 Revisión de Marschner

 Acceso abierto
 Publicado: 08 de mayo de 2014

Usos agrícolas de bioestimulantes vegetales

 Pamela Calvo ,
 Louise Nelson y
 Joseph W. Kloepper 

Planta y suelo volumen 383 , paginas3 - 41 ( 2014 ) Citar este artículo

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Resumen

Antecedentes
Los bioestimulantes vegetales son diversas sustancias y microorganismos que se utilizan para
mejorar el crecimiento de las plantas. Se prevé que el mercado mundial de bioestimulantes
aumente un 12% por año y alcance más de 2.200 millones de dólares para 2018. A pesar del uso
creciente de bioestimulantes en la agricultura, muchos miembros de la comunidad científica
consideran que los bioestimulantes carecen de una evaluación científica revisada por pares.

Alcance
Este artículo describe las definiciones emergentes de bioestimulantes y revisa la literatura sobre
cinco categorías de bioestimulantes: i. inoculantes microbianos, ii. ácidos húmicos, iii. ácidos
fúlvicos, iv. hidrolizados de proteínas y aminoácidos, y v. extractos de algas.

Conclusiones
La gran cantidad de publicaciones citadas para cada categoría de bioestimulantes demuestra
que existe una creciente evidencia científica que respalda el uso de bioestimulantes como
insumos agrícolas en diversas especies de plantas. La literatura citada también revela algunos
puntos en común en las respuestas de las plantas a diferentes bioestimulantes, como un mayor
crecimiento de las raíces, una mayor absorción de nutrientes y tolerancia al estrés.
Introducción

Los bioestimulantes de plantas, o bioestimulantes agrícolas, incluyen diversas sustancias y

microorganismos que mejoran el crecimiento de las plantas. Se ha proyectado que el mercado
mundial de bioestimulantes alcanzará los 2241 millones de dólares en 2018 y tendrá una tasa de
crecimiento anual compuesta del 12,5% entre 2013 y 2018 (Anónimo, 2013 ). Según el mismo
estudio, el mercado más grande de bioestimulantes en 2012 fue Europa. El Consejo Europeo de
la Industria de Bioestimulantes (EBIC) informó que en 2012 más de 6,2 millones de hectáreas
fueron tratadas con bioestimulantes en Europa (definida como el Espacio Económico Europeo)
(European Biostimulants Industry Council 2013 ).

La definición y el concepto de bioestimulantes vegetales aún está en evolución, lo que en parte

es un reflejo de la diversidad de insumos que pueden considerarse bioestimulantes. La amplitud
del concepto de bioestimulantes es evidente al revisar dos iniciativas de consorcios de industrias
de bioestimulantes, una en Europa y otra en América del Norte. En Europa, el EBIC definió los
bioestimulantes vegetales de la siguiente manera. “Los bioestimulantes vegetales contienen
sustancias y / o microorganismos cuya función cuando se aplican a las plantas o la rizosfera es
estimular los procesos naturales para mejorar / beneficiar la absorción de nutrientes, la
eficiencia de los nutrientes, la tolerancia al estrés abiótico y la calidad del cultivo. Los
bioestimulantes no tienen acción directa contra las plagas y, por lo tanto, no entran dentro del
marco regulatorio de los plaguicidas ”(European Biostimulants Industry 2012a). Por lo tanto,
esta definición diferencia los bioestimulantes vegetales del control biológico y de la resistencia
inducida contra enfermedades al concentrarse en los efectos relacionados con el crecimiento
mejorado de las plantas, la tolerancia al estrés y la calidad. El EBIC más tarde (European
Biostimulants Industry 2012b) elaborado sobre los efectos que los bioestimulantes pueden tener
en las plantas de la siguiente manera. “Los bioestimulantes fomentan el crecimiento y el
desarrollo de las plantas a lo largo del ciclo de vida del cultivo desde la germinación de la semilla
hasta la madurez de la planta de varias formas demostradas, que incluyen, entre otras: mejorar
la eficiencia del metabolismo de la planta para inducir aumentos de rendimiento y una mejor
calidad del cultivo; aumentar la tolerancia de las plantas y la recuperación de los estreses
abióticos; facilitar la asimilación, la translocación y el uso de nutrientes; mejorar los atributos de
calidad de los productos, incluido el contenido de azúcar, el color, la siembra de frutos,
etc .; hacer que el uso del agua sea más eficiente; potenciar determinadas propiedades
fisicoquímicas del suelo y fomentar el desarrollo de microorganismos complementarios del
suelo ”. Finalmente, el concepto EBIC de bioestimulantes incluye productos con algunos
nutrientes,2012b ).

En América del Norte, la coalición de bioestimulantes definió a los bioestimulantes como

“sustancias, incluidos microorganismos, que se aplican a las plantas, semillas, suelo u otros
medios de cultivo que pueden mejorar la capacidad de la planta para asimilar los nutrientes
aplicados o proporcionar beneficios para el desarrollo de la planta. Los bioestimulantes no son
nutrientes para las plantas y, por lo tanto, no pueden hacer declaraciones ni garantías de
nutrientes ”(Biostimulant 2013). De manera similar al EBIC, la coalición de bioestimulantes
siguió la definición de bioestimulantes con una declaración de los efectos que los
bioestimulantes tienen en las plantas: “Se derivan de fuentes naturales o biológicas y pueden i)
mejorar el crecimiento y desarrollo de las plantas cuando se aplican en pequeñas cantidades ;  ii)
ayudar a mejorar la eficiencia de los nutrientes de las plantas, medida por una mejor absorción
de nutrientes o una reducción de las pérdidas de nutrientes al medio ambiente, o ambas; o
actuar como enmiendas del suelo para ayudar a mejorar la estructura, función o desempeño del
suelo y así mejorar la respuesta de la planta ”(Biostimulant 2013 ).

El primer congreso mundial sobre el uso de bioestimulantes en la agricultura se celebró en

Estrasburgo, Francia, en noviembre de 2012 y contó con la asistencia de más de 700 personas de
30 países. El congreso tuvo como objetivo reunir a personas que trabajan en aspectos de
bioestimulantes en la industria, la academia y las agencias reguladoras. Previo a este congreso,
du Jardin ( 2012) adelantó el trabajo de evaluación del soporte científico de las declaraciones de
bioestimulantes.) quien realizó un análisis bibliográfico de bioestimulantes vegetales basado en
ocho categorías de bioestimulantes: sustancias húmicas, materiales orgánicos complejos,
elementos químicos beneficiosos, sales inorgánicas (incluido el fosfito), extractos de algas,
quitina y derivados del quitosano, antitranspirantes y aminoácidos libres y otros Sustancias que
contienen nitrógeno. Este análisis enumeró las principales afirmaciones de las referencias que
se encuentran en las bases de datos para cada categoría de bioestimulante.

La revisión actual se basa en el análisis de du Jardin ( 2012 ). El objetivo general de la revisión

es comenzar una revisión crítica de publicaciones científicas arbitradas seleccionadas, que
informan los efectos de las diversas categorías de bioestimulantes de plantas que surgen de las
definiciones y descripciones de bioestimulantes que se incluyen en los consorcios de
bioestimulantes de Europa y América del Norte. Específicamente, las categorías de
bioestimulantes vegetales que revisamos son i. inoculantes microbianos, ii. ácidos húmicos,
iii. ácidos fúlvicos, iv. hidrolizados de proteínas y aminoácidos, y v. extractos de algas.
Inoculantes microbianos

El uso de inoculantes microbianos en la agricultura ha aumentado considerablemente durante

las últimas dos décadas (Hayat et al. 2010 ) a medida que las comunidades de investigación y
desarrollo agrícolas del sector público y privado trabajan para encontrar soluciones a los
problemas asociados con la agricultura moderna. Los inoculantes microbianos se clasifican
típicamente como agentes de control biológico (también llamados bioplaguicidas) o
biofertilizantes (Bashan y Holguin 1998). Los inoculantes microbianos que actúan como
biofertilizantes se consideran bioestimulantes en la presente revisión. Los biofertilizantes son
productos biológicos que contienen microorganismos vivos que, cuando se aplican a las
semillas, la superficie de las plantas o el suelo, promueven el crecimiento mediante varios
mecanismos como aumentar el suministro de nutrientes, aumentar la biomasa o el área de las
raíces y aumentar la capacidad de absorción de nutrientes de la planta (Vessey 2003 ). Los
biofertilizantes se pueden utilizar como complementos de los fertilizantes minerales (Canbolat
et al. 2006 ). Los inoculantes microbianos incluyen principalmente bacterias de vida libre,
hongos y hongos micorrízicos arbusculares (HMA) (Berg 2009 ; Dodd y Ruiz-Lozano 2012 ;
Vessey 2003) que fueron aislados de una variedad de entornos, incluidos suelo, plantas,
residuos de plantas, agua y abonos compostados. Entre los biofertilizantes que se han estudiado
en profundidad son rizobacterias plantas promotoras del crecimiento (PGPR) (Kloepper et
al. 1989 ) y bacterias promotoras del crecimiento de plantas (PGPB), ambos de los cuales son
bacterias de vida libre principalmente aisladas de la rizosfera (Bashan et al. 2014 ). Se han
publicado varias revisiones de PGPR en los últimos años (Antoun y Kloepper 2001 ;
Bhattacharyya y Jha 2012 ; Spaepen et al. 2009 ).

Durante el desarrollo de inoculantes microbianos eficaces, se deben considerar varios

factores. Por ejemplo, la especie y variedad de planta en ocasiones puede ser un factor
determinante para obtener beneficios mediante el uso de biofertilizantes (Dalmastri et al. 1999 ;
Remans et al. 2008 ). Diferentes especies de plantas o variedades de cultivo pueden producir
diferentes tipos de exudados de la raíz, que apoyan la actividad de los microorganismos
inoculados y también sirven como sustratos para la formación de sustancias biológicamente
activas por los microorganismos (Khalid et al. 2004). La reproducibilidad de los efectos de los
inoculantes microbianos debe probarse en una variedad de tipos de suelo y condiciones
ambientales. Otro factor clave para el desarrollo de inoculantes microbianos es la formulación
comercial (Bashan et al. 2014 ). Los microorganismos inoculados deben sobrevivir en la
formulación seleccionada y producir la actividad deseada después de la inoculación en el
campo. Además, cuando se utilizan en la agricultura convencional, los microorganismos
también deben ser compatibles con fertilizantes químicos y productos químicos de protección de
cultivos que se utilizan de forma estándar en las semillas o el follaje del cultivo objetivo.

Promoción del crecimiento vegetal como resultado de una mejor absorción de nutrientes.
El crecimiento y el rendimiento mejorados de las plantas mediante inoculantes microbianos se
han relacionado en algunos casos con una mejor absorción de nutrientes y un mejor estado de
nutrientes de la planta. Por ejemplo, (Wu et al. 2005 ) informó que la promoción de crecimiento
de las plantas después de la inoculación de maíz ( Zea mays ) con cepas de Bacillus
megaterium y Bacillus muciaraglaginous junto con AMF se asoció con una mejor asimilación
nutricional de la planta total de N, P y K. La aplicación de PGPR resultó en un aumento
significativo en la absorción de N, P y K, así como en el peso seco de raíces y brotes en algodón
( Gossypium hirsutum ) (Egamberdiyeva y Höflich 2004 ) y trigo ( Triticum aestivum )
(Shaharoona et al.2008 ). (Adesemoye et al. 2010 ) informaron que una mezcla de tres cepas
de Bacillus spp. El PGPR promovió el crecimiento del tomate y aumentó la absorción de  
fertilizantes empobrecidos en 15 N. En un estudio de campo de tres años con maíz, PGPR, HMA y
una combinación de los dos, aumentó el rendimiento y mejoró el contenido total de nutrientes
del grano por parcela (Adesemoye et al. 2008 ).

Se han informado varios mecanismos sobre cómo los inoculantes microbianos específicos
estimulan el crecimiento de las plantas y la absorción de nutrientes, incluida (i) la fijación
simbiótica de nitrógeno (Boddey y Dobereiner 1995 ; Döbereiner 1997 ), (ii) la solubilización de
nutrientes (de Freitas et al. 1997 ), ( iii) secuestro de hierro mediante la producción de
sideróforos, y (iv) producción de compuestos orgánicos volátiles (COV).

Las bacterias con la capacidad de fijar el nitrógeno atmosférico (N 2 ) de forma asimbiótica
pertenecen a muchos géneros diferentes, incluido Azoarcus spp. (Hurek et
al., 1994 ), Beijerinckia spp. (Baldani et al., 1997 ), Klebsiella pneumoniae (Riggs et
al., 2001 ), Pantoea agglomerans (Riggs et al., 2001 ), Azotobacter spp. (Mrkovacki y
Milic 2001 ), Azospirillum spp. (García de Salamone et al. 1996 ), Bacillus polymyxa (Omar et
al. 1996 ), Burkholderiaspp. (Baldani et al. 2001 ), Herbaspirillum spp . (Pimentel et al. 1991 )
y Gluconoacebacter diazotrophicus (Boddey et al. 2001 ). Entre todos estos
géneros, Azospirillum es el más estudiado (Bashan et al. 2004 ; Bashan y de-Bashan 2010 ;
Boddey y Dobereiner 1995 ; Hartmann y Bashan 2009 ). Azospirillum spp. se puede encontrar
en estrecha asociación con las raíces de las plantas, incluido el interior de los tejidos de las
raíces. La capacidad de Azospirillum spp. para fijar el nitrógeno atmosférico se ha informado
ampliamente en diferentes cultivos. (Malik et al. 2002), utilizando  técnicas de trazadores
de 15 N, encontraron que Azospirillum brasilense y Azospirillum lipoferum contribuían entre el
7 y el 12% del contenido total de nitrógeno del trigo. En contraste, con la caña de azúcar
( Saccharum officinarum ), el 60-80% del nitrógeno total de la planta provino de la fijación de
nitrógeno por Azospirillum diazotrophicus (Boddey et al. 1991 ). Incrementos significativos en
el contenido de nitrógeno por inoculación con Azospirillum spp. se han reportado en muchos
cultivos, incluyendo algodón, trigo, caña de azúcar y maíz (García de Salamone et al. 1996 ;
Fayez y Daw 1987 ; (Saubidet et al. 2000). Sin embargo, debe tenerse en cuenta que la fijación
de nitrógeno no explica toda la promoción del crecimiento observada con el uso
de especies de Azospirillum .

