect the magnetosphere
— the cavity formed by the Earth’s magnetic
field in the solar wind — and separating their
various effects is difficult. This is why rare
events such as the one centred around 11
May 1999 are so valuable. In this period, the
solar wind remained completely normal
except that its density plummeted to 5% of
tionally large dimensions (100 times its typi-
cal volume) as the solar wind decayed.
Another feature was the appearance of high-
ly energetic flows of electrons parallel to the
direction of the magnetic field in the vicinity
of Earth. These so-called ‘strahl’ electrons
(red arrows in Fig. 1) are continuously emit-
ted by the Sun but their flow is usually dis-
rupted by the solar wind, making their fluxes

a Figure 1 Earth’s magnetosphere and the solar

wind. a and b show two possible ways in which
the interplanetary magnetic field (IMF) can
Strahl
interconnect with Earth’s magnetospheric field.
a, New open field lines (red lines) are produced
IMF field lines Open
from the Sun field lines at a reconnection site XS and solar wind energy is
(XLN) directly deposited in the inner magnetosphere
XS Closed and upper atmosphere, as well as being stored in
field lines the tail of the magnetosphere because open field
To Sun Tail lines accumulate there. b, Field lines that are
Magnetosphere
Solar already open are reconfigured by reconnection
wind at XLN, in this example in the Northern
Hemisphere. In this instance, solar-wind energy
Cusp Open is not added to the tail because no new open flux
field lines
is produced. Closed field lines are shown in blue;
Bow shock Field lines to outer unconnected IMF lines are yellow; strahl
heliosphere electrons are represented by red arrows. The
Magnetopause
magnetopause is the boundary between the
magnetosphere and the solar wind, and the bow
b shock is the edge where the supersonic solar
wind abruptly drops in velocity. The solar wind
behind the bow shock (dark blue) is denser than
the incoming solar wind (medium blue),
XLN whereas the magnetosphere (grey) is the least
(XS) Open field lines dense of the three regions. A study of Earth’s
magnetosphere during a period of exceptionally
Closed field line low solar-wind flux promises to explain the
complex interplay between these
To Sun Magnetosphere Tail
Solar two situations1.
wind

Overdraped
open field line

NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com © 2001 Macmillan Magazines Ltd 677
205

for the separation of the moa, which was consistent with the estimated emu/cassowary
split at 30±35 Myr. The analysis was a simple extension of a described method29 to allow
more than four taxa. The assumption of rate constancy among the ratites was tested using
a likelihood ratio test of the molecular clock model30. With a likelihood ratio of 12.68, rate
constancy can be rejected (P , 0.01). However, Fig. 2 suggests that the ostrich may have an
elevated rate of substitution, so the test was repeated with the ostrich allowed a different
rate from those of other ratites. The resulting likelihood ratio of 0.449 (P = 0.92) shows
that this two-rate model is consistent with clock-like behaviour. The two-rate model has
little effect on the divergence estimates (Table 2), with ostrich dates becoming younger by
5% of the largest change.
Received 12 July; accepted 26 October 2000.
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30. Felsenstein, J. Evolutionary trees from DNA sequences: a maximum likelihood approach. J. Mol. Evol.
17, 368±376 (1981).
Supplementary information, including clone and primer sequences is
available on Nature's World-Wide Web site (http://www.nature.com), or on
http://evolve.zoo.ox.ac.uk/data/Ratites/, or as paper copy from the London editorial of®ce
of Nature.
Acknowledgements
We thank W. Boles, R. Cooper, R. Herzer, P. Houde, C. Mourer-ChauvireÂ, D. Penny and
T. Worthy for valuable comments, and M. Sorenson for allowing us access to unpublished
rhea and ostrich sequences. We are grateful to T. Worthy and the staff of the Museum of
New Zealand for the moa samples. Modern samples were kindly provided by A. C. Wilson
(deceased), M. Potter and M. Braun, and laboratory space by R. Thomas, J. Bertranpetit
and the Oxford University Museum. A.C. was supported by the NERC, the Leverhulme
Fund, the New Zealand Marsden Fund and the Royal Society. C.L.F. was supported by the
Comissionat per a Universitats i Recerca (Catalan Autonomous Government), and A.R.
was supported by the Wellcome Trust.
Correspondence and requests for materials should be addressed to A.C. (e-mail:
206
alan.cooper@zoo.ox.ac.uk). Software is available at http://evolve.zoo.ox.ac.uk/software.
NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com © 2001 Macmillan Magazines Ltd
letters to nature
.................................................................
Wolbachia-induced incompatibility
precedes other hybrid
incompatibilities in Nasonia
Seth R. Bordenstein, F. Patrick O'Hara & John H. Werren
Department of Biology, The University of Rochester, Rochester, New York 14627,
USA
..............................................................................................................................................
Wolbachia are cytoplasmically inherited bacteria that cause a
number of reproductive alterations in insects, including cytoplas-
mic incompatibility1,2, an incompatibility between sperm and egg
that results in loss of sperm chromosomes following fertilization.
Wolbachia are estimated to infect 15±20% of all insect species3,
and also are common in arachnids, isopods and nematodes3,4.
Therefore, Wolbachia-induced cytoplasmic incompatibility could
be an important factor promoting rapid speciation in
invertebrates5, although this contention is controversial6,7. Here
we show that high levels of bidirectional cytoplasmic incompat-
ibility between two closely related species of insects (the parasitic
wasps Nasonia giraulti and Nasonia longicornis) preceded the
evolution of other postmating reproductive barriers. The pre-
sence of Wolbachia severely reduces the frequency of hybrid
offspring in interspecies crosses. However, antibiotic curing of
the insects results in production of hybrids. Furthermore, F1 and
F2 hybrids are completely viable and fertile, indicating the absence
of F1 and F2 hybrid breakdown. Partial interspeci®c sexual isola-
tion occurs, yet it is asymmetric and incomplete. Our results
indicate that Wolbachia-induced reproductive isolation occurred
in the early stages of speciation in this system, before the evolu-
tion of other postmating isolating mechanisms (for example,
hybrid inviability and hybrid sterility).
Symbiotic microorganisms are widespread in nature and often
have intimate associations with their hosts, ranging from mutua-
listic to parasitic relationships. It has been suggested that these
associations may act as a source of evolutionary innovation for their
hosts, leading to differentiation between host populations and
ultimately to the evolution of new species8. Wolbachia are particu-
larly good candidates for symbiont-induced speciation, because
these bacteria can modify compatibility between eggs and sperm of
hosts, and thus directly cause reproductive isolation without long-
term coevolution of the host and symbiont5. There is some empiri-
cal evidence for a role of Wolbachia in speciation in mushroom-
feeding Drosophila9, the ¯our beetle Tribolium10, and parasitic
wasps11. However, the view that Wolbachia are involved in inverte-
brate speciation is still controversial5±7. Here we present evidence
that Wolbachia-induced reproductive isolation precedes the evolu-
tion of other postmating isolating mechanisms in Nasonia. The
®nding supports the view that Wolbachia can play a role in
reproductive isolation and speciation.
Nasonia is a complex of three closely related species of haplodi-
ploid parasitic wasps. Nasonia vitripennis is found worldwide, and is
a generalist that parasitizes a variety of ¯y species. Nasonia giraulti
occurs in eastern North America and N. longicornis in western
North America, where they parasitize the pupae of blow¯ies in
birds' nests12. Genetic and molecular evidence shows that N. giraulti
and N. longicornis are more closely related sister species. Estimates
place the divergence of these two species at around 0.250 Myr ago
and their divergence from N. vitripennis at around 0.800 Myr13.
All three species are infected with Wolbachia, and individuals of
each species are typically infected with two different bacterial types,
each belonging to the two major subgroups of arthropod Wolbachia
(A and B)14. Furthermore, phylogenetic analysis (data not shown)
indicates that the A group bacteria of each species are not closely
707
letters to nature
related to each other, and therefore have been independently
acquired by horizontal transmission. Thus, the Nasonia system
appears to be prone to the acquisition of Wolbachia, and is a
promising system for studying the role of these bacteria in repro-
ductive isolation.
Previous studies have shown Wolbachia-induced bidirectional
incompatibility between two diverged species, N. vitripennis and
N. giraulti11. F1 hybrids are not formed unless Wolbachia are
removed by antibiotic curing. However, several other isolating
barriers exist between these species, including high levels of F2
hybrid lethality, abnormal courtship behaviours in F2 hybrid
males (behavioural sterility), and partial premating (sexual) isola-
tion (refs 15, 16, and F.P.O'H., A C. Chawla and J.H.W., manuscript
in preparation). It is therefore unclear whether Wolbachia-induced
cytoplasmic incompatibility (CI) evolved before the evolution of
other isolating barriers or after the divergence of the species. If
Wolbachia play a causal role in speciation, cases where Wolbachia-
induced CI evolved before other mechanisms of reproductive
isolation should exist.
Here we investigate the role of Wolbachia in reproductive incom-
patibility in a younger species pair, using the more closely related
species N. giraulti and N. longicornis. First, we screened ®eld-
collected insects to determine the frequencies of infections in
natural populations of the three species. A polymerase chain
reaction (PCR) method was employed using previously published
speci®c primers17. In all three species, 100% of the individuals from
various geographical areas were found to be infected (N. giraulti,
n = 29; N. longicornis, n = 31; N. vitripennis, n = 31). All samples
were doubly infected with A and B, except for one N. longicornis
strain with a single A infection. Sequence analysis of PCR-ampli®ed
products of the wsp gene18 from a subset con®rms that the species
are infected with species-speci®c Wolbachia, and that the Wolbachia
from different intraspeci®c strains form monophyletic groups (data
not shown), with little sequence variation within a host species.
We undertook experiments to determine whether Wolbachia
cause reproductive incompatibility between the `young' species
their own species or males of the other species (N. giraulti female ´
N. giraulti male, 100.2 6 5.6 versus N. giraulti female ´ N. longicornis
male, 99.0 6 4.0; and N. longicornis female ´ N. longicornis
male, 68.5 6 4.1 versus N. longicornis female ´ N. giraulti male,
78.5 6 4.8). As only females are hybrids in a haplodiploid insect, we
also compared the number of female offspring produced in intra-
and interspeci®c crosses (Fig. 1). There was no reduction in the
number of F1 hybrid females relative to intraspeci®c controls.
Finally, we compared the number of eggs laid during a 6-h
oviposition period to the number of adult offspring emerging in
hybrid crosses. No signi®cant differences were found (N. giraulti
female ´ N. longicornis male, 22.5 6 6.4 eggs versus 20.7 6 7.1
adults; reciprocal cross, 25.0 6 9.2 eggs versus 24.3 6 3.2 adults).
Therefore, results clearly indicate that there is no signi®cant F1
hybrid inviability. They also show that there is no reduction in
fertilization of eggs based on whether the sperm came from hetero-
speci®c or homospeci®c males, indicating no incompatibilities in
the fertilization mechanism between these species.
The level of F1 hybrid female fertility was measured by counting
eggs laid by females during a time-limited oviposition period. F1
hybrid females did not show reduced fertility relative to non-hybrid
control females (Fig. 2). In fact, hybrid females with the N. long-
icornis cytoplasm laid signi®cantly more eggs than non-hybrid
N. longicornis females (Mann±Whitney U-test (U), P , 0.001).
Sterility and/or mortality of F2 progeny (hybrid breakdown) is
one of the earlier manifestations of genetic incompatibility between
recently evolved species20,21. This is believed to be due to the general
recessivity of genes involved in hybrid inviability and infertility20±22.
The haploidy of males in Nasonia offers an advantage to the study of
recessive incompatibility factors, as such factors will be readily
expressed in haploid males15,22. We investigated inviability by
comparing the number of F2 eggs laid by F1 virgin females to the
a
100
Number of hybrid (female) offspring

pair, N. giraulti and N. longicornis. Wild-type infected strains and 90

antibiotically cured strains derived from those infected strains were 80
crossed in all pairwise combinations. Results show that bidirectional 70
CI occurs between infected N. giraulti and N. longicornis (Fig. 1). 60
When Wolbachia are present, no F1 hybrid (female) offspring are
50
produced in the N. giraulti male ´ N. longicornis female cross and
40
29.7 6 2.6 (mean 6 s.e., and hereafter) hybrid offspring are
30
produced in the reciprocal N. longicornis male ´ N. giraulti female
cross. In contrast, crosses using antibiotically cured strains produce 20
63.9 6 4.1 hybrid offspring and 82.9 6 5.1 hybrid offspring, 10
respectively. Thus, presence of Wolbachia causes a 100% reduction 0
GxG GxL LxG LxL
in F1 hybrids in one direction and 62.8% reduction in the other
Cross (female x male)
direction. In N. giraulti and N. longicornis, CI results in both a b
paternal genome loss19 and offspring lethality (data not shown). 100
Number of hybrid (female) offspring

These results show that Wolbachia-induced CI is a signi®cant 90

component of reproductive incompatibility between N. giraulti 80
and N. longicornis. 70
To assess whether Wolbachia-induced incompatibility between 60
N. giraulti and N. longicornis is one of the ®rst incompatibilities to 50
evolve in the divergence of these species, we tested for several other 40
hybrid incompatibilities. Speci®cally, we investigated (1) interspe-
30
ci®c sperm±egg compatibility, (2) inviability and sterility among F1
20
hybrid females and (3) inviability and sterility of F2 hybrid males.
10
Both spermatogenic and behavioural sterility of F2 males was
0
examined. All the experiments described below were performed GxG GxL LxG LxL
with uninfected individuals to exclude the effects of Wolbachia on Cross (female x male)
compatibility and viability.
To investigate viability of F1 females, we compared the number Figure 1 Number of hybrid (female) offspring produced from intra- and interspeci®c
of progeny produced by females mated to intra- and interspeci®c crosses. Results are shown for infected individuals (a) and uninfected individuals (b). Data
males. Crosses with uninfected females show that they produce are the mean number 6 s.e. of F1 progeny. G and L denote N. giraulti and N. longicornis,
the same207number of F1 progeny whether they mate with males of respectively.

708 © 2001 Macmillan Magazines Ltd NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com

