UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTIN DE AREQUIPA

FACULTAD DE AGRONOMÍA

TESIS FORMATO ARTICULO:

REACTION OF DIFFERENT PEPPER VARIETIES TO MELOIDOGYNE

SPP.
REACCIÓN DE DIFERENTES VARIEDADES DE PIMIENTO A
MELOIDOGYNE SPP.

Presentado por la bachiller

NATALY RUTH MAMANI MENDOZA
Para optar Título Profesional de Ingeniera
Agrónoma

Asesor:
Mg.Sc. Juan José Tamo Zegarra

Arequipa – Perú

2021
Agradecimientos

A Dios, por haberme permitido llegar hasta este punto y haberme dado salud para alcanzar
mis objetivos personales y profesionales.
A mis padres Ruth y Edgardo; por el apoyo, consejos y amor incondicional que me
brindaron.
A mis hermanos Jair, Farid, Elif y Gareth por la comprensión y su apoyo.
A mis asesores el Ph.D. Cristiano Belle, Mg.Sc. Juan José Tamo Zegarra y la Mg.Sc.
Teodocia Gloria Casa Ruiz por la paciencia, comprensión, tiempo y sobre todo por la
enseñanza en nuestra formación como investigadores.
A todos los docentes de la Facultad de Agronomía por los conocimientos brindados, la
sabiduría y sus consejos.
A mis amigos María, Dyone, Andree, Lesly, Jorge y Clobis por su apoyo y colaboración.
A la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Perú, por el financiamiento del
proyecto, Contrato de Subvención N° TP-19-2019 - UNSA, Trabajo de Investigación para
Optar Título Profesional.
Al vicerrectorado de investigación de la Universidad Nacional de San Agustín en
representación al Dr. Horacio Barreda Tamayo, a UNSA INVESTIGA en representación
a la Dr. Julieta Cabrera Sotelo y a mis monitores por el acompañamiento y seguimiento
en la elaboración de este Trabajo de Investigación.
Resumen

La investigación tuvo como objetivo evaluar la reacción de tres variedades de pimiento

(Papri King, Papri Queen y Pimiento morrón cv. ‘Yolo Wonder’) a Meloidogyne arenaria,
M. incognita y M. hapla, manejadas en casa malla cubierta con plástico, instaladas en
bolsas de polietileno con 4 kilogramos de arena esterilizada, a las cuales se inocularon 5000
huevos + juveniles (J2). A los 90 días después de la inoculación, se realizaron las
evaluaciones de altura foliar (AF), longitud de raíz (LR), peso seco foliar (PSF), peso fresco
radicular (PFR), índice de clorofila (SPAD), número de agallas (NA) y factor de
reproducción (FR). En base a los resultados se determinó que todos los tipos de pimiento
presentan una reacción de susceptibilidad a M. incognita, M. arenaria y M. hapla, mientras
que las variables biométricas AF, LR, PSF, PFR y SPAD manifiestan una reducción en el
crecimiento y desarrollo a la presencia de M. incognita, seguidas de M. arenaria y M. hapla.

Palabras clave: Capsicum annuum; resistencia; nematodo agallador; susceptibilidad.

 Abstract

The research aimed to evaluate the reaction of three varieties of pepper (Papri King, Papri
Queen and Bell Pepper cv. 'Yolo Wonder') to Meloidogyne arenaria, M. incognita and
M. hapla, managed at home mesh covered with plastic, installed in polyethylene bags with
4 kilograms of sterilized sand, to which 5000 eggs + juveniles (J2) were inoculated. At 90
days after inoculation, evaluations were made of, leaf height (AF), root length (LR), dry leaf
weight (PSF), fresh root weight (PFR), chlorophyll index (SPAD), number gills (NA) and
reproduction factor (FR). Based on the results, it was determined that all types of pepper
have a susceptibility reaction to M. incognita, M. arenaria and M. hapla, while the biometric
variables AF, LR, PSF, PFR and SPAD show a reduction in the growth and development in
the presence of M. incognita, followed by M. arenaria and M. hapla.

Keywords: Capsicum annum; resistance; root-knot nematode; susceptibility.

Índice
1. Autor .................................................................................................................................. 6
2. Asesores .............................................................................................................................. 6
3. Planteamiento del Problema ............................................................................................. 7
4. Objetivo General ............................................................................................................... 7
5. Justificación ....................................................................................................................... 8
6. Antecedentes ...................................................................................................................... 8
7. Descripción del Proyecto ................................................................................................... 9
8. Referencias ....................................................................................................................... 10
9. Link del artículo .............................................................................................................. 11
 UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTIN DE AREQUIPA FACULTAD
DE AGRONOMIA
“Reaction of different pepper varieties to Meloidogyne spp. Reacción
de diferentes variedades de pimiento a Meloidogyne spp.”

1. Autor:
Nataly Ruth Mamani Mendoza

2. Asesores:
Asesor UNSA: Juan José Tamo Zegarra
Grado académico: Magister en Producción Agrícola– UNALM
Institución de afiliación: Universidad Nacional Agraria La Molina
Reseña del asesor: -Scopus Autor ID: 57217302616
https://orcid.org/0000-0001-7396-0430
-Estudios de doctorado en Protección Vegetal
en la UNSA, especializado en Fisiología
Vegetal y Fisiología Post cosecha.

-Docente de los cursos de Fisiología Vegetal y

Fisiología Post cosecha.

