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 Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76

página web de la revista:

www.elsevier.com/locate/ejim

Pulmonary embolism severity and in-hospital mortality: An international comparative study

between COVID-19 and non-COVID patients
`
Oscar Mir o'a,* , Sonia Jim` ´eneza , Pere Llorensb , Melanie Rousselc , Judith Gorlickid , Eric
Jorge García-Lamberechtse , Pierrick Le Borgnef , Javier Jacobg , Anthony Chauvinh , Olivier
Lucidarmei,j , Guillermo Burillo-Putzek , Alfons Aguirrel , Fabien Brigantm ,
Laura Lozanon , Juan González del Castillo' e, Yonathan Freundi,o , en nombre de los equipos de

investigación SIESTA y PEPCOV 1

a
Servicio de Urgencias, Hospital Clínico, IDIBAPS, Universidad de Barcelona, Barcelona, Cataluña, España b
Servicio de Urgencias, Hospital General de Alicante, Universidad Miguel Hernández, Elche, Alicante, España 'c
Servicio de Urgencias, Hospital Universitario de Rouen, Rouen, Francia
d
Servicio de Urgencias, Hopital Avicenne, Assistance Publique ˆ – Hopitaux de Paris (APHP), Bobigny, Francia
ˆe Servicio de Urgencias, Hospital Clínico San Carlos, IDISSC, Univesidad Complutense, Madrid, Españaf Servicio de
Urgencias, Centre Universitaire Hospitalier de Strasbourg, Estrasburgo, Francia g Servicio de Urgencias, Hospital
Universitari de Bellvitge, Barcelona, Cataluña, España h Servicio de Urgencias, Hopital Lariboisiere, APHP, París,
Francia ˆi Sorbonne Universit'e, París, Francia
j
Departamento de Radiología, Hopital Pitiˆ ´e-Salpˆetri`ere, APHP,
París, Franciak Servicio de Urgencias, Hospital Universitario de Canarias,
Tenerife, Españal Servicio de Urgencias, Hospital del Mar, Barcelona,
Cataluña, Españam Servicio de Urgencias, Hopital Saint Antoine, APHP, París,
Francia ˆn Servicio de Urgencias, Hospital de la Santa Creu I Sant Pau,
Barcelonao Servicio de Urgencias, Hopital Pitie-Salpetriere, APHP, París,
Francia ˆ