Algunos microorganismos aumentan la disponibilidad de nutrientes del suelo seleccionados

mediante una mayor solubilización de los nutrientes, lo que permite que las plantas absorban
los nutrientes de una manera más eficiente. La baja disponibilidad de formas absorbibles de P
en el suelo representa un problema importante para los sistemas agrícolas. Incluso cuando se
agregan fertilizantes con P a los suelos, es posible que las plantas no los absorban porque el P se
une fácilmente a las partículas del suelo, por lo que no está disponible para las plantas
(Gyaneshwar et al. 2002 ). Se han identificado diferentes géneros de bacterias como
solubilizantes de fósforo (de Freitas et al. 1997 ), incluyendo Pseudomonas spp. (Malboobi et
al. 2009 ; Park et al. 2009 ), Bacillus spp. (Arkhipova et al.2005 ; de Freitas et al. 1997 ; Sahin y
col. 2004 ; Zaidi y col. 2006 ), Burkholderia spp. (Tao et al. 2008 ), Streptomyces spp. (Chang y
Yang 2009 ), Achromobacter spp. (Ma et al. 2009 ), Microccocus spp. (Dastager et
al. 2010 ), Flavobacterium spp. (Kannapiran y Ramkuma 2011 ), Erwinia spp. (Rodríguez et
al. 2001 ) y Azospirillum spp. (Rodríguez et al. 2004). Los dos mecanismos más notificados por
los cuales los microorganismos solubilizan el P son la producción de ácidos orgánicos
(Goldstein 1995 ) y la producción de fosfatasas (para liberar P orgánico) (Rodríguez et
al. 2006 ). Los ácidos orgánicos transforman formas de fosfato insolubles en formas solubles a
través de sus grupos hidroxilo y carboxilo. Estos grupos quelan los cationes unidos al fosfato,
convirtiéndolo así en formas solubles (Kpomblekou y Tabatabai 1994 ). Los ácidos orgánicos
también son responsables de disminuir el pH del suelo circundante, liberando así iones fosfato
(Rodríguez y Fraga 1999). Se han relacionado muchos tipos diferentes de ácidos orgánicos con
la solubilización del fosfato. El tipo de ácido orgánico liberado por un microorganismo depende
de la especie del microorganismo. Por ejemplo, se encontró que las especies de Bacillus
licheniformis y Bacillus amyloliquefaciens producen mezclas de ácidos láctico, isovalérico,
isobutírico y acético. Por el contrario, el ácido glucónico parece ser el ácido orgánico más
frecuente producido por bacterias como Azospirillum spp. (Rodríguez et
al. 2004 ), Pseudomonas spp., Erwinia herbicola , Pseudomonas cepacia , y Burkholderia
cepacia (Rodríguez y Fraga 1999). El fósforo orgánico, que es alrededor del 30-80% del fósforo
del suelo, juega un papel importante en el ciclo del fósforo de los suelos agrícolas (Tarafdar y
Gharu 2006 ). Las formas predominantes de fósforo orgánico son los fitatos (inositol hexa y
pentafosfatos), que constituyen hasta el 60% del fósforo orgánico del suelo. Sin embargo, la
planta no puede absorber fitato. Primero debe ser desfosforilado por fosfatasas (fitasas y
fosfatasas), (Gyaneshwar et al. 2002 ; Singh y Satyanarayana 2011 ). Las fosfatasas y fitasas
ácidas producidas por microorganismos de la rizosfera están involucradas en la solubilización
del P orgánico. Bacterias Gram negativas como Pseudomonas , Burkholderia , Enterobacter ,Se
ha informado que Citrobacter y Serratia producen fosfatasas ácidas (Gügi et al. 1991 ; Thaller et
al. 1995 ). El fosfato orgánico en los suelos está presente predominantemente como fitato, y la
producción de la enzima fitasa por inoculantes como Pseudomonas spp. (Richardson et
al. 2009 ) y Bacillus spp. (Idriss et al. 2002 ) se ha demostrado que contribuye a la promoción
del crecimiento de las plantas. Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) están muy
extendidos en el reino vegetal y contribuyen significativamente a la nutrición y el crecimiento de
P de las plantas en los ecosistemas naturales (Smith et al. 2011). Los HMA colonizan la mayoría
de las especies agrícolas y tienen un papel importante en la nutrición de P de muchos sistemas
agrícolas en todo el mundo, especialmente en suelos con bajo P disponible
(Thompson 1987 ). Las hifas de las plantas colonizadoras de HMA tienen algunas de las mismas
funciones que los pelos radicales con respecto a la adquisición de P (Jakobsen et al. 2005 ) y
tienen una influencia especialmente grande en la absorción de P en variedades con pelos
radicales cortos (Schweiger et al. 1995 ).

Además del P, el potasio (K) es otro nutriente vegetal esencial que puede ser solubilizado por
microorganismos del suelo e inoculantes microbianos. Los microorganismos solubilizadores de
K solubilizan minerales de roca K, como micas, illita y ortoclasas, excretando ácidos orgánicos
que disuelven directamente el K de la roca o quelan iones de silicio para solubilizar el K
(Friedrich et al. 1991 ; Parmar y Sindhu 2013 ). La aplicación de Bacillus mucilaginosus y B.
megaterium con materiales de roca K resultó en aumentos significativos en el K disponible en el
suelo y en la absorción de K por las raíces y brotes de berenjena (Han y Lee 2005 ). Sheng y He
( 2006 ) sugirieron que una mayor absorción de K mediante la inoculación con Bacillus
edaphicusse debió a la producción de ácidos orgánicos (cítrico, oxálico, tartárico, succínico y α-
cetoglucónico) que disuelven directamente el K de la roca o los iones de silicio quelato.

Se ha informado que los inoculantes microbianos mejoran la absorción de otros macro y

micronutrientes, y los mecanismos involucrados aún se están dilucidando. Los aumentos en la
biomasa de las raíces, el área de la superficie de las raíces o los pelos de las raíces podrían ser
mecanismos indirectos que mejoran la absorción de nutrientes. Una amplia variedad de
microorganismos
como Pseudomonas spp. y Acinetobacter spp., Azospirillum ssp., Bacillus spp. y HMA se ha
informado que aumentan la absorción de Zn (Kohler et al. 2008 ; Yazdani y Pirdashti 2011 ), Cu,
Mn (Liu et al. 2000 ), Ca, Mg (Giri y Mukerji 2004 ; Khan 2005 ) y S (Banerjee et
al. 2006). (Kohler et al. 2008 ) informaron que la inoculación con una combinación de dos
microorganismos diferentes, Pseudomonas mendocina y AMF Glomus intraradices , aumentó
significativamente la absorción de Fe, Ca y manganeso (Mn) en la lechuga ( Lactuca sativa ).

Las bacterias han desarrollado sistemas de transporte de Fe (III) que les permiten crecer en
entornos que contienen concentraciones muy bajas de hierro. Los quelantes que se unen al Fe,
conocidos como sideróforos, se unen o capturan el Fe (III) libre y transportan el hierro al
interior de la célula (Neilands y Nakamura 1991 ). Se han estudiado e identificado muchos tipos
diferentes de sideróforos en diferentes géneros bacterianos, incluido Bacillus (Park et al. 2005 ;
Temirov et al. 2003 ; Wilson et al. 2006) .). La relación entre la producción de sideróforos, la
promoción del crecimiento de las plantas y la absorción de Fe también ha sido bien
documentada para una variedad de plantas y microorganismos. Se informaron aumentos
significativos en los parámetros de crecimiento del tomate y el arroz utilizando una cepa
de Streptomyces productora de sideróforos (Rungin et al. 2012 ; Verma et al. 2011 ). (Sharma et
al. 2013 ) informaron que la inoculación con una cepa de Pseudomonas putida aumentó la
absorción de hierro del arroz debido a la producción de sideróforos y aumentó el contenido de
hierro en los granos de arroz, lo que aumentó el valor nutricional del arroz.

Los compuestos orgánicos volátiles (COV) son compuestos de bajo peso molecular, como
alcoholes, aldehídos, cetonas e hidrocarburos, que tienen presiones de vapor suficientemente
altas en condiciones normales para vaporizarse y entrar en la atmósfera (Ortíz-Castro et
al. 2009 ). Inicialmente, se describió que los COV contribuían a algunas actividades de
biocontrol de determinados microorganismos de la rizosfera (Fernando et al. 2005 ;
Vespermann et al. 2007 ). Posteriormente, se informó sobre el papel de los COV en la
promoción del crecimiento de las plantas. (Ryu et al. 2003 ) informaron que los COV de algunas
cepas de PGPR contenían 2,3 butanodiol y acetoína que estaban relacionados con la promoción
del crecimiento de Arabidopsis thaliana . De la misma manera, (Zhuang et al. 2007)
encontraron que los COV producidos por una de las mismas cepas PGPR utilizadas por (Ryu et
al. 2003 ) regulaban genes implicados en las modificaciones de la pared celular y la producción
de auxinas en A. thaliana .

Promoción del crecimiento vegetal debido al aumento de la producción de hormonas vegetales

resultante de los inoculantes microbianos
La producción de reguladores del crecimiento de las plantas por muchas especies bacterianas y
su efecto sobre el crecimiento de las plantas se informó hace más de 30 años (Barea et
al. 1976 ). Los inoculantes microbianos, como el PGPR, pueden alterar la arquitectura de las
raíces y promover el desarrollo de las plantas a través de la producción o degradación de los
principales grupos de hormonas vegetales (Bhattacharyya y Jha 2012 ; Dodd et al. 2010 ; Idris et
al. 2007 ). Inoculantes microbianos también pueden modificar el estado de hormona vegetal
(Belimov et al. 2009). Las fitohormonas, como auxinas, citoquininas (CK), giberelinas (GA) y
etileno (ET), pueden ser sintetizadas por microorganismos beneficiosos. Estas hormonas
vegetales regulan múltiples procesos fisiológicos, incluido el inicio de la raíz, el alargamiento de
la raíz y la formación de vello radicular. Por lo general, operan en redes complejas que
involucran conversaciones cruzadas y retroalimentación (Dodd et al. 2010 ; Zahir et al. 2003 ).

Se ha informado ampliamente sobre la producción microbiana del ácido auxina indol-3-acético

(IAA) (Ali et al. 2009 ). IAA juega un papel crítico en el crecimiento y desarrollo de las plantas al
influir en muchas funciones de las plantas, incluida la promoción del alargamiento y la división
celular, el dominio apical, el inicio de la raíz, la diferenciación del tejido vascular, la biosíntesis
de etileno, la mediación de las respuestas tropicales y la expresión de plantas específicas genes
La mayoría de los estudios que utilizan microorganismos que producen IAA han informado de
un vínculo entre la producción de IAA y el desarrollo y morfología de las raíces (Aloni et
al. 2006 ; Döbbelaere et al. 1999 a). Muchas especies bacterianas diferentes pueden producir
IAA a través de varios mecanismos. Por ejemplo, (Spaepen et al. 2008) encontraron que la
producción de AIA por A. brasilense estaba regulada por exudados de raíces. Cuando los
exudados de las raíces disminuyen y se convierten en un factor limitante para el crecimiento
bacteriano, aumenta la producción bacteriana de IAA, lo que desencadena la formación de pelos
laterales y radiculares. A. brasilense Sp245, que produce IAA, aumentó la longitud de las hojas y
el peso seco de los brotes del trigo de primavera en comparación con un control no inoculado
(Spaepen et al. 2008 ). Aeromonas spp., A. brasilense y Comamonas acidovorans
se encuentran entre las muchas especies de IAA que promueven el crecimiento de plantas en
arroz ( Oryza sativa ) (Mehnaz et al. 2001 ), trigo (Kaushik et al. 2000 ) y lechuga (Lactuca
sativa ) (Barazani y Friedman 1999 ).

Las citoquininas son un amplio grupo de reguladores del crecimiento de las plantas que
comparten la capacidad de inducir la división celular de las plantas en los bioensayos. Después
de la biosíntesis en las puntas de las raíces y las semillas en desarrollo, las citoquininas se
transportan al brote a través del xilema donde regulan varios procesos, como la división celular,
la expansión de las hojas y la senescencia (Spaepen et al. 2009 ). La capacidad de los
microorganismos para producir citoquininas como un mecanismo de promoción del crecimiento
vegetal se confirmó utilizando mutantes bacterianos (García de Salamone et al. 2001 ). La
inoculación con Bacillus subtilis causado un aumento del citoquinina contenido en brotes y
raíces de plantas de lechuga y un aumento de la copa de la planta y el peso de la raíz de
aproximadamente 30% (Arkhipova et al. 2005). La aplicación de la bacteria productora de
citoquininas B. licheniformis resultó en una mejor división celular, un mayor contenido de
clorofila y un mayor peso fresco y tamaño del cotiledón de las plantas de pepino ( Cucumis
sativus ) (Hussain y Hasnain 2009 ). La importancia de las bacterias productoras de
citoquininas en condiciones de sequía es un tema de renovado interés (Arkhipova et al. 2007 ).

Las giberelinas (GA) participan principalmente en la regulación de la división y elongación de

las células vegetales y, por lo tanto, influyen en casi todas las etapas del crecimiento de las
plantas, incluida la germinación de semillas, el crecimiento de tallos y hojas, la inducción floral y
el crecimiento de frutos (Spaepen et al. 2009 ). Al igual que con las auxinas y las citoquininas,
los AG actúan principalmente en combinación con otras fitohormonas. Frankenberger y Arshad
( 1995 ) informaron que las bacterias pueden liberar GA en la rizosfera. Varias especies
de Azospirillum producen diferentes GA que son responsables de la promoción del crecimiento
de las plantas que se produce tras la inoculación en las plantas (Piccoli et al. 1997 ). Aparte
de Azospirillumspp., también se ha reivindicado la producción de sustancias similares a las
giberelinas en numerosos géneros bacterianos, incluidos Acetobacter
diazotrophicus , Herbaspirillum seropedicae (Bastián et al. 1998 ) y Bacillus spp. (Gutiérrez-
Mañero et al. 2001 ). El mecanismo exacto de la promoción del crecimiento de las plantas por
los AG sigue sin estar claro, aunque el PGPR productor de AG puede actuar promoviendo el
crecimiento de las raíces, más particularmente aumentando la densidad del pelo de las raíces en
las zonas de las raíces involucradas en la absorción de nutrientes y agua, como se muestra para
la inoculación de maíz con A. lipoferum plántulas (Fulchieri et al. 1993 ). La producción
de giberelina por Azospirillum spp. y bacilospp. se ha relacionado con el aumento de la  absorción
de 15 N observado después de la inoculación de raíces de trigo (Kucey 1988 ).

La fitohormona etileno (ET) es conocida como una hormona de maduración, pero también tiene
un papel en otros procesos, como la germinación de semillas, la expansión celular y la
senescencia de hojas y flores. Además, la ET se produce en condiciones de estrés tanto abiótico
como biótico y, por lo tanto, se la conoce como la hormona del estrés (Spaepen et al.  2009 ). Las
concentraciones altas de ET tienen un efecto inhibidor sobre el crecimiento de las raíces, lo que
resulta en una reducción del crecimiento general de las plantas (Abeles y Wydoski 1987 ). La
biosíntesis de ET está altamente regulada principalmente en el paso clave catalizado por la
enzima ACC sintasa y, por lo tanto, la regulación de la ACC sintasa puede conducir a la
regulación de ET (Chae y Kieber 2005 ). Algunos PGPR expresan la enzima L-
aminociclopropano-1-carboxilatodesaminasa (ACC desaminasa), que puede degradar el ACC en
α-cetobutirato y amoníaco. Una amplia gama de microorganismos del suelo, incluido el
hongo Penicillium citrinum (Honma 1993 ), produce la enzima ACC desaminasa que degrada el
ACC en α-cetobutirato y amoníaco (Blaha et al. 2006 ; Chinnadurai et al. 2009 ). La inoculación
de diversas especies de plantas con bacterias que expresan actividad desaminasa ACC estimula
el crecimiento de las plantas (Glick et al. 2007 ; Saleem et al. 2007 ). (Glick et al. 1998) propuso
un modelo para explicar el papel de la desaminasa ACC bacteriana en la promoción del
crecimiento de las plantas. Como el ACC es exudado por las raíces de las plantas, es hidrolizado
por bacterias que producen ACC desaminasa. La concentración de ACC fuera de las raíces
disminuye y la planta exuda más ACC. Como resultado, los niveles de ACC en la planta se
reducen y el contenido de ET se reduce (Glick et al. 1998 ). Una vez que se reduce la ET, hay un
aumento en la biomasa vegetal (Contesto et al. 2008 ; Saleem et al. 2007). Las bacterias con
actividad ACC desaminasa se han utilizado ampliamente para aliviar diversos tipos de estrés en
las plantas. Al reducir la hormona del estrés ET, estas bacterias pueden proteger a las plantas de
la inhibición del crecimiento causada por ET en numerosas condiciones de estrés, como
inundaciones, compuestos tóxicos (tanto compuestos orgánicos como metales pesados), altas
concentraciones de sal, sequía y ataque patógeno. (Glick et al. 2007 ; Saleem et al. 2007 ).

Resistencia a la sequía y al estrés salino

Las pérdidas de rendimiento debido a la sequía y el estrés por salinidad están aumentando
principalmente debido al cambio climático y la agricultura intensiva que conduce a la
degradación del suelo. Recientemente se ha descubierto que algunos inoculantes microbianos
que se sabe que tienen un efecto positivo en el desarrollo de las plantas también pueden ayudar
a las plantas a superar o tolerar las condiciones de estrés abiótico, reduciendo así las pérdidas
potenciales de rendimiento. El aumento de la salinidad del suelo se ha convertido en un
problema grave para los cultivos agrícolas en los últimos años. La aplicación de algunas
bacterias, como Rhizobium spp. y Azospirillum spp., aumento de la tolerancia de las plantas a
las condiciones de salinidad (Cordovilla et al. 1999 ; Hamaoui et al. 2001 ). Aplicaciones de una
cepa de A. lipoferuma las plantas de trigo redujo el efecto negativo de las condiciones salinas
(Bacilio et al. 2004 ). El estrés por sequía limita el crecimiento y la producción de plantas de
cultivo, particularmente en áreas áridas y semiáridas (Kramer y Boyer 1997 ). Los estudios en
invernadero revelaron que la inoculación de plántulas de maíz con A. brasilense resultó en la
mitigación de muchos efectos negativos del estrés por sequía (Casanovas et al. 2002 ). Entre los
efectos específicos se encuentran el aumento del contenido de agua, la reducción de la
disminución del potencial hídrico, el aumento del área foliar y la biomasa total de la planta y el
aumento de la acumulación de prolina. La prolina es un osmoprotector que regula y ayuda a
proteger la planta del estrés por sequía. En otros experimentos, la inoculación de trigo conA.
brasilense en suelo no irrigado resultó en un aumento de rendimiento del 12%. Además, los
granos cosechados de plantas inoculadas con Azospirillum en condiciones de sequía habían
aumentado los contenidos de Mg, K y Ca en comparación con las plantas no inoculadas (Creus
et al. 2004 ). Otras especies bacterianas, como Pseudomonas spp. y Bacillus spp., también se ha
informado que estimulan el crecimiento de las plantas en condiciones secas. La inoculación en
condiciones de sequía aumentó la biomasa de brotes y raíces y el contenido de agua (Marulanda
et al. 2009 ). El aumento de la biomasa de elongación de la raíz y la raíz son comunes en las
especies tolerantes a la sequía (Sharp et al. 2004). Las modificaciones del desarrollo de las
raíces permiten una mejor absorción de agua y nutrientes debido a una mayor exploración de las
raíces del suelo (Padilla y Pugnaire 2007 ).