Asesor externo: Cristiano Belle

Grado Académico:
Instituciones de afiliación:
Doctor en Fitosanidade– UFPel
Universidade Federal de Santa Maria, Rio
Grande do Sul, Santa Maria, Brazil.
Instituto Phytus, Estação experimental de Itaara,
Itaara, Rio Grande do Sul, Brazil

Reseña del Asesor: -Investigador Calificado, ID

ORCID https://orcid.org/0000-
0003-2247-3207

-Autor Scopus ID: 56117843500

-Estudios de maestría en Agronomía en la

Universidad Federal de Santa María, Frederico
Westphalen, Rio Grande do Sul, Brazil.

-Postdoctorado en Ciencias del Suelo en

Universidade Federal de Santa Maria, Santa
Maria, Rio Grande do Sul, Brazil.
3. Planteamiento del Problema:

Actualmente el cultivo de pimiento (Capsicum annum L.) es un cultivo exportable de gran

importancia económica para el Perú, con aproximadamente 7467 hectáreas instaladas a
nivel nacional y 672 hectáreas instaladas en la región Arequipa siendo uno de los
principales problemas fitosanitarios los ocasionados por organismos microscópicos
multicelulares llamados nematodos, causantes de pérdidas del 25 al 50% en diversos
cultivos (Eisenback,et al,1983).
Este nematodo ataca el cultivo de pimiento en diferentes zonas; desde valles de la costa,
irrigaciones como San Camilo, Majes, La Joya y Santa Rita con un rango desde 10 a
1500 msnm. (Machaca,2017).
Los daños de Meloidogyne spp. comprende la presencia de nódulos en diferentes grados,
reducción de crecimiento y consecuentemente bajo rendimiento y calidad exportable,todo
esto asociado al desconocimiento de la reacción en las diferentes variedades de pimiento,
así mismo su conocimiento permitirá sugerir un manejo de control de la enfermedad de
manera adecuada y sostenible por parte del agricultor.

4. Objetivo General:

• Evaluar la reacción de las variedades de pimiento (Papri King,Papri Queen y

Morron cv Yolo Wonder ) a Meloidogyne incógnita, M. arenaria y M. hapla.
5. Justificación:

La región Arequipa es una importante zona en la producción de pimiento (Capsicum annum

L.) observándose un incremento en sus áreas sembradas y la incorporación de nuevas zonas
de producción. Así mismo la presencia de Meloidogyne spp. y sus diferentes fenotipos
esterasa (Machaca,2017) presenta una amplia distribución en la región, ocasionando
problemas fitosanitarios en los cultivos de pimiento. Por lo tanto, el estudio está orientado
al conocimiento en la búsqueda de encontrar la respuesta de la reacción de las diferentes
variedades de pimiento a las diferentes especies de Meloidogyne spp. encontradas en la
región Arequipa lo que permitirá la elaboración de medidas de control integrado en las
cuales ayudaran al agricultor a reducir los daños directos e indirectos que provoca este
patógeno de manera sostenible y amigable con el ambiente.

6. Antecedentes:

En el Perú, se realizó un estudio de reconocimiento de los nematodos parásitos de plantas,

encontrando 33 especies agrupados en 14 géneros, siendo el género Meloidogyne, el más
difundido y de mayor importancia económica en la costa y selva del país (Krusberg et al.,
1957). Gómez y Martin (1967), reportan también a M. javanica y M. arenaria, en cultivos
de papayo y melocotonero en la costa central y Chanchamayo. Seguidamente, Mullin et al.
(1991), reportan a M. javanica en frejol, en los departamentos de Ica y La Libertad,
observando también que cultivares de frejol resistentes a M. incognita, presentaron
nodulación radicular, ocasionada por M. javanica, ya que se encontró mezclas de estás dos
especies afectando dicho cultivo. García (1992), determinó también la presencia de M.
javanica en cultivos de café en Villa Rica, Pasco, junto con M. incognita y M. exigua.
Recientemente, Murga-Gutiérrez, et al. (2012), colectaron suelo de espárrago infestado con
Meloidogyne en Virú y Chao, La Libertad, enviando las muestras al Instituto Per la
Protezione delle Piante y al Istituto di Bioscienze e BioRisorse (ex Istituto di Genetica
Vegetale) en Italia, donde realizaron su identificación molecular, reportando a M. incognita
y M. ethiotica por secuenciamiento de la región ITS.

Así mismo, Machaca (2017), ha identificado especies del género Meloidogyne spp. en el
cultivo de pimiento páprika (Capsicum annuum L.), mediante el método de visualización
de patrones perieneales, fueron: M. incognita (Irrigación Majes (secciones: A, B, C, D y E),
Santa Rita de Siguas (laterales, 3, 5 y 9) y San Camilo (secciones: 6 y 7); M. hapla
(Irrigación Majes (secciones: A, B, C y D), San Camilo (secciones: 5, 6 y 7) y Santa Rita
de Siguas (laterales: 5 y 9); M. arenaria (Irrigaciones de San Camilo (secciones: 5 y 7) y
Majes (secciones: C y D) y M. luci (Irrigación Majes-sección A).

