UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTÍN DE AREQUIPA

FACULTAD DE AGRONOMÍA

TESIS FORMATO ARTÍCULO:

RESPONSE OF PARSLEY TO DIFFERENT POPULATION DENSITIES OF

MELOIDOGYNE ARENARIA

RESPUESTA DEL PEREJIL CRESPO A DIFERENTES DENSIDADES DE

POBLACIÓN DE MELOIDOGYNE ARENARIA

Presentado por la bachiller

LESLIE SHARON LOZADA VILLANUEVA
Para optar Título Profesional de Ingeniera
Agrónoma
Asesor:
Mg. Teodocia Gloria Casa-Ruiz
Dr. Cristiano Belle

AREQUIPA – PERU
2021
Agradecimientos

A mis padres: Yesenia y Marco; por el apoyo constante y consejo perdurable.

A los docentes de la Facultad de Agronomía por sus conocimientos compartidos para el
logro de esta investigación.
A mis asesores: Mg. Teodocia Gloria Casa-Ruiz, Dr. Cristiano Belle y al Mg. Juan Tamo;
por la paciencia, la comprensión y los consejos brindados.
A mis compañeros y amigos: María, André, Alex, Nathaly, Edson que me han ayudado en
esta investigación.
Al Psicólogo Alfred Emmanuel Montalvo Sánchez, por los consejos brindados.
A la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, por el financiamiento del proyecto,
contrato de Subvención N° TP-20-2019- UNSA, Trabajo de investigación para el título
profesional.
Al vicerrectorado de investigación de la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa
en representación al Dr. Horacio Barreda Tamayo, A UNSA INVESTIGA en representación
a la Dra. Julieta Cabrera Sotelo y a mis monitores por el acompañamiento y seguimiento en
la elaboración de este trabajo de investigación.
Resumen

Se realizó él estudió del efecto de poblaciones crecientes (Pi) del nematodo de la agalla
Melodoigyne arenaria en el cultivo de perejil crespo, que oscilaron entre 0 y 64 huevos +
juveniles del segundo estadio (J2) /cm3 de suelo en bolsas com suelo estéril. A los 90 días
después de la inoculación, se determinó, índice de agallamiento (IA), factor de reproducción
(FR), peso fresco follaje (PFF), peso seco follaje (PSF), peso fresco raíz (PFR), longitud de
raíz (LR) altura foliar (AF) e índice de clorofila (SPAD). Los datos de PFF, PSF, PFR, AF
y SPAD se sometieron a la ecuación de Seinhorst, y = m+(1-m) zPi-T, que permitió
determinar el límite de tolerancia T = 0.25 huevos +J2/cm3 de suelo para PFF, PSF, PFR y
AF, con promedios relativos (m) de 0.52; 0.24; 0.22 y 0.4 respectivamente; por otro lado, el
valor de T para SPAD fue de 0.125 huevos+J2/cm3 de suelo y con un m de 0.26. Todas las
variables biométricas decrecen al incremento de las poblaciones iniciales (Pi). Asimismo,
el mayor FR de M. arenaria en perejil es 78.92 para la Pi = 8 huevos +J2/cm3 de suelo, con
un valor de IA de 5 a partir de Pi = 1 huevos+J2/cm3. Conforme se incrementa las Pi de M.
arenaria el cultivo de perejil crespo reduce su crecimiento.

Palabras clave: Limite de tolerancia, nematodo de la agalla, Petroselinum crispum,

reducción de crecimiento.
Abstract

The effect of initial population density (Pi) of the peanut root-knot nematode, Melodoigyne
arenaria, on curly leaf parsley growth was assessed in this study. The population densities
of M. arenaria ranged from 0 to 64 eggs + second-stage juveniles (J2)/cm3 soil in sterile
sandbags. The root gall index (RGI), reproduction factor (RF), fresh leaf weight (FLW), dry
leaf weight (DLW), root fresh weight (RFW), root length (RL), leaf height (LH), and
chlorophyll index (SPAD) were determined at 90 days after inoculation. FLW, DLW, RFW,
LH, and SPAD data were fitted to the Seinhorst equation, y = m + (1 - m) zPi-T, to determine
the tolerance limit T = 0.25 eggs +J2/cm3 soil for FLW, DLW, RFW, and LH, with relative
means (m) of 0.52, 0.24, 0.22, and 0.4 respectively; conversely, the T value for SPAD was
0.125 eggs + J2/cm3 soil and with a m of 0.26. All biometric variables decreased with an
increase in the initial population density (Pi). Nevertheless, the highest RF of M. arenaria
in parsley was 78.92 for a Pi = 8 eggs + J2/cm3 soil, with an RGI value of 5 from Pi = 1
eggs + J2/cm3. Curly leaf parsley growth decreased with an increase in Pi of M. arenaria.