number of F2 males that survived to adulthood. (Virgin females
produce haploid male progeny from unfertilized eggs in this
haplodiploid insect.) There are no signi®cant differences in mor-
tality levels among the F2 hybrid males relative to the non-hybrid
controls (Fig. 2). Mortality was found among F2 males of hybrid
females from the N. longicornis male ´ N. giraulti female cross
(mean 6 s.d. = 19.3 6 0.4% (ref. 23) mortality; U, egg versus adult
number, p = 0.002). However, a similar level of mortality was also
observed among non-hybrid N. giraulti males (F2 males from the
N. giraulti male ´ N. giraulti female cross; 14.3 6 0.3% mortality, P
= 0.009). No signi®cant differences were found between these
crosses in the number of F2 eggs (U, P = 0.595) or F2 surviving
adults (U, P = 0.862). Therefore, there is not elevated mortality
among hybrids. This ®nding is quite different from what is found in
the older species pair (N. giraulti ´ N. vitripennis), which has high
levels (70±85%) of F2 hybrid male mortality15. Such recessive
genetic incompatibilities have apparently not yet evolved between
N. giraulti and N. longicornis.
We assessed the fertility of F2 hybrid and non-hybrid males by
dissecting testes and categorizing sperm motility into three groups:
normal, reduced or absent. All males possessed some motile sperm.
The percentage of males with normal quantities of motile sperm was
94.7% (n = 19) and 95.0% (n = 20) for the two hybrid genotypes and
95.0% (n = 20) and 100% (n = 19) for non-hybrids. Additionally, we
tested the ability of hybrid and non-hybrid sperm to fertilize both
N. giraulti and N. longicornis eggs. Of 69 males that copulated, only
one failed to produce female offspring, but this occurred in an
intraspeci®c cross. Thus, hybrid sperm is completely functional.
This contrasts to many studies in Drosophila, which indicate a
prevalence of hybrid male sterility loci24,25 and that spermiogenic
sterility evolves rapidly in the divergence between species20,21.
F2 hybrid breakdown can also affect courtship behaviour, due to a
general `sickness' of hybrid males or to speci®c negative interactions
in genes involved in courtship behaviour26. We assessed the ability of
hybrid and non-hybrid males to (1) locate and mount females, (2)
perform the ritualized courtship display, and (3) copulate with
females. The type of female did not in¯uence probabilities of
initiating courtship and no differences were found among males
in their ability to locate and mount females (hybrids, 93.7%
(n = 187); N. longicornis, 97.8% (n = 46); N. giraulti, 95.7% (n = 46);
X2 = 1.42, 2 degrees of freedom (d.f.), P = 0.49). Among males who
successfully mount females, there was a small and nearly signi®cant
difference in the proportion of males performing the courtship
display (hybrids, 94.2% (n = 172); N. longicornis, 100% (n = 45);
N. giraulti, 100% (n = 45); X2 = 5.44, 2 d.f., P = 0.07). Among those
males who courted N. giraulti females, no differences were found in
the proportion of males copulating (hybrids, 91.5% (n = 94);
30
25
Offspring number
20
15
10
5
0 Crosses for assay of CI and copulation frequencies
G[G] LG[G] GL[L] L[L]
F1 female genotype
Figure 2 F2 egg and adult offspring number produced from F1 hybrid and non-hybrid
females. Data are the mean number 6 s.e. of eggs (black bar) and surviving adults (white
bar). The term in brackets denotes the cytotype, while the term before the brackets
denotes nuclear genotype. For instance, LG[G] hybrid females are derived from the cross,
L male ´ 208
G female.
NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com © 2001 Macmillan Magazines Ltd
letters to nature
N. longicornis, 95.8% (n = 24); N. giraulti, 96.0% (n = 25);
X2 = 0.97, 2 d.f., P = 0.62). However, males did differ in their ability
to copulate with N. longicornis females (hybrids, 52.9% (n = 68);
N. longicornis, 95.2% (n = 21); N. giraulti, 21.2% (n = 19);
X2 = 22.74, 2 d.f., P , 0.001). This difference cannot be attributed
to hybrid breakdown, because hybrid males with N. longicornis
females copulate at signi®cantly higher rates than do N. giraulti
males (X2 = 6.08, 1 d.f., P = 0.014).
The above results are therefore best explained as mate discrimi-
nation of N. longicornis females against F2 hybrid males, rather than
to F2 hybrid `sickness'. In contrast, our ®ndings with F2 hybrid males
from the older species pair (N. giraulti and N. vitripennis) indicate
high levels of reproductive incompetence throughout the various
stages of courtship and mating. For example in the older species
cross, 27.6% of F2 hybrid males failed to locate and mount females,
and of those that did mount females, 26.8% failed to perform the
ritualized courtship display. As a result, a total of 53.2% of F2 hybrid
males in the older species cross fail to successfully mount females
and perform the courtship display (compared to only 13.8% who
fail to do so in the younger species cross, not signi®cantly different
from controls). We conclude that the genetic incompatibilities
responsible for these problems have not arisen since the more
recent divergence of N. giraulti and N. longicornis.
Finally, we investigated the level of premating isolation between
the two species in single pair-mating situations. During a 30-min
mating period, N. giraulti females show no mate discrimination
towards N. longicornis males, mating at similar frequencies as they
do to homospeci®c males (94.5% mating, n = 200 versus 95.6%,
n = 159, P = 0.32). In contrast, N. longicornis females show
partial mate discrimination towards N. giraulti males relative to
homospeci®c males (46.9% mating, n = 113 versus 89.9%, n = 178,
P , 0.0001).
The experiments presented here clearly indicate that the species
pair N. giraulti and N. longicornis do not show signi®cant levels of F1
or F2 lethality, F1 or F2 reproductive sterility, or F2 `hybrid sickness'
as manifested by competence in courtship behaviour. In contrast,
high levels of Wolbachia-induced reproductive incompatibility are
present in this species pair. Therefore, we conclude that interspecies
bidirectional CI has preceded the evolution of these other isolating
mechanisms in this system. In addition to Wolbachia-induced
reproductive incompatibility, there is partial premating isolation
in one direction between these species. The strength of premating
isolation, at least under the conditions tested here, is weaker than
the postmating reproductive incompatibilities caused by Wolbachia.
The role of Wolbachia in speciation is a matter of current
debate5±7 and so far, there is limited empirical support for it9±11.
We do not claim that Wolbachia are currently causing reproductive
isolation between N. giraulti and N. longicornis in nature. Other
factors, such as geographical isolation (allopatry) are likely to be
more important. However, our results do show that Wolbachia-
induced bidirectional CI has preceded the evolution of other
intrinsic, postmating reproductive isolation barriers in these
newly evolving species. The present work therefore provides further
support for the argument that the cytoplasmic bacterium Wolbachia
could promote host speciation. M
Methods
Single pairs of male and female virgins were observed for 30 min in a 12 ´ 75-mm vial. We
only collected data on incompatibility relationships from crosses with an observed
copulation. After 24 h, the male was discarded from the vial, and each mated female was
hosted with two Sarcophaga bullata blow¯y pupal hosts for egg laying. F1 progeny were
scored for sex ratio and family size upon death. RV2, RV2R, IV7 and IV7R2 are the N.
giraulti and N. longicornis infected and uninfected strains, respectively. Uninfected strains
were generated from the corresponding infected strains in 1996 through antibiotic
treatment of 1% Rifadin (10% sugar water) for three successive generations. Infection
status of these strains was con®rmed by PCR before the experiments.
709
letters to nature
F2 hybrid viability
F1 hybrid and non-hybrid virgin adult females (1±2-d old) were placed on four hosts for
roughly 48 h for host feeding and egg laying. Females were immediately transferred to one
host for a 6-h laying period, after which females were removed from the vial. We limited
the ovipositioning period to prevent wasps from becoming resource-limited. Half of these
replicates were immediately scored for the number of F2 eggs laid in 6 h and the remaining
half were scored later for the number of adults.
Dissections for sperm motility assay
Testes and seminal vesicles were viewed under a microscope at ´400 magni®cation for the
presence of motile sperm. Tested males were dissected on the day they emerged in a drop of
phosphate-buffered saline. At least one testis and one seminal vesicle from each male were
viewed. Males were scored as fully fertile if motile sperm were observed in all testes and
seminal vesicles observed. Males were scored as partially fertile if a reduced number of
motile sperm were observed in any organs viewed.
F2 hybrid male behavioural and spermiogenic fertility
Single males, aged 18±48 h, were placed in clear 12 ´ 75-mm vials with ®ve virgin females,
no more than four days old. Behaviour of each male was observed for 15 min. After
courtship observation, males were left in the vial with females for an additional 105 min
(2 h total) and then removed. Females were then given ®ve hosts for feeding and egg laying.
On death of their F1 progeny, each vial was inspected for the presence of female offspring,
indicating successful fertilization of at least one female by the tester male. Behavioural
fertility data were not signi®cantly different for F2 hybrid males from the two reciprocal
crosses (F2 males from N. giraulti males ´ N. longicornis females and from N. giraulti
females ´ N. longicornis males), and therefore the data were pooled for statistical
analysis.
Received 22 September; accepted 30 November 2000.
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Acknowledgements
We thank R. Billings, M. Vaughn and B. J. Velthuis for technical assistance, and J. Bartos, A.
Betancourt, J. Jaenike, J. P. Masly, T. van Opijnen and D. Presgraves for critical reading of
the manuscript. This work was supported by the NSF (J.H.W.).
Correspondence and requests for materials should be addressed to S.R.B.
(e-mail: sbst@troi.cc.rochester.edu).
.................................................................
Evolutionary radiations
and convergences in
the structural
organization of mammalian brains
Willem de Winter & Charles E. Oxnard
Department of Anatomy and Human Biology, The University of Western
Australia, Perth, Western Australia 6907, Australia
..............................................................................................................................................
The sizes of mammalian brain components seem to be mostly
related to the sizes of the whole brain (and body), suggesting a
one-dimensional scale of encephalization1±3. Previous multivari-
ate study of such data concludes that evolutionary selection for
enlargement of any one brain part is constrained to selection for a
concerted enlargement of the whole brain4. However, interactions
between structurally related pairs of brain parts5 con®rm reports
of differential change in brain nuclei6, and imply mosaic rather
than concerted evolution. Here we analyse a large number of
variables simultaneously using multi-dimensional methods7. We
show that the relative proportions of different systems of func-
tionally integrated brain structures vary independently between
different mammalian orders, demonstrating separate evolution-
ary radiations in mammalian brain organization8. Within each
major order we identify clusters of unrelated species that occupy
similar behavioural niches and have convergently evolved similar
brain proportions. We conclude that within orders, mosaic brain
organization is caused by selective adaptation, whereas between
orders it suggests an interplay between selection and constraints.
We use data from the same source9,10 as the previous studies4,5. In
ref. 4 a small subset of these data was analysed multivariately to
study species separations, but in a context where size outweighed
most other information; an even smaller subset of the same data was
used to study bivariate relationships between pairs of brain parts in
ref. 5. Here we examine the complete set of specimen measurements
underlying these data by relating the various brain structures in
proportion to two reference structures. We explore the detailed
structure of the resulting 19-dimensional data space in two
stages, and combine the strategies of the previous studies4,5 by
looking for species relationships as well as associations between
variables.
The ®rst stage in this study explores species separations in the
subspace spanned by the ®rst three principal components (85% of
the information). Figures 1 and 2 show that all orders are clearly
differentiated; this shows that they differ uniquely in their internal
brain proportions. The three large ordersÐprimates, insectivores
and batsÐare especially different, being dispersed in nearly ortho-
gonal directions (although not along the orthogonal principal
components of the analysis). The primate and insectivore disper-
sions are separate, but are linked together via some bats. The two
NATURE | VOL 409 | 8 FEBRUARY 2001 | www.nature.com
Fruit odor discrimination and sympatric host race
formation in Rhagoletis
Charles Linn, Jr.*, Jeffrey L. Feder†, Satoshi Nojima*, Hattie R. Dambroski†, Stewart H. Berlocher‡,
and Wendell Roelofs*§
*Department of Entomology, New York State Agricultural Experimental Station, Cornell University, Geneva, NY 14456; †Department of Biological Sciences,
University of Notre Dame, Notre Dame, IN 46556-0369; and ‡Department of Entomology, University of Illinois, 320 Morrill Hall, 505 South Goodwin
Avenue, Urbana, IL 61801
Contributed by Wendell Roelofs, August 7, 2003
Rhagoletis pomonella is a model for incipient sympatric speciation
(divergence without geographic isolation) by host-plant shifts.
Here, we show that historically derived apple- and ancestral
hawthorn-infesting host races of the fly use fruit odor as a key
olfactory cue to help distinguish between their respective plants.
In flight-tunnel assays and field tests, apple and hawthorn flies
preferentially oriented to, and were captured with, chemical
blends of their natal fruit volatiles. Because R. pomonella rendez-
vous on or near the unabscised fruit of their hosts to mate, the
behavioral preference for apple vs. hawthorn fruit odor translates
directly into premating reproductive isolation between the fly
races. We have therefore identified a key and recently evolved
(<150 years) mechanism responsible for host choice in R.
pomonella bearing directly on sympatric host race formation and
speciation.
S peciation in sexual organisms occurs as inherent barriers to
gene flow evolve between previously interbreeding popula-
tions. To elucidate the origins of species therefore requires
understanding how and why new traits arise that reproductively
isolate taxa (1). Proponents of sympatric or ecological speciation
posit that divergence is often initiated as a result of natural
selection differentially adapting populations to alternative hab-
itats (2, 3). Habitat-specific mating is an ecological adaptation
central to many models of divergence-with-gene-flow speciation
(4, 5). When organisms mate in preferred environments, a
system of positive assortative mating is established that helps
generate disequilibrium between habitat preference and perfor-
mance genes. This disequilibrium lessens the ‘‘selection-
recombination antagonism’’ (5, 6), making it potentially possible
for divergence to occur without geographic isolation in the face
of gene flow (i.e., in sympatry).
The Rhagoletis pomonella sibling species complex is a model
for sympatric speciation by host-plant shifts (7). The recently
derived apple (Malus pumila)-infesting population of R.
pomonella, which originated by a shift from hawthorn (Crataegus
spp.) in the mid-1800s, represents an example of host race
formation in action, the hypothesized initial stage of sympatric
speciation (2, 7). Host-specific mating is a key feature of
Rhagoletis biology, as it is for many phytophagous insect spe-
cialists (2). Because Rhagoletis flies mate exclusively on or near
the unabscised fruit of its host plants (8, 9), differences in host
preference translate directly into mate choice and premating
reproductive isolation (10). Rhagoletis is a vagile insect; most
flies visit multiple trees in their lifetimes searching for food,
mates, and fruit oviposition sites (10, 11). The potential there-
fore exists for substantial mixing between sympatric fly popu-
lations. Despite this potential, fly migration has been estimated
to be 4–6% per generation per year (Rhagoletis is univoltine)
between apple and hawthorn trees based on a mark-recapture
experiment conducted at a field site with interspersed host trees
(10, 11). Studies on related sibling species in the R. pomonella
group have implied that ‘‘host fidelity’’ can potentially cause
complete premating isolation between fly taxa (12). Under-
210
11490 –11493 兩 PNAS 兩 September 30, 2003 兩 vol. 100 兩 no. 20
standing sympatric host race formation and speciation in Rhago-
letis, and potentially several other insect specialists, therefore
requires elucidating the mechanistic basis for differential host
choice. Here we show that host fruit odor plays a key role in this
process.
Precisely how R. pomonella distinguishes among potential
hosts is not known. However, studies have discerned several cues
that apple flies use to recognize apple trees. The major long-
range stimulus drawing flies to apple trees appears to be volatile
compounds emanating from ripening apple fruit (13). In the
field, apple flies oriented upwind toward a point source of butyl
hexanoate, a key component of the identified apple volatile
blend (Table 1), at a distance of 12 m (14). At shorter distances
of ⬍1 m, visual cues become important for finding fruit within
the tree canopy (13, 15). Other visual characteristics of trees
(e.g., color, shape, and size), although used by flies for distin-
guishing trees from other objects (16), are not host-specific (13).
The literature on host recognition in the R. pomonella apple race
therefore suggests that differences in fruit volatiles may be
critical for host discrimination.
To determine whether apple and hawthorn flies use fruit odor
as an olfactory cue to help distinguish between their host plants,
we prepared synthetic blends of apple and hawthorn volatiles
that contained the biologically active chemical components of
fruit odors (Table 1; refs. 17 and 18). We then used these blends
in flight-tunnel assays and field trials to test whether apple- and
hawthorn-origin flies preferentially oriented to, or were cap-
tured with, their natal fruit volatiles. We report results implying
that the historically derived apple fly race has evolved an
increased preference for apple fruit volatiles and decreased
response to hawthorn volatiles.
Materials and Methods
Insects. Apple and hawthorn flies were collected as larvae from
infested fruit in Grant, MI, Fennville, MI, and Urbana, IL,
during the 1999–2003 field seasons, and reared to adulthood in
the laboratory by using standard protocols (19). Apple and
hawthorn populations at these three sites have been the subject
of previous ecological and genetic studies and have been shown
to differ significantly from one another in allozyme frequencies
(20–24). Eclosing adults were kept in cages in an environmental
chamber at 23–24°C, 16 h light兾8 h dark photoperiod, 60–70%
relative humidity, and fed an artificial diet containing water,
sugar, vitamins, casein hydrolysate, and a salt mixture (25).
Sexually mature, odor-naive adults between 10 and 21 days
posteclosion were tested in the flight tunnel. Roughly equal
numbers of males and females were tested, and no behavioral
difference between the sexes was apparent in the flight tunnel.
Fruit Volatile Blends. Synthetic apple and hawthorn fruit volatile
blends were tested in the study (Table 1). The biologically active
§To whom correspondence should be addressed. E-mail: WLR1@cornell.edu.
© 2003 by The National Academy of Sciences of the USA
www.pnas.org兾cgi兾doi兾10.1073兾pnas.1635049100
Table 1. Volatile blends for apple and hawthorn fruit
Apple blend Hawthorn blend
Butyl hexanoate (0.37) Butyl hexanoate (0.01)
Pentyl hexanoate (0.05) 3-Methylbutan-1-ol (1.0)
Propyl hexanoate (0.04) Isoamyl acetate (0.4)
Butyl butanoate (0.1) 4,8-Dimethyl-1,3(E),7-nonatriene (0.02)
Hexyl butanoate (0.44) Ethyl acetate (20.0)
Dihydro-␤-ionone (0.02)
The numbers in parentheses are microgram amounts per microliter of the
solution applied to the septum.
chemical components of apple and hawthorn fruit volatiles were
first identified by using solid-phase microextraction, coupled gas
chromatography兾electroantennogram detection, mass spec-
trometry, and a sustained-flight tunnel assay (17, 18). The
compositions of the blends were determined through reiterative
testing such that equivalent amounts of whole-fruit extracts and
the synthetic mixes elicited similar levels of behavioral activity
from natal fly races in the flight tunnel (17, 18).
Flight Tunnel. The response of flies to fruit volatiles was measured
in a 183-cm-long, 61 ⫻ 61-cm-square flight tunnel (see refs. 17
and 18 for details of tunnel and flight conditions). Solutions of
the synthetic blends prepared in hexane were applied to acetone-
washed, rubber septa (Thomas Scientific, Swedesboro, NJ). A
septum was attached to a 7.5-cm-diameter red plastic sphere
(Great Lakes IPM, Vestaburg, MI) hung at the upwind end of
the tunnel. Individual flies were transferred to a screen cage,
which was then placed on a screen stand 1 m downwind of the
sphere, and their behaviors were recorded (see Fig. 1 legend for
description of fly behaviors). Field experiments have shown that
apple flies can orient upwind to a point source of butyl hexano-
ate, a key volatile of the apple odor blend, at a distance of at least
12 m (14). Fruit volatiles are therefore not just short-range
attractants. For all flight-tunnel tests, 200-␮g sources of a
particular fruit blend were used. For the apple blend, the 200-␮g
dosage refers to the complete five-component mix (Table 1). For
the hawthorn blend, the 200-␮g dose reflects the amount of
3-methylbutan-1-ol with the other components added in the
proportions shown in Table 1. Blends were prepared 60 min
before the tests, with fresh sources and spheres used for each test.
Three treatments were tested: (i) a blank red sphere with a
control solvent-treated rubber septum, (ii) the apple blend, and
(iii) the hawthorn blend.
Field Trials. Field trapping studies were conducted in mixed-
variety apple orchards and hawthorn copses from August 27 to
September 9, 2002, at the Experiment Station in Geneva, NY,
and from July 25 to September 5, 2002, at the Trevor Nichols
Research Complex near Fennville, MI. Red sphere traps (7.5-cm
diameter) coated with ‘‘Tanglefoot’’ stickum were used in New
York, whereas clear glass spheres (5.5-cm diameter) were used
at the Michigan site to remove any visual cue provided by the red
sphere. (Fig. 2 shows the spheres used in the study.) Three-way
choice experiments were performed to assess the relative pref-
erences of the host races for fruit odors. For the three-way tests,
rubber septa lures containing 2 mg of apple, hawthorn, or no
blend were separately attached to the tops of three spheres
triangulated 2 m apart in host trees. Three replicate tests were
conducted at each site in a trial period, with a trial period lasting
from 1 to 2 days. Traps were checked after each trial period, with
captured flies counted and removed, lures replaced, and traps
rotated to new positions. Statistical analyses were performed by
using the total number of flies captured across the three
replicates during trial periods. Paired field trials of only the apple
blend vs. blank controls on clear spheres were also performed at
the Fennville, MI, site to assess host race attraction to apple odor
in the absence of the visual cue provided by the red sphere. For
the paired experiments, the apple blend was released from
scintillation vials prepared by Great Lakes IPM. Release rate of
odor from these vials was estimated at 1 mg兾h at 25°C. Baited,
clear spheres were hung 1 m from blank clear spheres fitted with
empty vials. Six pairs of replicate traps were monitored and
rotated every 5 days for the paired trials. The same design was
used to test the apple blend in flowering dogwood (Cornus
florida) stands in Cassopolis, MI, and Granger, IN, from Sep-
tember 16 to October 13, 2002.