ARTÍCULOENFORMADELO STRACTOS
Palabras clave: Objetivo: Comparar la gravedad de la embolia pulmonar (EP) entre pacientes con y sin COVID, y evaluar la asociación entre la
Embolia pulmonar gravedad y la mortalidad intrahospitalaria.
Mortalidad Métodos: Se realizó un análisis de 549 pacientes COVID (71,3% confirmados por PCR) y 439 no COVID con PE incluidos
COVID consecutivamente por 62 servicios de urgencias españoles y 16 franceses. La gravedad de la EP se evaluó por el tamaño, la
Factores de riesgo presencia de disfunción ventricular derecha (DVD) y el sPESI. La asociación entre la gravedad de la EP y la mortalidad
Severidad
hospitalaria se evaluó tanto en los pacientes COVID como en los no COVID, y también se evaluó la interacción entre el estado
PESI
COVID y las asociaciones entre gravedad y resultados de la EP.
Resultados: Los pacientes COVID tuvieron PE de menor tamaño (43% frente a 56% lobulares o mayores, 42% frente a 35%
segmentarias y 13% frente a 9% subsegmentarias, respectivamente; p = 0,01 para la tendencia), menos RVD (22% frente a
16%, p =0,02) y menor sPESI (p =0,03 para la tendencia). El riesgo de muerte intrahospitalaria fue mayor en los pacientes con
COVID (12,8% frente a 5,3%, p < 0,001). La gravedad de la EP evaluada por la RVD y el sPESI se asoció de forma independiente
con la mortalidad hospitalaria en los pacientes COVID, mientras que el tamaño de la EP y el sPESI se asociaron
significativamente con la mortalidad hospitalaria en los pacientes no COVID. El estatus COVID mostró una interacción
significativa en la asociación del tamaño de la EP y el resultado (p =0,01), con una OR para la mortalidad intrahospitalaria en
pacientes COVID y no COVID con EP lobular o de mayor tamaño de 0,92 (IC 95%=0,19-4,47) y 4,47 (IC 95%=1,60-12,5),
respectivamente. Los análisis de sensibilidad utilizando sólo los casos de COVID confirmados por PCR confirmaron estos
resultados. Conclusión: Los pacientes con COVID presentan un cuadro clínico diferencial, con PE de menor gravedad que en
los pacientes sin COVID. El aumento del sPESI se asoció con el riesgo de mortalidad en ambos grupos, pero el tamaño de la EP
no parece estar asociado con la mortalidad hospitalaria en los pacientes con COVID.
O. Mir` o et al. '
* Autor correspondiente en: Servicio de Urgencias, Hospital Clínic, Villarroel 170, 08036 Barcelona, Cataluña, España. Dirección de correo
electrónico: omiro@clinic.cat (O. Mir` o). '
1
Los miembros de los equipos de investigación de SIESTA y PEPCOV figuran en el Apéndice. https://doi.org/10.1016/j.ejim.2022.01.035
Recibido el 13 de septiembre de 2021; Recibido en forma revisada el 10 de enero de 2022; Aceptado el 25 de enero de 2022
Disponible en línea el 28 de enero de 2022
0953-6205/© 2022 Federación Europea de Medicina Interna. Publicado por Elsevier B.V. Todos los derechos reservados.
1. Introducción
La infección por SARS-Cov-2 se caracteriza principalmente por fiebre y
síntomas respiratorios, con disnea e infiltrados pulmonares en los casos más
graves[1,2]. Muchos pacientes presentan también un estado procoagulante,
que se detecta bioquímicamente por el aumento de los niveles de dímero D y
se relaciona con complicaciones y un peor pronóstico[1]. Por ello, algunos
autores han sugerido que la embolia pulmonar (EP) es más frecuente en los
pacientes con COVID-19 que en la población no infectada[3-7]. Un metaanálisis
reciente de 66 estudios que incluyeron 23.117 pacientes con COVID que habían
sido hospitalizados informó de una tasa de prevalencia de EP del 7,8%
(intervalo de confianza [IC] del 95% = 6,2-9,4)[8].
No obstante, la gravedad de la EP en los pacientes con COVID aún no se ha
establecido. Por un lado, el tamaño de las arterias pulmonares en las que se
produce la EP en los pacientes con COVID no parece ser tan grande como en la
EP de los pacientes sin COVID, aunque esto no se ha evaluado adecuadamente.
Aunque sólo una pequeña fracción de las EP (8%) se informó como
subsegmentaria en el meta-análisis previamente comentado [8], otras series
de casos informaron de que en más de la mitad de las EP en pacientes con
COVID el tamaño de las arterias implicadas era segmentario como máximo
[9,10]. Las EP asociadas a la COVID pueden ser el resultado de un estado
hiperinflamatorio que conduce a un estado procoagulante, mientras que en
los pacientes sin COVID las EP suelen ser posteriores a una trombosis venosa
profunda (TVP), que puede ser de mayor tamaño. Por otra parte, no se ha
descrito previamente la frecuencia de la disfunción ventricular derecha (DVD)
en grandes series de pacientes COVID con EP, y rara vez se ha informado de la
clasificación mediante índices clásicos, como la puntuación simplificada del
Índice de Gravedad de la Embolia Pulmonar (sPESI). Por último, aún no se sabe
cómo se correlacionan todos estos marcadores de gravedad de la EP con el
resultado de los pacientes con COVID. En los pacientes no COVID, está bien
descrito que los pacientes con EP subsegmentaria tienen un riesgo de
mortalidad muy bajo, mientras que la presencia de una RVD se asocia a un peor
pronóstico[11]. Teniendo en cuenta todas estas lagunas en los conocimientos
actuales, el presente estudio multicéntrico, retrospectivo e internacional tenía
como objetivo describir las diferencias en la gravedad de las EP entre los
pacientes con COVID y los que no lo son. El objetivo secundario era investigar
si existen relaciones significativas entre la gravedad estimada de la EP y la
mortalidad en pacientes con COVID y sin ella, y si estas relaciones difieren
entre estos dos grupos de pacientes.
2. Métodos
2.1. Diseño y entorno del estudio
Se trata de un análisis auxiliar de dos grandes cohortes retrospectivas. Por
un lado, la cohorte SIESTA es una cohorte española polivalente generada por
62 SU que incluyó a todos los pacientes COVID diagnosticados de 1 de las 10
manifestaciones inusuales objeto de investigación, así como a pacientes no
COVID seleccionados aleatoriamente con la misma manifestación incluidos
como controles. Una de estas manifestaciones fue la EP, y todos los pacientes
COVID y no COVID diagnosticados de EP mediante una angiografía pulmonar
por tomografía computarizada (CTPA) de esta cohorte fueron incluidos en el
presente estudio, independientemente de la gravedad de la EP y del estado
hemodinámico del paciente. Los pacientes COVID con EP incluidos en el
presente análisis fueron reclutados en los 62 SU durante marzo-abril de 2020
(durante la primera ola de la pandemia COVID), mientras que los pacientes no
70
Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76
COVID con EP fueron reclutados durante el mismo periodo (primera ola) así
como durante marzo-abril de 2019 (un año antes de la pandemia COVID). Los
detalles extensos del protocolo SIESTA se han descrito ampliamente en otro
lugar [12-14]. Por otro lado, la cohorte PEPCOV es una cohorte internacional
(con la participación de 26 centros de Francia, España, Italia, Bélgica, Chile y
Canadá) que incluyó a todos los pacientes en los que se realizó una CTPA
durante la evaluación del paciente en el Servicio de Urgencias (SU) entre el 1
de febrero y el 10 de abril de 2020. Todos los pacientes COVID y no COVID
incluidos en el registro PEPCOV procedentes de los 16 servicios de urgencias
franceses con un diagnóstico final de EP basado en los hallazgos de la CTPA
fueron incluidos en el presente análisis, independientemente de la gravedad
de la EP y del estado hemodinámico del paciente. Los detalles del protocolo de
la PEPCOV se han descrito ampliamente en otros lugares [7,15,16].
El diagnóstico de COVID se basó en la detección del ARN del SARS-CoV-2
en un hisopo nasofaríngeo mediante la reacción en cadena de la polimerasa
con transcriptasa inversa (RCP-TR). Los hospitales españoles y franceses
experimentaron una gran escasez de pruebas para confirmar la infección por
SARS-CoV-2 durante varias semanas de la primera oleada de la pandemia de
COVID-19[17,18], y por lo tanto, el diagnóstico de COVID también se aceptó en
el contexto epidemiológico de la primera oleada de la pandemia de COVID por
la presencia de un cuadro clínico compatible con la infección por SARS-CoV-2
(que incluía al menos malestar, fiebre y tos) y una CTPA con hallazgos típicos
(es decir, pulmón intersticial bilateral).es decir, infiltrados pulmonares
intersticiales bilaterales en vidrio esmerilado, consolidaciones periféricas o
pavimentación loca).
2.2. Diagnóstico y evaluación de la gravedad de la EP
Todos los CTPA fueron solicitados por los médicos de urgencias. Todos los
diagnósticos de EP fueron confirmados por un radiólogo senior a nivel local.
La gravedad de la EP se estimó de tres maneras diferentes. En primer lugar,
según el tamaño de la EP, que se clasificó por la localización (o "tamaño") de la
arteria más proximal implicada: (1) lobar, definida cuando estaban implicadas
las arterias lobares o de mayor tamaño; (2) segmentaria, definida cuando sólo
estaban implicadas las arterias segmentarias con o sin subsegmentación, y (3)
subsegmentaria, cuando la EP se limitaba a las arterias subsegmentarias. En
segundo lugar, según la presencia de RVD en la CTPA, definida como una
relación de diámetro ventrículo derecho / ventrículo izquierdo ≥ 1. Y en tercer
lugar, se calculó la puntuación sPESI en cada paciente a partir de la revisión
retrospectiva de la historia clínica[19]. También se registró el diagnóstico
concomitante de trombosis venosa profunda (TVP) en los pacientes
procedentes de la cohorte SIESTA (ya que este dato no se había registrado en
los pacientes procedentes de la cohorte PEPCOV).
2.3. Variables independientes
Se recogieron los siguientes datos de los pacientes de los dos registros:
nueve características basales (demográficas: edad, sexo; comorbilidad:
hipertensión, insuficiencia cardiaca crónica, enfermedad renal crónica;
factores de riesgo de EP: cáncer activo, TVP previa, inmovilización o cirugía los
30 días anteriores y tratamiento con estrógenos) y 12 características clínicas
del episodio índice (manifestaciones clínicas: disnea, dolor torácico,
dolor/edema de piernas, hemoptisis, duración de los síntomas; constantes
vitales a la llegada a urgencias: presión arterial sistólica, frecuencia cardiaca,
pulsioximetría, temperatura; hallazgos analíticos: Dímero D, proteína C
reactiva -CRP-, leucocitos).
O. Mir` o et al. ' Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76

