Cambios en La Comunidad de Peces de Arrecife TRABAJO GRUPAL

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ABIERTO
Cambios en la comunidad de peces de arrecife
Estructura siguiendo las aguas profundas
Derrame de petróleo del horizonte
Justin P. Lewis1*, Joseph H.Tarnecki1, Steven B.Garner1, David D.

Chagaris1,2 y William F. Patterson III1
Las perturbaciones antropogénicas a gran escala pueden tener efectos directos e indirectos en las comunidades
marinas, y los efectos directos a menudo adoptan la forma de lesiones o mortalidad generalizadas y los efectos
indirectos se manifiestan como cambios en la estructura de la red alimentaria. Aquí, informamos una serie de tiempo
que captura los efectos directos e indirectos del derrame de petróleo de Deepwater HorizonOil (DWH) en las
comunidades de peces de arrecife del norte del Golfo de México (nGoM). Observamos cambios signifcativos en la
estructura de la comunidad inmediatamente después del DWH, con una disminución del 38 % en la riqueza de especies
y una disminución del 26 % en la diversidad de Shannon-Weiner. Los cambios iniciales fueron impulsados por
disminuciones generalizadas en una variedad de gremios tróficos, con una recuperación posterior distribuida de
manera desigual entre gremios y taxones. Por ejemplo, las densidades de pequeños invertívoros demersales, pequeños
navegadores demersales, carnívoros generalistas y piscívoros permanecieron persistentemente bajos con pocos indicios
de recuperación siete años después del DWH. Los declives iniciales entre estos gremios ocurrieron antes de la llegada
del invasor pez león (Pterois spp.), ahora muy extendido, pero su falta de recuperación sugiere que la depredación del
pez león puede estar afectando la recuperación. Los factores que afectan las densidades persistentemente bajas de
carnívoros y piscívoros generalistas no se comprenden bien, pero merecen un estudio más profundo dada la miríada de servicios ecosis
La naturaleza, la frecuencia y la intensidad de las perturbaciones son importantes impulsores de la estructura de la comunidad1–3, y es
bien establecido que la historia evolutiva4 , los regímenes de perturbaciones históricas2,4 y el estado previo de una comunidad2,5,6
afectan su respuesta7 . Si bien las perturbaciones naturales pueden ser importantes para mantener conjuntos de especies diversos y
resilientes8 , la investigación centrada
revelado queenincluso
los impactos de los factores
comunidades de estrés
engañosas, que seantropogénicos
supone que soncrónicos en lapueden
resilientes, biodiversidad ha de
responder
manera impredecible a las perturbaciones naturales y antropogénicas5,9,10. Esto es particularmente cierto en los sistemas marinos
que han sufrido los impactos de las actividades humanas durante siglos y, como resultado, se han degradado gravemente11,12 .
Existen numerosos ejemplos de cambios comunitarios a largo plazo de sistemas de estuarios13, arrecifes de coral14,15 y plataformas
continentales16,17 , y no es raro que las comunidades no se vean afectadas por perturbaciones localizadas o moderadas5
, solo para exhibir una respuesta no lineal
después de una serie de perturbaciones18 o un solo evento de escala o intensidad suficiente19.
El derrame de petróleo de Deepwater Horizon (DWH) de 2010 fue el epítome de una perturbación antropogénica a gran escala
capaz de producir impactos sustanciales a nivel comunitario. Durante un período de 87 días, se liberaron aproximadamente 4,9
millones de galones de petróleo20 en el norte del Golfo de México (nGoM) a una profundidad de ~1500 m, lo que produjo una
mancha superficial de ~40 000 km2 en su extensión máxima21. Entre el 4 y el 14 % de la descarga total fue transportada al bentos
por la nieve marina contaminada21–24 , lo que expuso a numerosas comunidades pelágicas y bentónicas a hidrocarburos
aromáticos policíclicos (HAP) tóxicos25, así como a dispersantes emulsionantes26. Tanto los efectos letales como los subletales
(p. ej., función inmunitaria27 y endocrina comprometida28, anomalías del desarrollo29, crecimiento reducido30 y deterioro del
olfato31 y evitación de depredadores32,33) de la exposición al petróleo han sido bien documentados para numerosos taxones34–
37, y los efectos negativos a nivel del organismo tenía el claro potencial de provocar efectos en la estructura de la comunidad a
través de mecanismos de abajo hacia arriba38 o de arriba hacia abajo39,40.
Gran parte del esfuerzo por documentar las respuestas a nivel comunitario al DWH se centró en monitorear los hábitats costeros que
brindan viveros críticos para varios taxones marinos41, son ampliamente estudiados por ecologistas comunitarios42 y cuya proximidad
favoreció la recopilación rápida de datos críticos de referencia43. A pesar de la extensa contaminación de la costa por hidrocarburos44, los
impactos se relegaron en su mayoría a sitios costeros fuertemente contaminados por hidrocarburos en Luisiana, donde se produjo una
pérdida signifcativa de vegetación a lo largo del borde de la marisma45. Comunidades costeras, particularmente conjuntos de peces y necton, en áreas de
1 Universidad de Florida, Pesca y Ciencias Acuáticas, Gainesville, Florida, 32608, EE. UU. 2
Universidad de Florida, Naturaleza
Estación biológica de la costa, Cedar Key, FL, 32625, EE. UU. *correo electrónico: justin.lewis@uf.edu
Informes Científicos | (2020) 10:5621 | https://doi.org/10.1038/s41598-020-62574-y 1