EVOLUTION

Fig. 1. Percentages of tested apple- (open symbols) and hawthorn-origin flies (filled symbols) displaying the indicated or greater behavioral acceptance of apple
blend (A) and hawthorn (Haw) blend (B) in flight-tunnel assays. Behavioral responses in order of increasing blend acceptance are as follows: walk and groom
(fly remaining in release cage), take flight (flight from the release cage), upwind (oriented flight toward sphere), and reach sphere. The percentage of flies
displaying walk-and-groom behavior ⫽ 100% ⫺ % take flight. Populations tested were ‚, Urbana, IL; ƒ, Urbana, IL, hawthorn flies reared on apple for two
generations; E, Grant, MI; 䊐, Fennville, MI; and 〫, Geneva, NY, apple fly colony. P ⬍ 1 ⫻ 10⫺7 for every test of behavioral difference between races at a site,
as determined by Fisher’s exact test. Populations within a race did not differ significantly from each other in their responses to their natal fruit blend. However,
significant heterogeneity occurred among apple-fly populations in their responses to hawthorn blend (G test reaching sphere ⫽ 11.3, P ⫽ 0.158, 3 df) and among
hawthorn fly populations to apple blend (G test ⫽ 15.8, P ⫽ 0.0006, 2 df).

211
Linn et al. PNAS 兩 September 30, 2003 兩 vol. 100 兩 no. 20 兩 11491
Fig. 2. Tanglefoot-coated spheres used for field trials. (A) Clear sphere with
septum used to release volatiles for three-way choice tests at Fennville, MI. (B)
Clear sphere with scintillation vial used to release volatiles for paired apple-
blend vs. blank tests. (C) Red sphere used in New York field trials and flight
tunnel. Background is a hawthorn tree with red fruits visible.

Results and Discussion

Flight Tunnel. In control flight-tunnel experiments, no fly of either
host race flew upwind toward a ‘‘blank’’ red sphere fitted with
an odorless septum. The sphere and septum used as a release
point for the blends in the tunnel therefore held no intrinsic
attractive value from the 1-m distance at which flies were
released.
Significant differences were observed, however, in the behav-
ioral responses of the host races to red spheres with apple vs.
hawthorn volatiles. Virtually every apple-origin fly tested took
flight when the septum attached to the sphere contained the
apple blend. A majority of these apple flies (⬎70%) displayed
upwind anemotactic flight, tracking the apple-odor plume in the
tunnel to reach the source sphere (Fig. 1 A). The finding of
anemotactic flight, not previously reported for Rhagoletis, is
important because it implies that these flies have the capacity to
locate an olfactory source from a considerable distance in the
field. Hawthorn-origin flies responded similarly when the sphere
contained the hawthorn blend (Fig. 1B). However, both fly races
displayed a significantly reduced response to their nonnatal
blend. Less than 25% of apple flies flew upwind and reached the
sphere when hawthorn volatiles were present (Fig. 1B), and
fewer hawthorn flies reached apple-blend spheres (Fig. 1 A). The
results were similar for three pairs of apple and hawthorn fly
populations tested from Grant, MI, Fennville, MI, and Urbana, Fig. 3. Total percentages of resident Rhagoletis flies captured across repli-
IL, and for a laboratory colony of Geneva, NY, apple flies cate trapping periods on baited spheres (red in New York, clear in Michigan
established from the wild in the 1970s (Fig. 1). Thus, the host and Indiana) in apple orchards, hawthorn copses, and dogwood-tree stands in
races showed a consistent pattern of preference for their natal vs. Geneva, NY, Fennville, MI (FMI), Cassopolis, MI (CMI), and Granger, IN. (A)
nonnatal blend across their geographic range of overlap. More- Results for three-way choice study of apple blend, hawthorn blend, and blank
spheres. P ⬍ 1 ⫻ 10⫺12 for all pairwise comparisons of difference in fly capture
over, Urbana, IL, hawthorn flies reared for two generations in
on sphere types between apple orchard and hawthorn tree copses, as deter-
the laboratory on apple displayed the same behavioral responses mined by G contingency tests. (B) Results for paired field study of apple blend
as hawthorn flies reared directly from field-collected hawthorns vs. blank, clear spheres in apple, hawthorn, and dogwood tree stands. P ⬍ 1 ⫻
(Fig. 1). This finding discounts an effect of the larval-host fruit 10⫺15 for all comparisons of difference in capture on sphere types between
environment on adult fly behavior. Genetic crosses between apple vs. hawthorn or dogwood stands, as determined by two-tailed Fisher’s
apple and hawthorn flies are expected to allow mapping of exact test. Sample n ⫽ total number of flies trapped on all spheres in a given
quantitative trait loci for host odor preference. tree stand.

Three-Way Choice Study. Field trials indicated that the preferences

displayed by the host races in the flight tunnel were relevant in
nature. In three-way choice experiments conducted in unsprayed
apple orchards near Geneva, NY, and Fennville, MI, resident
flies were captured significantly more often on sticky spheres
(red in New York, clear in Michigan) baited with the apple-blend
than on hawthorn-blend or blank spheres (Figs. 2 and 3A; ␹2r
Friedman’s test for the New York apple orchard was 21.1; P ⬍
0.0001 for significantly higher rank order capture on apple-blend
212
11492 兩 www.pnas.org兾cgi兾doi兾10.1073兾pnas.1635049100
spheres across 12 replicate block periods; ␹2r for the Michigan
apple orchard was 6.0; P ⫽ 0.05, three replicate periods). The
pattern was reversed at hawthorn tree stands in New York and
Michigan ⬍1 km away from the apple orchards (Fig. 3A). Here,
significantly more flies were trapped on the hawthorn blend than
the other spheres (␹2r New York hawthorn stand was 12.7, P ⬍
0.001, 12 replicate periods; ␹2r for the Michigan hawthorn stand
was 6.0, P ⫽ 0.05, 3 replicate periods).
Linn et al.
Paired Field Trials. The flight-tunnel and three-way choice exper-
iments imply that the historically derived apple race has evolved
an increased preference for apple volatiles. To further test this
hypothesis, we performed paired field trails of just the apple
blend vs. blank clear spheres at the Fennville, MI, site (Fig. 2B),
and a study of R. pomonella’s sister species, the undescribed
flowering dogwood fly (26). In the Fennville apple orchard,
significantly more resident flies were captured on the apple
blend than blank spheres (Fig. 3B; Z ⫽ 2.93, P ⫽ 0.003,
two-tailed Wilcoxon sign-rank test for greater capture on apple
blend spheres across 11 replicate periods). In the hawthorn tree
copse, in contrast, significantly more flies were captured on
blank spheres than on apple-blend spheres (Fig. 3B; Z ⫽ 2.52,
P ⫽ 0.012, eight replicate periods). The results in flowering
dogwood stands were similar to those for hawthorn trees (Fig.
3B). At two stands of C. florida trees near Granger, IN, and
Cassopolis, MI, a total of 58 resident flies were captured on
apple-blend vs. 175 on blank spheres (Z ⫽ 2.52, P ⫽ 0.012, eight
replicate periods in Indiana; Z ⫽ 2.02, P ⫽ 0.043, five replicate
periods in Michigan). The reduced capture of both the ancestral
hawthorn race and immediate outgroup dogwood fly on apple-
blend vs. blank clear spheres supports the hypothesis that the
increased preference of apple flies for apple odor is a derived
characteristic of the population. The results also suggest that
hawthorn and dogwood flies may avoid the odor of apples.
Conclusion. Our results imply that the apple race of R. pomonella
has evolved an increased preference for a specific blend of
1. Coyne, J. A. (1992) Nature 355, 511–515.
2. Bush, G. L. (1969) Am. Nat. 103, 669–672.
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14. Green, T. A. & Prokopy, R. J., J. Chem. Ecol., in press.
213
Linn et al.
volatiles from apple fruit, and decreased response to hawthorn
volatiles, during the course of its ⬇150 years of existence.
Because mate choice in R. pomonella is directly tied to host
choice, the difference in host odor preference results in premat-
ing reproductive isolation between apple and hawthorn flies. We
have therefore identified a key host-related adaptation under-
lying host race formation and incipient sympatric speciation in R.
pomonella.
In conclusion, investigations of the apple maggot fly are
adding to a growing list of systems demonstrating a role for
ecological adaptation in incipient population divergence and
speciation (3, 27–29). What makes the R. pomonella story
compelling is that the known history and geography of race
formation allows us to directly connect host adaptation (e.g.,
fruit-odor preference) and reproductive isolation in real-time
ecological experiments in nature.
We thank K. Catropia, K. Filchak, R. Harrison, C. Musto, R. Oakleaf,
K. Pelz, K. Poole, H. Reissig, J. Roethele, C. Smith, L. Stelinski, U. Stolz,
B. Westrate, J. Wise, the Niles, MI, U.S. Department of Agriculture
facility, the Trevor Nichols Research Complex, and the New York State
Agricultural Experimental Station at Geneva Fly Rearing Center. This
work was supported by grants from the National Science Foundation
Integrated Research Challenges (to all authors) and the U.S. Depart-
ment of Agriculture National Research Initiative (to J.L.F. and S.H.B.)
and by the state of Indiana 21st Century Fund (to J.L.F.).
15. Aluja, M., Prokopy, R. J., Elkinton, J. S. & Laurence, F. (1989) Environ.
Entomol. 18, 1–7.
16. Prokopy, R. J., Moericke, V. & Bush, G. L. (1973) Environ. Entomol. 2,
743–749.
17. Zhang, A., Linn, C., Jr., Wright, S., Prokopy, R., Reissig, W. H. & Roelofs,
W. L. (1999) J. Chem. Ecol. 25, 1221–1232.
18. Nojima, S., Linn, C., Jr., Morris, B., Zhang, A. & Roelofs, W. L. (2003) J. Chem.
Ecol. 29, 319–334.
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20. Feder, J. L., Chilcote, C. A. & Bush, G. L. (1988) Nature 336, 61–64.
21. McPheron, B. A., Smith, D. C. & Berlocher, S. H. (1988) Nature 336, 64–66.
22. Feder, J. L. & Bush, G. L. (1989) Heredity 63, 245–266.
23. Feder, J. L., Chilcote, C. A. & Bush, G. L. (1990) Evolution (Lawrence, Kans.)
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24. Feder, J. L. & Bush, G. L. (1990) Evolution (Lawrence, Kans.) 44, 595–608.
25. Neilson, W. T. A. & McAllen, J. W. (1965) J. Econ. Entomol. 58, 542–543.
26. Berlocher, S. H. (2000) Evolution (Lawrence, Kans.) 54, 543–557.
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29. Berlocher, S. H. & Feder, J. L. (2002) Annu. Rev. Entomol. 47, 773–815.
EVOLUTION
PNAS 兩 September 30, 2003 兩 vol. 100 兩 no. 20 兩 11493
 SEMINARIO III: GENÉTICA DE LA ESPECIACIÓN 
Marcela Rodriguero & Abel Carcagno 
 

En  este  seminario  se  discutirán  dos  trabajos  que  tratan  acerca  de  la  genética  de  la 
especiación  y  de  la  diferentes  escuelas  relacionadas  con  los  mecanismos  subyacentes  al 
proceso especiogénico. 
Nota:  Se  recomienda  especialmente  la  lectura  crítica  del  trabajo  “Dualism  and  conflicts  in 
understanding  speciation”,  de  Menno  Schilthuizen  (Bioessays  22(12):  1134‐1141,  2000) 
disponible en http://www.ege.fcen.uba.ar/materias/evolucion/material.htm 
 
Genética del proceso especiogénico: dos escuelas teóricas 
 
  Escuela Aislacionista  Escuela Seleccionista 
Punto  de  partida  de  la  Interrupción del flujo  Adaptación a ambientes 
especiación  génico  diferentes 
Fuerzas evolutivas  Deriva genética y/o  Selección natural 
preponderantes durante el  selección natural 
progreso de la especiación 
Resultado último de la  Aislamiento reproductivo  Diferentes acervos génicos 
especiación  pre y/o postcigótico  adaptados 
Velocidad del proceso  Más rápido en focos  Más rápido en simpatría, 
especiogénico en relación a  periféricos aislados,  aunque puede darse en otra 
la escala geográfica  aunque puede darse en otra  configuración geográfica 
configuración geográfica 
 
 

Escuela Aislacionista 
• Schemske D.W. & Bradshaw H.D. (1999) Pollinator preference and the evolution of floral 
traits in mokeyflowers (Mimulus). PNAS 96: 11910‐11915. 
 

1‐ ¿Existen los genes de la especiación? 
2‐ ¿Cuántos genes requiere un proceso especiogénico? 
3‐ ¿Qué son los QTLs y qué relevancia tienen para el estudio de la especiación? 
4‐ ¿Cuál es  la hipótesis  de trabajo de Schemske & Bradshaw (1999) y qué antecedentes la 
sustentan? 
5‐  ¿Qué  aproximación  experimental  utilizaría  para  dilucidar  la  arquitectura  genética  del 
aislamiento reproductivo mediado por polinizadores? 
6‐ ¿Cómo se confeccionó la figura 2? Indique el tratamiento estadístico de los datos. 

214
7‐  ¿Qué  conclusión  puede  extraer  de  la  figura  2  respecto  de  las  preferencias  de  cada 
polinizador? 
8‐  Explique  cómo  se  obtuvieron  los  resultados  graficados  en  las  figuras  3  y  4.  Compárelos 
con los de la figura 2. ¿Dichos resultados se contradicen? 
9‐ A partir de estos datos, ¿cuál es la arquitectura genética del aislamiento reproductivo de 
estas especies? 
10‐  ¿Se  puede  establecer  inequívocamente  que  los  cuatro  caracteres  analizados  son  los 
responsables absolutos del aislamiento reproductivo? 
 
Escuela Seleccionista 
• Fontaneto D., Ermiou E.A., Boschetti C., Caprioli M., Melone G., Ricci C., Barraclough T.G. 
(2007)  Independently  evolving  species  in  asexual  bdelloid  rotifers.  PLoS  Biology  5(4): 
914‐ 921. 
 
11‐ Si existen los genes de la especiación... ¿cuáles serían en este caso? 
12‐ ¿Qué particularidad presenta la clase Bdelloidea? ¿Qué concepto de especie utilizaría? 
¿Qué modelo de especiación? 
13‐  ¿Cuáles  son  las  hipótesis  del  trabajo  de  Fontaneto  et  al.  (2007)?  ¿Cuáles  son  las 
predicciones de cada escenario? 
14‐  Este  taxón  presenta  una  particularidad  que  podría  oscurecer  el  análisis.  Menciónelo  y 
fundamente su respuesta. A partir de dicha conclusión, ¿qué carácter emerge como la mejor 
opción para contrastar las hipótesis de trabajo y cuál podría ser su valor adaptativo? ¿Siente 
que  la  utilización  de  dicha  característica  podría  llevar  a  circularidad  en  el  contraste  de  la 
hipótesis? 
15‐  Una  vez  seleccionado  el  carácter  morfológico  a  estudiar,  mencione  los  fundamentos 
teóricos y las herramientas metodológicas utilizadas para abordar la hipótesis de evolución 
independiente. 
16‐  ¿Cuántas  entidades  evolutivas  se  pueden  distinguir  en  Bdelloidea?  ¿Son  realmente 
independientes? ¿Existe congruencia entre las unidades evolutivas y las reconocidas por los 
taxónomos? ¿Cómo explicaría las discrepancias? 
17‐  Mencione  la  aproximación  metodológica  y  teórica  utilizada  para  el  contraste  de  la 
hipótesis  de  divergencia  adaptativa  (relacione  esto  con  lo  aprendido  en  la  unidad  de 
Neutralismo). 
18‐ A partir de los resultados obtenidos, ¿qué fuerza evolutiva operó en la acumulación de 
cambio evolutivo dentro de Bdelloidea? ¿Qué factores apoyan este resultado? 
19‐  ¿Qué  unidades  evidencian  la  acumulación  de  divergencia  adaptativa?  ¿Se  le  ocurre 
alguna manera de reconciliar estos resultados con los derivados del contraste de la hipótesis 
de evolución independiente? 
20‐  Una  vez  comprendidos  los  objetivos  y  resultados  del  trabajo,  ¿cuántos  conceptos  de 
especie diferentes podría aplicar a los rotíferos de la clase Bdelloidea? 

215
Preguntas unificadoras 
21‐  Comparando  ambos  trabajos...  ¿En  qué  caso  la  selección  natural  desarrolla  un  papel 
principal en el proceso especiogénico? ¿Qué papel juega entonces en el otro caso de estudio 
durante el proceso de especiación? 
22‐ ¿Por qué cree que la teoría de especiación por selección natural tuvo menos adeptos en 
el pasado y actualmente está resurgiendo? 
 