2.4. Resultado la necesidad urgente de información durante la primera ola de la pandemia de

Los pacientes fueron seguidos hasta el alta hospitalaria. El resultado
considerado en el presente estudio fue la mortalidad intrahospitalaria por
cualquier causa que se adjudicó a nivel local. En el momento de realizar el
presente análisis, todos los pacientes habían finalizado el episodio índice (es
decir, habían sido dados de alta a su domicilio o habían fallecido durante el
ingreso hospitalario).
2.5. Análisis estadístico
Las variables continuas se presentaron como mediana (rango intercuartil -
IQR-) y las discretas como valores absolutos y porcentajes. Las características
de los pacientes COVID y no COVID se compararon con la prueba no
paramétrica de Mann-Whitney y la prueba de chi-cuadrado para las variables
continuas y discretas, respectivamente. Cuando las variables discretas
representaban una variable ordinal, se utilizó la prueba de chi-cuadrado para
la tendencia.
Las asociaciones con la mortalidad intrahospitalaria se probaron para el
tamaño de la EP (dicotomizado como lobar frente a y la duración de los síntomas era mayor antes de la consulta en urgencias, y
segmentario/subsegmentario), la presencia de RVD y el sPESI (dicotomizado
como 0 frente a ≥1 puntos) y se expresaron como odds ratio (OR) con IC del
95%, primero sin ajustar y luego ajustando progresivamente la OR (aOR) por
las características basales del paciente (modelo A), las características clínicas
del episodio índice (modelo B) y por ambos tipos de características (modelo C,
totalmente ajustado). Para los modelos ajustados, creamos 10 conjuntos de
datos en los que los valores que faltaban en las covariables se sustituyeron por
valores imputados mediante la técnica de imputación múltiple proporcionada
por el software SPSS, que se basa en extracciones aleatorias de datos
imputados a partir de una distribución posterior bayesiana, y utilizamos
Mersenne twister como generador de números pseudoaleatorios y 2000.000
como semilla. En el modelo totalmente ajustado, comprobamos la existencia
de una interacción de primer orden del estado COVID en las asociaciones entre
los marcadores de gravedad de la EP y los resultados. Los análisis relativos a la
puntuación sPESI y su asociación con el estado COVID y los resultados sólo se
comunicaron sin ajustar, porque la mayoría de los elementos utilizados para el
ajuste están incluidos en la propia puntuación sPESI. Como análisis de
sensibilidad, se repitieron todos los cálculos incluyendo únicamente en el
grupo COVID a los pacientes con confirmación por PCR de la infección por -
SARS-CoV-2. Se aceptó la significación estadística de las diferencias entre
grupos si p < p< 0,05 o el IC 95% de la OR excluía el valor 1. Para los cálculos
estadísticos se utilizaron los paquetes SPSS v.25 (IMB, Armonk, NY, USA) e
InStat v 3.0 (GraphPad Software, San Diego, CA, USA).
2.6. Ética
La cohorte SIESTA fue aprobada por el Comité Ético del Hospital Clínico de
Barcelona (España; número de referencia HCB/2020/0534) y la cohorte
PEPCOV por el Comité Directivo de la Assistance Publique-Hopitaux de Parisˆ .
Debido a la naturaleza retrospectiva y no intervencionista de las cohortes, y a
COVID, se renunció al consentimiento informado en todos los centros
participantes de las dos cohortes. El presente estudio se llevó a cabo en
estricto cumplimiento de los principios de la Declaración de Helsinki.
3. Resultados
En el presente análisis se incluyeron 988 pacientes con EP, de los cuales la
cohorte SIESTA aportó 677 pacientes de 62 urgencias españolas, y la PEPCOV
Tabla 1
cohorte que proporciona 311 pacientes de 16 urgencias francesas. La edad
media era de 67 años (IQR 54-78), y el 46,5% eran mujeres. De ellos, 549 eran
pacientes COVID (SIESTA: 339; PEPCOV: 210), y 439 eran pacientes no COVID
(SIESTA: 338; PEPCOV: 101). La infección por SARS-CoV-2 se confirmó
microbiológicamente mediante RT-PCR en el 71,3% de los pacientes COVID
(SIESTA: 72,8%, PEPCOV: 66,0%; p =0,196). En comparación con los pacientes
no COVID con EP, los pacientes COVID con EP eran más jóvenes, más
frecuentemente varones, los factores de riesgo de EP eran menos frecuentes
tenían menos dolor/edema en las piernas, una presión arterial sistólica y una
oximetría de pulso más bajas y unos valores de temperatura y PCR más altos
(Tabla 1). Se realizó un diagnóstico concomitante de TVP en el 38,1% de los
pacientes COVID con EP y en el 17,5% de los pacientes no COVID con EP (p <
0,001).
En los pacientes con COVID, las EP eran de topografía más distal en
comparación con los pacientes sin COVID: El 43% eran lobulares, el 44%
segmentarias y el 13% subsegmentarias frente al 56%, 35% y 9%,
respectivamente (p < 0,001 para la tendencia, Tabla 2). Las EP fueron lobares
o mayores en 189 pacientes COVID (43%) y en 241 pacientes no COVID (56%)
(diferencia 13%, IC 95% 7% a 19%, p < 0,001, Tabla 2). La presencia de RVD en
la CTPA fue menos frecuente en los pacientes COVID en comparación con los
pacientes no COVID: 22% frente a 16% (diferencia 6%, IC 95% 1% a 10%, p
=0,026). Los pacientes con COVID tuvieron una puntuación sPESI
significativamente menor que los pacientes sin COVID (p =0,033 para la
tendencia, Tabla 2). Se obtuvieron resultados similares en el análisis de
sensibilidad que incluía sólo los casos de COVID confirmados por PCR, aunque
la puntuación sPESI más baja en el grupo de COVID no alcanzó significación
estadística (Tabla 2).
Ochenta y cinco pacientes murieron durante la hospitalización (8,6%), y el
riesgo de muerte intrahospitalaria fue mayor en los pacientes COVID (56
muertes, 12,8%) que en los pacientes no COVID (29 muertes, 5,3%; diferencia
7%, IC 95% 4% a 11%, p < 0,001; Fig. 1). La mortalidad intrahospitalaria fue
siempre mayor en los pacientes COVID en todos los análisis de subgrupos
basados en el tamaño de la EP, la DVD y la puntuación sPESI, y estas diferencias
fueron siempre estadísticamente significativas, con la excepción de los
pacientes con EP de tamaño lobar o mayor (p
=0,151) y los pacientes con una puntuación sPESI de > 2 puntos (p =0,055, Fig.
1). En cuanto a la relación entre la gravedad de la EP y el resultado,