Por el método de fenotipo esterasas se identificaron seis fenotipos, distribuidos en 20

poblaciones de M. incognita con fenotipo esterasa Est. I2 (Rm: 1,05; 1,10) en las
Irrigaciones Majes, Santa Rita de Siguas y San Camilo y una población Est. S2 (Rm: 0,9;
1,05) en la Irrigación de Santa Rita de Siguas, con 67,86% y 3,57% de ocurrencia
respectivamente. Asimismo, en la especie M. arenaria cuatro poblaciones del fenotipo
esterasa Est. A1 (Rm: 1,25) en las Irrigaciones Majes y San Camilo y dos poblaciones de
fenotipo esterasa Est. A2 (Rm: 1,20; 1,31) en la Irrigaciones Majes con ocurrencias de
14,28% y 7,14%, respectivamente. También fueron encontrados catorce poblaciones de
M. hapla con fenotipo esterasa Est H2 (Rm: 0,95; 1,18) en las Irrigaciones Majes, Santa
Rita de Siguas y San Camilo y una población de M. luci fenotipo esterasa Est L3 (Rm:
1,05; 1,10; 1,25) en la Irrigaciones Majes con 50,00 % y 3,57% de ocurrencias de dichas
poblaciones respectivamente. Según los resultados de resistencia en las olerizas tomate
cv. ‘Santa Cruz’, perejil cv.’Italian Dark Green’, rabanito cv. ‘Champion’, beterraga cv.
‘Globe Dark’, y lechuga cv. ‘Salinas 44’, a Meloidogyne incognita, no se ha encontrado
resistencia. Sin embargo, siendo las menos susceptibles lechugas con 1,92 y beterrraga
con 2,39 de factor de reproducción (Machaca, 2014).
En términos simples, la resistencia puede ser definida como el carácter o caracteres, de una
planta que inhibe la reproducción de un nematodo; sin embargo, es necesario considerar
que la respuesta de las plantas varía grandemente incluso dentro de la misma especie.
Algunas plantas pueden mostrar agallamiento extremo del sistema radical y otras no, pero
el incremento del nematodo puede ser similar, otras especies de plantas pueden mostrar
agallamiento de la raíz, pero la reproducción del nematodo puede ser reducida (Revelo et
al., 2007).

Silva y Carneiro (1992), mencionaron que las diferencias de la susceptibilidad del rabanito
a Meloidogyne varían en función de las razas de M. incognita. Aguirre et al. (2002), reportó
el efecto detrimental que puede causar M. incognita en el cultivo de beterraga, al observarse
un límite de tolerancia muy bajo; de 0,12 huevos + J2 cm-3 de suelo, y elevadas pérdidas
máximas de 75%. Charchar & Moita (1996), encontró en un estudio en lechuga en el que
evaluaron las variedades “Chile 1185-3” y “Black Seeded Simpson”, a los 25 y 30 días
después de la inoculación en tres niveles de inóculo del nematodo (0,5 J2 g -1 suelo; 1,5 J2
g -1 suelo y 2,5 J2 g -1 suelo). Se manifestó la susceptibilidad de las variedades
observándose los síntomas y daños en el sistema radical y la producción de ootecas y
huevos a los 30 días. Se demostró que la extracción de las raíces 23 de lechuga, utilizada
como planta trampa de Meloidogyne incognita, de ser extendido este período, se perdería
el objetivo de esta práctica cultural, con la consiguiente reinfestación del suelo, una vez
que las larvas contenidas en los huevos lleguen a eclosionar (Hernández et al., 2008). En
otro estudio se publicó que el uso de cultivares de tipo crespo, con mayor grado de
resistencia puede reducir considerablemente, el potencial de inoculo de nematodos de
campo; sin embargo, los cultivares de tipo liso, son los más susceptibles a los nematodos.

Vivanco-Gómez (2014), encontró que cuatro variedades de pepino, presentaron mayor

susceptibilidad a Meloidogyne incognita, seguida la variedad de tomate Caribe y Floradade
y la variedad de lechuga Greak Lakes. Se explica, que la mayor preferencia del nematodo
nodulador hacia raíces suculentas, debido a ser ricas en aminoácidos, agua y nutrientes
Los cultivares comerciales de pimiento para páprika que se siembran en el país son Papri
Queen, Papri King y Sonora y muestran ser hospedantes eficientes de Meloidogyne
incognita según los resultados obtenidos. En campo, los ataques más severos de este
nematodo se observan en suelos arenosos, mientras que en suelos de valle el problema
principal es Phytophthora capsici. Los resultados de este trabajo son los primeros reportes
que se realizan para estos cultivares inoculados con M. incognita bajo condiciones de
invernadero (Caceres y Palomo, 2016).
El efecto de las diferentes densidades poblacionales inoculadas sobre los parámetros de
peso seco del follaje y peso fresco de raíces sostienen que los cultivares muestrantolerancia
al ataque de M. incognita. El peso seco del follaje no se ve afectado significativamente en
los tres cultivares, aun cuando existe una ligera reducción del mismo (Caceres y Palomo,
2016).
El peso fresco de raíces del cultivar Papri Queen no se ve afectado, por el contrario,
incrementó su peso, esto puede estar relacionado a un mayor nivel de tolerancia al ataque
del nematodo en comparación con los cultivares Papri King y Sonora los cuales si son
afectados en el peso de las raíces, siendo Sonora el más afectado con una drástica
disminución en el mismo. Se observó que el cultivar Papri Queen emitía mayor número
de raíces que Papri King y Sonora, por lo que este mecanismo podría estar relacionado con
algunos genes de resistencia presentes en el cultivar (Cáceres y Palomo, 2016).
Con respecto al efecto de los cultivares sobre la reproducción del nematodo se observa que
los tres cultivares son hospedantes eficientes ya que poseen tasas de reproducción mayores
a 1,5. El número de huevos/ gramo de raíz es elevado en los tres cultivares; el cultivar Papri
Queen debido a su mayor producción de masa radicular presenta una mayorcantidad de
huevos y tasa de reproducción (Cáceres y Palomo, 2016).
Según la escala de evaluación propuesta por Dropkin modificada por Canto Sáenz estos
cultivares serían tolerantes, sin embargo, los cultivares Papri Queen y Papri King
presentan un mayor desarrollo radicular y aéreo a densidades altas, permitiendo una mejor
respuesta frente al nematodo por lo que se les considera más resistentes que Sonora
(Caceres y Palomo, 2016).
7. Descripción del Proyecto:

El experimento fue conducido en la casa malla con temperaturas de 27°C + - 5°C; y en el

laboratorio de Fitopatología de la Universidad Nacional de San Agustín - Arequipa, Perú;
en el periodo de marzo del 2019 a marzo del 2020, donde se evaluó la reacción de tres
variedades de pimiento: Papri King, Papri Queen y Pimiento morrón cv. ‘Yolo Wonder a
Meloidogyne arenaria, M. incognita y M. hapla.
Para la obtención de las especies puras de Meloidogyne; se procedió a la detección de zonas
de la región de Arequipa, en la cual se identificó a Meloidogyne hapla en Mascapampa-
Castilla; Meloidogyne incognita en Santa Rita de Siguas – Arequipa y Meloidogyne
arenaria en Hunter - Arequipa, después se realizó la identificación morfológica mediante
cortes perineales de hembras de Meloidogyne spp. (Hartmann y Sasser 1985) y
caracterización bioquímica de Meloidogyne spp. mediante electroforesis de isoenzimas
(Carneiro y Almeida 2001).
Se realizó la siembra de tomate (Solanum lycopersicum var. Rio Grande) en bandejas de
200 unidades con sustrato esterilizado 1:1 (promix), una vez germinadas, fueron
trasplantadas a macetas y luego de 15 días estas fueron inoculadas con especies puras de
Meloidogyne durante 3 meses, se procedió a la siembra de las variedades de pimiento en
bandejas de 200 unidades debidamente rotulados con sustrato esterilizado 1:1 (promix),
una vez germinadas, fueron trasplantadas a bolsas de polietileno con 4000 cm3 en sustrato
esterilizado 1:1 de arena fina en el invernadero de Fitopatología de la Universidad Nacional
de San Agustín, Arequipa, Perú.
Finalmente se realizó la inoculación de huevos + juveniles (J2); estos fueron extraídos de
las raíces de tomate (Solanum lycopersicum var. Rio Grande), de acuerdo con el método
descrito por Hussey y Barker (1973) y se inocularon en una suspensión de agua a una dosis
de 5,000 huevos/J2 por bolsa con una pipeta a través de3 hoyos realizados alrededorde la
planta. Las variedades de pimiento fueron mantenidas a una temperatura de (27°C
+- 5°C) y humedades de (50%+- 5). A los 90 días después de la inoculación, se evaluó,
altura foliar (AF), longitud de raíz (LR), peso seco foliar (PSF), peso fresco radicular
(PFR), índice de clorofila (SPAD), número de agallas (NA) y factor de reproducción (FR).
Para el índice de clorofila se empleó el equipo SPAD 502 marca Minolta, el NA se evaluó
mediante el conteo directo de la raíz; la extracción de huevos +J2 se realizó empleando la
técnica propuesta por Hussey y Barker (1973) y el FR se determinó según la metodología
propuesta por Oostenbrink (1996).
El diseño experimental utilizado fue el completamente al azar en 3 variedades de pimiento
y 3 especies de Meloidogyne spp. con 6 repeticiones. Los datos fueron sometidos a análisis
de varianza (ANOVA, p<0.05); las comparaciones se realizaron mediante la prueba de
Duncan (p<0.05) utilizando el software SAS versión 9.0.
8. Referencias:

Aguilar-Melendez, A.; Morrell, P.L.; Roose, M.L.; Kim, S.C.H. 2009. Genetic diversity
and structure in semiwild and domesticated chiles (Capsicum annuum; Solanaceae)
from Mexico. American Journal of Botany, 96: 1190-1202.
https://doi.org/10.3732/ajb.0800155

Aguilar, J.L.; Bachie, O.; Ploeg, A. 2014. Response of resistant and susceptible bell
pepper (Capsicum annuum) to a southern California Meloidogyne incognita
population from a commercial bell pepper field. Journal of Nematology, 46: 346-
351. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC4284086/

Almeida, A.M.R.; Ferreira, L.P.; Yorinori, J.T.; Silva, J.F.V.; Henning, A.A.; Godoy,
C.V.; Costamilan, L.M.; Meyer, M.C. 2005. Doenças da soja. in H. Kimati, L.
Amorim, y J.A.M. Rezende eds. Manual de fitopatologia: Doenças das plantas
cultivadas. 4ª ed. Agronômica Ceres. São Paulo, Brasil. pp. 570-
588.https://doi.org/10.1590/S1982-56762009000500007

Hussey, R.S.; Barker, K.B. 1973. A comparison of methods of collecting inocula for
Meloidogyne spp., including a new technique. Plant Disease, 57: 1025-1028.
[Links]

Juhász, A.C.P.; Pádua, G.P.; Wruck, D.S.M.; Favoreto, L.; Ribeiro, N.R. 2013. Desafios
fitossanitários para a produção de soja. Informe Agropecuário, 34: 66-75.
http://www.alice.cnptia.embrapa.br/alice/handle/doc/978383

Miranda, D.M.; Favoreto, L.; Ribeiro, N.R. 2011. Nematoides: um desafio constante. in:
F. Siqueri, J. Caju, y M. Moreira, eds. Boletim de pesquisa de soja. 2011. Fundação
MT. Rondonópolis, Brasil. pp. 400-414. https://doi.org/10.1590/0034-
737X201966030008

Oliveira, C.D.; Braz, L.T.; Santos, J.M.; Banzatto, D.A.; Oliveira, P.R. 2009. Resistência
de pimentas a nematóides de galha e compatibilidade enxerto/ porta-enxerto entre
híbridos de pimentão e pimentas. Horticultura Brasileira, 27: 520-526.
https://doi.org/10.1590/S0102-05362009000400019

Oostenbrink, M. 1966. Major characteristics of the relation between nematodes and

plants. Mendeling Landbouwhogeschool Wageningen, 66: 1-46.