Con tolerancia a la sequía, se ha demostrado que la producción bacteriana de compuestos

similares a las hormonas juega un papel clave en la mejora de los efectos de la sequía
(Döbbelaere et al. 1999 ). Por ejemplo, la inoculación de trébol blanco ( Trifolium repens ) con
las cepas productoras de IAA de P. putida y B. megaterium , resultó en un aumento de la
biomasa de brotes y raíces y el contenido de agua en condiciones de sequía (Marulanda et
al. 2009 ). Además de IAA, el ácido abscísico (ABA) es otra hormona vegetal que juega un papel
importante en la respuesta de toda la planta al estrés por sequía. (Cohen et al. 2008 ) informó
que las plantas inoculadas con el PGPB A. brasilenseSp245 mostró más contenido de ABA que
las plantas no inoculadas, y esto resultó en una mayor tolerancia a la sequía de las plantas. La
degradación de la hormona del estrés etileno por la ACC-desaminasa también resultó en una
mayor tolerancia a la sequía. Inoculación con Pseudomonas spp . que contenía ACC-desaminasa
eliminó parcialmente los efectos del estrés por sequía en el crecimiento, rendimiento y
maduración del guisante ( Pisum sativum ) (Arshad et al. 2008 ). Una cepa de Achromobacter
piechaudii ARV8, aislada de un ambiente desértico árido, aumentó significativamente el peso
fresco y seco de las plántulas de tomate y pimiento expuestas al estrés hídrico. Además, la
bacteria reduce la producción de etileno por plántulas de tomate, tras el estrés agua (Mayak et
al. 2004).

Se sabe que los HMA mejoran el establecimiento de las plantas y la tolerancia a la sequía
(Querejeta et al. 2003 ) mediante varios mecanismos que incluyen (a) una mejor absorción de
agua, mediante la cual los HMA extienden eficazmente las raíces de las plantas haciendo que la
absorción de agua sea mucho más eficiente; (b) una mejor nutrición mineral, especialmente
fósforo, como consecuencia de una extensión eficaz de las raíces; (c) alteraciones en la
arquitectura raíz; (d) modificación de algunas actividades fisiológicas y enzimáticas,
especialmente aquellas implicadas en las respuestas antioxidantes de las plantas; y (e) la
inducción de la hormona vegetal ABA, que puede desempeñar un papel importante en la
mediación de algunas respuestas de las plantas a diferentes tipos de estrés, incluida la sequía
(Gamalero et al. 2009 ). Muchas especies de plantas, como maíz, soja ( Glycine max ), trigo,
cebolla (Allium cepa ) y la lechuga, han mostrado una mayor tolerancia a la sequía como
consecuencia de las simbiosis micorrízicas (Augé 2001 ; Brundrett 1991a , 1991b). En estas
condiciones, AMF mejoró el área de la superficie de las raíces y promovió un crecimiento denso
de las raíces, lo que resultó en una mejor tolerancia a la sequía. Además, las plantas colonizadas
por HMA pudieron mantener una mayor eficiencia en el uso del agua y el crecimiento aumentó
a un ritmo más rápido cuando se restableció el riego. Tal ajuste del potencial osmótico es uno de
los factores más importantes para la supervivencia de las plantas en condiciones de
sequía. Además, los HMA pueden afectar el potencial hídrico de las plantas mediante la
modificación de la estructura del suelo. Las hifas de los HMA pueden aumentar la estructura del
suelo al unir las partículas del suelo y producir glomalina, una sustancia insoluble parecida a un
pegamento (Augé 2001 ). Los HMA también pueden desempeñar un papel en la protección de
las raíces de la toxicidad por metales pesados al mediar las interacciones entre los metales y las
raíces de las plantas (Leyval et al. 1997 ).

La coinoculación de HMA y PGPR también es una estrategia prometedora para aumentar la

tolerancia a la sequía de las plantas. Se informó que la coinoculación de HMA Glomus
mosseae y G. intraradices y PGPR Bacillus spp. en la lechuga aumentó el crecimiento de las
plantas, la tasa fotosintética, la eficiencia del uso del agua y la conductancia estomática después
del estrés por sequía. El efecto de la coinoculación fue mejor que la inoculación solo con HMA
o Bacillus spp. Además, Bacillus spp. la inoculación también mejoró la colonización y el
crecimiento de HMA (Vivas et al. 2003 ).

También se ha informado que los inoculantes microbianos a base de hongos inducen la

tolerancia a la sequía de las plantas. Los hongos reportados previamente incluyen muchos
géneros, tales
como Neotyphodium spp., Cuvularia spp., Colletotrichum spp., Fusarium spp., Alternaria spp.
Y Trichoderma spp. que se informó a tolerancia a la sequía elicit en tomate ( Solanum
lycopersicum ), pimiento ( Capsicum annuum ), ryegrass, ( Lolium perenne ) de altura fescue
( Festuca arundinacea ), trigo y cebada ( Hordeum vulgare ) (Bae et al. 2009 ; Singh et
al. 2011). Curiosamente, además de exhibir una mayor tolerancia a la sequía, las plantas
inoculadas expresaron una variedad de adaptaciones al estrés biótico y otros estreses abióticos,
incluido el desequilibrio mineral y la salinidad (Kim et al. 2012 ).

Se ha informado de la aplicación de inoculantes microbianos para mitigar el estrés por

salinidad. Inoculación con algo de PGPR, incluidas cepas de B. subtilis , Bacillus
atrophaeus , Bacillus spharicus y Staphylococcus kloosii , aumento del contenido de clorofila,
contenido de nutrientes y rendimiento de plantas de fresa ( Fragaria ananassa ) que crecen en
suelos de alta salinidad (Karlidag et al. 2013 ) . De manera similar, bajo estrés de salinidad, la
inoculación de canola con A. lipoferum resultó en aumentos significativos en el peso de los
brotes y raíces. Azospirillum lipoferumtambién aumentó los niveles de antioxidantes en las
plantas. Se postuló que los efectos positivos se debieron a la producción bacteriana de ACC-
desaminasa, que redujo los niveles de etileno causados por la condición de salinidad (Baniaghil
et al. 2013 ).

También se ha demostrado que los HMA aumentan la tolerancia al estrés por sal. Revisiones
recientes han identificado numerosos mecanismos fisiológicos mediante los cuales los HMA
mejoran la tolerancia a la salinidad de las plantas (Evelin et al., 2009 ; Porcel et al. 2012 ). La
mejora en la tolerancia a la sal de las plantas de maíz inoculadas con HMA ( G. Mosseae) se
relacionó con una mayor acumulación de azúcares solubles en las raíces, independientemente
del estado nutricional (P) de la planta (Feng et al. 2002 ). Este efecto podría ser responsable de
la mejora del estado del agua de la planta, la concentración de clorofila, y la capacidad
fotosintética mediante el aumento de la eficiencia fotoquímica (Sheng et al. 2008). De manera
similar a las condiciones de sequía, el crecimiento de las plantas bajo estrés salino puede
regularse mediante cambios en las concentraciones de fitohormonas (Pérez-Alfocea et
al. 2010 ). Por lo tanto, la capacidad de los inoculantes microbianos para inducir cambios en las
fitohormonas podría ser uno de los mecanismos involucrados en mejorar la tolerancia de las
plantas a la salinidad (Dodd y Pérez-Alfocea 2012 ; Dodd et al. 2010 ).

Áreas emergentes relacionadas con los inoculantes microbianos

En los últimos años, la investigación ha demostrado que los inoculantes microbianos también
pueden desempeñar un papel indirecto en la rehabilitación y fertilidad del suelo. La
biorremediación es reconocida como una herramienta importante para restaurar sitios
contaminados, reforestar áreas erosionadas y restaurar ecosistemas degradados. La planta es el
componente principal de los procesos de fitorremediación, y la aplicación de inoculantes
microbianos en biorremediación de suelos y la reforestación de tierras degradadas contaminada
es un área de investigación prometedores (de-Bashan et al. 2010a ; 2010b ; 2012 ; Grandlic et
al. 2008 ; . Kuiper et al 2004 ; Ma et al. 2011 ). Aplicación de Kluyvera ascorbataaumentó
varios parámetros de la planta y promovió el crecimiento de las plantas de tomate, canola
( Brassica napus ) y mostaza india ( Brassica juncea) cultivados en suelos que contienen altas
concentraciones de zinc y níquel (Burd et al. 2000 ). En otro estudio, Pseudomonas spp. mayor
crecimiento de canola y junco común ( Phragmites australis ) en presencia de cobre o
hidrocarburos policíclicos-cromáticos (Reed y Glick 2005 ; Reed et al. 2005 ). Las propiedades
de las plantas utilizadas para la fitorremediación podrían mejorarse con inoculantes
microbianos, pero es importante elegir microorganismos que puedan sobrevivir y tener éxito
cuando se utilicen en prácticas de fitorremediación (De-Bashan et al.2012 ).

Los ejemplos de inoculantes microbianos discutidos anteriormente consisten en una o un

pequeño número de cepas microbianas que se fermentan o cultivan por separado y luego se
retiran del medio de fermentación, se concentran y luego se formulan con algún vehículo en la
forma de producto final. Una categoría adicional de inoculantes consiste en la fermentación de
cultivos mixtos para producir una mezcla microbiana compleja junto con metabolitos de
fermentación. Un ejemplo de esta categoría de bioestimulantes a base de inoculantes es el
producto denominado EM, por "microorganismos eficaces". Como lo describen Hu y Qi ( 2013 ),
el inoculante llamado EM se describió por primera vez en presentaciones no arbitradas a
principios del siglo XX. Posteriormente se resumió el contenido de EM (Hu y Qi 2013) contiene
"alrededor de 80 especies de microorganismos, que incluyen bacterias fotosintéticas, bacterias
del ácido láctico, levaduras, actinomicetos y hongos fermentadores
como Aspergillus y Penicillium ". Los microbios se fermentan juntos en presencia de desechos
orgánicos y melaza (Khaliq et al. 2006 ). Los experimentos de campo con algodón mostraron
que la ME aumentó la eficiencia de los fertilizantes minerales y orgánicos, y la combinación de
ME con materia orgánica aumentó los rendimientos en un 23% en comparación con el
tratamiento con materia orgánica sola (Khaliq et al. 2006 ). Por el contrario, (Mayer et al. 2010)
encontraron que la ME no aumentó el rendimiento o la calidad del suelo en ensayos realizados
durante 4 años en Europa Central. Los resultados de una prueba de 13 años con trigo en China
(Hu y Qi, 2013 ) encontraron que las aplicaciones a largo plazo de EM aumentaron
significativamente el rendimiento de trigo, la nutrición de granos y la biomasa de paja.  Otro
ejemplo de un bioestimulante basado en una fermentación de cultivo mixto que da como
resultado microorganismos y sus metabolitos son las variaciones del producto SoilBuilder. El
tratamiento de plantas con SoilBuilder y una formulación diferente del mismo producto de
fermentación de cultivo mixto aumentó significativamente el peso de las plántulas de calabaza
( Cucurbita pepo ) con NaCl añadido 0, 50 y 100 mM (Yildrim 2007). En el mismo estudio, el
tratamiento con los bioestimulantes aumentó significativamente el peso de las plantas de
calabaza trasplantadas a las mismas concentraciones de NaCl, y a 50 mM de NaCl, había
significativamente menos Na + en las hojas de las plantas tratadas. En un estudio destinado a
determinar los efectos de los inoculantes sobre las emisiones de óxido nitroso (N 2 O) en la
agricultura, la aplicación de SoilBuilder disminuyó significativamente las emisiones acumuladas
de óxido nitroso (N 2 O) en un 80% en suelos fertilizados con urea-nitrato de amonio ( Calvo et
al., 2013 ). Por tanto, se ha demostrado que los inoculantes específicos basados en la
fermentación de cultivos mixtos tienen diversos efectos beneficiosos sobre las plantas.

En general, los inoculantes microbianos están ganando más atención debido a su potencial no
solo en la industria agrícola sino también como herramientas para resolver algunos problemas
ambientales. En los últimos años se ha prestado más atención a esta aplicación potencial como
herramienta para mejorar la absorción de nutrientes en las prácticas de manejo integrado de
cultivos. Se necesita trabajo adicional para proporcionar resultados consistentes entre los
estudios de laboratorio y de invernadero y las aplicaciones de campo apropiadas.
Ácidos húmicos

Las sustancias húmicas son productos finales de la descomposición microbiana y la degradación

química de la biota muerta en los suelos (Asli y Neumann 2010 , Schiavon et al. 2010 ) y se
consideran las moléculas orgánicas naturales más abundantes en la tierra (Simpson et al. 2002 )
y los componentes principales de la materia orgánica del suelo (Nardi et
al. 2002 ). Curiosamente, las sustancias húmicas disueltas son comunes en cuerpos de agua
dulce donde se ha demostrado que interactúan con organismos de agua dulce, un tema revisado
por (Steinberg et al. 2008 ). En el suelo, se informa que las sustancias húmicas desempeñan un
papel clave en diversas funciones del suelo y de las plantas (Berbara y García 2014) como el
control de la disponibilidad de nutrientes, el intercambio de carbono y oxígeno entre el suelo y
la atmósfera, y la transformación y transporte de sustancias químicas tóxicas (Piccolo y
Spiteller 2003 ). Además, las sustancias húmicas en los suelos afectan la fisiología de las plantas
y la composición y función de los microorganismos de la rizosfera (Varanini y Pinton 2001 ).

La actividad de las sustancias húmicas está relacionada con sus características estructurales
(Berbara y García 2014 ). La categoría general de sustancias húmicas históricamente incluye i)
ácidos húmicos, que son solubles en medios básicos y, por lo tanto, se extraen del suelo
mediante álcali diluido y precipitan en medios ácidos, ii) ácidos fúlvicos, que son solubles tanto
en medios alcalinos como ácidos, y iii) humins, que no se pueden extraer del suelo
(Stevenson 1994 , Berbara y García 2014 ). Otra diferencia comúnmente citada entre los ácidos
húmicos y fúlvicos es que los ácidos húmicos son típicamente de alto peso molecular, mientras
que los ácidos fúlvicos son de bajo peso molecular (Nardi et al. 2009 ). (Nardi et al. 2009)
sugirió que la humin debería describirse como una sustancia que contiene húmicos, en lugar de
una sustancia húmica, porque es un agregado de materiales húmicos y no húmicos (Rice y
MacCarthy 1990 ). Las características estructurales específicas de los ácidos húmicos y fúlvicos
varían según la materia orgánica de origen y el momento de su transformación (Berbara y
García 2014 ).
La comprensión de la química de las sustancias húmicas ha avanzado considerablemente
durante las dos últimas décadas. Históricamente, las sustancias húmicas se describían como
compuestos orgánicos heterogéneos, refractarios y de color oscuro, producidos como
subproductos del metabolismo microbiano (Stevenson 1994 ). Las sustancias húmicas
producidas inicialmente pueden modificarse mediante polimerización, lo que da como resultado
una diversidad de pesos moleculares que van de 500 a 1.000.000 D (Piccolo et al.  2002 ). En
una revisión crítica publicada en 2001, Piccolo ( 2001) se cuestionó la opinión tradicional de que
las sustancias húmicas están presentes en los suelos como polímeros. La alternativa presentada
fue que las sustancias húmicas eran asociaciones supramoleculares de moléculas heterogéneas y
relativamente pequeñas. Las pruebas de resonancia magnética confirmaron que en los suelos se
producen agregaciones moleculares de mezclas de sustancias húmicas de distintos tamaños
(Simpson et al. 2002 ). Sutton y Sposito ( 2005) agregó el entendimiento de que las
agregaciones moleculares de sustancias húmicas incluyen estructuras micelares, que son
arreglos de moléculas orgánicas en soluciones acuosas que forman exteriores hidrófilos
mientras contienen interiores hidrófobos. El significado funcional de esta comprensión
estructural modificada de las sustancias húmicas puede contener cualquier molécula que esté
íntimamente asociada con la estructura micelar de manera que no pueda separarse por medios
físicos o químicos (Sutton y Sposito 2005 ). Kelleher y Simpson ( 2006) informó que las
sustancias húmicas extraídas de los suelos contienen proteínas, carbohidratos, biopolímeros
alifáticos y lignina, que representan las principales clases de compuestos en plantas y
microbios. De acuerdo con esta teoría, estudios previos han sugerido que las sustancias húmicas
(HS) solo tienen un tamaño molecular alto aparente, que puede alterarse de manera reversible
al tratar soluciones húmicas con bajas concentraciones de ácidos mono, di y tricarboxílicos
(Nardi et al. 1988) . ; Nardi y col. 1996 ). Más recientemente, numerosos estudios han
demostrado que las propiedades anfifílicas de los ácidos orgánicos en los exudados de las raíces
pueden disociar el HS en tamaño molecular bajo y tamaño molecular alto (Nardi et
al. 1997 , 2000 , 2002; Piccolo y col. 2002 ; Piccolo y Spiteller 2003 ). Esta nueva interpretación
apoya la hipótesis de que el comportamiento conformacional del humus disuelto en la rizosfera
y, por lo tanto, también la interacción de los componentes húmicos con las células de la raíz de
la planta, puede ser controlado por la presencia de ácidos orgánicos exudados por las raíces o
liberados por microbios en la solución del suelo. (Piccolo et al. 2003 ).