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Figura 1. Mapa del norte del Golfo de México (A) y región de muestreo (B). El panel B muestra la ubicación de la explosión de Deepwater
Horizon en la boca del pozo Mississippi Canyon-252 (triángulo) y los arrecifes naturales examinados entre 2009 y 2010 (círculos). El área
sombreada representa la cobertura acumulada de hidrocarburos en la superficie en días. Los mapas se produjeron en la versión R 3.5.177.
la exposición limitada mostró pocos indicios de efectos negativos superiores al nivel del organismo46–49 . Múltiples evaluaciones de los
efectos a nivel comunitario en la plataforma continental del NGOM tampoco indicaron impactos o una recuperación resiliente.
Por ejemplo, los cambios en las comunidades de plancton fueron relativamente breves y aislados del período de derrame activo50–52; la
diversidad y abundancia de la meiofauna post-DWH fueron comparables a las estimaciones previas al derrame53; y la abundancia y
diversidad de la macroinfauna no mostró signos de impacto54.
La falta de efectos perceptibles de DWH en la estructura de la comunidad se ha documentado repetidamente, pero principalmente para
comunidades dominadas por taxones de vida corta45,55,56 con más probabilidades de ser resistentes a tal perturbación57.
Se sabe considerablemente menos sobre el impacto y la respuesta de las comunidades de peces neríticos, incluidos los conjuntos de peces
de arrecife en el NGOM. Estas comunidades de peces son diversas58,59, e incluyen numerosas especies demersales pequeñas de vida
corta, así como especies pesqueras de vida larga que probablemente sean resistentes a fuentes adicionales de mortalidad60,61. La clave
para la persistencia de muchas especies pesqueras es el mantenimiento de múltiples clases anuales de individuos maduros relativamente
viejos (es decir, el efecto de almacenamiento60) que experimentan una baja mortalidad natural, lo que minimiza la pérdida de biomasa entre
clases anuales periódicamente fuertes61. Por lo tanto, los aumentos de población compensatorios después de la mortalidad inducida por
DWH probablemente serían lentos.
La resistencia también es conferida a través de su alta vagilidad y dietas generalistas que permitirían a los individuos dispersarse para
evitar una mortalidad aguda62 mientras explotan presas localmente abundantes63,64 . Sin embargo, la evidencia de exposición subletal a
PAH sugiere que los efectos negativos se extendieron mucho más allá de la huella de la mancha superficial37,65, y simulaciones recientes
del ecosistema sugieren que la mortalidad resultante de la limitación aguda de recursos fue quizás más grave y generalizada que la
mortalidad por exposición66. De hecho, los cambios en la ecología de la alimentación, la posición trófica y la condición del pargo rojo
(Lutjanus campechanus) se documentaron después del DWH63,67 y brindan apoyo empírico para un cambio en la disponibilidad de recursos
con posibles efectos negativos en la productividad de la población67. Se observaron cambios similares en la posición y las vías tróficas en
otras especies de peces de arrecife concomitantes con el ciclo del petrocarbono a través de la red trófica de las NGO68,69. Sin embargo,
hasta la fecha se han presentado pocos datos que vinculen las disminuciones en la abundancia de peces de arrecife o los cambios en la
comunidad que siguieron a efectos directos del DWH o efectos indirectos a través de impactos en la red alimentaria70.
La falta de información sobre las respuestas a nivel comunitario después del DWH puede deberse, en parte, a la falta de datos de
referencia previos al derrame para muchos taxones y comunidades. Aquí, analizamos una serie temporal de datos de la comunidad de peces
de arrecife del NGOM que abarcan un período de ocho años que comienza antes del DWH. Probamos si ocurrieron cambios significativos
en la estructura de la comunidad de peces de arrecife después del DWH y, de ser así, si los cambios ocurrieron de manera uniforme entre
los gremios tróficos o si se concentraron más dentro de los gremios específicos. Los resultados se presentan en el contexto de los efectos
indirectos agudos, directos y crónicos del DWH, así como los factores que pueden afectar la resiliencia de las comunidades de peces de
arrecife.
Métodos
Descripción del sitio y recopilación de datos. Las comunidades de peces fueron encuestadas en 16 arrecifes naturales (Fig. 1) en el
nGoM con un minivehículo operado a distancia (ROV) VideoRay Pro4 durante 2009–2017. Los arrecifes se seleccionaron al azar de una
serie de sitios muestreados entre 2008 y 200971, abarcaban un rango de profundidad de 17 a 72 m y estaban distribuidos en un área de
8000 km2 de la plataforma continental. Los sitios eran representativos del hábitat de fondo duro morfológicamente variable en la región e
incluían repisas de bajo relieve, crestas rocosas, montículos de escombros de roca y arrecifes de bloques de piedra caliza gruesa72. Las
comunidades epibentónicas están dominadas por algas coralinas, corales blandos (p. ej., corales negros, gorgonias y octocorales) y esponjas
con cobertura limitada de azoozantelato, corales ahermatípicos72.
Aunque se observaron impactos en las especies epibentónicas al oeste de nuestra región de muestreo73, la sedimentación de la nieve
marina contaminada fue irregular24 y no observamos signos de degradación del hábitat (por ejemplo, colonias de coral dañadas o muertas
por hidrocarburos). Por lo tanto, no se realizó un seguimiento de la comunidad epibentónica.
En total, se completaron 250 sondeos de ROV entre 2009 y 2017. La parte anterior al DWH de nuestra serie temporal constaba de 26
sondeos en 11 sitios y se realizó desde el verano de 2009 hasta la primavera de 2010. Todos los sondeos de 2010 se clasificaron como pre-
DWH ocurrió antes de que el petróleo de la superficie ingresara a nuestra región de muestreo; las encuestas agrupadas en el intervalo de
tiempo de 2010 se muestrearon en noviembre. Durante 2011–2013, los sitios se encuestaron típicamente en la primavera, el verano y el
otoño, pero más adelante en la serie de tiempo, las restricciones de financiamiento limitaron el muestreo a los meses de verano. Cada
sondeo con ROV constaba de 3 a 4 transectos ortogonales de 25 m a 1 o 2 m del fondo, según la visibilidad70,71.