 
 
 

216
Pollinator preference and the evolution of floral traits
in monkeyflowers (Mimulus)
Douglas W. Schemske*† and H. D. Bradshaw, Jr.‡
*Department of Botany and ‡College of Forest Resources, University of Washington, Seattle, WA 98195
Edited by Barbara Anna Schaal, Washington University, St. Louis, MO, and approved August 11, 1999 (received for review June 10, 1999)
A paradigm of evolutionary biology is that adaptation and repro-
ductive isolation are caused by a nearly infinite number of muta-
tions of individually small effect. Here, we test this hypothesis by
investigating the genetic basis of pollinator discrimination in two
closely related species of monkeyflowers that differ in their major
pollinators. This system provides a unique opportunity to investi-
gate the genetic architecture of adaptation and speciation because
floral traits that confer pollinator specificity also contribute to
premating reproductive isolation. We asked: (i) What floral traits
cause pollinator discrimination among plant species? and (ii) What
is the genetic basis of these traits? We examined these questions
by using data obtained from a large-scale field experiment where
genetic markers were employed to determine the genetic basis of
pollinator visitation. Observations of F2 hybrids produced by cross-
ing bee-pollinated Mimulus lewisii with hummingbird-pollinated
Mimulus cardinalis revealed that bees preferred large flowers low
in anthocyanin and carotenoid pigments, whereas hummingbirds
favored nectar-rich flowers high in anthocyanins. An allele that
increases petal carotenoid concentration reduced bee visitation by
80%, whereas an allele that increases nectar production doubled
hummingbird visitation. These results suggest that genes of large
effect on pollinator preference have contributed to floral evolution
and premating reproductive isolation in these monkeyflowers. This
work contributes to growing evidence that adaptation and repro-
ductive isolation may often involve major genes.
reproductive isolation 兩 adaptation 兩 speciation 兩 natural
selection 兩 pollination
O ne of the principal goals of evolutionary biology is to
discover the genetic architecture of adaptation. Fisher’s
‘‘infinitesimal’’ model of evolution proposes that adaptation is
due to the fixation of many genes with small individual effects,
and is based on the assumption that large-effect mutations move
a population farther from, rather than closer to, its phenotypic
optimum (1). This micromutationist view of ‘‘adaptive geome-
try’’ (2) has had widespread support, but was challenged recently
by a theory suggesting that mutations of large effect can often be
beneficial during the early stages of adaptation as populations
move toward their optimum phenotype (3). There have been too
few empirical studies to resolve the debate, and it is therefore
important to identify systems in which both the genetic basis and
ecological significance of adaptive traits can be identified (4, 5).
Adaptations that reduce the frequency of mating among
neighboring populations are of special interest, as these may
contribute to the origin of new species. Although evidence from
Drosophila suggests that premating isolation may evolve quickly
(6), and can have a simple genetic basis (7, 8), there are few
comparable data from other organisms and no studies investi-
gating the genetics of premating reproductive isolation in natural
populations (9, 10).
Pollinator-mediated selection on floral traits is widely re-
garded as a common mechanism of adaptation and speciation in
plants (11–19). The traditional view is that adaptation to the
most abundant or efficient pollinators in geographically isolated
populations results in floral divergence, and that pollinator
preference prevents intercrossing if populations come into sec-
217
11910ⴚ11915 兩 PNAS 兩 October 12, 1999 兩 vol. 96 兩 no. 21
ondary contact. Two species that show this pattern of secondary
contact are the predominantly bee-pollinated Mimulus lewisii
and its hummingbird-pollinated congener Mimulus cardinalis. M.
lewisii has pink flowers, a wide corolla with inserted anthers and
stigma, a small volume of nectar, petals thrust forward to provide
a landing platform for bees, and two yellow ridges of brushy hairs
presumed to be nectar guides (Fig. 1A). M. cardinalis has red
flowers, a narrow tubular corolla, reflexed petals, a large nectar
reward, and exserted anthers and stigma to contact the forehead
of hummingbirds (Fig. 1C). Neither species has an odor detect-
able by humans, and our observations suggest that pollinator
visitation is influenced primarily by flower color, size, shape, and
nectar reward.
Despite striking morphological differences, these two mon-
keyflowers are very closely related. A phylogeny based on DNA
sequence from the internal transcribed spacer of nuclear ribo-
somal RNA places M. cardinalis and the Sierra Nevada form of
M. lewisii together and distinct from Rocky Mountain and
Cascade Range populations of M. lewisii and other members of
the section Erythranthe (A. Yen, R. G. Olmstead, H.D.B. and
D.W.S., unpublished work). Crosses between these two species
produce fertile hybrids (20). Their geographic distributions are
largely nonoverlapping, with M. lewisii found principally from
mid-to-high elevation, and M. cardinalis found from low-to-mid
elevation. The two species co-occur in a narrow altitudinal zone
at 1400 m in the Sierra Nevada.
In 1998, we conducted observations (⬎80 hr) in a sympatric
area along the South Fork of the Tuolumne River, California,
and found that bees were the only visitors to M. lewisii (100% of
233 visits), and that hummingbirds were the primary visitors to
M. cardinalis (97% of 146 visits). Only once did we observe a
pollinator visit both Mimulus species in succession. These results
show that pollinator discrimination results in strong premating
reproductive isolation in the zone of sympatry.
Two experiments are required to elucidate the genetic archi-
tecture of reproductive isolation by pollinator-mediated selec-
tion. First, the genetic basis of traits such as flower color, size,
shape, and nectar reward must be determined for plant species
with different pollinators. Second, the response of wild pollina-
tors to each floral trait must be evaluated in a geographic region
where the plant species co-occur. We have completed the first
experiment, using linkage mapping with molecular markers to
identify quantitative trait loci (QTL) that control complex floral
traits in M. lewisii and M. cardinalis. We found that most floral
traits had at least one QTL of large effect (explaining ⬎25% of
the F2 phenotypic variance), suggesting that pollinator-mediated
selection in this system could involve ‘‘major’’ genes (21, 22).
Here, we report results from the second experiment, identifying
the ecological significance of floral traits and the effect of simple
genetic changes on pollinator visitation in nature.
This paper was submitted directly (Track II) to the PNAS office.
Abbreviation: QTL, quantitative trait loci.
†To whom reprint requests should be addressed. E-mail: schem@u.washington.edu.
The publication costs of this article were defrayed in part by page charge payment. This
article must therefore be hereby marked “advertisement” in accordance with 18 U.S.C.
§1734 solely to indicate this fact.
 EVOLUTION

Fig. 1. M. lewisii (A), an F1 hybrid (B), M. cardinalis (C), and examples of variation in floral traits found in F2 hybrids (D–L).

Materials and Methods outcrossed F2 population. The F1 hybrids have pink flowers and
moderately reflexed petals, with nectar guides similar to those of
Seed of both parental species was collected in Yosemite National M. lewisii, but lacking hairs (Fig. 1B), whereas the F2 generation
Park. We crossed M. lewisii (Fig. 1 A) with M. cardinalis (Fig. 1C) displays a wide range of flower colors and morphologies (Fig. 1
to produce F1 hybrids, then mated unrelated F1s to produce an D–L).
218
Schemske and Bradshaw PNAS 兩 October 12, 1999 兩 vol. 96 兩 no. 21 兩 11911
 We examined the visitation by bees and hummingbirds to the
parental species and hybrids in an experimental population. We A 0.2
grew parental, F1, and F2 individuals to flowering in the Uni- Proportion of visits by bees
versity of Washington greenhouses as part of our QTL studies *

Standardized regression coefficient

(22), and transported a subset of these plants to the study site
(Wawona Ranger Station, Yosemite National Park, elevation 0.1
1300 m) where the two species co-occur. We arranged plants
randomly in a 5 x 15 m plot, with 0.5-m spacing (n ⫽ 24 for each
of the parents and the F1, and n ⫽ 228 for the F2 generation). 0
We used fewer parentals and F1s than F2s to reduce the
likelihood that pollinators would develop a preference for F2s
that resembled the parental species. Our observation period
-0.1
(June 1996) preceded the flowering time of natural populations
of M. lewisii and M. cardinalis. This schedule prevented gene flow
from our study population and ensured that pollinators had not
yet encountered the study species in natural populations in 1996. -0.2
We conducted observations of bee and hummingbird visita- **
tion from dawn to dusk in separate 30-min periods, three to four ***
times a day (mean ⫽ 3.7 periods per day for each pollinator type) -0.3
on 7 days from June 18 to June 27, for a total of 26 hr. Three to
five observers watched the plot during each observation period, ****
using tape recorders to record flower visits by bees and hum- anthocyanins
carotenoidsnectar
projected area
mingbirds. We recorded the number of open flowers for each B 0.4
plant on each day of observation. To obtain a daily ‘‘rate’’ of

Standardized regression coefficient

pollinator visitation (visits per flower per day), we divided the
daily total number of visits for each pollinator by flower number.
There were more bees than could be recorded during some
observation periods, but this is likely to result in only a slight
underestimate of the relative frequency of bee visitation, so we
did not attempt to correct for the unobserved bee visits. Voucher
specimens of the most common bees were identified by E.
Sugden (Department of Zoology, University of Washington).
Four floral traits were chosen for analysis: (i) petal anthocy-
anin concentration (purple pigments), (ii) petal carotenoid
concentration (yellow pigments), (iii) nectar volume, and (iv)
projected area (a composite measure of the petal surface
exposed to pollinators). These traits are highly diverged in the
two parental species (21–23), and were expected to affect
pollinator visitation rates because of their contribution to pol-
linator attraction and reward. We cannot exclude the possibility
that other, unmeasured traits may contribute to pollinator
visitation, and that these may be linked to the traits included in
our study, or have pleiotropic effects on those traits.
We used the mean of two randomly drawn flowers per plant
to estimate the phenotypic value of each trait. Petal anthocyanin
concentration was estimated by punching 6-mm disks from the
lateral petals, extracting the anthocyanins with 0.5 ml of meth-
anol/0.1% HCl, and determining the absorbance at 510 nm. Petal
carotenoid concentration was estimated similarly, using meth-
ylene chloride for extraction and measuring absorbance at 450
nm. To estimate projected area of the corolla, we recorded video
images of flowers from the perspective of approaching pollina-
tors, i.e., in a plane perpendicular to the long axis of the corolla
tube, and analyzed these with image analysis software (National
Institutes of Health IMAGE; http://rsb.info.nih.gov/nih-image).
Nectar volume was measured with a graduated pipette tip. For
practical reasons, all measurements were conducted while the
study plants were growing in the University of Washington
greenhouse. We remeasured a subset of plants in the field plot,
and found that the greenhouse and field values were positively
correlated for all morphological traits (P ⬍ 0.01, n ⫽ 56) and for
nectar volume (P ⬍ 0.0001, n ⫽ 31).
To examine the relationship between pollinator visitation and
floral traits in the F2 population, we treated the proportion of
bee visits and the daily visitation rates of bees and hummingbirds
as dependent variables in separate multiple regressions, with the
four floral traits as independent variables. Analyzing the pro-
portion of bee visits evaluates the effects of floral characters on
219
11912 兩 www.pnas.org
Visitation rates
****
****
0.2
*
0
-0.2
*
bees
hummingbirds
-0.4
****
antho. carot. nectar proj. area
Fig. 2. Contribution of floral traits to pollinator visitation, as determined by
multiple regression analysis (antho., petal anthocyanin concentration; carot.,
petal carotenoid concentration; nectar, nectar volume per flower; proj. area,
projected area of petals). Bars give the standardized regression coefficients; 多,
P ⬍ 0.05; **, P ⬍ 0.01; ***, P ⬍ 0.001; ****, P ⬍ 0.0001. n ⫽ 228 F2 plants for
all analyses. (A) Multiple regression of floral traits on the proportion of visits
by bees (F ⫽ 24.2, P ⬍ 0.0001, R2 ⫽ 0.31). (B) Multiple regression of floral traits
on the mean daily visitation rates by bees (F ⫽ 22.1, P ⬍ 0.0001, R2 ⫽ 0.28) and
hummingbirds (F ⫽ 13.7, P ⬍ 0.0001, R2 ⫽ 0.20).
the composition of the pollinator assemblage, whereas analyzing
daily visitation rates by bees and hummingbirds identifies the
mechanisms responsible for differences in pollinator composi-
tion, i.e., increasing bee visitation vs. decreasing hummingbird
visitation. We performed an angular transformation on the
proportion of visits by bees and a square-root transformation on
all floral traits. The transformed variables were then standard-
ized (mean ⫽ 0, SD ⫽ 1) to provide a direct comparison of the
magnitudes of the regression coefficients for different analyses.
Results and Discussion
We observed a total of 12,567 pollinator visits in the experi-
mental population. The non-native honeybee Apis mellifera
Schemske and Bradshaw
Fig. 3. Effect of allelic differences at the yup locus on the visitation rate (visits
per flower per day) of hummingbirds (A) and bees (B). Heterozygous individ-
uals (LC) or those homozygous for the M. lewisii allele (LL) lack carotenoids in
their upper petals and are pink-flowered (n ⫽ 165), whereas individuals
homozygous for the M. cardinalis allele (CC) have petal carotenoids and vary
in color from light orange to red (n ⫽ 63). Bars denote the mean ⫹ 2 SE.
Significance levels were determined by Mann–Whitney U tests.

comprised ⬍5% of the total visits to F2s and was excluded from

our analyses. We combined all other bee species to form a single
category. The bumblebee Bombus vosnesenski was responsible
for ⬎95% of all bee visits, with the remaining visitation by Osmia
(Monilosmia) sp. and an unknown bumblebee. Bumblebees
generally visited flowers for nectar and made only passive
contact with the anthers, whereas Osmia (Monilosmia) sp.
actively collected pollen during its foraging bouts. Pollen-
collecting bumblebees were observed most often on plants with
red or orange flowers. Anna’s hummingbird (Calypte anna) was
the only species of hummingbird observed. Although we did not
mark hummingbirds, chases between individuals with different
plumage were common, suggesting that several different hum-
mingbirds were visiting the experimental plants.
M. lewisii was visited primarily by bees (82% of 78 visits), and
M. cardinalis was visited by hummingbirds (99.6% of 2,097
visits), establishing that pollinator behavior in our experimental
plots is similar to that observed in natural populations. The
composition of the visitors to F1 hybrids (59% bees; 1,744 visits)
was exactly intermediate to that of the parental species, indi-
220
Schemske and Bradshaw
EVOLUTION
Fig. 4. Effect of marker genotype for the major nectar QTL (RAPD marker
L04co; ref. 22) on nectar volume per flower (A), and the visitation rate (visits
per flower per day) of hummingbirds (B) and bees (C). Genotypes are: LL,
individuals homozygous for the M. lewisii allele (n ⫽ 61); LC, heterozygotes
(n ⫽ 130); CC, individuals homozygous for the M. cardinalis allele (n ⫽ 36). Bars
denote the mean ⫹ 2 SE, and bars with different letters identify means that are
significantly different (P ⬍ 0.01) based on Mann–Whitney U tests corrected for
multiple comparisons (31).
cating a strong genetic component to visitation. The composition
of pollinators visiting the F2s (8648 visits) varied widely, from
plants visited only by bees to those visited only by hummingbirds,
with a mean of 38% bee visitation per plant.
PNAS 兩 October 12, 1999 兩 vol. 96 兩 no. 21 兩 11913
 Increased petal anthocyanins, petal carotenoids, and nectar
volume significantly reduced the proportion of bee visitation,
whereas greater projected area increased the proportion of bee
visitation (Fig. 2A). These results provide clear evidence that
f lower color contributes to reproductive isolation in this
system, despite recent statements to the contrary (24, 25).
Petal anthocyanin concentration significantly affected both
bee and hummingbird visitation rates, but with opposite
effects, whereas each of the other f loral traits had a significant
effect on one pollinator, but not on the other (Fig. 2B). Bee
visitation rate was negatively associated with petal anthocya-
nin and carotenoid concentration and positively associated
with projected area, whereas hummingbird visitation rate was
positively associated with both petal anthocyanin concentra-
tion and nectar volume (Fig. 2B).
We tested the hypothesis that adaptation to different polli-
nators may involve genes with large phenotypic effects by
comparing visitation rates as a function of QTL marker genotype
for petal carotenoid concentration and nectar volume, the two
traits with the greatest impact on bee and hummingbird visita-
tion, respectively (Fig. 2B). A single Mendelian locus controls
the distribution of carotenoid pigments in the petals (20). F2
plants homozygous for the recessive M. cardinalis allele at the yup
locus (yellow upper; ref. 20) have carotenoids distributed
throughout the petals, and are orange- or red-flowered (Fig. 1
D, E, K, and L), whereas F2s carrying the dominant M. lewisii
allele are pink-flowered (Fig. 1 F–J). There was no effect of yup
genotype on hummingbird visitation rate (Fig. 3A), but bee
visitation was 80% lower in plants homozygous for the M.
cardinalis allele (Fig. 3B). This clearly shows that genetic
variation for petal carotenoid concentration affects bee visi-
tation and supports earlier findings that bees visiting Mimulus
species in the section Erythranthe strongly prefer pink over red
f lowers (26).
Although hummingbirds have been shown to exert strong
selection for red coloration (27), we found only a weak rela-
tionship between hummingbird visitation and flower color.
Hummingbirds had a slight, but significant preference for flow-
ers with high petal anthocyanin concentration (Fig. 2B), but
exhibited no preference for flowers high in petal carotenoids.
That petal carotenoids significantly decrease bee visitation but
have no effect on hummingbirds suggests that the high concen-
tration of these pigments in the flowers of M. cardinalis (22) may
function primarily to discourage bee visitation. The hypothesis
that the red coloration of many hummingbird flowers functions
primarily to reduce visitation by insects (28) is consistent with
the finding that hummingbirds do not have an innate preference
for red (29, 30).
To examine the effect of nectar reward on pollinator
visitation, we compared hummingbird and bee visitation rates
1. Fisher, R. A. (1930) The Genetical Theory of Natural Selection (Oxford Univ.
Press, Oxford).
2. Barton, N. (1998) Nature (London) 395, 751–752.
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4. Coyne, J. A. & Lande, R. (1985) Am. Nat. 126, 141–145.
5. Orr, H. A. & Coyne, J. A. (1992) Am. Nat. 140, 725–742.
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221
11914 兩 www.pnas.org
for the three F2 genotypic classes at the major nectar QTL (22).
Our previous genetic mapping study found that this QTL
explains 41% of the difference in nectar volume between the
two parental species and has an additive mode of action, with
the M. cardinalis allele causing an increase in nectar (22).
Segregation of the parental alleles at this locus produced a
nearly 3-fold range in mean nectar volume per f lower in our
F2 field population (Fig. 4A). The average nectar volume of the
heterozygous genotypic class was intermediate to that of the
two homozygous classes (Fig. 4 A), and the visitation rate of
hummingbirds closely matched this distribution of nectar
volume (Fig. 4B). Plants homozygous for the M. cardinalis
allele had twice the rate of hummingbird visitation as M. lewisii
homozygotes, whereas heterozygotes had an intermediate
value (Fig. 4B). These results demonstrate that despite the
bewildering array of f loral variation in the F2 population (Fig.
1 D–L), hummingbirds have the remarkable ability to distin-
guish the phenotypic effects of allele substitutions at the major
nectar QTL. In contrast, there was no relationship between
bee visitation rate and marker genotype at the nectar QTL
(Fig. 4C). The ability of hummingbirds to quickly find rich
nectar sources, and to return to them often, has also been
documented in experiments on spatial learning (29, 32, 33) and
suggests that hummingbirds are capable of exerting strong
selection on the nectar rewards of f lowers.
Taken together, our results provide evidence of striking
differences in the floral preferences of bees and hummingbirds,
and considerable opportunity for the adaptive divergence of
floral traits through pollinator-mediated selection. This stands in
contrast to recent suggestions that pollinators typically have
broad preferences, and are therefore unlikely to contribute to
floral evolution or the reproductive isolation of sympatric taxa
(25, 34, 35). Floral traits associated with bumblebee and hum-
mingbird pollination, such as petal carotenoid pigments and
nectar volume, appear to be under relatively simple genetic
control, with major QTLs responsible for pollinator discrimina-
tion and reproductive isolation in nature. This work contributes
to the growing body of evidence that adaptation may often
involve genes of large effect (3, 5, 36–39). Further studies are
needed to determine whether our results can be generalized to
other plant taxa where closely related species differ in their
major pollinators.
We thank B. Best, J. Coyne, and two anonymous reviewers for
thoughtful comments on the manuscript; B. Best, D. Ewing, B. Frewen,
J. McKay, K. Otto, Y. Sam, and K. Ward for technical assistance; E.
Sugden for identifying the bees; and J. van Wagtendonk, P. Moore, and
the staff of Yosemite National Park for permission to conduct our
research. This work was supported by the Royalty Research Fund of
the University of Washington and National Science Foundation Grant
DEB 9616522.
18. Grant, V. (1994) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91, 3–10.
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EVOLUTION