La estructura química de las sustancias húmicas afecta su función. En la década de 1980, se

aceptó ampliamente que muchos ácidos fúlvicos y ácidos húmicos de bajo peso molecular
exhibían una actividad similar a las hormonas (Albuzio et al. 1989 ). En un estudio de
evaluación de cinco extractos húmicos diferentes de carbón oxidado, un leonardita de Dakota
del Norte, y un suelo orgánico, (Piccolo et al. 1992 ) informaron de que las fracciones húmicas de
tamaño molecular más pequeñas mostraron el mayor efecto sobre la captación de la planta de
nitrato y similar a las hormonas actividad. Además, el tema de la química analítica de las
sustancias húmicas impacta la adopción de bioestimulantes porque es importante para la
industria de productos húmicos (Feller et al. 2010 ). Tal como se relata por (Lamar et al. 2013),
representantes de la industria e investigadores de la Sociedad Internacional de Sustancias
Húmicas (IHSS) se reunieron en 2008 para discutir los procedimientos para determinar el
contenido de ácido húmico y ácido fúlvico de productos comerciales. Los representantes de la
industria más tarde formaron la Asociación de Comercio de Productos Húmicos (HPTA) y
coincidieron en la urgencia de desarrollar métodos analíticos que detecten cualquier adulterante
en productos de sustancias húmicas que contengan azúcares, otros carbohidratos, aminoácidos
o materiales proteicos.

Efectos específicos de los ácidos húmicos en las plantas

Crecimiento, rendimiento y absorción de nutrientes de las plantas
Se ha demostrado que muchos ácidos húmicos y sustancias húmicas provocan diversos cambios
morfológicos en las plantas (revisado por Nardi et al. 2009 ), lo que lleva a cambios en el
crecimiento de las plantas (revisado por Clapp et al. 2001 ). En esta sección, se resume parte de
la literatura publicada, principalmente desde 2001, sobre los beneficios de los ácidos húmicos
para el crecimiento, rendimiento y nutrición de las plantas. La Tabla  1 presenta un resumen
completo de publicaciones, que informan los efectos de las sustancias húmicas, tanto los ácidos
húmicos como los ácidos fúlvicos, sobre el crecimiento y la fisiología de varios cultivos y otras
plantas. Se ha informado que el ácido húmico o las sustancias húmicas mejoran algún aspecto
del crecimiento en más de 16 especies de plantas (Cuadro  1) incluyendo cultivos agronómicos
importantes como soja, trigo, arroz y maíz; cultivos de hortalizas como patata, tomate, pepino y
pimiento; cultivos frutales como cítricos ( Citrus limon ) y uva ( Vitis vinifera ); y otros cultivos
diversos, incluido Arabidopsis . Es importante señalar que la mayoría de las pruebas se han
realizado en cámaras de crecimiento o en condiciones hidropónicas. La promoción del
desarrollo del sistema radicular es el efecto inicial más común de los ácidos húmicos sobre el
crecimiento de las plantas. Por ejemplo, se ha informado sobre la mejora de las raíces laterales o
el aumento general del crecimiento de las raíces de las plántulas con tomate (Adani et al. 1998 ;
Canellas et al. 2011 ), Arabidopsis (Dobbss et al.2010 ; Canellas y col. 2010 ), trigo (Tahir et
al. 2011 ; Peng et al. 2001 ), maíz (Canellas et al. 2002 y Canellas et al. 2009 ; Eyheraguibel et
al. 2008 ; Jindo et al. 2012 ), pimienta (Cimrin et al. . 2010 ) y Lantana camara (Costa et
al. 2008 ). También se ha informado sobre la promoción del crecimiento de brotes por ácidos
húmicos con pepino (Mora et al. 2010 ), tomate (Adani et al. 1998 ; Lulakis y Petsas 1995 ), trigo
(Tahir et al. 2011 ), maíz (Eyheraguibel et al. 2008) .) y pimienta (Cimrin et al. 2010 ). En un
estudio con múltiples aplicaciones al suelo de ácido húmico, se observó inhibición del
crecimiento de brotes de maíz en un estudio hidropónico de cámara de crecimiento (Asli y
Neumann 2010 ), lo que sugiere que es posible, al menos en condiciones experimentales, aplicar
en exceso ácido húmico. .

Cuadro 1 Resumen de los efectos notificados de las sustancias húmicas sobre el

crecimiento, la absorción de nutrientes y la fisiología de las plantas

Mesa de tamaño completo

Además de aumentar el crecimiento general de las raíces en las primeras etapas del desarrollo
de la planta, también se ha informado que las aplicaciones de ácidos húmicos aumentan el
rendimiento o la calidad de los cultivos en algunos estudios que involucran el crecimiento de
plantas durante toda la temporada en invernaderos o estudios de campo (Tabla  1 ). En ensayos
con okra ( Abelmoschus esculentus ) realizados en una casa de alambre en suelo de campo, se
produjeron aumentos significativos en frutos por planta de tres tasas de ácido húmico cuando se
aplicó la fertilidad recomendada pero no cuando la tasa de fertilidad se redujo 50% (Kirn et
al. . 2010 ). Con las uvas, una preparación comercial de ácidos húmicos aumentó la calidad de
las uvas de vinificación al aumentar el contenido de nitrógeno del mosto de uva, lo que resultó
en una mejor puntuación de cata (Morard et al. 2011). El rendimiento de pepino se mejoró en
dos años de pruebas de campo con ácido húmico aplicado como aspersión foliar. En pruebas de
campo con albahaca ( Ocimum basilicum ), el ácido húmico aplicado como empapamiento del
suelo, pero no como aspersión foliar, aumentó significativamente el rendimiento de aceite por
hectárea (Befrozfar et al. 2013 ). Curiosamente, en el mismo estudio, una combinación de PGPR
y ácido húmico aumentó el rendimiento de aceite más que el ácido húmico solo, lo que sugiere
que las combinaciones de diferentes tipos de bioestimulantes discutidos en esta revisión pueden
conducir a aumentos de rendimiento. En pruebas de campo realizadas durante dos temporadas
con pepino en Egipto, el ácido húmico aumentó el crecimiento de las plantas y el rendimiento de
frutos en ambas temporadas (El-Nemr et al. 2012). Los componentes del rendimiento que
aumentaron significativamente con el ácido húmico incluyeron el número de flores y frutos por
planta, cuajado, peso medio del fruto, longitud y diámetro del fruto y rendimiento por planta. Se
evaluaron varios ácidos húmicos para determinar los efectos en el rendimiento y la calidad del
pimiento cultivado orgánicamente en pruebas de invernadero en el suelo en Turquía realizadas
durante dos temporadas de crecimiento (Karakurt et al. 2009 ). El rendimiento se evaluó
cosechando 14 veces por temporada en la etapa de maduración verde. Las aplicaciones de
algunos de los ácidos húmicos probados como tratamientos foliares o del suelo aumentaron
significativamente el rendimiento total, el rendimiento temprano, el peso medio de la fruta, los
azúcares solubles totales, los azúcares reductores y el contenido de clorofila b. Pruebas similares
de invernadero en el suelo en Turquía evaluaron los efectos de los ácidos húmicos en el tomate
(Yildrim 2007). El rendimiento se evaluó recolectando frutos en la etapa completamente roja
durante un período de tres meses cada año. En ambos años, el rendimiento temprano (durante
los primeros 30 días de cosecha) y el rendimiento total se incrementaron con aplicaciones
foliares y al suelo de ácido húmico. El contenido de sólidos solubles totales y ácido ascórbico de
las frutas también aumentó con el ácido húmico.
Las características estructurales de determinadas sustancias húmicas, incluido su elevado
número de grupos funcionales oxigenados (CO 2 H 2 , OH fenoles y C = O), les permiten
interactuar con iones metálicos. Algunas de estas interacciones incluyen la formación de
complejos de sustancias húmicas con elementos metálicos, lo que afecta la nutrición de las
plantas (Berbara y García 2014 , Schiavon et al. 2010 ). Cómo sustancias húmicas afectan
absorción de la planta de iones varía en función del tipo y la concentración de la sustancia
húmico, el pH del medio de cultivo, y las especies de plantas (Muscolo et al. 2007 , Nardi et
al. 2009). Dadas las capacidades de las sustancias húmicas para quelar iones y estimular el
crecimiento de las raíces, no es sorprendente que uno de los beneficios más reportados de estas
sustancias en las plantas sea una mayor absorción de nutrientes por parte de las plantas
(Cuadro  1 ). Dos productos de ácido húmico aumentaron el N, P y especialmente Fe en plantas
de tomate en cultivo hidropónico (Adani et al. 1998 ). También se informó una mayor absorción
de Fe y P con el uso de un producto comercial de ácido húmico en las uvas (Sánchez-Sánchez et
al. 2006 ). Se encontró una mayor absorción de N, P, K, Ca y Mg en la pimienta (Cimrin et
al. 2010 ), la pera (Marino et al. 2010 ) y el pepino (El-Nemr et al. 2012) .). Se informó un
aumento de nitrato cuando se usaron ácidos húmicos en frijoles ( Phaseolus vulgaris ) (Aydin et
al. 2012 ), trigo (Tahir et al. 2011 ) y pepino (Mora et al. 2010 ). El aumento de la absorción de
nutrientes después de la aplicación de HS se ha relacionado con un mayor contenido foliar de
algunos aminoácidos, incluidos glutamato, aspartato, serina, glicina y metionina (Schiavon et
al. 2010 ).

Mejora del estrés abiótico

En algunos estudios se ha demostrado que los efectos estimulantes de los ácidos húmicos dan
como resultado una mayor tolerancia al estrés por salinidad (Tabla  1 ). En estudios con plantas
de frijol (Aydin et al. 2012 ), todas las plantas de control cultivadas con ocho fuentes de sal
fueron sacrificados a la dosis más alta de 120 mM, mientras que no hay matrices de plantas
después del tratamiento con diversos ácidos húmicos en 0,05 y 0,1% w / w, con siete de las
fuentes de sal incluyendo NaCl. En el mismo estudio, los tratamientos con ácidos húmicos en
suelos salinos se asociaron con una conductividad eléctrica reducida del suelo y una menor fuga
de prolina de las plantas, efectos que se relacionaron con la tolerancia de las plantas a las
condiciones salinas. Se informaron resultados similares en un estudio sobre maíz
(Mohamed 2012) donde los ácidos húmicos protegen contra la muerte de las plantas resultante
de tres formas de sales de calcio. Las co-aplicaciones de ácidos húmicos y fósforo redujeron el
estrés salino y aumentaron los rendimientos de pimiento que crecía en una dosis de sal
moderada de NaCl 8 mM (Cimrin et al. 2010 ), y la concentración de Na en brotes y raíces
disminuyó con dosis crecientes de ácido húmico. En una prueba de invernadero con crisantemo
( Chrysanthemum indicum ) cultivado dos temporadas en suelos de campo, las aplicaciones de
ácidos húmicos mejoraron los efectos negativos de la salinidad sola sobre el crecimiento
vegetativo y la floración (Mazhar et al. 2012 ). En un estudio de campo con pistacho ( Pistacia
vera), el ácido húmico mejoró los efectos negativos sobre el crecimiento de las plantas como
resultado del riego con tasas bajas a moderadas de NaCl, y este efecto se relacionó con una
reducción en la acumulación de prolina y una disminución de los niveles de ácido abscísico
(ABA) en plantas tratadas con ácidos húmicos en comparación con los controles. (Moghaddam y
Soleimani 2012 ).

Se ha comenzado a investigar el potencial de los ácidos húmicos para ayudar a las plantas a
tolerar la sequía. Se evaluó el ácido húmico extraído del vermicompost para determinar los
efectos sobre el crecimiento y la fisiología de plántulas de arroz cultivadas en condiciones de
deficiencia de agua (García et al. 2012). La promoción del crecimiento de las plántulas inducida
por el ácido húmico comenzó a los 10 días después de la germinación, lo que coincidió con la
aparición de los síntomas de estrés hídrico. Las plántulas tratadas con ácido húmico tuvieron un
mayor peso seco de brotes y raíces en comparación con los controles en condiciones de estrés
hídrico. A los 25 días después de la germinación bajo estrés hídrico, los niveles de clorofila,
carotenoides, proteínas y carbohidratos fueron mayores en las plantas tratadas que en los
controles, lo que indica que la capacidad fotosintética de las plantas con estrés hídrico aumentó
con el ácido húmico. En el mismo estudio, se evaluaron los efectos sobre la fisiología de las
plantas, que se analizan en la siguiente sección.

Fisiología y metabolismo vegetal

Las sustancias húmicas ejercen efectos beneficiosos sobre la fisiología vegetal al mejorar la
estructura y la fertilidad del suelo y al afectar la absorción de nutrientes y la arquitectura de las
raíces (Trevisan et al. 2010 ). Las fracciones de ácidos húmicos interactúan directamente con las
estructuras de las raíces. Estudios de sustancias húmicas marcadas con isótopos de 14 C han
demostrado que estas fracciones húmicas se asocian en mayor cantidad con la pared celular
dentro de las primeras horas de interacción sustancias húmicas-raíz (3 h) y posteriormente (18
h) pasan a formar parte del soluble componente de las células (Berbara y García 2014 ). La
mayoría de las sustancias húmicas se adhieren fuertemente a las paredes celulares de las plantas
y pueden ser absorbidas por las raíces donde algunas de ellas pueden transferirse a los brotes
(Nardi et al. 2009). Esta absorción directa de la planta permite que las sustancias húmicas
ejerzan efectos directos sobre el metabolismo de la planta (revisado en Nardi et al. 2009 ). Los
efectos fisiológicos específicos de las sustancias húmicas en las plantas dependen de la fuente, la
concentración y el peso molecular de las fracciones húmicas aplicadas (Nardi et
al. 2002 ). (Trevisan et al. 2010) revisó los eventos de señalización que afectan los efectos
fisiológicos de las sustancias húmicas en el metabolismo de las plantas. Como se describió
anteriormente, los ácidos húmicos tienen efectos similares a las auxinas en las plantas, y este
efecto primario se citó como el principal factor biológico que explica los diversos efectos
beneficiosos sobre las plantas. Por ejemplo, el desarrollo mejorado de las raíces laterales por
sustancias húmicas está relacionado con los mecanismos de división celular que están bajo el
control de la auxina. En un estudio sobre el maíz, (Canellas et al. 2009) mostraron que los
ácidos húmicos aumentaron la actividad de la ATPasa en las células de las raíces y provocaron
aumentos en el área de las raíces, mientras que otros aumentaron la densidad de las raíces. Se
interpretó que estos resultados sugieren que las interacciones hidrofóbicas de los ácidos
húmicos en la rizosfera pueden liberar compuestos similares a las auxinas que promueven el
crecimiento de las raíces. El apoyo a esta sugerencia se informó en dos estudios independientes
que utilizaron el promotor de síntesis de auxinas DR5 fusionado a un gen informador GUS en
tomate transgénico (Canellas et al. 2011 ; Dobbss et al. 2010 ).