El ROV estaba equipado con una cámara a color de 570 líneas con lente de gran angular (116°) para visualización en tiempo real, LED
dobles que se proyectan hacia adelante (3600 lúmenes) y clasificado para una profundidad de 170 m. Se montó una cámara adicional de
alta def nición (1080p a 60–120 fps) orientada hacia adelante (GoPro Hero 2, 3 o 4) en un ángulo de 45° con respecto al bloque de flotación
del ROV sobre la cámara interna para grabar video de alta defnición de la comunidad de peces de arrecife.
Las muestras de Videoo se analizaron en un monitor de alta resolución; los peces observados se identifcaron al nivel taxonómico más
bajo posible y se enumeraron. Los conteos se sumaron a través de transectos para estimar la abundancia total para cada sitio. Para las
especies activas en cardúmenes propensas a contar dos veces (p. ej., macarelas, arenques, etc.), la abundancia total en todos los transectos
fue sustituida por una estimación del número mínimo de individuos dentro de un cardumen obtenido al maniobrar entre ubicaciones de
transectos. Las abundancias de las especies se convirtieron en densidades dividiéndolas por el área total muestreada siguiendo los métodos
de Patterson et al. 71. Los resultados que se presentan a continuación solo incluyen aquellos taxones identifcados a nivel de especie con la
excepción del pez damisela púrpura (Chromis scotti) y el pez damisela oscuro (Stegastes fuscus), que son difíciles de distinguir en las
imágenes de video y, por lo tanto, se combinan en un solo grupo, el pez damisela. .
Análisis de la comunidad. Los modelos de análisis de varianza multivariante permutacional (PERMANOVA) se calcularon en PRIMER
(v7) para probar los cambios temporales en la estructura de la comunidad de peces de arrecife después del DWH. Para reducir la influencia
de las especies abundantes, las densidades taxonómicas específicas se transformaron log(x+1). Luego se calculó una matriz de semejanza
basada en la disimilitud de Bray-Curtis, con la inclusión de una especie ficticia con una densidad de 1.
La especie ficticia se incluyó porque Bray-Curtis puede comportarse de manera errática si se comparten pocas especies entre sitios74, lo
cual es importante tener en cuenta al evaluar los impactos ambientales en la estructura de la comunidad. El modelo PERMANOVA tenía un
diseño jerárquico de tres factores con el sitio anidado dentro del mes anidado dentro del año. Los factores anidados, sitio y mes, se trataron
como factores aleatorios, mientras que el año se trató como un factor fijo. Nuestro modelo también incluyó dos covariables, profundidad y
longitud, que se transformaron en puntuación z. Las razones para este enfoque fueron: (1) cada covariable representa un gradiente a lo
largo del cual la estructura de la comunidad de peces de arrecife varía naturalmente58,75 ; (2) el análisis de conglomerados de la estructura
comunitaria anterior a DWH no identificó grupos que pudieran justificar el uso de factores categóricos discretos para evaluar los efectos de
profundidad o longitud; (3) el uso de covariables en lugar de factores fijos permitió la inclusión de todo el conjunto de datos; y (4) a esta
escala no existe una relación clara entre la distancia en línea recta desde la cabeza del pozo y los impactos. Los cambios en la estructura
de la comunidad también se evaluaron utilizando índices comunitarios comunes de riqueza de especies (S), diversidad (Shannon-Weiner
Hÿ) y uniformidad (Pielou's Jÿ). Todos los índices se calcularon utilizando el paquete vegano76 en R77 . Los cambios temporales se
evaluaron con modelos de efectos mixtos lineales (LMM) usando el paquete lme478 seguido de comparaciones múltiples de Dunnett usando
el paquete multcomp79.
Tendencias de gremios tróficos y especies específicas. Evaluamos los cambios temporales en la densidad para nueve gremios tróficos:
herbívoros, ramoneadores demersales pequeños, ramoneadores demersales grandes, invertívoros demersales pequeños, invertívoros
demersales grandes, carnívoros generalistas, piscívoros, planctívoros de arrecife y planctívoros pelágicos, con especies pequeñas versus
grandes que indican especies generalmente más pequeñas versus grandes. más de 200 mm de longitud total. Las especies se asignaron a
los gremios con base en datos dietéticos, tanto de la literatura (ver Apéndice A) como de análisis recientes, y las densidades se sumaron por
gremio para cada muestra de ROV. En el caso de pequeños invertívoros demersales, excluimos el tomtate (Haemulon favolin eatum) de las
estimaciones a nivel de gremio porque las densidades de este ronco escolar (Haemulidae) eran muy variables y, a menudo, un orden de
magnitud mayor que otros miembros del gremio. Su inclusión oscureció el patrón más general a nivel de gremio (Fig. S1). Los análisis
específcos de especie incluyeron taxones (n=52) cuya frecuencia relativa de ocurrencia fue >5% antes o después del DWH y para los cuales
había suficientes datos disponibles para la convergencia del modelo.
Las tendencias temporales en los gremios tróficos y las especies se evaluaron calculando índices de densidad estandarizados con
modelos de efectos mixtos lineales generalizados (GLMM) siguiendo el enfoque delta80,81. Este enfoque consta de dos modelos, uno para
modelar la probabilidad de observar cero individuos (en adelante, presencia/ausencia) y un segundo para modelar la densidad dado que se
observó un gremio o especie81. El producto de los dos submodelos se utilizó luego como el índice de densidad estandarizado para cada
gremio o taxón. Los GLMM incluyeron el año como factor y el diseño de medidas repetidas se especificó al incluir un parámetro de
intersección aleatoria para cada sitio. La longitud y la profundidad también se incluyeron como covariables después de la transformación de
puntuación z. Se calcularon las medias de mínimos cuadrados para cada submodelo como el promedio anual de una cuadrícula de referencia
de predicciones a través de los niveles de los factores (es decir, años). Se calcularon simulaciones de Monte Carlo para estimar un índice
de densidad anual e intervalos de confianza siguiendo los métodos de Chagaris et al. 82. Brevemente, el producto del error estándar de la
media de los mínimos cuadrados y 10,000 desviaciones normales aleatorias X ÿ N(ÿ=0, ÿ=1) se agregó a la estimación de la densidad anual
de la media de los mínimos cuadrados. Las desviaciones de error del modelo logarítmico normal se ajustaron cuando se correlacionaron la
media logarítmica normal y la binomial de mínimos cuadrados (valor p de correlación de Pearson ÿ 0,05). Los valores de cada simulación de
Monte Carlo luego se transformaron a sus unidades de medida originales para obtener una distribución de valores de densidad.
Los resultados de los modelos binomial y logarítmico normal también se evaluaron por separado para inferir si las diferencias temporales
resultaron de un cambio signifcativo en presencia/ausencia o abundancia distinta de cero. Múltiples comparaciones realizadas utilizando el
método de Dunnett, como se describe anteriormente. Para los gremios y especies observados antes del DWH, se realizaron comparaciones
entre los períodos de tiempo anteriores y posteriores al DWH con estimaciones de densidad distintas de cero. Para las especies observadas
únicamente durante el período de tiempo posterior al DWH, se realizaron comparaciones entre el primer año y los años posteriores con
estimaciones de densidad distintas de cero.
Resultados
Composición de especies. Nuestro conjunto de datos ROV incluía 138 especies de 43 familias. Las densidades más altas se observaron
para roncos y pargos (Lutjanidae), lo que refleja el hecho de que el tomtate o el pargo bermellón (Rhomboplites aurorubens) fue la especie
más abundante en un año determinado (rango de densidad estandarizado 27–136 y 26–195 individuos 1000 km2
, respectivamente) (Tabla complementaria S1). Aproximadamente el 43 % de las especies de
peces de arrecife se distribuyeron entre otras cinco familias: Serranidae (15,2 %), Carangidae (7,2 %), Sciaenidae (5,8 %), Sparidae (5,8 %)
y Pomacentridae (5,1 %).