222
Schemske and Bradshaw PNAS 兩 October 12, 1999 兩 vol. 96 兩 no. 21 兩 11915
 PLoS BIOLOGY

Independently Evolving Species

in Asexual Bdelloid Rotifers
Diego Fontaneto1[, Elisabeth A. Herniou2,3[, Chiara Boschetti4, Manuela Caprioli1, Giulio Melone1, Claudia Ricci1,
Timothy G. Barraclough2,3,5*
1 Dipartimento di Biologia, Università di Milano, Milan, Italy, 2 Division of Biology, Imperial College London, Ascot, United Kingdom, 3 Natural Environment Research Council
Centre for Population Biology, Imperial College London, Ascot, United Kingdom, 4 Institute of Biotechnology, University of Cambridge, Cambridge, United Kingdom,
5 Jodrell Laboratory, Royal Botanic Gardens, Kew, United Kingdom

Asexuals are an important test case for theories of why species exist. If asexual clades displayed the same pattern of
discrete variation as sexual clades, this would challenge the traditional view that sex is necessary for diversification
into species. However, critical evidence has been lacking: all putative examples have involved organisms with recent or
ongoing histories of recombination and have relied on visual interpretation of patterns of genetic and phenotypic
variation rather than on formal tests of alternative evolutionary scenarios. Here we show that a classic asexual clade,
the bdelloid rotifers, has diversified into distinct evolutionary species. Intensive sampling of the genus Rotaria reveals
the presence of well-separated genetic clusters indicative of independent evolution. Moreover, combined genetic and
morphological analyses reveal divergent selection in feeding morphology, indicative of niche divergence. Some of the
morphologically coherent groups experiencing divergent selection contain several genetic clusters, in common with
findings of cryptic species in sexual organisms. Our results show that the main causes of speciation in sexual
organisms, population isolation and divergent selection, have the same qualitative effects in an asexual clade. The
study also demonstrates how combined molecular and morphological analyses can shed new light on the evolutionary
nature of species.
Citation: Fontaneto D, Herniou EA, Boschetti C, Caprioli M, Melone G, et al. (2007) Independently evolving species in asexual bdelloid rotifers. PLoS Biol 5(4): e87. doi:10.1371/
journal.pbio.0050087

Although horizontal gene transfer can occur between

Introduction
Species are fundamental units of biology, but there remains
uncertainty on both the pattern and processes of species
existence. Are species real evolutionary entities or convenient
figments of taxonomists’ imagination [1–3]? If they exist, what
are the main processes causing organisms to diversify [1,4]?
Despite considerable debate, surprisingly few studies have
formally tested the evolutionary status of species [1,5,6].
One central question concerning the nature of species has
been whether asexual organisms diversify into species [1]. The
traditional view is that species in sexual clades arise mainly
because interbreeding maintains cohesion within species,
whereas reproductive isolation causes divergence between
species [7]. If so, asexuals might not diversify into distinct
species, because there is no interbreeding to maintain
cohesive units above the level of the individual. However, if
other processes were more important for maintaining
cohesion and causing divergence, for example, specialization
into distinct niches, then asexuals should diversify in a
manner similar to sexuals, although the rate and magnitude
of divergence might differ [8–11].
Empirical evidence to test these ideas has been rare. Most
asexual animal and plant lineages are of recent origin [9,12].
The diffuse patterns of variation typical of such taxa [13]
could simply reflect their failure to survive long enough for
speciation to occur or the effects of ongoing gene flow from
their sexual ancestors [9,12]. Distinct genetic and phenotypic
clusters have been demonstrated in bacteria [14–17] and
discussed as possible evidence for clonal speciation [1].
However, all the study clades engage in rare or even frequent
recombination as well as clonal reproduction [14,18,19].
distantly related bacteria, homologous recombination occurs
only at appreciable frequency between closely related strains
[20,21]. Therefore, clusters in these bacteria could arise from
similar processes to interbreeding and reproductive isolation
in sexual eukaryotes [20]. Aside from issues of sexuality,
previous studies looking for distinct clusters have been
descriptive, relying on visual interpretation of plots of
genetic or phenotypic variation rather than on formal tests
of predictions under null and alternative evolutionary
scenarios [1].
Here, we demonstrate that a classic asexual clade, the
bdelloid rotifers, has diversified into independently evolving
and distinct entities arguably equivalent to species. Bdelloids
are abundant animals in aquatic or occasionally wet
terrestrial habitats and represent one of the best-supported
clades of ancient asexuals [22–24]. They reproduce solely via
parthenogenetic eggs, and no males or traces of meiosis have
ever been observed. Molecular evidence that bdelloid
Academic Editor: Mohamed A. F. Noor, Duke University, United States of America
Received September 11, 2006; Accepted January 26, 2007; Published March 20,
2007
Copyright: Ó 2007 Fontaneto e al. This is an open-access article distributed under
the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted
use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original author
and source are credited.
Abbreviations: GTR, general transition rate; PC, principal component; SEM,
scanning electron microscopy
* To whom correspondence should be addressed. E-mail: t.barraclough@imperial.
ac.uk
[ These authors contributed equally to this work.

223 Biology | www.plosbiology.org

PLoS 0914 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87

Author Summary
The evolution of distinct species has often been considered a
property solely of sexually reproducing organisms. In fact, however,
there is little evidence as to whether asexual groups do or do not
diversify into species. We show that a famous group of asexual
animals, the bdelloid rotifers, has diversified into distinct species
broadly equivalent to those found in sexual groups. We surveyed
diversity within a single clade, the genus Rotaria, from a range of
habitats worldwide, using DNA sequences and measurements of jaw
morphology from scanning electron microscopy. New statistical
methods for the combined analysis of morphology and DNA
sequence data confirmed two fundamental properties of species,
namely, independent evolution and ecological divergence by
natural selection. The two properties did not always coincide to
define unambiguous species groups, but this finding is common in
sexual groups as well. The results show that sex is not a necessary
condition for speciation. The methods offer the potential for
increasing our understanding of the nature of species boundaries
across a wide range of organisms.
genomes contain only divergent copies of nuclear genes
present as two similar copies (alleles) in diploid sexual
organisms rules out anything but extremely rare recombina-
tion [25–27]. Yet, bdelloids have survived for more than 100
million y and comprise more than 380 morphologically
recognizable species and 20 genera [28]. The diversity of the
strictly asexual bdelloids poses a challenge to the idea that sex
is essential for long-term survival and diversification [29].
However, taxonomy does not constitute strong evidence for
evolutionary species: the species could simply be arbitrary
labels summarizing morphological variation among a swarm
of clones [7]. We adopt a general evolutionary species
concept, namely, that species are independently evolving
and distinct entities, and then break the species problem into
a series of testable hypotheses derived from population
genetic predictions [3]. We use the word ‘‘entity’’ to refer to a
set of individuals comprising a unit of diversity according to a
given criterion or test: the question of whether to call those
entities ‘‘species’’ will be returned to below.
Focusing on the genus Rotaria (Figure 1), one of the best-
characterized genera of bdelloids, we use combined molec-
ular and morphological analyses to distinguish alternative
scenarios for bdelloid diversification (Figure 2). First, the
entire clade might represent a single species, that is, a swarm
of clones with no diversification into independently evolving
subsets of individuals. Second, the clade may have diversified
into a series of independently evolving entities. By ‘‘inde-
pendently evolving,’’ we mean that the evolutionary processes
of selection and drift operate separately in different entities
[8,9], such that genotypes can only spread within a single
entity. Possible causes of independence include geographical
isolation or adaptation to different ecological niches [10,17].
The expected outcome is cohesion within entities but genetic
and phenotypic divergence between them [9–11].
We first test for the presence of independently evolving
entities. Under the null scenario of no diversification, genetic
relationships should conform to those expected for a sample
of individuals from a single asexual population (H0, Figure
2A). Under the alternative scenario that independently
evolving entities are present, we expect to observe distinct
clusters of closely related individuals separated by long
224 Biology | www.plosbiology.org
PLoS
Speciation in Asexual Rotifers
branches from other such clusters (H1, Figure 2A; and [9]).
Coalescent models can be used to distinguish the two
scenarios [30]. Failure to reject the null model would indicate
a lack of evidence for the existence of independently evolving
entities.
Next, to investigate the role of adaptation to different
niches in generating and maintaining diversity within the
clade, we extend classic methods from population genetics to
test directly for adaptive divergence of ecomorphological
traits. If trait diversity evolves solely by neutral divergence in
geographic isolation, we expect morphological variation
within and between entities to be proportional to levels of
neutral genetic variation (H0, Figure 2B, Materials and
Methods). If, instead, different entities experience divergent
selection on their morphology, we expect greater morpho-
logical variation between clusters than within them, relative
to neutral expectations (H1, Figure 2B; and [31]). Past work
has often discussed sympatry of clusters as evidence for niche
divergence [1], but, in theory, coexistence can occur without
niche differences [32]; hence, we introduce an alternative,
more direct approach.
Our results demonstrate that bdelloids have diversified not
only into distinct genetic clusters, indicative of independent
evolution, but also into entities experiencing divergent
selection on feeding morphology, indicative of niche diver-
gence. In common with findings of cryptic species in sexual
organisms [33,34], the morphologically coherent groups
experiencing divergent selection often include several genet-
ic clusters: this introduces difficulties in deciding which units
to call species, but this problem is shared with sexual
organisms [3,33]. In short, bdelloids have diversified into
entities equivalent to sexual species in all respects except that
individuals do not interbreed. The results demonstrate the
benefits of statistical analyses of combined molecular and
morphological data for exploring the evolutionary nature of
species.
Results/Discussion
We collected all individuals of Rotaria encountered during
3 y searching rivers, standing water, dry mosses, and lichens,
centered on Italy and the United Kingdom but also globally
[35]. Individuals were identified to belong to nine taxonomic
species (Tables S1 and S2). Most of the described species of
Rotaria missing from our sample are known from only one
record or are very rarely encountered (Protocol S1). Bayesian
and maximum parsimony analyses of mitochondrial cyto-
chrome oxidase I (cox1) and nuclear 28S ribosomal DNA
sequences provide strong support for the monophyly of
taxonomic species (Figures 3, S1, S2, and S3 and Text S1),
with the sole exception of R. rotatoria, which was already
suspected to comprise a species complex based on disagree-
ments among authors [36,37].
Morphometric analyses further support the distinctness of
taxonomic species. Bdelloid morphology is hard to measure
because of their shape-changing abilities; hence, we used
geometric morphometrics [38] to measure the only suitable
trait, their hard jaws, called trophi [39] (Figures 1 and S4).
Trophi size and shape are not characters that have been used
in the traditional taxonomy of the genus (Table S2). Trophi
scale weakly with rough measures of body size of each species
(mean trophi size against log body length from [37]: r¼0.55, p¼
0915 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87

Figure 1. SEM Pictures of Some Species of the Genus Rotaria
(A) R. neptunia, lateral view; (B) R. macrura, ventral view; (C) R. tardigrada,
dorsal view; (D) R. sordida, lateral view; and (E) trophi of R. tardigrada
with open circles showing the location of landmarks used for the shape
analysis. Scale bars: 100 lm for animals, 10 lm for trophi.
doi:10.1371/journal.pbio.0050087.g001
0.2, Spearman’s rank test), and both the size and shape of
trophi likely reflect different types or sizes of particulate food
consumed, although the details of how food is processed
remain unclear [28]. Discriminant analysis of the first five
principal components (PCs) describing trophi shape (cumu-
lative explained variance, 97.1%; Materials and Methods)
produced a correct classification with respect to traditional
taxonomy of most specimens of R. macrura, R. neptunia, R.
225 Biology | www.plosbiology.org
PLoS
Speciation in Asexual Rotifers
Figure 2. Scheme Showing the Predicted Patterns of Genetic and
Morphological Variation Underlying Our Tests of Alternative Scenarios of
Diversification
(A) Hypothetical trees showing expected genetic relationships among a
sample of individuals under the null model that the sample is drawn
from a single asexual population (H0) and under the alternative model
that the clade has diversified into a set of independently evolving
entities (H1).
(B) Expected variation in two ecomorphological traits evolving either
neutrally (H0) or by adaptive divergence (H1) in a genus that has
diversified into six genetic clusters. Note that a mixed pattern is possible:
Some genetic clusters may have experienced divergent selection on
morphology, whereas others have not.
doi:10.1371/journal.pbio.0050087.g002
sordida, and R. tardigrada (Table S3). The remaining species
overlapped in shape but could be discriminated by size
(Figures 4 and S5). Related species on the DNA trees tend to
have similar morphology: for example, R. magnacalcarata, R.
socialis, and R. rotatoria FR.2.1 and IT.5 overlap in shape, but are
more distant from R. rotatoria UK.2.2. Only two of the
traditional species found to be monophyletic in the DNA tree
displayed significant variation in size or shape among
populations: R. sordida and R. tardigrada. In both cases, the
populations that differed were deeply divergent in the DNA
tree as well.
Congruence between molecules and morphology confirms
0916 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87
 Speciation in Asexual Rotifers

Figure 3. Phylogenetic Relationships in the Genus Rotaria

The consensus of 80,000 sampled trees from Bayesian analysis of the combined cox1 and 28S rDNA data sets is shown, displaying all compatible
groupings and with average branch lengths proportional to numbers of substitutions per site under a separate GTR þ invgamma substitution model for
the cox1 and 28S partitions. Posterior probabilities above 0.5 and bootstrap support above 50% from a maximum parsimony bootstrap analysis are
shown above and below each branch, respectively. Support values for within-species relationships are not shown for very short branches but are shown
in Figures S1 through S3. Closed circles indicate clusters identified by the clustering analysis. Colors represent traditional species memberships.
Diamonds indicate taxonomic species and monophyletic groups of Rotaria. Names refer to the species, the country, the number of site within that
country for that species, and the number of individual from that site if several were isolated; for example, R.macr.IT.1.1 refers to the first individual from
site 1 in Italy for R. macrura. Pictures of trophi from one individual from each cluster are shown to scale: Representatives of all sampled populations are
shown in Figure S4. A full list of names and localities of samples is available in Table S1.
doi:10.1371/journal.pbio.0050087.g003