Total(N = 988)n (%) Valores perdidosn (%) COVID(N =439)n (%) No-COVID(N =549)n (%) p

Características de partida
Datos demográficos
Edad (años) [mediana (IQR)] 67 (54-78) 0 (0) 65 (54-77) 65 (54-80) 0.046
Sexo femenino 459 (46.5) 0 (0) 177 (40.3) 282 (48.6) 0.001
Comorbilidad Hipertensión
463 (46.9) 1 (0.1) 199 (45.3) 264 (48.2) 0.373
Insuficiencia cardíaca crónica 66 (6.7) 1 (0.1) 24 (5.5) 42 (7.7) 0.170
Enfermedad renal crónica 41 (4.3) 1 (0.1) 19 (4.3) 22 (4.0) 0.806
Factores de riesgo de embolia pulmonar Cáncer
activo 171 (17.3) 1 (0.1) 49 (11.2) 122 (22.3) <0.001
Trombosis venosa profunda previa 137 (13.9) 2 (0.2) 28 (6.4) 109 (19.9) <0.001
Inmovilización/cirugía el mes anterior 100 (10.1) 2 (0.2) 40 (9.1) 60 (10.9) 0.348
En el tratamiento con estrógenos 31 (3.1) 1 (0.1) 6 (1.4) 25 (4.6) 0.004

71
O. Mir` o et al. ' Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76

Características clínicas del episodio índice

Manifestaciones clínicas
Dificultad para respirar 701 (71.0) 0 (0) 323 (73.6) 378 (68.9) 0.104
Dolor en el pecho 342 (34.7) 1 (0.1) 140 (32.0) 202 (36.8) 0.113
Dolor de piernas/edema 218 (22.1) 1 (0.1) 56 (12.8) 162 (29.5) <0.001
Hemoptisis 29 (2.9) 2 (0.2) 12 (2.7) 17 (3.1) 0.738
Duración de los síntomas (días) [mediana (IQR)] 4 (1-10) 31 (3.1) 7 (3-13) 3 (1-7) <0.001
Primeras constantes vitales a la llegada al servicio de
urgencias Presión arterial sistólica (mmHg) [mediana
(IQR)] 130 (116-147) 2 (0.2) 129 (113-142) 133 (118-150) <0.001
Frecuencia cardíaca (lpm) [mediana (IQR)] 93 (80-110) 2 (0.2) 93 (82-110) 93 (79-110) 0.262
Oximetría de pulso (%) [mediana (IQR)] 95 (92-97) 11 (1.1) 95 (91-97) 96 (93-98) <0.001
Temperatura (◦ C) [mediana (IQR)] 36.5 (36.0-37.1) 4 (0.4) 36.6 (36.0-37.3) 36.5 (36.0-37.0) 0.010
Resultados analíticos
Dímero D (ng/mL) [mediana (IQR)] 4526 (1765-10,000) 156 (15.8) 5024 (1760-13,237) 4340 (1771-8890) 0.114
PCR (mg/dL) [mediana (IQR)] 53 (16-122) 148 (15.0) 84 (29-164) 31 (11-86) <0.001
Leucocitos (células/µl) [mediana (IQR)] 9.2 (7.0-11.9) 11 (1.1) 9.5 (6.9-12.1) 9.0 (7.2-11.5) 0.409
Características clínicas de los pacientes con embolia pulmonar incluidos en el presente estudio.
*P calculado por chi-cuadrado para la tendencia de las variables cualitativas, y por regresión lineal para las variables cuantitativas
Los números en negrita denotan significación estadística (p < 0,05)
DVD: disfunción del ventrículo derecho; PCR: proteína C reactiva; IQR: rango intercuartil
Cuadro 2
Gravedad de los pacientes con embolia pulmonar incluidos en el presente estudio.
Total(N COVID(todos los diagnosticados COVID (sólo confirmado por PCR) No-COVID(N =549)n valor p* Valor
=988)n (%) clínicamente)(N =439)n (%) (N =308)n (%) (%) p**
Según el tamaño de la embolia pulmonar <0.001*** <0.001

Sólo subsegmentos 105 (10,6) 56 (12.8) 39 (12.7) 49 (8.9)

Segmentario como máximo 386 (39,1) 194 (44.2) 142 (46.1) 192 (35.0)

Lobar o mayor 497 (50,3) 189 (43.1) 127 (41.2) 308 (56.1)

Según la presencia de disfunción ventricular 0.026 0.12

derecha
No 795 (80,5) 367 (83.6) 262 (85.1) 428 (78.0)

Sí 193 (19,5) 72 (16.4) 46 (14.9) 121 (22.0)

Según la puntuación simplificada del PESI 0.033*** 0.144

0 puntos 388 (39.3) 178 (40.5) 124 (40.3) 210 (38.3)

1 punto 372 (37.7) 178 (40.5) 120 (39.0) 194 (35.3)

2 puntos 173 (17.5) 64 (14.6) 49 (15.9) 109 (19.9)

> 2 puntos 55 (5.6) 19 (4.3) 15 (4.9) 36 (6.6)

Los números en negrita denotan significación estadística (p < 0,05)

*
El valor p se refiere a la comparación entre los pacientes con COVID (todos los diagnosticados clínicamente) y los pacientes sin COVID.