Key words: Tolerance limit; peanut root-knot nematode; Petroselinum crispum, growth
reduction.
Índice
1. Autor: .............................................................................................................................. 6

2. Asesores: ......................................................................................................................... 6

3. Planteamiento del problema:........................................................................................... 7

4. Objetivo general: ............................................................................................................. 7

5. Justificación: ................................................................................................................... 8

6. Antecedentes: .................................................................................................................. 9

7. Descripción del proyecto: ............................................................................................. 11

8. Referencias:................................................................................................................... 13

9. Link del artículo: ........................................................................................................... 16

 UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTIN DE AREQUIPA FACULTAD DE
AGRONOMIA
“Response of parsley to different population
densities of Meloidogyne arenaria”
1. Autor:
Leslie Sharon Lozada-Villanueva
2. Asesores:
Asesor UNSA: Teodocia Gloria Casa-Ruiz
Grado académico: Magíster en Fitopatología en la Universidad Nacional
Agraria La Molina (UNALM)
Institución de afiliación:
Reseña del asesor: Scorpus Autor ID: 57217304072
https://orcid.org/0000-0001-9094-3800
-Ingeniero Agrónomo, egresado de la Universidad Nacional
de San Agustín (UNSA), con Maestría en Fitopatología en
la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM).
-Estudios de Doctorado en Protección Vegetal en la UNSA,
especializada en Fitonematología y Manejo de
Agroquímicos
Asesor externo: Cristiano Belle
Grado Académico: Doctor en Fitosanidade– UFPel
Institución de afiliación: Universidade Federal de Santa Maria, Rio Grande do Sul,
Santa María, Brazil.
Instituto Phytus, Estação experimental de Itaara, Itaara, Rio
Grande do Sul, Brazil
Reseña del asesor -Investigador Calificado, ID ORCID https://orcid.org/0000-
0003-2247-3207
-Autor Scopus ID: 56117843500
-Estudios de maestría en Agronomía en la Universidad
Federal de Santa María, Frederico Westphalen, Rio Grande
do Sul, Brazil.
-Postdoctorado en Ciencias del Suelo en Universidade
Federal de Santa María.
3. Planteamiento del problema:
En el mercado del Perú, el perejil crespo (Petrocelinium crispum), ha adquirido relevancia
socio-económica y ambiental a partir de su capacidad de generar puestos de trabajo y
otorgar un valor agregado (Ventura, 2010).
El perejil crespo (Petrocelinium crispum) por otro lado, presenta problemas fitosanitarios
como es la presencia de enfermedades producidas por viruses, hongos, bacterias,
nematodos y otros. Las principales especies de nematodos asociadas con perejil son:
Ditylenchus dipsaci (Kuhn) Filipjev, , Belonolaimus gracilis Steiner, Dolichodorus
heterocephalus Cobb, Paratylenchus hamatus Thorne & Allen y Pratylenchus penetrans
(Cobb) Filipjev & Schuurmans Stekhoven; así mismo varias especies de del género
Meloidogyne spp., que son los más importantes económicamente para el cultivo que
incluyen a M. arenaria, M. enterolobii (= M. mayaguensis), M. fl oridensis, M. incognita,
M. hapla, M. hispanica y M. javanica (Doucet & Pinochet 1992; Sikora & Fernández,
2005; Mennan et al., 2011; Quénéhervé et al., 2011; Maleita et al., 2012).La planta al ser
infectada muestra una sintomatología que está relacionada con un decaimiento
generalizado, amarilla miento del follaje, reducción del crecimiento de la parte aérea,
reducción del sistema radical y presencia de agallas en las raíces, (Sikora y Fernández,
2005; Mennan et al., 2011; Sangrinis et al.,2014).
Es por todo lo expuesto que someter al cultivo en diferentes densidades poblacionales es
crucial para determinar el desenvolvimiento del perejil y diseñar medidas de control de
manera eficiente, sostenible. Por lo expuesto, el objetivo del trabajo es: Determinar el
nivel de daño en el rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria en perejil crespo.