226 Biology | www.plosbiology.org

PLoS 0917 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87

Figure 4. Plot of the Size and Shape (the First Two PCs, PC1 and PC2,
from the Generalized Procrustes Analysis) of Trophi across Species
The directions of shape variation along each axis are shown for PC1 and
PC2, respectively, using 32 and 34 magnification of the observed
variation for emphasis. PC1 represents a continuum from oval to rounder
trophi and from parallel to converging major teeth. PC2 represents a
trend in the distance of the major teeth from the attachment point
between the two halves of the trophi.
doi:10.1371/journal.pbio.0050087.g004
that most traditional Rotaria species are monophyletic clades
but does not rule out the possibility that taxa reflect variation
within a single asexual species or swarm of evolutionarily
interacting clones. Under the alternative scenario that
independently evolving entities are present, we expect to
observe clusters of closely related individuals separated from
other such clusters by longer internal branches on a DNA tree
[9,30,40]. We therefore tested for significant clustering by
comparing two models describing the likelihood of the
branching pattern of the DNA trees: first, a null model that
the entire sample derives from a single population following
a neutral coalescent [41], and, second, a model assuming a set
of independently evolving populations joined by branching
that reflects the timing of divergence events between them,
that is, cladogenesis [9,30,42]. The models allow departures
from strict assumptions of constant population size and rates
of cladogenesis (see Materials and Methods).
The results indicate significant clustering within Rotaria, as
expected if several independently evolving entities are
present and consistent with patterns of mtDNA diversity
from a broad sample of bdelloids [43]. The maximum
likelihood solution for the independent evolution model on
the combined tree infers 13 isolated clusters, with the
remaining individuals inferred to be singletons (Figure 3;
Table S4). Two monophyletic taxonomic species contained
two separate clusters: R. magnacalcarata has two clusters
corresponding to the U.K. and Italian samples, whereas R.
macrura has two clusters not matching sampling locality.
Uncorrected pairwise distances of cox1 within clusters ranged
from 0% to 3.3% (mean, 1.5%), and those between clusters
ranged from 4.1% to 23.1% (mean, 16.0%). The null model
that the entire lineage represents a single cluster can be
rejected (log likelihood ratio test, 2 3 ratio ¼ 30.8, v2 test,
three degrees of freedom, p , 0.0001).
Our results indicate that independently evolving entities
227 Biology | www.plosbiology.org
PLoS
Speciation in Asexual Rotifers
are present in bdelloids but at a lower level than taxonomic
species, that is, cryptic taxa within the taxonomic species.
However, the nature of independent evolution remains
unclear. Clusters might simply represent geographically
isolated, or even partially geographically isolated, populations
evolving neutrally [32,44]. Alternatively, the clade might have
diversified into ecologically distinct species experiencing
divergent selection pressures. To resolve these alternatives,
we test directly for divergent selection between different
lineages, adapting classic methods from molecular population
genetics [31,45]. If rotifers have experienced divergent
selection on trophi morphology between species, for exam-
ple, adapting to changes in habitat or resource use, we expect
low variation within species and high variation between
species, relative to the same ratio for neutral changes.
To explore the level at which divergent selection acts on
morphology, we compared rates of morphological change
within clusters, between clusters within taxonomic species,
and between taxonomic species, in each case relative to silent
substitution rates in cox1, assumed to reflect neutral changes
(see Materials and Methods). The test is robust to sampling
issues and differences in mutational mechanism between
morphology and cox1 (see Materials and Methods). The results
reveal significant evidence for divergent selection on trophi
size and PC2 (Figure 5; Table S5). However, divergent selection
occurs between taxonomic species, not between clusters; both
traits are conserved within taxonomic species but diverge
rapidly between species, relative to neutral expectations.
Changes in PC1 are more complex, being lower between
clusters either than within clusters or between taxonomic
species. However, overall the results demonstrate divergent
selection on the size and some aspects of shape of the trophi.
Our results show that Rotaria has undergone adaptive
diversification in feeding morphology, presumably associated
with specialization to different habitats. The finding is
supported by observations of ecological differences among
the traditional species. For example, R. socialis and R.
magnacalcarata live externally on the body of the water louse
Asellus aquaticus but partition their use of the host, with the
former living around the leg bases and the latter on the
anterior, ventral surface. Our analyses show that these
traditional species, which are found living together on single
louse individuals, are evolutionarily independent and distinct
entities. Another traditional species, R. sordida, is found in
more terrestrial habitats than the other species, although it
sometimes co-occurs with R. tardigrada, which is generally
more aquatic (Table S2). Therefore, informal observations of
habitat partitioning and coexistence at local scales add
further support to the role of niche partitioning.
Not all of the entities identified as genetic clusters display
evidence of divergent selection on feeding morphology: the
signature of divergent selection was detected at a broader
level than that of independently evolving clusters. One
possible explanation is that some clusters arose solely from
neutral divergence in complete or partial geographical
isolation [32,44]. Some of the clusters do comprise geo-
graphically localized sets of samples, but at least one tradi-
tional species, R. macrura, contains two clusters without
obvious geographical separation. Alternatively, divergent
selection might act at different hierarchical levels on differ-
ent traits [17]: clusters might have diverged in unmeasured
traits such as behavior, gross body morphology, or life history.
0918 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87

Figure 5. Evolutionary Rates of Changes in Trophi Size and Shape
Rates are expressed as the variance in each trait per unit branch length.
Branch lengths are in units of the number of silent substitution per
codon of cox1. Estimates from the maximum model with three rate
classes are shown: within clusters, between clusters within taxonomic
species, and between taxonomic species. Error bars show confidence
limits within 2 log likelihood units of the maximum likelihood solution.
Hierarchical likelihood ratio tests indicated that the model for size could
be simplified to assume a joint rate for within cluster and between
cluster branches (Table S5).
doi:10.1371/journal.pbio.0050087.g005
Future work sampling additional genetic markers and
phenotypic traits for the identified clusters might distinguish
these alternatives.
So which level should we call ‘‘species’’? As increasingly
recognized in reviews of species concepts, the answer will
depend on which aspect of diversity is of most interest and on
the intended use of the delimitation [3,46]. For evolutionary
studies, for example, into how bdelloids might adapt to
changing environments, the genetic clusters provide statis-
tical evidence of independent evolution within the tradition-
ally recognized species that needs to be taken into account.
For ecological studies, the traditional species conform closely
to units that are ecologically distinct in terms of feeding
morphology. Perhaps surprisingly for a poorly studied group
of microscopic animals, traditional species limits appear to
be robust for many purposes with the exception of the
paraphyletic R. rotatoria. However, the important point here
is that the same issues apply to studies of sexual organisms.
Genetic surveys often reveal cryptic species within morpho-
logically coherent sexual species and elicit the same argu-
ments over their interpretation [3,33,34].
We conclude that bdelloids display the same qualitative
pattern of genetic and morphological clusters, indicative of
diversification into independently evolving and distinct
entities, as found in sexual clades. This refutes the idea that
sex is necessary for diversification into evolutionary species.
Similar approaches could be used to explore the nature of
species in sexual clades—for example, how often is speciation
accompanied by ecological divergence compared to a null
228 Biology | www.plosbiology.org
PLoS
Speciation in Asexual Rotifers
model of reproductive isolation and neutral divergence
[32,47,48]? In addition, clades differing in levels of recombi-
nation could be compared to determine how sexual repro-
duction affects the strength and rate of diversification. Does
the requirement for reproductive isolation limit opportuni-
ties for speciation in sexuals, or do their faster adaptive rates
promote stronger patterns of diversification than in asexuals
[9,49]? Microbial eukaryotes, prokaryotes, and fungi could
provide additional study clades for such studies [12], linked to
genetic studies verifying the presumed lack of recombination
[50].
Our study highlights the advantages of statistical analyses
of combined morphological and molecular data. Recent work
delimiting or identifying species from DNA barcode data
[34,51] has been criticized for relying on organelle genome
markers, which may not reveal recent divergences or reflect
the history of nuclear genes [52,53]. Morphology provides a
ready window on adaptive differences between populations,
often the first sign of divergence and at the present easier to
sample than the genes underlying important traits [54,55], but
has lacked the theoretical framework of DNA. Combined
analyses, sampling at the population level across entire clades,
offer new potential to uncover the nature of species and
biological diversity. Our methods could be readily applied to
sexual clades and to other cases presenting challenges to
current theories, such as groups in which barriers to
interbreeding appear to be weak or nonexistent [1].
Materials and Methods
DNA analyses. DNA was isolated either from clonal samples of five
to 25 individuals grown in the laboratory from a single wild-caught
individual or from single wild-caught individuals using a chelex
preparation (InstaGene Matrix; Bio-Rad, http://www.bio-rad.com).
The 28S rDNA and cox1 mtDNA were amplified and sequenced by
PCR as described in Protocol S1. Trees were reconstructed from the
cox1 and 28S rDNA matrices separately and from a combined matrix
for all individuals with at least one gene sequenced. Bayesian analyses
were run in Mr Bayes (http://mrbayes.csit.fsu.edu) 3.1.1 for 5 million
generations with two parallel searches, using a general transition rate
(GTR) þ invgamma model [56]. The combined analysis implemented a
partition model with a separate GTR þ invgamma model and rate
parameter for the two partitions. Maximum parsimony support was
assessed using 100 bootstrap replicates, searching each heuristically
with 100 random addition replicates and TBR branch swapping in
Paup*4.10. Eight individuals from the related genus Dissotrocha were
included as outgroups. Comparisons of the two genes are described in
Protocol S1 and Text S1.
Morphometric analyses. Trophi were prepared for scanning
electron microscopy (SEM) by dissolving soft tissues on a cover slide
with sodium hypochloride (NaOCl 4%), rinsing with deionized water,
dehydrating at room temperature, and sputter-coating a thin layer of
gold. Shape was measured by Generalized Procrustes Analysis (GPA)
[57] of six landmarks on digitized pictures of the cephalic (ventral)
view (Figure 1). GPA coordinates were used for PC analysis after
projection onto an Euclidean space tangent to the shape space (see
Protocol S1). Size was expressed as centroid size of the landmark
configuration. We attempted to culture all individuals, to allow
morphometrics and sequencing on individuals from the same clone.
However, not all clones survived in the laboratory; for these, we used
replicate individuals from the same wild population where possible.
In total, we measured 326 SEM pictures of trophi from 23
populations belonging to eight species (see Table S1b). For species
with both laboratory-cultured and wild-caught measures, we found
no evidence that sample type influenced either the mean or variance
of size and shape measures (Table S6), indicating respectively that
species differences are genetically based (not environmental) and that
there appears to be little genetic variation for morphology within
populations. Statistical analyses were performed using the R
statistical programming language [58] and routines in the Tps series
of programs [59].
0919 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87

Clustering test for independent evolution. Under the null model
that the entire sample derives from a single population obeying a
single coalescent process, we calculated the likelihood of waiting
times, xi, between successive branching events on the DNA tree as
x
Lðxi Þ ¼ b eb i
ð1Þ
with

b ¼ kðni ðni  1ÞÞ p
ð2Þ
where ni is the number of lineages in waiting interval i, k is the
branching rate for the coalescent (the inverse of twice the effective
population size in a neutral coalescent), and p is a scaling parameter
that allows the apparent rate of branching to increase or decrease
through time, fitting a range of qualitative departures from the strict
assumptions of a neutral coalescent, for example, growing (p , 1)
or declining (p . 1) population size [30]. Under the alternative model
that the sample derives from a set of independently evolving
populations, each one evolving similarly to the null case, we
calculated the likelihood of waiting times as Equation 6 from Pons
et al. [30]. The alternative model optimizes a threshold age, T, such
that nodes before the threshold are considered to be diversification
events with branching rate kD and scaling parameter pD. Branches
crossing the threshold define k clusters each obeying a separate
coalescent process but with branching rate, kC, and scaling
parameter, pC, assumed to be constant across clusters. The
alternative model thus has three additional parameters. Models were
fitted using an R script available from T.G.B. to an ultrametric tree
obtained by rate smoothing the combined analysis DNA tree using
penalized likelihood in r8s (http://ginger.ucdavis.edu/r8s) and cross-
validation to choose the optimal smoothing parameter for each tree
[60].
Test for divergent selection. In an asexual clade, all genes have the
same underlying genealogy: the entire genome is inherited as a single
unit. Assuming that silent substitutions are neutral, the expected
number of silent mtDNA substitutions on a branch of the genealogy
is lt, where t is the branch length in units of time and l is the
mutation rate of the gene. Assuming a neutral morphological trait
evolving by Brownian motion, the expected squared change
(variance) along a branch is r2m t, where r2m is the mutational rate of
increase of variance [61]. The expectations are the same for branches
within populations or between them. Therefore, the average rate of
change of a neutral trait expressed as variance per silent substitution
should be the same within populations as between them, that is,

r2m =l : This prediction holds even if mutation rates vary across the
tree, providing they do so without a systematic bias between the
branch classes being compared, a reasonable assumption shared with
widely used molecular versions of the test [31].
We reconstructed evolutionary changes in trophi size and shape
(PC1 and PC2) onto the DNA tree using the Brownian motion model
by Schluter et al. [62] implemented in the Ape library for R [63].
Branch lengths were optimized as the proportion of silent sub-
stitutions per codon using PAML software [64]. The null model
assumes a constant rate of morphological change across the entire
tree. The alternative model labels branches as between taxonomic
species, within species and within clusters, and estimates different
rates for each class. Under a three rate-class model, the likelihood of
the reconstruction, Equation 3 of [62] becomes the product of the
equivalent likelihood for each class of branches.
 
3 1 Qð~
lk Þ
Lð~l1:k ; b1:k Þ} P N1 exp ð3Þ
k¼1 b
k
2bk
where k indicates the branch classes from 1 to 3, bk is the rate
parameter for each class of branches, Nk is the number of nodes
ancestral to each class of branch, and Q(ũk) is the sum of the scaled
variance of changes across branches [62] of class k. Optimization was
implemented in a modified version of the ‘‘ace’’ function of Ape,
available from T. G. B. Divergent selection between taxonomic
species, for example, would be indicated by a significantly lower rate
within cluster and within species branches (classes 1 and 2) than
between species branches (class 3). Assumptions and robustness of the
test are discussed further in Protocol S2.
Supporting Information
Figure S1. Phylogenetic Relationships from Bayesian Analysis of the
Combined Data
Posterior probabilities from the Bayesian analysis are indicated next
229 Biology | www.plosbiology.org
PLoS
Speciation in Asexual Rotifers
to each node. Below the branch are bootstrap percentages from a
maximum parsimony search with 100 bootstrap replicates each using
a heuristic search with 100 random addition replicates, TBR branch
swapping, and saving only one tree per addition replicate.
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sg001 (21 KB PDF).
Figure S2. Phylogenetic Relationships from Bayesian Analysis of cox1
Posterior probabilities are indicated above each branch; parsimony
bootstrap values are indicated below each branch.
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sg002 (20 KB PDF).
Figure S3. Phylogenetic Relationships from Bayesian Analysis of 28S
rDNA
Posterior probabilities are indicated above each branch; parsimony
bootstrap values are indicated below each branch.
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sg003 (14 KB PDF).
Figure S4. SEM Pictures of Trophi from Each Study Population
(A) R. macrura macrIT2; (B) R. macrura macrIT1; (C) R. macrura
macrIT3; (D) R. macrura R.macr.UK.1; (E) R. magnacalcarata magnIT1;
(F) R. magnacalcarata magnIT3; (G) R. magnacalcarata magnIT2; (H) R.
magnacalcarata R.magn.UK.2.1; (I) R. socialis sociIT1; (J) R. socialis
sociIT2; (K) R. socialis sociIT3; (L) R. socialis R.soci.UK, (M) R. rotatoria
R.rota.IT.5; (N) R. rotatoria R.rota.FR.2.1; (O) R. rotatoria R.rota.UK.2.2;
(P) R. sordida sordIT1; (Q) R. sordida sordIT2; (R) R. sordida sordAU; (S)
R. neptunoida noidIT; (T) R. neptunia R.nept.IT, (U) R. tardigrada
tardIT1; (V) R. tardigrada tardIT3; (W) R. tardigrada R.tard.US; and (X)
landmarks and links used for shape analysis.
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sg004 (197 KB PDF).
Figure S5. Box Plot of the Size of Trophi for Each Study Population
Analysis of variance test, ln CS: F22,303 ¼ 684.17, p , 0.0001.
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sg005 (56 KB PDF).
Protocol S1. Sampling, Molecular Analyses, and Morphometrics
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sd001 (87 KB PDF).
Protocol S2. Test for Divergent Selection on Morphology
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sd002 (72 KB PDF).
Table S1. Locality Records for DNA Sequences and Morphometric
Measurements
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.st001 (78 KB PDF).
Table S2. Traditional Taxonomy of Rotaria Species
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.st002 (60 KB PDF).
Table S3. Discriminant Analysis of Trophi Shape
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.st003 (29 KB PDF).
Table S4. Comparison of Models of Single versus Multiple Independ-
ently Evolving Entities
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.st004 (47 KB PDF).
Table S5. Comparison of Alternative Models for Rates of Changes in
Trophi Size and Shape within and between Clusters and Species
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.st005 (37 KB PDF).
Table S6. The Effects of Sampling Type (Clonal versus Population
Sample) on the Mean and Variance of Size and Shape of Trophi
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.st006 (39 KB PDF).
Text S1. Comparison of cox1 and 28S rDNA Results
Found at doi:10.1371/journal.pbio.0050087.sd003 (57 KB PDF).
Accession Numbers
DNA sequences have been deposited at GenBank (http://www.ncbi.
nlm.nih.gov/Genbank) under accession numbers DQ656756 to
DQ656882.
Acknowledgments
We thank Bill Birky, Jr., Austin Burt, Andrea Cardini, Fred Cohan,
Brian O’Meara, Ian Owens, Andy Purvis, Vincent Savolainen, Michael
Turelli, and two anonymous reviewers for their help.
Author contributions. DF, EAH, GM, CR, and TGB conceived and
0920 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87