72
O. Mir` o et al. ' Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76
**
El valor p se refiere a la comparación entre pacientes con COVID (sólo confirmados por PCR) y pacientes sin COVID. *** valor
p calculado por chi-cuadrado para la tendencia de las variables cualitativas

Fig. 1. Comparación de los resultados entre los pacientes con embolia pulmonar COVID y no COVID, en general y según la gravedad de la embolia pulmonar
(evaluado por el tamaño de la embolia pulmonar, la existencia de disfunción ventricular derecha y la puntuación simplificada del Índice de Gravedad de la Embolia Pulmonar [PESI])
EP: embolia pulmonar; DVD: disfunción ventricular derecha Los números mayor riesgo de mortalidad intrahospitalaria en ambos grupos. Sin embargo,
en negrita denotan significación estadística (p < 0,05). la topografía de la EP no
Cuadro 3
Los predictores independientes de mortalidad hospitalaria fueron la EVR en los Mortalidad intrahospitalaria por todas las causas, ajustada y no ajustada, según la
pacientes con COVID (OR=3,4; IC 95%=1,5-7,5) y el tamaño de la EP lobar en gravedad de la embolia pulmonar (evaluada por el tamaño de la embolia pulmonar, la
presencia de disfunción ventricular derecha y la puntuación simplificada del Índice de
los pacientes sin COVID (OR para la EP lobar o mayor =5,0; IC 95%=1,6-16,4)
Gravedad de la Embolia Pulmonar (PESI) en pacientes COVID y no COVID.
(Tabla 3). Además, una puntuación sPESI > 0 se asoció a un aumento de la
Pacientes de COVID Pacientes con Pacientes sin
mortalidad intrahospitalaria tanto en los pacientes COVID como en los no (todos los COVID (sólo COVIDRazón de
COVID (OR=2,03, diagnosticados confirmados por probabilidades
IC 95%=1,08-3,78, y OR=4,10, IC 95%=1,41-11,95; respectivamente) (Tabla 3). clínicamente)Odds PCR)Odds Ratio (IC (IC 95%)
Ratio (IC 95%) 95%)
Los resultados obtenidos en el análisis de sensibilidad confirmaron todos estos
hallazgos (Tabla 3). El estado de COVID mostró una interacción significativa en
Según el tamaño de
la relación entre el tamaño de la EP y el resultado (p =0,01), pero no en la
embolia pulmonar
relación entre el RVD o el sPESI y el resultado (p =0,641 y p =0,265, Segmentario/ 1 (Ref.) 1 (Ref.) 1 (Ref.)
respectivamente, Fig. 2). Se obtuvieron resultados similares en el análisis de subsegmentario
sensibilidad, con valores de p para la interacción de 0,041, 0,505 y 0,255, Lobar o mayor No
respectivamente. ajustado 1.182 1.327 3.989
Se observó un aumento significativo del riesgo de mortalidad (0.757-1.847) (0.827-2.128) (1.499-10.616)
Ajustado (modelo A, 1.101 1.275 4.459
intrahospitalaria tanto en los pacientes con COVID como en los que no lo son ajustado por las (0.701-1.728) (0.793-2.052) (1.627-12.219)
a medida que aumentaba el número de marcadores de gravedad (EP lobular o características
de mayor tamaño, RVD, puntuación sPESI > 0), con un aumento de la basales)
mortalidad del 8,7% en los pacientes con COVID sin marcador de gravedad al Ajustado (modelo B, 1.265 1.475 3.516
ajustado por (0.787-2.033) (0.885-2.458) (1.213-10.198)
24.La mortalidad aumentó del 8,7% en los pacientes con COVID sin marcadores
características
de gravedad al 24,2% cuando estaban presentes los tres marcadores (p = clínicas del
0,022; del 12,3% al 38,1% en el análisis de sensibilidad utilizando sólo los episodio)
pacientes con COVID confirmada por PCR; p = 0,020), y del 0% al 11,7%, Ajustado (modelo C, 1.224 1.471 5.042
totalmente (0.758-1.979) (0.879-2.463) (1.551-16.384)
respectivamente, en los pacientes sin COVID (p < 0,001, Tabla 4). El valor p
ajustado)
para la interacción del estado COVID con la relación entre el número de Según la
marcadores de gravedad y el resultado fue de 0,06 (0,10 en el análisis de existencia de
sensibilidad). disfunción
ventricular
derecha en la
4. Discusión CTPA No
1 (Ref.) 1 (Ref.) 1 (Ref.)
En este análisis retrospectivo de cohortes españolas y francesas de Sí
Sin ajustar 2.600 2.017 1.939
pacientes diagnosticados de PE en urgencias durante la primera oleada de la
1.375-4.916) (1.205-3.377) (0.877-4.290)
pandemia COVID-19, la gravedad de la PE difería entre los pacientes COVID y
los no COVID, siendo los primeros los que presentaban PE de menor gravedad.
Este estudio confirma que una puntuación sPESI más alta se asoció con un
73
O. Mir` o et al. ' Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76
Ajustado (modelo A, 3.346 2.059 2.227 Este estudio confirma lo descrito en los pacientes no COVID: las puntuaciones
ajustado por las (1.670-6.704) (1.223-3.468) (0.972-5.106) sPESI más altas y la presencia de RVD se asocian a un mayor riesgo de
características
basales) mortalidad. En consecuencia, los presentes resultados sugieren que las
Ajustado (modelo B, 2.438 1.895 1.518 herramientas habituales para la estratificación del riesgo de EP pueden ser
ajustado por (1.174-5.064) (1.096-3.275) (0.643-3.873) válidas incluso en pacientes COVID[19,25,26]. No obstante, el peor pronóstico
características asociado a la EVR podría estar más relacionado con los cambios agudos en la
clínicas del
episodio) presión del sistema vascular pulmonar resultantes de las extensas lesiones del
Ajustado (modelo C, 3.378 1.961 1.861 parénquima pulmonar causadas por la propia COVID que con las obstrucciones
totalmente (1.519-7.513) (1.123-3.424) (0.723-4.791) circulatorias por coágulos, que afectan a arterias más pequeñas que en los
ajustado) pacientes sin COVID. Curiosamente, el tamaño de la EP no parece tener valor
Según la puntuación
simplificada del
pronóstico en los pacientes con COVID: incluso con las EP subsegmentarias, 11