4. Objetivo general:

Determinar el nivel de daño en el rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria en

perejil crespo (Petroselinum crispum).
5. Justificación:
La originalidad de esta Investigación redunda en el hecho de que no existe estudios en
Arequipa que determinen el daño en el rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria en
perejil crespo (Petroselinum crispum).
La magnitud de los resultados asociados a este tema, facultará a las entidades públicas y
privadas del sector agropecuario el implementar mecanismos para el desarrollo de
metodología que prevenga el impacto del Meloidogyne arenaria en la producción del perejil
crespo (Petroselinum crispum); facilitando a los productores herramientas que faciliten el
control de esta problemática.
El impacto de la siguiente investigación recaerá sobre el reconocimiento de la importancia
del control del impacto negativo del rendimiento comercial por Meloidogyne arenaria, para
generar eficacia en las instituciones públicas del sector público y privado; así también, la
trascendencia de estos resultados, estará vinculada a su carácter práctico ya que, la
información obtenida podrá ser útil a los especialistas del área de agronomía, gestión y
asesoría pública para que puedan realizar talleres y programas personales o grupales
vinculados a la importancia del control de Meloidogyne arenaria sobre la producción del
perejil crespó (Petroselinum crispum), así mismo, tutorías académicas, asesoría académica,
y/o otras actividades curriculares que fomenten el desarrollo de esta variable.
Así también la utilidad de esta investigación estará enmarcada por la fiabilidad y la
relevancia de la información recabada, presta de verificación científica, resaltando su diseño
metodológico ya que facilita la aplicación de las teorías relacionadas al control de
Meloidogyne arenaria.
El Factibilidad del estudio se mirará favorecida gracias a accesibilidad de la muestra en
invernadero por parte de la facultad de Agronomía de la Universidad Nacional de San
Agustín de Arequipa de la ciudad de Arequipa, ya que sus horarios actualmente se
encuentran pre establecidos por la institución pública, así mismo, será favorecida por la
información recibida del laboratorio de fitopatología de la misma universidad para el
análisis de los datos.
Para concluir, podemos afirmar que esta investigación busca contribuir de manera científica
a la promoción de una buena práctica agraria a través del adecuado control de la variante
perejil crespó (Petroselinum crispum), aportando nuevas premisas relacionadas al control
de Meloidogyne arenaria.
6. Antecedentes:
Los nematodos endo parasitarios obligados de nudo de raíz (Meloidogyne spp.) son parásitos
de plantas muy importantes debido a que presentan una distribución mundial y un amplio
rango de hospederos con más de 2000 especies de plantas incluyendo hortalizas, cultivos
alimenticios y de fibra. Su Infestación reduce severamente la calidad y causa pérdidas de
rendimiento de cultivos (Moens et al., 2009), pérdidas estimadas entre 50-80% por año en
vegetales en todo el mundo (Siddiqi 2000). Los nematodos del nudo incluyen a Meloidogyne
incognita, M. javanica y M. arenaria.

En cultivos comerciales de perejil (P. crispum cv. Bezirci) en Turquia se encontró síntomas
de disminución, atrofia y amarilla miento de las hojas, este daño afecto económicamente a
los agricultores. Las raíces tenían pequeñas a moderadas agallas, con presencia de
nematodos agalladores a menudo visiblemente sobresaliendo del tejido radicular. Estos
síntomas son típicos de Meloidogyne spp. (Mennan et al., 2011).

Petroselinum crispum (Apiaceae), comúnmente conocido como perejil, es nativo de la

región central del Mediterráneo y se cultiva como hierba, especias u hortaliza. Aunque está
infectado por M. arenaria (Mennan et al., 2011) y M. incognita (Aguirre et al., 2003), es
resistente a M. javanica (Rosa et al., 2013) y contiene sustancias de alto interés biológico
con potencial nematicida actividad.

Perejil, Petroselinum crispum (Mill.) Nyman ex A.W. Hll, miembro de la familia Apiaceae,
es una de las hierbas más populares del mundo. El follaje comestible se cultiva como una
planta anual y se usa como ingrediente alimenticio. Ambos el perejil de hojas rizadas (P.
crispum var. Crispum) y perejil de hoja plana o italiano (P. crispum var. neapolitanum) son
de importancia agrícola, y se cultivan en gran medida en diferentes regiones del mundo
(Sasanelli, 2015). El perejil tiene mayor contenido de vitaminas y nutrientes, es decir: β-
caroteno, tiamina, riboflavina y vitaminas C y E, calcio, hierro y ácido fólico) que la mayoría
de otras verduras (Athar et al., 1999).