designed the experiments. DF, EAH, CB, and MC performed the
experiments. DF, EAH, CB, and TGB analyzed the data. GM, CR, and
TGB contributed reagents/materials/analysis tools. DF, EAH, CR, and
TGB wrote the paper.
Funding. This research was supported by Natural Environment
Research Council UK grant NER/A/S/2001/01133, a Systematics
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Speciation in Asexual Rotifers
Association and The Linnean Society of London Systematics Fund
travel grant to DF, a Royal Society University Research Fellowship to
TGB, a Royal Society Dorothy Hodgkin Fellowship to EAH, and a
Royal Society International Joint Project grant to CR and TGB.
Competing interests. The authors have declared that no competing
interests exist.
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0921 April 2007 | Volume 5 | Issue 4 | e87
Problems and paradigms
Dualism and conflicts in
understanding speciation
Menno Schilthuizen
Summary
Speciation is a central but elusive issue in evolutionary
biology. Over the past sixty years, the subject has been
studied within a framework conceived by Ernst Mayr and
Theodosius Dobzhansky and subsequently developed
further by numerous other workers. In this ``isolation''
theory, the evolution of reproductive isolation is a key
element of speciation; natural selection is given only
secondary importance while gene flow is considered
prohibitive to the process. In this paper, I argue that
certain elements in this approach have produced confu-
sion and irreconcilability among students of speciation.
The more prominent debates in speciation (i.e., the
species definition, sympatry/allopatry, and the role of
reinforcement) all derive from an inherent conflict
between the ``isolation'' theory and Darwin's ``selection''
view on species and speciation (in which disruptive
selection is crucial). New data, mainly from field ecology,
molecular population genetics, laboratory studies with
Drosophila and computer analysis, all suggest that the
isolation theory may no longer be the most desirable
vantage point from which to explore speciation. Instead,
environmental selection in large populations, often
unimpeded by ongoing gene flow, appears to be the
decisive element. The traditional preoccupation with
reproductive isolation has created gaps in our knowledge
of several crucial issues, mainly regarding the role of
environmental selection and its connection with mate
selection. BioEssays 22:1134±1141, 2000.
ß 2000 John Wiley & Sons, Inc.
Introduction
Speciation, the evolution of new species, is a central but un-
resolved issue in evolutionary biology.(1) What is the essence
of speciation? What geographical conditions are required for it
to happen? What evolutionary forces are crucial? Many
answers have been given to these questions and often appear
irreconcilable.(2) This has given rise to the conviction that
speciation is a very multifarious phenomenon, which defies
any generalisation. As I will argue in this paper, this confusion
stems largely from a conflict between two theories on specia-
tion that have existed side-by-side for the past sixty years. The
Laboratory of Genetics, Wageningen University, Wageningen, The
Netherlands. Present address: Institute for Tropical Biology and
Conservation, Universiti Malaysia Sabah, Locked Bag 2073, 88999
Kota Kinabalu, Sabah, Malaysia. E-mail: schilthuizen@excite.com
1134 BioEssays 22.12
231
first of these theories is the one put forward by Charles Darwin
in 1859.(3) The second is the theory developed as part of the
Modern Synthesis in the 1930s and 1940s. Since the theories
differ chiefly in their emphasis on which factor drives popula-
tions apart, I will refer to them as the ``selection theory'' and the
``isolation theory'', respectively.
I will first recapitulate some aspects of the historical deve-
lopment of speciation theory, outline the basic tenets of both
views, and highlight the conflicts between them. Then I will
review three prominent debates related to speciation and
argue that all are reflections of those conflicts. At the same
time, I will describe recent data from field ecology, molecular
population genetics, laboratory experiments with Drosophila
and computer analysis, which suggest that a modernised
version of Darwin's view is more likely to bring progress in the
field than an emphasis only on the isolation theory.
The conflict
Species and speciation form the basis of one of the longest-
standing debates in biology. Dedicated attempts to define
species were made as early as the 17th century.(4± 6) No single
early author, however, devoted as much time to it as Darwin,
whose expertise in taxonomy made him the foremost authority
on species in the mid-19th century. In On the Origin of Species
by Means of Natural Selection, he elaborated the point that
species are no more than ``well-marked varieties'', and that the
term was ``arbitrarily given for the sake of convenience to a set
of individuals closely resembling each other''.(3) He added that
the ``search for the undiscovered and undiscoverable essence
of the term species'' was in vain, as it was an attempt at
``defining the undefinable''.(7)
Most present day biologists consider Darwin's opinion
outdated and mainly accept the ``biological species concept''
(BSC). The BSC, which was developed during the 1930s by
Ernst Mayr and Theodosius Dobzhansky, hinges (unlike
Darwin's concept) primarily on reproductive barriers. Mayr
defined species as ``groups of actually or potentially inter-
breeding natural populations, which are reproductively iso-
lated from other such groups''.(8) Dobzhansky consequently
applied the BSC to define the process by which species arise
(i.e., speciation) as ``that stage of the evolutionary process at
which the once actually or potentially interbreeding array of
forms becomes segregated into two or more separate arrays
which are physiologically incapable of breeding''.(9)
BioEssays 22:1134±1141, ß 2000 John Wiley & Sons, Inc.

It is important to realise that the BSC was not primarily
intended as a convenient criterion for sorting taxa. Instead, it
was an essential part of a multidisciplinary theory of specia-
tion. This theory developed in a number of logical steps. Mayr's
vast ornithological experience with geographic variation and
endemism in New Guinea and Polynesia, and similar data from
other groups of organisms, had convinced him that geogra-
phical isolation (allopatry) was cardinal to the speciation
process. His 1942 book Systematics and the Origin of
Species, was intended to show that the ``crucial process in
speciation is not selection [ . . . ], but isolation''.(10) The fact that
isolation was crucial meant that the processes responsible
for allopatric differentiation would break down under gene
flow. So, sympatry would only be possible once reproductive
isolation had evolved. In the absence of reproductive isolation,
two differentiated populations would fuse again upon second-
ary contact. Therefore, reproductive isolation needed to be
the decisive criterion for what constitutes a species, and the
evolution of reproductive isolation would define the point
where speciation has been completed.
The processes responsible for generating reproductive
isolation among populations were considered to be a subtle
combination of genetic drift, natural selection, and epistasis,
acting in small ``peripherally isolated'' populations. Mayr
proved (1954, 1963) that, under the right circumstances, the
combined effects of these forces could produce new co-
adapted gene complexes with reconstituted reproductive
systems, i.e., new species under the BSC.(4,11) So, the theory
of speciation developed by Mayr and Dobzhansky relies
almost exclusively on the evolution of reproductive isolation
for explaining the origin and maintenance of species. To
many biologists, the development of this theory was an
improvement on Darwin, who had not realised the importance
of reproductive isolation and hence lacked a clear theory on
speciation.
Both these claims about Darwin, however, are not entirely
correct. Contrary to popular belief, Darwin was well-aware of
reproductive isolation between species. For example, he
starts chapter 8 of On the Origin of Species with: ``The view
generally entertained by naturalists is that species, when
intercrossed, have been specially endowed with the quality of
sterility, in order to prevent the confusion of all organic
forms''.(3) Darwin, however, knew that hybridisation is com-
mon among many groups of animals and plants, without
affecting the distinctness of species. This was one of the
reasons why he did not consider reproductive isolation of
crucial importance, writing that ``neither sterility nor fertility
affords any clear distinction between species or varieties''.(3)
To Darwin, then, speciation (or, as he called it, ``divergence of
character'') was not brought about by the evolution of
reproductive barriers, but by a mechanism that would force a
single species in two directions, reproductively isolated or not.
This mechanism was natural selection, which would not just be
232
Problems and paradigms
able to make a single species change by adaptation, but also to
make a single species split in two.
Darwin observed that an assemblage of species is more
efficient at exploiting a patch of habitat than a single species.
By analogy, he reasoned that, under conditions of severe
competition, natural selection will favour those individuals
within a population that have the most extreme phenotypes,
and therefore suffer the least from competition with relatives.
``Consequently, I cannot doubt that in the course of many
thousands of generations, the most distinct varieties of any
one species [ . . . ] would always have the best chance of
succeeding and of increasing in numbers, and thus of sup-
planting the less distinct varieties; and varieties, when
rendered very distinct from each other, take the rank of
species''.(3)
The main difference between Darwin's view and the one
elaborated by Mayr and Dobzhansky, then, is the role of
natural selection. To Darwin, natural selection could make a
single population change to suit a changing environment
(adaptation) or it could force a single population in two, to
better exploit the available niches (speciation). Mayr and
Dobzhansky, in contrast, decoupled adaptation from specia-
tion; environmental selection is a causative agent only in
adaptation. As I hope the following paragraphs will show, much
of the confusion about speciation is the result of the fact that
the isolation theory has become embedded in the selection-
based neodarwinian school. Three conflicts in evolutionary
biology are probably the direct result from this irreconcilability.
These are the species definition, the allopatry/sympatry, and
the reinforcement debates.
The species definition debate
In Mayr's writings, two views on species appear. The first is
that all individuals of a species share the same well-integrated
complex of epistatically and pleiotropically interacting genes.
This is the species concept, and Mayr writes that the evolution
of two well-integrated gene complexes from a single ancestral
one is ``the essence of speciation''.(4) At the same time,
however, the biological species definition makes no mention
of gene complexes, but rather of devices for reproductive
isolation. Consequently, Mayr can also be found writing that
``speciation is characterized by the acquisition of these
devices''.(4) What transpires is that Mayr did not claim that
reproductive isolation per se was essential, but that new
gene complexes can not evolve nor persist before such
barriers to gene flow were in place: ``Reproductive isolation
refers to the protective devices of a harmoniously coadapted
gene pool against destruction by genotypes from other gene
pools''.(4)
The contrast between Mayr's species concept (coadapted
gene complexes) and his species definition (reproductive
isolation) is illustrated by his discussion of cytoplasmic incom-
patibility in insects. This phenomenon, which is now known to
BioEssays 22.12 1135
Problems and paradigms
be caused by the bacterium Wolbachia,(12,13) can produce full
reproductive isolation between populations infected by differ-
ent strains of the symbiont. Hence, Laven(14) suggested that
cytoplasmic incompatibility could be a mechanism for instan-
taneous speciation. Mayr,(4) however, objected that two
cytoplasmically incompatible populations ``answer the defini-
tion of [...] species, yet there is serious doubt whether it would
be legitimate to label as species allopatric strains that may
differ by only a single genetic factor.'' Apparently, even though
this single factor conveyed complete intersterility, Mayr hesi-
tated to apply the BSC, because the evolution of two different,
coadapted gene complexes had not taken place.(15)
Recent molecular population genetic data, however, sug-
gest that the BSC with its reproductive-isolation criterion does
not automatically follow from a concept of a species as a co-
adapted gene complex, because the latter can persist in spite
of the absence of reproductive barriers. In the fruit fly species
complex Rhagoletis pomonella, for example, an estimated
gene flow of 6% does not negate the effects of disruptive
selection for an apple- and a hawthorn-feeding species.(16)
Another example comes from microsatellite studies of two
European oak species. In spite of pervasive interspecific
hybridization and gene flow, the two sympatric species remain
morphologically, ecologically and genetically distinct.(17)
Furthermore, based on mtDNA and microsatellite data,
vertebrate species(18,19) have been shown to exhibit consider-
able gene flow across ecotones. Nevertheless, this has not
prevented the divergent environmental selection pressures
on either side of the ecotones resulting in the build-up of
differently coadapted gene complexes.(20)
These new data suggest that species differences can
persist in the face of gene flow. Therefore, the importance of
``protective devices'' in the form of reproductive isolation
mechanisms may have been overstated. Consequently, since
the relevant characteristics of species can also be attained
without the protection of complete reproductive isolation, the
case for using this property as a sine qua non for characterising
species has been considerably weakened. What remains is
the valuable insight that species are stable coadapted gene
complexes. Disconnected from reproductive isolation, it is not
possible or desirable to formalise this notion into a strict
species definition. In evolutionary biology, it should be suf-
ficient to study the evolution of such gene complexes, without
any reference to the category assigned to them. In taxonomy,
the BSC has only incidentally been used as a standard to test
systematic revisions against and Darwin's motto that ``the
opinion of naturalists having sound judgement and wide
experience seems the only guide to follow'',(3) has never
ceased to be important.
The sympatry/allopatry debate
The single most conspicuous conflict in speciation undoubt-
edly is the sympatry/allopatry debate.(1,4,21) Can speciation
1136 BioEssays 22.12
233
occur without geographic isolation? If so, how easily, how
quickly and under what circumstances does it occur? In
Darwin's theory of speciation (see above), sympatry is an
implied prerequisite. Here, speciation is fueled by intraspecific
competition. The most extreme phenotypes are selected,
since they suffer least from mutual exclusion. By necessity,
this process takes place only in full sympatry. In the isolation
theory, on the contrary, there is no place for sympatry. Since in
this framework any gene flow is expected to disrupt the
evolution of new coadapted gene complexes, it is inconcei-
vable that two different gene complexes could diverge within
the same population, without any prior reproductive isolation.
Dobzhansky wrote: ``Species are distinct because they carry
different constellations of genes. Interbreeding [ . . . ] results in
a breakdown of these systems [ . . . ]. Hence, the maintenance
of species as discrete units is contingent on their isolation.
Species formation without isolation is impossible''.(9)
Empirical data exist for both allopatric and sympatric
speciation, however. On the one hand, Mayr's work remains
one of the most comprehensive enumerations of evidence for
allopatric speciation, listing numerous instances where popu-
lations isolated by geographic barriers have genetically
diverged to a small or large extent.(4) On the other hand,
evidence for speciation in sympatry has also been accumulat-
ing steadily, especially in the past two decades. Some of this
evidence is indirect: molecular phylogenetics of sympatric
groups of freshwater fish in constricted environments (small
lakes, the waters around rocky islands or a single stream
system) has revealed monophyly.(22± 24) Other evidence is
more direct: observed host shifts in several groups of insects
have led to the origin and maintenance of genetically differen-
tiated host-specialists.(25± 29)
These conflicting observations have produced a consen-
sus among many evolutionary biologists that speciation is
multifarious. It can be allopatric, when it is caused by isolation,
or sympatric, when selection is the driving force. Differences of
opinion revolve primarily about the prevalence of either mode.
The two modes may not be so different, however, and, instead,
they could be two ends of a continuum of gene-flow opport-
unities, with selection as the driving factor across the range. To
assess the merits of this view, it may be worthwhile to investi-
gate in more detail the respective roles of selection and iso-
lation in allopatry.
To begin with the latter, indications exist that even in
classical cases of allopatry (populations isolated in caves, on
islands, or in habitat fragments) residual gene flow remains
among the supposedly isolated populations. Populations of
cave organisms, for example, have been shown to be inter-
connected by subterranean populations living in minute rock
crevices,(30) while land snail populations on isolated limestone
hills probably exchange genes via low-density populations on
non-calciferous soils.(31) The degree of isolation, then, may
often have been overestimated.