Fuente d.f. SS EM Pseudo-F P-valor
Profundidad
1 8,15 × 104 8,15 × 104 41,69 <0.01*
Longitud 1 3,13 × 104 3,13 × 104 16,09 <0.01*
Año 8 4,28 × 104 5,35 × 104 1,76 <0.01*
Mes año 26 5,80 × 104 2,23 × 103 1,20 0.02*
Sitio/Mes/Año 206 3.77 × 105 1,83 × 103 1,20 0.17*
Derechos residuales de autor 7 1.07 × 104 1,53 × 103
Total 249 6.01 × 105
Tabla 1. Análisis permutacional multivariado de resultados de varianza basados en la disimilitud de Bray-Curtis. Diferencias signifcativas
(ÿ=0,05) indicadas con asterisco (*).
Pre-DWH 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016 2017
Pre-DWH 63.0 — — — — ————
2010 65,8* 61,6 — — — ————
2011 66,6* 65.8 67.5 — — ————
2012 68.1 67,9 69.2 70.5 — ————
2013 67,1* 67,9* 68,7* 69.5 67,0 — — — —
2014 69,5* 69,5* 70.0 70,9 68.8 71.2 — — —
2015 65,9* 69,1* 70,1* 70,3* 65,8* 68.5 60,8 — —
2016 67,6* 65,8* 69,1* 69,3* 66,6* 67,9 63.3 62.0 —
2017 66,0* 65,3* 68,2* 68.1 65,3* 67.1 61,9* 60.5 60.7
Tabla 2. Comparaciones por pares post-hoc de la estructura de la comunidad entre años basadas en la disimilitud de Bray-
Curtis. Los valores a lo largo y debajo de la diagonal representan diferencias dentro y entre años, respectivamente.
Diferencias signifcativas (ÿ=0,05) indicadas con asterisco (*).
Análisis de la comunidad. Los resultados de PERMANOVA indicaron que la estructura de la comunidad difería signifcativamente entre
años (Tabla 1). Tanto las covariables como el efecto aleatorio del mes dentro del año también fueron estadísticamente significativos,
mientras que el efecto aleatorio del sitio dentro del mes dentro del año no fue significativo. De las ocho comparaciones por pares entre los
períodos anterior y posterior al DWH, se observaron diferencias signifcativas en la estructura de la comunidad en 2010–2011 y 2013–
2017 (Tabla 2). Las comparaciones por pares de la porción posterior a DWH de la serie temporal (es decir, 2010–2017) también indicaron
diferencias interanuales significativas en la estructura de la comunidad. Sin embargo, las diferencias significativas durante el período post-
DWH fueron más comunes para las comparaciones separadas por uno o más años.
Los tres índices comunitarios (S, Hÿ y Jÿ), así como la densidad total de peces, disminuyeron después del DWH (Fig. 2) con una
disminución significativa observada para S (Tabla S2). La riqueza de especies mostró una tendencia ascendente en 2011-2015, pasando
de 14,1 a 21,3 especies por sitio y se mantuvo comparable con nuestra línea de base anterior a DWH de 16,4 en 2016 y 2017.
Sin embargo, Hÿ y Jÿ continuaron disminuyendo y fueron significativamente más bajos que las estimaciones previas a DWH en 2012,
2013 y 2016 (Tabla S2). La disminución de 2010 en la densidad total de peces, aunque no fue estadísticamente significativa, fue
sustancial y representó una disminución de ~62%. A partir de 2011, la densidad de peces mostró una ligera tendencia positiva.
Tendencias de gremios tróficos y especies específicas. Después del DWH, las densidades de los ocho gremios tróficos observados
antes del derrame de petróleo disminuyeron (Fig. 3). La magnitud de estas disminuciones varió del 35 al 96 % y cuatro de los ocho
gremios tróficos alcanzaron sus densidades más bajas en 2010. Aunque no observamos cambios signifcativos en la presencia/ausencia
de gremios (Tabla complementaria S3), las disminuciones iniciales en herbívoros, pequeños y las densidades de buscadores demersales
grandes, invertívoros demersales pequeños y grandes, carnívoros generalistas y piscívoros se asociaron con abundancias significativamente
más bajas cuando estaban presentes (Tabla complementaria S4). Las 52 especies para las que se evaluaron las tendencias específicas
de cada especie reflejan este patrón general (Tabla complementaria S1). Se observaron cuarenta y seis especies antes del DWH y 43
disminuyeron entre nuestra línea de base anterior al DWH y 2010. Para 29 especies, estas disminuciones iniciales reflejaron una ausencia
completa, un cambio significativo en la presencia/ausencia (Tabla complementaria S5) o una ausencia significativa. densidades
significativamente más bajas cuando están presentes (Tabla Suplementaria S6).
Los gremios compuestos por especies de cuerpo pequeño que se alimentan de presas bentónicas mostraron las mayores
disminuciones inmediatamente después del DWH. Las densidades de herbívoros, pequeños navegadores demersales y pequeños
invertívoros demersales disminuyeron en un 96 %, 87 % y 82 %, y se mantuvieron persistentemente bajas durante gran parte de la serie
temporal (Fig. 3). La disminución de su densidad de bivoros reflejó casi por completo la abundancia del pez doctor (Acanthurus chirurgus),
mientras que la disminución de los pequeños ramoneadores demersales se debió a las menores densidades de damisela del cacao
(Stegastes variabilis) y algas blenny (Parablennius marmoratus) (Fig. 4). La tendencia mostrada por los pequeños invertívoros demersales
fue impulsada por especies como el pito resbaladizo (Halichoeres bivittatus) y el cubbyu (Paraques umbrosus) y difería de la del tomtate,
que tiene una asociación más laxa con la estructura del arrecife (Fig. 4).
Las disminuciones entre las especies de cuerpo grande que dependen de la producción bentónica también fueron evidentes varios
años después del DWH, aunque estas disminuciones fueron menos severas (Fig. 3). El pez ángel azul (Holacanthus bermudensis) fue el
ramoneador demersal grande más abundante e impulsó las tendencias a nivel de gremio (Fig. 4). La densidad de los grandes inver tívoros
demersales reflejó la abundancia del pargo rojo (Pagrus pagrus) y del pez ballesta gris (Balistes capriscus). Sin embargo, cada