Los nematodos agalladores (Meloidogyne spp.) son el grupo principal de nematodos

parásitos de plantas que tienen un efecto severo en el rendimiento y calidad en una amplia
gama de cultivos de importancia económica. El deterioro del crecimiento causado por
Meloidogyne spp. a hortalizas, está influenciado por especies de nematodos y/o razas
fisiológicas, así como la densidad de población inicial del nematodo en el suelo, trasplante
o siembra (Sasanelli, 2015; Vovlas et al., 2008). Donde, la resistencia del hospedante podría
usarse para reducir la densidad inicial del nematodo por debajo de los niveles de tolerancia
en cultivos horticolas (Sasser y Carter, 1985).

Una identificación apropiada es especialmente importante en los nematodos agalladores.

Está establecido que una densidad mínima de población de nematodos (T; tolerancia límite),
es necesario para que ocurra una pérdida de rendimiento medible (Seinhorst, 1965, 1979).
El perejil ha sido reportado como un adecuado hospedante de varios nematodos del nudo de
la raíz que incluyen M. arenaria, M. enterolobii (= M. mayaguensis), M. floridensis, M.
incognita, M. hapla, M. hispanica y M. javanica (Mennan et al., 2011; Quénéhervé et al.,
2011; Maleita et al., 2012). Las plantas de Perejil infectado por nematodos agalladores
muestran síntomas de disminución, atrofia y coloración amarillenta de las hojas (Sikora &
Fernández, 2005; Mennan et al., 2011).

Debido a que la parte comestible son las hojas, este daño es económicamente muy
importante para los agricultores. De hecho, Aguirre et al. (2003) en prueba de invernadero
con M. incognita encontró límites de tolerancia (T) tan bajos como 0,17; 0,025 y 0,02 huevos
y juveniles (J2) / cm3 para el peso fresco y seco superior, peso fresco total de la planta de
perejil cv Doble Curledas. La tasa máxima de reproducción de nematodos fue 37 veces a Pi
= 0.25 huevos y J2 / cm3, confirmando que el perejil es un buen hospedante para este
nematodo (Aguirre et al., 2003). Sin embargo, no hay información disponible sobre la
supresión del crecimiento del perejil por parte de otras especies de Meloidogyne spp. en
suelo infestado en campo abierto.

A lo referido podemos citar algunas investigaciones que hay detallado resultados

significativos de nuestras variables de estudio.

Para Miranda et al. (2020). identifica especies del género Meloidogyne en cucurbitáceas y
determinar su distribución y ocurrencia en Arequipa, Perú; para tal se recolectaron raíces de
Cucurbita maxima, Citrullus lanatus, Cucumis melo y Cucurbita pepo, identificándolas
mediante electroforesis para la enzima esterasa. Se determinó que Meloidogyne spp. está
presente en 87,1% de las zonas evaluadas y se identificaron a M. incognita I1 (Rm: 1,00),
M. incognita I2 (Rm: 1,02 – 1,07), M. incognita S2 (Rm: 0,87), M. arenaria A1 (Rm: 1,19),
M. arenaria A2 (Rm: 1,19 – 1,25), M. hapla H2 (Rm: 0,95) y una especie atípica de
Meloidogyne (Rm: 0,87) con ocurrencias de 17,14%, 42,86%, 2,86%, 17,14%, 2,86%,
11,43% y 5,71% respectivamente, de las especies identificadas.
Machaca en Arequipa en el (2017), estudia las pérdidas significativas en la producción y la
economía del nemátodo del nódulo Meloidogyne spp sobre el cultivo de pimiento páprika
(Capsicum annuum L.), se planteó el presente trabajo de caracterización de poblaciones de
Meloidogyne spp. en el cultivo de pimiento páprika; en 28 muestras de campos de las
principales zonas productoras del cultivo en estudio, en las provincias de Arequipa y
Caylloma (irrigaciones de Majes, San Camilo y Santa Rita de Siguas); concluyendo, una
presencia del género M. arenaria en las (Irrigaciones de San Camilo (secciones: 5 y 7),
Majes (secciones: C y D) y M. luci (Irrigación Majes-sección A), así mismo, se encuentra
una nula resistencia en las olerizas tomate cv. ‘Santa Cruz’, perejil cv.’Italian Dark Green’,
rabanito cv. ‘Champion’, beterraga cv. ‘Globe Dark’, y lechuga cv. ‘Salinas 44’, a
Meloidogyne incógnita.
En Piura Alban (2018), también estudió la influencia de los “nematodos de las agallas
radiculares” Meloidogyne spp. Sobre la producción de uva de mesa en condiciones áridas y
cálidas de Piura, Lambayeque y La Libertad. En el estudio se realizaron muestreos
nematológicos en diferentes regiones productoras de este cultivo para obtener poblaciones
e identificar las especies de Meloidogyne y obteniendo 14 poblaciones del nematodo, en el
estudio se concluye que en la región Piura el M. morocciensis es la especie predominante
en el cultivo de uva, seguida de M. arenaria, es así que se establece que la especie M.
arenaria predomina en dos de las tres muestras analizadas procedentes de la región
Lambayeque.
Varas (2018), en Lima estudia a las poblaciones de Meloidogyne spp., sobre la vid (Vitis
vinífera L.) en 391 muestras, seleccionando las muestras con mayores densidades
poblacionales de Arequipa, Ica, Ancash y Piura. Determinando que la especie M. arenaria,
es la especie predominante, seguida de M. incognita, M. javanica, y M. morociensis; es así
que, M. arenaria, se detectó en todos los patrones a excepción de Harmony; M. incognita
se encontró ausente en los patrones Freedom y Harmony, mientras que M. javanica se
encontró solo en el patrón Harmony.