El papel de la actividad H + -ATPasa, también conocida como actividad de bomba de protones,

en los efectos beneficiosos de las sustancias húmicas se ha informado en varios estudios. La
función principal de la membrana plasmática H + -ATPasa es crear una fuerza impulsora para la
captación y salida de metabolitos e iones a través de la membrana mediante la generación de un
gradiente electroquímico. (Jindo et al. 2012 ) informaron de que el ácido húmico mejorado
crecimiento de las raíces de las plántulas de maíz por la liberación de auxina como compuestos
que inducen H + -ATPasa actividad en la membrana plasmática de células de la raíz, lo que
resulta en acidificación del apoplasto y que conduce al aflojamiento de paredes celulares y
alargamiento de las células de la raíz. Aumento de H +-La actividad de la ATPasa se ha asociado
con una mayor elongación de la raíz inducida por el ácido húmico y la formación de raíces
laterales del maíz (Canellas et al. 2002 ; Zandonadi et al. 2007 ; Canellas et al. 2009 ). La
funcionalidad de H + ATPasa y la bomba de protones también se ha relacionado con la absorción
de nutrientes. El tratamiento de plántulas de avena ( Avena sativa ) con sustancias húmicas
mejoró la extrusión de protones de las raíces, lo que se relacionó con una mayor absorción de
nutrientes (Pinton et al. 1997 ). En otro estudio con raíces de maíz, (Pinton et al. 1999 ) se
encontró que una mayor absorción de nitrato inducida por sustancias húmicas estaba
relacionada con un aumento de la membrana plasmática H +Actividad de ATPasa. Sin embargo,
también puede producirse un aumento de la absorción de nitratos por las plantas después del
tratamiento con sustancias húmicas mediante la activación transcripcional de genes específicos
en raíces y brotes. En un estudio sobre maíz, (Quaggiotti et al. 2004 ) informaron que la
expresión de dos supuestos transportadores de nitrato de maíz y un gen que codifica una
isoforma H + -ATPasa fue mejorada por sustancias húmicas.

Otra área de estudio para comprender cómo las sustancias húmicas afectan el crecimiento y
desarrollo de las plantas es el papel de las especies reactivas de oxígeno (ROS), que
incluyen 1 O 2 , O 2 - , OH y H 2 O 2 . Las ROS pueden regular el crecimiento de las plantas a través
de vías diferentes a las reguladas por auxinas. La señalización de ROS está involucrada en
muchos procesos metabólicos de las plantas, incluida la regulación y el desarrollo del
crecimiento de las plantas, las respuestas al estrés biótico y abiótico y la muerte celular (Suzuki
et al. 2012 ). En un estudio con Arabidopsisraíces, la interrupción del factor de transcripción
UPB1, que regula la proliferación y diferenciación celular, dio como resultado cambios en el
equilibrio de ROS y un retraso en la diferenciación de la raíz (Tsukagoshi et al. 2010 ). Berbara y
García ( 2014 ) demostraron con tinción histoquímica que ROS se producía en las raíces de las
plantas de arroz luego de la aplicación de ácido húmico. En este estudio, la producción de ROS,
especialmente la producción de H 2 O 2dependía de la concentración de sustancias húmicas. Tras
el tratamiento con niveles moderados de sustancias húmicas, la producción resultante de ROS
no provocó peroxidación lipídica. Como resultado, se favoreció el crecimiento y la formación de
raíces laterales. Por el contrario, el tratamiento con altos niveles de sustancias húmicas eleva los
niveles de ROS, lo que puede provocar peroxidación lipídica y efectos negativos sobre el
crecimiento y desarrollo de las raíces.

Los efectos de las sustancias húmicas en los genes de las plantas y sus metabolitos se han
caracterizado además en informes que utilizan protemóticos, transcriptómicos y
microarrays. Los análisis proteómicos de las raíces del maíz después de la aplicación de
sustancias húmicas revelaron que un total de 42 proteínas fueron expresadas diferencialmente
por HS, incluidas proteínas relacionadas con la energía, el metabolismo y el transporte celular
(Carletti et al. 2008 ). Este estudio concluyó que las principales vías en las raíces afectadas por
sustancias húmicas fueron el metabolismo de la sacarosa, la malato deshidrogenasa, las
ATPasas y las proteínas citoesqueléticas. Análisis Transcriptomic con microarrays de objetivos
metabólicos de los ácidos húmicos se informó sobre la violación de semilla oleaginosa de
invierno ( Brassica napus ), un cultivo que tiene la eficiencia de uso bajo nitrógeno (Jannin et
al. 2012). En plantas tratadas con una fracción de ácido húmico que provocó aumentos
significativos en el peso seco de la planta y el contenido de clorofila 30 días después del
tratamiento, se identificaron genes que estaban regulados al alza o a la baja.  Un día después del
tratamiento (DAT) con ácido húmico, ningún gen se reguló diferencialmente; a las 3 DAT, 720
genes en brotes y 366 en raíces se vieron afectados significativamente; ya los 30 DAT, no se
vieron afectados genes en las raíces y 102 genes en los brotes. Todos los genes afectados
participaron en las vías metabólicas de las plantas, lo que demuestra que los tratamientos con
ácido húmico pueden producir muchos cambios potenciales en la fisiología de las plantas. Se
utilizó un enfoque transcriptómico basado en la detección de marcadores de ADNc-AFLP para
estudiar la regulación de los genes de plantas de Arabidopsis en respuesta al tratamiento con
sustancias húmicas (Trevisan et al. 2011). En total, se encontró que 133 genes respondían a
sustancias húmicas y los análisis de PCR en tiempo real confirmaron la transcripción de 32 de
estos genes. En un estudio con sustancias húmicas en la planta ornamental leñosa Lantana
camara , se realizaron análisis genéticos de genes tipo AGAMOUS ( AGL ) de MADS-box (Costa
et al. 2008 ). Se cree que los factores de transcripción de la caja MADS han jugado un papel
importante en el desarrollo evolutivo de las angiospermas, y se sabe que un sublinaje de genes
de la caja MADS, los genes AGL , tiene un papel diverso en el desarrollo de flores y frutos en
muchas especies de plantas (Pan et al. . 2010 ). La aplicación de sustancias húmicas a lantana
aumentó la actividad de los genes AGL .

Las investigaciones sobre los efectos de las sustancias húmicas en la fisiología vegetal también
se han dirigido a los estudios del estrés abiótico. En un estudio sobre arroz cultivado bajo estrés
hídrico, (García et al. 2012 ) informaron que los ácidos húmicos inducían la actividad de la
peroxidasa en hojas y raíces, lo que conducía a una reducción del contenido de peróxido de
hidrógeno, mantenimiento de la permeabilidad de la membrana y aumento del contenido de
prolina. También se informó que el aumento del contenido de prolina está asociado con la
mitigación del estrés de salinidad inducida por el ácido húmico en el frijol (Aydin et
al. 2012 ). La prolina es un aminoácido antioxidante que responde a eventos de estrés, funciona
como un osmolito en la permeabilidad de la membrana radicular (Berbara y García 2014),
estabiliza las proteínas e inhibe la peroxidación lipídica. Por tanto, la prolina puede considerarse
un indicador importante de estrés abiótico (García et al. 2012 ). En otro estudio sobre arroz en
condiciones de estrés hídrico, García et al. ( 2013 ) informaron que el ácido húmico mantuvo la
actividad de peroxidasa por debajo de los niveles en plantas sin ácido húmico y que la
peroxidación de lípidos fue menor en plantas con estrés hídrico con ácido húmico que en
plantas de control estresadas. Sin embargo, los niveles de ácido abscísico (ABA) fueron similares
en plantas estresadas con y sin ácido húmico. Estos resultados sugirieron que la protección
contra el estrés hídrico se debió a mecanismos independientes de ABA. Además, se indicó como
posible mecanismo la regulación de los genes de acuaporina tonoplasto (OsTIP) por el ácido
húmico.
Ácidos fúlvicos
Como se discutió anteriormente en la sección sobre ácidos húmicos, las sustancias húmicas se
dividen en diferentes categorías que incluyen ácidos húmicos, ácidos fúvicos y huminas
(Berbara y García 2014). La decisión de separar el ácido húmico y el ácido fúlvico en dos
categorías para esta revisión se tomó porque muchos de los bioestimulantes experimentales y
comerciales que se están desarrollando o comercializando actualmente se identifican
específicamente como ácidos húmicos o ácidos fúlvicos. Asimismo, la literatura científica
contiene informes que especifican ácido húmico o fúlvico, así como informes que se refieren
genéricamente a sustancias húmicas. En esta sección, examinamos la literatura científica
relacionada específicamente con los ácidos fúlvicos, pero también se remite al lector a la sección
anterior sobre ácidos húmicos, que incluye informes de estudios que involucran el término
genérico "sustancias húmicas". Históricamente, se consideraba que los ácidos húmicos eran
moléculas más grandes con pesos moleculares de unos pocos miles de Dalton,2001 ). Como se
mencionó anteriormente, se considera que el ácido fúlvico es la fracción orgánica del suelo que
es soluble tanto en álcali como en ácido (Stevenson 1994 ). Los ácidos fúlvicos tienen mayor
acidez total, mayor número de grupos carboxilo y mayor capacidad de adsorción e intercambio
catiónico que el ácido húmico (Bocanegra et al. 2006 ). Los ácidos fúlvicos son responsables de
la quelación y movilización de iones metálicos, incluidos Fe y Al (Esteves da Silva et al. 1998 ;
Lobartini et al. 1998). Dado su pequeño tamaño molecular, los ácidos fúlvicos pueden atravesar
microporos de sistemas de membranas biológicas o artificiales, mientras que los ácidos húmicos
no. La capacidad combinada de los ácidos fúlvicos para quelar nutrientes como el Fe y moverse
a través de las membranas ha sugerido que los ácidos fúlvicos pueden desempeñar funciones
similares como quelantes naturales en la movilización y el transporte de Fe y otros
micronutrientes (Bocanegra et al. 2006 ). También se ha sugerido que, dado que tienen pesos
moleculares más pequeños, los AG pueden permanecer en la solución del suelo incluso a altas
concentraciones de sal y en un amplio rango de pH (Zimmerli et al. 2008 ; Zhuang et al. 2007 ;
Zhang et al. 2010 ; Zhang y Ervin 2008 ; Zhang y Ervin 2004; Zhang y col. 2006 ). Por lo tanto,
tienen un potencial duradero para interactuar con las raíces de las plantas (Varanini y
Pinton 2001 ).

Efectos específicos de los ácidos fúlvicos en las plantas

Crecimiento, rendimiento y absorción de nutrientes de las plantas
Como se muestra en la Tabla  1 , se ha informado que los ácidos fúlvicos mejoran algún aspecto
del crecimiento de una gama similar de especies de plantas como los ácidos húmicos, que
representan más de 16 especies de plantas (Tabla  1 ) que incluyen cultivos agronómicos como
soja, trigo, maíz y arroz; cultivos de hortalizas como frijol común, haba ( Vicia faba ), tomate,
pepino y pimiento; especies arbóreas, como acebuche ( Olea europaea ), abeto griego ( Abies
cephalonica ) y haya ( Fagus sylvatica ); y otras plantas diversas, incluidas Arabidopsis y la
ornamental leñosa Lantanta camara. Más de la mitad de estos estudios se realizaron en
cámaras de crecimiento o en condiciones hidropónicas, y la otra mitad fueron estudios de
invernadero o de campo. Entre todos estos informes, las manifestaciones más comúnmente
registradas de la promoción del crecimiento de las plantas fueron las medidas del crecimiento
de las raíces. Por ejemplo, el número de iniciales de raíz en secciones de hipocótilo de frijol
común aumentó 6 días después del tratamiento con ácido fúlvico (Poapst y Schnitzer 1971 ). En
otro estudio (Dobbss et al. 2007 ), el ácido fúlvico aumentó el número y la longitud de las raíces
laterales de Arabidopis y tomate micro-Tom. En dos estudios se observaron aumentos
significativos en el alargamiento de las raíces del maíz (Lulakis y Petsas 1995 ; Eyheraguibel et
al. 2008). Los aumentos de crecimiento de la planta por encima del suelo también se han
observado, incluida una mayor crecimiento de los brotes de tomate (Lulakis y Petsas  1995 ), el
aumento de peso en seco de los brotes de trigo y maíz (Anjum et al. 2011b ;. Eyheraguibel et
al 2008 ; Dunstone et al. 1988 ) y más flores por planta de pepino (Rauthan y Schnitzer 1981 ).

Se han informado evaluaciones de los efectos de los ácidos fúlvicos sobre el rendimiento o la
calidad de la fruta en algunas pruebas realizadas hasta la madurez en condiciones de
invernadero o de campo (Cuadro  1 ). Se evaluaron las aspersiones foliares de ácido fúlvico en
experimentos en macetas y en ensayos de campo en el norte de China para determinar los
efectos sobre el crecimiento de las plantas y el rendimiento de trigo en condiciones de sequía
(Xudan 1986). En experimentos con macetas, las aspersiones con ácido fúlvico al comienzo de
un ciclo de sequía de 9 días redujeron la conductancia estomática y dieron como resultado un
mayor contenido relativo de agua, potencial hídrico y contenido de clorofila en las plantas
tratadas al final del ciclo de sequía. La aplicación de condiciones de sequía en las pruebas de
maceta redujo el rendimiento por maceta en un 30% y la pulverización de las plantas con ácido
fúlvico antes de la aplicación de las condiciones de sequía aumentó el rendimiento al 97% de los
controles irrigados. Después de las pruebas en macetas, se llevaron a cabo experimentos de
campo para determinar el rendimiento en 25 sitios durante una temporada de campo donde la
lluvia durante la temporada de crecimiento fue de solo 11 mm. Se informó que el rendimiento de
grano aumentó con el tratamiento con ácido fúlvico en todas las condiciones. Cabe señalar que
los efectos sobre las plantas informados en este estudio (Xudan 1986) se dan como porcentajes
de controles sin análisis estadístico. Las pruebas exhaustivas y las condiciones de sequía severa
apoyan la premisa de que el ácido fúlvico puede aumentar el rendimiento y reducir el estrés por
sequía del trigo, pero dada la falta de análisis estadísticos de datos, no se puede afirmar de
manera concluyente que los efectos sean significativos. Dos años después de la publicación del
trabajo de China, se publicó un estudio en Australia (Dunstone et al. 1988 ) en el que se
aplicaron ácidos fúlvicos de fuentes chinas y australianas al trigo en ensayos de invernadero y de
campo. Se diseñó una serie de pruebas de invernadero, cámara de crecimiento y de campo para
repetir los resultados de las pruebas en China por Xudan ( 1986). Las condiciones de sequía se
recrearon en el invernadero y, en estas condiciones, los ácidos fúlvicos no tuvieron efecto sobre
la conductancia estomática, la transpiración por área foliar o la senescencia. En las pruebas de la
cámara de crecimiento en condiciones de buen riego, el ácido fúlvico fue eficaz para reducir la
conductancia estomática. Se descubrió que el ácido fúlvico aumenta significativamente el área
foliar y el peso seco sobre el suelo de las plántulas cuando se aplica como tratamiento de
semillas en estudios realizados en un invernadero y una cámara de crecimiento. No hubo efectos
significativos del ácido fúlvico sobre el rendimiento en tres ensayos de campo. Por lo tanto, en
general, los resultados del estudio en Australia no estuvieron de acuerdo con las pruebas en
China sobre los aumentos de rendimiento con ácido fúlvico después de la aplicación como
pulverización foliar. En una prueba de casa de red sobre maíz,2011b ). Se realizó una prueba de
campo en Irán con pimienta específicamente para evaluar los efectos del ácido fúlvico, aplicado
como empapados, sobre la calidad de la fruta, especialmente la actividad antioxidante
(Aminifard et al. 2012 ). Aunque no se evaluó el rendimiento general, el ácido fúlvico mejoró
múltiples parámetros de la calidad de la fruta, incluidos los sólidos solubles totales, la actividad
antioxidante, los fenólicos totales, los carbohidratos, la capsaicina y los carotenoides. Un estudio
de campo de limón ( Citrus limon ) árboles en España, que fue diseñado principalmente para
evaluar la absorción de Fe (Sánchez-Sánchez et al. 2002), también informó efectos sobre el
rendimiento de la fruta. Las aplicaciones al suelo de una "sustancia húmica" que se demostró
con el análisis ser 90,7% de ácido fúlvico, dieron como resultado un mayor peso de la fruta,
diámetro ecuatorial de la fruta, pH del jugo y contenido de vitamina C.