Figura 2. Índices comunitarios estandarizados o densidad total de peces (IC del ±95 %) estimados a partir de modelos lineales generalizados
con los correspondientes IC del 95 % generados a través de simulaciones de Monte Carlo. Un asterisco (*) denota una diferencia signifcativa
por pares entre los puntos de tiempo anteriores y posteriores a la DWH (Tabla complementaria S2).
las especies mostraron claramente patrones dispares. La disminución inicial del pargo rojo fue seguida por un aumento en 2011 y una disminución
posterior (Fig. 4). Por el contrario, la densidad del pez ballesta gris fue más variable y los cambios temporales no se asociaron con una diferencia
signifcativa en presencia/ausencia o densidad cuando estaba presente.
Los gremios que representan a los consumidores de mayor nivel trófico mostraron tendencias más similares a los gremios demersales de
cuerpo pequeño. Las densidades de carnívoros y piscívoros generalistas disminuyeron en un 64 % y un 73 % en 2010 y las densidades se
mantuvieron persistentemente bajas a partir de entonces (Fig. 3). Para ambos gremios, estas tendencias fueron impulsadas por especies
pesqueras de gran tamaño (Fig. 5). El pargo rojo, el pargo gris (L. griseus) y el mero rojo (Epinephelus morio) disminuyeron en un 69 %, 85 % y
70 % después del DWH, y las bajas densidades persistieron hasta 2017. Los tres piscívoros más abundantes, el pícaro (Mycteroperca phenax ),
gag (M. microlepis) y tiburón trozo (Carcharhinus plumbeus), todos disminuyeron después del derrame y tanto scamp como gag permanecieron
en densidades por debajo de los valores de referencia anteriores a DWH. Densidades de carnívoros generalistas de cuerpos más pequeños, [p.
ej., lubina de banco (Centropristis ocyurus) y pez arena (Serranus subligarius)
(Fig. 5)] no mostró ningún cambio o no se recuperó después del DWH. La única excepción fue el pez león invasor (Pterois spp.), que se observó
por primera vez en 2011 y aumentó rápidamente hasta 2017 (Fig. 5).
A diferencia de los gremios que dependen del forraje bentónico, las densidades de planctívoros de arrecife se mantuvieron sin cambios
después del DWH (Fig. 3). De manera similar, la tendencia a la baja hasta 2012 y el aumento subsiguiente no se asociaron con una diferencia
significativa en presencia/ausencia o densidad cuando estaba presente (Tablas complementarias S3 y S4). El pargo bermellón fue el planctívoro
de arrecife más abundante y mostró un patrón temporal similar (Fig. 6). De los otros nueve planctívoros de arrecife, cuatro mostraron una
disminución signifcativa en presencia/ausencia o densidad cuando estaban presentes (Tabla complementaria S3). Sin embargo, incluso las
especies que experimentaron disminuciones de >90 % en 2010 generalmente aumentaron a densidades previas al DWH [p. ej., peces de arrecife
de cola amarilla (Chromis enchrysura) y damiselas (Fig. 6)]. No se observaron planctívoros pelágicos durante nuestros estudios previos a DWH y
se observaron con poca frecuencia a partir de entonces. Ningún planctívoro pelágico cumplió con nuestros criterios de selección para el análisis
específico de especies (ver Métodos).
Discusión
Nuestros resultados indican que las comunidades de peces de arrecife exhibieron signos claros de impactos negativos después del DWH con
cambios significativos en la estructura de la comunidad y disminuciones en la riqueza de especies, diversidad, uniformidad y densidad total de peces.
Este cambio en la estructura de la comunidad fue único en el sentido de que se observaron disminuciones concomitantes para los ocho gremios
tróficos. En ningún otro punto hubo declives similares, sincrónicos, ni fueron evidentes diferencias significativas por pares en la estructura de la
comunidad entre años sucesivos. La composición de especies de los peces más abundantes fue similar antes y después del derrame, lo que
sugiere que las disminuciones en la riqueza de especies se debieron a la ausencia de especies raras y los cambios en la estructura de la
comunidad, la diversidad de especies, la uniformidad y la densidad total de peces se debieron a cambios en las abundancias relativas. Las
disminuciones en la riqueza de especies no persistieron y se mantuvieron similares a la riqueza anterior a DWH. Sin embargo, estimaciones más
bajas de diversidad y uniformidad fueron evidentes varios años después del derrame, lo que reflejó densidades más bajas de pequeños
navegadores demersales, pequeños invertívoros demersales, carnívoros generalistas y piscívoros. Estos efectos son similares a los observados
entre las comunidades bénticas de aguas profundas donde la disminución de la abundancia y diversidad de megafauna83, macrofauna84,
meiofauna85 y foraminíferos86 siguió al DWH. Aunque la más grave