Robertson, L.; López-Pérez, J.A.; Bello, M.A.; Díez-Rojo, M.A.; Escuer, M.A.; Piedra-
Buena, A.; Ros, C.; Martínez, C. 2006. Characterización de Meloidogyne incognita,
M. arenaria y M. hapla poblaciones de España y Uruguay parasitando pimienta
(Capsicum annuum). Protección de cultivos, 25: 440-445.
https://doi.org/10.1016/j.cropro.2005.07.008

Ros-Ibáñez, C.; Robertson, L.; Martínez-Lluch, M.C.; CanoGarcía, A.; Lacasa- Plasencia,
A. 2014. Development of virulence to Meloidogyne incognita on resistant pepper
rootstocks. Spanish Journal of Agricultural Research, 12: 225- 232.
http://hdl.handle.net/20.500.11914/2306
Santiago-Luna, E.G; Carrillo-Rodríguez, J.C; Chávez-Servia, J. L; Perales-Segovia, C.;
Heredia-Garcia, E. 2018. Variation of plant and fruit traits in native Mexican
costeño pepper. Horticultura Brasileira, 36: 399-407.
https://doi.org/10.1590/S0102-053620180319

Skantar, A.M.; Carta, L.K.; Handoo, Z.A. 2008. Molecular and morphologica
characterization of an unusual Meloidogyne arenaria population from traveler’s
tree, Ravenala madagascariensis. Journal of Nematology, 40: 179-
189. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2664674/

Talavera, M.; Sayadi, S.; Chirrosa-Rıos, M.; Salmerón, T.; Flor-Peregrın, E.; Verdejo-
Lucas, S. 2012. Percepción del impacto de las enfermedades inducidas por
nematodos de nudo de raíz en horticul-cultivos protegidos del sudeste de España.
Nematologia, 14: 517-527. DOI:10.1163/156854112X635850

Theis, J.A.; Fery, R.L. 2002. Heat stability of resistance to southern root-knot nematode
in bell pepper genotypes homozygous and heterozygous for the N gene. Journal of
American Society of Horticultural Science, 127: 371-375.
https://doi.org/10.21273/JASHS.127.3.371

Williamson, V.M.; Roberts, P.A. 2009. Mechanisms and genetics of resistance. in: R.N.
Perry, M. Moens, J.L. Starr eds. Root-knot Nematodes. CAB International.
Oxford,UK.pp. 301-325.
books.google.es/books?hl=es&lr=&id=UN3uHMr_UCoC&oi=fnd&pg=PA3
01&dq=Williamson,+V.M.%3B+Roberts,+P.A.+2009.+Mechanisms+and+ge
netics+of+resistance.+in:+R.N.+Perry,+M.+Moens,+J.L.+Starr+eds.+Root-
knot+Nnematodes.+CAB+International.+Oxford,+UK.+pp.+301-
325.&ots=_yTO9G8GkE&sig=sdj50VSH39VBQtN-
dOkTXpboCrA#v=onepage&q&f=false

9. Link del artículo:

DOI: http://dx.doi.org/10.4067/S0718-34292020000400073
 Volumen 38, Nº 4. Páginas 73-76
IDESIA (Chile) Diciembre, 2020

Reaction of different pepper varieties to Meloidogyne spp.

Reacción de diferentes variedades de pimiento a Meloidogyne spp.
Nataly Ruth Mamani-Mendoza1, Juan José Tamo-Zegarra1,Cristiano Bellé1, 2*

ABSTRACT

Pepper (Capsicum annuum) is an important crop in Peru and is negatively affected by the knot nematode. This studio’s objective
is to evaluate the reaction of three pepper varieties (Papri King, Papri Queen, and Bell pepper cv. ‘Yolo Wonder’) to Meloidogyne
arenaria, M. incognita, and M. hapla. The experimental design was completely randomized into three pepper varieties and three
Meloidogyne spp. with six replicates. The peppers were maintained in a plastic shade house, cultivated in polyethylene bags with 4
kg of sterilized sand, which were inoculated with 5000 eggs and juveniles (J2). At 90 days after inoculation, leaf height (LH), root
length (RL), dry leaf weight (DLW), fresh root weight (FRW), chlorophyll index (SPAD), root gall index (RGI), and reproduction
factor (RF) were evaluated. The results showed that all pepper varieties were susceptible to M. incognita, M. arenaria, and M.
hapla. LH, RL, DLW, FRW, and SPAD all indicated a decrease in pepper growth and development, with the highest reduction,
observed in the presence of M. incognita, followed by M. arenaria and M. hapla.
Keywords: Capsicum annuum; resistance; root-knot nematode; susceptibility.