PESI de 56 (20%) de los pacientes con COVID murieron en el hospital. Dado que las
0 puntos 1 (Ref.) 1 (Ref.) 1 (Ref.) EP subsegmentarias suelen asociarse a un riesgo de mortalidad muy bajo, esto
≥1 puntos Sin sugiere que es la propia COVID y no la EP la que determina en gran medida el
ajustar* 2.025 2.232 4.100 pronóstico de los pacientes con EP[27].
(1.084-3.784) (1.292-3.857) (1.406-11.954)
Por último, cabe destacar que el número de marcadores de gravedad
CTPA: angiografía pulmonar por tomografía computarizada, UCI: unidad de cuidados
presentes en un paciente concreto, ya sea COVID o no COVID, se correlacionó
intensivos; Ref.: referencia
Los números en negrita denotan significación estadística (p < 0,05) directamente con la mortalidad intrahospitalaria. Sin embargo, mientras que
*
La evaluación de la mortalidad intrahospitalaria por todas las causas según la los pacientes no COVID con una TEP de bajo riesgo (TEP no lobular o de mayor
tamaño, sin RVD y sPESI=0) tenían un riesgo de mortalidad muy bajo (0% en
puntuación PESI simplificada no se ajustó, ya que muchas de las covariables utilizadas para
nuestra serie), tal y como se había informado anteriormente, no era así en el
los ajustes ya están incluidas en la PESI simplificada y parecen estar asociadas a un
caso de los pacientes COVID, que tenían un riesgo de mortalidad considerable
mayor riesgo de mortalidad intrahospitalaria en los pacientes COVID. (8,7% en nuestra serie) y justificaban el ingreso hospitalario y una vigilancia
En un análisis previo de la cohorte completa del PEPCOV, la condición de más estrecha.
COVID no se asoció a un mayor riesgo de diagnóstico de EP en urgencias[16].
El presente estudio sugiere que la gravedad de la EP es diferente entre los 4.1. Limitaciones
pacientes COVID y los no COVID, presentando los pacientes COVID una EP con
una topografía más distal, y un menor riesgo de RVD y una menor puntuación Este estudio tiene algunas limitaciones. En primer lugar, la recopilación de
sPESI. Se ha informado de que la mayor incidencia de tromboembolismo en los datos fue retrospectiva, y es probable que algunos datos no estuvieran
pacientes COVID puede deberse a la hipercoagulabilidad subsiguiente a un claramente reportados en las notas médicas, y por lo tanto, podrían no haber
estado hiperinflamatorio[20]. Estas anomalías protrombicas se asocian a un sido recogidos correctamente en nuestra base de datos. Esta limitación,
mayor riesgo de EP o coagulación intravascular diseminada, lo que se asocia a inherente a las revisiones retrospectivas de las historias clínicas, puede tener
un mayor riesgo de mortalidad [21]. Los estudios de autopsia informaron de un alcance limitado, ya que en su mayor parte analizamos datos que se
que la trombosis macro y microvascular se produce con frecuencia en los comunicaban de forma fiable en las historias clínicas, como los informes de
pacientes con COVID [22]. Esto puede contrastar con la fisiopatología de la EP CTPA con las características de los émbolos. Sin embargo, es posible que
en los pacientes no COVID, que es predominantemente posterior a la TVP, y algunos elementos incluidos en la puntuación sPESI no se hayan recogido ni
puede explicar la diferencia de tamaño de la EP en estos dos grupos. Otra razón comunicado de forma rutinaria en las notas médicas, especialmente en lo que
plausible para el menor tamaño de las EP en los pacientes con COVID radica en respecta a los antecedentes médicos. Otra limitación importante es la
el hecho de que otros síntomas (muchos de los cuales no están directamente evaluación de la RVD que sólo se adjudicó en los informes de CTPA. Se
relacionados con la EP sino con la propia COVID) pueden llevar a los pacientes desconoce el rendimiento diagnóstico de la CTPA por sí sola para diagnosticar
a visitar el servicio de urgencias y, por lo tanto, ser diagnosticados de EP en la DVR, y es probable que el análisis de los biomarcadores cardíacos y la
una fase más temprana. Esto también explicaría, al menos parcialmente, que ecocardiografía sistemática hubieran sido más precisos para detectar la
los pacientes con COVID se presenten en urgencias con EP de menor gravedad, presencia de la DVR. Cabe destacar que las recientes directrices europeas
con un menor porcentaje de RVD y una menor puntuación sPESI. recomiendan que la gravedad de la EP se evalúe en función del número de
A pesar de esta gravedad más leve, los pacientes con COVID presentaron marcadores que evidencien la existencia de una EVR, evaluada con estas tres
una mayor mortalidad intrahospitalaria por razones triviales: Los pacientes con opciones[28]. El hecho de que en este estudio sólo se haya utilizado uno de
COVID incluidos en este estudio presentaban algunos síntomas de gravedad ellos para evaluar la EVR puede explicar la ausencia de asociación con la
que llevaron a la visita a urgencias y a la posterior realización de una CTPA. La mortalidad intrahospitalaria en los pacientes con EP que no son COVID. Una
mediana de edad en esta muestra fue de 67 años, con una mortalidad limitación adicional es que podría haber existido un sesgo de selección como
reportada en poblaciones similares que oscila entre el 10 y el 20% en estudios el descrito anteriormente. Los pacientes que se sometieron a una CTPA por
previos[23,24]. Sin embargo, son escasos los informes que evalúan los factores sospecha de EP no fueron uniformes en los diferentes SU, y si esto representa
de riesgo de mortalidad intrahospitalaria entre los pacientes de COVID con EP.