Figura 3. Densidades de gremios tróficos estandarizados (IC de ±95 %) estimados a partir de modelos de efectos mixtos lineales
generalizados con los IC de 95 % correspondientes generados a través de simulaciones de Monte Carlo. Se asignó un color único a cada gremio
trófico y este esquema de color se usa en figuras posteriores. Una t punteada (ÿ) indica una diferencia signifcativa por pares en la presencia/
ausencia entre los intervalos de tiempo anteriores a DWH y posteriores a DWH (Tabla complementaria S3) o ausencia completa. Un asterisco
(*) denota una diferencia significativa en la densidad cuando está presente (Tabla complementaria S4). Los nombres de los gremios tróficos se
proporcionan en la esquina superior derecha de cada panel.
Los impactos en las comunidades bénticas de aguas profundas se produjeron en las inmediaciones de la boca del pozo84, las respuestas
negativas observadas entre las comunidades de crustáceos decápodos en formaciones de bancos profundos84 y las comunidades de peces en
arrecifes artificiales70 a 100 s de km de distancia sugieren que la exposición aguda en sitios distantes fue de intensidad suficiente para producir
turnos observables.
Informamos disminuciones en una variedad de taxones de peces de arrecife, independientemente de la vagilidad, la posición trófica o la dieta,
que parecen improbables sin la mortalidad inducida por DWH. Sin embargo, un desafío principal es identificar hasta qué punto las disminuciones
se debieron a la mortalidad o la emigración. Los peces pequeños que viven muy cerca de la matriz del arrecife (p. ej., pequeños navegadores
demersales e invertívoros) experimentaron las mayores disminuciones iniciales, lo que probablemente refleje un alto incidente de mortalidad
aguda. Estas especies pueden tener áreas de distribución limitadas (<10 m2 )87, dependen en gran medida de las reservas de recursos locales e
incurrirían en el costo más alto asociado con la emigración. Estos rasgos no solo aumentan la probabilidad de mortalidad relacionada con la
exposición, sino también la mortalidad asociada con la limitación de recursos66. Los impactos en la producción pelágica88,89, el aumento de la
posición trófica68,69 y una mayor dependencia de los recursos bénticos63 sugieren que los peces de arrecife demersales pequeños experimentaron
una mayor competencia por los recursos y una mayor depredación inmediatamente después del DWH. Los efectos de la limitación de recursos
posiblemente se vieron exacerbados por la exposición subletal37 que puede resultar en un estrés fisiológico que conduce a un deterioro de la
capacidad para evitar a los depredadores y para buscar alimento32,33,90. Esta inferencia está respaldada además por el hecho de que las
disminuciones iniciales entre los peces de arrecife de gran tamaño (p. ej., grandes invertívoros demersales, algunos carnívoros generalistas y
piscívoros) fueron menos severas. Estas especies son bastante móviles, exhiben diversos grados de fidelidad al sitio en los arrecifes naturales91
y sus movimientos pueden verse afectados por perturbaciones a gran escala62,92. Además, una gran área (máximo = 290.000 km2 ) de la
plataforma continental estuvo cerrada a la cosecha durante algunos meses durante el

Figura 4. Densidades estandarizadas de especies representativas de herbívoros, ramoneadores demersales pequeños, ramoneadores
demersales grandes, invertívoros demersales pequeños y invertívoros demersales grandes, gremios tróficos. Las estimaciones se derivaron
de modelos de efectos mixtos lineales generalizados utilizando el enfoque delta. Los IC del 95 % correspondientes se generaron a través de
simulaciones de Monte Carlo. Una t punteada (ÿ) indica una diferencia signifcativa por pares en la presencia/ausencia entre los intervalos de
tiempo anteriores a DWH y posteriores a DWH (Tabla complementaria S5) o ausencia completa.
Un asterisco (*) denota una diferencia significativa en la densidad cuando está presente (Tabla complementaria S6). Los nombres de las especies
se proporcionan en la esquina superior derecha de cada panel.
derrame, tal vez reduciendo la mortalidad relacionada con la pesca, aunque temporalmente. La emigración después del DWH también puede haber
ocurrido si el costo de la exposición o la limitación de recursos superó los benefcios de quedarse93,94. Para algunas personas, la exposición puede
haber sido suficiente para provocar el movimiento de las áreas afectadas. Para otros, la respuesta fue quizás un cambio en el comportamiento de
búsqueda de alimento63,68, seguido de la emigración a medida que los recursos se volvieron más escasos. Los individuos presentes después del
DWH probablemente consistieron en pocos residentes que sobrevivieron a la exposición aguda y la limitación de recursos junto con nuevos
inmigrantes que buscaban condiciones más favorables93. El hecho de que los gremios compuestos por especies de arrecifes móviles (es decir,
carnívoros y piscívoros generalistas) mostraran pocos indicios de recuperación sugiere que un gran número de individuos fueron desplazados
permanentemente, perecieron (ya sea por inanición o exposición66), o los recursos basales permanecieron insuficientes para sostener densidades
pre-DWH.
Los efectos de las perturbaciones naturales dentro de la región (p. ej., huracanes e hipoxia) a menudo son insuficientes para producir un
cambio observable en la abundancia de peces de arrecife grandes y móviles95,96. Por lo tanto, parece que el impacto agudo del DWH fue más
severo en comparación con las perturbaciones naturales a gran escala típicas de nuestra área de estudio. Sin embargo, las disminuciones iniciales
en toda la comunidad son notablemente similares a los efectos de las floraciones de algas nocivas que ocurren estacionalmente a lo largo de la
plataforma West Florida Shelf (WFS)97–99. El evento de marea roja de 1971 es el caso mejor documentado de los impactos sobre las comunidades
de peces de arrecife y su subsiguiente recuperación. La exposición resultó en la casi extirpación del arrecife.