RESUMEN

El pimiento (Capsicum annuum) es un cultivo importante en Perú y se ve afectado por el nematodo agallador. El objetivo de este
estudio es evaluar la reacción de tres variedades de pimiento (Papri King, Papri Queen y Bell pepper cv. “Yolo Wonder”) a
Meloidogyne arenaria, M. incognita y M. hapla. El diseño experimental fue completamente al azar en tres variedades de pi- miento
y tres especies Meloidogyne spp. con seis réplicas. Los pimientos se mantuvieron en un espacio con sombra de plástico, cultivados
en bolsas de polietileno con 4 kg de arena esterilizada, que se inocularon con 5000 huevos y juveniles (J2). 90 días después de la
inoculación se evaluó la altura de hoja (AH), longitud de raíz (LR), peso de hoja seca (PHS), peso de raíz fresca (PRF), índice
de clorofila (SPAD), índice de agallas de raíz (IG) y factor de reproducción (FR). Los resultados mostraron que todas las
variedades de pimiento eran susceptibles a M. incognita, M. arenaria y M. hapla. AH, LR, PHS, PRF y SPAD indicaron una
disminución en el crecimiento y desarrollo del pimiento, con la mayor reducción observada en presencia de M. incognita, seguido
de M. arenaria y M. hapla.
Palabras clave: Capsicum annuum; resistencia; nematode agallador; susceptibilidad.

Introduction nematode species have been described (Skantar

The pepper (Capsicum annuum L.) is a key
commercial crop, a vegetable species and oleoresin
fromwhichcapsaicinisextracted (Aguilar-Melendez
et al., 2009). Phytoparasitic nematodes are an
important factor that limits pepper production in
the country, and root-knot nematodes have been
reported to cause losses of up to 23% in pepper
production (Robertson et al., 2006; Santiago-Luna
et al., 2018). Similarly, more than 100 root gall
et al., 2008), but worldwide, only four species,
Meloidogyne incognita, M. javanica, M. hapla,
and M. arenaria are pimiento pepper pests (Theis
and Fery, 2002; Miranda et al., 2011).
The genus Meloidogyne has a wide geographical
distribution and is most frequently associated with
pepper crops among the plant nematodes. It is
responsible for increasing losses, mainly caused
by the expansion of pepper cultivation to new
agriculturalareas, monocultureintensification, and

1 Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Calle Universidad s/n, Arequipa, Perú.
2 Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima Nº 1000 Cidade Universitária Bairro - Camobi, Santa Maria - RS, 97105-
900, Rio Grande do Sul, Brasil.
* Author for correspondence: crbelle@gmail.com

Fecha de Recepción: 15 de julio, 2020.

Fecha de Aceptación: 6 de septiembre, 2020.
74 IDESIA (Chile) Volumen 38, Nº 4, Dicienbre, 2020
the adoption of management practices appropriate
for these pathogens (Juhasz et al., 2013).
In integrated management, combined strategies
such as cultural (crop rotation), genetic (resistant
cultivars), chemical (nematicides), and biological
(fungi and bacteria) control should be used (Almeida
et al., 2005). Therefore, plant breeding has been
used to develop high-yield crop cultivars with
broad adaptation and good resistance/ tolerance
to pathogens. Genetic resistance is one of the best
ways to control nematodes without increasing the
production and environmental costs of using
pesticides. This strategy is, therefore, easily accepted
by farmers (Oliveira et al., 2009).
Currently, there is no data available on the
reaction of pepper varieties to Meloidogyne spp.,
which is crucial considering the use of an integrated
management alternative. Therefore, this study aimed
to determine the reaction of pepper varieties to M.
incognita, M. arenaria, and M. hapla.
Materials and methods
This experimental study was conducted in
a plastic shade house at the Plant Pathology
Laboratory of the National University of San Agustín
(Universidad Nacional de San Agustín – UNSA),
Arequipa, Peru (16º 24’ 32” S, 71º 31’ 18” W), from
March 2019 to February 2020. During this period,
the reaction of three pepper varieties, Papri King,
Papri Queen, and Bell pepper cv ‘Yolo Wonder’
to M. arenaria, M. incognita, and M. hapla was
evaluated.
The seeds were sown in trays of 200 units
containing sterile substrate (promix). At 42 days
after emergence, one seedling was transferred to
4-kg bags with fine sterilized sand and, at 7 days
after transfer, inoculated with pure Meloidogyne
species replicated in tomato (Solanum lycopersicum
cv. ‘Rio Grande’).
The method described by Hussey and Barker
(1973) was used to inoculate the pepper varieties at
a dose of 5000 eggs and juveniles (J2) distributed
into three holes around the plant. Tomato plants
were used to test the viability of the inocula. These
plants were inoculated with the same dose as the
pepper varieties. The pepper and tomato varieties
were both kept at (27 ºC ± 5 ºC) temperature and
(50 ± 5%) humidity.
At 90 days after inoculation, leaf height (LH),
root length (RL), dry leaf weight (DLW), fresh root
weight (FRW), chlorophyll index (SPAD), root gall
index (RGI), and reproduction factor (RF) of the
pepper varieties were evaluated. A Minolta SPAD
502 chlorophyll meter was used to determine the
SPAD, andthe RGIwasassessed by directly counting
the number of root galls; eggs and J2 were extracted
using the technique described by Hussey and Barker
(1973), and the RF was determined according to the
method described by Oostenbrink (1996).
The experimental design was completely
randomized into three pepper varieties and three
Meloidogyne spp. with six replicates. The data
were subjected to analysis of variance (ANOVA,
p < 0.05), comparing results using the Duncan test
(p < 0.05) and the software SAS, version 9.0.
Results and discussion
The ANOVA found significance among the
nematode species for RF, LH, RL, DLW, FRW,
and SPAD, with a significant difference for the
Duncan test (p < 0.05).
The three pepper varieties, Papri King, Papri
Queen, and Bell pepper cv ‘Yolo Wonder,’ showed
a higher RF of M. hapla, M. incognita, and M.
arenaria, presenting a susceptibility reaction
(Oostenbrink, 1966).
The Papri King and Papri Queen pepper
varieties were more susceptible to M. hapla, with
RFs of 49.62 and 37.83, showing the highest RGI
of 163 and 140, respectively. Conversely, the Bell
Pepper cv. ‘Yolo Wonder’ was the least susceptible
pepper variety with an RF of 4.05 and an RGI of
18 (Table 2). Thus, the RF is related to the RGI for
all studied pepper variables.
The variety most susceptible to M. incognita
was Papri Queen, with an RF of 16.33, while the
least susceptible was Bell Pepper cv. ‘Yolo Wonder’
with an RF of 7.58. Similarly, the variety of Bell
pepper cv. ‘Yolo Wonder’ had an RGI of 209 and the
Papri Queen an RGI of 111(Table 2), demonstrating
no relationship between the RF and RGI. This is
consistent with another study, which observedthat
root galls and nematode reproduction are not
always related (Williamson and Roberts, 2009).
Similarly, it highlighted the contradictory data on
the susceptibility of peppers to M. javanica and M.
incognita. Different nematode populations exhibited
different parasitic effects on pepper, which was
susceptible to the M. incognita population’s four
races, albeit resistant to M. javanica.
 Reaction of different pepper varieties to Meloidogyne spp. 75