7. Descripción del proyecto:

El experimento fue conducido en el invernadero de la Facultad de Agronomía, UNSA y los
análisis nematos lógicos en el Laboratorio de Fitopatología del mismo instituto en Arequipa
a una temperatura en condición de invernadero promedio de 28 ° C, HR de 24%.
Se sembraron semillas de perejil crespo var. Doble curlet en bandejas de propagación y se
trasplantaron cuando estas tenían 3 hojas verdaderas en 1000 cm3 de suelo arenoso
esterilizado a una temperatura de estufa de 120°C por media hora. El inoculo empleado se
obtuvo de plantas recolectadas de raíces de vid e inoculadas, multiplicadas en plántulas de
tomate Rio Grande infestadas con una población pura de Meloidogyne arenaria y cultivadas
por 4 meses en condiciones de invernadero.
Para la inoculación las raíces se lavaron, cortaron en secciones de 1-1.5 cm, y se trituraron
en licuadora por 1min 30s. En una solución de hipoclorito de sodio (0.5%) con la finalidad
de extraer la mayor cantidad de huevos (hv) y juveniles de segundo estadio (J2), a partir de
esta se inocularon las plantas con los siguientes niveles de inóculo: 0; 0,125; 0,25; 0,5; 1; 2;
4; 8; 16; 32; 64; hv + J2/cm3 de suelo. Para la inoculación se abrieron 2 pequeños orificios
en el suelo cerca de la base del tallo de las plantas, se vertió la solución con los nematodos
y posteriormente se taparon. Se riega 100ml cada tres días y fertilizado con Wuxal al área
foliar cada 15 días. A los 90 días se procedió a medir y evaluar los parámetros: Factor de
Reproducción, número de nódulos, número de huevos por 5g de raíz.
Para comparar la respuesta de las variables peso aéreo fresco (PAF), peso aéreo seco (PAS),
altura de plantas, longitud de raíz, clorofila (SPAD 502) del perejil con respecto a los
diferentes niveles de inoculo del nematodo, los datos experimentales obtenidos y las
poblaciones iniciales fueron analizados según la ecuación de Seinhorst (1965).
8. Referencias:

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9. Link del artículo:

DOI: 10.18271/ria.2021.238
Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021
ISSN: 2306-8582
eISSN: 2313-2957
DOI: 10.18271/ria.2021.238

Response of parsley to different population densities of

Meloidogyne arenaria
Respuesta del perejil crespo a diferentes densidades de población de
Meloidogyne arenaria

Leslie Sharon Lozada-Villanueva1,a, Teodocia Gloria Casa-Ruiz1,b y Cristiano Bellé1,2,c,*