Se ha informado de la capacidad del ácido fúlvico para mejorar la absorción de nutrientes en

diversos sistemas. Los primeros trabajos de Rauthan y Schnitzer ( 1981 ) registraron una mayor
absorción de N, P, K, Ca, Mg, Cu, Fe y Zn en plantas de pepino cultivadas en solución
Hoagland. También se informó un aumento del contenido de N en las plantas en un estudio con
acebuche ( Olea europaea ) (Murillo et al. 2005 ) y en un estudio con maíz (Eyheraguibel et
al. 2008 ). Se informó que los ácidos fúlvicos mejoran la absorción de 32 P fosfato en el trigo
(Xudan 1986 ) y la haya (Asp y Berggren 1990). Varios estudios se centraron en la interacción de
los ácidos fúlvicos con Fe. En un sistema de suelo modelo sin plantas, se informó que el ácido
fúlvico forma un complejo de Fe 3+ en el suelo en una forma soluble que podría ser absorbida por
las plantas (Esteves da Silva et al. 1998 ). Un estudio posterior sobre girasol ( Helianthus
annuus ) en solución Hoagland con 59 Fe confirmó que el ácido fúlvico quelaba el Fe 3+ y
aumentaba la disponibilidad de hierro para la planta (Bocanegra et al. 2006 ). El tratamiento del
arroz con ácido fúlvico en suelos calcáreos mejoró la absorción de hierro y la eficiencia del ácido
Fe-Fúlvico como fertilizante fue mayor que la del FeCl 3 (Pandeya et al. 1998) .). En el estudio de
campo de los limoneros en España discutido en la sección sobre los efectos del rendimiento
anterior, (Sánchez-Sánchez et al. 2002 ) reportaron un aumento en la absorción foliar de Fe y
Cu luego de dos aplicaciones de una sustancia húmica que era 90.7% de ácido fúlvico.

Mejora del estrés abiótico

En comparación con la literatura sobre ácidos húmicos, hay menos informes que documenten
un papel de los ácidos fúlvicos en la mejora del estrés ambiental. Sin embargo, se ha demostrado
que el estrés de las plantas inducido por elementos dañinos en el suelo y por la sequía se ve
afectado por los ácidos fúlvicos. Los estudios sobre los efectos de los ácidos fúlvicos en el
rendimiento de trigo en condiciones de estrés por sequía se discutieron anteriormente en la
sección sobre aumentos de rendimiento. También se informaron los efectos del ácido fúlvico
sobre el estrés por selenio. El selenio (Se) es dañino para las plantas y existe en suelos en partes
de China en niveles altos, lo que resulta en un crecimiento reducido de las plantas (Peng et
al. 2001). El tratamiento del trigo con ácidos fúlvicos en suelos con baja concentración de Se
promovió el crecimiento de las raíces, y en suelos con alto contenido de Se, los ácidos fúlvicos
redujeron los síntomas de atrofia, clorosis foliar y marchitez de las plantas (Peng et al. 2001 ). El
aluminio (Al) es otro elemento que alcanza niveles en el suelo que restringen el crecimiento de
las plantas. Asp y Berggren ( 1990 ) estudiaron los efectos de la interferencia de Al sobre la
absorción de Ca 2+ en haya en presencia y ausencia de ácidos fúlvicos. En presencia de ácidos
fúlvicos y Al, la captación de Ca 2+ se incrementó y el Al complejado con ácido fúlvico no estuvo
disponible para ser captado por las raíces. En un estudio similar con maíz (Harper et al. 1995)
informó que FA redujo los efectos negativos del Al sobre el alargamiento de la raíz. En China, se
ha informado que los AF desempeñan un papel en la reducción del estrés por la acumulación en
el suelo de tres elementos de tierras raras (REE) (La 3+ , Gd 3+ e Y 3 ). (Gu et al. 2001) informó
que estos REE se utilizan ampliamente como micronutrientes en fertilizantes de trigo en China y
que el aumento resultante de las concentraciones en el suelo plantea un problema
ambiental. Las aspersiones foliares de trigo con AG aumentaron la bioacumulación de los REE,
lo que podría reducir su acumulación en el suelo. Como parte de una evaluación a largo plazo de
árboles de crecimiento rápido para la fitorremediación en España, se aplicaron tratamientos de
enmienda rica en ácido fúlvico a olivos silvestres que crecen en suelos erosionados que habían
sido contaminados durante un derrame químico relacionado con la minería (Murillo et
al. . 2005). Se evaluaron las concentraciones de oligoelementos en hojas de plantas tratadas y no
tratadas con ácidos fúlvicos para determinar si el ácido fúlvico aumentaría la absorción de
oligoelementos potencialmente tóxicos. Los resultados generales indicaron que los tratamientos
con ácido fúlvico estimularon el crecimiento y el contenido de clorofila sin aumentar
excesivamente la absorción de los oligoelementos. Los efectos de los ácidos fúlvicos sobre la
toxicidad de las plantas por Pb se investigaron utilizando haba en pruebas de cámara de
crecimiento (Shahid et al. 2012 ). Los resultados mostraron que los ácidos fúlvicos a bajas
concentraciones complejaban el Pb 2+ libre tóxicoy aumento de la absorción de Pb sin dar lugar a
toxicidad por Pb. A altas concentraciones de ácidos fúlvicos, la absorción y toxicidad de Pb se
redujeron, presumiblemente debido a la alta constante de unión del ácido fúlvico para Pb. Los
efectos del ácido fúlvico sobre el maíz en condiciones de sequía se informaron en un ensayo en
una casa de red (Anjum et al. 2011b ). En esta prueba, la sequía se aplicó en la etapa de la borla,
que también es cuando se aplicó ácido fúlvico como pulverización foliar. Las plantas tratadas
con ácido fúlvico en condiciones de sequía exhibieron un mayor crecimiento de la planta (altura
de la planta, área de la hoja, peso seco de los brotes) y rendimiento (rendimiento de grano,
hileras de granos por mazorca y peso de 100 granos).

Fisiología y metabolismo vegetal

Se han realizado varios estudios para ayudar a dilucidar cómo los ácidos fúlvicos afectan la
fisiología de las plantas en un esfuerzo por explicar la mejora observada del crecimiento de las
plantas y la tolerancia al estrés. Se demostró que la capacidad del ácido fúlvico para mejorar el
desarrollo de raíces en un sistema mini-hidropónico con tomates micro-Tom está relacionada
con la auxina mediante el uso de la dgt mutante insensible a la auxina . Este mutante no
responde al IAA exógeno y no respondió al tratamiento con ácido fúlvico, mientras que el tipo
salvaje sí lo hizo (Dobbss et al. 2007 ). El tratamiento del maíz con ácido fúlvico aumentó la
fotosíntesis neta, la tasa de transpiración y la concentración intercelular de CO 2 , efectos que
estaban relacionados con la promoción del crecimiento de las plantas (Anjum et al. 2011b). En el
mismo estudio, la acumulación de prolina mejoró mediante el tratamiento con ácido fúlvico en
plantas con estrés hídrico y bien regadas. (Peng et al. 2001 ) también notaron un aumento de la
prolina después de tratamientos con ácido fúlvico que conducen a una mejora del estrés
abiótico en los estudios sobre el estrés por selenio discutidos anteriormente. En la soja y el
raigrás, se observó una mayor concentración de clorofila después de la aplicación de ácido
fúlvico (Chen et al. 2004 ). El ácido fúlvico aplicado a cultivos celulares de abeto griego
interactuó con la vía de señalización de las hormonas vegetales y aumentó los niveles
intercelulares de ATP y glucosa-6-fosfato, efectos fisiológicos relacionados con la promoción del
crecimiento (Zancani et al. 2011 ).
Observaciones finales sobre ácidos húmicos y ácidos fúlvicos
Los ejemplos citados anteriormente indican que hay mucha evidencia de que los ácidos húmicos
y fúlvicos pueden interactuar con los nutrientes del suelo y provocar respuestas fisiológicas en
las plantas que conducen a un mayor crecimiento de las plantas y, en algunos casos, a una
mejoría del estrés abiótico. El gran número de estudios que demuestran las respuestas
fisiológicas específicas de las plantas a las sustancias húmicas da crédito a su uso.  Berbara y
García ( 2014) afirmó que la aplicación de sustancias húmicas se está convirtiendo en una rutina
en la agricultura. El creciente número de publicaciones que muestran que los ácidos húmicos y
fúlvicos brindan beneficios económicamente importantes a las plantas a través de un mayor
rendimiento, calidad o tolerancia al estrés respalda el potencial de que las sustancias húmicas se
conviertan en insumos de rutina en alguna agricultura. Sin embargo, para alcanzar este objetivo,
se necesitan más estudios de campo replicados para comprender las formas específicas en que
las sustancias húmicas pueden agregar valor a los sistemas de producción de cultivos.
Hidrolizados de proteínas y aminoácidos

Se ha informado sobre la estimulación del crecimiento de las plantas y la tolerancia mejorada al

estrés biótico y abiótico después de la aplicación de una variedad de productos a base de
proteínas. Estos efectos estimulantes de las plantas parecen ser distintos del efecto nutricional
de una fuente adicional de nitrógeno (Ertani et al. 2009 ). Implícita en estos estudios está la
suposición de que las plantas pueden absorber fácilmente aminoácidos y péptidos. Watson y
Fowden ( 1975 ) y Soldal y Nissen ( 1978 ) demostraron que las raíces de las plantas podrían
absorber aminoácidos radiomarcados y otros han confirmado estos estudios (revisado por
Miller et al. 2007 ; Nacry et al. 2013 ). También se ha informado sobre la absorción foliar de
aminoácidos (Furuya y Umemiya 2002; Maini 2006 ; Stiegler y col. 2013 ).

Los productos a base de proteínas se pueden dividir en dos categorías principales: hidrolizados
de proteínas que consisten en una mezcla de péptidos y aminoácidos de origen animal o vegetal
y aminoácidos individuales como glutamato, glutamina, prolina y glicina betaína. Los
hidrolizados de proteínas se preparan por hidrólisis enzimática, química o térmica de una
variedad de residuos animales y vegetales, incluyendo epitelial animal o tejidos conectivos
(Cavani et al. 2006 ;. Ertani et al 2009 , 2013A ; Grabowska et al. 2012 ; Kauffman et al . 2007 ;.
Kunicki et al 2010 ; Maini 2006 ; Morales-Payan y Stall 2003 ), colágeno y elastina animales
(Cavani et al.2006 ), proteína de germen de algarroba (Parrado et al. 2008 ), alfalfa residuo
(Schiavon et al. 2008 ;. Ertani et al 2009 , 2013b .), Solubles de destilería de trigo-condensada
(García-Martínez et al 2010 ), Nicotiana pared celular glucoproteínas (Apone et al. 2010 ) y
proteína de algas (De Lucia y Vecchietti 2012 ). Varios están disponibles como productos
comerciales: por ejemplo, Siapton R o Aminoplant de Isagro SpA, Italia; Productos ILSATOP de
ILSA Italia y Macro-Sorb Foliar de Bioiberica Corp. España.

Los contenidos de proteínas / péptidos y aminoácidos libres de los hidrolizados varían en estas
preparaciones en el rango de 1 a 85% (p / p) y 2 a 18% (p / p), respectivamente.  Los principales
aminoácidos incluyen alanina, arginina, glicina, prolina, glutamato, glutamina, valina y leucina
(Parrado et al. 2008 ; Ertani et al. 2009 ; García-Martínez et al. 2010 ). Siapton contiene una
alta proporción de prolina y glicina, mientras que en algarrobo germen de hidrolizado de
glutamina y predominan arginina (Parrado et al. 2008). Otros componentes no proteicos
presentes en estos hidrolizados también pueden contribuir a los efectos estimulantes en las
plantas. Por ejemplo, además de proteínas, péptidos y aminoácidos libres, el hidrolizado de
extracto de germen de algarrobo contenía grasas, carbohidratos, elementos macro y
micronutrientes y al menos seis fitohormonas, mientras que un producto de origen animal,
Siapton tenía un perfil similar de proteínas, aminoácidos , grasas y macro y micronutrientes,
pero carecían de carbohidratos y fitohormonas (Parrado et al. 2008 ). Un hidrolizado de alfalfa
tenía un alto contenido de aminoácidos libres (1,9% p / p) y también contenía elementos macro
y micronutrientes y actividades similares a las auxinas y giberelinas basadas en un bioensayo
(Schiavon et al. 2008 ). ( Ertani et al.2013a) reportaron la presencia de triacontanol e IAA,
ambos reguladores del crecimiento de las plantas, en el mismo producto hidrolizado de alfalfa e
IAA endógeno en un hidrolizado de carne ( Ertani et al. 2013 b). (Kauffman et al. 2005 ; 2007 ),
trabajando con Macro-Sorb Foliar, derivado de la hidrólisis enzimática de las membranas
animales y que contiene 2% (w / v) planta de nitrógeno disponible, 21,3% (w / v) de
aminoácidos libres, péptidos , nucleótidos y ácidos grasos y 14,8% (p / v) de materia orgánica
desconocida, informaron que la fracción liposoluble del producto produjo una respuesta de tipo
auxina in vitro equivalente a 0,07% (v / v).

La segunda categoría de productos a base de proteínas es la de los aminoácidos

individuales. Estos incluyen los veinte aminoácidos estructurales involucrados en la síntesis de
proteínas, así como los aminoácidos no proteicos que se encuentran abundantemente en
algunas especies de plantas (Vranova et al. 2011 ). Existe evidencia considerable de que la
aplicación exógena de una serie de aminoácidos estructurales y no proteicos, incluidos
glutamato, histidina, prolina y glicina betaína, puede brindar protección contra el estrés
ambiental o son activos en la señalización metabólica (Sharma y Dietz 2006 ; Forde y Lea 2007 ;
Vranova et al. 2011 ; Liang et al. 2013). También se ha demostrado que varios aminoácidos no
proteicos desempeñan funciones en la defensa de las plantas, lo que está fuera del alcance de
esta revisión (ver Huang et al. 2011 ; Vranova et al. 2011 ).

Efectos específicos de los hidrolizados de proteínas y aminoácidos en las plantas

Rendimiento y absorción de nutrientes de las plantas
Maini ( 2006 ) resumió los primeros estudios con el primer hidrolizado de proteína comercial de
tejidos epiteliales animales, Siapton. Fue desarrollado en 1969 en Italia para aplicación foliar y
se ha utilizado en Europa, Medio y Lejano Oriente, América del Sur y Central. Se informaron
efectos positivos sobre el crecimiento y el rendimiento de muchos cultivos, pero los estudios
estaban en informes internos o revistas no revisadas por pares, no accesibles a los
autores. Maini ( 2006 ) presentó datos de Stoyanov ( 1981) alegando contenidos mejorados de
N, P, K y Mg en los granos de maíz cultivados en condiciones de deficiencia de Mg y luego
tratados con Siapton y Mg en comparación con los de Mg solo, pero no se proporcionó un
análisis estadístico. De manera similar, también faltaron análisis estadísticos para los datos
presentados de un ensayo de campo no publicado que afirmaba un rendimiento mejorado y un
contenido reducido de nitrato de las espinacas cultivadas en presencia de fertilización baja con
N del suelo y con aspersión foliar de Siapton, en comparación con la fertilización con nitrógeno
reducido solo.

Estudios más recientes en la literatura han mostrado resultados mixtos con respecto a la mejora
del rendimiento y la absorción de nutrientes con hidrolizados de proteínas. Las plantas de
tomate fertilizadas con Siapton o con un hidrolizado de germen de algarrobo mostraron una
mayor altura de planta y número de flores por planta en comparación con el control, mientras
que solo aquellas fertilizadas con hidrolizado de germen de algarrobo mostraron un mayor
número de frutos por planta después de 18 semanas de crecimiento en invernadero (Parrado et
al. al. 2008 ). (Koukounararas et al. 2013 ) informaron recientemente que la aplicación de
Amino16 R, un hidrolizado de proteína que contiene 11,3% de L-aminoácidos, para tomates de
invernadero bajo diferentes niveles de fertilización aumentó el rendimiento de frutos y esto se
asoció con un mayor número o peso de frutos dependiendo del grado de
fertilización. Los rendimientos de papaya ( Carica papaya ) aumentaron en un 22% cuando las
plantas se rociaron a intervalos mensuales con Siapton (Morales-Payan y Stall 2003 ). (Kunicki
et al. 2010 ) y Gajc-Wolska et al. ( 2012 ) no encontraron ningún efecto de Aminoplant (Siapton)
sobre el rendimiento de la espinaca ( Spinacia oleracea) y endibia ( pumilum Chicorium ),
respectivamente, en ensayos de campo y (Grabowska et al. 2012 ) demostraron un efecto sobre
zanahoria ( Daucus carota) rendimiento solo para una variedad en un año de tres años de
pruebas de campo y azúcares solubles y carotenoides aumentaron y el contenido de nitratos
disminuyó en las raíces de zanahoria tratadas con Aminoplant en relación con el control en un
año de dos pruebas de campo. Un hidrolizado de alfalfa aumentó crecimiento de la hoja,
contenido de azúcar foliar y la disminución de contenido de nitrato de las plantas de maíz
hydroponically-adultos (Schiavon et al. 2008 ) y en los estudios más recientes, el aumento a
corto plazo del crecimiento del maíz hydroponically cultivados en ausencia y en presencia de sal
estrés (NaCl) ( Ertani et al. 2013 b). También aumentó el contenido de K + de las hojas en
ausencia de NaCl y en presencia de NaCl, aumentó el contenido de Na + y disminuyó
el contenido de K + en raíces y hojas (Ertani y col. 2013 b). De manera similar, un hidrolizado de
carne derivado de residuos de curtido aumentó el crecimiento a corto plazo y el contenido de
microelementos y disminuyó el contenido de nitratos, fosfatos y sulfatos de las plántulas de
maíz cultivadas hidropónicamente ( Ertani et al. 2013 a).