Studieshavereported M. incognita susceptibility The LH, RL, FRW, DLW, and SPAD (Table 1)
to C. annuum L. ‘Sweet Mini Pepper’ (Aguilar indicate that all biometric variables showed
et al., 2014) “Baron” and “Atlante” (Ros-Ibáñez et differences in the pepper varieties’ response
al., 2014), with estimated damages higher than to the studied nematode species. M. hapla
50%, with destroyed roots, chlorotic plants, and decreased the RL, FRW, DLW, and SPAD of Papri
reduced growth. Queen, and the LH of Bell pepper cv. ‘Yellow
The variety most susceptible to M. arenaria Wonder’; the species M. incognita decreased all
was the Papri King with a RF of 30.37, and the least biometric characteristics of Papri Queen; lastly,
susceptible variety was Papri Queen with a RF of M. arenaria decreased the LH, FRW, and DLW of
8.68, (Table 2). Likewise, the RGI of the Bell pepper Papri Queen, the RL and DLW of Bell pepper cv.
cv. ‘Yolo Wonder’ variety was 102, and the RGI of ‘Yellow Wonder’, and the photosynthetic rate,
Papri Queen was 74, thus corroborating previous based on the SPAD, of Papri King. These results
reports’ results (Williamson and Roberts, 2009). are corroborated by another study that reported
that M. incognita decreased the plantheight, root
length, root weight, and shoot weight compared
with the control. This was attributed to M.
Table 1. Effect of the three nematodes species on plant
height, root length, fresh root weight, dry leaf weight, incognita being the predominant species, which
and chlorophyll index by variety. causes approximately 30% crop production losses
(Robertson et al., 2006; Talavera et al., 2012).
Plant heig ht (cm) Importantly, this research is one of the first studies
Varieties to determine the pepper varieties’ reaction to M.
M. hapla M. incognita M. arenaria Control
arenaria and M. hapla parasites.
Papri queen 26.83b 24.83 b 29.17b 30.67a
Papri King 34.67a 35.33 a 40.33a 35.67a
Bell pepper 24.83b 27.67 b 26.17b 34.67a Table 2. Root gall index (RGI), Reproduction factor (RF),
Cv % 18.43 and reaction of different pepper varieties to Meloidogyne
Root length (cm) hapla, M. incognita, and M. arenaria.

Papri queen 20.83b 23.33a 30.10a 26.42a Root gall number

Papri King 33.25a 25.33a 37.05a 34.62a Varieties
M. hapla M. incognita M. arenaria
Bell pepper 30.08a 29.32a 27.63a 35.27a
Papri queen 163a 111b 74a
Cv % 25.92
Papri King 140a 139b 79a
Fresh root weig ht (g) Bell pepper 180b 209a 102a
Papri queen 2.45b 2.20b 3.17a 3.63b Tomatoy 636 414 540
Papri King 3.98a 3.00b 4.53a 4.07b zCv % 32.51
Bell pepper 4.47a 5.00a 3.97a 7.90a
Reproduction factor
Cv % 26.16
Papri queen 37.83a 16.33a 8.68c
Dry root weight (g) Papri King 49.62a 13.58a 30.37a
Papri queen 1.25a 0.83a 0.95b 0.93b Bell pepper 4.05b 7.58a 9.05b
Papri King 1.28a 1.18a 1.68a 1.27b Tomato y 2.86 21.13 2.72
Bell pepper 1.52a 1.58a 1.52 a 2.48 a zCv % 26.82
Cv % 26.60 Reaction
Chlorophyll index Papri queen S S S
Papri queen 39.15b 41.65a 44.67a 50.90a Papri King S S S
Papri King 31.62c 30.18c 29.73b 48.67b Bell pepper S S S
Bell pepper 41.62a 36.68b 44.50a 40.15c Tomato y S S S

zCv % 17.42 Means followed by the same lowercase letter in the column do
not differ according to the Duncan test with 5% probability.
The lower-case letters indicate significantdifferencesbetween RF = final population (FP)/initial population (Pi = 5000).
treatments (Duncan test P ≤ 0.05). y Susceptible control, Solanum licopersicum var. Rio Grande.