74
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Fig. 2. Análisis de la interacción del estado de COVID en la relación entre la gravedad de la embolia pulmonar (evaluada por el tamaño de la embolia pulmonar, la existencia de disfunción
ventricular derecha y la puntuación simplificada del Índice de Gravedad de la Embolia Pulmonar [PESI]) y la mortalidad intrahospitalaria ajustada por todas las causas.
*La evaluación de la mortalidad intrahospitalaria por todas las causas según la puntuación PESI simplificada no se ajustó, ya que muchas de las covariables utilizadas para los ajustes ya
están incluidas en el PESI simplificado
EP: embolia pulmonar; DVD: disfunción ventricular derecha Los números en
negrita denotan significación estadística (p < 0,05).

Tabla 4
Comparación de la mortalidad intrahospitalaria en pacientes COVID y no COVID según el número de marcadores de gravedad de la embolia pulmonar (tamaño de la EP lobar o mayor,
disfunción ventricular derecha y puntuación sPESI > 0).
Número de marcadores de gravedad presentes en pacientes con embolia pulmonar lobar
(Tamaño
o del PE
mayor; RVD; puntuación sPESI > 0)
Ninguno Uno(cualquier Dos(en Valor p (para la
cualquier combinación de marcadores tendencia)
Tres (todos
)
Pacientes de COVID (todos los diagnosticados clínicamente) presentes)
Número de casos (%) 92 205 (46.7) 109 (24.8) 33 (7.5)
(21.0)
Número de muertes (% de mortalidad intrahospitalaria) 8 (8.7) 24 (11.7) 16 (14.7) 8 (24.2) 0.024
Odds ratio (intervalo de confianza del 95%) 1 (Ref.) 1.39 1.81 (0.74-4.44) 3.36
(0.60-3.23) (1.15-9.86)
Pacientes con COVID (sólo confirmados por PCR)
Número de casos (%) 65 150 (48.7) 72 (23.4) 21 (6.8)
(21.1)
Número de muertes (% de mortalidad intrahospitalaria) 8 (12.3) 20 (13.3) 12 (16.7) 8 (38.1) 0.020
Odds ratio (intervalo de confianza del 95%) 1 (Ref.) 1.10 1.42 (0.54-3.74) 4.39
(0.46-2.64) (1.39-13.9)
Pacientes sin COVID Número de
casos (%) 85 220 (40.1) 184 (33.5) 60 (10.9)
(15.5)
Número de muertes (% de mortalidad intrahospitalaria) 0 (0) 6 (2.7) 16 (8.7) 7 (11.7) <0.001
Odds ratio (intervalo de confianza del 95%)* 1 (Ref.) 5.18 16.9 (0.99-282) 24.0 (1.34-429)
(0.29-93.1)
Comparación de subgrupos de mortalidad intrahospitalaria entre COVID y no
Pacientes con COVID Valor p (utilizando todos los
pacientes con COVID diagnosticados clínicamente) 0.007 <0.001 0.13 0.14 -
Valor p (utilizando sólo los pacientes con COVID confirmada por PCR) 0.003 <0.001 0.11 0.11 -
EP: embolia pulmonar; DVD: disfunción ventricular derecha; sPESI: índice simplificado de gravedad de la embolia pulmonar
Los números en negrita denotan significación estadística (p < 0,05)
*
La odds ratio y el intervalo de confianza se calcularon mediante la aproximación de Woolf. Como al menos un valor era cero, se añadió 0,5 a cada valor para poder realizar los cálculos.

se desconoce el manejo habitual de los pacientes en urgencias, ya que se incluyeron pacientes con tromboembolismo. Además, los presentes resultados sólo se
obtuvieron en un momento muy peculiar (brote de COVID). La tasa de mortalidad del 5% que se aplica a la EP diagnosticada en urgencias, y que es un escenario
muy particular, de los pacientes no COVID con EP es coherente con lo que se ha comunicado previamente, especialmente durante la primera oleada