The role of selection, in contrast, may have been under-
valued in models of allopatric speciation. In the basic allopatry
model, a species' range becomes bisected by a physical
barrier, producing two very large daughter populations. With
this model, since selective differences are likely to be small,
and the populations so large that genetic drift is close to zero,
speciation will proceed slowly, if at all. Stebbins,(32) for
example, pointed out that American and Asian sycamore
trees, after millions of years of isolation, have failed to evolve
reproductive isolation. According to Mayr,(33) the rise of the
Isthmus of Panama, which partitioned entire marine biotas into
a Pacific and a Caribbean portion 3.5 million years ago, had
produced ``two collossal gene pools'', and ``differences are still
either nonexistent or they are so slight that one doesn't really
like to rank these as species.''
In the isolation framework, where founder effects and
genetic drift play an important role, large isolated populations
are not expected to be the ideal situation for the evolution
of new coadapted gene complexes. Stebbins's sycamore
enigma, for example, was explained by Mayr(4) by arguing that
the two populations had been too large to be genetically
restructured and hence continued to share the same balancing
systems. An alternative for basic allopatry is the bottleneck
model, in which geographically isolated populations are
founded by a very small number of colonists. In such a small
population, random changes in gene frequencies and the
ensuing changes in epistasis could, theoretically at least,
cause a genetic revolution, leading to a new coadapted gene
complex, which subsequently could possibly shift into a new
niche.
Little evidence for bottleneck speciation exists, however.
Five small-scale(34) and three large-scale(35 ±37) laboratory
studies have largely yielded negative results. Molecular data
from field populations also do not support the idea. Ancient
allele polymorphisms in island species flocks, long regarded
as prime examples of speciation by founder effects, were dis-
covered to be high. Enzyme polymorphisms in the Hawaiian
Drosophilas are just as high as those in their mainland
counterparts,(38) and in the GalaÂpagos finches, 21 ancient
allele variants were found at an Mhc locus.(39) The persistence
of high numbers of ancient haplotypes is inconsistent with very
small numbers of colonists. In the case of the GalaÂpagos
finches, the founding populations must at least have been as
large as forty birds, and probably several hundred.
At the same time, new data tend to favour the basic
allopatry model. The Panama Isthmus, regarded by Mayr as
ineffective in producing allopatric speciation, is now known
to have caused the evolution of numerous reproductively
isolated species in various groups of marine organisms.(40)
Knowlton and co-workers(41,42) for example, have shown that
the isthmus separates almost twenty pairs of sister species of
snapping shrimp. All species pairs are reproductively isolated
while morphologically very similar, and their mtDNA diver-
234
Problems and paradigms
gence corresponds well with the geological age of the barrier.
Nevertheless, there can be no doubt that the populations have
always been very large, which rules out any bottleneck effects
or genetic drift. In contrast, transisthmian environmental
differences are considerable, including tidal influence, nutrient
content and temperature fluctuations, which might better
explain the genetic differentiation.
Laboratory studies, too, have shown that reproductive
isolation can build up in ``allopatric'' populations exposed to
different selection regimes. Rice and Hostert(34) cite numerous
experiments using Drosophila that resulted in prezygotic
reproductive isolation. Some experimenters(43,44) also tested
the development of reproductive isolation between allopatric
populations that experienced the same selection pressure,
and obtained negative results. These developments indicate
that in both allopatric speciation and sympatric speciation,
adaptation to different niches is the driving force, although
stronger selection pressures are required to produce specia-
tion in the latter. This selection pressure will often be met
because of strong competition in sympatry.
The reinforcement debate
The reinforcement model of speciation says that populations
that have attained a certain degree of postzygotic reproductive
isolation in allopatry (as shown by reduced hybrid fitness),
are expected to improve prezygotic reproductive isolation
on secondary contact, given natural selection for assortative
mating.(9,45± 47) In view of its reliance on reproductive isolation
alone, reinforcement can thus be seen as fully consistent with
the ``isolation'' view of speciation.
To better define the role of reinforcement in speciation,
Butlin distinguished between the processes of reproductive
character displacement (namely, the adaptive increase of
assortative mating between populations that have already
experienced full postzygotic reproductive isolation) and
reinforcement (that is, adaptive increase of assortative mating
between populations that have experienced only partial
postzygotic reproductive isolation).(45,46) With this distinction
in mind, we see that reproductive character displacement is
not a speciation process under the isolation theory, whereas
reinforcement is. Nevertheless, the basic evolutionary me-
chanism (selection for assortative mating) is identical in both
processes.
Butlin's papers, which also carried criticism against the
probability of reinforcement actually operating in nature, were
followed by a number of theoretical,(47 ±49) comparative(50,51)
and empirical(52,53) studies. Liou and Price(49) showed that,
under conditions of low hybrid fitness and considerable initial
genetic divergence between the two hybridising populations,
reinforcement could indeed reduce gene flow to zero. The
empirical studies, which were done on flycatchers(53) and
Drosophila,(52) supported this, as they showed an increase in
assortative mating in sympatry, whereas hybrid fitness was
BioEssays 22.12 1137
Problems and paradigms
low but not zero. The comparative studies on Drosophila,
finally, showed that sympatric species have relatively stronger
prezygotic isolation than allopatric species, which also lends
support to reinforcement as a relevant speciation mode in this
group.
From the viewpoint of the isolation theory, then, these
recent data suggest that reinforcement can and does indeed
produce new species. From the viewpoint of the selection
theory, however, the relevance of reinforcement is reduced.
As the process acts only on pairs of populations that are
already genetically and ecologically diverged and that have a
strong (though not complete) degree of reproductive isolation,
it can be argued that reinforcement is not a speciation mode
because it is not instrumental in the populations' divergence.
It only serves to reduce gene flow to zero. If the selection
viewpoint is adopted, reinforcement represents the same
phenomenon as reproductive character displacement: it is
adaptation within two populations that have already speciated.
Redefining the role of reproductive isolation
In the previous paragraphs, I have argued that the selection
view may eventually be a preferable platform for discussing
species and speciation than the isolation view. Selection,
rather than reproductive isolation, appears to be what drives
and keeps species apart, both in allopatric and in sympatric
situations. It will be interesting, however, to examine in more
detail the precise role of reproductive isolation, for two
reasons. (1) Models and observations exist where full pre-
zygotic and/or postzygotic isolation evolves between popu-
lations without any obvious environmental selection. (2)
Reproductive isolation is still important, as it will act as a
catalyst of speciation processes that are initiated by selection.
Two types of ``non-environmental'' reproductive isolation,
i.e., without any direct connection to environmental selection,
can be envisaged. First, there are situations of the ``instanta-
neous kind, where a single trait becomes fixed in a population,
rendering it reproductively isolated from other populations.
Examples include bidirectional cytoplasmic incompatibility
in arthropods due to infection by the bacterial symbiont
Wolbachia, as mentioned above,(14,15,54,55) coil reversal in
globular snails, which causes mechanical incompatibility of
the genitalia,(56± 58) and polyploidy in plants, which leads to
inviability of hybrids due to aneuploidy.(4) Second, recent
advances in the field of sexual selection suggest that isolated
populations can easily diverge in their systems for sexual
signalling. Computer analysis of ``runaway'' sexual selection
has shown that this process exhibits unpredictable, cyclical
behaviour, which is likely to run out of phase in allopatric
populations.(59) This means that, soon after geographic
separation, male signals in one population may no longer
coincide with a preference in females of the other population,
leading to prezygotic isolation. Moreover, allopatric popula-
tions are likely to diverge in the complicated sets of traits that
1138 BioEssays 22.12
235
are involved in male±male sperm competition, sexual
manipulation of females by males, and the female prevention
of the latterÐa set of selective pressures referred to as
sexually antagonistic selection.(60) Again, if males and females
do not coevolve (as in allopatric populations), their compat-
ibility will decrease, resulting eventually in both prezygotic and
postzygotic isolation.
All the situations mentioned above should result in a
situation where isolation is attained first, unrelated to environ-
mental selection, after which the resultant genetic partitioning
would allow for independent adaptation in both daughter
populations. Will the latter actually happen? Two facts make
subsequent niche shifts unlikely in the ``instantaneous'' situa-
tions. First, the reproductive isolation trait will usually be the
only genetic difference between populations that are incom-
patible due to Wolbachia infection, coil reversal, or polyploidy.
Second, the environment will remain unaltered. In coil reversal
and Wolbachia infection, respectively, the conditions for the
establishment(61) and maintenance(15) of the isolation are
restrictive, and empirical evidence is rare.(54,58,62) Allopoly-
ploid (rather than autopolyploid) plants, however, are an
exception. The combination of two different genomes may
allow the new polyploid to be preadapted to a niche that is
intermediate between those of its parents. In fact, studies of
recently originated allopolyploids show that these establish
successfully in such intermediate habitats (e.g., Tragopogon
in North America see Refs. 63,64). Possibly, allopolyploid
speciation may be a case where the isolation view is more
appropriate than the selection view. However, the same may
not be true for situations where isolation is attained through
sexual selection and/or sexually antagonistic selection.
On the one hand, there is no doubt that speciation is often
associated with strong divergence in traits for assortative
mating and/or postzygotic isolation. For example, Odysseus, a
gene responsible for hybrid male sterility between Drosophila
simulans and D. mauritiana has turned out to be a homeobox
gene, expressed in the testes, which evolves extremely rapidly
due to an unknown selection pressure.(65,66) (See the article
by Orr and Presgraves, this issue.) The fact that molecular
phylogenies of the Drosophila simulans clade using this gene
show better resolution than those using other genetic markers,
suggests that it has been important in the speciation process
from a very early stage onwards.(67) Many other genes in-
volved in reproduction show similar evidence for strong
selection, although usually it is not known if these genes are
responsible for reproductive isolation between species.(68 ± 70)
Other evidence comes from comparative studies of speciation
rates in birds, which generally show that polygamous clades
(where ``runaway'' sexual selection will be more prevalent),
show higher speciation rates.(71,72) In effect, sexual selection
can play a major role in incipient isolation.
On the other hand, however, sexual selection and sexually
antagonistic selection may often be chanelled by natural
 Problems and paradigms

Box 1. Two concepts of speciation

``Isolation'' concept ``Selection'' concept

Speciation initiated by:
Speciation progresses by:
Speciation completed when:
Accompanying species
concept:
Geographic setting:
Disruption of gene flow due to geographical, temporal, ecological, Adaptation to different environments
or any other type of gene-pool segregation; most rapid in
peripheral isolates, but also possible in other geographic settings
Genetic drift and founder effects, natural selection or both Natural selection and superimposed sexual
selection
Pre- and/or postmating reproductive isolation has evolved Differently adapted gene pools have
evolved
Biological species concept Darwin's species definition
Most rapid in peripheral isolates, but also possible in other Most-rapid in sympatry, but also possible in
geographic settings other geographic settings

selection. Colour variation in male guppies(73) and possibly
also cichlids,(74) for example, is influenced by the presence or
absence of predatory birds, and mate selection in fishes is
often by body size, which is also an environmentally selected
trait.(75) In addition, many types of reproductive isolation have
been shown to be caused secondarily by environmental
selection. For example, flowering time in monkeyflowers has
diverged due to water regimes of the soil(76) and diurnal mating
rhythms in melon flies have been shown to diverge as a
correlated response to larval development time.(77) Therefore,
possibly, even in cases where species appear to have formed
primarily due to the evolution of reproductive isolation, this
reproductive isolation may have been actually superimposed
on an underlying environmental selection.
In general, then, the role for reproductive isolation may be
seen as catalytic, rather than instrumental in speciation. The
buildup of differently adapted gene pools will be disrupted by
recombination. Because assortative mating and postzygotic
isolation can prevent this, selection and reproductive isolation
are probably best viewed as mutually reinforcing, as has been
pointed out by Rice and Hostert: once an initial episode of
strong environmental selection causes partial reproductive
isolation as a by-product, weaker selection (which otherwise
would have been hampered by gene flow) will then be able to
differentiate the two populations further, which in turn causes
further reproductive isolation, and so on.(34)
Conclusions
In this paper, I have attempted to argue that many of the
debates concerning speciation are the result of conflicts
between the ``selection'' and ``isolation'' views on species and
speciation. The biological species concept, the scepticism
towards sympatric speciation, the emphasis on genetic drift,
and the popularity of reinforcement are all features of the
isolation theory, which views speciation as a process that
begins and ends with the acquisition of reproductive isolation.
Recent data, however, allow a re-appreciation of the role of
natural selection. Reproductive isolation is then seen to take a
catalytic, rather than an instrumental role. This view on species
and speciation is surprisingly compatible with Darwin's ideas
on the subject.
Future work on the role of environmental selection should
fill conspicuous gaps in our knowledge of speciation. The
experiments by Kilias and co-workers(43) and Dodd,(44) which
showed that prezygotic and weak postzygotic isolation
evolved in ``allopatric'' laboratory populations of Drosophila
under conditions of different selection regimes, but not under
identical selection, urgently need a detailed follow-up. These
studies indicate that reproductive isolation may often be a
by-product of selection, whereas theory(59,60) suggests that
it might also build up independently. We may only have
scratched the surface of the full extent of interactions between
natural and sexual selection.
Acknowledgements
For the development of the ideas presented in this paper, I am
indebted to several people who have helped shape my view-
points, namely, John Endler, Jeffrey Feder, Arne Mooers, Bill
Rice, Michael Rosenzweig, Ulrich Schliewen, Dolph Schluter,
and Chung-I Wu. The constructive comments by Jacques van
Alphen, Jeroen Roelfsema, Jeffrey Feder, Ole Seehausen,
Chung-I Wu and two anonymous reviewers on an earlier
version of the manuscript are also gratefully acknowledged.
For the contents of this paper, however, only I am responsible.
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BioEssays 22.12 1141
Problemas Especiación 2° cuatrimestre 2017

PROBLEMAS DE ESPECIACIÓN
PROBLEMA 1:

Mariano Ledá es un compañero suyo que, luego de cursar varias veces Evolución, aun mantiene
intacto su entusiasmo por esta rama de la Biología. Desea ingresar al laboratorio de Evolución para
realizar su tesina pero para ello debe presentar un boceto del proyecto de investigación a realizar.
Preocupado por la tarea encomendada, piensa en escribir acerca de un caso muy particular que
supone será un éxito.
Mariano recuerda sus últimas vacaciones en África Oriental y la espeluznante diversidad de peces
cíclidos que habitan los lagos del valle del Rift (figura 1A). Estos grandes lagos se formaron a
medida que la placa continental africana comenzó a separarse en dos, la placa nubia al este y la
placa somalia al oeste hace aproximadamente 30 millones de años. Desde entonces la acumulación
de lava proveniente de la actividad volcánica fue fragmentando algunos de esos lagos en lagos más
pequeños. Se sabe que los lagos A a D (figura 1A) se separaron recientemente y que cada lago
posee características abióticas distintivas y una diversidad faunística específica. Mariano piensa que
el estudio de la divergencia de los grupos de peces que habitan todos estos lagos puede constituir un
buen ejemplo de un proceso vicariante de especiación. Para ello, Mariano recuerda que cuenta con
publicaciones recientes que postulan el patrón de divergencia de los lagos (figura 1B) y una
filogenia de secuencias de ADNmt de 4 especies pertenecientes al género Nhiideus (figura 1C),
cada una de ellas endémica de uno de los lagos. Desde un punto de visto morfológico, estos 4
grupos de peces se diferencian por el largo promedio del cuerpo de los adultos.

Con esta información en mente, Mariano escribe el siguiente fragmento y se lo envía a uno de los
investigadores del laboratorio de Evolución:
“El estudio de la divergencia genética de peces pertenecientes al género Nhiideus
es un potencial caso de especiación en curso en condiciones alopátricas. Esto es
válido sólo si se puede determinar que el morfo ancestral habitaba el lago Malawi
y que luego se dispersó hacia los lagos A a D. Esta hipótesis podría ser
corroborada si este morfo pudiera ser identificado en el registro de peces fósiles
pertenecientes a dicho lago. De la hipótesis de divergencia vicariante se desprende
la siguiente predicción: el morfo correspondiente a N. longus habita el lago C y el
morfo de N. medianus es endémico del lago D mientras que no se puede

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Problemas Especiación 2° cuatrimestre 2017

determinar cuál de los dos grupos de peces restantes es el endémico del lago A.
Si bien estos 4 grupos de peces presentan sutiles diferencias morfológicas, para
definirlos como verdaderas especies bajo el concepto ecológico es necesario
determinar si estos grupos desarrollaron algún mecanismo de aislamiento
reproductivo. Para ello, basta con llevar individuos de los 4 grupos al laboratorio,
mantenerlos en condiciones adecuadas y analizar si pueden aparearse.
Si se llegara a determinar la presencia de alguna barrera de aislamiento
reproductivo entre grupos, se concluirá que la misma evolucionó para concluir la
incipiente divergencia morfológica y originar nuevas especies. En este sentido, el
patrón de divergencia observado a través de marcadores moleculares neutros sería
la consecuencia de un proceso selectivo que operó sobre las poblaciones
adaptándolas a las condiciones abióticas distintivas de cada lago.
Este proyecto se enmarca claramente en la concepción de la especiación de la
escuela aislacionista ya que el objetivo del mismo es identificar la presencia de
barreras al flujo génico para definir el surgimiento de nuevas especies en este
diverso grupo de peces cíclidos.”
Rápidamente el investigador le contesta a Mariano rechazando su proyecto. Le explica que comete
serios errores al plantear el marco conceptual y experimental a realizar. Le sugiere releer la
bibliografía del bloque de especiación para clarificar estos puntos.
Ud. desea ayudar a Mariano: relea el proyecto e identifique 5 errores conceptuales, metodológicos o
de interpretación de los posibles resultados que cometió al redactarlo. Para cada uno de los 5 ítems
explique porqué es incorrecto y corríjalo.

240
Problemas Especiación 2° cuatrimestre 2017

PROBLEMA 2:

Drosophila recens y Drosophila subquinaria, al igual que otras moscas del grupo quinaria, son
insectos micófagos, y los hongos son los sitios donde se desarrollan las larvas, y se produce el
cortejo y apareamiento de los adultos. D. subquinaria se distribuye en el oeste de América del Norte
y D. recens en el este, pero ambas comparten una amplia zona simpátrica en los bosques boreales
del centro de Canadá. En una serie de trabajos sobre los mecanismos de especiación entre estas
moscas, Shoemaker y colaboradores realizaron varios estudios utilizando poblaciones simpátricas.
A continuación se presentan algunos de los resultados que se obtuvieron.

A) Se realizó un análisis de infección por Wolbachia sp (*) en ambas especies mediante la técnica
de PCR. Para ello se utilizaron primers específicos para la amplificación del gen wsp en las cepas A
y B de Wolbachia:

Amplificaciones exitosas
Especie N cepa A cepa B
D. subquinaria 100 0 0
D. rescens 100 98 0

(*)
Recuerde que Wolbachia es una bacteria endosimbionte que produce incompatibilidad
citoplasmática entre individuos infectados y no infectados y entre individuos infectados con
distintas cepas y que esta incompatibilidad puede ser uni o bidireccional.

B) Se realizaron una serie de cruzamientos intra e interespecíficos:

Cruzamiento
Hembra Macho Apareados dentro No apareados
de las 3 horas
D. subquinaria D. rescens 39 11
D. rescens D. subquinaria 11 39
D. rescens D. rescens 40 10
D. subquinaria D. subquinaria 42 8

Cuando las cepas de D. rescens se crecieron en un medio con antibióticos, se obtuvieron los mismos
resultados.
C) Luego se analizó la descendencia de estos cruzamientos:

Cruzamiento
Hembra Macho Número promedio
de descendientes
D. subquinaria D. rescens 4±1
D. rescens D. subquinaria 46±5
D. rescens D. rescens 48±3

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Problemas Especiación 2° cuatrimestre 2017

D. subquinaria D. subquinaria 45±4

D. subquinaria D. rescens AB 47±5
AB: moscas criadas en un medio con antibióticos.

D) Finalmente se realizaron cruzamientos entre los híbridos (F1) y las especies parentales y se
analizó el número promedio de descendientes

Cruzamiento
Hembra Macho Número promedio
de descendientes
F1 F1 0
D. rescens F1 0
D. subquinaria F1 0
F1 D. rescens 41±4
F1 D. subquinaria 43±5

Todos los individuos fueron criados en medio con antibióticos.

Los resultados para la F1 fueron los mismos independientemente del sexo de la especie progenitora
(fue lo mismo el resultado si la F1 provenía por ejemplo de macho D. recens por hembra D.
subquinaria o viceversa).

2.1. ¿Bajo qué escuela del estudio de la especiación trabajan estos autores? ¿Cuál es el concepto de
especie que utilizan? Justifique.
2.2. Explique e interprete cada uno de los experimentos.
2.3. ¿Qué mecanismos de aislamiento reproductivo identificaron los autores en estas especies y
cómo funcionan?
2.4. ¿Considera que D. subquinaria y D. rescens son un buen par de especies “biológicas”?
2.5. ¿Qué opina que ocurriría si D. subquinaria se infectara con la cepa A de Wolbachia? ¿Y con la
cepa B?

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Problemas Especiación 2° cuatrimestre 2017

PROBLEMA 3:

M. annularis y M. faveolata son especies de corales que se distribuyen a lo largo de un

gradiente ambiental en la costa este de Panamá. M. annularis se distribuye en la zona
norte en aguas profundas y M. faveolata en la zona sur en aguas más superficiales. Se
han llevado a cabo diferentes estudios con el fin de caracterizar estas especies los cuales
se detallan a continuación:

1- Estudios mediante marcadores morfológicos y de AFLP mostraron diferencias

marcadas en las frecuencias de dos loci AFLP así como en la estructura coralina lo
cual permite caracterizar morfológica y genéticamente a estas especies.

2- Los estudios a campo indican que M. annularis desova dos horas antes que M.
faveolata y los huevos de esta especie se dispersan rápidamente un promedio de
500 m al momento en que la otra especie desova. No obstante los estudios de
fertilidad de esperma indican que éste es compatible entre estas especies.
3- En la zona central de la costa de Panamá donde la profundidad de las aguas es
intermedia, se ha observado la existencia de híbridos interespecíficos. No obstante,
las larvas y adultos híbridos poseen una tasa de supervivencia muy baja.

a) Indique y describa tres conceptos de especie aplicables a M. annularis y M. faveolata

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b) Indique todas las barreras de aislamiento reproductivo a las que se hace referencia
en los puntos 2 y 3 y proponga una hipótesis sobre el bajo fitness observado en la
progenie híbrida

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Problemas Especiación 2° cuatrimestre 2017

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c) Según la información suministrada en el enunciado ¿qué modelo geográfico de
especiación considera Ud. que puede ser avalado por los datos presentados?
Especifique su respuesta indicando el/los procesos evolutivos implicados en la
diferenciación morfológica, ecológica y genética entre estas especies (XX puntos).

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