Abstract
The effect of initial population density (Pi) of the peanut root-knot nematode, Melodoigyne arenaria, on curly leaf parsley
growth was assessed in this study. The population densities of M. arenaria ranged from 0 to 64 eggs + second-stage juveniles
(J2)/cm3 soil in sterile sandbags. The root gall index (RGI), reproduction factor (RF), fresh leaf weight (FLW), dry leaf
weight (DLW), root fresh weight (RFW), root length (RL), leaf height (LH), and chlorophyll index (SPAD) were determined
at 90 days after inoculation. FLW, DLW, RFW, LH, and SPAD data were fitted to the Seinhorst equation, y = m + (1 - m) zPi-
T
, to determine the tolerance limit T = 0.25 eggs +J2/cm3 soil for FLW, DLW, RFW, and LH, with relative means (m) of0.52,
0.24, 0.22, and 0.4 respectively; conversely, the T value for SPAD was 0.125 eggs + J2/cm3 soil and with a m of 0.26. All
biometric variables decreased with an increase in the initial population density (Pi). Nevertheless, the highest RF of M.
arenaria in parsley was 78.92 for a Pi = 8 eggs + J2/cm3 soil, with an RGI value of 5 from Pi = 1 eggs + J2/cm3. Curly leaf
parsley growth decreased with an increase in Pi of M. arenaria.
Key words: Tolerance limit; peanut root-knot nematode; Petroselinum crispum, growth reduction.
Resumen
Se realizó él estudió del efecto de poblaciones crecientes (Pi) del nematodo de la agalla Melodoigyne arenaria en el cultivo
de perejil crespo, que oscilaron entre 0 y 64 huevos + juveniles del segundo estadio (J2) /cm 3 de suelo en bolsas com suelo
estéril. A los 90 días después de la inoculación, se determinó, índice de agallamiento (IA), factor de reproducción (FR), peso
fresco follaje (PFF), peso seco follaje (PSF), peso fresco raíz (PFR), longitud de raíz (LR) altura foliar (AF) e índice de
clorofila (SPAD). Los datos de PFF, PSF, PFR, AF y SPAD se sometieron a la ecuación de Seinhorst, y = m+(1-m) zPi-T, que
permitió determinar el límite de tolerancia T = 0.25 huevos +J2/cm3 de suelo para PFF, PSF, PFR y AF, con promedios
relativos (m) de 0.52; 0.24; 0.22 y 0.4 respectivamente; por otro lado, el valor de T para SPAD fue de 0.125 huevos+J2/cm3 de
suelo y con un m de 0.26. Todas las variables biométricas decrecen al incremento de las poblaciones iniciales (Pi). Asimismo,
el mayor FR de M. arenaria en perejil es 78.92 para la Pi = 8 huevos +J2/cm3 de suelo, con un valor de IA de 5 a partir de Pi
= 1 huevos+J2/cm3. Conforme se incrementa las Pi de M. arenaria el cultivo de perejil crespo reduce su crecimiento.
Palabras clave: Limite de tolerancia, nematodo de la agalla, Petroselinum crispum, reducción de crecimiento.
Recibido: 18/07/2020
Aceptado: 30/11/2020
Publicado: 15/01/2021
Sección: Artículo breve
* Author for correspondence: crbelle@gmail.com

Introduction heterocephalus Cobb, Paratylenchus hamatus Thorne y

In Peru, curly leaf parsley (Petroselinum crispum
(Mill.)) growth has gained socioeconomic and
environmental relevance for its ability to generate jobs
and value added. For these reasons, the factors that can
significantly reduce curly leaf parsley growth must be
investigated. One of the main problems of this crop is the
occurrence of diseases caused by viruses, fungi, bacteria,
and nematodes (Hallmann y Meressa, 2018; Lana y
Moita, 2018).
The main nematode species associated with curly
leaf parsley are: Ditylenchus dipsaci (Kuhn) Filipjev,
Belonolaimus gracilis Steiner, Dolichodorus
Allen, and Pratylenchus penetrans (Cobb) Filipjev y
Schuurmans Stekhoven (Hallmann y Meressa 2018). In
addition, economically important species of the genus
Meloidogyne spp. include M. arenaria (Neal) Chitwood,
1
Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Calle Universidad s/n,
Arequipa, Perú.
2
Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima nº 1000, Camobi,
Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil.
a
0000-0002-6084-8092
b
0000-0001-9094-3800
c
0000-0003-2247-3207
Como citar: Lozada-Villanueva, L. S., Casa-Ruiz, T. G., & Bellé, C., (2021).
Response of parsley to different population densities of Meloidogyne arenaria.
Revista de Investigaciones Altoandinas, 23(1), 55-60. DOI:10.18271/ria.2021.202