75
O. Mir` o et al. '
pandémica[29,30]. Desde entonces, se ha informado de algunos resultados, lo que sugiere que estos resultados son probablemente válidos en las oleadas
pandémicas adicionales no seleccionadas de los servicios de urgencias y la prevalencia y/o gravedad
de la EP podría haber cambiado, lo que hace que nuestros hallazgos durante
la primera oleada no sean directamente aplicables a estas oleadas
sucesivas. Por lo tanto, los lectores deben tener en cuenta que los pacientes
de COVID que desarrollen EP durante la hospitalización o en olas
pandémicas posteriores podrían mostrar un patrón de gravedad diferente
con una relación distinta con la mortalidad. Por último, no se calculó el
tamaño y, en consecuencia, podríamos haber cometido un error de tipo II
en algunas de nuestras estimaciones.
4.2. Conclusión
En este análisis retrospectivo de pacientes con EP diagnosticados en
urgencias de dos cohortes de España y Francia, los pacientes con COVID
presentaron EP de menor gravedad. Sin embargo, la COVID se asoció a un
mayor riesgo de mortalidad intrahospitalaria. Este estudio sugiere que las
herramientas habituales para la estratificación del riesgo, concretamente el
sPESI y el RVD, siguen siendo válidas en los pacientes con COVID, mientras
que el tamaño de una PE no es válido en esta población particular infectada
por el SARS-CoV-2.
Declaración de intereses competitivos
Ninguno.
Anexo
La red SIESTA está formada por los siguientes investigadores y centros
(todos de España):
` 35 Hospital Universitario de Fuenlabrada (Madrid): María Jesús Domínguez.
Comité de Dirección: Oscar Mir o, S' onia Jim` enez (Hospital Clínic, '
Barcelona), Juan González ' del Castillo, Francisco Javier Martín- Sánchez,
Eric Jorge García-Lamberechts (Hospital Clínico San Carlos, ' Madrid), Pere
Llorens (Hospital General de Alicante), Guillermo Burillo- Putze (Hospital
Universitario de Canarias, Tenerife), Alfonso Martín (Hospital Universitario
Severo Ochoa de Leganés, Madrid), Pascual ' Pinera Salmer˜ on (Hospital
General Universitario Reina Sofía, Murcia), ' Aitor Alquezar-Arqu'´ e
(Hospital de la Santa Creu i Sant Pau), Javier Jacob (Hospital Universitari de
Bellvitge, Barcelona). Centros participantes:
1 Hospital Universitario Doctor Peset Aleixandre de Valencia: María
Luisa Lopez Grima. '
2 Hospital Universitario y Polit'ecnico La Fe de Valencia: Javier Millán. '
3 Hospital Universitario General de Alicante: Barbara Pe' na,
Bego˜na ˜ Espinosa.
4 Hospital Clínico Universitario de Valencia: Jos'e Noceda.
5 Hospital Arnau de Vilanova de Valencia: María Jose Cano. '
6 Hospital Francesc de Borja de Gandía, Valencia: María Jos'e Fortuny
Bayarri.
7 Hospital General Universitario de Elche, Alicante: Blas Jim'enez.
8 Hospital Marina Baixa de Villajoyosa de Alicante: Juan Miguel Porrino.
9 Hospital Virgen de los Lirios, Alcoy Alicante: Napoleón Mel'
´endez.
10 Hospital Universitario Vinalopo de Elche (Alicante): Matilde ' González
Tejera. '
11 Hospital Universitario de Torrevieja de Alicante: Rigoberto del Río.
12 Hospital Lluis Alcanys de Xativa: Carles Pérez García. '
13 Hospital Universitario de La Ribera de Valencia: Jos'e Vicente Braso
Aznar. '
14 Hospital de la Vega Baja Orihuela de Alicante: María Carmen Ponce.
Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76
15 Hospital Universitario Sant Joan Alicante: Elena Díaz Fernandez. '
16 Hospital General de Requena de Valencia: Laura Ejarque Martínez.
17 Hospital de Lliria de Valencia: Ana Peiro G' omez. '
18 Hospital de la Santa Creu i Sant Pau (Barcelona): Aitor Alquezar, Josep
Guardiola.
19 Hospital Clínico (Barcelona): Carlos Cardozo.
20 Hospital Universitario de Bellvitge de Hospitalet de Llobregat
(Barcelona): Ferran Llopis-Roca.
21 Hospital Universitario Germans Trias i Pujol de Badalona (Barcelona):
Josep Maria Modol Deltell. ` 22 Hospital de Terrassa (Barcelona):
Josep Tost.
23 Hospital del Mar (Barcelona): Alfons Aguirre Tejedo.
24 Hospital Universitari Joan XXIII (Tarragona): Anna Palau.
25 Hospital Universitari de Girona Dr. Josep Trueta (Girona): María Adroher
Muñoz. ˜
26 Hospital Universitari de Vic (Barcelona): Lluís LLauger García.
27 Hospital de Sant Pau i Santa Tecla (Tarragona): Enrique Martín Mojarro.
28 Clínica Sagrada Familia (Barcelona): Arturo Huerta.
29 Hospital Clínico San Carlos (Madrid): Francisco Javier Martín
Sánchez, Marcos Fragiel. '
30 Hospital Universitario La Paz (Madrid): Alejandro Martín Quiros. '
31 Hospital Universitario de la Princesa (Madrid): Carmen del Arco Galán. '
32 Hospital Universitario Severo Ochoa de Legan'es (Madrid): Alfonso
´
Martín, Esther Alvarez.
33 Hospital Universitario Rey Juan Carlos (Madrid): Belén Rodríguez
Miranda.
34 Hospital Universitario del Henares (Madrid): Martín Ruiz Grinspan.
36 Hospital Universitario Infanta Cristina de Parla (Madrid): Francisco Javier
Teigell.
37 Hospital Comarcal El Escorial (Madrid): Sara Gayoso Martín. 38 Clínica
Universidad Navarra de Madrid: Nieves López-Laguna. ' 39 Hospital
Universitario de Salamanca: Ángel García.
40 Complejo Asistencial Universitario de León: Marta Iglesias Vela. ' 41
Hospital Universitario de Burgos: María Pilar Lopez Díaz. '
42 Hospital Universitario Río Hortega (Valladolid): Virginia Carbajosa.
43 Complejo Asistencial de Soria: Fahd Beddar Chaib.
44 Hospital Universitario Regional de Málaga: Manuel Salido. '
45 Hospital Universitario Juan Ramon Jim'´ enez: María Jos'e Marchena
González. '
46 Hospital Costa del Sol de Marbella: Carmen Agüera Urbano.
47 Hospital Valle de los Pedroches de Pozoblanco (Córdoba): Jorge ' Pedraza
García.
48 Hospital Virgen del Rocío de Sevilla: Amparo Fernández de ' Simón
Almela. '
49 Complejo Hospitalario Universitario de A Coruña: Ricardo Calvo ˜ López.
'
50 Hospital Universitario Lucus Augusti Lugo: Juan Jos'e Lopez Díaz. '
´
51 Complejo Hospitalario Universitario de Vigo. Hospital Álvaro Cunqueiro:
María Teresa Maza Vera.
52 Hospital Universitario General de Albacete: Francisco Javier
Lucas-Imbernon. '
53 Hospital Virgen de la Luz (Cuenca): F'elix Gonzalez Martínez. '
54 Hospital Nuestra Señora del Prado de Talavera de la Reina ˜
(Toledo): Ricardo Juárez. '
55 Hospital Universitario de Canarias (Tenerife): Lissete Traveria.
56 Hospital Universitario de Gran Canaria Dr. Negrín: Jose Pav' on '
Monzo.
76
O. Mir` o et al. ' Revista Europea de Medicina Interna 98 (2022) 69-76

57 Hospital Universitario Central de Asturias: Pablo Herrero Puente. [11] Wiener RS, Schwartz LM, Woloshin S. Cuando una prueba es demasiado buena: cómo
las angiografías pulmonares por TC encuentran émbolos pulmonares que no necesitan
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