Figura 5. Densidades estandarizadas de especies representativas de los gremios tróficos generalistas de carnívoros y piscívoros.
Las estimaciones de densidad se derivaron de modelos de efectos mixtos lineales generalizados utilizando el enfoque delta.
Los IC del 95 % correspondientes se generaron a través de simulaciones de Monte Carlo. Una t punteada (ÿ) indica una diferencia
signifcativa por pares en presencia/ausencia (Tabla complementaria S5) o ausencia completa. Un asterisco (*) denota una diferencia
significativa en la densidad cuando está presente (Tabla complementaria S6). Los nombres de las especies se proporcionan en la
esquina superior derecha de cada panel.
pesca en un tramo >1.500 km2 del WFS97. La mortalidad conspicua100 e indiscriminada de peces de arrecife produjo disminuciones
claras en la riqueza de especies, pero los efectos más pronunciados fueron cambios en la abundancia relativa de especies97.
La recuperación siguió un patrón predecible de sucesión iniciado por la llegada de pequeñas especies demersales que se reclutan
directamente en los arrecifes, seguido de un pico en la abundancia entre los pioneros tempranos, y la subsiguiente disminución en la
abundancia llegaron competidores superiores; los aumentos entre los peces móviles grandes que no se reclutan directamente en los
arrecifes ocurrieron más tarde97. La recuperación total tomó varios años, pero la comunidad que se desarrolló fue casi idéntica a la
observada antes de la marea roja de 1971. El mismo patrón general de impactos, sucesión y recuperación a nivel comunitario también
se observó en los arrecifes artifciales de WFS luego de un evento de marea roja en 200598, lo que corrobora las observaciones de
Smith97 y otros que documentaron patrones de sucesión entre las comunidades de peces de arrecifes del Caribe y del GdM101,102.
Aunque la tasa de sucesión puede variar entre los sitios103,104, después de siete años de monitoreo post-DWH no surgió tal patrón a
pesar de las similitudes entre los miembros de la comunidad en los estudios antes mencionados.
Una clara diferencia entre el DWH y las perturbaciones naturales fue el potencial de exposición crónica a PAH, que puede tener
impactos de mayor orden a largo plazo incluso a niveles subletales105. Si bien la sedimentación de la nieve marina contaminada fue el
principal vector que transportaba hidrocarburos y dispersantes al bentos, este fenómeno fue irregular y se concentró principalmente en
la plataforma continental y al oeste de nuestra área de muestreo106,107 . Como resultado, las concentraciones de sedimentos de
petróleo total e hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) fueron típicas de fondo.

Figura 6. Densidades estandarizadas de planctívoros de arrecife estimadas a partir de modelos de efectos mixtos lineales generalizados usando el enfoque
delta. Los IC del 95 % correspondientes se generaron a través de simulaciones de Monte Carlo. Una t punteada (ÿ) indica una diferencia signifcativa por pares en
presencia/ausencia entre los intervalos de tiempo previos a DWH y posteriores a DWH (Tabla S5) o ausencia completa. Un asterisco (*) denota una densidad de
diferencia signifcativa cuando está presente (Tabla S6).
Los nombres de las especies se proporcionan en la esquina superior derecha de cada panel.
niveles dentro de nuestra área de estudio en agosto de 201054. No obstante, el examen de muestras de tejido de peces de arrecife indicó niveles elevados de
concentraciones de PAH en el hígado y metabolitos de PAH en la bilis que persistieron durante años después del DWH37,65,108, proporcionando así evidencia de
exposición continua de los peces de arrecife al petróleo tóxico compuestos durante algún tiempo después del derrame a pesar de las incertidumbres sobre el
mecanismo de exposición.
El hecho de que la densidad de peces de arrecife se mantuviera baja durante varios años después del DWH sugiere que los efectos indirectos de la red
alimentaria también han jugado un papel importante66. El consumo de zooplancton en enjambre por pargo rojo disminuyó notablemente después del DWH, un
posible reflejo de una reducción inicial en la producción pelágica66.
La reducción del zooplancton se equilibró con el aumento de la alimentación de peces demersales e invertebrados63. Esta mayor dependencia de los recursos
bénticos continuó durante semanas y meses después del DWH, como lo indican las disminuciones en ÿ34S63,68. El enriquecimiento asociado de ÿ15N persistió
durante varios años después del DWH63,68, y se observaron cambios similares a largo plazo en ÿ15N para el pez ballesta gris, el tomate, el pargo rojo y el pargo
bermellón concurrentemente con disminuciones en ÿ13C, lo que indica un ciclo de petrocarbono a través del alimento. web68,109. Los cambios de 2010 en la
posición trófica y las disminuciones en toda la comunidad que se extendieron hasta 2011 también son anteriores a la llegada y rápida expansión del pez león invasor
y están en general de acuerdo con informes anteriores de que los impactos en toda la comunidad después del DWH ocurrieron antes de la nGoM invasión del pez
león70.
Aunque el papel de los efectos de la red alimenticia resultantes de un cambio en la disponibilidad de recursos es evidente, el éxito del pez león invasor también
puede ser un factor importante que impida la recuperación de la comunidad. Numerosos estudios han documentado los efectos a nivel comunitario del pez
león110,111 a través de la depredación112,113 y la competencia114,115. Los impactos suelen ser más evidentes entre los pequeños peces demersales de arrecife
que se reclutan directamente en los hábitats de arrecifes70 y son vulnerables a la depredación tanto como adultos112,116 como nuevos reclutas113. La atrofiada
recuperación de pequeños invertívoros y navegadores demersales, a pesar de su capacidad de recolonización rápida después de eventos de mortalidad masiva97
y las continuas disminuciones entre los depredadores nativos, proporciona una clara indicación de que el éxito del pez león invasor está afectando la respuesta
entre los pequeños peces demersales nativos. No se ha evaluado cómo el pez león puede estar afectando la recuperación de las especies pesqueras, pero la
competencia entre el pez león y los depredadores nativos (p. ej., meros, pargos y jureles) puede afectar la productividad de la población117. La resolución
taxonómica de los datos dietéticos para las especies pesqueras suele ser deficiente y presenta desafíos cuando se intenta capturar interacciones competitivas en
sistemas con ensamblajes de diversas especies117. También se carece de información sobre la dieta de la mayoría de los peces demersales pequeños de arrecife,
y se desconocen los posibles efectos de la red alimentaria que emanan de las bajas densidades de especies demersales pequeñas.
Los cambios en la estructura de la comunidad, particularmente las densidades persistentemente bajas entre ciertos grupos, brindan una indicación clara de
los impactos duraderos en toda la comunidad. La evidencia disponible sugiere que las disminuciones iniciales en 2010 probablemente reflejaron tanto la mortalidad
como la emigración como resultado de la exposición y la limitación de recursos. La mortalidad debida a los efectos directos o indirectos del derrame probablemente
provocó la disminución inicial de las especies demersales pequeñas, mientras que los consumidores de gran tamaño tenían más probabilidades de ser desplazados
permanentemente o de sufrir una mortalidad tardía. Las disminuciones en toda la comunidad en 2011 fueron indicativas de una limitación de recursos prolongada.
Sin embargo, la falta de recuperación de los pequeños peces dem ersales de arrecife a partir de 2012 puede, hasta cierto punto, reflejar la presión de arriba hacia
abajo del pez león. Sigue siendo incierto cómo los cambios en la comunidad han alterado el flujo de energía a las especies pesqueras de niveles tróficos más altos
o la resiliencia del sistema impactado.
Un claro desafío para avanzar es identificar los mecanismos subyacentes que impulsan estos patrones, estimar los impactos relativos de los factores
estresantes individuales (p. ej., exposición, limitación de recursos, invasión del pez león, captura de peces y efectos de la red alimentaria) y desarrollar estrategias
de gestión para facilitar la recuperación. Los esfuerzos en este sentido parecen particularmente relevantes si se tienen en cuenta las drásticas disminuciones
observadas en los consumidores de posiciones tróficas más altas que no solo cumplen funciones ecológicas importantes118 sino que también brindan numerosos
benefcios económicos119 y culturales120 .
Muchos de los servicios ecosistémicos que atribuimos a los conjuntos de peces de arrecife en el NGOM están inextricablemente vinculados a la captura de
peces119,120, y los datos dependientes de la pesca y la evaluación de las poblaciones de peces deberían permitir el seguimiento de la resiliencia entre esas
especies. Sin embargo, la financiación continua para estudios independientes de la pesquería, como el trabajo con ROV que forma la base de los análisis
presentados en este documento, es fundamental para evaluar los efectos a largo plazo del DWH, la invasión del pez león y el potencial de resiliencia en el
ecosistema de las NGOM. .