Attribution 4.0 International (CC BY 4.0) Share - Adapt 55

Response of parsley to different population densities of Meloidogyne arenaria

M. enterolobii Uang y Eisenback, M. floridensis chlorophyll index (SPAD), determined using the Minolta
Chitwood, Hannon y Esser, M. incognita (Kofoid y White) SPAD 502 (Minolta, Osaka, Japan) chlorophyll meter,
Chitwood, M. hapla Chitwood, M. hispanica Hirschmann, were evaluated. FLW, DLW, RFW, LH and SPAD were
and M. javanica (Treub) Chitwood (Mennan et al., 2011; fitted to the Seinhorst equation (1965), y = m+ (1-m) zPi-T.
Maleita et al., 2012; Barros et al., 2018; Hallmann y Eggs +J2 were extracted using the technique proposed by
Meressa, 2018). Plants infected by these Meloidogyne Hussey and Barker (1983). The root gall index was
species show symptoms related to generalized decay, leaf determined according to the methodology proposed by
yellowing, reduced shoot growth, reduction of the root Taylor and Sasser (1978), where 0 = no galls, 1 = 1 to
system, and presence of root galls (Mennan et al., 2011; 2, 2 = 3 to 10, 3 = 11 to 30, 4 = 31 to 100 and 5 = more
Sangronis et al., 2014; Sasanelli et al., 2015; Hallmann y than 100 galls per root system. The RF was determined
Meressa, 2018; Ntalli et al., 2019), and M. arenaria has according to the method proposed by Oostenbrink (1996),
also been reported to cause economic damages in P. they were considered immune (RF = 0), resistant (RF <1)
crispum ‘Bezirci’, in Turkey (Mennan et al., 2011). and susceptible (RF> 1) species. Biometric variables were
The data on M. arenaria in curly leaf parsley growth analyzed using the software SAS version 9.0.
in the Arequipa region remains limited, but farmers have
reported damages caused by Meloidogyne spp. For this Results
reason, the present study was conducted to assess the
effect of M. arenaria populations on plant growth and to The symptoms observed in curly leaf parsley in this
estimate the tolerance level. study, such as reduced growth, generalized decay, leaf
yellowing, and reduction of the root system, are related to
Materials and methods the presence of root galls (Table 1; Figures 1, 2 and 3).
The relationship between final population and plant
The experiment was conducted, November 2019 to growth (indicated by FLW, DLW, RFW, LH, and SPAD)
January 2020, in a shade house at temperatures of 25 ± 5° was determined by fitting the data to the Seinhorst model,
C and relative humidity of 40% ± 5%, and nematode demonstrating good interpolation, thereby facilitating
analyses were performed at the Plant Pathology laboratory determination of the tolerance limit (T) of M. arenaria
of the National University of San Agustín (Universidad and the maximum loss of the measured variables (m), and
Nacional de San Agustín – UNSA), Arequipa, Peru. establishing, in an appropriate way, the relationship
Curly leaf parsley ‘Moss Curled’ seeds were sown between the initial populations of the nematode in the soil
in propagation trays with sterile substrate (Promix®) and and the agronomic parameter considered (Figures 1,
transplanted when the seedlings had three true leaves in 2 and 3).
1,000 cm3 fine sterilized sandbags. The inoculum used in
this study was identified as the species M. arenaria (Est.
Table 1. Effect of the initial population density of M.
A2) based on the female perineal pattern (Taylor y arenaria on the root gall index (RGI) and reproduction
Netscher, 1974) and biochemical characterization by factor (RF) in curly leaf parsley.
esterase isoenzyme electrophoresis (Carneiro y Almeida
PiU D/PV RGIW RFX
2001). Subsequently, they were multiplied in tomato 0 0 0d 0.0 e
cultivar ‘Rio Grande’ seedlings grown in a plastic shade 0.065 65 3c 50.8 a
house. 0.125 125 3c 45.1 a
The method described by Hussey and Barker (1973) 0.25 250 4b 37.9 b
0.5 500 4b 33.3 b
was used for inoculation, applying the following
1 1000 5a 31.2 b
inoculum levels: 0, 0.125, 0.25, 0.5, 1, 2, 4, 8, 16, 32, 64, 2 2000 5a 25.2 c
eggs + second-stage juveniles (J2)/cm3 soil (Table 1). For 4 4000 5a 18.2 c
inoculation, three holes were made in the ground near the 8 8000 5a 17.6 c
base of the stem. Tomato plants (Solanum lycopersicum 16 16000 5a 15.1 c
32 32000 5a 8.4 d
var. ‘Rio Grande’) were used to assess the viability of the 64 64000 5a 5.2 d
inoculum. The plants were inoculated with 5,000 eggs + C.V.Z 27.72 25.17
J2distributed in three holes around the plant. UPi= Initial population
At 90 days, root gall index (RGI), reproduction V
D/P= Population density by plant
WRGI= Root gall index according to the scale by Taylor and Sasser,
factor (RF=final population/initial population), fresh leaf (1983)
weight (FLW), dry leaf weight (DLW), root fresh weight XRF= Reproduction factor (RF= final population/ initial population).
ZCoefficient of variation
(RFW), root length (RL) leaf height (LH) and