Los estudios con aminoácidos individuales sugieren que pueden desempeñar un papel de
señalización en la regulación de la adquisición de nitrógeno por las raíces. La glutamina aplicada
de forma exógena, en particular, disminuyó la entrada de nitrato y amonio y la transcripción del
transportador en las raíces de la cebada (Fan et al. 2006 ; Miller et al. 2007 ).

Fisiología y metabolismo vegetal

Se ha demostrado que los hidrolizados de proteínas estimulan el metabolismo del carbono y el
nitrógeno y aumentan la asimilación del nitrógeno. Maini ( 2006 ) resumió la literatura
preliminar que muestra una mayor actividad de la glutamato deshidrogenasa, nitrato reductasa
y malato deshidrogenasa dependientes de NAD en el maíz después de la aplicación de
Siapton. Estos resultados se ampliaron sobre por (Schiavon et al. 2008) quienes demostraron
que un hidrolizado de proteína de alfalfa aplicado al maíz cultivado hidropónicamente aumentó
la actividad de tres enzimas en el ciclo del ácido tricarboxílico (malato deshidrogenasa,
isocitrato deshidrogenasa y citrato sintasa) y cinco enzimas involucradas en la reducción y
asimilación de N (nitrato reductasa, nitrito reductasa , glutamina sintetasa, glutamato sintasa y
aspartato aminotransferasa). El aumento de la expresión génica de las tres enzimas del ciclo
TCA, nitrato reductasa y asparagina sintetasa se confirmó mediante RT-PCR en las raíces
después de la aplicación de hidrolizado de alfalfa. ( Ertani et al. 2013 b) informaron efectos
similares de un hidrolizado de carne. Estos datos sugieren que los hidrolizados de proteínas
pueden promover la asimilación de nitrógeno en las plantas mediante la regulación coordinada
del metabolismo del C y del N. (Ertani et al.2009 ) compararon los efectos de los hidrolizados de
alfalfa ( Medicago sativa ) y harina de carne sobre el crecimiento de las plántulas de maíz y
mostraron un aumento de las actividades de la glutamina sintasa (GS), así como la nitrato
reductasa en hojas y raíces en comparación con el control. Se observó sobre regulación de las
isoformas GS1 y especialmente de GS2, que es responsable de la asimilación del amoniaco
producido por la reducción de nitratos, consistente con un efecto estimulante de los hidrolizados
sobre la asimilación de nitrógeno.

La aplicación exógena de glutamato ralentizó el crecimiento de la raíz primaria y mejoró la

ramificación de la raíz detrás de la punta de la raíz de Arabidopsis , lo que sugiere un papel de
señalización del glutamato y una ubicación potencialmente más precisa de las raíces dentro de
parches ricos en nutrientes en el suelo (Walch-Liu et al. 2006a , 2006b ; Forde y Lea 2007 ).

Estimulación de las defensas de las plantas frente al estrés biótico y abiótico.

Existe evidencia considerable de que los hidrolizados de proteínas y aminoácidos específicos,
como la prolina, la betaína, sus derivados y precursores, pueden inducir respuestas de defensa
de las plantas y aumentar la tolerancia de las plantas a una variedad de estreses abióticos,
incluida la salinidad, la sequía, la temperatura y las condiciones oxidativas (Ashraf y
Foolad 2007). ; Chen y Murata 2008 ; Kauffman et al. 2007 ; Apone et al. 2010 ; Ertani et al
2013. a). (Kauffman et al. 2007) mostraron que la aplicación de un hidrolizado de membrana
animal, Macro-Sorb Foliar, al raigrás perenne antes de la exposición a un estrés prolongado por
alta temperatura del aire aumentó la eficiencia fotoquímica y la integridad de la membrana
celular en comparación con las plantas de control. (Apone et al. 2010 ) informaron que una
mezcla de aminoácidos / péptidos / azúcares derivada de las paredes celulares de las plantas
inducía la expresión de tres genes marcadores de estrés y dos genes involucrados en la respuesta
al estrés oxidativo en plantas de Arabidopsis y mejoraba la tolerancia de las plantas de pepino a
Estrés oxidativo. ( Ertani et al.2013a) mostró que un hidrolizado de alfalfa aplicado a maíz
cultivado hidropónicamente bajo estrés salino creciente aumentó la biomasa de la planta, redujo
la actividad de las enzimas antioxidantes y la síntesis de fenólicos, pero aumentó el contenido de
prolina y flavonoides en las hojas, la actividad de la fenilalanina amoniaco-liasa y la expresión
génica en relación con controles de estrés por sal.

La glicina betaína, el derivado N-metil-sustituido de la glicina, y la prolina actúan como

osmoprotectores u osmolitos, estabilizando proteínas, enzimas y membranas de los efectos
desnaturalizantes de altas concentraciones de sal y temperaturas no fisiológicas (revisado por
Ashraf y Foolad 2007 ; Chen y Murata 2008 ; 2011 ;. dos Reis et al 2012 ; Ahmad et al. 2013 ). La
acumulación de glicina betaína y prolina generalmente se correlaciona con una mayor tolerancia
al estrés y se ha demostrado que la aplicación exógena de estos compuestos mejora la tolerancia
al estrés abiótico en una variedad de plantas superiores que incluyen maíz, cebada, soja, alfalfa y
arroz (Chen y Murata 2008 ; dos Reis y col.2012 ; Ahmad y col. 2013 ). Además de sus funciones
en la estabilización de proteínas y membranas, se ha demostrado que la glicina betaína y la
prolina eliminan especies reactivas de oxígeno e inducen la expresión de genes sensibles al
estrés salino y genes implicados en factores de transcripción, tráfico de membranas y especies
reactivas de oxígeno (Kinnersley y Turano 2000). ; Ashraf y Foolad 2007 , Einset et
al. 2007 ; 2008 ;. Anjum et al 2011a ;. dos Reis et al 2012 ; Liang et al. 2013 ).

Otros aminoácidos tienen un efecto sobre la tolerancia al estrés abiótico. La aplicación exógena
de glutamato y / o ornitina, precursores de la prolina, también puede mejorar la tolerancia al
estrés salino (Chang et al. 2010 ; da Rocha et al. 2012 ). Se ha demostrado que la arginina, que
juega un papel importante en el almacenamiento y transporte de nitrógeno en las plantas, se
acumula bajo estrés abiótico y biótico (Lea et al. 2006 ). Los aminoácidos no proteicos ácido
beta-aminobutírico (BABA) y ácido gamma-aminobutírico (GABA) aumentan la resistencia de
las plantas al estrés abiótico y biótico y se cree que actúan como moléculas de señal endógenas
(Shelp et al. 1999 ; Kinnersley y Turano 2000 ; Bouché y Fromm 2004 ; Jakab et
al.2005 ; Zimmerli y col. 2008 ). (Shang et al. 2011 ) demostraron que la aplicación exógena de
GABA redujo el daño por frío poscosecha en el peache ( Prunus persica) y condujo a una mayor
acumulación endógena de GABA y prolina. La L-glutamina inhibió la resistencia inducida por
BABA al choque térmico y un patógeno bacteriano en Arabidopsis (Wu et al. 2010 ).

Disminución de la toxicidad de las plantas a los metales pesados.

Los aminoácidos y péptidos juegan un papel en la tolerancia de las plantas a una variedad de
metales pesados. La acumulación de prolina se induce en muchas plantas sometidas a estrés por
metales pesados y algunas plantas tolerantes a metales exhiben un alto contenido constitutivo
de prolina incluso en ausencia de iones metálicos en exceso (revisado por Sharma y
Dietz 2006 ). La prolina puede funcionar en la osmorregulación, compensando el déficit de agua
que puede surgir con la exposición a metales pesados; puede quelar iones metálicos dentro de
las células vegetales y en la savia del xilema; puede actuar como un antioxidante, eliminando los
radicales libres formados como resultado de la absorción de metales pesados; y puede funcionar
como un regulador (revisado por Sharma y Dietz 2006). Las plantas hiperacumuladoras de
níquel también exhiben concentraciones más altas de histidina y la histidina parece estar
involucrada en el transporte de Ni desde la raíz hasta el brote (Krämer et al. 1996 ; Kerkeb y
Krämer 2003 ). Existe evidencia de que otros aminoácidos, incluyendo asparagina, glutamina y
cisteína y péptidos como el glutatión y las fitoquelatinas son importantes en la quelación de Zn,
Ni, Cu, As y Cd (Sharma y Dietz, 2006 Sytar et al. 2013 ).

Observaciones finales sobre hidrolizados de proteínas y aminoácidos

La aplicación de nuevas herramientas analíticas y moleculares y estudios cuidadosamente
controlados están proporcionando una mayor comprensión de la composición de hidrolizados
de proteínas y evidencia por su capacidad para estimular el crecimiento de la planta y mejorar la
resistencia a una variedad de estreses abióticos (Schiavon et al. 2008 ; Ertani et al . 2013A , b ;.
Corte et al 2014 ). Los estudios con aminoácidos individuales que se encuentran como
componentes de preparaciones de hidrolizados apoyan aún más estas afirmaciones y ofrecen
información sobre su actividad como moléculas de señalización, reguladores del metabolismo
del C y N e inductores de las respuestas de defensa de las plantas al estrés (Sharma y
Dietz 2006 ; Forde y Lea 2007 ;. Ahmad et al 2013; Liang y col. 2013 ). Se necesitan más análisis
transcripcionales y metabolómicos de plantas tratadas con hidrolizados de proteínas y
aminoácidos para comprender mejor los mecanismos de acción de estos bioestimulantes a nivel
celular y genético.

Los hidrolizados de proteínas se forman a partir de material de desecho animal o vegetal. La

capacidad de reciclar estos desechos en productos agrícolas útiles para mejorar el crecimiento y
la resistencia de las plantas es un beneficio ambiental. Mientras que algunos se ha expresado
preocupación acerca de la seguridad de los hidrolizados de derivados de desechos animales, un
reciente informe de (Corte et al. 2014 ) demostraron que los hidrolizados de origen animal
prepararon por hidrólisis química o enzimática no mostró efectos tóxicos o genotóxicos en
microbiota del suelo, levaduras y sistemas de bioensayo de plantas y se consideraron seguros
para su uso en agricultura convencional y orgánica.
Extractos de algas

Las algas se han utilizado durante milenios, ya sea directamente o después del compostaje como
enmienda del suelo para mejorar la fertilidad del suelo y la productividad de los cultivos
(revisado por Khan et al. 2009 ; Craigie 2011 ). Tras el desarrollo inicial de un proceso para
producir extractos líquidos de algas marinas en la década de 1950 (Milton 1952 ), ahora se
encuentran disponibles en todo el mundo una variedad de extractos comerciales de algas
marinas para su uso en agricultura y horticultura (Khan et al. 2009 ; Craigie 2011 ). Se informa
que estos extractos actúan como quelantes, mejorando la utilización de nutrientes minerales por
las plantas y mejorando la estructura y aireación del suelo, lo que puede estimular el
crecimiento de las raíces (Milton 1964). Extractos de algas marinas también actúan como
bioestimulantes, la mejora de la germinación de semillas y el establecimiento, la mejora de
crecimiento de la planta, rendimiento, juego de la flor y la producción de fruta, el aumento de la
resistencia a estreses bióticos y abióticos, y la mejora de postcosecha vida útil (Mancuso et
al. 2006 ; Norrie y Keathley 2006 ; . Hong et al 2007a , 2007b ; Rayorath et al. 2008 ; Khan et
al. 2009 ; Craigie 2011 ;. Mattner et al 2013 ). Los efectos bioestimulantes a menudo se han
atribuido a la presencia de hormonas de crecimiento vegetal y compuestos relacionados de bajo
peso molecular presentes en los extractos (Stirk y van Staden 1997 ; Tarakhovskaya et al.2007 ),
pero otras investigaciones sugieren que las moléculas más grandes, incluyendo polisacáridos y
polifenoles únicos también pueden ser importantes como bioestimulantes, como aleloquímicos,
y para mejorar la resistencia al estrés (Klarzynski et al. 2003 ; Zhang et al. 2006 ; Rioux et
al. 2007 ; González et al., 2013 ).

La mayoría de los extractos comerciales de algas se elaboran a partir de algas pardas,

incluidas Ascophyllum nodosum , Fucus , Laminaria , Sargassum y Turbinaria spp. (Hong et
al. 2007a , 2007b ; Sharma et al. 2012 ). Los procesos comerciales de fabricación de extractos
son generalmente patentados, pero pueden incluir el uso de agua, ácidos o álcalis como
extractantes con o sin calentamiento, o la ruptura física de las algas mediante molienda a baja
temperatura o alta presión (Herve y Rouillier 1977 ; Stirk y van Staden 2006 ; Craigie 2011). El
producto final se prepara en forma líquida o seca (Stephenson 1974 ) y se puede combinar con
fertilizantes y micronutrientes para plantas (Milton 1962 ; Craigie 2011 ). Los extractos son
activos como bioestimulantes a bajas concentraciones (diluidos a 1: 1000 o más), lo que sugiere
que los efectos observados probablemente sean distintos de los asociados con una función
nutricional directa (Crouch y van Staden 1993 , Khan et al. 2009 ). Los extractos de algas son
una mezcla compleja de componentes que pueden variar según la fuente de algas marinas, la
temporada de recolección, y el proceso de extracción utilizado (Khan et al. 2009 ; Rioux et
al. 2009 ;. Sharma et al 2012; Shekhar y col. 2012 ). Contienen una amplia gama de
componentes orgánicos y minerales, incluidos polisacáridos únicos y complejos que no están
presentes en las plantas terrestres, como laminarina, fucoidan y alginatos, y hormonas vegetales
(Sivasankari et al. 2006 ; Rioux et al. 2007 ; Khan et al. 2009 ). . Recientemente (Sharma et
al. 2012 ) y (Shekhar et al. 2012)) informó sobre el análisis de composición de cinco especies de
algas pardas de Irlanda del Norte. Los contenidos de carbono, nitrógeno, lípidos y cenizas
variaron significativamente entre especies con el tiempo de recolección y el tipo de extracción, y
variaron entre 25 y 39%, 1 y 3%, 1 y 4%, y 18 y 48%, respectivamente. Las concentraciones de
IAA en extractos ácidos oscilaron entre 3 y 47 ng / g. Hubo diferencias significativas en las
concentraciones de los minerales Fe, I, K, Mg y S entre las cinco especies (Sharma et
al. 2012 ). Se identificaron productos de pirólisis característicos de fucoidan, manitol,
laminarina y ácido algínico en las cinco especies de algas, pero las cantidades variaron entre
especies. Además, había diferencias en los perfiles de ácidos grasos (Shekhar et al. 2012). Se
observaron variaciones similares en el análisis de composición con cuatro formulaciones
comerciales y dos extractos ácidos de A. nodusum (Shekhar et al. 2012 ).
Efectos específicos de los extractos de algas en las plantas
Absorción, crecimiento y rendimiento de nutrientes de las plantas
Los estudios han demostrado que la aplicación foliar de extracto de algas conduce a un mejor
desarrollo de las raíces en una variedad de especies, incluido el maíz (Jeannin et al. 1991 ),
tomate (Crouch y van Staden 1992 ), Arabidopsis (Rayorath et al. 2008 ), uva ( . Mancuso et
al 2006 ; Mugnai et al. 2008 ), fresa (Alam et al. 2013 ), la colza de invierno (Jannin et
al. 2013 ), abeto rojo ( Picea abies ) (Slávik 2005 ), y el pino contorta ( Pinus contorta )
(MacDonald et al. 2012 ). Los aumentos en la formación de raíces laterales (Vernieri et
al. 2005), El volumen total de la raíz (Slávik 2005 ;. Mancuso et al 2006 .), Y la raíz de longitud
(Zodape et al 2011 ). Se han observado y que se atribuye a la presencia de fitohormonas tales
como auxinas y citoquininas en extractos de algas marinas (Khan et al 2011a , 2011b ). La
aplicación de extracto de algas marinas también estimuló la absorción de nutrientes minerales
en plantas como la lechuga (Crouch et al. 1990 ), la uva (Mancuso et al. 2006 ), la soja (Rathore
et al. 2009 ), el tomate (Zodape et al. 2011 ) y el invierno. colza (Jannin et al. 2013) con una
mayor acumulación de macronutrientes (N, P, K, Ca, S) y micronutrientes (Mg, Zn, Mn, Fe)
informados (Crouch et al. 1990 , Mancuso et al. 2006 , Rathore et al. 2009 ; Zodape et
al. 2011 ). La estimulación indirecta del crecimiento de las raíces también puede ocurrir
mediante la mejora de los microorganismos asociados del suelo mediante extractos de algas. La
colonización de raíces y el crecimiento de hifas in vitro de HMA mejoraron en presencia de
extractos de algas pardas (Kuwada et al. 1999 ). (Alam et al. 2013 ) mostró que el extracto de
algas marinas aumentó la diversidad microbiana y la actividad en la rizosfera de la fresa,
mientras que (Khan et al. 2012 ; 2013) informó que el extracto de algas marinas estimulaba el
crecimiento de alfalfa y la nodulación de las raíces al mejorar la unión de Sinorhizobium
meliloti a los pelos de las raíces. La mejora del crecimiento de las raíces y la eficiencia de la
absorción de nutrientes y agua también puede aumentar el crecimiento y el rendimiento de las
plantas en la superficie, así como la resistencia al estrés abiótico y biótico (Khan et al. 2009 ).