Cv: Coeffcient of variation. RF: Reproduction factor; S: susceptible.

76 IDESIA (Chile) Volumen 38, Nº 4, Dicienbre, 2020
Conclusions
All tested pepper varieties are susceptible to all
root gall nematode species. Therefore, the studied
varieties should not be used in crop rotation because
they would facilitate the maintenance and further
expansion of Meloidogyne spp. Finally, future
research should be carried out to verify and identify
the resistance genes in other pepper varieties when
Literature Cited
Aguilar-Melendez, A.; Morrell, P.L.; Roose, M.L.; Kim, S.C.H.
2009. Genetic diversity and structure in semiwild and
domesticated chiles (Capsicumannuum; Solanaceae) from
Mexico. American Journal of Botany, 96: 1190-1202.
Aguilar, J.L.; Bachie, O.; Ploeg, A.
2014. Response of resistant and susceptible bell pepper
(Capsicum annuum) to a southern California Meloidogyne
incognita population from a commercial bell pepper field.
Journal of Nematology, 46: 346-351.
Almeida, A.M.R.; Ferreira, L.P.; Yorinori, J.T.; Silva, J.F.V.;
Henning, A.A.; Godoy, C.V.; Costamilan, L.M.; Meyer, M.C.
2005.Doençasdasoja.inH.Kimati, L.Amorim, yJ.A.M.Rezende
eds. Manualdefitopatologia:Doençasdasplantascultivadas.
4ª ed. Agronômica Ceres. São Paulo, Brasil. pp. 570-588.
Hussey, R.S.; Barker, K.B.
1973. A comparison of methods of collecting inocula for
Meloidogyne spp., including a new technique. Plant
Disease, 57: 1025-1028.
Juhász, A.C.P.; Pádua, G.P.; Wruck, D.S.M.; Favoreto, L.;
Ribeiro, N.R.
2013. Desafios fitossanitários para a produção de soja.
Informe Agropecuário, 34: 66-75.
Miranda, D.M.; Favoreto, L.; Ribeiro, N.R.
2011. Nematoides: um desafio constante. in: F. Siqueri, J.
Caju, y M. Moreira, eds. Boletim de pesquisa de soja. 2011.
Fundação MT. Rondonópolis, Brasil. pp. 400-414.
Oliveira, C.D.; Braz, L.T.; Santos, J.M.; Banzatto, D.A.;
Oliveira, P.R.
2009. Resistência de pimentas a nematóides de galha e
compatibilidade enxerto/ porta-enxerto entre híbridos de
pimentão e pimentas. Horticultura Brasileira, 27:520-526
Oostenbrink, M.
1966. Majorcharacteristics ofthe relation between nematodes
and plants. MendelingenLandbouwhogeschool Wageningen,
66: 1-46.
inoculated with populations of different species of
Meloidogyne.
Acknowledgements
This research was financed by the Universidad
Nacional de San Agustín de Arequipa, Peru, Grant
Contract No. TP- 19 - 2019 - UNSA, Research Work
to Opt for a Professional Degree.
Robertson, L.; López-Pérez, J.A.; Bello, M.A.; Díez-Rojo,
M.A.; Escuer, M.A.; Piedra-Buena, A.; Ros, C.; Martínez, C.
2006. Characterización de Meloidogyne incognita, M.
arenaria y M. hapla poblaciones de España y Uruguay
parasitando pimienta (Capsicum annuum). Protección de
cultivos, 25: 440-445.
Ros-Ibáñez, C.; Robertson, L.; Martínez-Lluch, M.C.;
CanoGarcía, A.; Lacasa-Plasencia, A.
2014. Development of virulence to Meloidogyne incognita on
resistantpepperrootstocks. Spanish Journalof Agricultural
Research, 12: 225-232.
Santiago-Luna, E.G; Carrillo-Rodríguez, J.C; Chávez-Servia,
J. L; Perales-Segovia, C.; Heredia-Garcia, E.
2018. Variation of plant and fruit traits in native Mexican
costeño pepper. Horticultura Brasileira, 36: 399-407.
Skantar, A.M.; Carta, L.K.; Handoo, Z.A.
2008. Molecular and morphological characterization of an
unusual Meloidogyne arenaria population from traveler’s
tree, Ravenala madagascariensis. Journal of Nematology,
40: 179-189.
Talavera, M.; Sayadi, S.; Chirrosa-Rıos, M.; Salmerón, T.;
Flor-Peregrın, E.; Verdejo-Lucas, S.
2012. Percepción del impacto de las enfermedades inducidas
pornematodosde nudo de raíz en horticul-cultivosprotegidos
del sudeste de España. Nematologia, 14: 517-527.
Theis, J.A.; Fery, R.L.
2002. Heat stability of resistance to southern root-knot
nematode in bell pepper genotypes homozygous and
heterozygous for the N gene. Journal of American Society
of Horticultural Science, 127: 371-375.
Williamson, V.M.; Roberts, P.A.
2009. Mechanisms and genetics of resistance. in: R.N. Perry,
M. Moens, J.L. Starr eds. Root-knot Nnematodes. CAB
International. Oxford, UK. pp. 301-325.