56 Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021
 Lozada-Villanueva, Casa-Ruiz y Bellé

Figure 1. Relationship between plant height (A), fresh leaf weight (B) and initial
population (Pi) of Meloidogyne arenaria in curly leaf parsley

Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021 57
Response of parsley to different population densities of Meloidogyne arenaria
Figure 2. Relationship between dry leaf weigth (A),
root fresh weight (B) and initial population (Pi) of
Meloidogyne arenaria in curly leaf parsley
Discussion
The T value for LH, FLW, DLW, and RFW was
estimated at 0.25 eggs + J2/cm3 soil, while the m value
was 0.518, 0.246, 0.220, and 0.398 respectively;
therefore, from Pi ≥ 64 eggs + J2/cm3 soil, the biometric
evaluations 90 days after inoculation showed 49.14%,
76.14%, 78.68%, and 61.14% reductions, respectively
(Figures 1 and 2).
The T value for SPAD was 0.125 eggs + J2/cm3 soil,
and the value of m was 0.265, decreasing to 74% (Figure
3); these values indicate that the damage increases with
the increase in population density, and therefore the
damage to crop growth increases as a result of increased
reproduction (Sangronis et al., 2014; Mennan et al., 2011;
Silva et al., 2020 ).
For the RF, the Pi levels < 16 eggs +J2/cm3 soil
showed the highest multiplication rates with RF values
= 15.1–50.8; this could be attributed to the fact that the
nematodes are exposed to decreased intraspecific
competition in the rhizosphere of the plant and thereby to
increased food availability (Aguirre et al., 2002; Crozzoli
et al., 2012; Crozzoli et al., 2013; Sangronis et al., 2014).
The highest RF was measured at Pi = 8 eggs + J2/cm3 soil,
which caused reduced crop growth. In turn, the RF
decreased from Pi ≥ 16 eggs +J2/cm3 soil due to limited
food and space (Perichi et al., 2019).
Root damage due to gall formation induced by M.
arenaria, determined as the RGI according to the scale by
Taylor and Sasser (1983), ranged from 3 to 5; as such, RGI
= 3 for 0.065 Pi and 0.125 eggs + J2/cm3 soil, RGI = 4 for
0.25 Pi and 0.5 + J2/cm3 soil e RGI = 5 para Pi ≥ 1 eggs +
J2/cm3 soil, corroborating the results reported by
Sangronis et al., (2014). Similarly, high nematode Pi may
deteriorate infection sites and generate metabolic waste
58 Revista de Investigaciones Altoandinas – Journal of High Andean Research 23(1), 55-60, Enero-Marzo 2021
Figure 3. Relationship between chlorophyll Index and
initial population (Pi) of Meloidogyne arenaria in curly
leaf parsley
accumulation, which would affect crop root development,
as indicated by Ferris (1985).
The biometric variables of parsley such as LH, FLW,
DLW, RL, and SPAD (Figure 1,2,3) vary similar to the
growth variables, decreasing with the increase in Piroot
infection with Meloidogyne spp. markedly affecting plant
physiology, especially the photosynthetic rate and
nutrient uptake, and therefore its normal growth and
development (Niño et al., 2008; Moosavi 2015). Fresh
leaf and root weight tended to decrease with the increase
in initial population density, corroborating Niño et al.,
(2008). Similarly, Aguirre et al., (2002) and Salazar et al.
(2013) report height reductions at higher population
densities of Meloidogyne spp.
The findings of this study confirm that M. arenaria
adversely affects curly leaf parsley ‘Moss curled’ growth,
showing a very low T of 0.125 eggs + J2/cm3 soil and high
DLW reductions, reaching 78.68%; therefore, owing to its
high reproduction rate, M. arenaria should not be used in
crop rotation because it would maintain and/or increase
its populations.
Conclusions
With the determination of lost income that has shown
the need to reduce M. arenaria populations by tolerance
level before it seems at least to reduce poblaciones at a
level that does not cause economic damage.
Acknowledgements
The authors appreciate the financing of this research
paper to the National University of San Agustín de
Arequipa, Peru, Grant Contract N° TP- 20-019 - UNSA,
Research Work to Opt Professional Title.

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