Existen numerosos informes sobre los efectos beneficiosos de los extractos de algas marinas
sobre el crecimiento de los brotes y el rendimiento de los cultivos (revisado por Verkleij 1992 ;
Stirk y van Staden 2006 ; Khan et al. 2009 ; Craigie 2011 ). Estudios recientes han demostrado
un mayor crecimiento y rendimiento en cultivos agrícolas y hortícolas como el trigo (Kumar y
Sahoo 2011 ), colza de invierno (Jannin et al. 2013 ), manzana ( Malus domestica )
(Basak 2008 ), fresa (Alam et al. 2013) . ), tomate (Kumari et al. 2011 ;. Zodape et al 2011 .),
espinaca (Fan et al 2013 ), okra (Zodape et al.2008 ), olivo ( Olea europaea ) (Chouliaras et
al. 2009 ), brócoli (Mattner et al. 2013 ) y geranio ( Pelargonium spp) (Krajnc et al. 2012 ). El
crecimiento de raíces y brotes de la planta modelo Arabidopsis también mejoró mediante el
tratamiento con extractos de algas (Rayorath et al. 2008 ). El contenido de clorofila de las hojas
aumentó después de la aplicación de extracto de algas en varios estudios (Blunden et al. 1997 ;
Mancuso et al. 2006 ; Sivasankari et al. 2006 ; Spinelli et al. 2010 ; Fan et al. 2013 ; Jannin et
al. 2013) .). Este aumento pareció estar asociado con una reducción en la degradación de la
clorofila (Blunden et al. 1997 ) y un retraso en la senescencia en lugar de un aumento neto en la
tasa de fotosíntesis (Jannin et al. 2013 ).

Metabolismo y fisiología vegetal

Los extractos de algas marinas tienen una multitud de efectos sobre el metabolismo de las
plantas (revisado por Khan et al. 2009 ), y los análisis recientes de expresión génica han
proporcionado más información sobre las vías involucradas. (Fan et al. 2013) observaron
aumentos en el contenido total de proteínas solubles, capacidad antioxidante, fenólicos y
flavonoides en las espinacas tratadas con extractos de algas pardas. Estos efectos se
correlacionaron con aumentos en la abundancia de transcripciones de enzimas clave
involucradas en el metabolismo del nitrógeno (glutamina sintetasa citosólica), capacidad
antioxidante (glutatión reductasa) y síntesis de glicina betaína (betaína aldehído deshidrogenasa
y colina monooxigenasa). La actividad de la calcona isomerasa, una enzima clave en la
biosíntesis de precursores de flavanona y compuestos de defensa de plantas fenilpropanoides,
también aumentó después del tratamiento con extracto de algas (Fan et al. 2013 ).
(Jannin et al. 2013 ) utilizaron análisis de microarrays para evaluar los efectos de un extracto de
algas pardas en la expresión de 31.561 genes en Brassica napus. El sesenta por ciento de estos
genes no se identificaron, pero, del resto, alrededor de 1.000 genes conocidos se expresaron
diferencialmente y se agruparon en nueve grupos que representan las principales funciones
metabólicas de las plantas. De estos, los más afectados por la aplicación de extractos de algas
fueron los involucrados en el carbono y la fotosíntesis, el metabolismo celular, el metabolismo
del nitrógeno y el azufre y las respuestas al estrés. Los genes involucrados en la fijación de
carbono, incluidos Rubisco y anhidrasa carbónica, fueron regulados positivamente por el
extracto de algas, lo que debería conducir a una síntesis mejorada de almidón. Esta hipótesis fue
apoyada por la observación microscópica de un mayor número y tamaño de gránulos de almidón
después del tratamiento del extracto. Con respecto al metabolismo de N y S, los genes que
codifican proteínas involucradas en la captación y asimilación de N estaban fuertemente
regulados al alza, y el análisis de qPCR mostró la inducción de transportadores de nitrato en las
raíces de las plantas tratadas. Uno de los genes que codifican los transportadores de
nitratos,Se ha sugerido que NRT1.1 también tiene un papel en la detección de N y en el
transporte de auxinas (Krouk et al. 2010 ; Castaings et al. 2011 ), lo que conduce a un mayor
crecimiento de la raíz lateral. Esta hipótesis fue apoyada por el aumento en el peso seco de la
raíz de las plantas tratadas con extracto observado en este estudio (Jannin et al. 2013 ). De
manera similar, los genes que codifican proteínas involucradas en la captación, asimilación y
almacenamiento de S se regularon positivamente, lo que se correlacionó con la captación y
acumulación mejoradas de sulfato observadas en los brotes y raíces de plantas tratadas con
extracto (Jannin et al. 2013 ).

Está bien establecido que los polisacáridos purificados de la pared celular de las algas y los
oligosacáridos derivados pueden mejorar el crecimiento de las plantas (revisado por González et
al. 2013 ). Los oligo-alginatos derivados de algas pardas mejoraron la asimilación de nitrógeno y
el metabolismo basal en plantas (Khan et al. 2011a ; Sarfaraz et al. 2011 ), y los oligo-
carragenanos derivados de algas rojas mejoraron la fotosíntesis, asimilación de nitrógeno,
metabolismo basal, división celular y protección contra las infecciones virales, fúngicas y
bacterianas en el tabaco ( Nicotiana tabacum ) y garbanzo ( Cicer arietinum ) (Bi et al. 2011 ;
Castro et al. 2012 ;. Vera et al 2012 ). (González et al.2013 ) especulan que los oligoalginatos y
oligocarragenanos pueden interactuar con los receptores de la membrana plasmática que
utilizan un correceptor involucrado en la transducción de señales que conduce a la activación
simultánea del crecimiento de la planta y la defensa contra patógenos, como se ha observado
con los organismos dependientes de brasinoesteroides y asociados Vías de señalización
dependientes de patrones moleculares (MAMP), que tienen un correceptor común (Kemmerling
et al. 2011 ).

Resistencia al estrés abiótico

Se ha demostrado que los extractos de algas marinas alivian una variedad de tensiones abióticas,
incluidas la sequía, la salinidad y las temperaturas extremas (Nabati et al. 1994 ; Zhang y
Ervin 2004 ; Mancuso et al. 2006 ; Khan et al. 2009 ; Craigie 2011 ). Nuestra comprensión
actual de cómo las plantas responden al estrés ambiental se ha basado en los avances recientes
en genómica y transcriptómica. La respuesta está mediada por una intrincada red de señales que
perciben el estrés y ponen en movimiento procesos moleculares, bioquímicos y fisiológicos que
pueden ser únicos para cada estrés (Hirayama y Shinozaki 2010 ; Krasensky y Jonak 2012 ; dos
Reis et al. 2012). A nivel molecular, se expresan genes inducibles por estrés que codifican
proteínas que protegen directamente contra el estrés, incluidos osmoprotectores, enzimas
desintoxicantes y transportadores y genes que codifican proteínas que son de naturaleza
reguladora, como factores de transcripción, proteína quinasas y fosfatasas. El metabolismo
puede verse alterado por la síntesis de moléculas reguladoras endógenas, como los ácidos
salicílico y abscísico, y por solutos compatibles, como la prolina y la glicina-betaína, que
estabilizan las proteínas y las estructuras celulares, mantienen la turgencia celular y eliminan las
especies reactivas de oxígeno. A nivel celular, puede haber cambios en la membrana de la
planta, la arquitectura de la pared celular, el ciclo celular y la división celular. (Krasensky y
Jonak 2012 ; dos Reis et al. 2012 ).

El modo de acción de los extractos de algas marinas para mejorar la tolerancia al estrés en las
plantas no se conoce bien, pero la presencia de moléculas bioactivas en los extractos, como las
betaínas (Blunden et al. 1997 ) y las citoquininas (Zhang y Ervin 2004 ), pueden jugar un papel
importante. papel. Extractos de algas marinas también aumentan las concentraciones
endógenas de moléculas relacionadas con el estrés, tales como las citoquininas, prolina,
antioxidantes y enzimas antioxidantes en las plantas tratadas (Zhang y Ervin 2004 ; 2008 ;
Zhang et al. 2010 ; Aziz et al. 2011 ; Lola-Luz et al. 2013 ; Fan et al. 2013 ). (Rayirath et
al. 2009 ) mostraron que los extractos de A. nodosumy su fracción lipofílica aumentó la
tolerancia de Arabidopsis a las temperaturas bajo cero y que esto se asoció con la protección de
la integridad de la membrana, la expresión reducida de los genes de clorofilasa y el aumento de
la expresión de tres genes de tolerancia al frío. (Nair et al. 2012 ) determinaron que los
componentes lipofílicos (LPC) del extracto de algas aumentaron el contenido de prolina
en Arabidopsisplantas sometidas a estrés por congelación y que este aumento se asoció con una
mayor expresión de genes de síntesis de prolina. Además, la concentración de azúcares solubles
totales en el citosol y la proporción de ácidos grasos insaturados aumentaron en las plantas
tratadas con LPC bajo estrés por congelación. Utilizando enfoques transcriptómicos y
metabolómicos, demostraron que 1113 genes se expresaron diferencialmente
en Arabidopsis tratada con LPC sometida a estrés por congelación y de estos 463 estaban
regulados positivamente, incluidos los asociados con respuestas al estrés, acumulación de
azúcar, metabolismo de lípidos y respuesta al ácido abscísico. En un estudio similar, (Jithesh et
al. 2012 ) mostró que el tratamiento de Arabidopsis sometida a estrés salino con A. nodosum los
extractos indujeron muchos reguladores positivos de la tolerancia a la sal y regularon
negativamente otros genes.

Hormonas vegetales
Los extractos de algas contienen una variedad de hormonas vegetales que incluyen citoquininas,
auxinas, ácido abscísico, ácido giberélico y ácido salicílico determinadas indirectamente por
bioensayos (revisado por Khan et al. 2009 y Craigie 2011 ; Khan et al. 2011b ) y directamente por
métodos como cromatografía líquida a presión (HPLC), cromatografía de gases-espectrometría
de masas (GC-MS) y cromatografía líquida-espectrometría de masas (LC-MS) (Stirk et al. 2003 ;
Gupta et al. 2011 ). Las citoquininas y citoquinina-como compuestos son los más ampliamente
reportados en extractos de algas marinas, seguido de auxinas y auxina como compuestos (Stirk
et al. 2003 ; Khan et al. 2009 ; Craigie 2011), y a menudo se ha especulado que estos son los
responsables de los efectos de mejora del crecimiento de las plantas de los extractos (Khan et
al. 2009 ; Craigie 2011 ). (Wally et al. 2013 ) determinó las concentraciones de fitohormonas en
12 extractos de algas marinas de diferentes fuentes por UltraPerformance cromatografía de
electrospray espectrometría de masas en tándem líquido (UPLC-ESI-MS / MS) y la conclusión
de que los niveles de fitohormonas presentes en los extractos de algas marinas eran insuficientes
para causa efectos significativos en las plantas cuando se aplica a las dosis recomendadas. Sin
embargo, el uso de mutantes biosintéticos e insensibles de fitohormonas
de Arabidopsismutantes junto con el análisis de la transcripción mostraron que “la alteración en
el fenotipo de la planta después de la aplicación del extracto de algas resulta de una modulación
de la biosíntesis, la cantidad y las proporciones de las citoquininas, auxinas y metabolitos del
ácido abscísico producidos endógenamente, en lugar de las fiohormonas exógenas presentes en
los extractos ellos mismos ”(Wally et al. 2013). Observaron aumentos en las concentraciones de
citoquininas y ácido abscísico y sus metabolitos en el tejido foliar y disminuciones en las
concentraciones de auxinas después del tratamiento con extracto de algas. Sugieren que esta
estimulación de las vías biosintéticas endógenas de citoquininas y ácido abscísico y la represión
de la biosíntesis de auxinas probablemente explican el aumento del crecimiento vegetativo de
las plantas y la resistencia mejorada a la sequía y al estrés por salinidad observado por otros
después de la aplicación del extracto de algas. Los compuestos bioactivos dentro de los extractos
de algas que conducen a la activación de las vías biosintéticas de las fitohormonas de las plantas
aún no se han determinado.

Observaciones finales sobre extractos de algas

Extractos de algas marinas, que contienen una mezcla compleja de polisacáridos,
micronutrientes, y hormonas de crecimiento de la planta, se ha demostrado que tienen un efecto
estimulante sobre el crecimiento de plantas y pueden mejorar resistencia de las plantas al estrés
abiótico y biótico (Khan et al. 2009 ; Craigie 2011 ; González et al. 2013 ). Sus modos de acción
aún no son bien comprendidas, pero la aplicación de nuevas herramientas analíticas y
moleculares está proporcionando una nueva visión de sus efectos sobre la expresión génica, las
vías bioquímicas y procesos fisiológicos (Rayirath et al. 2009 ; Nair et al. 2012 ; Jannin et
al. 2013 ; Wally et al. 2013). Una mayor comprensión de los modos de acción de este recurso
renovable será útil para optimizar su uso en la gestión sostenible de los sistemas agrícolas y
hortícolas (Khan et al. 2009 ; Quilty and Cattle 2011 ).
Conclusiones

Los ejemplos presentados en esta revisión muestran claramente que muchos estudios científicos
han demostrado el potencial de varias categorías de bioestimulantes para mejorar la producción
de cultivos y mejorar las tensiones abióticas como la sequía y la salinidad del suelo.  Desde la
perspectiva de la investigación fundamental, más estudios sobre los efectos transcriptómicos y
proteómicos de las sustancias húmicas ayudarán a aclarar cómo las sustancias húmicas
específicas provocan el crecimiento de las plantas, la absorción de nutrientes y las respuestas de
tolerancia al estrés. Estos estudios también ofrecen la posibilidad de encontrar marcadores de
respuestas beneficiosas, y dichos marcadores podrían usarse durante el desarrollo de productos
bioestimulantes. Un área obvia para la investigación y el desarrollo futuros de bioestimulantes
es la combinación de algunas de las diversas categorías presentadas en esta revisión. Por
ejemplo, Las combinaciones de inoculantes microbianos con extractos de algas o sustancias
húmicas podrían, en teoría, brindar beneficios más reproducibles a la producción de
cultivos. Comenzamos esta revisión afirmando que se prevé que el mercado mundial de
bioestimulantes alcance los $ 2241 millones en 2018 y tenga una tasa de crecimiento anual
compuesta del 12,5% entre 2013 y 2018. Lograr esta ambiciosa aplicación de bioestimulantes
requerirá inversiones continuas en investigación. y asociaciones entre las partes interesadas del
sector público y privado.