Disponibilidad de datos
Los datos están disponibles a través de la Cooperativa de Información y Datos de la Iniciativa de Investigación del
Golfo de México (GRIIDC) en https://data.gulfresearchinitiative.org bajo DOI 10.7266/N72J68SF y 10.7266/n7-
n4j3-0a26. La porción restante de la serie de tiempo se puede obtener del autor correspondiente a pedido.
Recibido: 5 de julio de 2019; Aceptado: 10 de marzo de 2020;

Publicado: xx xx xxxx
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Agradecimientos
Agradecemos a los capitanes Johnny Greene, Gary Jarvis, Sean Kelley y Seth Wilson y sus tripulaciones por su ayuda en el
muestreo de arrecifes, así como a numerosos voluntarios por su ayuda en el campo. También agradecemos a Miaya
Glabach, Sarah Friedl, Josh Neese, Mike Norberg y Brian Klimek por su ayuda con las operaciones de ROV. Esta
investigación fue posible en parte gracias a una subvención de BP/Te Gulf of Mexico Research Initiative/C-IMAGE I y II, y en
parte a la financiación de la Florida Fish and Wildlife Conservation Commission (Subvenciones FWC-08304 y FWC-16188 para PMA).
Contribuciones de autor
El PMA diseñó la encuesta ROV. JHT, SBG y JPL realizaron trabajo de campo. JHT y SBG leyeron las imágenes del ROV.
JPL y DDC realizaron el análisis de datos. JPL y WFP escribieron el texto principal del manuscrito. JPL y SBG prepararon
fguras y tablas. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener intereses contrapuestos.
Información adicional
Hay información complementaria disponible para este artículo en https://doi.org/10.1038/s41598-020-62574-y.
La correspondencia y las solicitudes de materiales deben dirigirse al JPL
La información sobre reimpresiones y permisos está disponible en www.nature.com/reprints.
Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones
institucionales.
Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el
intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito
correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia de Creative Commons e indique si se realizaron
cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos
que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y
su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los
derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.
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Justin P. Lewis1*, Joseph H.Tarnecki1, Steven B.Garner1, David D.

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Fuente d.f. SS EM Pseudo-F P-valor

Longitud 1 3,13 × 104 3,13 × 104 16,09 <0.01*

Año 8 4,28 × 104 5,35 × 104 1,76 <0.01*

Mes año 26 5,80 × 104 2,23 × 103 1,20 0.02*

Sitio/Mes/Año 206 3.77 × 105 1,83 × 103 1,20 0.17*

Derechos residuales de autor 7 1.07 × 104 1,53 × 103

Total 249 6.01 × 105

Pre-DWH 2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016 2017

Pre-DWH 63.0 — — — — ————

2010 65,8* 61,6 — — — ————

2011 66,6* 65.8 67.5 — — ————

2012 68.1 67,9 69.2 70.5 — ————

2013 67,1* 67,9* 68,7* 69.5 67,0 — — — —

2014 69,5* 69,5* 70.0 70,9 68.8 71.2 — — —

2015 65,9* 69,1* 70,1* 70,3* 65,8* 68.5 60,8 — —

2016 67,6* 65,8* 69,1* 69,3* 66,6* 67,9 63.3 62.0 —

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Informes Científicos | (2020) 10:5621 | https://doi.org/10.1038/s41598-020-62574-y 8

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Recibido: 5 de julio de 2019; Aceptado: 10 de marzo de 2020;

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La correspondencia y las solicitudes de materiales deben dirigirse al JPL

La información sobre reimpresiones y permisos está disponible en www.nature.com/reprints.

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